Capa

Bruno Corrêa Barbosa

Leonardo de Oliveira Resende

Fábio Prezoto

Elesier Lima Gonçalves

Organizadores:

Artur Andriolo

Fábio Prezoto

Bruno Corrêa Barbosa

Impactos Antrópicos: Biodiversidade

Aquática & Terrestre

1º edição

Programa de Pós-graduação em Ciências Biológicas:

Comportamento e Biologia animal

Real Consultoria em Negócios Ltda

Juiz de Fora/2018

Impactos Antrópicos: Biodiversidade

Aquática & Terrestre

Organizadores Artur Andriolo Fábio Prezoto

Bruno Corrêa Barbosa

Diagramação e Editoração Bruno Corrêa Barbosa

Capa Karla Tavares

Ficha catalográfica

Livro disponibilizado no site http://www.ufjf.br/comportamento *Os autores são responsáveis por todo o conteúdo contido nos respectivos capítulos

Juiz de Fora/2018

573i Impactos Antrópicos: Biodiversidade Aquática &

Terrestre / organizadores: Artur Andriolo ... [et al.]. – Juiz de Fora, MG: Edição dos autores, 2018. 79 p.: il. 21 x 29,7 cm. ISBN: 978-85-92704-03-2 1. Etologia. 2. Ecologia Comportamental. 3. Zoologia. 4. Ecologia. I. Andriolo, Artur.

CDD 570

Sumário

Capítulo 1 - Urbanização e os Insetos Sociais ............................................................................................ 6

Capítulo 2 - Insetos Aquáticos: Bioindicadores de Impactos Antrópicos ..................................... 18

Capítulo 3 - Répteis e seres humanos: discutindo essa relação ........................................................ 31

Capítulo 4 - A febre maculosa brasileira .................................................................................................... 50

Capítulo 5 - Introdução ao estudo dos representantes do filo Ciliophora Doflein, 1901, com

notas a respeito do impacto antrópico sobre a biologia desses micro-organismos ......................... 63

Apresentação

O Programa de Pós-graduação em Ciências Biológicas – Comportamento e Biologia Animal

(PPGCB-CBA) da UFJF iniciou suas atividades em 1993, tornando-se assim o primeiro curso de

pós-graduação stricto-sensu do Instituto de Ciências Biológicas da Universidade Federal de Juiz

de Fora.

O objetivo geral do PPGCB-CBA é a formação e capacitação de estudantes para atuarem

como pesquisadores e docentes no nível superior. Esse objetivo é alcançado através do fomento

ao desenvolvimento da competência envolvida no processo de descrição, entendimento da

organização, conservação, uso sustentável da biodiversidade brasileira e saúde humana e

ambiental. Destaque é dado na execução de trabalhos de pesquisa que colaborem na resolução

de problemas de interesse da sociedade e resultem em suporte para a estruturação de políticas

públicas. As atividades propostas de formação dos estudantes de pós-graduação consideram os

desafios científicos e de formação de recursos humanos impostos pelo momento.

O Curso de Inverno do PPGCB-CBA foi pensado e concebido para promover o exercício

das atividades de ensino dos alunos do programa de doutorado. Enquanto que, simultaneamente,

o conhecimento gerado na academia é compartilhado com os participantes do curso, que tem a

oportunidade de vivenciar, em atividades teóricas e práticas, os assuntos tratados.

Com temática atual intitulada “Impactos Antrópicos: Biodiversidade Aquática e

Terrestre” o curso de 2018 enfatiza a relação entre seres humanos e problemas ambientais. Os

temas tratam da urbanização e os insetos sociais, apresentam insetos aquáticos como

bioindicadores de impactos antrópicos, promovem uma discussão das relações possíveis entre

seres humanos e répteis, abordam o problema da saúde com debate sobre a febre maculosa no

Estado de Minas Gerais e apresentam aspectos ecológicos dos microeucariotos ciliados nos

contextos de mudanças ambientais.

Dada a constatação das rápidas mudanças globais e a intensificação de conflitos entres o

desenvolvimento das sociedades humanas e a conservação da natureza o tema insere-se nas

discussões mais importantes da atualidade

Artur Andriolo

Coordenador do Programa de Pós-graduação em Ciências Biológicas

6

CAPÍTULO 1

URBANIZAÇÃO E OS INSETOS SOCIAIS

Tatiane Tagliatti Maciel*

Bruno Corrêa Barbosa

Fábio Prezoto

Departamento de Botânica, ICB, Universidade Federal de Juiz de Fora, Campus Universitário,

Bairro Martelos, Juiz de Fora, Minas Gerais, CEP 36036-900, Brasil.

Contato: tatitagliatti@hotmail.com

A URBANIZAÇÃO E ÁREAS VERDES

Podemos dizer que o processo de urbanização se iniciou por volta de 8.000 a 5.000

a.C., com a mudança de hábitos nômades (caçadores e coletores) para sedentários (criadores

e agricultores). Os primeiros grupos se fixaram às margens de rios e desenvolveram um

modo de vida sustentável onde não havia necessidade de deslocamento constante. Essas

populações foram então as precursoras das primeiras cidades.

Se antes as preocupações da população era a presença de uma fonte de água limpa,

oferta de alimentos, local de proteção contra intempéries e predadores, hoje os anseios são

bem mais complexos. A Revolução Industrial foi um marco no processo de urbanização. Com

o desenvolvimento de novas tecnologias, que permitiram produções de larga escala e

geração de mão de obra, a população que ainda vivia no meio rural foi atraída para centros

urbanos em desenvolvimento. Daí em diante a população começou a crescer, o poder

aquisitivo aumentou, as condições de vida melhoraram e se iniciou um processo, cada vez

mais crescente, de consumismo. Assim, atualmente, temos mais de 50% da população

mundial residindo nas cidades (United Nation Population Division 2006).

7

No entanto, uma paisagem completamente industrial, composta por grandes

edificações, começou a gerar mal-estar nas pessoas que antes eram acostumadas à natureza

exuberante. Para mitigar esses fatores negativos, surgiram então as áreas verdes urbanas.

Inicialmente implantadas a partir da prática da jardinagem no Egito e cultos

religiosos na China, apresentaram, pela primeira vez, a função pública de passeio e lazer que

conhecemos hoje na Grécia antiga (Loboda & Angelis 2005). Já os parques, propriamente

ditos, surgiram primeiro nos países da Europa e por volta do século XVI chegaram à América

como uma peculiar forma de urbanização e consolidação dos espaços urbanos, estreitando

assim as relações entre o homem e a natureza (Segawa 1996). Essas áreas são locais de

vegetação arbórea ou não inseridas ou presentes naturalmente em ambiente urbano como

praças, parques, terrenos baldios, hortas e até mesmo cemitérios.

Curiosamente, não foram os seres humanos os que mais se beneficiaram com a

implementação dessas áreas verdes. Para que o processo de urbanização, expansão das

cidades e crescimento populacional fosse possível, áreas naturais precisaram ser destruídas.

Mas para onde foram todos os animais que ali viviam?

As áreas verdes, ou ecossistemas emergentes, atuam como refúgio para a

biodiversidade local oferecendo abrigo e fontes de alimento e, muitas vezes, proporcionam

uma conectividade entre fragmentos próximos.

Devido às suas particularidades, em alguns casos, como parques, essas áreas podem

apresentar uma riqueza até maior do que áreas naturais, já no caso de áreas menos

complexas, como cemitérios, sua riqueza será mais baixa, no entanto, continuam

desempenhando importante papel ecológico (Maciel & Barbosa 2015; Maciel et al. 2017).

SINANTROPIA E PRAGAS URBANAS

Sinantropia é a capacidade das populações animais de espécies silvestres nativas ou

exóticas, utilizarem recursos de áreas antrópicas, de forma transitória em seu deslocamento,

como via de passagem ou local de descanso; ou permanente, utilizando-as como área de vida.

Animais sinantrópicos não devem ser confundidos com animais domésticos já que

estes, apesar de também adaptados a viver em ambientes urbanos, foram selecionados pelo

homem com as finalidades de companhia (cães, gatos, pássaros, etc.), produção de alimentos

ou transporte (galinha, boi, cavalo, porcos, etc.).

Muitas vezes, a fauna sinantrópica pode ser considerada nociva, ou seja, interagem de

forma negativa com o homem. Nesse caso, são chamadas de pragas urbanas.

8

Podem ser considerados como pragas urbanas os animais que causam algum dano ao

homem e as cinco principais pragas são roedores, cupins, baratas, formigas e pernilongos.

Porém, seja por perda material (cupins, carunchos e traças, brocas), transmitindo doenças

(baratas, formigas, moscas, pernilongos, percevejos) ou ameaçando o bem-estar (vespas,

abelhas, piolhos), os insetos, sem dúvida, se destacam devido a grande capacidade de

adaptação de proliferação.

Insetos pertencem ao Filo Arthropoda, Superclasse Hexapoda e Classe Insecta e

correspondem a cerca de 70% de todo o Reino animal, com mais de um milhão de espécies

descritas em todo o planeta. Suas características morfológicas são: três pares de pernas, um

par de antenas, um par de olhos compostos, tórax com três segmentos, um ou dois pares de

asas.

Os insetos sociais, foco de discussão desse capítulo, são representados pelas vespas

sociais, abelhas, formigas e cupins. Suas principais caraterísticas são sobreposição de

gerações, divisão de tarefas e cuidado com a prole.

As vespas e as abelhas oferecem risco físico aos humanos, já que sua maior defesa é o

ferrão. As formigas estão em toda parte! Dentro de casa, em restaurantes, hospitais, causam

grande incômodo apenas por sua presença. No entanto, algumas espécies, como as lava-pés

ou formigas-de-fogo, podem provocar acidentes e causar injúrias graves principalmente em

crianças. Além disso, as formigas são apontadas como possíveis vetores mecânicos de

microrganismos patogênicos. Já os cupins, são considerados uma das cinco piores pragas

urbanas e podem depreciar e inutilizar móveis e madeiramento de construções causando

grandes prejuízos.

OS INSETOS SOCIAIS E SUAS ADAPTAÇÕES AO AMBIENTE URBANO

Vespas sociais

As vespas sociais pertencem a Ordem Hymenoptera e possuem uma importância ecológica

e econômica relevante para o ecossistema urbano e natural, pois atuam como polinizadores,

bioindicadores e como controladores naturais de insetos herbívoros em agroecossistemas.

Podemos dizer que as vespas sociais presentes em grande quantidade em centros

urbanos vêm sendo selecionadas, de certa forma, de acordo com a agressividade, ou seja,

ninhos de espécies mais agressivas são, geralmente, retirados ou comumente queimadas

pela população, já espécies menos agressivas permanecem e se perpetuam, ocorrendo uma

seleção (não proposital) por genótipos menos agressivos, assim como fazemos

propositalmente em animais de criação. No geral, as vespas enxameantes, que precisam de

9

centenas de fêmeas associadas para fundarem suas colônias, chamam mais a atenção das

pessoas. Por apresentarem as famosas “caixas de marimbondo” ou “vespeiros” (Figura 1)

assustam pelo tamanho do ninho e pela quantidade de indivíduos que, quando molestadas,

atacam em grande quantidade e podem causar um acidente grave (Prezoto et al. 2016).

Figura 1 - Exemplos colônias de vespas sociais popularmente chamadas de “caixas de

marimbondo” ou “vespeiros”.

Assim, as espécies de fundação independente, ou seja, que fundam suas colônias a

partir de uma (haplometrose) ou poucas fêmeas associadas (pleometrose) (Figura 2A e B),

são mais toleráveis pela população por serem menores (Figura 2C) e bastante discretas.

Estudos atuais discutem ainda a interferência do ambiente na escolha da estratégia adotada

por cada colônia de vespa social independente para fundação de sua colônia. Prezoto et al

(2015) afirmam que populações que vivem em áreas mais naturais utilizam mais a estratégia

de pleometrose, já populações de áreas mais antrópicas preferem fundar colônias por

haplometrose.

10

Figura 2 – Colônias fundadas por haplometrose (A) e pleometrose (B), e diferença de

tamanho (C) de colônias de espécies de fundação independentes e fundação por enxame.

Outro exemplo de adaptação comportamental das vespas sociais em ambientes

antrópicos é em relação ao local de nidificação. Construções humanas fornecem proteção

contra chuva, vento, incidência direta do sol e ataque de predadores. Assim, esses insetos

preferem, de certa forma, nidificar nesses tipos de substrato a plantas, por exemplo (Barbosa

2015).

O hábito alimentar das vespas sociais também pode sofrer alterações, devido aos seus

hábitos generalista de forrageio, é possível observar esses insetos forrageando

frequentemente em restos de alimentos humanos, como carnes e copos de refrigerante, por

exemplo (Figura 3).

Figura 3 – Vespas sociais forrageando carnes (boi e frango) preparadas para alimentação humana.

CAPÍTULO 1

11

Abelhas

Assim como as vespas, as abelhas também pertencem à ordem Hymenoptera. São

descritas cerca de 20 mil espécies em todo mundo e sua maior característica é a presença

das “corbículas” ou “cestas de pólen”, que é uma modificação das pernas traseiras para coleta

de néctar (Figura 4A e B). Uma das espécies mais conhecidas é a Apis melífera Linnaeus, 1758

(Figura 4C), uma abelha africanizada introduzida no Brasil em 1839 com o objetivo de

aumentar a produção de mel e cera no país. No entanto, essa espécie se adaptou tão bem às

nossas condições climáticas e ambientais que hoje oferecem ameaça às abelhas nativas.

Figura 4 – Perna adaptada chamada de “corbículas” ou “cestas de pólen”; B – Abelha com as

corbículas cheias de néctar coletados; C – Indivíduo de Apis melífera, abelha africanizada

introduzida no Brasil em 1839.

Quando falamos em abelhas pensamos imediatamente em mel! Mas de onde vem o

mel? As abelhas possuem uma espécie de reservatório onde guardam o néctar e outras

substâncias açucaradas coletados pelas operárias durante o forrageio. Ao chegar na colônia,

as operárias transferem essas substâncias para outras abelhas que utilizam enzimas para

processar e quebrar os açúcares dessas substâncias. Cerca de meia hora depois, o mel é

espalhado pelos favos para que a água evapore e ele fique bem concentrado. Esse processo

facilita a digestão do mel para asa abelhas e impede que ele seja atacado por bactérias.

Durante a coleta de néctar para a produção de mel, as abelhas desempenham um

papel fundamental para nós, os seres humanos: a polinização! Mesmo com todas as novas

tecnologias, ainda são as abelhas as responsáveis pela maior parte da polinização dos nossos

alimentos. Por esse motivo, as abelhas e outros insetos polinizadores são alvo de diversas

pesquisas. Sobretudo em áreas urbanas, onde funções ecossistêmicas e ciclos

CAPÍTULO 1

12

biogeoquímicos podem ser afetados pelos processos de urbanização, esses estudos são

fundamentais.

Na falta de áreas de florestas com recursos florais abundantes, esses insetos

procuram, no ambiente urbano, fontes alternativas de alimentos. Restaurantes, lanchonetes

ou até no churrasco do final de semana, as abelhas estão sempre presentes esperando uma

chance para coletarem algum recurso que possa ser utilizado, e as substâncias preferidas

pelas abelhas são os refrigerantes! Com altas concentrações de açúcar, os refrigerantes são

um prato cheio para esses insetos. É possível perceber ainda que, no momento de forrageio

em ambiente humano, esses insetos demonstram uma baixa agressividade, diferente das

encontradas no ambiente natural.

Formigas

Pertencentes à mesma ordem que as vespas e as abelhas, as formigas estão

distribuídas em praticamente todos os ambientes terrestres e representam cerca de 12 mil

espécies em todo o mundo. Contribuem para a estabilidade do ambiente desempenhando

papel fundamental na ciclagem de nutrientes, aeração dos solos, dispersão de sementes e

controlando, ainda, algumas espécies de insetos que podem causar danos aos seres

humanos. Estima-se que, dentre todas as espécies de formigas, apenas dez podem ser

consideradas sinantrópicas. Ainda assim, por apresentarem colônias compostas por até

milhões de indivíduos, essas formigas urbanas podem causar grandes danos.

O sucesso dessas formigas urbanas se deve à sua sociabilidade, ao hábito alimentar

onívoro e à pouca especialização em seus comportamentos. Além disso, de acordo com

Bueno & Bueno (2007), foi detectada uma diminuição na variabilidade genética das formigas

urbanas, ou seja, há um alto grau de parentesco entre as populações e, com isso, diminuição

de agressividade intraespecífica mesmo de colônias diferentes, o que possibilita a formação

de megacolônias interligadas.

Ainda segundo Bueno & Bueno (2007), os ninhos das formigas urbanas são pouco

estruturados. Por isso, essas formigas conseguem se estabelecer dentro das moradias em

pequenas frestas nas estruturas, sob azulejos e pisos, batentes de portas e até equipamentos

eletrônicos (Figura 5).

CAPÍTULO 1

13

Figura 5 – A – Colônia de formiga sob azulejos; B – Danos causados na estrutura de uma casa

devido à presença do formigueiro. Autor: Retirada da internet.

Assim como as vespas sociais, as formigas também se beneficiam ao nidificarem em

construções humanas, já que essas fornecem proteção contra chuva, vento, incidência direta

do sol e ataque de predadores e um melhor controle da temperatura. Fernandes et al (2014)

registram uma espécie [Camponotus sericeiventris (Guérin-Méneville, 1838)] tipicamente

arborícola colonizando, pela primeira vez, substrato humano. No estudo, a espécie foi

encontrada nidificando uma peça de cimento da calçada (Figura 6) onde usufruía das

características térmicas do cimento para controlar a temperatura interna da colônia em

épocas do ano mais frias.

Um outro comportamento adaptado dessas formigas ao ambiente urbano é o fato de

utilizarem a estratégia de fuga para se defenderem. Quando há uma perturbação, as

operárias, seguidas pelas rainhas, fogem para todas as direções carregando as crias nas

mandíbulas e mudam a colônia de lugar.

Predominam no ambiente urbano as espécies que possuem várias rainhas. Essa

condição é chamada de poliginia e mais de 200 rainhas podem conviver sem a presença de

comportamento agressivo.

Além disso, a reprodução dessas espécies também sofreu alterações. Para reduzir a

taxa de predação das rainhas, algumas aboliram o voo nupcial e o acasalamento ocorre

dentro do próprio ninho ou em suas proximidades.

Já a formação de novas colônias de formigas urbanas se dá por sociotomia, ou seja, uma

colônia, ao apresentar alta densidade populacional ou sofrer grande perturbação pelo

homem (mecânica ou química), se divide e pode formar até cinco novas colônias.

CAPÍTULO 1

14

Figura 6 – A - Local de fundação da colônia de Camponotus sericeiventris; B – Indivíduo de C.

sericeiventris em postura agressiva de defesa; C e D - Área escavada para a fundação da

colônia e remoção de placas de cimento. Fonte: Fernandes et al (2014).

Cupins

Único grupo de insetos sociais que não são hymenópteros, os cupins, ou térmitas,

pertencem à Ordem Isoptera e desempenham um papel fundamental no ambiente natural,

participando da ciclagem de nutrientes como decompositores de troncos e restos vegetais. Com

cerca de 3 mil espécies descritas no mundo e 300 no Brasil, menos de 30 espécies estão adaptadas

para viver no mesmo ambiente que os seres humanos.

Dos insetos sociais, os cupins são os que apresentam a maior diferenciação morfológica

entre as castas. A casta dominante é composta por indivíduos cegos, ápteros (sem asas) e estéreis,

responsáveis pela construção dos ninhos e dos túneis, cuidado com a prole, coleta dos alimentos e

alimentação dos outros membros da colônia, são os chamados operários. Também cegos, ápteros

e estéreis, os soldados se diferenciam dos operários por apresentarem fortes mandíbulas, já que

são responsáveis pela defesa da colônia. Os membros reprodutores da colônia, por sua vez, são

alados, enxergam, possuem órgãos reprodutores funcionais e podem ser machos ou fêmeas.

CAPÍTULO 1

15

Conhecidos como “siriris” ou “aleluias”, esses insetos têm revoada na primavera onde os machos

e as fêmeas se encontram, perdem suas asas, formam o casal real e iniciam juntos uma nova

colônia. Uma característica marcante em muitas espécies de cupins é o aumento no tamanho da

rainha dado pelo grande desenvolvimento do aparelho reprodutor. Essas rainhas são chamadas de

fisogástricas (Figura 7).

Figura 7 – Representação das diferentes castas apresentadas na sociedade dos cupins.

Os cupins são, inevitavelmente, relacionados à prejuízos materiais e, por isso, são talvez

os insetos-praga urbanos mais conhecidos pela população no geral. Essa fama tem motivo, já que

as espécies de cupins urbanos se adaptaram tão bem que conseguiram colonizar praticamente todos

os tipos de ambiente. Devido ao seu comportamento e hábitos de nidificação e alimentação, os

cupins são capazes de causar danos em madeiras estruturais, mobiliário e até em grama.

Os cupins subterrâneos mais comuns nas áreas urbanas pertencem aos gêneros Syntermes

e Coptotermes. Os Syntermes são frequentemente confundidos com formigas. Os soldados

apresentam mandíbulas robustas, cabeças avermelhadas e alta agressividade. Com hábito noturno,

operários e soldados saem para forragear folhas e raízes por orifícios na grama conhecidos como

“olheiros”. Esses cupins têm preferência pelas espécies de grama utilizadas em jardins e campos

de futebol e a grama infestada fica amarelada, seca e morre.

Entre os Coptotermes, Coptotermes gestroi se destaca. Popularmente chamada de “cupim

de solo” ou “cupim de parede”, essa espécie foi introduzida no Brasil e já está bem estabelecida

na região costeira. Os soldados dessa espécie são facilmente reconhecidos por apresentarem

cabeças alaranjadas e mandíbulas de pontas finas e recurvadas. Os ninhos são cartonados,

construídos com uma mistura de solo, partículas de madeira, saliva e fezes e podem ser aéreos ou

subterrâneos. Esses cupins forrageiam utilizando túneis construídos ao longo das árvores,

CAPÍTULO 1

16

superfície do solo e paredes das edificações. Podem causar danos a madeiras, papéis, papelão,

plástico, reboco, isopor, metal, borracha, betume, gesso, cabos elétricos, telefônicos, interruptores

e tomadas.

A invasão humana a áreas florestais possibilitou a aproximação das residências à árvores e

vegetação nativas, com isso, facilitou a entrada de cupins arborícolas nessas construções. No

Brasil, Nasutitermes corniger (Motschulsky, 1855) é a principal espécie praga desse tipo de cupim.

Os N. corniger constroem ninhos cartonados sobre as árvores ligados ao solo por túneis e é

exatamente através desses túneis que podem chegar às residências e atacar madeiramento de

telhados, forros e cercas. Um outro gênero que vem apresentando riscos no Brasil é o

Microcerotermes que, em áreas naturais se alimentam de plantas vivas e vegetação ao redor, mas

foi recentemente encontrado em várias regiões de São Paulo atacando vigas de telhados, armários

embutidos, rodapés e até papéis, o que mostra uma adaptação desse gênero.

No entanto, são as espécies de madeira seca as que mais se adaptaram ao ambiente urbano.

Pertencente à família Kalotermitidae, Cryptotermes brevis (Walker, 1853) é a maior responsável

pelas infestações. C. brevis apresenta ninhos pequenos com crescimento lento. Outra característica

bastante marcante é o fato de que a morte da rainha não significa o fim da colônia, já que os

indivíduos adultos podem se transformar em reprodutores e uma grande parte da colônia é

composta por ninfas com brotos alares, podendo também se transformar quando preciso. Esses

cupins vivem em galerias escavadas na própria madeira infestada da qual ele se alimenta. A

infestação é percebida através do “pozinho de cupim”, resíduos fecais eliminados

intermitentemente que se acumulam sob os objetos contaminados. Entre os materiais atacados

estão móveis, molduras de quadros, pianos, portas, rodapés, forros, vigas de telhado, compensados

ou qualquer outro objeto de madeira. Além disso, livros, cortinas, roupas ou papéis podem ser

perfurados por esses cupins.

Bibliografia

Barbosa, B.C. (2015). Vespas sociais (Vespidae: Polistinae) em fragmento urbano: riqueza,

distribuição espacial e redes de interação. Dissertação de Mestrado. Universidade

Federal de Juiz de Fora, Juiz de Fora, MG, Brasil. 68p

Bueno, O.C. & Bueno, F.C. (2007). Controle de formigas em áreas urbanas. Manejo de Pragas

Urbanas. Ed. CP2, Piracicaba, 68-77.

Bueno, O.C.; Campos, A.E.C. & Morini, M.S.C. (2017) Formigas em ambientes urbanos no

Brasil. 1ª. ed. Bauru, SP.: Canal6 editora, 683p .

CAPÍTULO 1

17

Fernandes, E.F.; Castro, M.M.D.; Barbosa, B.C. & Prezoto, F. (2014). Variation in nesting

behavior of the arboreal ant Camponotus sericeiventris (Hymenoptera: Formicidae).

Florida Entomologist, 97(3), 1237-1239.

Maciel, T. T. & Barbosa, B. C. 2015. Áreas verdes urbanas: história, conceitos e importância

ecológica. CES Revista 29 (1): 30-42.

Maciel, T. T., Barbosa, B. C., & Prezoto, F. (2017) áreas verdes urbanas e a sua participação

na qualidade de vida de humanos e animais em grandes cidades, pp. 87-94. In:

Barbosa, B.C.; Resende, L.O.; Prezoto, F. & Gonçalves, E. L. (eds.). Tópicos em

Sustentabilidade & Conservação, Juiz de Fora, Real Consultoria em Negócios Ltda,

107p

Prezoto F.; Castro M.M.; De Souza A.R. & Gobbi N. (2015). Foundress association in the paper

wasp Polistes simillimus (Hymenoptera: Vespidae). Florida Entomologist, 98(2), 556-

559.

Prezoto, F.; Barbosa, B.C.; Maciel, T.T.; Detoni, M. (2016) Agroecossistemas e o serviço

ecológico dos insetos na sustentabilidade. In: Leonardo de Oliveira Resende; Fábio

Prezoto; Bruno Corrêa Barbosa; Elesier Lima Gonçalves. (Org.). Sustentabilidade:

Tópicos da Zona da Mata Mineira. 1ed.Juiz de Fora: Independente, p. 18-29.

18

CAPÍTULO 2

INSETOS AQUÁTICOS:

BIOINDICADORES DE IMPACTOS ANTRÓPICOS

Pedro Henrique Monteiro do Amaral*

Roberto da Gama Alves

Laboratório de Invertebrados Bentônicos (LIB), Departamento de Zoologia, Instituto de

Ciências Biológicas, Universidade Federal de Juiz de Fora, Bairro Martelos, Juiz de Fora,

Minas Gerais, CEP 36036900, Brasil.

*Contato: pedrobio2009@gmail.com

Desde a antiguidade, a resposta dos organismos vivos frente a diferentes estressores

ambientais tem sido utilizada como ferramenta para avaliar e monitorar mudanças na

qualidade do ambiente em que vivem (Magalhães & Filho 2008). Na Inglaterra, por volta de

1880, canarinhos faziam parte dos elementos de segurança dos operários da mineração de

carvão, indicando níveis perigosos de gases venenosos no fundo das minas. Há também

relatos de que Aristóteles (384-322 a.C.), considerado o fundador da ciência, submeteu

peixes de água doce à água do mar para estudar suas reações. Por responderem às mudanças

nas condições ambientais dos ecossistemas aquáticos, diversos grupos como peixes,

perifíton, oligoquetas e insetos aquáticos têm sido utilizados como indicadores de impactos

antrópicos (Fausch et al. 1990; Martín et al. 2004; Amaral et al. 2015). Vale ressaltar que,

apesar das modificações ambientais serem mais intensas através das ações humanas,

fenômenos naturais como enchentes, furacões e tornados podem levar a alterações no

ambiente e concomitantemente na estrutura da comunidade aquática (Martins et. 2014).

CAPÍTULO 2

19

Os ecossistemas aquáticos são sistemas extremamente dinâmicos, com complexa

interação entre a fauna aquática e seu ambiente físico e químico (Silveira 2004). Alterações

na paisagem associadas aos diferentes usos da terra é a principal ameaça à integridade da

estrutura física e química do ambiente aquático, que na maioria das vezes é o principal

determinador da diversidade e abundância de sua fauna (Silveira 2004). Mudanças na

estrutura da comunidade de insetos aquáticos em diferentes escalas, tanto espaciais como

temporais, têm sido utilizadas como indicadoras de qualidade ambiental, permitindo

detectar, analisar e avaliar os impactos ocorridos nos ecossistemas aquáticos. O efeito dessas

mudanças na biodiversidade de insetos são bem conhecidas (ver Amaral et al. 2015; Andrade

et al. 2017; Rosa et. 2018), permitindo incorporá-las na avaliação do estado de preservação

de um ecossistema aquático.

A qualidade dos ambientes aquáticos é um assunto crescente e de fundamental

importância para a sobrevivência humana (Roque et al. 2014) pois fornecem água limpa para

o consumo humano, irrigam florestas, mantêm a produção agrícola e a biodiversidade

terrestre e aquática (Allan 2004) por isso, seus habitats devem ser conservados. Porém,

ainda se observa que estudos da conservação de ambientes aquáticos têm recebido menos

atenção quando comparada com o ambiente terrestre (Strayer & Dudgeon 2010). Nesse

contexto, é importante a abordagem de conceitos fundamentais para o melhor entendimento

do uso dos insetos aquáticos como bioindicadores de impactos antrópicos em sistemas

aquáticos.

IMPACTO ANTRÓPICO

Impacto antrópico é definido como toda ação realizada pelo homem na qual resulta

em um desequilíbrio ao meio ambiente. No tocante ao impacto ambiental, o que consta no

Conselho Nacional do Meio Ambiente (Resolução CONAMA Nº 01, de 23 de janeiro de 1986),

para efetivo legal é:

“...qualquer alteração das propriedades físicas, químicas e biológicas do meio

ambiente, causada por qualquer forma de matéria ou energia resultante das

atividades humanas que, direta ou indiretamente, afetam: (I) a saúde, a segurança e o

bem-estar da população; (II) as atividades sociais e econômicas; (III) a biota; (IV) as

condições estéticas e sanitárias do meio ambiente e; (V) a qualidade dos recursos

ambientais”.

CAPÍTULO 2

20

No entanto, em todo o planeta, praticamente não existe um ecossistema que não tenha

sofrido alguma influência antrópica, seja direta ou indiretamente, comprometendo a

quantidade e a qualidade dos recursos naturais disponíveis (Goulart & Callisto 2003),

estando o homem prestes a enfrentar uma crise ambiental sem precedentes. De acordo com

o mapa técnico desenvolvido pela United Nations Environment Programme (2002), nos

últimos 150 anos, a humanidade tem impactado e alterado cerca de 47% de todo planeta, e

pelos próximos 50 anos, os impactos poderão atingir cerca de 90%, acarretando um aumento

substancial de problemas ambientais relacionados à saúde, aos habitats, à biodiversidade, à

produção de alimento e aos recursos de água doce.

AÇÃO HUMANA SOBRE AS ÁGUAS

Os ecossistemas aquáticos têm sido utilizados para os mais diversos fins, seja para o

abastecimento público, recreação, geração de energia, agricultura, aquicultura ou mineração

(Ferreira et al. 2017). Como consequência dessas e de outras atividades, tem-se observado

uma redução da quantidade e da qualidade das águas, bem como uma expressiva perda da

biodiversidade aquática, ocorrida pela desestabilização do ambiente físico, químico e da

dinâmica natural das comunidades aquáticas (Moulton 1998). A tabela abaixo (tabela 1)

lista, de maneira sucinta, alguma das principais alterações antrópicas causadas por

diferentes usos da terra sobre os corpos d´agua.

Neste cenário, podemos verificar que os ecossistemas aquáticos são sistemas

extremamente dinâmicos e que rios e riachos atuam como uma rede interativa entre os

compartimentos terrestre e aquático das paisagens, refletindo o uso e ocupação do solo de

suas respectivas bacias de drenagem (Souza et al. 2011). Essas mudanças na estrutura da

fauna aquática refletem o estado de conservação desse ecossistema, integrando os efeitos

dos diferentes agentes impactantes e fornecendo uma medida agregadora dos impactos

(Barbour et al. 1999). De acordo com Cairns et al. (1993), é de suma importância a correta

identificação dos efeitos das ações antropogênicas sobre os sistemas biológicos. Assim,

entender essa dinâmica é importante na avaliação do estado ecológico de um sistema

aquático e, respostas derivadas do uso de indicadores ecológicos podem indicar uma boa ou

má qualidade da água, permitindo detectar e avaliar os impactos ocorridos nesses

ecossistemas (Wang et al. 2016).

CAPÍTULO 2

21

Tabela 1 - Principais alterações antrópicas causada por diferentes usos da terra sobre os

corpos d’água (adaptado de Ferreira et. 2017).

Atividade Descrição do efeito no ambiente e na fauna Pressões ambientais

*Urbanização

Alteração do ciclo hidrológico entre

evapotranspiração e escoamento superficial,

modificando a amplitude e frequência das

inundações; contaminação e aumento da carga

orgânica; alteração parcial ou total de habitats, com

substituição e/ou desaparecimento da fauna

aquática.

-Lançamento de esgoto

não tratado

-Canalização

-Desmatamento

-Assoreamento

*Industrialização

Aumentado na carga de metais pesados, sintéticos e

orgânicos, levando a uma diminuição e/ou

eliminação da fauna aquática; Contaminação e

acúmulo de materiais tóxicos, comprometendo o

abastecimento público de água e o consumo de

pescado.

-Contaminação

-Desmatamento

-Parcelamento do solo

-Aumento no escoamento

superficial

*Agricultura

Aumento na concentração de nutrientes e de

substancias tóxicas nos ambientes aquáticos, e nos

tecidos da fauna; Supressão da vegetação natural,

com aumento da entrada de luz, modificando a

composição da fauna; alteração granulométrica do

sedimento; Diminuição da quantidade de água.

-Entrada de fertilizantes e

agrotóxicos

-Redução da vegetação

natural

-Erosão

-Alteração hidrológica

*Mineração

Erosão e aporte de materiais (sedimento, rejeito e

outros) levando ao assoreamento e alteração das

características físico-químicas da água; Perda de

substratos de alimentação e fixação da fauna;

Redução na diversidade de invertebrados e de

peixes.

-Extração

-Contaminação

-Assoreamento

-Redução da vegetação

natural

BIOINDICADORES DE QUALIDADE DA ÁGUA

Os bioindicadores aquáticos são espécies, grupos de espécies ou comunidades

biológicas cuja presença, abundância e distribuição indicam a magnitude e a dimensão do

impacto ambiental em um ecossistema aquático e sua bacia de drenagem (Callisto et al.

2005), permitindo uma avaliação eficaz dos efeitos ecológicos causados no ambiente.

Diferentes grupos de organismos são potencialmente indicadores, podendo citar alguns

Filos com representantes importantes, como: Platyhelminthes, Annelida, Mollusca e

CAPÍTULO 2

22

Arthropoda. Dentre estes, os Arthropoda possuem a maior diversidade estimada de espécies,

tanto no Brasil (1.539 espécies), quanto no mundo (aproximadamente 29.600 espécies), com

representantes que podem ser encontrados tanto em ambientes aquáticos pequenos como

poças de água e copos de bromélia, até em grandes rios e lagos (Paula, 2008).

No entanto, para se buscar o organismo indicador recomendado para determinado

ambiente aquático é necessário verificar se sua presença, abundância e/ou comportamento

refletem o efeito dos múltiplos estressores ambientais sobre a fauna. Para tanto, é necessário

que os organismos utilizados apresentem algumas características, como: (i) fácil

amostragem; (ii) sensibilidade as alterações físicas e químicas do ambiente; (iii) serem

detectáveis e mensuráveis às alterações; (iv) preditores, predizendo mudanças evitáveis por

intervenções de manejo e; (v) baixa variabilidade nas respostas frente as alterações

ambientais sofridas (Paula 2008).

Dentre os diferentes grupos de organismos aquáticos, as comunidades de

macroinvertebrados bentônicos têm sido cada vez mais utilizadas como bioindicadores de

qualidade ambiental, pois refletem não só a situação momentânea do sistema, mas também

a poluição não-pontual (Arias et al. 2007; Martins et al. 2014) como por exemplo, as

modificações causadas no ambiente pela urbanização e as atividades industriais (Bieger et

al. 2010), pela pastagem (Amaral et al. 2015) e pela monocultura (Andrade et al. 2017). No

Brasil, os primeiros trabalhos com macroinvertebrados bentônicos foram iniciados na

década de 1960, na região amazônica por Fittkau (1971) e Reis (1977) e em São Paulo por

Strixino (1971) e Rocha (1972). Em alguns estados do país, o enfoque de bioindicadores de

qualidade de água começou a ser discutido recentemente por representantes de ONGs,

governo, órgãos de fiscalização e empresas (Moreno & Callisto 2006).

Entre os invertebrados, os insetos formam o grupo taxonômico mais utilizado em

estudos de avaliação ambiental (Baptista 2008), pois esses organismos são capazes de

viverem e manterem alta diversidade na maioria dos ecossistemas aquáticos (Rosemberg &

Resh, 1993). Por reste razão, vários países estão realizando o biomonitoramento dos

ecossistemas aquáticos usando os insetos como indicadores ambientais.

INSETOS AQUÁTICOS NA AVALIAÇÃO AMBIENTAL

A classe Insecta constitui a mais diversificada e abundante existente na terra, com

aproximadamente 1 milhão de espécies descritas (Ferreira et al. 2017), com representantes

encontrados em ambientes terrestre e aquático. Insetos que passam pelo menos um estágio

do seu ciclo de vida em ambiente com água são chamados de insetos aquáticos. Esses

CAPÍTULO 2

23

organismos são importantes na estrutura e funcionamento dos ecossistemas aquáticos, onde

sua distribuição é influenciada pelas características do sedimento, profundidade da coluna

d’água, disponibilidade de microhabitats, vegetação ripária, competição entre as diferentes

espécies, mudanças na produção primária e indiretamente afetada por modificações nas

concentrações de nutrientes (Queiroz et al. 2000). De acordo com Rosenberg & Resh (1993)

e Resh et al. (1995) insetos aquáticos têm sido apontados como indicadores ideais das

condições locais da qualidade das águas por exibirem vantagens na avaliação, como:

I. Cosmopolita, presentes em diversos tipos de ambientes aquáticos o que facilita

sua amostragem;

II. Grande número de espécies, com diferentes respostas aos impactos

ambientais (espécies sensíveis e tolerantes);

III. Baixa capacidade de deslocamento, permitindo uma análise espacial dos

impactos ambientais;

IV. Ciclo de vida relativamente longo, o que possibilita a elucidação dos efeitos da

poluição por longos períodos;

V. Facilidade de coleta dos organismos, é realizada com equipamento de baixo

custo e simples de operar;

VI. Vivem e se alimentam dentro, sobre, e próximo aos sedimentos, onde as

toxinas tendem a acumular;

VII. Medida holística do impacto ecológico, o que permite integrar o efeito de

diferentes poluentes e as condições do ambiente ao longo do tempo.

Contudo, apesar dos insetos aquáticos serem monitores contínuos do hábitat em que

vivem, e constantemente utilizados em estudos de avaliação de qualidade do ecossistema

aquático (Watanabe 2007) é preciso levar em consideração algumas dificuldades (Resh &

Jackson 1993):

I. Dificuldade na identificação taxonômica, devido ao grande número de espécies

é necessário o treinamento específico para pessoal qualificado na área;

II. Grande tempo gasto até o resultado final, em função da triagem e identificação

do material;

III. Trabalhos quantitativos requerem grande número de amostras, podendo

tornar o estudo oneroso.

CAPÍTULO 2

24

Em geral, as dificuldades encontradas no uso desses organismos em estudos de

avaliação ecológica estão relacionadas à necessidade de profissionais treinados e

capacitados para identificar e analisar táxons amostrados (Silveira 2004). Contudo, o uso

dos insetos aquáticos em programas de avaliação ambiental é uma tendência crescente nos

estudos de qualidade da água, sendo usados como uma análise complementar no

gerenciamento ambiental (Souza 2013).

MEDIDAS BIOINDICADORAS

Diferentes medidas bioindicadoras são empregadas em estudos de avaliação

ecológica de ecossistemas aquáticos, que podem ser distribuídas em cinco principais

categorias: (i) composição taxonômica; (ii) riqueza; (iii) diversidade; (iv) grupo funcional de

alimentação e; (v) tolerância (Tabela 2). Normalmente essas métricas apresentam respostas

distintas em ambientes preservados e impactados, podendo ser empregadas

individualmente ou combinadas entre si, compondo um índice multimétrico (Martins et al.

2014). O aumento ou diminuição de uma das medidas aplicadas no estudo de avaliação

ecológica e proporcional ao impacto do ecossistema aquático (Silveira 2004). Como exemplo,

a medida de grupo trófico “fragmentador” irá diminuir proporcionalmente com a redução da

cobertura vegetal, devido a uma diminuição na entrada de matéria orgânica particulada

grossa (Amaral et al. 2015).

Para que possa ser incorporado como uma medida de avaliação ambiental, as

métricas usadas devem refletir o impacto de maneira confiável e precisa (Thorne & Williams

1997). De acordo com Graça & Coimbra (1998), organismos altamente dependentes de

oxigênio, correnteza e do tamanho das partículas do substrato são importantes indicadores

de boa qualidade ambiental, refletindo de maneira confiável o impacto no ecossistema

aquático. Nesse grupo podemos incluir todos os Plecoptera, e grande parte dos

Ephemeroptera e Trichoptera (Amaral et al. 2015). Por outro lado, a redução na qualidade

da água pode diminuir e/ou eliminar ordens mais sensíveis e levar a um aumento de táxons

menos exigentes (tolerantes) as baixas concentrações de oxigênio, como por exemplo, alguns

Chironomidae do gênero Chironomus (Graça & Coimbra 1998). De maneira geral, ambientes

que apresentam uma melhor qualidade da água apresentam elevada diversidade de

organismos, quando comparando com ambientes menos íntegros e com baixa qualidade da

água (Barbosa & Callisto 2000).

É importante ressaltar que em estudos de avaliação ambiental, a eficiência da

resposta dos insetos aquáticos frente a um determinado impacto, dependerá do nível

CAPÍTULO 2

25

taxonômico utilizado para detectar os padrões ecológicos investigados (Rosa et al. 2018)

onde a redução taxonômica deve ser inversamente proporcional a intensidade do impacto

existente (Melo & Hepp 2008). Ou seja, níveis taxonômicos mais detalhados devem ser

usados para identificar impactos ambientais mais sutis, enquanto níveis taxonômicos

superiores podem ser eficientes em detectar impactos mais severos (Martins et al. 2014).

PROJEÇÕES FUTURAS

Historicamente, programas de avaliação ambiental de ecossistemas aquáticos têm

sido realizados por metodologias tradicionais, baseadas apenas em parâmetros físicos,

químicos e microbiológicos (coliformes totais e fecais) (Goulart & Callisto 2003). No entanto,

diversos países como, por exemplo, Estados Unidos, vem desenvolvendo protocolos e

utilizando cada vez mais os invertebrados aquáticos em seus programas de avaliação

ambiental dos ecossistemas aquáticos (Smith et al. 1999) Para que se possa ter uma ideia,

dos cinquenta estados que constituem o país, quarenta e dois já utilizam índices biológicos

multimétricos (Karr 1998).

No Brasil, apesar do aumento nos estudos que utilizam estes organismos na avaliação

ambiental dos ecossistemas aquáticos, ainda é necessário vencer alguns obstáculos para se

consolidar como metodologia de grande relevância em programas de avaliação de qualidade

de água (Silveira et al. 2004). O baixo investimento em pesquisas básicas (por exemplo,

taxonomistas e ecólogos) e a falta de padronização das metodologias estabelecidas que

busque direcionar as atividades de avaliação ambiental dos ecossistemas aquáticos e tornar

os dados disponíveis (Martins et al. 2014) são exemplos dos obstáculos a serem vencidos.

Portanto, as lacunas do conhecimento devem ser estudadas e preenchidas para que se possa

aplicar e adaptar as metodologias para as nossas regiões, e assim propor uma legislação

ambiental que inclua o uso dos invertebrados aquáticos na avaliação de qualidade de água.

Desse modo, o presente capítulo teve como objetivo principal contribuir para o

conhecimento do uso dos insetos aquáticos como instrumento de avaliação ambiental,

principalmente de ecossistemas lóticos, como rios e riachos, e assim, contribuir com a

literatura brasileira sobre o uso desses organismos.

CAPÍTULO 2

26

Tabela 2 - Medidas de composição, riqueza, diversidade e tolerância usada em estudos de

avaliação ambiental e as respostas esperadas (ver Silveira, 2004; Baptista et al. 2008;

Martins et al. 2014).

Medidas Resposta Definição

Composição

EPT* % Diminui Contribuição relativa de EPT* em relação

à fauna total.

Ephemeroptera % Diminui Contribuição relativa de Ephemeroptera

em relação à fauna total.

Plecoptera % Diminui Contribuição relativa de Plecoptera em

relação à fauna total.

Trichoptera % Diminui Contribuição relativa de Trichoptera em

relação à fauna total.

Riqueza

Total de Táxons Diminui Número de diferentes famílias de

macroinvertebrados.

Número de Táxons de EPT* Diminui Número de famílias de EPT*

Número de táxons de Ephemeroptera Diminui Número de famílias de Ephemeroptera.

Número de táxons de Plecoptera Diminui Número de famílias de Plecoptera.

Número de táxons de Trichoptera Diminui Número de famílias de Trichoptera

Grupo Trófico

Fragmentador % Diminui Contribuição relativa de fragmentador

em relação à fauna total.

Diversidade

Diversidade de Shannon Diminui Número de indivíduos, bem como o

número de táxons.

Tolerância

EPT/Chironomidae Diminui Abundância de EPT* em relação à

abundância de Chironomidae.

Índice Biótico BMWP** Diminui

Índices Bióticos com valores de

tolerância pré-estabelecidos para táxons

(famílias, gêneros, espécies).

CAPÍTULO 2

27

Referências Bibliográficas

Allan, J.D. (2004). Landscape and riverscapes: The influence of land use on river ecosystems.

Annual Reviews of Ecology, Evolution and Systematics, 35, 257-284.

Amaral, P.H.M.; Silveira, L.S.; Rosa, B.F.J.; Oliveira, V.V. & Alves, R. G. (2015) Influence of

habitat and land use on the assemblages of Ephemeroptera, Plecoptera, and

Trichoptera in Neotropical streams. Journal of Insect Science, 15(1).

Andrade, A.L.; Brasil, L.S; Benone, N.L.; Shimano, Y.; Farias, A.P.J.; Montaga, L.F.; Dolédecd, S.

& Juen, L. (2017). Influence of oil palm monoculture on the taxonomic and functional

composition of aquatic insect communities in eastern Brazilian Amazonia. Ecological

Indicators. 82, 478–483.

Arias, A.R.L.; Buss, D.F.; Alburquerque, C.; Inácio, A.F.; Freire, M.M.; Egler, M.; Mugnai, R. &

Baptista, D.F. (2007). Utilização de bioindicadores na avaliação de impacto e no

monitoramento da contaminação de rios e córregos por agrotóxicos. Ciência & Saúde

Coletiva, 12(1), 61-72.

Baptista, D.F. (2008). Uso de Macroinvertebrados em procedimentos de biomonitoramento

de ecossistemas aquáticos. Oecol. Bras., 12(3), 425-441.

Barbosa, F.A.R. & Callisto, M. (2000). Rapid assessement of water quality and diversity of

benthic macroinvertebartes in the upper and middle Paraguay river using the Aqua-

RAP approach. Verhandlungen des Internationalen Verein Limnologie, 27(5), 2688-

2692.

Barbour, M.T.; Gerritsen, J.; Snyder, B.D. & Stribling, J.B. (1999). Rapid bioassessment

protocols for use in streams and wadeable rivers: periphyton, benthic

macroinvertebrates and fish. EPA 841-B-99-002. Washington 2 ed., DC.: U.S.

Environmental Protection Agency. Office of Water.

Bieger, L.; Carvalho, A.B.P.; Strieder, M.N.; Malchik, L. & Stenert, C. (2010). Are the streams of

the Sinos River basin of good water quality? Aquatic macroinvertebrates may aswer

the question. Brazilian Journal of Biology, 70, 1207-12015.

Cairns, J.R. & Pratt, J.R. (1993). A history of biological monitoring using benthic

macroinvertebrates. In: Rosenberg, D. M.; Resh, V. H. (Ed.). Freshwater biomonitoring

and benthic macroinvertebrates. London: Chapman & Hall, p.10-27.

Callisto, M.; Gonçalves J.F. & Moreno, P. (2005). Invertebrados aquáticos como

bioindicadores. In: Goulart, E.M.A. (Org.) Navegando o Rio das Velhas das Minas aos

Gerais: Proj. Manuelzão. Belo Horizonte: Coopmed, 555-567.

CAPÍTULO 2

28

CONAMA. Conselho Nacional de Meio Ambiente, Ministério do Meio Ambiente, Brasil.

Resolução CONAMA nº1, de 23 de janeiro de 1986. Disponível em

<https://www.mma.gov.br> Acessado em 16 de Junho 2018.

Fausch, K.D.; Lyons, J.; Karr, J.R. & Angermeier, P.L. (1990). Fish communities as indicators

of environmental degradation, p.123- 124. In: Biological indicators of stress in fish.

Adams, S.M. [ed] American Fisheries Society, Symposium 8. American Fisheries

Sociey. Bethersda, Maryland.

Ferreira, H.L.M.; Melo, M.C.; Freitas, M.A.F.P.P.; Sylvia Therese Meyer, S.T.; Campos, M.C.S. &

Felipe, G.A. (2017). Ambientes Aquáticos em Minas Gerais: qualidade ecológica. Belo

Horizonte: Centro de Inovação e Tecnologia SENAI, 2017.

Fittkau, E.J. Distribution and ecology of Amazonian chironomids (Diptera). (1971) The

Canadian Entomologist, 103, 407-413.

Goulart, M.D.C. & Callisto, M. (2003) Bioindicadores de qualidade de água como ferramenta

em estudo de impacto ambiental. Revista FAPAM. n.1, 153- 164.

Graça, M.A.S. & Coimbra, C.N. (1998). The elaboration of indices to assess biological water

quality. A case study. Water Research, 32, 380- 392.

Karr, J.R. (1998). Rivers As Sentinels: Using the Biology of Rivers to Guide Landscape

Management. In: R. J. Naiman and R. E. Bilby (eds.) River Ecology and Management:

Lessons from the Pacific Coastal Ecoregion, pp. 502-528. New York: Springer-Verlag.

Magalhães, D.P. & Filho, A.L.S.F. (2018). A ecotoxicologia como ferramenta no

biomonitoramento de ecossistemas aquáticos. Oecologia brasiliensis. 12(3), 355 -

381.

Martins, R.T.; Oliveira, V.C. & Salcedo, A.K.M. (2014). Uso de insetos aquáticos na avaliação

de impactos antrópicos em ecossistemas aquáticos. p. 117-128. In.: Hamada, N.;

Nessimian, L.J. & Querino, B.R. Insetos aquáticos na Amazônia brasileira: taxonomia,

biologia e ecologia. Manaus. Editora do INPA, 2014.

Melo, A.S. & Hepp, L.U. (2008). Ferramentas estatísticas para análise de dados provenientes

de biomonitoramento. Oecologia brasiliensis. 12(3), 463-486.

Moulton, T.P. (1998). Saúde e integridade do ecossistema e o papel dos insetos aquáticos. In.

Nessimian, J.L. & Carvalho, A.L. (eds). Ecologia de insetos aquáticos. Seies Oecoligia

Brasiliensis, v5, Rio de Janeiro, Brasil.

Paula, P.M.S. (2008). Macroinvertebrados bentônicos como ferramenta na avaliação da

qualidade ambiental da bacia hidrográfica do Rio das Velhas (MG). Tese de Doutorado

em Ecologia - Universidade Federal de Minas Gerais.

CAPÍTULO 2

29

Reis, F. (1977). Qualitative and quantitative invetsigations on the macrobenthic fauna of

central Amazon lakes. I. Lago Tupé, a black water lake on the lower Rio Negro.

Amazoniana, 6, 203-235.

Resh, V.H. & Jackson, J.K. (1993). Rapid assessement approaches to biomonitoring and

benthic macroinvertebrates. pp. 195-223 In: Rosemberg D.M. & Resh V.H. (eds)

Freshwater biomonitoring benthic macroinvertebrates, New York: Chapman & Hall.

Resh, V.H.; Norris, R.H. & Barbour, M.T. (1995). Design and implementation of rapid

assessment approaches for water resource monitoring using benthic

macroinvertebrates. Austral Ecology 1(20), 108-121.

Rocha. A.A. (1972). Estudo sobre a fauna bentônica da Represa de Americana no Estado de

São Paulo. Dissertação de mestrado em Ecologia - Universidade de São Paulo, São

Paulo, 65p.

Roque, F.; Mata, R.A. & Tidon, R. (2013). Temporal and vertical drosophilid (Insecta; Diptera)

assemblage fluctuations in a neotropical gallery forest. Biodiversity and conservation.

22, 657-672.

Rosa, B.F.J.; Rodrigues, L.F.T.; Amaral, P.H.M.; Silva, M.V.D. & Alves, R.G.A. (2018). Potential

effectiveness of reducing taxonomic and numerical resolution when using

macroinvertebrates to characterize impacted streams in southeastern Brazil.

Fundam. Appl. Limnol. 191(2), 87–97.

Rosenberg, D. & Resh, V. (1993). Freshwater Biomonitoring and Benthic. Chapman & Hall,

New York, 488p.

Silveira, M. P. (2004). Aplicação do biomonitoramento para avaliação da qualidade da água

em rios. Jaguariúna: Embrapa Meio Ambiente. 68p.

Smith, M.J.; Kay, W.R.; Edward, D.H.D.; Papas, P.J.; Richardson, K.St.J.; Simpson, J.C.; Pinder,

A.M.; D.J.; Horwitz, P.H.J.; Davis, J.A.; Yung, F.H.; Norris, R.H. & Halse, S.A. (1999).

AusRivAS: using macroinvertebrates to assess ecological condition of rivers in

Western Australia. Freshwater Biology, 41, 269-282.

Souza, S.R.; Maciel, M.N.M.; Oliveira, F.A. & Jesuín, S.A. (2011). Dinâmica da paisagem na bacia

hidrográfica do Rio Apeú, nordeste do Pará, Brasil. Revista Acadêmica: Ciência

Animal, 9(2),141-150.

Souza. F.N. (2013). Utilização de insetos aquáticos como indicadores da qualidade das águas

da bacia hidrográfica do Rio Almada, Bahia. Dissertação de Mestrado em

Desenvolvimento Regional e Meio Ambiente - Universidade Estadual de Santa Cruz.

61f.

CAPÍTULO 2

30

Strayer, D.L. & Dudgeon, D. (2010). Freshwater biodiversity conservation: recente progress

and future challenges. Freshwater Science, 1(29).

Strixino, G.B.MA. (1971). Ensaio para um estudo ecológico da fauna bentônica da Represa de

Americana. Tese de doutorado em Biociências - Universidade de São Paulo.

Thorne, R. & Williams, P. (2003). The response of benthic macroinvertebrates to pollution in

developing countries: a multimetric system of bioassessment. Freswater Biology,

Freshwater Biology.

United Nations Environment Program (UNEP). The future of our land facing the challenge,

2002. Disponível em: < http:// www.fao.org>. Acesso em 2018.

Wang, G.; Zhang, J. & Yang, Q. (2016) Attribution of Runoff Change for the Xinshui River

Catchment on the Loess Plateau of China in a Changing Environment. Water, 8(267),

1-14.

31

CAPÍTULO 3

RÉPTEIS E SERES HUMANOS: DISCUTINDO ESSA RELAÇÃO

Paola Rosa de Oliveira*

Bernadete Maria de Sousa

Laboratório de Répteis, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Juiz de

Fora, Rua José Lourenço Kelmer, s/n, Campus Universitário, Bairro São Pedro, CEP 36036-

900, Juiz de Fora, Minas Gerais, Brasil.

*Contato: paolarooliveira91@gmail.com

Os primeiros animais Tetrápodes, ou seja, que possuem quatro patas (membros para

locomoção), surgiram a cerca de 408 milhões de anos e parecem ter surgido a partir de

peixes com nadadeiras lobadas (Sarcopterygii), na segunda metade do período Devoniano

(Era Paleozóica) (Pough et al. 2008; Silva & Araújo 2008). A linhagem que originou os

Tetrapoda, tendo como ancestral comum os Sarcopterygii, deu origem ao grupo dos

Rhipidistia onde os grupos viventes são os anfíbios, répteis, aves e mamíferos (Liem et al.

2013). Com o tempo, os tetrápodes foram se adaptando e se modificando, conquistando o

ambiente terrestre. Entre as grandes aquisições para o ambiente terrestre destaca-se o ovo

amniótico; seu surgimento permitiu aos vertebrados uma conquista mais efetiva do meio

terrestre, uma vez que esse tipo de ovo é capaz de reter sua própria reserva de água,

viabilizando a independência do ambiente aquático (Silva & Araújo 2008).

Os Amniotas (vertebrados que possuem o tipo de ovo amniótico) conhecidos como

Répteis (do latim reptare = “rastejar”), são animais que dentre outras características

possuem a pele recoberta por escamas e são ectotérmicos (a temperatura corporal é

regulada de acordo com a temperatura ambiental) (Araújo & Luna 2017). O grupo dos

Répteis é bem diverso, podendo-se observar representantes que vivem em diferentes

CAPÍTULO 3

32

habitats, com diferentes formas corporais, diferentes modos reprodutivos e com os mais

diversificados hábitos alimentares. Os diferentes subgrupos que formam o grande grupo dos

Répteis são apresentados na Tabela 1.

É possível encontrar representantes do clado dos Répteis nos mais variados habitats,

sendo encontrado praticamente em todo o globo terrestre (Pough et al. 2008).

Mundialmente, são conhecidas mais de 10.700 espécies de Répteis (Figura 1), sendo 194

espécies de anfisbenas, 6.451 espécies de lagartos, 3.691 espécies de serpentes, 350 espécies

de quelônios (= Testudines), 24 espécies de Crocodylia e 1 espécie de Rhynchocephalia (Uetz

& Hosek 2018). Os Squamata (lagartos, serpentes e anfisbenas) compreendem cerca de 95%

dos Répteis viventes conhecidos (Hickman et al. 2001). Dentre os diversos grupos de

Reptilia, apenas Rhynchocenphalia (“tuataras”) (Figura 1a) não ocorrem no Brasil; todos os

demais grupos possuem representantes. O Brasil possui atualmente descritas 842 espécies

e subespécies, destas 75 são anfisbenas, 282 espécies de lagartos, 442 espécies de serpentes,

37 espécies de quelônios e 6 espécies de Crocodylia; destas, 47% (395) são endêmicas do

território nacional (Costa & Bérnils 2018). O Brasil possui uma grande diversidade de

Répteis, ocupando o 3° lugar de riqueza de espécies de Répteis no mundo, atrás apenas da

Austrália e do México (Costa & Bérnils 2018). Quando focamos no estado de Minas Gerais,

encontramos um total de 260 Répteis registrados (11 Testudines, 2 Crocodylia, 72

“Lagartos”, 16 Amphisbaenia e 159 Serpentes).

A história evolutiva do ser humano sempre esteve profundamente envolvida com

outros seres vivos, possuindo uma conexão emocional inata com as demais espécies da Terra

(Wilson 1989; Araújo & Luna 2017). Desta forma, desenvolveu-se um significativo sistema

informacional com relação as espécies e o ambiente, que se traduz em saberes, crenças e

práticas culturais relacionados com a fauna de cada lugar (Araújo & Luna 2017).

Segundo Souto et al. (2014), “as interações foram se diversificando tão intensamente

como a própria evolução cultural, social e tecnológica dos homens. Temos hoje relações

trófica, econômica, afetiva, mítico-religiosa, médica, lúdica, simbológica, estética, artística,

ergonômica, ... uma infinidade de possibilidades”. Tais formas de interação homem-animal

podem ser estudadas sobre diferentes perspectivas, inter e intraculturais, sobre diferentes

abordagens; sejam voltadas a investigação dos sistemas de classificação popular, aos

conhecimentos biológicos e ecológicos sobre determinadas espécies ou ambientes e, ainda

pela análise de mitos, tabus e crenças relativos aos animais (Pinto et al. 2015).

Em diversas situações a relação homem-animal pode ser ‘desvantajosa’; o que pode

ocasionar a perseguição desses animais, como ocorre com alguns Répteis. Tal perseguição

CAPÍTULO 3

33

humana de anti-conservação em relação a Répteis e outros pode ser explicada pelo folclore

e valores negativos (Araújo & Luna 2017) que alguns desses animais representam para o

homem. Os Répteis não são responsáveis por nenhum prejuízo econômico e são inofensivos,

porém, são temidos e perseguidos (Araújo 2016), por julgarem os mesmos perigosos (sem

distinção de grupo), como apontado pela pesquisa de Araújo & Luna (2017). As serpentes

são um bom exemplo, apesar de despertarem admiração e curiosidade, ainda estão

presentes no imaginário popular de forma negativa, despertando também medo e repulsa

(Lima et al. 2017).

Figura 1 - Exemplos de Répteis encontrados no Brasil e no Mundo. (a) Sphenodon punctatus

(Gray, 1842); (b) Caiman latirostris (Daudin, 1802); (c) Tropidurus sp. (Wied-Neuwied,

1820); (d) Oxyrhopus occipitalis (Wied-Neuwied, 1824). Créditos das imagens ao lado

esquerdo.

34

Tabela 1 - Relação dos subgrupos (ordens e subordens) que formam o clado dos Répteis, com

exemplos de representantes com nome científico e nome popular.

RÉPTEIS

Exemplos

(Nomes Científicos)

Exemplos

(Nomes Populares)

Ordem Testudines

Hydromedusa

maximiliani

(Mikan, 1820)

Chelonoidis carbonarius

(Spix, 1824)

Chelonia mydas

(Linnaeus, 1758)

Cágado Pescoço de Cobra

Jabuti

Tartaruga Marinha

Ordem Rhynchocephalia Sphenodon punctatus

(Gray, 1842) Tuatara

Ordem Squamata

Subordem Sauria Tropidurus torquatus

(Wied-Neuwied, 1820)

Calango, Lagartixa,

Lagarto

Subordem

amphisbaenia

Amphisbaenia alba

(Linnaeus, 1758) Cobra de Duas Cabeças

Subordem Ophidia Bothrops jararaca

(Wied-Neuwied, 1824) Cobra, Serpente

Ordem Crocodylia Caiman crocodilus

(Linnaeus, 1758) Jacaretinga

A falta de conhecimento que uma sociedade possui sobre determinadas espécies pode

favorecer seu extermínio indiscriminado (Moura et al. 2010); por isso o conhecimento se

torna de suma importância para a conservação da biodiversidade (Pinto et al. 2015). Estudos

de Araújo & Luna (2017) e Neto (2011), que entrevistaram pessoas de diferentes localidades,

evidenciaram este fato, quando mais da metade dos entrevistados afirmaram que os Répteis

não apresentam uso/importância para sociedade.

Considerando que a relação Répteis – Seres Humanos há tempos é conflituosa, ao

longo do presente capítulo discutiremos algumas interações entre os mesmos. Objetivamos,

através de exemplos e explicações biológicas e ecológicas, desmistificar estes animais, tão

CAPÍTULO 3

35

interessantes e também tão perseguidos, ressaltando sua importância a nível local, regional

e mundial.

ECOLOGICAMENTE FALANDO...

Entender a importância ecológica dos Répteis é fundamental para a conservação dos

diferentes grupos. Ecologicamente falando, como os hábitos dos Répteis podem influenciar

no dia-a-dia do homem?

Os cágados, tartarugas e jabutis formam o grupo denominado “quelônios”. São

espécies aquáticas e semiaquáticas (marinha ou de água doce), que se locomovem

lentamente quando em terra, mas são nadadores vorazes. Possuem quatro membros e nas

espécies marinhas os membros anteriores são modificados em nadadeiras e os posteriores

em remo. Possuem o corpo envolvido por uma carapaça que é dividida em espaldar (parte

superior) e plastrão (parte inferior). Não possuem dentes e, portanto, se alimentam por

sucção ou retiram um pedaço do alimento através de um bico córneo. São onívoros (se

alimentam de diferentes fontes de proteína, seja animal ou vegetal) e ovíparos (Hickman et

al. 2001; Pough et al. 2008).

Em comparação aos anfíbios (sapos, pererecas), os Répteis em geral não são muito

aplicados em estudos como bioindicadores (Bertoluci et al. 2009). Espécies consideradas

bioindicadoras são aquelas utilizadas para avaliar a qualidade ambiental, através de uma

conexão entre efeitos ecológicos e saúde do organismo. Bioindicadores ideais são aqueles

organismos com ciclo de vida longo, que possuem ampla distribuição geográfica e

populações na área de estudo. Os quelônios, por sua vez, além de todas essas características,

estão posicionados intermediariamente na cadeia trófica e são facilmente capturados (Silva

2011). Phrynops geoffroanus (Shweigger, 1812), conhecido como cágado-de-barbicha, é uma

espécie amplamente distribuída na região neotropical e trata-se de uma espécie de quelônio

bioindicadora, considerando que podem ser encontradas em lagos, açudes, rios e riachos,

mesmos os poluídos (Silva 2011; Deconte 2012), tal espécie parece se adaptar bem a

diferentes mudanças do habitat. Por outro lado, destacamos a Hydromedusa maximiliani

(Mikan, 1820), popularmente conhecida como cágado-pescoço-de-cobra, que habita riachos

e rios estreitos, de água translucida e com pedras e vegetação na margem; e, devido a essa

especificidade de hábitat e a forma que o usa, torna-se um ótimo bioindicador de qualidade

do habitat (Novelli et al. 2013; Lima 2014).

Os lagartos formam o grupo mais numeroso mundialmente e, portanto, o mais

diversificado; sendo encontrado em ambientes terrestres, subterrâneos, arbóreos, aquáticos

CAPÍTULO 3

36

e até aéreos. Possuem variadas formas corporais, do alongado ao achatado dorso-

ventralmente. A grande maioria possui membros para locomoção, a grande exceção são os

lagartos do gênero Ophiodes Wagler, 1828 (popularmente conhecidas como cobra de vidro),

que são ápodos (sem patas). São observados dois tipos de reprodução: há lagartos ovíparos

(colocam ovos, e o filhote termina seu desenvolvimento fora do corpo materno) ou vivíparos

(todo o desenvolvimento embrionário ocorre dentro do corpo materno). A presença de

ouvido externo e pálpebras móveis é comum neste grupo; e, quanto a seu período de

atividade, podem ser noturnos (como o caso do Hemidactylus mabouia (Moreau de Jonnés,

1818) – lagartixa de parede, presente em residências) ou diurnos (como Tropidurus

torquatus – calango) (Hickman et al. 2001; Pough et al. 2008; Montechiaro et al. 2011).

As serpentes, conhecidas popularmente como cobras, são ápodes, totalmente

desprovidas de membros para locomoção (o modo de locomoção mais comum é através de

ondulações laterais do corpo). Também podem ser encontradas nos mais diversos

ambientes, incluindo arbóreo. Possuem hábito, em sua grande maioria, diurno, mas também

podem ser encontradas em atividades durante a noite. Assim como os lagartos, as serpentes

podem ser ovíparas ou vivíparas. Não possuem ouvido externo mas não são surdas e não

possue, pálpebras, porém, existe uma membrana para proteção ocular. São bastantes

sensíveis a vibrações transportadas pelo solo (captadas pela mandíbula). Possuem órgãos

de sentido bem apurados como o ‘órgão de Jacobson’ (= órgão vomeronasal) –

quimiorreceptor, localizado no teto da boca – e a ‘fosseta loreal’ (= fosseta labial em boídeos,

ex.: Corallus batesii (Gray, 1860) – jibóia) – termorreceptor, localizado entre os olhos e as

narinas nas serpentes do grupo crotalineo (Hickman et al. 2001; Pinho & Pereira 2001;

Pough et al. 2008; Dias & Andrade 2015).

Todas as serpentes são carnívoras e ingerem sua presa por inteiro (Cardoso et al.

2009), enquanto a maioria dos lagartos apresenta uma dieta composta principalmente por

artrópodes (Silva & Araújo 2008). As diferentes espécies de lagartos e serpentes apresentam

variadas especializações alimentares, como por exemplo, serpentes que possuem a cabeça

abrupta com mandíbulas alongadas, sendo capazes de alcançar o interior da concha e

consumir o caracol ou serpentes que não possuem quase nenhum dente, que engolem ovos

de aves inteiros e que só são quebrados por hipoapófises (processos ventrais das vértebras

do pescoço); e, por fim, os camaleões que protraem a língua para capturar insetos com sua

extremidade pegajosa (Pough et al. 2008). Devido à grande diversidade de hábitos

alimentares e da dieta alimentar, lagartos e serpentes são de fundamental importância no

controle de populacional de invertebrados e de outros vertebrados (Bittencourt 2004;

CAPÍTULO 3

37

Pazinato 2013). Serpentes como a Crotalus durissus Linnaeus, 1758 (cascavel) que possuem

a dieta composta por pequenos roedores (Valle & Brites 2012; Mello 2013), ou como

Sibynomorphus neuwied (Ihering, 1911) e S. mikanii (Schlegel, 1837), serpentes comumente

conhecidas como dormideira ou jararaquinha, alimentam-se de caramujos (Bittencourt

2004); lagartos como Tropidurus oreadicus Rodrigues, 1937 (calango) tem preferência

alimentar por insetos (Rocha & Siqueira 2008), tais espécies podem ser consideradas de

suma importância como controladores biológicos de animais considerados pragas (urbanas

ou agropecuárias) e vetores de doenças.

As anfibenas ou cobra de duas cabeças formam um grupo extremamente

especializado em Squamata para a vida subterrânea, apresentando diversas adaptações

morfológicas. Possuem o corpo alongado e cilíndrico com numerosos anéis externos, não

apresentam membros locomotores, são ovíparas e seus olhos e ouvidos são minúsculos,

quase que ausentes visivelmente. Todas essas características unidas fazem com que

frequentemente este animal seja confundido com minhocas (Hickman et al. 2001; Pough et

al. 2008). Devido ao seu hábito de vida, pouco se sabe ainda sobre sua ecologia e biologia.

Vale ressaltar que as anfisbenas juntamente com os lagartos conhecidos como cobra-de-

vidro (Ophiodes sp.) (Figura 2) são comumente confundidos com serpentes, devido

principalmente à sua forma corporal, o que resulta em uma classificação errónea de

“perigosas” (Pires et al. 2010) e ocasiona a morte desnecessária desses animais,

principalmente por medo.

Figura 2 - Exemplares de Amphisbaena alba Linnaeus, 1758 (a) e Ophiodes sp. (b), espécies

comumente confundidas com serpentes. Créditos das imagens ao lado esquerdo.

CAPÍTULO 3

38

O papel biológico dos Répteis deve ser difundido de forma que contribua para a

elaboração de propostas de conservação e de resolução de problemas, como superpopulação

de alguma espécie invasora e/ou danosa a saúde pública, e estudos de impactos ambientais

locais ou regionais, conectando o conhecimento científico ao popular. Resumidamente, os

Répteis são de suma importância para manutenção do equilíbrio ecológico devido

principalmente aos seus hábitos alimentares e auxiliam na percepção do ambiente uma vez

que são sensíveis a algumas alterações ocasionadas por fatores bióticos e abióticos.

SOCIOECONOMICAMENTE FALANDO....

Do ponto de vista socioeconômico, os Répteis são utilizados e discutidos nas áreas da

saúde e alimentação. Destacaremos implicações de saúde pública com relação ao uso desses

animais em zooterapias e na fabricação de medicamentos.

As serpentes (ou ofídios) são uns dos animais mais temidos pelos seres humanos, pois

grande parte das pessoas acreditam que serão atacadas sempre que se depararem com esses

animais (Araújo & Luna 2017). Como exemplificamos anteriormente, as serpentes possuem

um importante papel ecológico no controle populacional de outras espécies, já que são

carnívoras, e também são fonte de alimento para diversos outros animais. No entanto, este

grupo está presente no imaginário popular, na maioria das vezes, de forma negativa; seja

pela sua morfologia, que causa medo e repulsa, ou seja por constituir de várias formas as

crendices populares, sendo a personificação do mal na Terra, como por exemplo na Bíblia

Sagrada, onde as serpentes representam o mal, incentivando Adão e Eva a pecar, o que causa

a expulsão dos mesmos do Paraíso (Lima et al. 2017).

Diante da necessidade de adaptações ao longo da evolução do grupo das serpentes,

diferentes formas de dentição também evoluíram. As quatro formas de dentição encontradas

em serpentes são: áglifa (não há dentes inoculadores de peçonha ou veneno), opistóglifa (um

ou mais dentes especializados na secreção de substâncias ativas na porção posterior da

maxila), proteróglifa (dentes anteriores localizados no maxilar são conectados a glândula de

veneno) e solenóglifa (um único dente funcional em cada maxila, extremamente grande e

diferenciado aos demais, especializado na inoculação de peçonha/veneno) (Pough et al.

2008; Cardoso et al. 2009). As variadas formas de dentição juntamente com a presença ou

ausência de peçonha/veneno provavelmente evoluíram como uma adaptação alimentar

(Cardoso et al. 2009).

Envenenamentos causados por acidentes ofídicos são de grande interesse à saúde

pública tanto pela incidência e frequência em que ocorram, quanto pela mortalidade

CAPÍTULO 3

39

ocasionada (Pinho & Pereira 2001; Moura & Mourão 2012). No Brasil são relatados mais de

20.000 acidentes ofídicos por ano; a maioria acontece nos meses quentes e chuvosos do ano,

mas também está associada ao aumento da atividade humana no campo (Pinho & Pereira

2001; Moura & Mourão 2012; Araújo & Luna 2017). Os acidentes são causados pelo encontro

com serpentes da família Elapidae (Micrurus sp. e Leptomicrurus sp.) e Viperidae (Crotalus

sp., Lachesis sp., Bothrops sp. e Bothrocophias sp.) (Figura 3); sendo que as serpentes do

gênero Bothrops são responsáveis por 90 % dos acidentes ofídicos no Brasil (Moura &

Mourão 2012).

Figura 3 - Exemplos de espécies de serpentes peçonhentas que são encontradas no Brasil e

que causam acidentes ofídicos. (a) Crotalus durissus Linnaeus, 1758; (b) Bothrops moojeni

Hoge, 1966; (c) Lachesis muta (Linnaeus, 1766); (d) Micrurus sp. Créditos das imagens ao

lado esquerdo.

Como exemplificado anteriormente, há uma grande variedade de serpentes

peçonhentas e com isso pode-se observar diferentes potenciais de ação associados a

peçonha. As serpentes elapídicas, que são as corais verdadeiras, Micrurus e Leptomicrurus,

tem ação principalmente neurotóxica; das cascavéis, Crotalus durissus spp., tem atividade

miotóxica, neurotóxica e coagulante; as serpentes dos gêneros Bothrops sp. e Bothrocophias

CAPÍTULO 3

40

sp. possuem peçonha com ação proteolítica, coagulante e hemorrágica; e por fim, a peçonha

laquética, que são as surucurus, tem atividade proteolítica, coagulante, hemorrágica e

neurotóxica (Cardoso et al. 2009). O tratamento indicado pelo Ministério da Saúde para

acidentes ofídicos é a administração intravenosa do soro antiofídico, sendo produzidos os

soros das principais serpentes causadoras de acidentes no Brasil: o soro antielapídico

(Micrurus sp. – corais verdadeiras), o soro antilaquético (Lachesis muta spp. – surucucu, pico

de jaca), o soro anticrotálico (Crotalus sp. – cascavéis) e o soro antibotrópico (Bothrops sp. –

jararaca); há também alguns soros produzidos de forma a induzir resposta a dois tipos

diferentes de peçonhas como o soro antibotrópico-laquético (Bothrops sp. + Lachesis sp.) e o

antibotrópico-crotálico (Bothrops sp. + Crotalus sp.) (Moura & Mourão 2012), estes tipos de

soros são indicados para quando o paciente não tem certeza de qual serpente causou o

acidente.

No entanto, em algumas regiões, é difícil o acesso ao soro e a outros medicamentos,

sendo comum o uso de zooterápicos. Tal prática é comum nas regiões norte/nordeste do

Brasil (Moura et al. 2010). A utilização de animais como medicamentos é uma prática antiga,

data desde o antigo Egito, onde substâncias provenientes de glândulas ou até partes dos

animais eram utilizadas para fins medicinais (Araújo 2016). Ao longo do tempo, as

comunidades humanas desenvolveram uma prática de amplo conhecimento das

propriedades terapêuticas e medicinais de muitos animais e plantas, sendo possível

observar o uso de animais medicinais tanto em ambientes rurais quanto em ambientes

urbanos no Brasil. O uso de tais recursos naturais como remédios populares frequentemente

substitui medicamentos produzidos pela indústria farmacêutica com preços muitas vezes

acima do alcance econômico local ou de difícil acesso (Ferreira et al. 2009; Pinto et al. 2015).

Algumas espécies de Répteis (Figura 4) utilizadas como zooterápicos, a forma de uso e as

enfermidades combatidas são apresentadas na Tabela 2.

Vale ressaltar que a comercialização de animais silvestre é proibida, sendo que a

maioria do comércio acontece de forma clandestina ou semiclandestina. Muitas espécies

utilizadas são listadas como raras ou ameaçadas de extinção. O uso e comercialização de

zooterápicos resulta em variadas implicações ecológicas, culturais, sociais, públicas e de

saúde (Alves et al. 2008; Ferreira et al. 2009). Entretanto, o uso de animais medicinais por

vezes está enraizado em determinado local, através dos chamados “curandeiros” ou da

própria população, sendo resultado de gerações de experiências acumuladas,

experimentação e troca de informações (Costa-Neto 2000).

41

Tabela 2 - Lista de algumas espécies de Répteis usados como zooterápicos, material orgânico

utilizado e enfermidade tratada utilizados em diferentes regiões no Brasil.

Zooterápico

(nome científico)

(nome popular)

Material

Utilizado

Enfermidade Referência

Phrynops geoffroanus

(Scheweigger, 1812)

(cágado de barbicha)

Gordura

Inchaço, dor de garganta,

gripe, nariz entupido,

queimadura, fratura óssea,

tumor, derrame, perebas e

reumatismo

Alves et al. (2012a)

Confessor et al. (2009)

Costa-Neto (2000)

Phrynops tuberosus

(Peters, 1870)

(ajapá)

Casco e gordura Asma, reumatismo e

hematomas Ferreira et al. (2009)

Salvator merianae

(Dumeril & Bibron, 1839)

(teiú, tejú)

Gordura, cauda,

carne e couro

Dor de garganta, trombose,

dor, furunculose,

inflamações (“estrepes”),

problemas nos olhos,

inchaço, dores de ouvido e

reumatismo

Alves et al. (2012a)

Confessor et al. (2009)

Ferreira et al. (2009)

Costa-Neto (2000)

Tropidurus hispidus

(Spix, 1825)

(calango, lagartixa)

Animal inteiro Dor de garganta Alves et al. (2012a)

Ferreira et al. (2009)

Iguana iguana

(Linnaeus, 1758)

(Iguana)

Osso, gordura e

couro

Espinhos, furunculose,

inchaços e “estrepes” Confessor et al. (2009)

Crotalus durissus

Linnaeus, 1758

(cascavel)

Gordura e

chocalho

Reumatismo, manchas a

pele, problemas oculares,

fascite plantar, inchaço,

dores em geral, rouquidão,

tumor, feridas, mordida de

cobra, osteoporose e lepra

Alves et al. (2012a)

Confessor et al. (2009)

Ferreira et al. (2009)

Costa-Neto (2000)

Boa constrictor

Linnaeus, 1758

(jibóia)

Gordura

Reumatismo, inchaço,

hérnia de disco e fraturas

ósseas

Alves et al. (2012)

Costa- Neto (2000)

Caiman cf latirostris

(Daudin, 1802)

(jacaré do papo amarelo)

Casco, pele e

dente

Derrame, mordida de

cobra, dores lombares e

reumatismo

Pinto et al. (2015)

Costa-Neto & Resende

(2004)

Costa-Neto (2000)

CAPÍTULO 3

42

Figura 4 - Exemplos de Répteis utilizados como zooterápicos. (a) Boa constrictor Linnaeus,

1758; (b) Iguana iguana (Linnaeus, 1758); (c) Phrynops geoffroanus (Scheweigger, 1812).

Créditos das imagens ao lado esquerdo.

Entretanto, existem alguns Répteis amplamente utilizados pela indústria

farmacêutica e outros tanto ainda sendo estudados. Alguns destes são citados abaixo:

• A cola cirúrgica ou adesivo cirúrgico é uma substância utilizada em suturas, que

favorece a cicatrização. É derivada do veneno de serpentes, como a cascavel (Crotalus sp.),

sendo composto por fibrinogênio de origem animal e uma enzima trombina-like, obtida do

veneno de serpente. A cola cirúrgica de fibrina com base em veneno de serpente, além de

auxiliar na cicatrização, evita a transmissão de doenças como hepatite, aids, sífilis e doença

de Chagas por não conter componentes derivados do sangue humano (Goulart 2013; Lima

et al. 2017).

• O Captopril é um medicamento desenvolvido por pesquisadores dos Estados Unidos,

utilizado para tratamento de hipertensão arterial. Tal medicamento foi elaborado a partir da

peçonha de jararacas (Bothrops sp.). Em 2001, pesquisadores do Instituto Butantan (Brasil),

CAPÍTULO 3

43

patentearam o Evasin, medicamento similar ao Captopril que apresenta uma ação mais

seletiva (Pazinato 2013; Lima et al. 2017).

• O Enpak (Endogenous pain killer) é uma substância de origem protéica com poder

analgésico obtida da peçonha de cascavel (Crotalus sp.) e também foi desenvolvida no

Instituto Butantan (Brasil). Seu potencial de ação é similar ao da morfina, no entanto, é 600

x mais poderoso (Pazinato 2013).

• O potencial farmacológico de Lachesis muta (surucucu) tem sido estudado no

Instituto Butantan (Brasil) quanto a sua ação imunossupressora da peçonha, ou seja, a

capacidade de diminuir a resposta imunológica do organismo. Determinado medicamento

pode ser usado em transplantes, tratamento de doenças autoimunes, processos de reação

alérgica e infecções (Pazinato 2013).

A atividade de caça tem desempenhado importante papel como estratégia de

reprodução social de grupos humanos que vivem nas áreas de floresta tropical do planeta,

onde os recursos faunísticos são utilizados para diversas finalidades, inclusiva alimentação

(Figueiredo & Barros 2015). A caça de subsistência e o uso da fauna são práticas antigas e

que desempenham um importante papel socioeconômico ao fornecer carne de alto valor

nutritivo e representam uma forma tradicional de manejo da fauna silvestre. Os animais não

são usados só como alimentos, mas também como remédios, couro, pele e peças ornamentais

(Alves et al. 2012b; Lima et al. 2017).

Cajaiba et al. (2015) destacam que a caça e consumo de animais silvestres por

humanos vem sendo apontada como uma das principais causas de extinção ou declínio

populacional de várias espécies; diminuição da densidade populacional das espécies

caçadas; redução da massa corporal média das populações em consequência da seleção dos

animais maiores e diminuição da produtividade futura das populações caçadas. Por sua vez,

a caça tem seus efeitos intensificados pela fragmentação de habitat ampliando as

possibilidades de acesso dos caçadores a áreas anteriormente quase inacessíveis (Cajaiba et

al. 2015).

Os Répteis não são os animais mais caçados no ponto de vista do número de espécies,

ficando atrás de mamíferos e aves. Dentre as espécies de Répteis destaca-se a caça para uso

alimentar de: Chelonoidis carbonarius (Spix, 1824) – jabuti-vermelho, Chelonoidis

denticulatus - jabuti-amarelo, Podocnemis expansa (Schweigger, 1812) – tartaruga-da-

Amazônia, Podocnemis unifilis Troschel, 1848 - tracajá, Iguana iguana (Linnaeus, 1758) -

iguana, Salvator merianae (Dumeril & Bibron, 1839) - teiú, Melanosuchus niger (Spix, 1825)

– jacaré açu, Caiman crocodilus (Linnaeus, 1758) - jacaretinga, Caiman latirostris (Daudin,

CAPÍTULO 3

44

1802) – jacaré-do-papo-amarelo, Boa constrictor Linnaeus, 1758 – jibóia (Alves et al. 2012b;

Cajaiba et al. 2015; Figueiredo & Barros 2015; Yves et al. 2018 no prelo).

Os diferentes métodos de caça podem causar danos morfológicos aos animais, como

exemplificado por Yves et al. (NO PRELO), em Caiman latirostris com a parte inferior da

mandíbula sem preenchimento orgânico (Figura 5); esta injúria pode ser associada a

armadilhas comumente utilizadas na captura desses animais. Dentre as espécies citadas

acima, algumas podem ser encontradas na lista de espécies ameaçadas da International

Union for Conservation of Nature (IUCN 2018) com o status “dependente de conservação”

como Podocnemis expansa e Melanosuchus niger; e outras com status “vulnerável” como

Podocnemis unifilis e Chelonoidis denticulatus. A presença destas espécies na lista de ameaça

de extinção, sejam em maior ou menor grau, nos coloca frente ao desafio de buscar novas

formas de exploração, visando minimizar o impacto sobre as diferentes espécies (Cajaiba et

al. 2015).

Figura 5 - Espécime de Caiman latirostris (Daudin, 1802) encontrada sem o preenchimento

da mandíbula. Créditos das imagens ao lado esquerdo.

CAPÍTULO 3

45

CONSIDERAÇÕES FINAIS

Conhecer a fauna, em especial a herpetofauna (anfíbios e répteis) de uma região

auxilia em um maior conhecimento das espécies existentes em uma região, contribuindo

assim em sua conservação e preservação. Mais do que o crescimento científico das espécies

de uma região é importante conhecer como essas interagem com as espécies vizinhas

(aquelas com quem compartilham o habitat); dentre essas espécies destacamos os seres

humanos. Ao longo deste capítulo vimos a quão antiga, conturbada e importante é a relação

Homem x Animal; e, principalmente Homem x Répteis. Com isso, trabalhos como este, que

explicam a importância da relação Homem – Animal se tornam tão relevantes.

Keller & Westervelt (1984) discutiram a relação do homem com o meio ambiente,

ressaltando que as atitudes em relação ao meio ambiente em geral (vida selvagem, poluição

do ar, superpopulação, etc.) parecem ser influenciadas por características socio-

demográficas como idade, origem, étnica, sexo, área de residência, habilidade escolar, status

socioeconômico, ocupação parental, conhecimento do mundo natural, participação ativa em

atividades orientadas para natureza e uma variedade de agentes culturais, incluindo livros,

televisão, escola, família e amigos. Tal fato é comprovado pelo uso de zooterápicos, por

exemplo, que é observado em grande parte em habitantes de zonas rurais, onde o alcance e

disponibilidade ao medicamento farmacêutico é limitado; sendo observado em menor uso

em habitantes de zonas urbanas. Também é de conhecimento a profunda relação que homem

do campo tem com os animais, como ao saber onde encontrá-lo e seus comportamentos

frequentes de reprodução e alimentação, auxiliando diretamente no conhecimento

científico.

Ressaltamos a importância ecológica, biológica e social que nos levam a refletir e nos

questionar: “Esses animais merecem nosso esforço de conservação?” A resposta hoje e

sempre deve ser: “Sim, qualquer animal merece!”, seja ele doméstico ou silvestre, de

importância médica e alimentícia ou ‘sem uso’ para o homem, seja ele agressivo ou pacífico,

peçonhento/venenoso ou inofensivo. Nosso dever é o de informar e esperar que tais

informações sejam repassadas, discutidas e vivenciadas de forma a conservar as mais

diferentes espécies de nosso planeta.

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

Alves, R.R.N.; Silva, C.C. & Alves, H.N. (2008). Aspectos Sócio-Econômicos do Comércio de

Plantas e Animais Medicinais em Área Metropolitanas do Norte e Nordeste do Brasil.

Revista de Biologia e Ciências da Terra 8(1), 181- 188.

CAPÍTULO 3

46

Alves, R.R.N.; Neta, R.O.S.; Trovão, D.M.B.M.; Barbosa, J.E.L.; Barros, A.T. & Dias, T.L.P.

(2012a). Traditional Uses of Medicinal Animals in the Semi-arid Region of

Northeastern Brazil. Journal of Ethnobiology ad Ethnomedicine 8:41, 01-07.

Alves, R.R.N.; Gonçalves, M.B.R. & Vieira, W.L.S. (2012b). Caça, Uso e Conservação de

Vertebrados no Semiárido Brasileiro. Tropical Conservation Science 5(3), 394-416.

Araújo, D.F.S. & Luna K.P.O. (2017). Os Répteis e sua Representação social: uma Abordagem

Etnozoologica. Ethnoscientia 2, 01-15.

Araújo, D.F.S. (2016). A Influência do Folclore na Percepção Social Referente aos Répteis.

Trabalho de Conclusão de Curso – Universidade Estadual da Paraíba, Campina

Grande, Paraíba, Brasil. 40f.

Bertoluci, J.; Canelas, M.A.S.; Eisemberg, C.C.; Palmuti, C.F.S. & Montiguelli, G.G. (2009).

Herpetofauna da Estação Ambiental de Peti, um Fragmento de Mata Atlântica do

Estado de Minas Gerais, Sudeste do Brasil. Biota Neotrópica 9(1), 147-155.

Bittencourt, S. (2004). Serpentes dos Municípios da Lapa e de São João do Triunfo, Paraná:

Conhecimento Científico x Conhecimento Popular. Monografia – Universidade

Federal do Paraná, Curitiba, Paraná, Brasil. 44f.

Cajaiba, R.L.; Silva, W.B. & Piovesan, P.R. (2015). Animais Silvestres utilizados como Recurso

Alimentar em Assentamentos rurais no Município de Uruará, Pará, Brasil.

Desenvolvimento e Meio Ambiente 34, 157-168.

Cardoso, J.L.C.; França, F.O.S.; Wen, F.H.; Málaque, C.M.S. & Haddad-Jr, V. (2009). Animais

Peçonhentos no Brasil: Biologia, Clínica e Terapêutica dos Acidentes. São Paulo:

Sarvier, 540p.

Confessor, M.V.A.; Mendonça, L.E.T.; Mourão, J.S. & Alves, R.R.N. (2009). Animals to Heal

animals: Etnoveterinary Practices in Semiarid Region, Northeastern Brazil. Journal of

Ethnobiology an Ethnomedicine 5:37, 01-09.

Costa, H.C. & Bérnils, R.S. (2018). Répteis do Brasil e suas Unidades Federativas: Lista de

Espécies. Herpetologia Brasileira 7(1), 11-57.

Costa-Neto, E.M. (2000). Conhecimento e Usos Tradicionais de Recursos Faunísticos por uma

Comunidade Afro-Brasileira: Resultados Preliminares. Interciência 25, 423-431.

Costa-Neto, E.M. & Resende, J.J. (2004). A Percepção de Animais como “Insetos” e sua

Utilização como Recursos Medicinais na Cidade de Feira de Santana, Estado da Bahia,

Brasil. Acta Scientiarum 26(2), 143-149.

Deconte, M.R. (2012). Impacto Antrópico na Dieta do Cágado-de-Barbicha, Phrynops

geoffroanus (Testudines, Chelidae) no Rio Uberabinha, Uberlândia, Minas Gerais.

CAPÍTULO 3

47

Dissertação de Mestrado em Ecologia e conservação de Recursos Naturais –

Universidade Federal de Uberlândia, Uberlândia, Minas Gerais, Brasil. 60f.

Dias, E.J.R. & Andrade, H. (2015). Serpentes, um Réptil Amado, Odiado e Importante. Revista

Curiá: Múltiplos Saberes 1(1), 08-12.

Ferreira, F.S.; Brito, S.V.; Ribeiro, S.C.; Saraiva, A.A.F.; Almeida, W.O. & Alves, R.R.N. (2009).

Animal-based Folk Remedies Sold in Public Markets in Crato and Juazeiro do Norte,

Ceará, Brazil. BCM Complementary and Alternative Medicine 9:17, 01-08.

Figueiredo, R.A.A. &Barros, F.B. (2015). A Comida que Vem da Mata: Conhecimentos

Tradicionais e Práticas Culturais de Caçadores na Reserva Extrativista Ipaú-

Anilzinho. Fragmentos de Cultura 25(2), 193-212.

Goulart, M.C.V. (2013). Análise Histológica e da Aplicabilidade do Adesivo Cirúrgico Derivado

do Veneno de Cobra em Feridas de Animais Diabéticos. Tese de Doutorado em

Patologia Bucal – Universidade De São Paulo, Bauru, São Paulo, Brasil. 123f.

Hickman, C.P.; Roberts, L.S. & Larson, A. (2001). Integrated Principles of Zoology. Nova York:

McGraw-Hill Companies, 918p.

IUCN. 2018. IUCN Red List of Threatened Species. International Union for Conservation of

Nature and Natural Resources. Acesso em 20 de junho de 2018.

Kellert, S.R. & Westervelt, M.O. (1984). Children’s Attitudes, Knowledge and Behaviors

Towards Animals. Children’s Environments Quartely 1(3), 08-11.

Liem, K.F.; Bemis, W.E.; Walrren Jr., F.W. & Grande, L. (2013). Anatomia Funcional dos

Vertebrados: Uma Perspectiva Evolutiva. São Paulo: Cengage Learning, 529p.

Lima, L.M.C. (2014). Modelagem de Distribuição Geográfica para Hydromedusa maximiliani

(Mikan, 1820) (Testudines, Chelidae), Brasil. Dissertação de Mestrado em Ciências

Biológicas (Comportamento e Biologia Animal) – Universidade Federal de Juiz de

Fora, Juiz de Fora, Minas Gerais, Brasil. 65f.

Lima, B.S. & Souza, M.M.; Souto, N.L.; Barros, A.B. (2017). Investigando o Conhecimento

Etnoherpetológico dos Cafeicultores sobre as Serpentes do Município de

Inconfidentes, Minas Gerais, Brasil. Ethnoscientia 2, 01-13.

Mello, E.M. (2013). Endo e Ectoparasitos de Serpentes Crotalus durissus Linnaeus, 1758

(Viperidae) de Algumas Localidades de Minas Gerais. Dissertação de Mestrado em

Parasitologia – Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Minas Gerais,

Brasil. 127f.

CAPÍTULO 3

48

Montechiaro, L.; Kaefer, I.L.; Quadros, F.C. & Cechin, S. (2011). Feeding Habitats and

Reproductive Biology of the Glass Lizard Ophiodes cf. striatus fron Subtropical Brazil.

North-Western Journal of Zoology 7(1), 63-71.

Moura, M.R.; Costa, H.C.; São-Pedro, V.A.; Fernandes, V.D. & Feio, R.N. (2010). O

Relacionamento entre Pessoas e Serpentes no Leste de Minas Gerais, Sudeste do

Brasil. Biota Neotropica 10(4), 133-141.

Moura, V.M. & Mourão, R.H.V. (2012). Aspectos do Ofidismo no Brasil e Plantas Medicinais

Utilizadas como Complemento à Soroterapia. Scientia Amazonia 1(3), 17-26.

Neto, M.F.M. (2011). As Histórias e o Conhecimento Ethoherpetológico dos Idosos no

Município de Patos – PB. Trabalho de Conclusão de Curso – Universidade Estadual da

Paraíba, Campina Grande, Paraíba, Brasil. 41f.

Novelli, I.A.; Gomides, S.C.; Brugiolo, S.S.S. & Sousa, B.M. (2013). Alimentary Habits of

Hydromedusa maximiliani (Mikan, 1820) (Testudines, Chelidae) and its Relatio to

Prey Availability in the Environment. Herpetology Notes 6, 503-511.

Pazinato, D.M.M. (2013). Estudo Etnoherpetológico: Conhecimentos Populares sobre

Anfíbios e Répteis no Município de Caçapava do Sul, Rio Grande do Sul. Monografia –

Universidade Federal de Santa Maria, Santa Maria, Rio Grande do Sul, Brasil. 66f.

Pinho, F.M.O. & Pereira, I.D. (2001). Ofidismo. Revista da Associação Médica Brasileira 47(1),

24-29.

Pinto, L.C.L.; Cruz, A. J.R. & Pires, M.R.S. (2015). Incorporando o Conhecimento Ecológico

Local a conservação dos Lagartos da Serra de Ouro Branco, Minas Gerais, Brasil.

Bioscience Journal 31(2), 613-622.

Pires, M.R.S.; Pinto, L.C.L. & Mateus, M.B. (2010). Etnozoologia como Instrumento para a

Conservação da Fauna da Serra do Ouro Branco, Minas Gerais. In. Alves, R.R.N.; Souto,

W.M.S. & Mourão, J.S. (Org.), Etnozoologia no Brasil: Importância, Status Atual e

Perspectivas (pp. 01-22). Recife: NUPEEA.

Pough, F.H.; Janis, C.M. & Heiser J.B. (2008). A Vida dos Vertebrados. São Paulo: Atheneu

Editora, 718p.

Rocha, C.F.D. & Siqueira, C.C. (2008). Feeding Ecology of the Lizard Tropidurus oreadicus

Rodrigues 1987 (Tropiduridae) at Serra dos Carajás, Pará State, Northern Brazil.

Brazilian Journal of Biology 68(1), 109-113.

Silva, V.N. & Araújo, A.F.B. (2008). Ecologia de Lagartos Brasileiros. Rio de Janeiro: Technical

Books Editora, 271p.

CAPÍTULO 3

49

Silva, M.I.A. (2011). Alterações Hematopatológicas e Bioquímicas em uma População de

Phrynops geoffroanus (Schweigger, 1812) em Resposta a Estressores Ambientais.

Dissertação de Mestrado em Genética – Universidade Estadual Paulista “Júlio de

Mesquita Filho”, São José do Rio Preto, São Paulo, Brasil. 127f.

Souto, F.J.B.; Marques, M.P. & Madeira, N.C. (2014). Patrimônio Cultural e Biológico: Desafios

e Perspectivas para Conservação e Uso. Botucatu: Gráfica Diagrama, 142p.

Uetz, P. & Hosek, J. (2018). The Reptile Database. Acesso em 10 de junho de 2018.

Valle, A.L. & Brites, V.L.C. (2012). Ecologia e Nomes Populares de Crotalus durissus

collilineatus (Amaral, 1926) em Áreas sob Efeito Antrópico do Triângulo e Alto

Paranaíba, Minas Gerais. Revista Brasileira de Zoociências 14(1,2,3), 71-79.

Wilson, E.O. (1989). Biofilia. Cidade del México: Fondo de Cultura Económica, 283p.

Yves, A.; Lima, L.M.C.; Bassetti, L.A.B.; Marques, T.S.M. & Sousa, B.M. NO PRELO. Illegal Huting

in a Protect Area: Impacts on the Broad-Snouted Caiman latirostris in the Rio Doce

State Park, Southeast Brazil. Herpetology Note.

50

CAPÍTULO 4

A FEBRE MACULOSA BRASILEIRA

Emília de Carvalho Nunes

Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas – Comportamento e Biologia Animal,

Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Juiz de Fora, Rua José Lourenço

Kelmer, s/n, Campus Universitário, Bairro São Pedro, CEP 36036-900, Juiz de Fora, Minas

Gerais, Brasil.

Contato: emiliacnunes@gmail.com

Breve Histórico da doença

As rickettsioses são zoonoses de distribuição cosmopolita, causadas por bactérias

patogênicas que fazem parte da família Rickettsiaceae, Ordem Rickettsiales. Causam impacto

significativo sobre a saúde pública e sobre atividades econômicas, por atingirem animais

domésticos, o que favorece a extensão cíclica da cadeia de infecção (Pinter et al. 2011)

Após a ocorrência dos prováveis primeiros casos, em 1873, o primeiro relato de febre

maculosa (FM) nas Américas foi realizado por Edward E. Maxey, em 1899, nos Estados

Unidos da América (EUA) no Estado de Idaho (Maxey 1899), onde foi realizada a descrição

clínica de uma doença caracterizada por febre alta, acompanhada de erupções purpúreas na

pele, que ocorrem primeiramente nos tornozelos, pulsos e testa, e depois espalha-se pelo

corpo (Maxey 1899). Tal enfermidade por ser registrada primeiramente em uma área dos

EUA onde o relevo é composto por cadeias de montanhas, foi denominada de Febre Maculosa

das Montanhas Rochosas (Maxey 1899; Parola et al. 2005).

Sete anos após o primeiro relato da doença, Howard T. Ricketts consolidou o conceito

de caráter infeccioso atribuído à recém descrita doença, caracterizando a etiologia

CAPÍTULO 4

51

bacteriana, corroborou a possível transmissão vetorial por carrapatos e identificou o agente

etiológico, posteriormente chamando de Rickettsia rickettsii (Ricketts 1906; 1909).

Por vários anos esta espécie foi a única riquétsia associada à doença humana no

hemisfério ocidental (Parola et al. 2005; Parola et al. 2013). Entre 1916 e 1919, Wolbach,

pela primeira vez, visualiza o agente etiológico, no interior de células endoteliais humanas

lesadas e descreve a presença do agente em exemplares de carrapatos de todas as fases

evolutivas, incluindo ovos (Parola et al. 2005; Dantas-Torres 2007). A partir de 1920, a

Febre Maculosa das Montanhas Rochosas passou a ser notificada pelo sistema de vigilância

em âmbito nacional nos EUA (Paddock et al. 1999)

Alguns anos depois, outras riquétsias foram detectadas e descritas na América do

Norte: R. parkeri em 1939, R. montanensis em 1963, e R. rhipicephalus em 1978. (Raoult &

Roux 1997; Parola & Raoult 2001; Brouqui et al. 2007; Eldin & Parola 2015).

Nos continentes Europeu e Africano, durante algumas décadas R. conorii foi

considerada como a única riquétsia transmitida por carrapatos a humanos. Da mesma forma,

R. sibirica na ex-União Soviética e China e R. australis na Austrália, foram por muito tempo as

únicas riquétsias transmitidas por carrapatos a humanos (Raoult & Roux, 1997; Parola et al.

2005; Brouqui et al. 2007; Parola et al. 2009)

No Brasil, as primeiras descrições da Febra Maculosa Brasileira, quando ainda era

denominada “typho exanthemático de São Paulo”, se remetem ao ano de 1929, a partir da

ocorrência de casos na capital paulista, em áreas que passavam por um processo de expansão

urbana e que hoje corresponderiam aos bairros de Sumaré, Perdizes e Pinheiros (Piza et al.

1932; Labruna 2009).

Após a primeira descrição, deixou de ser detectada por alguns anos, vindo a se tornar

um problema de saúde pública em meados de 1980 nos Estados de São Paulo, onde passou

a ocorrer de maneira endêmica, sobretudo, nos municípios localizados nas bacias

hidrográficas dos rios Atibaia, Jaguari e Camanducaia, sendo os mais importantes Pedreira e

Jaguariúna, ambos na região de Campinas, interior do estado de São Paulo (Del Guercio et al.

1997; Lemos et al. 2001; Lima et al. 2003). A aparente reemergência da doença também foi

observada no estado de Minas Gerais, principalmente na região do Vale do Jequitinhonha, e

se deu, aproximadamente, à mesma época em que a FMB volta a ser descrita no estado de

São Paulo (Lemos et al. 1994; Minas Gerais. Coordenação Estadual de Zoonoses 2001).

Na tabela 1 é possível observar a evolução dos números de casos confirmados da

doença no país nos últimos anos. (SINAN 2018)

CAPÍTULO 4

52

Tabela1 – Casos confirmados de Febre Maculosa Brasileira no Sistema de Agravos de

Notificação no Brasil.

Ano 1º

Sintoma(s) RO TO CE PB BA MG ES RJ SP PR SC RS MS MT GO DF Total

<1975 - - - - - - - - 1 - - - - - - - 1

2001 - - - - - - - - - 1 - - - - - - 1

2006 - - - - - - - - - - 1 - - - - - 1

2007 - - - - 1 13 4 13 33 2 34 2 - - - - 102

2008 - - - - - 12 2 8 43 2 25 - - - - - 92

2009 - - - - - 11 1 6 68 1 38 2 - - - - 127

2010 - - 1 1 - 10 5 7 66 3 26 - - 1 1 - 121

2011 - - - - - 18 8 16 82 1 26 1 - - - - 152

2012 - - 1 - 1 11 3 5 83 4 38 - - - 2 - 148

2013 - - 4 - - 16 4 6 61 2 33 2 - - - 1 129

2014 - - 3 - - 12 5 22 82 2 52 1 - - - - 179

2015 1 - 5 - - 19 5 11 111 5 19 - 3 - 4 - 183

2016 2 - 2 - - 21 7 13 62 3 27 - 2 - 3 1 143

2017 - 1 2 1 - 25 1 2 46 4 16 2 - - 1 - 101

Total 3 1 18 2 2 168 45 109 738 30 335 10 5 1 11 2 1480

O Estado de Minas Gerais é o terceiro Estado com maior número de casos de FMB

país, com 168 casos na última década (SINAN 2018), com taxa de mortalidade de 34,31%,

com destaque para os municípios de Belo Horizonte, Juiz de Fora e Ipatinga.

TRANSMISSÃO

Nos humanos, FM é adquirida pela picada do carrapato infectado com a riquétsia e a

transmissão ocorre quando o mesmo permanece aderido ao hospedeiro (Raoult e Roux,

1997; Parola et al., 2005). Este quando parasita o homem, já ingurgitado, pode ter um

período antecipado da infecção. No Brasil algumas espécies de carrapatos já demostraram

que a fixação do vetor ao hospedeiro de no mínimo 15 minutos, já seria suficiente para que

ocorra a infecção por riquétsias (Saraiva et al., 2014).

Nos carrapatos, a perpetuação das riquétsias é possibilitada por meio da transmissão

vertical (transovariana), estadio-estadio (transestadial) ou a partir da cópula, além da

possibilidade de alimentação simultânea de carrapatos infectados com não infectados em

animais com suficiente riquetsemia (Szabo et al., 2013; Eremeeva e Dasch, 2015; Krawczak

et al., 2016b).

CAPÍTULO 4

53

Mapa 1: Número de casos confirmados de FMB no Estado de Minas Gerais na última década

(2007 à 2017)

AGENTE ETIOLÓGICO

O agente etiológico da FMB, R. rickettsii, é uma espiroqueta gram negativa, de vida

intracelular obrigatória, que circula na natureza por meio de carrapatos, e, infecta células

endoteliais de animais e do homem, com complicações sistêmicas que podem ser fatais em

falta de tratamento (Dumler 2005; Parola et al. 2005)

Classicamente, as espécies do gênero Rickettsia estão subdivididas em três grupos:

Grupo Tifo, composto por R. prowazekii e R. typhi; Grupo Ancestral, composto por R.

canadenses e R. belli, com patogenicidade desconhecida e Grupo Febre Maculosa, o de maior

relevância epidemiológica nas Américas. (Roux et al. 1997; Roux & Raoult 2000; Parola et al.

2005; Parola et al. 2009)

No Brasil, o principal agente etiológico da FM é a Rickettsia rickettsii (Dantas-Torres

2007; Labruna et al. 2011). Casos de FM causados por essa espécie são identificados no Sul

(Paraná) (Oliveira et al. 2016a) e Sudeste do Brasil (Angerami et al. 2006). R. rickettsii em

CAPÍTULO 4

54

animais tem sido detectada em algumas espécies de mamíferos e aves silvestres como:

capivaras, gambás, coelhos, equinos, cães e outros animais domésticos e silvestres (Joannitti

et al. 2014). É importante destacar o papel das capivaras, gambás e equinos na cadeia

epidemiológica da FMB, pois além de transportarem os vetores para os domicílios,

desempenham papel importante na exaltação da virulência, alimentando os carrapatos

(Tiriba 1999; Fonseca & Martins 2007).

Figura 1 – Fotomicrografias ilustrando a presença de Rickettsia spp. do Grupo Febre

Maculosa (pontos vermelhos) em células Vero e células Vero não infectadas (Controle),

tingido de acordo com o método de Giménez (Giménez 1964) (1000 ×Ampliação,

microscópio óptico Olympus DP72) a 24, 48 e 72 h pós inoculação bacteriana. Créditos:

Arannadia Silva

A partir de 2010 uma Rickettsia sp. denominada cepa Mata Atlântica, espécie próxima

a Rickettsia sibirica, Rickettsia parkeri e Rickettsia africae, foi relacionada à ocorrência da FM

com apresentação clínica mais branda com ocorrência em ambientes de Mata Atlântica nos

CAPÍTULO 4

55

Estados do Sul, Sudeste e Nordeste (Spolidorio et al. 2010; Silva et al. 2011; Krawczak et al.

2016a). Outras espécies de riquétsias do GFM já foram detectadas em carrapatos e pulgas no

Brasil (R. felis, R. rhipicephali, R. bellii, R. typhi, R. amblyommii, R. andeane e R. menteiroi), cuja

a patogenicidade para humanos ainda é desconhecida, o que indica a complexidade do ciclo

enzoótico e epidêmico da doença. (Parola et al. 2001; Parola et al. 2009; Labruna et al. 2011;

Parola et al. 2013; Nunes et al. 2015).

VETORES

Os carrapatos, vetores da doença, estão entre os primeiros aracnídeos que habitaram

a Terra, sendo seu surgimento estimado em cerca de 300 milhões de anos (Mans & Neitz

2004), e, devido à sua extensa distribuição geográfica, capacidade de parasitar diversas

espécies de vertebrados, resistência a condições ambientais adversas e competência

biológica enquanto reservatório de diversos patógenos (vírus, bactérias, protozoários), os

carrapatos constituem hoje o segundo grupo em importância como vetores de doenças

infecciosas para animais e humanos (Parola & Raoult 2001).

São parasitos obrigatórios e temporários de vertebrados terrestres e, só perdem para

os mosquitos como transmissores de agentes infecciosos para humanos (Hoskins & Cupp

1988). Na realidade, carrapatos transmitem uma variedade maior de microorganismos

patogênicos do que qualquer outro grupo de vetores (Jongejan & Uilenberg 2004). Dentre as

várias enfermidades infecciosas transmitidas ao homem e animais, incluem-se a doença de

Lyme, a febre maculosa, diversas encefalites virais, a erliquiose, a anaplasmose, a babesiose

e a teileriose (Estrada-Peña & Jongejan 1999; Jongejan & Uilenberg 2004). Considerando a

longevidade excepcional destes ácaros eles se tornam não apenas vetores, mas também

reservatórios de agentes infecciosos (Labuda & Nuttall, 2004). O seu ciclo de vida tem os

seguintes estágios: ovo, larva, ninfa e adulto (Klompen et al. 1996; Barros-Battesti et al. 2006;

Meira et al. 2013). De forma geral, todos os estágios ativos dos carrapatos (larva, ninfa e

adulto) são hematófagos, realizando ecdises de um estágio para o outro e a ovipostura no

ambiente. Estes vetores podem viver até 19 meses e são extremamente prolíficos, com

posturas de 2.000 a 22.000 ovos (Klompen et al. 1996; Barros-Battesti et al. 2006; Meira et

al. 2013). A ecologia das populações desses animais, além de ser influenciada por fatores

bióticos (hospedeiros, predadores, tipo de vegetação, fragmentação do habitat, perdidas ou

migração de animais, etc) também são afetados por fatores abióticos (temperatura,

humidade, precipitações, altitude, etc) (Eremeeva & Dasch 2015; Estrada- Peña et al. 2016 -

CAPÍTULO 4

56

Labruna 2009; Ogrzewalska et al. 2011; Labruna et al. 2001). Por tanto, esse conjunto de

fatores são fundamentais na variação espaço-temporal do risco na transmissão de patógenos

aos humanos (Sumilo et al. 2007; Cumming 2002).

Os principais vetores da FM são os carrapatos da família Ixodidae, gênero Amlyomma.

Amblyomma cajennense (atualmente complexo Amblyomma cajennense: A. cajennense stricto

s.s., A. mixtum, A. sculptum, A. interandinum, A. tonelliae e A. patinoi) (Nava et al. 2014) foi por

muito tempo considerado uma única espécie com ampla distribuição nas Américas e

relacionado à transmissão da FM na região Sudeste do Brasil (Labruna 2009).

No Brasil os principais vetores da doença são A. sculptum, A. aureolatum e A. ovale

(Szabo et al. 2013). Outras espécies já foram assinaladas como importantes para a

manutenção do ciclo enzoótico de riquétsias em áreas endêmicas da FM como A. dubitatum

(Almeida et al. 2011; Brites-Neto et al. 2015), espécie parasita de capivaras e Rhipicephalus

sanguineus conhecido como carrapato do cão (Gehrke et al. 2009; Cunha et al. 2009; de

Almeida et al. 2013).

A dinâmica da FM nos estados endêmicos do Brasil é de caráter sazonal (de Oliveira

et al. 2016; Brasil 2014; Katz et al. 2009; Montenegro et al., 2017). Essa sazonalidade tem

sido associada à dinâmica populacional de espécies do gênero Amblyomma, especialmente a

maior densidade de larvas e ninfas de A. sculptum (Szabó et al. 2013; Labruna et al. 2002; de

Lemos et al. 1997). Esse carrapato é considerado o principal vetor de R. rickettsii para a

população humana no Brasil (Szabó et al. 2013; Brasil 2014; Montenegro et al. 2017).

A ecologia das populações dos carrapatos, além de ser influenciada por fatores

bióticos (hospedeiros, predadores, tipo de vegetação, fragmentação do habitat, perdidas ou

migração de animais, etc) também são afetados por fatores abióticos (temperatura,

humidade, precipitações, altitude, etc) (Eremeeva & Dasch 2015; Estrada- Peña et al. 2016;

Milagres et al. 2010; Labruna 2009; Ogrzewalska et al. 2011; Labruna et al. 2001). Por tanto,

esse conjunto de fatores são fundamentais na variação espaço-temporal do risco na

transmissão de patógenos aos humanos, incluindo a FM (Sumilo et al. 2007; Cumming 2002).

Ao longo dos anos estudos demonstram que a ocorrência de casos vem ocorrendo

cada vez mais em áreas urbanas, aliados à presença frequente da capivara como hospedeiro

primário nos municípios e a constante proximidade dos LPI às coleções hídricas. Em várias

regiões do país, estudos têm mostrado uma suposta urbanização da FMB e que essa doença

vem ocorrendo em regiões até então não consideradas de risco para transmissão, o que

incita discussões sobre a interferência humana no ambiente e a consequente relação com o

CAPÍTULO 4

57

vetor da bactéria. Observa-se que a doença não mais se restringe às áreas rurais e de mata,

e ocorre com frequência em áreas periurbanas e urbanas, inclusive parques públicos, como

por exemplo a região da Lagoa da Pampulha em Belo Horizonte. De acordo com Souza et al.

(2013), a maioria dos casos de FMB está relacionada ao aumento populacional da capivara,

um dos principais hospedeiros primários para todos os estágios de desenvolvimento do

carrapato A. sculptum. O aumento do crescimento da produção agrícola, as políticas de

proteção e o declínio de predadores naturais são os dois principais fatores que contribuem

para o aumento e a expansão da população de capivaras, além da a alta capacidade

reprodutiva dessa espécie. Não só as capivaras como também os equinos são hospedeiros

primários dos carrapatos transmissores da febre maculosa ,os equinos, por atenderem a

critérios estabelecidos para animais sentinelas, têm sido utilizados para tal fim uma vez que

são susceptíveis à FMB, geram boa resposta imunológica e não são amplificadores do agente,

a utilização de animais sentinelas pode fornecer informações sobre a mudança da incidência

de uma doença ao longo do tempo, sua propagação e sobre os fatores de risco a ela

associados. Quanto maior a densidade de capivaras em área urbana, maior a disponibilidade

de hospedeiros para a fase adulta do vetor, aumentando exponencialmente a taxa de

multiplicação de carrapatos e a probabilidade de encontro do vetor com transeuntes que

possam passar nas localidades onde essas capivaras se encontram. Dessa forma podemos

inferir que, os casos de FMB em áreas urbanas podem estar intimamente ligados à presença

desses animas nas cidades. Assim se fazem necessárias ações do poder público para que

ocorra um controle desses animais e maiores políticas de conscientização da população

acerca dos riscos da infestação de carrapatos e da importância de evitar o contato com esses

animais.

A Febre Maculosa é uma doença de notificação compulsória e os dados sobre casos

desta e de outras doenças podem ser acessados em: http://datasus.saude.gov.br/

Referências Bibliográficas

Almeida, A.P.; Cunha, L.M.; Bello, A.C.; da Cunha, A.P.; Domingues, L.N,; Leite, R.C.; Labruna,

M.B. (2011) A novel Rickettsia infecting Amblyomma dubitatum ticks in Brazil. Ticks

Tick Borne Dis. 2(4): 209-212.

Angerami, R.N.; Resende, M.R.; Feltrin, A.; Katz, G.; Nascimento, E.M.; Stucchi, R.S. & Silva L.J.

(2006) Brazilian spotted fever: a case series from an endemic area in southeastern

Brazil: epidemiological aspects. Ann N Y Acad Sci. 1078(1): 170-172.

CAPÍTULO 4

58

Barros-Battesti, D.M.; Arzua, M. & Bechara, G.H. (2006) Carrapatos de importância médico-

veterinária da região neotropical: um guia ilustrado para identificação de espécies.

São Paulo: Vox; ICTTD-3; Butantan. 223 p.

Brasil (2014) Febre Maculosa Brasileira e Outras Riquetsioses: Guia de Vigilância em Saúde

[Internet]. 1st ed. Brasilia DF: Secretaria de Vigilância em Saúde/Ministerio da Saúde.

p. 445–54.

Brites-Neto, J.; Brasil, J. & Duarte, K.M.R. (2015) Epidemiological surveillance of capybaras

and ticks on warning area for Brazilian spotted fever. Veterinary World. 8(9): 1143-

1149.

Brouqui, P.; Parola, P.; Fournier, P. & Raoult, D. (2007) Spotted fever rickettsioses in southern

and eastern Europe. FEMS Immunol Med Microbiol. 49(1):212.

Cumming, G.S. (2002) Comparing Climate and Vegetation as Limiting Factors for Species

Ranges of African Ticks. Ecology. 83(1):255.

Cunha, N.C.; Fonseca, A.H.; Rezende, J.; Rozental, T.; Favacho, A.R.M.; Barreira, J.D.; Massard,

C.L. & Lemos, E.R.S. (2009) First identification of natural infection of Rickettsia

rickettsii in the Rhipicephalus sanguineus tick, in the State of Rio de Janeiro. Pesq Vet

Bras. 29(2):105-108.

Dantas-Torres, F. (2007) Rocky Mountain spotted fever. Lancet Infect Dis.; 7(11): 724-732.

de Lemos, E.R.; Machado, R.D.; Coura, J.R.; Guimarães, M.A.; Freire, N.M. & Amorim, M. (1997)

Epidemiological aspects of the Brazilian spotted fever: seasonal activity of ticks

collected in an endemic area in São Paulo, Brazil. Rev Soc Bras Med Trop.

de Oliveira, S.; Guimarães, J.N.; Reckziegel, G.C.; Neves, B.M.C.; Araújo-Vilges, K.M.; Fonseca,

L.X., et al. An update on the epidemiological situation of spotted fever in Brazil. J

Venom Anim Toxins Incl Trop Dis ;22(1):22.

Del Guercio, V.M.F.; Rocha, M.M.M.; Melles, H.H.B.; Lim,a V.C.L. & Pignatti, M.G. (1997) Febre

maculosa no município de Pedreira, SP, Brasil. Inquérito sorológico. Rev Soc Bras Med

Trop 30:47-52

Dumler, J. & Steohen, W.D.H. (2005) Rickettsiales. In: Brenner Don J, Krieg Noel R SJT, editor.

Systematic Bacteriology. 2nd ed. Michigan: Springer. p. 96–114.

Eldin, C. & Parola, P. (2015) Rickettsioses as causes of CNS infection in southeast Asia. Lancet

Glob Health. 3(2): e67-e68.

Eremeeva, M.E. & Dasch, G.A. (2015) Challenges posed by tick-borne rickettsiae: eco-

epidemiology and public health implications. Front public Heal. 3:55.

CAPÍTULO 4

59

Estrada-Peña, A.; Gray, J.S.; Kahl, O.; Lane, R.S. & Nijhof, A.M. Research on the ecology of ticks

and tick-borne pathogens--methodological principles and caveats. Front Cell Infect

Microbiol. 3:29.

Estrada-Penã, A. & Jongejan, F. (1999) Ticks feeding on humans: a review of records on

human-biting Ixodoidea with special reference to pathogen transmission.

Experimental and Applied Acarology, 23. 685-715.

Fonsec,a L. & Martins, A. (2007) Febre maculosa: revisão de literatura-artigo de revisão.

Saúde & Ambiente em Revista. 2(1):1-20.

Gehrke, F.S.; Gazeta, G.S.; Souza, E.R.; Ribeiro, A.; Marrelli, M.T. & Schumaker, T.T. (2009)

Rickettsia rickettsii, Rickettsia felis and Rickettsia sp. TwKM03 infecting Rhipicephalus

sanguineus and Ctenocephalides felis collected from dogs in a Brazilian spotted fever

focus in the State of Rio De Janeiro/Brazil. Clin Microbiol Infect. 2:267-8

Gonçalves, A.J.R.; Lopes, P.F.A.; Melo, J.C.P.; Pereira, A.A.; Pinto, A.M.M.; Lazera, M.S. et al.

(1981) Rickettsioses - a propósito de quatro casos diagnosticados no Rio de Janeiro

de febre maculosa brasileira. F Méd (BR) 82:127-134

Guedes E.; Leite R.C.; Prata M.C.A.; Pacheco R.C.; Walker D.H. & Labruna M.B. (2005)

Detection of Rickettsia rickettsii in the tick Amblyomma cajennense in a new Brazilian

spotted fever-endemic area in the state of Minas Gerais. Mem Inst Oswaldo Cruz; 100:

841-845.

Hoskins, J.D. & Cupp, E.W. Ticks of veterinary importance. Part I. The ixodidae family:

identification, behavior and associated diseases. Comp. Cont. Educ. Pract. Vet, v.10,

n.5, p. 564-580, 1988.

Joannitti, L.H.L.; Silva, N.R.; D’Auria, S.R.N.; Camargo, M.C.G.O.; Victoria, C.; Babboni, S.D. et al.

(2014) Estimativa de positividade da febre maculosa em cães para a vigilância e o seu

monitoramento no município de Botucatu, SP. Vet Zootec. 21(3):451-61.

Jongejan, F. & Uilenberg, G. (2004) The global importance of ticks. Parasitology, 129S: 3-14.

Katz G.; Neves V.L.F.C.; Angerami R.N.; Nascimento E.M.M. & Colombo S. Situação

epidemiológica e importância da febre maculosa no Estado de São Paulo. BEPA Bol

Epidemiológico Paul. 6(69):4–13.

Klompen, J.S.H.; Black, W.C; Keirans, J.E. & Oliver, J.H. (1996) Evolution of ticks. Annual

Review of Entomology. 41: 141-161

Krawczak, F.S.; Munoz-Leal, S.; Guztazaky, A.C.; Oliveira, S.V.; Santos, F.C.; Angerami, R.N.;

Filho, J.M.; Jr Souza, J.C. & Labruna, M.B. (2016) Rickettsia sp. strain Atlantic rainforest

CAPÍTULO 4

60

infection in a human patient from a spotted fever-endemic area in southern Brazil.

Am J Trop Med Hyg. 16-0192.

Labuda, M. & Nutall, P.A. Tick-borne viruses. Parasitology, 129: S221-245, 2004.

Labruna M.B.; Kasai N.; Ferreira F.; Faccini J.L.H. & Gennari S.M. Seasonal dynamics of ticks

(Acari: Ixodidae) on horses in the state of São Paulo, Brazil. Vet Parasitol;105(1):65–

77.

Labruna M.B. (2009) Ecology of Rickettsia in South America. Ann N Y Acad Sci ;1166:156-66

Labruna M.B.; Mattar S.; Nava S.; Bermudez S.; Venzal J.M.; Dolz G.; Abarca K.; Romero L.; de

Sousa R.; Oteo J. & Zavala-Castro J. (2011) Rickettsioses in Latin America, Caribbean,

Spain and Portugal. Rev MVZ Córdoba. 16(2):2435-57

Lemos, E.R.S.; Machado, R.D. & Coura, J.R. (1994) Rocky Mountain spotted fever in an

endemic area in Minas Gerais, Brazil. Mem Inst Oswaldo Cruz 89:497-501.

Lemos, E.R.S.; Alvarenga, F.B.F.; Cintra, M.L.; Ramos, M.C.; Paddock, C.D.; Ferebee, T.L. et al.

(2001) Spotted fever in Brazil: a soroepidemiological study and description of clinical

cases in an endemic area in the state of São Paulo. Am J Trop Med Hyg 65:329-34.

Lima, V.L.C.; Souza, S.S.L.; Souza, C.E.; Vilela, M.F.G.; Papaiordanou, P.M.O.; Del Guercio, V.M.F.

et al. (2003) Situação da febre maculosa na região administrativa de Campinas, São

Paulo, Brasil. Cad Saúde Pública 19:331-4.

Mans, B. J. & Neitz, A.W. Adaptation of ticks to a blood-feeding enviroment: Evolution from a

functional perspective. Insect Biochem Mol Biol 34(1): 1-17, 2004.

Maxey, E.E. (1899) Some observations on the so-called spotted fever of Idaho. Medical

Sentinel. 7, 433-438

Meira, A.M.; Cooper, M.; Ferraz, K.M.P.M.B.; Monti, J.A.; Caramez, R.B. & Delitti W.B.C. (2013)

Febre maculosa: dinâmica da doença, hospedeiros e vetores. Escola Superior de

Agricultura ‘Luiz de Queiroz’, Universidade de São Paulo, Piracicaba. 176 pp

Milagres, B.S.; Padilha, A.F.; Barcelos, R.M.; Gomes, G.G.; Montandon, C.E.; Pena, D.C.H. et al.

Rickettsia in synanthropic and domestic animals and their hosts from two areas of

low endemicity for Brazilian spotted fever in the eastern region of Minas Gerais,

Brazil. Am J Trop Med Hyg 83(6):1305–7.

Minas Gerais (2001) Coordenação Estadual de Zoonoses. Informe técnico de febre maculosa.

Minas Gerais.

Montenegro D.C.; Bitencourth K.; de Oliveira S.V.; Borsoi A.P.; Cardoso K.M.; Sousa M.S.B. et

al. Spotted fever: Epidemiology and vector-rickettsia-host relationship in Rio de

CAPÍTULO 4

61

Janeiro state. Front Microbiol

Nava, S.; Beati L.; Labruna M.B.; Cáceres A.G.; Mangold A.J. & Guglielmone A.A. (2014)

Reassessment of the taxonomic status of Amblyomma cajennense with the description

of three new species, Amblyomma tonelliae n. sp., Amblyomma interandinum n. sp. and

Amblyomma patinoi n. sp., and reinstatement of Amblyomma mixtum, and

Amblyomma sculptum (Ixodida: Ixodidae). Ticks Tick Borne Dis. 5(3):252-76.

Nunes, E.C.; Vizzoni, V.F.; Navarro, D.L.; Iani, F. C.D.M., Durães, L.S.; Daemon, E. & Gazeta, G.S.

(2015) Rickettsia amblyommii infecting Amblyomma sculptum in endemic spotted

fever area from southeastern Brazil. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 110: 058-1061.

Ogrzewalska, M.; Uezu, A.; Jenkins, C.N. & Labruna, MB. (2011) Effect of forest fragmentation

on tick infestations of birds and tick infection rates by Rickettsia in the Atlantic Forest

of Brazil. Ecohealth. 8(3):320–31.

Oliveira, S.V.; Caldas, E.P.; Colombo, S.; Gazeta, G.S.; Labruna, M.B.; Santos, F.C.P. & Angerami,

R.N. (2016) A fatal case of Brazilian spotted fever in a non-endemic area in Brazil: the

importance of having health professionals who understand the disease and its areas

of transmission. Rev Soc Bras Med Trop. 49(5):653-655

Paddock, C.D.; Greer, P.W.; Ferebee, T.L.; Singleton, Jr J.; McKechnie, D.B.; Treadwell, T.A. et

al. (1999) Hidden mortality attributable to Rocky Mountain spotted fever:

immunohistochemical detection of fatal, serogically uncorfimed disease. J Infect Dis

179: 1469-76.

Parola, P. & Raoult, D. (2001) Ticks and Tickborne Bacterial Diseases in Humans: An

Emerging Infectious Threat. Clin Infect Dis. 32(6):897-928.

Parola, P.; Paddock, C.D & Raoult, D. (2005) Tick-Borne Rickettsioses around the World:

Emerging Diseases Challenging Old Concepts. Clin Microbiol Rev. 18 (4):719-756

Parola, P.; Labruna M.B.; Raoult D. (2009) Tick-borne rickettsioses in America: Unanswered

questions and emerging diseases. Infect Dis Rep. 11(1): 40-50.

Parola, P.; Paddock, C.D.; Socolovschi, C.; Labruna, M.B.; Mediannikov, O.; Kernif, T.; Abdad,

M.Y.; Stenos, J.; Bitam, I.; Fournier, P.E. & Raoult, D. (2013) Update on tick-borne

rickettsioses around the world: A geographic approach. Clin Microbiol Rev.

26(4):657-702.

Pinter, A.; França, A.C.; Souz,a C.E.; Sabbo, C.; Nascimento, E.M.M.; Santos, F.C.P.; et al. (2011)

Febre Maculosa Brasileira. Bol Epidemiol Paulista. 8(1):3-31

Piza, J.T. (1931) O typho exanthematico em S. Paulo. Revista de Biologia e Hygiene. 2: 206

CAPÍTULO 4

62

Raoult, D. & Roux, V. (1997) Rickettsioses as paradigms of new or emerging infectious

diseases. Clin Microbiol Rev. 10(4): 694-719.

Ricketts, HT. The transmission of Rocky Mountain spotted fever by the bite of the wood tick

(Dermacentor occidentalis). Jama. 1906; 47(458).

Ricketts, H.T. (1909) Some aspects of Rocky Moutain spotted fever as shown by recent

investigations. Med Rec. 76, 843-855.

Roux, V.; Rydkina, E.; Eremeeva, M. & Raoult, D. (1997) Citrate Synthase Gene Comparison, a

New Tool for Phylogenetic Analysis, and Its Application for the Rickettsiae. Int J Syst

Bacteriol. 47(2): 252–61.

Roux, V. & Raoult, D. (2000) Phylogenetic analysis of members of the genus Rickettsia using

the gene encoding the outer-membrane protein rOmpB (ompB). Int J Syst Evol

Microbiol. 50(4): 1449–55.

Silva, N.; Eremeeva, M.E.; Rozental, T.; Ribeiro, G.S.; Paddock, C.D.; Ramos, E.A.G.; Favacho,

A.R.M.; Reis, M.G.; Dasch, G.A.; Lemos, E.R.S. & Ko, A.I. (2011) Eschar-associated

spotted fever rickettsiosis, Bahia, Brazil. Emerg Infect Dis. 17(2): 275-8.

Spolidorio, M.G.; Labruna, M.B.; Machado, R.Z.; Moraes-Filho, J.; Zago A.M.; Donatele, D.M.;

Pinheiro, S.R.; Silveira, I.; Caliari, K.M. & Yoshinari, N.H. (2010) Survey for tickborne

zoonoses in the State of Espirito Santo, Southeastern Brazil. Am J Trop Med Hyg.

83(1): 201-6

Sumilo, D.; Asokliene L.; Bormane, A.; Vasilenko, V.; Golovljova, I. & Randolph, S.E. (2007)

Climate Change Cannot Explain the Upsurge of Tick-Borne Encephalitis in the Baltics.

PLoS One. 2(6).

Szabó, M.P.J.; Pinter, A. & Labruna, M.B. (2013) Ecology, biology and distribution of spotted-

fever tick vectors in Brazil. Front Cell Infect Microbiol. 3: 1-9.

Tiriba, A.C. (1999) Doenças causadas por rickettsias. In: Veronesi R, Focaccia R,

organizadores. Tratado de infectologia. São Paulo: Atheneu. p. 528.

Vieira, A.M.L.; Souza, C.E.; Labruna, M.B.; Mayo, R.C.; Souza, S.S.L. & Camargo-Neves, V.L.F.

(2004). Manual de Vigilância Acarológica, Estado de São Paulo, Secretaria de Estado

da Saúde, São Paulo, Brasil, 62 p.

63

CAPÍTULO 5

INTRODUÇÃO AO ESTUDO DOS REPRESENTANTES DO FILO

CILIOPHORA DOFLEIN, 1901, COM NOTAS A RESPEITO DO

IMPACTO ANTRÓPICO SOBRE A BIOLOGIA DESSES

MICRO-ORGANISMOS

Vítor Ribeiro Halfeld*

Laboratório de Protozoologia, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Juiz

de Fora, Rua José Lourenço Kelmer, s/n, Campus Universitário, Bairro São Pedro, CEP 36036-

900, Juiz de Fora, Minas Gerais, Brasil.

*Contato: vitor.halfeld@hotmail.com

Este capítulo apresenta uma literatura introdutória ao estudo dos representantes do

filo Ciliophora Doflein, 1901. Dessa forma, são abordados temas elementares acerca da

biologia desses micro-organismos, tais como sua diversidade, evolução e ecologia. Mas, em

ressonância com as publicações contemporâneas, são abordados temas relacionados à sua

biogeografia, filogenia molecular e potencial biotecnológico. Essas informações subsidiarão

discussões, ao final do capítulo, sobre os prejuízos que ações antrópicas podem causar em

micro-ecosistemas. E também ponderar sobre as estratégias de conservação necessárias.

TAXONOMIA E DIVERSIDADE DE CILIOPHORA

Agrupamentos artificiais marcaram a história da sistemática dos micro-organismos

eucariontes. Denominações resumidas no termo protozoário ou ainda, no reino “Protista”,

agrupavam organismos com histórias evolutivas distintas. Atualmente, entretanto,

reconstruções filogenéticas baseadas em características moleculares demonstram suporte a

CAPÍTULO 5

64

diversos filos, e propõem classificações superiores a este nível taxonômico (Adl et al. 2012;

Pawlowski 2013). Dentro dessas propostas, é consensual que o filo Ciliophora permaneça

agrupado com Dinoflagelata e Apicomplexa, no superfilo Alveolata. Este superfilo, por sua

vez, está inserido no clado SAR (Stramenopila, Alveolata, Rizharia).

Portanto, o filo Ciliophora é reconhecidamente um agrupamento monofilético, que

reúne organismos eucariontes, unicelulares, heterótrofos, definidos pelas seguintes

sinapomorfias: (1) Dimorfismo nuclear, (2) infraciliatura complexa e (3) reprodução

sexuada pelo processo de conjugação (Figura 1).

Figura 1 – Sinapomorfias do filo Ciliophora: 1 – Diferenciação morfológica entre

macronúcleo e micronúcleo; 2A – Dois ciliados em etapa anterior ao processo de conjugação;

2B- Dois ciliados durante o processo de conjugação. Asteriscos indicam o deslocamento dos

micronúcleos em direção à região do citóstoma; 3 – Detalhes da infraciliatura dos ciliados: A

– Fibra cinetodesmal, B – microtúbulos transversos, C – microtúbulos pós-ciliares.

Dimorfismo nuclear

Ciliados apresentam seu material genético segregado em dois agrupamentos: O

macronúcleo, poliploide, está relacionado com funções vegetativas, como a síntese proteica.

Pode apresentar-se com diferentes formas, tais como arredondados, irregulares, elípticos,

em forma de “J”, em forma de ferradura, entre outros, podendo ser segmentado em dois ou

vários nódulos, ou único.

O micronúcleo, diploide, está envolvido com o processo de reprodução sexuada. Sua

forma pode variar entre esférico, elíptico ou irregular. Pode ser encontrado aderido ao

CAPÍTULO 5

65

macronúcleo ou próximo a ele. Algumas espécies não apresentam micronúcleo, algo o que é

considerado uma característica derivada.

Reprodução sexuada por conjugação

A reprodução sexuada pelo processo de conjugação consiste na fusão temporária de

dois organismos através da região do citóstoma (boca celular). Forma-se, com isso, uma

ponte citoplasmática, através da qual ocorre a troca de material genético presente no

micronúcleo. Após esse processo, os ciliados se separam e realizam o processo de divisão

celular (fissão binária), dando origem a novos organismos com genética distinta dos que

iniciaram o processo de conjugação.

Infraciliatura complexa

Os cílios são organelas fundamentais para a alimentação, reprodução e locomoção dos

representantes do filo Ciliophora. Nesses organismos, os cílios estão associados a estruturas

fibrilares (fibra cinetodesmal, microtúbulos pós ciliares e microtúbulos transversos), algo

distinto do que se observa na ultraestrutura de outros micro-organismos que apresentam

cílios.

O filo Ciliophora divide-se em dois subfilos, os quais reúnem o total de onze classes

(Tabela 1, Figura 2) (Lynn 2008). O subfilo Postciliodesmatophora Gerassimova & Seravim,

1976 tem como característica a presença da fibra postciliodesmal (ou posticiliodesmata).

Essa estrutura em forma de bastão é formada por microtúbulos posteriores a cada cílio,

localizados à direita e em posição oblíqua aos corpos basais. A fibra postciliodesmal está

relacionada com a contração e extensão do organismo, por meio de proteínas associadas a

essas estruturas fibrilares.

O subfilo Intramacronucleata Lynn, 1996, por sua vez, é caracterizado por apresentar

o processo de divisão do macronúcleo (mitose) realizado por microtúbulos que se localizam

no interior do aparato macronuclear. De maneira geral, os organismos do subfilo

Postciliodesmatophora não realizam divisão do macronúcleo. As exceções a essa condição

(Stentor sp. por exemplo), o fazem por meio de microtúbulos externos ao macronúcleo.

CAPÍTULO 5

66

Tabela 1 – Classificação sistemática de Ciliophora: Subfilos e classes

CILIADOS NOS ECOSSISTEMAS

São reconhecidas cerca de 8000 espécies de ciliados. No entanto, algumas estimativas

considerando a taxa de descrição de novas espécies por amostragem (Foissner 2006),

assumem que possa existir um número dezenas de vezes maior que esse. De fato, a

diversidade de formas, estratégias reprodutivas, tolerância ecológica permitiram que os

ciliados colonizassem os mais diversos ecossistemas. Foissner et al. (1985), Blatterer &

Foissner (1988) e Foissner (1999) demonstraram a existência de grande riqueza de espécies

de ciliados em ambientes terrestres. Nestes trabalhos, foram encontradas respectivamente

132 espécies de ciliados em 53 amostras oriundas da Áustria; 139 espécies de ciliados em

21 amostras coletadas na Austrália e 125 espécies de ciliados em apenas nove amostras

provenientes do Quênia.

Poucos trabalhos investigaram a taxocenose de ciliados associados a fungos

liquenizados. Foissner (1987), em um trabalho realizado com amostras de liquens da

Alemanha, Áustria, França e Quênia, demonstrou que os ciliados encontrados nesses micro-

habitats são integrantes da microbiota do solo.

Em relação a ambientes marinhos, Grattepanche et al. (2016) demonstraram que a

diversidade de ciliados surpreendentemente não diminui abaixo da zona fótica, em um

trabalho realizado ao longo de 163 quilômetros na costa leste dos Estados Unidos. Esteban

CAPÍTULO 5

67

& Fynlay (2007) inventariaram 85 espécies de ciliados em poças litorâneas em apenas dois

sítios amostrais no sul do Reino Unido.

Em ambientes de água doce, os ciliados também são muito representativos. Foissner

& O’Donoghue (1990) descreveram 13 novas espécies de ciliados a partir de duas áreas

amostrais próximas a áreas urbanas na Austrália. Foissner & Berger (1990) publicaram um

guia de identificação de espécies recorrentes em inventários realizados em ambientes

dulcícolas. Foram listadas mais de 300 espécies. Petz et al. (2007), por sua vez, encontraram

cerca de 60 novas espécies em amostragens realizadas em regiões polares.

Dentre os ambientes dulcícolas, destacam-se os fitotelmos. Esses micro-ecossistemas

estabelecidos em estruturas vegetais são hábitats ricos em espécies de ciliados. Foissner et

al. (2003) iniciaram estudos exploratórios em tanques de bromélias na América Central e na

América do Sul. Desde então, diversas novas espécies foram descritas. São exemplos

Bromeliophrya brasiliensis Foissner, 2003; Lambornella trichoglossa Foissner, 2003;

Platyophrya bromelicola Foissner & Wolf, 2009; Bromeliothrix metopoides Foissner, 2010;

Cotterillia bromelicola Foissner & Stoek, 2011; Leptopharynx bromeliophilus Omar &

Foissner, 2011; Glaucomides bromelicola Foissner, 2012; Bromeliophrya quadristicha

Foissner & Stoek, 2013; e novas espécies da família Spathidiidae, descritas por Foissner et

al. (2015).

Ainda sobre ciliados em tanques de bromélias, Buosi et al. (2015) registraram 92

espécies de ciliados em fitotelmos distribuídos ao longo de 10 quilômetros na margem do

rio Paraná, no Sul do Brasil. Em inventário realizado no México, Durán-Ramírez et al. (2015)

encontrou 61 espécies de ciliados ocorrendo em apenas duas espécies de bromélias.

Hu (2014) realizou uma compilação de trabalhos que demonstram a ocorrência de

ciliados em ambientes extremos. Sistemas lênticos hipersalinos, anóxicos, alcalinos ou

ácidos; reservatórios de mineração; fontes termais submarinas, lagos vulcânicos; desertos e

ambientes polares são hábitats para diversas espécies de ciliados. Dessa forma, o referido

autor classifica os ciliados como “não menos adaptados que organismos procariontes” a

ambientes extremos. Shatilovich et al. (2015) demonstraram que cistos de ciliados do gênero

Colpoda, retirados de amostras de solos congelados na Sibéria, com idade de 30.000 anos,

podem se tornar ativos e desenvolver o ciclo reprodutivo de modo aparentemente normal.

CAPÍTULO 5

68

Figura 2 – Diversidade morfológica de Ciliophora: Representantes das 11 classes do filo

Ciliophora: A – Loxodes sp., B – Spirostomum sp., C – Cyrtohymena sp., D – Caenomorpha sp.,

E – Dileptus sp., F – Acineta sp., G – Chilodontopsis sp., H – Coleps sp., I – Colpoda sp., L –

Vorticella sp., M – Tetrahymena sp. Barras de medida indicam 50 µm.

CAPÍTULO 5

69

Ciliados e associações simbióticas

Ciliados também podem utilizar outros organismos como hábitat. Relações de

parasitismo não são raras entre os representantes do filo Ciliophora. Strüder-Kypke et al.

(2001) demonstraram que o modo de vida parasitário surgiu mais de uma vez na evolução

das espécies do gênero Tetrahymena. Walakira et al. (2014) incluíram o ciliado

Ichthyopthirius multiphilis em uma lista dos patógenos responsáveis por perdas econômicas

no setor de piscicultura no leste da África. Espécies do gênero Trichodina, por sua vez, são

indicadas como fatores limitantes à criação de peixes ornamentais no sul do Brasil (Martins

et al. 2012). Sharon et al. (2014) demonstraram que certas espécies de peixes ornamentais

são mais suscetíveis a infecções por Tetrahymena sp., não demonstrando a resposta imune

observada em espécies filogeneticamente distantes.

Balantidium coli é uma espécie de ciliado capaz de infectar seres humanos, outros

primatas e suínos. A balantidiose é considerada uma zoonose negligenciada, que, em casos

graves, pode levar o hospedeiro a óbito. Outras espécies do gênero Balantidium foram

registradas como parasitos de artrópodes, peixes e répteis, além de mamíferos equinos,

bovinos e roedores (Areán & Koopisch 1956; Zaman 1964).

Associações mutualísticas também são recorrentes. Gürelli & Göçmen (2012)

inventariaram 37 espécies de ciliados associados ao intestino de cavalos. Entretanto, a

associação de ciliados com mamíferos ruminantes destacam-se na literatura científica. Imai

et al. (1989) identificaram vinte e oito espécies de ciliados comensais em uma população

com onze espécimes gado holandês (Bos taurus). Dehority (1979) encontrou 49 espécies de

ciliados em búfalos, no Brasil. Atualmente, a interação dos ciliados com bactérias e arqueas

no ambiente ruminal tem ganhado destaque entre os grupos de pesquisas.

Ciliados envolvidos em relações de epibiose e foresia também são comumente

observados. Crustáceos da ordem Cladocera são basibiontes para 39 espécies de ciliados da

subclasse Peritrichia (Chatterjee et al. 2013). Dias et al. (2009) e Cabral et al. (2010)

registraram ciliados desse mesmo táxon como epibiontes de oligoquetas e insetos

quironomídeos, respectivamente. Sabagh et al. (2011) identificaram a relação de

hiperforesia envolvendo ciliados como epibiontes de ostracodas, estes coletados aderidos a

anuros em tanques de bromélias, no litoral do Rio de Janeiro, sudeste do Brasil.

Um dos aspectos mais relevantes da ecologia dos ciliados é sua participação no

processo denominado “alça microbiana” (Figura 3), que consiste na transposição da energia

presente na biomassa bacteriana para os metazoários de níveis tróficos superiores, visto que

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70

estes organismos normalmente não apresentam especializações que os permitam se

alimentar de bactérias.

Figura 3 – Alça microbiana representada em uma teia trófica clássica.

Nas teias tróficas, a diversidade funcional das bactérias não está relacionada apenas

com a decomposição da matéria orgânica. Estes organismos são também alimento para

outros micro-organismos, entre os quais estão os ciliados. Estes micro-organismos

bacterívoros, por sua vez, servirão de alimento para o zooplâncton. Dentro dessa dinâmica,

a matéria orgânica dissolvida cicla nas cadeias alimentares sem passar pelo processo de

mineralização.

ORIGEM EVOLUTIVA DE CILIOPHORA

Relógios moleculares são técnicas importantes para a análise evolutiva de qualquer

táxon. Esse tipo de ferramenta permite que seja inferido o tempo de divergência entre

diferentes grupos, com base nas taxas de variações genéticas e no registro fóssil. Embora

fósseis de ciliados sejam raros, vestígios de representantes da ordem Tintinnida Kofoid &

CAPÍTULO 5

71

Campbell, 1929 são abundantes em sedimentos da era Mesozoica. Ainda nos dias de hoje,

esse grupo de ciliados compõe parte relevante do zooplâncton. As espécies atuais, assim

como as espécies fósseis, são caracterizadas por secretar uma lórica proteica, com

significativa rigidez, capaz de aglutinar partículas ambientais. Essa lórica mantém-se

preservada no registro fóssil, ao contrário dos demais componentes celulares. Com idade de

cerca de 450 milhões de anos, os fósseis mais antigos de loricas de tintinídeos datam do

período Ordoviciano (era Paleozoica), e são úteis na calibração dos relógios moleculares.

O trabalho de Wright & Lynn (1997) apresentou um modelo de divergência evolutiva

das principais classes do filo Ciliophora. Segundo os referidos autores, o grupo dos ciliados

teria se diferenciado de um ancestral flagelado há cerca de 2,2 bilhões de anos. As classes

que formam o filo já estariam todas diferenciadas há cerca de 1,3 bilhão de anos. Uma

comparação interessante é a de que as primeiras plantas e os primeiros vertebrados

surgiram mais de 1 bilhão de anos depois dos ciliados, na era Paleozoica, entre 500-400

milhões de anos atrás (Figura 4).

Esses resultados demonstram que os ciliados mantiveram seu processo evolutivo

mesmo em períodos de crise para a biodiversidade, como as extinções em massa que

marcaram a transição Permiano-Triássico e Cretáceo-Terciário.

Figura 3 – Divergência evolutiva das principais classes de Ciliophora

CAPÍTULO 5

72

BIOGEOGRAFIA

Por muito tempo foi consensual entre os pesquisadores que, assim como é válido para

bactérias, as espécies de ciliados seriam ubíquas, ou seja, apresentariam ampla distribuição

geográfica, de modo que “todas as espécies poderiam ser encontradas em todos os lugares”.

Essa perspectiva, defendida nos trabalhos de Finlay et al. (1998, 2004) e Fenchel (2005) foi

baseada na premissa de que, devido ao pequeno tamanho e elevada abundância, os cistos

(formas de resistência) dos ciliados poderiam ser facilmente transportados a longas

distâncias pelos ventos. Fenchel (2005) também se vale da similaridade genética de muitas

populações de ciliados globalmente distribuídas para sustentar seu modelo de ubiquidade.

De fato, grande parte das espécies conhecidas atualmente pode ser encontrada ao redor do

globo. No entanto, o modelo de distribuição chamado de “endemismo moderado” parece

refletir melhor os registros de ciliados em ambientes especializados.

Foissner (2006) propôs outra visão sobre a distribuição geográfica dos ciliados. De

acordo com o modelo do “endemismo moderado”, há espécies de ciliados adaptadas

exclusivamente a ambientes restritos, como os tanques de bromélias. Essas plantas ocorrem

de maneira natural somente na região neotropical, com exceção de apenas duas espécies

registradas no continente africano. Diante disso, ciliados especializados a esses ambientes

acompanhariam a distribuição geográfica das plantas, de modo que não seriam encontrados

em outros ambientes dulcícolas. Essa mesma constatação se aplica a ciliados associados a

animais com distribuição geográfica restrita.

Foissner (2006) também argumenta que fungos, e plantas do grupo das briófitas e

pteridófitas apresentam esporos com tamanho equivalente ou inferior ao de muitas espécies

de ciliados. Tais esporos também são mais abundantes que ciliados em ambientes florestais,

por exemplo. E segundo o modelo defendido por Finlay e Fenchel, esses organismos

deveriam ocorrer globalmente. No entanto, é consensual que fungos e plantas apresentam

distribuição geográfica restrita.

Algumas espécies de ciliados são os principais argumentos do modelo de “endemismo

moderado”. Espécies de grande tamanho, forma e coloração diferenciadas são chamadas de

“flagships”. Foissner (2006) considera essas espécies como os “elefantes do mundo

microscópico”. Não apenas pelo tamanho, mas pela ocorrência em ambientes peculiares.

Segundo o referido autor, Circinella arenicola e um representante gigante do gênero

Tetrahymena são alguns dos exemplos de ciliados “flagships”. Estas espécies foram

encontradas respectivamente em amostras de solo na América do Norte e em tanques de

CAPÍTULO 5

73

bromélias na América do Sul e Central. Trata-se de ciliados com mais de 600µm, que não

foram registradas em levantamentos realizados em ambientes similares ao redor do globo.

Petz et al. (2007) realizaram um estudo comparativo sobre a taxocenose de ciliados

de água doce oriundos de ilhas localizadas nos círculos polares Ártico e Antártico. Foram

identificadas 334 espécies. Desse total 44 espécies (13%) ocorreram nos dois ambientes.

Entretanto, a maior parte dos ciliados encontrados apresentava algum grau de endemismo.

Essa constatação corrobora Foissner (2006) que demonstrou o padrão paleogeográfico de

distribuição de algumas espécies de ciliados, como Neobursaridium gigas, que ocorre em

regiões derivadas do supercontinente Gondwana.

De fato, grande parte das espécies conhecidas atualmente pode ser encontrada ao

redor do globo. E, embora o modelo do “endemismo moderado” seja mais aceito pela

comunidade científica atualmente, novas amostragens são necessárias para o fortalecimento

de qualquer ideia a respeito da distribuição geográfica de ciliados. Hines et al. (2015)

registraram um ciliado flagship, Loxodes rex, considerado endêmico da África, em uma área

alagada da Flórida, na América do Norte. Esse registrou reacendeu o debate sobre a

existência de biogeografia para ciliados.

CONSERVAÇÃO DE MICRO-ORGANISMOS

Tradicionalmente, micro-organismos são negligenciados em listas e estratégias de

conservação da biodiversidade. Sobre os ciliados, isso não é diferente. Os prejuízos

referentes a essa situação são diversos. A problemática mais evidente se relaciona com a

subestimação da biodiversidade perdida com a degradação de hábitats naturais. A extinção

de espécies animais e vegetais inevitavelmente ocasiona o desaparecimento da microbiota

associada (Cotterill et al. 2007). Por exemplo, o risco de extinção de centenas de espécies de

bromélias no bioma Mata Atlântica (Martinelli, 2008) se estende a dezenas de espécies de

ciliados endêmicos de fitotelmos. Possivelmente, a muitas espécies que não foram sequer

descritas. E o mesmo vale para micro-organismos associados a espécies ameaçadas de

vertebrados.

Estratégias de conservação têm como pilar o conhecimento da biodiversidade. No

entanto, poucos trabalhos de cunho taxonômico têm sido realizados nos hotspot de

biodiversidade global, o que limita o conhecimento sobre a taxocenose de Ciliophora

endêmica desses pontos. Solos cultivados e corpos d’água subterrâneos também são

ambientes interessantes para a investigação da diversidade de micro-organismos,

CAPÍTULO 5

74

considerando o número de espécies previamente descritas. Entretanto, a presença de

poluentes tradicionais (efluentes industriais e domésticos, defensivos agrícolas) e

emergentes (antibióticos, detergentes e alcaloides), nesses ambientes gera um impacto

ainda não mensurado sobre a microbiota.

As regiões polares também abrigam espécies endêmicas (Petz et al. 2007). Nesse

sentido, o degelo dessas localidades compromete a existência desses ambientes

especializados. A desertificação de áreas florestais, prevista em diversos modelos de

projeção climática, também representa risco de perda de microambientes, espécies vegetais

e animais, carreando à extinção sua microbiota associada.

Ações antrópicas também podem influenciar a distribuição de micro-organismos ao

redor do globo. Partículas de solo em produtos de origem agrícola, grandes volumes de água

usado como lastro em navios e a introdução de espécies exóticas, animais ou vegetais, podem

transportar espécies endêmicas por longas distâncias, entre continentes, contribuindo para

uma visão equivocada sobre a distribuição das espécies.

A longa história evolutiva dos ciliados é vista como um forte argumento para sua

conservação. Cotterill et al. (2007) afirma que clados estabelecidos há tanto tempo, como as

diversas classes do filo Ciliophora, são potencialmente mais aptos a superar perturbações

ambientais que grupos mais recentes.

Ainda de acordo com Cotterill et al. (2007), a conservação de micro-organismos passa

pelo aspecto ético e pela biofilia. Tais aspectos devem ser fortalecidos nas sociedades por

meio da divulgação científica e da continuidade das pesquisas.

Referências Bibliográficas

Adl, S. et al. (2012). The revised classification of eukaryotes. Journal of Eukaryotic

Microbiology, 59(5), 429–514.

Areán, V. & Koppisch, E. (1956) Balantidiasis. A review and report of cases. American Journal

of Pathology. 22(6): 1089-1115.

Azovki, A. & Mazei, Y. (2013). Do microbes have macroecology? Large-scale patterns in the

diversity and distribution of marine benthic ciliates. Global Ecology and

Biogeography. 22: 163-172.

Barbosa, A.S. (2015). Estudo de Balantidium sp. (Claparède e Lachmann, 1858) isolados de

suínos, primatas não humanos cativos e humanos no Estado Rio do janeiro, Brasil.

CAPÍTULO 5

75

Tese de Doutorado em Parasitologia. Instituto Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro, Rio de

Janeiro, Brasil. 271 f.

Buosi, P.; Cabral, A.; Utz, L.; Ludgero, C.; Vieira, G. & Velho, L. (2015). Effects of seasonality

and dispersal on the ciliate community inhabiting bromeliad phytotelmata in riparian

vegetation of a large tropical river. Journal of Eukaryotic Microbiology. 62: 737–749.

Cabral, A.; Dias, R.; Utz, L.; Alves, R. & D’Agosto, M. (2009). Spatial and temporal occurrence

of Rhabdostyla chironomi Kahl, 1933 (Ciliophora, Peritrichia) as an epibiont on

chironomid larvae in a lotic system in the neotropics. Hydrobiologia. 644: 351–359.

Chatterjee, T.; Katov, A. & Fernández-Leborans, G. (2013) A checklist of epibiotic ciliates

(Peritrichia and Suctoria) on the cladoceran crustaceans. Biologia 68(3): 439-447.

Cotterill, F.; Al-Rasheid, K. & Foissner, W. (2007). Conservation of protists: is it needed at all?

Biodiversity Conservation. 17: 427–443.

Dehority, B. (1979). Ciliate Protozoa in the Rumen of Brazilian Water Buffalo, Bubalus bubalis

Linnaeus. The Journal of Prolozoology. 26(4): 536-544.

Dias, R.; Cabral, A.; Martins, R.; Stephan, N.; Silva-Neto, I.; Alves, R. & D’Agosto, M. (2013).

Occurrence of peritrich ciliates on the limnic oligochaete Limnodrilus hoffmeisteri

(Oligochaeta, Tubificidae) in the neotropics. Journal of Natural History. 43: 1-15.

Durán-Ramires, C.; García-Franco, J.; Foissner, W. & Mayén-estrada, R. (2015). Free-living

ciliates from epiphytic tank bromeliads in Mexico. European Journal of Protistology.

51: 15–33.

Esteban, G. & Finlay, B. (2007). Exceptional species richness of ciliated Protozoa in pristine

intertidal rock pools. Marine Ecology Progress Series. 335: 133–141.

Fenchel, T. (2005). Cosmopolitan microbes and their ‘cryptic’species. Aquatic Microbial

Ecology. 41: 49–54.

Finlay, B. & Esteban, G. (1998). Freshwater protozoa: biodiversity and ecological function.

Biodiversity and Conservation. 7: 1163-1186.

Finlay, B.; Esteban, G. & Fenchel, T. (2004). Protist diversity is different? Protistology. 155:

15–22.

Foissner, W. (2006). Biogeography and Dispersal of Micro-organisms: A Review

Emphasizing Protists. Acta Protozoologica, 45: 111–136.

Foissner, W. & Berger, H. (1996). A user-friendly guide to the ciliates (Protozoa, Ciliophora)

commonly used by hydrobiologists as bioindicators in rivers, lakes, and waste waters,

with notes on their ecology. Freshwater Biology. 35: 375-482.

CAPÍTULO 5

76

Foissner, W. & O'Donoghue, P. (1990). Morphology and Infraciliature of Some Freshwater

Ciliates (Protozoa: Ciliophora) from Western and South Australia. Invertebrates

Taxonomy. 3: 661-696.

Foissner, W.; Wolf, K.; Kumar, S.; Xu, K. & Quintela, P. (2015) Five New Spathidiids

(Ciliophora: Haptoria) from Caribbean Tank Bromeliads. Acta Protozoologica. 53:

159–194.

Grattenpanche, J.; Santoferrara, L.; McManus, G. & Katz. L. (2016). Unexpected biodiversity

of ciliates in marine samples from below the photic zone. Molecular Ecology.

25: 3987-4000.

Gürelli, G. & GöÇmen, B. (2012). Intestinal ciliate composition found in the feces of racing

horses from Izmir,Turkey. European Journal of Protistology. 48: 215–226.

Hines, H.; McCarthy, P. & Esteban, G. (2016). The First Record for the Americas of Loxodes

rex, a Flagship Ciliate with an Alleged Restricted Biogeography. Microbiology of

Aquatic Systems. 71: 5-8.

Hu, X. (2014). Ciliates in Extreme Environments. Journal of Eukaryotic Microbiology. 10: 1-

9.

Imai, S.; Han, S. & Cheng, K. (1989). Composition of the rumen ciliate population in

experimental herds of cattle and sheep in Lethbridge, Alberta, Western Canada.

Canadian Journal of Microbiology. 35(7): 686-690.

Martinelli, G. et al. (2008). Bromeliaceae da mata atlântica brasileira: Lista de espécies,

distribuição e conservação. Rodriguésia. 59(1): 209-258.

Martins, M.: Marchiori, N.; Roumbedakis, K. & Lami, F. (2012) Trichodina nobilis Chen, 1963

and Trichodina reticulata Hirschmann et Partsch, 1955 from ornamental freshwater

fishes in Brazil. Brazilian Journal of Biology. 72(2): 281-286.

Pawlowski, J. (2013). The new micro-kingdoms of eukaryotes. BMC Biology. 11 (40), 1-3.

Petz, W.; Valbonesi, A.; Schiftner, U.; Quesada, A. & Ellis-Evans, J. (2007). Ciliate biogeography

in Antarctic and Arctic freshwater ecosystems: endemism or global distribution of

species? Federation European of Microbiological Societies. 59: 396–408.

Sharon, G.; Leibowitz, M.; Chettri, J.; Isakovx, N. & Zilberg, D. (2013). Comparative Study of

Infection with Tetrahymena of Different Ornamental Fish Species. Journal of

Comparative Pathology. 50: 316-324.

CAPÍTULO 5

77

Shatilovich, A.; Stoupin, D. & Rivkina, E. (2015). Ciliates from ancient permafrost:

Assessment of cold resistance of the resting cysts. European Journal of Protistology.

51(3): 230-40.

Stüder-Kypke, M.; Wright, A.; Gerome, C.; Lynn, D. (2001). Parallel evolution of histophagy in

ciliates of the genus Tetrahymena. Evolutionary Biology. 1: 1-5.

Walakira, J.; Akoll, P. & Majalija, S. (2014). Common fish diseases and parasites affecting wild

and farmed Tilapia and catfish in Central and Western Uganda. Uganda Journal of

Agricultural Sciences. 15(2): 113-125.

Wright, A. & Lynn, D. (1997). Maximum ages of ciliate lineages estimated using a small

subunitrrna molecular clock: Crown eukaryotes date back to the Paleoproterozoic.

Archiv für Protistenkunde. 148: 329–341.

Zaman, V. (1964). Studies on the immobilization reaction in the genus Balantidium. Society

of Tropical Medicine. 58: 255-259.

78

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