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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIRO MUSEU NACIONAL ECOLOGIA E DINÂMICA POPULACIONAL DE Biomphalaria tenagophila (MOLLUSCA, GAS- TROPODA) EM CULTURA DE AGRIÃO (Nasturtium Officinale) NO ALTO DA BOA VISTA, RIO DE JANEIRO. DARCILIO FERNANDES BAPTISTA Dissertação apresentada ao Curso de Pós-Graduação em Zoologia do Forum de Ciência e Cultura da Universidade Federal do Rio de Janeiro, como requisito à obtenção do grau de Mestre. Professor Arnaldo Campos dos Santos Coelho (Presidente da Banca) Professor José Rabelo de Freitas Professor Ricardo Iglesias RIO DE JANEIRO, RJ - BRASIL ABRIL DE 1991

Arnaldo Campos dos Santos Coelho José Rabelo de Frei tas ... · Professor José Rabelo de Frei tas Professor Ricardo Iglesias ... A Marisa Silveira Soares, Pesquisadora Assistente

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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIRO

MUSEU NACIONAL

ECOLOGIA E DINÂMICA POPULACIONAL DE Biomphalaria tenagophila (MOLLUSCA, GAS­

TROPODA) EM CULTURA DE AGRIÃO (Nasturtium Officinale) NO ALTO DA BOA VISTA,

RIO DE JANEIRO.

DARCILIO FERNANDES BAPTISTA

Dissertação apresentada ao Curso de Pós-Graduação em Zoologia do Forum de

Ciência e Cultura da Universidade Federal do Rio de Janeiro, como requisito à

obtenção do grau de Mestre.

Professor Arnaldo Campos dos Santos Coelho

(Presidente da Banca)

Professor José Rabelo de Frei tas

Professor Ricardo Iglesias

RIO DE JANEIRO, RJ - BRASIL

ABRIL DE 1991

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Trabalho realizado no

Instituto Oswaldo Cruz

(FIOCRUZ), Rio de Janeiro.

Orientador:

Departamento

(IOC), Fundação

Prof. Dr. Pedro Jurberg

de Biologia,

Oswaldo Cruz

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AGRADECIMENTOS

A Pedro Jurberg, Pesquisador Titular do Instituto Oswaldo Cruz, orienta­

dor deste trabalho, pela amizade e oportunidade que me deu de crescer e cami­

nhai~ na ciência.

A Virgínia Torres Schall, Pesquisadora Associada do Instituto Oswaldo

Cruz, cuja amizade, apoio e participação ativa neste trabalho, tornou-o pos­

sível de ser realizado.

Ao Maurício C. Vasconcellos, Pesquisador Auxiliar do Instituto Oswaldo

Cruz, pelo companheirismo e participação ativa nos trabalhos de campo.

Aos Senhores Manoel, Francisco, Antonio e Delfina, proprietários das

hortas de agrião, pela compreensão e facilidades oferecidas para a realização

deste trabalho.

A Marisa Silveira Soares, Pesquisadora Assistente do Instituto Oswaldo

Cruz, pela amizade, discussões enriquecedoras e leitura crítica do texto.

A Otávio Sarmento Pieri, Pesquisador Associado do Instituto Oswaldo

Cruz, pela leitura crítica do texto.

A Valdinei Valin e José Augusto A. dos Santos, Técnicos de Pesquisa do

Instituto Oswaldo Cruz, pela amizade e apoio técnico na realização das

análises físico-químicas da água.

À Secretaria de Estado de Agricultura e Abastecimento, Laboratório de

Análises de Solos e Adubos, pela realização das análises dos parâmetros físi­

co-químicos do sedimento.

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Minha gratidão eterna a todos os amigos do Departamento de Biologia da

Fundação Oswaldo Cruz.

A Danielle Grynspan e Ricardo Dannemam pela tradução do resumo para o

inglês.

Aos amigos do Mestrado pela convivência antes, durante e depois do

curso.

A Otília M.f. Sarquis e Adriana Lustosa, pelo auxilio no trabalho final

de datilografia.

A Rodolfo Cunha pela amizade e capricho na elaboração dos gráficos.

A Mar li Maria J,,,ima, pela leitura· crítica do texto.

Aos amigos Beta, Filipe, Bia, Didu, André e Jackeline, por todos os mo­

mentos divididos entre a realização desta tese e a vibração criativa do

CATUICÓ - EDUCAÇÃO AMBIENTAL.

Ao Instituto Nacional de Meterologia, pelo fornecimento dos dados climá­

ticos da estação do Alto da Boa Vista.

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A Magali minha querida companheira.

A minha mãe Maria de Lourdes pela Luz

que me traz.

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"Quando o homem deixou de encarar com supersticioso

terror as forças da natureza e passou o seu destino, das

mãos dos deuses para as suas próprias mãos mortais;

quando principiou a subjugar, sistematicamente, as

forças de sua ambiência em seu próprio beneficio, em vez

de rezar cegamente por um milagre; quando afirmou a sua

própria vontade de viver ao invés de depender da vonta­

de dos deuses para deixá-los viver, principiou então, a

maior rebelião da história do mundo".

Niestche

"As primeiras leis da humanidade, fixadas por escrito,

são códigos que regulam o uso da água. Hoje, final do

século XX, a sociedade ainda não as respeita�•

Baptista, D.F., 1991

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BAPTISTA, Darcilio Fernandes

Ecologia e Dinâmica Populacional de Biomphalaria

tenagophila (Orbigny, 1835) (Mollusca, Gastropo­

da) em Cultura de Agrião (Nasturtium officinale)

no Alto da. Boa Vista, Rio de Janeiro. Rio de Ja­

neiro, UFRJ, Museu Nacional, 1991.

X, 86 pg.

Tese: Mestre em Ciências Biológicas (Zoologia)

1. Biomphalaria tenagophila 2. Dinâmica Popula-

cional 3. Horta de Agrião 4. Esquistossomose

5. Teses

I . Universidade Federal do Rio de Janeiro - Museu

Nacional

II. Titulo

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RESUMO

No sudeste brasileiro, as culturas irrigadas de cana-de-açúcar, arroz e

agrião são particularmente importantes para a transmissão da esquistossomose.

No entanto, pouco é conhecido sobre as interações ecológicas dos caramujos

vetores desta endemia nesses ambientes !óticos modificados, especialmente so­

bre a biologia da espécie Biomphalaria tenagophila.

O presente trabalho foi realizado em um complexo de hortas de agrião, na

região do Alto da Boa Vista, foco isolado de esquistossomose na cidade do Rio

de Janeiro.

A investigação foi realizada em três etapas. A primeira envolveu a

coleta de B. tenagophila em campo para determinar sua densidade populacional

relativa. Os resultados mostram que este parâmetro pode ser plotado grafica­

mente como uma curva de crescimento logística de forma sigmóide, com a popu­

lação apresentando diminuição da densidade no inicio da estação chuvosa e

sendo constituída, no final desta estação, principalmente de adultos (92,8%

maio/85 e 82, 9% abril/86). Após obtidos os dados populacionais, verificamos

os índices de infecção natural pelo Schistosoma mansoni e outros trematódeos.

A emissão de cercárias de S. mansoni e outras furcocercárias está relacionada

aos limites térmicos da região, que chegou a uma amplitude diária de até 13°C

em junho/85 (máxima 24,4°C; mínima 10,3°C). Com a liberação de cercárias de

S. mansoni ocorrendo apenas durante os meses de março, abril e maio.

Na segunda etapa, avaliou-se os fatores ecológicos-chave que determinam

o estabelecimento de B. tenagophila no habitat, através da mensuração compa­

rativa entre áreas colonizadas e não colonizadas por este planorbídeo, para

os parâmetros físico-químicos da água, sedimento, hidrológicos do sistema de

irrigação e da biomassa de plantas aquáticas. Dentre as variáveis considera-

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das, os resultados mostram que alterações das condições normais das caracte­

risticas físico-químicas da água e do sedimento, produtos da prática inade­

quada de fertilização da cultura com águas poluídas e do aproveitamento de

dejetos orgânicos de pocilgas adjacentes às hortas, geram condições favorá­

veis para o estabelecimento de B. tenagophila. Os parâmetros hidrológicos e

as plantas aquáticas aparentemente apresentam importância secundária nesta

análise comparativa.

A terceira etapa envolveu a realização de uma manipulação ambiental,

visando controlar as populações de B. tenagophila na horta de agrião, funda­

mentadas nos resultados obtidos sobre o papel dos fatores ambientais sobre a

dinâmica populacional de B. tenagophila. Dentre as medidas necessárias para o

controle da população malacológica nas hortas, realizamos a única manipulação

viável perante as condições deste trabalho. Esta envolveu uma manipulação

ambiental nas pocilgas através da interrupção de despejo orgânico para o

interior dos criadouros das hortas. Os resultados demonstram que o decréscimo

da população na área experimental após 8 meses, não foi devido a causas

ambientais, provendo suporte quantitativo para aceitarmos a generalização de

que é possível controlar, a longo prazo, as colônias de B. tenagophila das

hortas do complexo, a um custo reduzido, por meio de obras de engenharia

sanitária, com a construção de fossas sépticas para as pocilgas, bem como

através de medidas de saneamento básico· que protejam os mananciais que abas­

tecem as hortas.

Concluímos que o controle bem sucedido dos caramujos vetores em áreas

irrigadas deve envolver maior compreensão sobre a utilização de manipulações

múltiplas e combinadas no habitat.

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ABSTRACT

Irrigated cultures of sugar cane, rice and water cress play an important

role in the transmission of schistosomiasis in south-east Brazil. However,

little is known about the ecological interactions of the vector snails of

schistosomiasis in these modified lotic environments, and especially about

the biology of Biomphalaria tenagophila.

This work was done in a water cress garden in Alto da Boa Vista, an

isolated focus of schistosomiasis in the city of Rio de Janeiro.

The investigation was carried out in three steps. The first step

involved collecting B. tenagophila in the field and determining its relative

populational density. The results show that this parameter may be plotted on

a graph as a logistic growth curve with a sigmoid shape, with a decrease in

the beginning of the rainy season. At the end of the sarne season the

population is formed mainly by adults (92, 8% in March, 1985 and 82,9% in

April, 1986). The collection of populational data was followed by the

determination of natural infection rates by Schistosoma mansoni and other

trematodes among snails. Emission of S. mansoni and other furcocercariae is

related to the thermal limits of the study area, which included a daily

amplitude of up to 13°C, in June, 1985 (maximum 24. 4°C; minimum 10. 3°C).

Emission of S. mansoni cercariae took place only in the months of March,

April and May, 1985.

ln the second step the key ecological factors determining the

establishment of B. tenagophila in the study area were assessed through a

comparative analysis of measurements done in colonized patches and in those

patches where it does not occur. ln this analysis hydrological parameters,

physico-chemistry of the water, type of sediment and biomass of aquatic

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plants were considered. Among theses varíables alterations of the water

physico-chemistry and of the type of sediment, both due to ínadequate

fertilization practices, ínvolving the use of polluted waters and organic

waste originating from a píg pen nearby, provided favorable conditions to the

establishment of B. tenagophila. Hydrological parameters and aquatic plants

apparently play a secondary role in this comparative analysis.

The third step of the investigation involved an environmental

manipulation aímíng to control the B. tenagophila population in the

watercress garden. This manipulation was based on previous results dealing

with the effects of environmental factors on the population dynamics of B.

tenagophila. Among the necessary measures to control the malacological

population in he garden, the only viable environmental manipulation was

employed, considering the conditions of this study. Thís manípulatíon

ínvolved the ínterruptíon of organíc waste dumpíng from the píg pen ínto the

watercress garden. the pen into the watercress garden. The results show that

the population decrease after 8 months i_n the study area was not due to

environmental factors, lending quantítative support to the generalizatíon

that a long term control of B. tenagophila in watercress gardens is possible.

This could be attained at a low cost by using sanitary engineering <levices

such as septic tanks, as well as through basic sanitation measures which

protect the watershed that supplies the garden. It may be concluded that

successful snail control in irrigated areas should involve a wider

understanding of the utilization of multiple and combined manipulations in

the habitat.

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fNDICE

CAPÍTULO 1. INTRODUÇÃO

1. 1. Esquistossomose

1.2. Caramujos hospedeiros intermediários

1.3. Medidas de controle da doença

1.4. Aspectos da ecologia populacional dos caramujos

vetores

1.4. 1. Fatores climáticos

1.4.2. Fatores quimicos da água

1.4.3. Plantas aquáticas

1. 4. 4. Luz

1.4.5. Natureza do substrato

1.4.6. Turbidez

1 .. 4.7. Velocidade da corrente

CAPÍTULO 2. DINÂMICA POPULACIONAL DE Biomphalaria tenagophila EM

UMA CULTURA DE AGRIÃO NO ALTO DA BOA VISTA, RIO DE

JANEIRO

2. 1. Aspectos gerais da área de estudo

2. 1. 1. Topografia, geomorfologia e clima

2. 1.2. Descrição das hortas de agrião

2. 1.3. Aspectos epidemiológicos

2.2. Metodologia

2.2. 1. Áreas amostrais

2.2.2. Coleta, aval�ação populacional e

infectividade dos caramujos

2.2.3. Avaliação dos fatores ambientais

2.3. Resultados

2.3. 1. Aspectos populacionais dos moluscos

2.3.2. Infectividade dos caramujos

2.3.3. Fatores ambientais

2.4. Discussão

2.4. 1. Aspectos populacionais dos moluscos

2.4.2. Infectividade dos caramujos

2.4.3. Fatores ambientais

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CAPÍTULO 3. MANIPULAÇÕES AMBIENTAIS VISANDO CONTROLAR AS

POPULAÇÕES DE Biomphalaria tenagophila NA HORTA

DE AGRIÃO: UM EXEMPLO

3. 1. Justificativa

3. 2. Metodologia empregada

3. 3. Resultados

3. 4. Discussão

3. 5. Conclusões gerais

3.6. Referências bibliográficas

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FIGURAS E PRANCHAS

FIGURA 1 2

FIGURA 2 4

FIGURA 3 18

FIGURA 4 19

FIGURA 5 21

FIGURA 6 25

FIGURA 7 29

FIGURA 8 32

FIGURA 9 33

· FIGURA 10 34

FIGURA 11 58

FIGURA 12 61

PRANCHA 1 23

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CAPfTULO 1

INTRODUÇÃO

1 . 1 . ESQUISTOSSOMOSE

A esquistossomose é uma doença parasitária debilitante, algumas vezes

fatal ao homem, que se distribui por 76 paises tropicais e sub-tropicais.

Estima-se que cerca de 500 milhões de pessoas estejam sob risco de infecção

(DOUMENGE & MOIT, 1987). Além disso, é considerada a única doença parasitária

grave ainda em expansão no mundo (HOFFMAN, 1979; WEBBE, 1981; KORTE et al. ,

1986).

No Brasil o parasito responsável pela esquistossomose é o Schistosoma

mansoni (SAY, 1818). O ciclo de vida deste verme inicia-se quando pares de

machos e fêmeas, vivendo parasiticamente dentro de seu hospedeiro definitivo,

produzem ovos que irão se alojar no tecido. Cerca de 807. dos ovos produzidos

são eliminados com as fezes e o restante permanece no hospedeiro, causando­

lhe danos. Os ovos viáveis que alcançam. a água, eclodem liberando uma larva

livre natante conhecida como miracidio. Ao achar o seu hospedeiro intermediá­

rio, no caso, algumas espécies do gênero Biomphalaria, o miracidio desenvol­

ve-se nos seus tecidos até atingir o estado de cercária, que, ao ser libera­

da, passam novamente para a forma livre natante. Esta penetra a pele do hos­

pedeiro humano e, via sistema circulatório, atinge as veias mesentéricas,

sofrendo então maturação até o estádio adulto (Figura 1) (PESSOA, 1978).

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F I GURA l

C i c l o d e v i d a d o S ch i s t o s orna mansoni e a p r e s en t a ç ã o d a s q ua t ro

pr i nc i pa i s m e d i d a s d e cont r o l e d a e s qu i s t o ssomo s e e s u a s f o rmas

de a t u a ç ã o . Ass i m s e nd o , a qu i m i o t e r ap i a e l i m i na o p ar a s i t o no

e s t a g i o a d u l t o no i nt e r i o r d o hosped e i r o humano ; o s an e amento

pi ev ine que o s ovos a l c ac e m a � g u a , i mped i nd o a i nf e c ç ã o dos

c a r amu j o s hosped e i 1· o s ; o coht ro l e d o s c a r amu j o s p r ev i ne a

con t am i n a ç ào d a á g u a pe l a s c e r c � r i a s e ·f i na l ment e , o supr i mento

de á g u a po t áve l que p r evi ne d a s c e r c á r i a s i nf e c t a r em o h o s p e d e i ro

humano ( S e gund o , P I ER I , 1 9 8 5 ) .

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1 .2 . CARAMUJOS HOSPEDEIROS INTERMEDIÁRIOS

Os caramujos do gênero Biomphalaria, vetores da esquistossomose mansôni­

ca, estão sistematicamente classificados dentro da família Planorbidae, que

apresenta tipicamente uma concha discóide ou plano-espiral. Dentre as diver­

sas espécies de Biomphalaria já descritas no Brasil (PARAENSE, 1981 ), três

são comprovadamente hospedeiras do S. mansoni: Biomphalaria tenagophila,

Biomphalaria glabrata, Biomphalaria straminea. Além dessas, a Biomphalaria

amazonica e a Biomphalaria peregrina mostraram-se suscetíveis à infecção

experimental, podendo ser consideradas vetoras potenciais (PARAENSE, 1972;

WHO, 1980) .

A B. tenagophila, objeto deste estudo, tem ampla distribuição geográfica

que abrange grande parte do território brasileiro, do sul do Estado da Bahia

para o sul do continente, desdobrando-se para os países vizinhos (Figura 2)

(PARAENSE, 1972; PARAENSE & CORRÊA, 1978) .

Embora, a B . tenagophila seja pouco receptiva a o parasitismo pelo

S. mansoni e encontrada com reduzidas taxas de infecção natural, (PARAENSE &

CORRÊA, 1978), focos desta espécie no Rio de Janeiro (DEANE, MARTINS & LOBO,

1953; COURA et al. , 1970) e em Santos, no Estado de São Paulo, (PARAENSE &

DESANDES, 1956) , foram capazes de desenvolver formas agudas da esquistossomo­

se. Este fato sugere a possibilidade de · expansão da esquistossomose para o

sul do pais, principalmente no vale do rio Paraíba, graças às modificações do

panorama epidemiológico decorrentes das migrações humanas e do potencial de

adaptação cada vez maior entre a espécie hospedeira e as diversas amostras

locais do parasita ( SILVA, 1980 ) .

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F I GURA 2

Mapa d a d i s t r i bu i çã o g e o g r á f i c a d e B i ompha l ar i a t en a Q oph i l a

( s e 9und o , PARAEN S E L CORREA , 1 9 7 8 )

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A s L

.tENAGOPH I LA

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1 . 3 . MEDIDAS DE CONTROLE DA DOENÇA

A partir do conhecimento preciso do ciclo de vida dos parasitas da es­

quistossomose humana, a redução e prevenção da transmissão da doença passaram

a ser perseguidas por meio de medidas que alterassem as chances de sobrevi­

vência do helminto em suas várias fases. Tais medidas incluem quimioterapia,

abastecimento de água potável, saneamento e controle dos caramujos.

Quimioterapia - O recente apareciment,o , de drogas esquistossomicidas não

tóxicas e de fácil aplicação possibilitou a interferência nas chances de

sobrevivência do parasito em sua forma adulta. Esta medida de controle surte

maior efeito sobre a morbidade, porém apresenta alguns problemas associados à

sua aplicação, tais como: alto custo, dificuldades no tratamento devido à

mobilidade populaciónal humana, recusa ao tratamento, necessidade de repeti­

dos tratamentos devido à reinfecção e desenvolvimento de resistência à droga,

além do fato de não poder ser ministrada a mulheres grávidas, bem como, a

portadores de alguns casos clínicos.

Abastecimento de água e Saneamento - .Medidas desta natureza têm como

objetivo principal interferir na fase larvar do parasita, seja por meio da

prevenção da contaminação da água pelos excretas humanos, através da provisão

de latrinas ou pela redução do contato com águas infectadas, mediada pelo

suprimento de água livre de cercárias. .Tais medidas possuem a vantagem de

trazer benefícios não só em relação à esquistossomose, mas também a outras

doenças de veiculação hídrica. Entretanto, o sucesso de tais empreendimentos

depende de uma comunidade participativa e da instalação e manutenção de obras

de engenharia sanitária de baixo custo, além de um programa auxiliar de

educação sanitária.

Controle do Caramujo - Evidências de campo, obtidas em programas de con­

trole em pequena e em larga escalas, demonstram que o declínio no número de ··•

caramujos é seguido pela redução nas taxas de prevalência da doença

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(STURROCK, 1973; BARBOSA, COSTA & ARRUDA, 1981). Tais resultados conferem

grande importância epidemiológica para o controle da transmissão, através do

combate aos caramujos vetores. Embora o suprimento de água potável e o uso de

latrina e quimioterapia diminuam o risco de infecção de banhista e trabalha­

dores que lidam diretamente com as águas contaminadas, essas medidas não

eliminam o risco de manutenção da transmissão através da contaminação da água

por pessoas itinerantes ou outros hospedeiros mamíferos, tais como roedores,

primatas e animais domésticos (PESSOA, 1978) . Apenas o controle dos caramujos

seria uma medida efetiva nesses casos.

A redução da densidade populacional dos caramujos hospedeiros abaixo do

nível crítico tem sido implementada principalmente através do uso de

moluscicidas sintéticos. Na atualidade, o moluscicida mais utilizado é o

Niclosamida, porém, este apresenta problemas associados à sua aplicação, tais

como o alto custo e a falta de especificidade aos organismos alvos.

Alternativas têm sido propostas com a investigação de novos compostos de

origem vegetal ou de formulações de liberação controlada.

Medidas complementares, porém de praticabilidade reduzida, têm sido

avaliadas. Estas incluem o controle biológico produzido por outros organismos

(parasitas, predadores, competidores) ou o controle ambiental envolvendo mu­

danças físie:as que tornem os habitats · dos caramujos desfavoráveis ao seu

estabelecimento.

É recomendação da WHO (1980) que a aplicação de medidas de controle se­

jam precedidas por estudos ecológicos dos habitats dos caramujos vetores e

sua interação com os fatores ambientais. Assim, segue-se um breve resumo

sobre os principais fatores que determinam a presença ou ausência dos planor­

bídeos e sua influência sobre as flutuações e densidade populacional.

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1 . 4 . ASPECTOS DA ECOLOGIA POPULACIONAL DOS CARAMUJOS VETORES

Os estudos ecológicos das espécies de moluscos vetores da esquistossomo­

se têm como objetivo fundamental, gerar conhecimento sobre as características

populacionais dos caramujos, de forma que se possam aperfeiçoar os métodos, a

freqüência de aplicação desses métodos para a erradicação dos caramujos em

uma grande variedade de habitats, que incluem pequenas poças (permanentes ou

semi-permanentes), charcos, pântanos, rios perenes e sazonais, grandes corpos

d' água tais como lagos naturais ou feitos pelo homem, canais de irrigação,

valas de drenagem e campos inundáveis para utilização na agricultura. Além

disso, estudos desta natureza devem abordar aspectos da ,bionomia e dinâmica

populacional dos caramujos hospedeiros, procurando direcionar seus objetivos

para a obtenção de dados que revelem, quantitativamente, em primeiro lugar, o .� processo dinâmico que resulte no aumento ou decréscimo da abundância dos ca­

ramujos e, em segundo lugar, características populacionais, tais como densi­

dade, taxas , de natalidade e mortalidade, estrutura etária, dispersão e taxa

de crescimento intrínseco (WEBBE, 1965). O estabelecimento quantitativo acu-

rado destas características populacionais pode ser utilizado para otimizar o

planejamento do momento ideal e a redução do esforço e custos necessários

para a aplicação de medidas de controle da transmissão da esquistossomose.

A partir da década de 1950, estudos ecológicos em campo foram realizados

de modo generalizado, de forma que fossem examinados os fatores bióticos e

abióticos do meio que governam as populações dos moluscos hospedeiros. Tais

fatores incluem: plantas aquáticas, natureza do substrato, luminosidade, tem­

peratura da água, aspectos climáticos, propriedades flsico-qulmicas da água,

velocidade da corrente, turbidez, entre outros.

Como, na verdade, os limites de cada fator ambiental variam de acordo

com o sinergismo de todos os fatores, um exato estabelecimento da influência

de um determinado fator não pode ser, normalmente, visto individualmente. No

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n

7

8

entanto, com base em testes de laboratório e algumas manipulações experimen­

tais em campo, podemos analisar convenientemente alguns dos principais fato­

res em separado. Neste trabalho esta análise em separado foi realizada de

forma que, informações sobre cada fator pudessem ser consideradas posterior­

mente em um contexto holístico.

A seguir, analisaremos alguns desses fatores.

1 . 4 . 1 . FATORES CLIMÁTICOS

1 '

a) Precipitação - A estratégia generalista (r ) dos planorbideos vetores,

predominante sobre a especialista (K ), faz com que sua distribuição e dinâmi­

ca populacional sejam provavelmente governadas mais por fatores abióticos do

que pelos bióticos. Em função disto, APPLETON (1978) relaciona a precipitação

e a temperatura como sendo os mais importantes fatores abióticos que influen­

ciam a dinâmica populacional e a distribuição dos caramujos hospedeiros.

Numerosas observações de campo têm mostrado a existência de uma defini­

tiva relação entre o padrão de precipitação anual e a flutuação populacional

dos caramujos hospedeiros (BARBOSA & DOBBIN, 1952; OLIVIER & BARBOSA, 1955;

CRIDLAND, 1957 ; 1958; WEBBE & MSANG, 1958; MCCULLOUGH, 1956; ROWAN, 1959;

PINOTTI et al. , 1960; BLAS et al. , 1989).. Ao que tudo indica, a precipitação,

de uma forma geral, influencia na distribuição temporal e no número de cara-·

mujos devido ao seu efeito catastrófico sobre a população, através do impacto

de arraste das enchentes. Uma vez que a precipitação é um forte regulador da

densidade populacional, informações precisas sobre épocas de grande aumento

das populações malacológicas, frente às caracteristicas climáticas de uma

determinada área, podem ser um indicador da existência de maior transmissão

da esquistossomose em certos meses do ano. Podem ainda sugerir medidas de

controle em consonância com tal periodicidade (STURROCK, 1986) .

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7

9

b) Temperatura - Observações de campo e laboratório indicam que a tempe­

ratura ambiental afeta diretamente a atividade metabólica dos caramujos.

Entre outros efeitos, existe uma relação inversa entre fecundidade e os

limites de tolerância à temperatura, principalmente nos habitats sujeitos à

flutuação sazonal e diurna deste fator ambiental (STURROCK & STURROCK, 1972) .

Além deste efeito direto, a temperatura também afeta indiretamente os

caramujos hospedeiros, através dos efeitos pronunciados tanto sobre a taxa

fotossintética das plantas aquáticas a eles associadas positivamente, como

sobre a taxa de decomposição bacteriana que influencia fortemente as condi­

ções de oxigênio do habitat. Outra influência indireta da temperatura é o

grau de densidade da água que se reflete na estratificação da distribuição t'

dos caramujos em lagos (MADSEN, 1982).

As implicações mais evidentes das variações da temperatura sobre a

biologia dos caramujos são as alterações da taxa de crescimento, postura de

ovos, sobrevivência e taxa intrínseca de crescimento natural (SCHIFF, 1964;

JORDAN & WEBBE, 1969; STURROCK & STURROCK, 1972).

As relações entre os fenômenos climáticos e a dinâmica populacional dos

caramujos podem não ser estabelecidas de modo direto, devendo mediar, na se­

qüência causal, fatores como o volume da água nos criadouros, variações do

teor de substâncias orgânicas e inorgâhicas da água, riqueza nutritiva do

meio, etc. Apesar de numerosos estudos demonstrarem os efeitos dos fenômenos

climáticos sobre as oscilações das populações malacológicas, pouco se conhece

a respeito da relação entre a variação da estrutura etária e as taxas de

infecção dos caramujos frente às flutuações populacionais. Assim sendo,

torna-se necessário investir em pesquisas que colham informações sobre a com­

posição etária das populações de moluscos e o grau de infestação pelo

S. mansoni, relacionando-os com a abundância de caramujos.

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7

10

1 . 4 .2 . FATORES ÜUÍMICOS DA ÁGUA

Muitos estudos têm sido realizados · com a finalidade de correlacionar a

presença ou ausência dos caramujos hospedeiros com certos componentes quími­

cos da água. Dentre os muitos elementos e compostos encontrados na água,

alguns possuem especial importância para os caramujos hospedeiros, afetando­

os fisiologicamente em sua auto-ecologia, bem como influenciando na macro e

micro-distribuição das populações. Entre estes se destacam: as concentrações

de cálcio, salinidade, oxigênio dissolvido e os 'compostos nitrogenados.

a) Cálcio - O cálcio, principal elemento constituinte estrutural das

conchas dos planorbideos, faz com que a ocorrência dos caramujos hospedeiros

seja correlacionada, positivamente, com as concentrações do ion ca•• e a du­

reza de cálcio do ·meio. Os caramujos tendem a não ocorrer em habitats com

baixas concentrações de Ca++ ( menor do que 20 mg/1 ) ( MALEK, 1985 ) . Embora

MCKILLOP; HARRISON & RANHIN ( 1981 ) tenham encontrado B. glabrata em criadou­

ros com até 2 , 4 mg/1 de cálcio.

Os caramujos hospedeiros obtêm a maior parte de seu suprimento de cálcio

diretamente do meio, através da absorção pela parede corporal. Porém, com

algumas reservas, baixas concentrações de cálcio do meio podem ser supridas

com a obtenção deste elemento de outras fontes, principalmente pela ingestão

de macrófitas aquáticas ( MCMAHON, 1983).

Evidências de campo demonstram que altas concentrações de Mg encontradas

no meio produzem efeitos adversos sobre os caramujos, uma vez que tal ion

compete com o cálcio por locais de assimilação (NDUKU & HARRISSON, 1976 ) .

b ) Salinidade - Segundo MADSEN ( 1982) , a salinidade age como importante

fator ecológico sobre a distribuição dos caramujos hospedeiros. No entanto,

apesar dos valores limites para condutividade terem sido bastante verificados

nos habitats dos caramujos hospedeiros, ( 117) p.rnhos/cm FREITAS ( 1978) e

. '

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-,

11

6000µ111hos/cm ANDRADE et al . (1955) com valores mínimo e máximo respectivamen­

te. Além disso, pouco é conhecido acerca do modo de atuação deste fator,

sendo, em geral, relacionado ao sistema osmoregulador dos moluscos (WEBBE &

MSANG, 1958; SCHUITE & FRANK, 1964; DEGREMONT, 1973; APPLETON, 1978; FREITAS,

1978; STURROCK, 1974).

c) Oxigênio Dissolvido - Certas evidências indicam que a quantidade de

oxigênio dissolvido nos habitats aquáticos limitam a distribuição e abundân­

cia dos caramujos hospedeiros (THOMAS & TAIT, 1984), cujos limites de tole­

rância encontram-se aproximadamente entre 30 e 130 quando transformados para

percentagem de saturação do oxigênio no meio. Entretanto, em condições parti­

culares os moluscos são capazes de sobreviver em valores de saturação de oxi­

gênio baixa, através .,da regulação do consumo de oxigênio ou pelo armazenamen­

to na cavidade do manto.

d) Compostos Nitrogenados - Dentre os compostos da série nitrogenada, o

nitrogênio amoniacal apresenta uma propriedade potencialmente limitante na

distribuição dos planorbídeos, atuando como inibidor do crescimento quando

sua concentração no meio é igual ou acima de 25 mg/1 (THOMAS, POWLES & LODGE,

1976).

Embora se encontrem altas concentrações de compostos nitrogenados em

condições normais em águas naturais, estas geralmente são encontradas em co­

leções hídricas sujeitas a poluição por esgotos domésticos ou resíduos indus­

triais, criando novas condições de interações ecológicas para os moluscos. E,

dependendo do grau e natureza da poluição, podem constituir importantes ca­

racterísticas dos criadouros de caramujos, já que uma poluição moderada por

excretas orgânicos favorece o desenvolvimento de populações de moluscos veto­

res (THOMAS & TAIT, 1984) .

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1 . 4 .3 . PLANTAS AQUÁTICAS

A relação das plantas aquáticas com a ecologia dos caramujos está asso­

ciada, em geral, à utilização dessas plantas como fonte alimentar, substrato

para postura, proteção contra luz ultravioleta, formação de micro-habitat

favorável, agente dispersar e remoção parcial de fatores tóxicos, tais como

C03. e NH3 Os caramujos beneficiam as plantas por meio da remoção do excesso de

epífitas e do tecido senescente, reduzindo, assim, os riscos de invasão dos

tecidos por organismos patogênicos. Ainda, facilitam a liberação e reciclagem

e ++ de nutrientes vegetais, como a , M ++ K+ g , ' Na+ , CC. Com base em tais in-

terrelações, o resultado é uma associação positiva entre caramujo-planta

(THOMAS, 1987).

São encontradas também na natureza associações negativas entre plantas

aquáticas e os caramujos, sendo atribuídas às substâncias alelopáticas produ­

zidas pelas plantas a responsabilidade por tal associação. Tais substâncias

atuam como reepelentes ou tóxicos, agindo como sistema protetor contra a

ingestão pelos caramujos (THOMAS & TAIT, 1984; THOMAS, 1987).

Além disso, não apenas a presença ou ausência de plantas influenciam na

distribuição e abundância dos caramujos, sendo também a biomassa das plantas

e eles associadas um importante fator regulador das populações de moluscos

(KRECKER, 1939).

1 .4.4. Luz

Em condições de campo não é possível distinguir entre os efeitos da ra­

diação solar direta e a temperatura. Entretanto, estudos de laboratório evi-

denciam que a luz pode afetar diretamente a biologia reprodutiva dos caramu-

jos, bem como os padrões comportamentais relacionados à locomoção (SCHALL, et

al. , 1985). Empiricamente podemos· também distinguir o efeito indireto da luz

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sobre os caramujos, principalmente pela sua influência na atividade fotossin­

tética das plantas aquáticas e algas que servem como alimento para os molus­

cos. Efeitos negativos sobre a biologia reprodutiva dos caramujos se fazem

presentes quando expostos à luz vermelha (JOY, 1971), bem como, ao componente

ultra-violeta do espectro que tem se mostrado fatal para albinos de B.

glabrata, após exposição de aproximadamente 1-6 Jm mim (THOMAS & TAIT, 1984).

Assim sendo, a qualidade e a intensidade de luz que chega aos corpos d' água,

são importantes fatores ecológicos determinantes da distribuição e abundância

dos caramujos hospedeiros.

1 .4 .5 . NATUREZA DO SUBSTRATO

Muitas evidências de campo e de laboratório confirmam a preferência dos

caramujos hospedeiros por substratos constituídos de sedimentos finos, lodo e

detritos (PIMENTEL & WHITE, 1959; ANDRADE, 1959; THOMAS & TAIT, 1984; PIERI,

1985). A origem desta preferência está associada à interação dos caramujos

com os diversos componentes físicos, químicos e biológicos que constituem os

substratos. Dentre estes, destacam-se a influência do tamanho das partículas

minerais (componente físico) no auxilio da digestão e aderência ao meio;

detritos orgânicos de origem vegetal e animal (componente biológico) que ser­

vem como importante fonte alimentar (THOMAS & TAIT, 1984), e os componentes

químicos de origem geológica e biológica que influenciam na qualidade da água

e substrato, alterando as condições físicas e parâmetros químicos do meio.

1 .4 .6 . TURBIDEZ

A turbidez é causada pela suspensão de partículas inorgânicas e orgâni­

cas bem como microorganismos, na água. Os corpos d'água com alta turbidez, em

geral, são desfavoráveis para os caramujos hospedeiros (MADSEN, 1982). Esta

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influencia diretamente na ecologia dos caramujos por meio de um processo fi-

sico, onde o atrito provocado pelas particulas em suspensão age contra a su­

perfície da concha, fazendo com que os caramujos sejam mais facilmente car­

reados em velocidades de corrente menores, uma vez que, os força a despender

um maior gasto de energia para mantê-los fixos ao substrato (MALEK, 1985) .

Outros efeitos ecologicamente secundários são evidenciados. Entre eles

destaca-se a diminuição da produtividade primária dos habitats dos caramujos,

reduzindo desta forma a disponibilidade alimentar.

Os valores limites de tolerância encontram-se entre 3. 7 FTU (FREITAS,

1978) e 230 FTU (STURROCK, 1974) , para a espécie B. glabrata.

1 . 4 .7 . VELOCIDADE DA CORRENTE

Os pla�orbídeos possuem um estreito limite de tolerância em relação à

velocidade da corrente. Apesar de ocorrerem em ambientes lênticos e lóticos,

mostram preferência marcante pelos habitats lóticos, em regiões protegidas,

formadas por reentrâncias da margem ou pela vegetação marginal.

Uma correlação linear negativa entre a densidade populacional dos cara­

mujos e a velocidade da corrente tem sido bem estabelecida, com limites supe­

riores de tolerância entre 0 ,25 a 0,30 m/s (SCORZA et al. , 1961; NDIFON,

1979) . Várias hipóteses são levantadas para explicar tal fenômeno. Urna delas

está relacionada ao gasto de energia despendido para mantê-los fixos ao subs-

trato, comprometendo, assim, a energia do metabolismo basal e de crescimento.

THOMAS et al. ( 1975) demonstraram que as taxas de crescimento são significa­

tivamente menores em ambiente de fluxo do que em locais protegidos. Outra hi­

pótese se relaciona a aspectos puramente morfológicos. Segundo esta, a anato­

mia da concha na forma discoidal criaria uma acentuada resistência provocada

pelo atrito. Uma terceira hipótese, entre outras relacionadas a efeitos indi-

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7

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retos da velocidade da corrente, seria a influência da corrente sobre a eco­

logia alimentar dos caramujos, onde os detritos e algas eplfitas tenderiam a

não ocorrer em águas com fluxo muito rápido. Além desses efeitos, JURBERG et

al. (1988 ) demonstraram que B. glabrata responde à corrente de água, apresen­

tando reotaxia.

1 .5 . OBJETIVOS DO PRESENTE TRABALHO

A proposta do presente trabalho foi fundamentada a partir da constata­

ção de que, no sudeste brasileiro, principalmente Rio de Janeiro e São Paulo,

a transmissão da esquistossomose está parcialmente associada à prática da

agricultura por culturas irrigadas, em larga e em pequena escalas, tais como

cana-de-açúcar, arroz e agrião (PIZA et al. , 1960; PESSOA, 1978 ) . Em particu-

lar, as hortas de agrião são comprovadamente importantes focos de transmissão

da esquistossomose (PINTO, 1945; COUTINHO, 1950; ANTUNES, 1953; ANDRADE,

SANTOS & OLIVEIRA, 1955; REY, 1958; RUIZ, 1957 ; BRADLEY, 1968 ; PAES, MENEZES

& CAMARGO, 1970; SUASSUANA & COURA, 1969; COURA et al. , 1970; SCHALL et al. ,

1985).

No entanto, apesar de sua importância epidemiológica, apenas os traba­

lhos de PINTO (1945) e BRADLEY (1968) abordam sistematicamente as caracteris-

ticas ecológicas deste ecossistema quando relacionados à esquistossomose. Os

autores mencionados acima tratam dos problemas do aproveitamento dos recursos

hídricos para o abastecimento das culturas de agrião e da sua influência na

dinâmica de transmissão da esquistossomose, em áreas de periferia urbana em

fase de urbanização. Tais autores relacionam ainda o aproveitamento de águas

poluídas com esgotos domésticos e a adubação das culturas com fezes humanas e

de outros animais, como importantes fatores determinantes para o estabeleci­

mento dos moluscos intermediários do S. mansoni em tais habitats. Entretanto,

outros fatores ecológicos, além dos já citados, podem estar governando o es-

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tabelecimento e a distribuição das colônias de caramujos no interior dessas

culturas. Entre tais fatores destacam-se: plantas aquáticas, regime hidroló­

gico do sistema · de irrigação, natureza do substrato, outros moluscos.

Assim sendo, considerando as poucas informações de campo sobre B.

tenagophila em hortas de agrião, propomo-nos a estudar um foco isolado de

esquistossomose na cidade do Rio de Janeiro, cuja epidemiologia está intima­

mente relacionada à ocorrência de B. tenagophila em esquemas de irrigação de

cultura de agrião, situado na região do Alto da Boa Vista. Nesta área, a

transmissão da esquistossomose é conhecida desde o final da década de 60

(SUASSUNA & COURÁ, 1969; COURA et al. , 1970; PAES, MENEZES & CAMARGO, 1970) e

recentemente comprovada por SCHALL et al. (1985) e SILVA et al. (1986).

Assumimos como objetivo:

1) Estudar a dinâmica populacional de B. tenagophila e aspectos epide­

miológicos da esquistossomose na região do Alto da Boa Vista.

1. 1) acompanhar a variação da densidade populacional e a mudança de sua 1

estrutura etária.

1 .2) verificar os índices de infecção natural pelo S. mansoni e outros

trematódeos.

2) Caracterizar ecologicamente o habitat de B. tenagophila nas hortas de

agrião da região, visando a identificação e avaliação dos fatores ambientais

passíveis de serem manipulados para exclusão ou controle da população malaco­

lógica.

2. 1) quantificar e analisar comparativamente as variáveis bióticas e

abióticas que influenciam no estabelecimento de B. tenagophila no habitat.

2. 2) controlar as populações de B. tenagophila em horta de agrião atra­

vés da manipulação de fatores ecológicos chaves.

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CAPÍTULO 2

D INAMCA POPULACIONAL DE BIOMPHALARIA TENAGOPHILA EM UMA

CULTURA DE AGRIÃO NO ALTO DA BOA VISTA, R IO DE JANEIRO

2 . 1 . ASPECTOS GERAIS DA ÁREA DE ESTUDO

2 . 1 . 1 . TOPOGRAFIA, GEOMORFOLOGIA E CLIMA

A região do Alto da Boa Vista fica localizada no Maciço da Tijuca, área .� .

metropolitana do município do Rio de Janeiro, RJ, a uma altitude. de aproxima-

damente 300 metros (Figura 3). Segundo o relatório do DEPARTAMENTO DE RECUR­

SOS MINERAIS (1976) o Maciço que fica na Serra do Mar, é constituído basica-

mente de gnaisses granitóides. Os gnaisses granitóides apresentam, normalmen­

te, estrutura nebulltica, granulação média e grosseira, e textura granoblás­

tica. Os solos desta rocha são normalmente claros e amarelados, sempre com

grande quantidade de fragmentos milimétricos de feldspato branco.

A região do Alto da Boa Vista não está sujeita a períodos de seca (Figu­

ra 4). Os maiores índices pluviométricos· são registrados entre os meses de

novembro e fevereiro.

O regime térmico é caracterizado por grandes variações anuais, de 18,8°C

para a menor temperatura máxima e de 35,6°C para a maior, enquanto que para a

maior e menor das temperaturas mínimas foram registrados, o o 24, o e, 10, s e

respectivamente. As variações diárias chegam a 13°C nos meses mais frios (ju­

nho e julho ) .

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1

F I GURA 3

Mapa e s q u emá t i co d a r e ç i lo d o A l t o d a Boa V i s t a , l on g . 1 3 º/ 1 7 '

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a g 1· i ão

2 2 º / 5 8 ' i nd i cando a l oca l i z a ção d o comp l exo d e h o r t a s d e

(A a D ) .

e s c o l a

curso d ' á çiu a

� e s t r a d a

- 500 -

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c a m i nho

l i nha i ps orné t r i c a

i gr e j a

s en t i d o d a c o r r e n t e d ' água

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F I GURA 4.

Dom ín i o c l i má t i co na r e g i �o d o A l t o d a B o a V i s t a , apresent ando a m�d i a men s a l d a t empe r a tura e prec i p i t aç ã o d u r a n t e o per f od o d e m a r ç o d e 1 98 5 a ma i o d e 1 98 6 , c o r r e spond en t e a o per í o d o d o pr e s e n t e e s tudo , ( s e gundo f on t e d o I n s t i t u t o Nac i on a l cl e M e t e r o l o ç i a ) .

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2 . 1 .2 . DESCRIÇÃO DAS HORTAS DE AGRÍÃO

Uma amostragem preliminar na bacia hidrográfica do principal rio da re­

gião (rio das Furnas) indicou a presença de B. tenagophila apenas no limite

de um complexo de hortas de agrião. O complexo é formado por quatro hortas

principais (A,B,C, D) (Figura 5) , com B. tenagophila distribuida por todas

elas, porém, apresentando uma distribuição heterogênea entre os canteiros de

plantio, existindo canteiros que sustentam alta densidade populacional e can­

teiros com ausência completa de caramujos.

A captação da_ água para a irrigação do complexo de hortas se dá pelo

sistema de barragem do rio da Furnas. A irrigação interna das hortas se pro­

cessa por canais abertos, em condutos nos quais o líquido escoa sobre uma su­

perfície livre, sujeita a pressão atmosférica. O escoamento é causado pela

inclinação natural do terreno, formando um fluxo d'água continuo e unidire­

cional, através de canais primários e secundários. Das quatro hortas do com­

plexo apenas a D não é abastecida com as águas do rio das Furnas, função

atribuída a um pequeno tributário do rio principal .

Duas espécies de plantas aquáticas são encontradas vivendo associadas ao

cultivo de Nasturtium officinale(agrião) na região, nominalmente, Potamogetom

striatus (uma macrófita submersa), e Spirogyra sp (uma alga filamentosa) .

As hortas do complexo utilizam duas formas tradicionais de adubação. A

primeira baseia-se em um preparado de esterco de galinha . ou porco, conhecido

como "chorume". Em geral o hortelão prepara em um tambor de 200 l, preenchen­

do até dois terços de seu volume com esterco fresco, completando o restante

com água. O caldo após um mês de estabilização é aplicado nas hortas na en­

trada d' água do sistema de irrigação. O chorume é caracterizado corno matéria

orgânica no estágio final de degradação, principalmente na forma de nitratos.

A segunda forma é caracterizada pelo aproveitamento de restos de material or-

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F I GURA 5

D i a ç r ama a p r e s e n t ando e squema t i c ament e a l o c a l i z a ç ão d o comp l exo

d e , h o r t a s de a g r i ão ( A , B , C e D ) , com s u a s r e spe c t i va s e n t r a d a s

e s a í d a s d e abas t e c i me n t o d e á çu a d o s i s t ema d e i r r i ç a ç à o .

� h o r t a s

R i o d a s F u r n a s

� E s t r a d a d a s F ur na s

D r e d i d énc i a s

--f>- ent r ad a e s a í d a d ' á 9 u a d o s i s t ema d e a b a s t e c i mento -<}--

- - -(> d i r e ção d o f l uxo d ' á 9ua =

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7 22

gânico oriundos de pocilgas adjacentes às hortas que são desviados para o

interior dos canais de irrigação e estão em fase inicial de redução,

apresentando ainda uma grande quantidade de substrato orgânico a ser degra-

dado.

2 . 1 .3 . ASPECTOS EPIDEMIOLÓGICOS

A ocorrência da esquistossomose no Alto da Boa Vista foi apontada por

SUASSUNA e COURA ( 1969) através do estudo de pacientes procedentes da região

entre o período de - 1960 a 1968. Os registros mais graves da doença na região

foram assinalados por COURA et al. (1970) em 22 casos da forma aguda autócto­

ne contraída no rio das Furnas em banho único. PAES e cols. ( 1970) através de .� .

um levantamento coproscópico em 1968, registraram um índice de até 13, 44% de

infecção por S. mansoni em escolares da região. Pelo inquérito malacológico

registraram 0,05% de caramujos positivos. Em 1969 esses mesmos autores encon­

traram índices de infecção ainda mais altos, sendo de até 21,03% de positivi-

dade entre escolares e O, 96% entre os caramujos. Observações sistemáticas

feitas pelos autores anteriores ao trabalho revelaram que as mulheres têm por

hábito lavar roupas no rio das Furnas e as crianças têm freqüente contato com

as águas do rio para o banho recreativo e pescaria, bem como o hábito de

brincar no interior das hortas.

2.2 . METODOLOGIA

2.2 . 1 . ÁREAS AMOSTRAIS

Das quatro hortas do complexo, a horta A (Prancha 1) foi escolhida como

2 estação amostral . Sua área cultivada é de aproximadamente 2. 700 m , sendo

distribuída entre 33 canteiros de plantio dispostos em plataformas sucessiva­

mente mais baixas e interligados por canais de irrigação.

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PRANCHA l

V i s t a g e r a l d a e s t a ç ã o amos t r a l , hor t a A , vo l t ad a para sudo e s t e .

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Para coleta dos caramujos foi utilizado um quadrat de 5 2

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em 80 parcelas, das quais 40 eram sorteadas através de uma tabela de números

2 aleatórios, perfazendo 2,5 m o que corresponde a 57. da área total do cantei-

ro. Nestas 40 parcelas eram coletados por meio de pinça todos os caramujos

encontrados a nivel superficial do sedimento ou sobre o agrião, para avalia­

ção da densidade populacional dos animq.is e teste de infecção. Os caramujos

coletados eram transportados para o laboratório em placas de Petri em contato

com papel de filtro molhado, sendo então contados e medidos. Para

investigação da presença de caramujos infectados com cercárias de S. mansoni

e outras furcocercárias, os animais eram posicionados a 30 cm de uma fonte

luminosa ( lâmpada incandescente de 200 W) em recipientes de vidro contendo

20 ml de água (3 a 5 animais por frasco), por um período de 2 a 3 horas, en­

tre 12: 00 e 15: 00 horas.

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Considerando a distribuição interna de B. tenagophila e as fontes de

abastecimento de água na estação amostral (A ), foram selecionadas três áreas

(canteiros de plantio), sendo duas colonizadas por B. tenagophila (Cl, C2) e

uma não colonizada (C3 ) (Figura 6 ) .

Para os estudos populacionais de B. tenagophila, foram realizadas cole-

tas quinzenais de caramujos, na área Cl, entre o período de março 1985 a maio

de 1986, perfazendo um total de 15 meses.

Foi realizada uma avaliação comparativa de quatro fatores ambientais en­

tre áreas colonizadas (Cl e C2) e não colonizadas (C3 ) por B. tenagophila, ao

longo de um período de 12 meses. São eles: 1 ) hidrologia do sistema de irri­

gação; 2 ) plantas aquáticas; 3) qualidade da água; 4) natureza do substrato.

2.2 .2 . COLETA, AVALIAÇÃO POPULACIONAL E INFECTIVIDADE DOS CARAMUJOS

Para coleta dos caramujos foi util izado um quadrat de 5 2 111 , subdividido

em 80 parcelas, das quais 40 eram sorteadas através -de uma tabela de números

2 aleatórios, perfazendo 2,5 m o que corresponde a 57. da área total do cantei-

ro. Nestas 40 parcelas eram coletados por meio de pinça todos os caramujos

encontrados a nível superficial do sedimento ou sobre o agrião, para avalia­

ção da densidade populacional dos animq.is e teste de infecção. Os caramujos

coletados eram transportados para o laboratório em placas de Petri em contato

com papel de fi ltro molhado, sendo então contados e medidos. Para

investigação da presença de caramujos infectados com cercárias de S. mansoni

e outras furcocercárias, os animais eram posicionados a 30 cm de uma fonte

luminosa (lâmpada incandescente de 200 W ) em recipientes de vidro contendo

20 ml de água (3 a S animais por frasco), por um período de 2 a 3 horas, en­

tre 12: 00 e 15: 00 horas.

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F I GURA 6

D i a 9 r ama esquema t i c6 d o s i s t ema d e i r r i 9 a ç ào d a e s t a ç ã o amo s t r a l

(hor t a A ) , l o c a l i z ando o s pon t o s amos t r a i s C l , C 2 e C 3 ( c an t e i r o

d e p l ant i o ) , com sua s r e s pe c t i vas font es d e abas t e c i me n t o d ' á gua

( e n t r a d a I e ent r a d a I I ) , e com as d i r e ç õ e s do f l uxo d ' áçua

i nd i c ad a s por s e t a s

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Page 47: Arnaldo Campos dos Santos Coelho José Rabelo de Frei tas ... · Professor José Rabelo de Frei tas Professor Ricardo Iglesias ... A Marisa Silveira Soares, Pesquisadora Assistente

26

2. 2 . 3 . A V ALI AÇÃO DOS FATORES AMBIENTAIS

Parâmetros f1sico-qu1micos da água - Como pode ser visto na Figura 6, Cl

é abastecida pelas águas da entrada - I e mantém uma população permanente de

B. tenagophila; já as áreas C2 e C3 são abastecidas pela entrada - II que

capta água diretamente do rio das Furnas, porém diferem quanto a presença de

B. tenagophila; C2 apresenta uma população permanente de molusco e C3 é com­

pletamente ausente de B. tenagophila. Visto isto; Cl, C2 e CJ foram compara­

das em termos dos seguintes parâmetros fisico-químicos da água: pH, conduti­

vidade, cloretos, oxigênio dissolvido, concentração de Ca e Mg, dureza total

de Ca em Caco , dureza total de CaCO , alcalinidade total, concentração HCO , 3 3 3

temperatura da água, nitnltos, nitrogênio orgânico, nitrogênio keldhal e ni-

trogênio amoniacal. .,Os 11 primeiros foram obtidos entre março de 1985 a maio

de 1986 e os 4 restantes, correspondentes aos compostos nitrogenados, foram

medidos entre setembro de 1988 a março de 1989. As análises foram realizadas

segundo o manual técnico da FEEMA ( 1979).

a) Hidrologia do Sistema de Irrigação - Foram examinados três parâmetros

hidrodinâmicos do sistema de irrigação interno das áreas amostrais: vazões,

volume e tempo de drenagem. As vazões foram mensuradas empregando-se um balão

plástico, com capacidade de armazenamento para 50 l, posicionado na entrada

de água de cada canteiro; a unidade amostral foi expressa em litros por

segundo. O volume de água interno dos canteiros foi estabelecido como sendo o

produto da multiplicação entre o tempo de drenagem e vazão. Tempo de drenagem

foi definido pelo autor como o tempo gasto para a total renovação da água dos

canteiros após a interrupção do sistema de abastecimento.

b) Plantas Aquáticas - Uma vez que, dentre as três áreas amostrais, ape­

nas C2 e C3 sustentavam populações de Potamogetom striatus e Spirogyra sp, a

comparação da biomassa vegetal se limitou a tais áreas. O material vegetal

foi coletado na faixa interna dos canteiros que é desprovida de agrião (en-

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7

27

trada de água dos canteiros), por meio do método de quadrats, com o tamanho

dos quadrats selecionado por uma pré-amostragem aleatória com quadrats de

20x20 cm e lOxlO cm (PIP & SUTHERLAND-GUY, 1987 ). Os quadrats de lOxlO cm

mostraram-se eficientes. Desta forma, amostragens aleatórias mensais de 10

quadrats de lOxlO cm, para as duas áreas foram realizadas por um periodo de 3

meses (Jan/Fev/Mar-1988 ) . O material vegetal era levado para o laboratório,

posto para secar em estufa até a manutenção constante do peso a uma tempera­

tura de 60°C.

c) Natureza do Substrato - As amostras do sedimento foram coletadas nas

áreas Cl , C2 e C3. As amostras eram coletadas sempre na parte anterior dos

canteiros, uma vez que o sedimento nesta região caracteriza globalmente cada

canteiro, devido à tendência normal de sedimentação sempre nas regiões mais

profundas, originárias do efeito · do caimento de água do sistema interno de

abastecimento. O aparelho utilizado para coleta foi um coletor plástico com

mecanismo de pressão vertical. Em cada área eram coletadas 3 amostras com

frações de 15 cm de profundidade. Esta fração foi selecionada por ser a zona

mais ativamente envolvida na transferência de nutrientes da interface sedi-

mento-água. Em seguida as amostras eram mantidas congelada a, aproximadamen­

te, -10°C e transportada para o laboratório, onde uma primeira etapa de seca­

gem era realizada a 60°C durante 72 horas. Após esta fase, as amostras eram

encaminhadas para o Serviço de Análise de Solo da Secretaria de Agricultura

do Estado do Rio de Janeiro, para serem examinados os seguintes parâmetros:

pH, concentração de cálcio + magnésio, fósforo (P) , potássio (K), sódio (Na),

matéria orgânica total e textura do solo.

2.3 . RESULTADOS

2.3 . 1 . ASPECTOS POPULACIONAIS DOS MOLUSCOS

Considerando a falta de referência sobre o tamanho de B. tenagophila por

ocasião da primeira desova, utilizamos como referência o tamanho médio de

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7

28

B. glabrata que gira em torno de 7,5 mm, segundo REY ( 1956 ) . Assim sendo, com

relação aos dados sobre composição etária, serão referidos como jovens os in­

divíduos de até 8 mm e adultos aqueles acima deste diâmetro, porém ocasional­

mente serão divididos em classes apenas no sentido de apresentar com clareza

a análise da estrutura etária.

As amostras mensais correspondem à soma de duas amostras quinzenais.

Durante o transcorrer do período estudado, houve uma nítida mudança na

estrutura etária da população. Em março de 1985 a população apresentou um

diâmetro médio de _ 1 1 , 19 mm ± 1 ,88 mm sendo composta basicamente de indivíduos

adultos (92,8'7.) (Figura 7, Tabela I ) .

A Tabela I apresentando a distribuição d e freqüência por diâmetro da

concha, indica claramente que a população tende a crescer a partir de abril

mantendo-se alta desde então até outubro.

Em abril de 1985 iniciaram-se mudanças nas estruturas etárias decorren­

tes do aparecimento de indivíduos jovens, cujo percentual subiu de 7, 14'7. para

32,2'7. em relação ao mês anterior. Em maio esta mudança se acentuou, consti­

tuindo os jovens 60, 1'7. da população. Nos meses subseqüentes até outubro o

percentual de jovens continuou crescendo chegando a 80, 1'7..

Apesar de ocorrer grande entrada de jovens na população (dentro do limi­

te de diâmetro aqui considerado) entre os meses de junho a outubro, havendo

uma concentração de indivíduos de 7 e 8 mm neste período (correspondendo de

45 a 50'7. da população ) , a freqüência de indivíduos adultos manteve-se cons­

tante, com a exceção do mês de setembro, quando a freqüência de adultos au­

mentou e a de jovens decresceu.

Novembro foi marcado pela mudança desse quadro geral apresentado acima,

ocorrendo uma diminuição de outu\;lro para novembro de 80, 1'7. para 44, 2'7. em re-

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F I GURA 7

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7

31

lação aos jovens e um aumento de 19, 9'7. para 55,8'7. em relação aos adultos.

Desde então verificou-se um aumento dos adultos na população, atingindo 82, 97.

em abril de 1986.

A Figura 8, apresentando a variação mensal do diâmetro médio das conchas

de B. tenagophila, mostra uma situação incomum, em que praticamente não há

sobreposição no tamanho dos caramujos entre os meses nos quais o diâmetro

médio ficou acima de 8 mm (março de 1985 e abril e maio de 1986 ).

A sobreposição entre a curva ajustada da variação mensal do diâmetro mé­

dio da concha e a curva ajustada da densidade populacional, evidencia uma

relação inversa entre densidade e diâmetro médio da população, devido ao au­

mento da taxa de crescimento da população em decorrência da entrada de novos

indivíduos. Desta forma, interpretamos este fenômeno como sendo um reflexo do

tipo de curva de crescimento logística de configuração sigmóide da população

(Figura 9).

Neste ambiente artificial criado para horticultura, mesmo havendo a di­

minuição do impacto das fortes chuvas devido à manipulação do abastecimento

de água dentro dos canteiros de plantios, evidenciamos uma nítida relação in­

versa entre densidade e pluviosidade (Figura 10 ).

2 .3 .2 . INFECTIVIDADE DOS CARAMUJOS

O acompanhamento mensal do índice de caramujos infectados por S. mansoni

evidenciou que a liberação de cercárias deste parasito se dá aproximadamente

entre os meses de março, abril e maio. Quanto à liberação de outros furco­

cercárias, verificou-se que esta apenas não ocorre nos meses de junho, julho,

agosto e setembro (Tabela II) .

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F I GURA 8

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V i s t a . O s pon t o s i nd i cam a s méd i a s e a s l i nh a s ve r t i ca i s . o s

d e s v i os pad r õ es .

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F IGURA 9

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F I GURA 1 0

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2 , 5 mi , da á r e a amo s t r a l ) e d a pr ec i p i t aç ã o ( t o t a l em mm ) de m a r ç o

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36

2.3 .3 . FATORES AMBIENTAIS

a) Qualidade da água - Os resultados das comparações entre as áreas Cl,

CZ e C3, no que diz respeito aos parâmetros f1sico-qu1micos, foram avaliados

pelo teste de análise de variância e são apresentados na Tabela III.

Foram detectadas diferenças estatisticamente significativas entre as 3

áreas para os seguintes parâmetros: pH, condutividade, cloretos, alcalinida­

de, nitrogênio orgânico, nitrogênio kjeldhal, nitrogênio amoniacal e nitra­

tos. A avaliação múltipla entre (Cl-C2, Cl-C3 e C2-C3) (Tabela IV) identifi­

cou que a condutividade não é significativamente diferente entre C2 e C3, mas

seguramente é maior em Cl; o mesmo ocorre com os cloretos e toda a série ni-

trogenada. ,,' ,

b) Hidrologia do sistema de irrigação - Embora, teoricamente a inclina-

ção natural do terreno possa modificar a força do escoamento da água no sis­

tema de abastecimento podendo provocar um aumento ou diminuição dos parâme-

tros hidrológicos examinados, a avaliação comparativa através de teste de va­

riância dos parâmetros vazão, volume e tempo de drenagem não apresentou dife­

rença significativa (Tabela V).

c) Plantas aquáticas - A amostragem comparativa da biomassa vegetal en­

tre C2 e C3 não indicou diferença significativa (Tabela VI). No entanto, cabe

aqui ressaltar que ambas as espécies P. striatus e Spirogyra sp apresentaram

um ciclo sazonal de crescimento, sendo observado maior abundância de plantas

no interior das hortas no período de verão e outono (época de maior disponi­

bilidade de tecido vegetal vivo) e desaparecendo quase por completo no inver­

no (época de maior disponibilidade de tecido vegetal senescente). Na primave-

ra, ocorreu o repovoamento das hortas, atingindo as plantas, novamente no ve­

rão, sua maior abundância.

Page 62: Arnaldo Campos dos Santos Coelho José Rabelo de Frei tas ... · Professor José Rabelo de Frei tas Professor Ricardo Iglesias ... A Marisa Silveira Soares, Pesquisadora Assistente

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41

d) Natureza do substrato - A composição quimica do sedimento das esta­

ções amostrais refletiu um alto grau de variabilidade. O resultado da análise

de variância dos constituintes químicos do sedimento indicou diferenças sig­

nificativas nos três canteiros para pH, concentração de Ca+Mg, K, Na. A

análise de variância dos constituintes de origem biológica indicou que o teor

de matéria orgânica foi significativamente maior nas áreas Cl e C2, ambas

colonizadas por B. tenagophila, do que na área não colonizada CJ. Com relação

ao componente físico do substrato, todas as · áreas apresentam uma textura do

solo areno argilosa (Tabela VII).

2.4 . D ISCUSSÃO

2.4 . 1 . ASPECTOS PóPULACIONAIS DOS MOLUSCOS

Existem cinco variáveis principais que afetam o potencial de um organis­

mo com sistema de herança mendeliano, que dizem respeito à fase juvenil e de

adulto na população. São elas: 1) idade da primeira reprodução ( quanto menor

a idade, maior o número de gerações possíveis de serem produzidas no mesmo

intervalo de tempo) ; 2) sobrevivência até este período ( representa a viabili­

zação da prole, isto é, somente os indivíduos que atingirem a maturidade se­

rão capazes de transmitir o seu genoma); 3) fecundidade (número de ovos fér­

teis gerados por prole); 4) tempo de dui:-ação entre as estações de reprodução

(quanto menor o intervalo entre estações de reprodução maior o número de ge­

rações); 5) sobrevivência neste período (aumento do número de prole por indi­

víduo) COLE ( 1954). Deste modo, assumimos que existem apenas duas classes de

indivíduos na população: juvenis e adultos, pois as variáveis que influenciam

no potencial do organismo diferem entre ambas, porém não dentro de classes.

Analisando a tabela de freqüência, verificamos que o padrão de cresci­

mento da população está de acordo com alguns principias básicos de ecologia

de populações, tais como: 1) que uma população em expansão contém maior pro-

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43

porção de indivíduos jovens , situação observada pela mudança gradual na pro­

porção de jovens com aumento da densidade nos períodos de março e abril/85 e

abril e maio/86; 2) que uma população, quando estacionária, mantém a propor­

ção da distribuição entre jovens e adultos bem como a da densidade, princípio

demonstrado entre o periodo de abril a setembro de 1985; 3) a predominância

de adultos com a queda da densidade no mês de novembro corrobora a predição

de que em uma população em declínio há uma maior proporção de adultos (ALLEE

et al. , 1949).

Apesar da entrada maciça de jovens na população, nos meses de junho a

outubro, mantendo uma alta concentração de indivíduos até 8 mm (60%), não re­

gistramos um aumento proporcional da freqüência de animais acima deste tama­

nho, a qual se manteve constante e muito inferior à freqüência do diâmetro

acima referido.

Três hipóteses podem ser levantadas para explicar tal fenômeno, cujas

causas poderão estar atuando em conjunto ou isoladamente. Duas delas serão

sustentadas por ,,, evidências indiretas. São elas: 1) estaria ocorrendo divisão

de micro-habitat entre jovens e adultos, onde os jovens, ao atingirem a matu­

ridade, mudariam suas exigências eco-fisiológicas e migrariam para estratos

inferiores do sedimento. MCMAHON (1983) afirma que os planorbídeos são os

únicos basomatóforos que se enterram rotineiramente. Em relação às bionfalá­

rias, PARAENSE, PEREIRA & PINTO (1955) observaram que B. glabrata é capaz de

enterrar-se na lama, relacionando este comportamento à nutrição e proteção.

THOMAS & ASSEFA (1979); PIERI, RAYMUNDO & JURBERG (1980) e THOMAS, NWANKO &

STERRY (1985) demonstraram que existem diferenças qualitativas e quantitati­

vas marcantes entre o nicho alimentar de jovens e adultos de B. glabrata, bem

como no comportamento em resposta a diversos aminoácidos. Tal hipótese não

pode ser verificada no presente estudo, pois as amostras coletadas dizem

respeito a animais na superfície; 2) taxas de crescimento diferencial rela-

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-, 1

-,

44

cionadas à maturação e temperatura. REY (1956) demonstrou que após as primei­

ras semanas da eclosão de B. glabrata, o ritmo de crescimento é lento, segui­

do de um rápido aumento até a chegada da maturidade sexual, quando novamente

verifica-se uma diminuição na taxa de crescimento, tornando-se lenta e regu-

lar.

Além desta característica biológica, tem sido demonstrado que as taxas

de crescimento estão diretamente relacionadas à temperatura (STURROCK, 1966;

STURROCK & STURROCK, 1972) . Por exemplo STURROCK & STURROCK (1972), através

de manipulações experimentais com B. glabrata em diferentes temperaturas, de­

monstraram a diminuição das taxas de crescimento com a diminuição da tempera­

tura. Assim, é possível que no Alto da Boa Vista onde a temperatura média

mensal fica em torno de 19°C neste período, haja uma tendência de concentra­

ção de indivíduos na faixa de 7 e 8 mm, já que até este tamanho a curva de

crescimento é acentuada, entrando em deflexão por volta destes diâmetros. Au­

xiliando esta hipótese, verificamos uma ligeira elevação na freqüência dos

adultos e diminuição na de jovens no mês de setembro. Sugerimos que esta ele-

vação tenha sido decorrente do aumento da temperatura média no mês anterior

(agosto), que elevou-se de 19°C ocorridas em maio, junho e julho, para 21°C

em agosto, produzindo uma aceleração na taxa de crescimento de um mês para

outro, culminando assim na elevação da freqüência de adultos e diminuição na

de jovens no mês de setembro; 3) é de caráter empírico, onde a taxa de morta­

lidade dos adultos seria crescente, havendo entrada proporcional de jovens na

fase adulta.

2 .4 .2. INFECTIVIDADE DOS CARAMUJOS

Os exames coproscópicos para verificação da taxa de infecção pelo S.

mansoni podem, algumas vezes, indicar resultados falsos negativos. Assim, é

ideal usar a prova sorológica comparativamente, embora tendo-se em conta que

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7

45

este exame aponta resultados falsos positivos ou positividade de pessoas que

já tiveram a doença e se trataram. SILVA e cols. (1986), através de exames

coproscópicos, encontraram um percentual de 5, 5% de indivíduos de 13 a 59

anos infectados pelo S. mansoni no Alto da Boa Vista. Já a prova sorológica

apontou 51% de pessoas infectadas. Os autores discutem a possibilidade de in­

fecção por parasito de um único sexo, sem reprodução do ciclo no homem.

PARAENSE & SANTOS (1953 ) comentam que em época de baixa infecção dos

planorbídeos, a tendência é de cada molusco emitir cercárias de um único se­

xo, o que pode explicar em parte os altos índices apontados pela pr:ova soro­

lógica e os baixos índices nas provas coprológicas observados por SILVA e

cols. (1986), pois verificamos que durante a maior parte do ano ocorre baixa

infecção dos caramujos. Além disso, apenas foram identificadas cercárias de

um único sexo na reprodução do ciclo em camundongos a partir das amostras co­

letadas neste trabalho (Corrêa, inf. pes. ).

Muitos autores têm demonstrado que os regimes térmicos de habitats de

águas pouco prof9ndas geralmente refletem a temperatura ambiente do ar

(BURKY, 1969; EVERSOLE, 1974; MCMAHON, 1975 ). No Alto da Boa Vista, quando

correlaciona-se a temperatura média mensal do ar com a média da temperatura

mensal da água, encontra-se um r = O, 91 (p de 0,005). Logo quando registramos

uma média das temperaturas máximas do ar nos meses de junho e julho de 23, 4°C

e 14,04°C respectivamente e uma amplitude diária que chega a até 13°C, é de

se esperar que haja amplitude correspondente nas flutuações diárias na tempe­

ratura da água. Assim, os limites térmicos registrados para a região se apro­

ximam do limite no qual se desenvolve o Schistosoma nos caramujos (PFLUGH,

1981) e do impedimento da motilidade dos miracídeos (DEWITT, 1955). Além

disso, UPATHAN (1973) demonstra claramente que o período de maturação de S.

mansoni aumenta e o número de esporocistos decresce em B. glabrata mantidas

em temperaturas sub-ótimas. Táis evidências podem esclarecer os períodos nos

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46

quais não foram observadas emissões de cercárias de S. mansoni nas amostras

coletadas.

Os registros de COURA et al. ( 1970) sobre os casos de infecções graves

ocorridos na região indicam que o período de contaminação coincide com os me­

ses de liberação de cercárias pelos caramujos (março, abril e maio) apresen­

tados em nossos resultados.

2 .4 .3 . FATORES AMBIENTAIS

a) Fatores físico-químicos da água - Historicamente, os estudos sobre

distribuição e densidade dos caramujos hospedeiros da esquistossomose têm se

concentrado sobre a análise dos constituintes dissolvidos presentes na água.

Como resultado, as correlações entre qualidade da água e os padrões de dis­

tribuição e densidade dos moluscos hospedeiros têm sido avaliadas com base

nos tipos e concentrações dos vários constituintes inorgânicos e orgânicos

encontrados em solução (ANDRADE et al. , 1955; APPLETON, 1978; SCHUTTE &

FRANK, 1964; PIERI , 1985 ) .

Dentro da horta de agrião estudada, as condições gerais do habitat são

aparentemente homogêneas, no entanto entre os canteiros de plantio ocorrem

diferenças quanto à densidade de caramujos, observando-se completa ausência

desse molusco em alguns canteiros. Assim procuramos investigar as causas des­

te fenômeno. No momento, discutimos os resultados das análises comparativas

dos parâmetros físico-químicos da água entre as 3 áreas Cl, C2 e C3.

O pH apresentou valores estatisticamente diferentes, porém valores de pH

encontrados em outros criadouros desta espécie e B. glabrata mostraram uma

variação de 5 ,6 a 9, 1 (PIERI , 1985 ) mostrando que tal diferença não é rele­

vante em termos biológicos (Tabela I ) .

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u

--,

47

Quanto aos cloretos, foram observadas diferenças significativas entre as

três áreas, sendo o maior valor encontrado em Cl ( 15,2 mg/1). Entretanto,

tais variações de 12,0 mg/1 (C2) e 14,8 mg/1 ( C3) observadas não representam

valores críticos para a espécie, já que são encontradas em locais com concen-

ti-ações de 10,0 mg/1 para o valor mínimo e até 2. 562 mg/1 ( valor máximo).

Enquanto para B. glabrata os valores extremos estão entre 1 a 3 . 500 mg/1.

Embora tenham sido encontradas diferenças significativas entre as áreas

para o oxigênio dissolvido ( OD), os valores médios de C2 (5,74 mg/1) são

muito próximos de C3 (5,38 mg/1) e estão na faixa encontrada para a espécie

em outras localidade. Além disso, quando os valores médios das concentrações

de OD são transformados em percentagem de saturação de oxigênio dissolvido na

água, verificamos que nas três áreas o valor ultrapassa os 1207. de saturação,

logo a disponibilidade de oxigênio não é um fator biologicamente l imitante

para os caramujos nas três áreas.

As elevadas concentrações dos compostos da série nitrogenada encontradas

em Cl, estão de acordo com as observações de que a poluição orgânica freqüen-

temente beneficia os caramujos (NIDFON, 1979; THOMAS & TAIT, 1984). No entan­

to, uma vez que C2 é colonizada por B. tenagophila porém não é abastecida com

águas poluidas, podemos supor que a presença de caramujos no interior das

hortas está sendo influenciada por mais de um fator, ou que esta espécie não

depende tanto da presença de depósitos orgânicos no habitat.

Os valores médios encontrados para os outros parâmetros ( concentração de

Ca e Mg, dureza total de Ca em Caco e de Caco ) não apresentaram diferenças 3 3

estatísticas e são comparáveis aos observados em criadouros de B. tenagophila

em outras localidades referidas por ANDRADE et al. ( 1955); GRISOLIA & FREITAS

( 1985). Com base nas observações acima, podemos concluir que os fatores fisí­

co-químicos da água não foram um fator importante na determinação do estabe­

lecimento dos moluscos no interior das hortas, com exceção da concentração de

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J

7

7

n

7

48

compostos nitrogenados. Observamos aqui uma relação positiva entre o grau de

poluição da água e a abundância e vigor das colônias de caramujos, conforme

já referido por PINTO (1945) e BRADLEY (1968).

b) Plantas aquáticas - As primeiras referências sobre a importância das

macrófitas aquáticas na ecologia dos gastropodos, foram as de BAKER (1911;

1928), porém foi KRECKER (1939) o pioneiro na elaboração da hipótese de que

diferenças na densidade dos gastrópodos dentro de um mesmo corpo de água

pod iam ser devidas a diferenças da biomassa vegetal das plantas com as quais

·os caramujos estivessem associados.

Quanto aos caramujos pulmonados hospedeiros do S. mansoni, geralmente é

aceito que eles se associem positivamente com macrófitas aquáticas, subaquá­

ticas e algas, embora haja também evidências quantitativas de associações ne­

gativas (THOMAS & TAIT, 1984; THOMAS, 1987).

O fato · de não terem sido encontradas diferenças significativas da bio­

massa vegetal das plantas aquáticas entre as áreas CZ (CP/CB-Com Planta/Com

Biomphalaria) e CJ (CP/SB-Com Planta/Sem Biomphalaria) indica que a presença

e abundância das plantas aquáticas associadas ao cultivo de Nasturtium

officinale não são essenciais para o estabelecimento de B. tenagophila no

interior das hortas, podendo a relação caramujo-planta ser compreendida como

sendo neutra.

Além disso, evidencia-se que B. tenagophila não é um consumidor direto

do tecido vegetal vivo das plantas em questão, uma vez que nos perlodos de

verão e outono, onde ambas as espécies de plantas aquáticas tenderam a alcan­

çar a densidade máxima (período em que foram determinadas quantitativamente

suas biomassas), não foi observada a presença de caramujos na área CJ (CP/SB)

nem em outros canteiros da mesma categoria. Além disso, no perlodo de menor

densidade de plantas aquáticas (.inverno), quando havia maior disponibil idade

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7

49

de material vegetal em decomposição, também não foi detectada a presença de

B. tenagophila em C3, bem como em outros canteiros desta categoria. Assim

sendo, a biomassa vegetal como fonte de recurso energético na forma de mate­

rial vegetal vivo e senescente, proveniente de ambas as espécies, não favore­

ceu o estabelecimento de B . tenagophila no interior dos canteiros, apesar do

tecido vegetal decaído ser considerado juntamente com as algas em geral e

particularmente as diatomáceas, um dos principais itens alimentares dos cara­

mujos hospedeiros da esquistossomose (THOMAS, 1987; FREITAS, 1987).

Embora, SANTOS & FREITAS (1988) tenham demonstrado que B. tenagophila

não apresenta preferência alimentar por perifitom de diferentes espécies de

macrófitas aquáticas, consideramos que o estabelecimento de B. tenagophila

entre as áreas C2 e., C3 possa também estar sendo influenciado por uma variação

quantitativa e qualitativa do perifitom associado às plantas aquáticas no

interior dos canteiros . Essa hipótese é admitida porque, apesar destas áreas

estarem sujeitas à influência de uma única fonte de abastecimento de água

(Entrada II), C2 encontra-se enriquecida com nutrientes oriundos do material

orgânico proveniente das pocilgas adjacentes à horta, possibilitando assim um

crescimento diferencial qualitativo e quantitativo do perifitom com relação

ao canteiro C3.

Cabe salientar que os detalhes de como os caramujos obtêm seus requeri­

mentos metabólicos do material vegetal ainda não estão solucionados, havendo

controvérsias sobre se os caramujos obtêm seus nutrientes do detrito na forma

de matéria orgânica dissolvida (MOD) ou apenas na digestão do protoplasma

bacteriano no interior do qual a MOD é convertida (THOMAS, 1987).

O fato de o agrião (Nasturtium officinale) não ter influenciado direta­

mente o estabelecimento de B. tenagophila, está de acordo com experiências

realizadas com B. glabrata em que se observou uma baixa percentagem de consu-

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n

50

mo, bem como baixas taxas de crescimento, demonstradas tanto para a forma ju-

venil quanto para a adulta (CEDENO-LEON & THOMAS, 1982; THOMAS 1987).

c) Natureza do substrato - Sendo os caramujos vetores animais essencial­

mente bentônicos de hábitos detritívoros, a natureza do substrato é um fator

que tem sido intensamente investigado. Admite-se que uma modificação na natu­

reza dos sedimentos leve à uma mudança na composição e abundância dos molus­

cos. Entretanto, estudos de correlação entre substrato e densidade populacio­

nal tem falhado em demonstrar de maneira inequlvoca este relacionamento

(ANDRADE, 1959). No entanto, há estudos que mostram uma presença significati­

vamente menor de planorbídeos nos substratos erodidos (THOMAS & TAIT, 1984;

PlERI, 1985).

O entendimento da influência da natureza do substrato sobre a distribui­

ção e abundância dos caramujos hospedeiros tem como base a compreensão sobre

a origem e utilização das partes constituintes do sedimento pelos moluscos.

Na composição geral dos sedimentos distinguem-se três componentes principais:

1) os componentes químicos de origem biológica e geológica; 2) o material mi­

neral particulado e 3) a matéria orgânica em distintas fases de decomposição

(WETZEL, 1981).

As variações presentes nos componentes qulmicos entre as áreas Cl, C2 e

CJ para as concentrações de Ca+Mg, Pottissio e Sódio podem ser atribuídas à

influência das águas poluídas que abastecem a área Cl com elevada carga orgâ­

nica rica em elementos de origem biológica, gerando assim alterações nas con­

centrações normais dos elementos de origem geológica, fenômeno reconhecida­

mente comum em valas de irrigação em hortas (ANDRADE, 1959). No entanto, as

variações encontradas parecem não ter significado biológico, uma vez que

existe completa sobreposição com os valores encontrados por outros autores

para espécies de moluscos hospedeiros em outras localidades (ANDRADE, SANTOS

& OLIVIER, 1955; ANDRADE, 1959).

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7

7

51

A análise comparativa do componente mineral particulado do sedimento en­

tre as estações amostrais demonstrou claramente que as propriedades flsicas

do substrato não possuem influência direta sobre a distribuição de B.

tenagophila no interior dos canteiros de plantio, pois o suporte fisico do

sedimento para o crescimento seletivo de micro-algas e bactérias util izadas

como al imento, o tamanho das partículas para aux1lio na digestão, bem como a

textura do substrato que confere aderência dos moluscos ao meio, estão pre­

sentes igualmente tanto nas áreas livres quanto nas colonizadas por B.

tenagophila .

Os maiores valores do componente orgânico do sedimento encontrados nas

áreas colonizadas por B. tenagophila ( Cl , C2) estão de acordo com os dados de

correlação entre o aumento da abundância dos planorbideos com o acrêscimo de

matéria orgânica no meio ( MALEK, 1958; ANDRADE, 1959; MCMULLEN, 1973; THOMAS,

1987 ) .

O complexo de hortas em questão tem nos constituintes alóctones a prin­

cipal fonte de matéria orgânica, restando aos constituintes autóctones uma

pequena fração da matéria orgânica total. Assim sendo, reconhecemos que o

alto conteúdo de matéria orgânica total presente nas áreas colonizadas por B.

tenagophila (Cl e C2 ) seja especificamente decorrente da ação antropógena,

através do aporte de material orgânico oriundo do abastecimento com águas po­

luídas da entrada-! (área Cl) e dejetos orgânicos provenientes de pocilgas

adjacentes à horta ( área C2) . Em tais condições, supomos que haja substrato

orgânico suficiente para o desenvolvimento de bactérias saprofiticas e de

outros microorganismos. Já nos canteiros que não apresentam populações de B .

tenagophila e estão sujeitos apenas à adubação com esterco l íquido estabili­

zado, supomos que a matéria orgânica encontre-se em estado final de degrada­

ção, principalmente na forma de nitratos, desfavorecendo assim o estabeleci­

mento desses planorbídeos , uma v�z que, o substrato orgânico do adubo já foi

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processado durante o período de estabilização, não havendo mais substrato pa­

ra manter uma grande quantidade de colônias de bactérias saprofiticas, pois

durante o processo da denitrificação dos nitratos a nitrogênio gasoso, o ni­

trogênio gerado não é incorporado na biomassa, mas sim liberado (SCHAFER, A. ,

1985).

d) Hidrologia do sistema de irrigação - O estabelecimento de B . tenago­

phila nas hortas de agrião da região é favorecido pela forma de irrigação de

superficie por alagadiço diferenças significativas das vazões entre as áreas

colonizadas (Cl e C2) e não colonizadas (C3) por B. tenagophila, existe evi­

dência de que seu aumento, principalmente durante o período das chuvas tor­

renciais, seja um importante fator regulador da população malacológica (vide

seção 2. 3. 1). Visto isto, manipulações experimentais devem ser efetuadas para

avaliação do efeito do aumento da vazão sobre a população malacológica e

sobre a viabilidade de produção do N. officinale.

O não estabelecimento dos moluscos nos canais de irrigação torna desne­

cessária a implementação de qualquer medida corretiva ligada à engenharia hi­

draúlica para retificação na estrutura física dos canais, tais como: concre­

tização, tubulação fechada, mudanças no gradiente hidráulico visando o aumen­

to da velocidade de fluxo.

Apesar de não terem sido encontradas diferenças significativas entre os

canteiros para os parâmetros hidrológicos analisados, estudos posteriores de­

vem avaliar os efeitos da variação de diferentes parâmetros hidrológicos, vi­

sando o controle dos moluscos no interior dos canteiros, por meio de manipu­

lação ambiental. Com este objetivo, apresentamos um quadro mostrando os re­

sultados obtidos para outros sistemas de irrigação de superfície quando se

fazem variar alguns parâmetros mantendo os demais constantes (Tabela VIII,

modificada de WHITHERS & VlPOND, 1988).

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T a b e l a U I ! I . R e l a c X o d e f l u x o e n t r e P a r â íl e t r o s h i d r o l ó g i c o s d e s i s t e n a s d e ' i r r i g M � o i:, o r a l a g a d i c o . ( s e g· u n d o , W H h e r s & V i P o n d , 1 9 8 8 )

U A R ! i lJ E L A U l'\E N T A D A

U A S í:i O

V O L U M E

D E C L I V E

à R E A

I N T E N S I D A D E J N F J L T R A C H

R U G O S I D A D E S U P E R F f C ! E

D E

C• A

U A R Í Ã U E I S D E P E N D E N T E S

A U t! E tH A N D O

l â íll i n a d a ã g u a

11 e l o c i d a d e d a c o r r e n t e

i n t e n s i d a d e d e i n f i l t r a c � o ( e f e i t o s e c u n d ã r i o )

i n t e n s i d a d e d e i n f i l t r a c X o ( e f e i t o s e c u n d ã r i o )

v e l o c i d a d e d e c o r r e n t e

1 â rn i n a d a ã g LI a

i n t e n s i d a d e d e i n f i l t r a i: ã o

D l t! I N U I N D O

,,

i n t e n s i d a d e d e i n f i l t r a c l o ( e f e i t o s e c u n d á r i o )

1 â n i n a d a ã g u a

i n t e n s i d a d e d e i n f i l t r a c ã o

v e l o c i d a d e d a c o r r e n t e

l â n i n a d a ã g u a

1 â rl i n a d a ã ·� u a

v e l o c i d a d e d a c o r r e n t e

v e l o c i d a d e d a c o r r e n t e

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As considerações acima, fundamentadas nos resultados obtidos sobre o pa­

pel dos fatores ambientais sobre a dinâmica populacional de B. tenagophila,

permite sugerir medidas de controle dos caramujos através da manipulação dos

elementos-chaves. Esses aspectos práticos do estudo acima serão considerados

a seguir.

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n 1

-,

55

CAPITULO 3

MANIPULAÇOES AMBIENTAIS VISANDO CONTROLAR AS POPULAÇOES

DE B IOMPHALARIA TENAGOPHILA NA HORTA DE AGRIÃO :

UM EXEMPLO

3 . 1 . JUSTIF ICATIVA

A regulação das populações de caramujos pela manipulação apropriada de

fatores ambientais · é possível, como pode ser comprovada pelos trabalhos de

JOBIN & MICHELSON ( 1969); JORDAN & WEBBE ( 1969); JOBIN ( 1970); MCJUNKIN

( 1970); BRINKMAN & STEINGRUBER ( 1986); ELGADDAL (1985), cujos resultados con-

firmam sua eficiência e os baixos custos operacionais. Tais medidas incluem

modificações do substrato, flutuação do nível da água, remoção de algas e ma­

cr-ófitas aquáticas, correção de rios, controle de esgotos por tubulação sub-

terrânea, entre outras.

Devido aos grandes limites de tolerância dos caramujos hospedeiros fren­

te às condições biológicas, químicas e físicas do meio, são geralmente neces­

sárias mudanças drásticas no ambiente para que o habitat torne-se desfavorá­

vel ao estabelecimento dos moluscos, sendo normalmente dificil alterar sufi­

cientemente algum desses fatores de forma a obter o controle adequado. Entre­

tanto, com base em estudos detalhados sobre a ecologia do caramujo vetor e de

seu habitat em uma determinada área, pode-se alterar um único fator que sub­

seqüentemente influenciará a outros e assim alcançar o efeito desejado.

No capítulo anterior demonstramos quais os fatores ambientais que estão

determinando a flutuação da densidade populacional e a distribuição espacial

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n

n •

56

de B . tenagophila no interior das hortas. Com base em tais resultados, ava­

liaremos a seguir quais os fatores ambientais chaves que são passlveis de ser

manipulados para atingir o controle de B. tenagophila na região.

Os focos persistentes de caramujos estão localizados apenas no interior

dos canteiros de plantio de agrião. Em tais criadouros a população pode per­

sistir em equilíbrio, em virtude de serem satisfeitos os seguintes requeri-

mentas do nicho: l) o suprimento de água é 9ontlnuo por todo o ano, não

existindo período de seca; 2) o crescimento prolifico de N. officinale, P .

striatus, Spirogyra sp por todo o ano provê proteção contra os efeitos da ra­

diação solar direta; 3) as condições intrínsecas quanto à forma de cultivo do

agrião utilizando o sistema de irrigação de superflcie favorecem o depósito

de silt fino e detr:ito, itens importantes para a ecologia alimentar dos mo­

luscos hospedeiros.

Três importantes generalizações podem ser feitas na presente avaliação:

primeiro, as populações de caramujos ocorrem em focos restritos no interior

das hortas, situação que facilita a implementação de medida de controle espe­

cíficas; segundo, a origem dessa descontinuidade espacial dos caramujos está

intimamente ligada à ação antropógena, verificando-se que apenas os canteiros

de plantio que são abàstecidos por águas poluldas e os que recebem dejetos

orgânicos provenientes das pocilgas adjacentes às hortas sustentam populações

permanentes de B. tenagophila; terceiro, os canteiros que são abastecidos com

água proveniente do rio das Furnas não mantiveram popu lações de B. tenagophi­

la, mesmo estando sujeitos à influência da adubação com o esterco l íquido

(chorume).

Com base nos resultados obtidos no presente trabalho, não existe evidên­

cia de que as plantas aquáticas influenciem no estabelecimento de B. tenago­

phila nas hortas, razão pela qual fica descartada qualquer medida que vise a

remoção dessas plantas para atingir o controle da população malacológica.

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J 57

Apesar de não termos encontrado diferenças significativas entre as áreas

colonizadas e não colonizadas por B. tenagophila para os parâmetros hidroló­

gicos, manipulações experimentais devem ser efetuadas em colaboração com en­

genheiros civis para se avaliar o impacto de modificações de alguns dos parâ­

metros hidrológicos, a fim de se promover um "stress físico" sobre a popula­

ção malacológica capaz de excluí-la, levando-se em conta os custos e benefí-

ClOS.

Considerando as ponderações acima, para que se alcance o controle da po­

pulação malacológica no interior das hortas devem ser efetuadas as seguintes

medidas: 1) interromper o despejo de material orgânico das pocilgas para o

interior das hortas, através de obras como a construção de fossas sépticas;

2) eliminar as fontes de abastecimento da água que apresentam forte poluição

orgânica; 3) monitorizar a qualidade da água do rio das Furnas, preservando

os baixos índices de poluição, através de uma reforma sanitária na região.

Dentre as três medidas necessárias para o controle da população malaco­

lógica no interior das hortas, realizamos a única manipulação viável perante

as condições deste trabalho. Esta envolveu uma manipulação ambiental nas po­

cilgas através da interrupção do despejo orgânico para o interior da estação

amostral (A).

3.2. METODOLOGIA EMPREGADA

Considerando o padrão de distribuição dos moluscos entre os canteiros de

plantio na estação experimental (Figura 11), foram selecionadas duas áreas,

ambas colonizadas por B. tenagophila e sujeitas à influência da adubação com

Material Orgânico (MO) oriundo de uma pocilga adjacente à horta. entre as

duas áreas selecionadas, uma permaneceu sujeita à carga de despejos orgânicos

não degradados, provenientes da pocilga (área A); na outra foi implementada

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F IGURA 1 1

D i a 9 r a�a e squemá t i co d o s i s t ema d e i r r i g a ç ã o d a e s t a ç ão amos t r a l

( A ) ' mo s t r and o o padrào d e d i s t r i bu i ção d e B i ompha l a r i a

tenagoph i l a e a s r e spec t i vas á r e a s e nvo l v i d a s n a man i pu l a çào

amb i en t a l ( A e B ) .

A Area com d e s p e j o d a po c i l g a (ma t é r i a q r g ãn i c a n ã o

d e ç r a à ad a )

Area sem d e spe j os d a poc i l g a ( ma t é r i a o r g ân i c a

e s t ab i l i z ad a )

- - - e> d i r e ção d o d e spe J o d e mat é r i a o r 9 ã n i.c a d a poc i l g a

B á r e a s d e ocor r�nc i a d e B i ompha l ar i a t enaQoph i l a

-- - man i pu l a ç ã o amb i enta l

...

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58

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7

59

uma retificação no sistema de abastecimento de água com a interrupção dos

despejos do MO da pocilga, passando o canteiro a ser abastecido apenas pelas

águas não poluídas do Rio das Furnas, adubada com matéria orga.nica estabili-

zada (área B).

Para coleta mensal (Janeiro a outubro/89) dos caramujos nas áreas (A e

8) foi utilizado para cada área um quadrat de 5 m2, subdividido em 80 parce­

las, das quais 40 eram sorteadas através de uma tabela de números aleatórios,

2 perfazendo 2,5 m o que corresponde a 5% da área total de cada canteiro. Nes-

tas 40 parcelas eram coletados por meio de pinça todos os caramujos encontra­

dos a nível superficial do sedimento ou sobre o agrião.

Para verificarmos os efeitos da manipulação ambiental sobre a produtivi­

dade do agrião, foi delimitada uma área de 1 m2 da cultura nas áreas experi-

mental e controle. Cada parcela foi ceifada a 10 cm do solo e quantificada a

produtividade após 45 e 90 dias, tomando como unidade o peso úmido.

3.3 . RESULTADOS

Como pode ser visualizado na Tabela IX, a área experimental apresentou

diferença significativa da área controle demonstrado pelo teste de Wilcoxon

(T = 3, N = 10, a = 0,005), havendo uma, acentuada diminuição da população na

área controle a partil· do 5� mês.

A oscilação populacional na área controle foi semelhante à ocorrida no

estudo populacional realizado no período entre março/1985 a maio/1986, de­

monstrando que o decréscimo da população na área experimental não foi aleató­

rio devido a causas ambientais (Figura 12).

Os dados sobre a produtividade de N. officinale (Tabela X) indicam que a

eliminação da adubação direta com matéria orgânica das pocilgas não altera

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F I GURA 1 2

Var i a ção d a popu l a ç â o d e B i ompha l ar i a tenaQoph i l a ent re j ane i r o e

o u t u b r o d e 1 9 8 9 , numa ho r t a d e agr i âo su j e i t a a d o i s t r a t ame n t o s

d i f e r en t e s e r e p r e s e n t a d o s çi r a f i carnne t e por : o � • ,,@ var i a ç ã o do

número de c a r amu j o s na á r e a sem d e spe j o da poc i l 9a , apenas

s u j e ;i. t o a e• ma t e r i a l o r g â n i e o e s t a b i 1 i z a d o ; o- • -a var i a ç ã o d o

númer o d e c a r amu j o s n a á r e a c om d e j e t o s d a poc i l g a (mat é r i a

o r ç ân i c a não d e g r a d a d a ) . A- - -A- - -&1 r e pr e s e n t a ç ã o d a var i ação d o

núme r o d e c a r amu j o s quant i f i cados nes t e e s t ud o e n t r e m a r ç o e

ou t ubro d e 1 9 8 5 .

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7

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1

63

substancialmente o rendimento da cultura, fato observado indiretiimente entre

os canteiros da estação amostral (Horta A), em que 63'7. são apenas adubados

com esterco líquido (chorume-esterco fermentado em água) aplicado nos canais

de irrigação e cuja produtividade é semelhante às obtidas experimentalmente.

Tais resultados demonstram que o rendimento produtivo das culturas pode­

rá ser mantido apenas com a utilização da forma de adubação com esterco lí­

quido, que além de garantir as exigências de fertilização da cultura, propor­

ciona condições menos favoráveis ao estabelecimento das colônias de B. tena-

gophila.

3.4. D ISCUSSÃO

O controle ambiental da esquistossomose deve envolver modificações tanto

no ambiente humano quanto nos dos caramujos hospedeiros. No caso da presente

manipulação, alterações no habitat do hospedeiro humano e mudanças na ecolo­

gia do hospedeiro intermediário foram efetuadas.

Consideramos que a diminuição da população de B. tenagophila após o 5�

mês seja decorrente da redução gradual da disponibilidade alimentar, em vir­

tude do decrêscimo de nutrientes e constituintes básicos · que estimulem o

crescimento de perifítom, plâncton e baçtérias, que são comprovadamente im-

portantes fatores reguladores das populações de moluscos (ANDRADE et al. ,

1955; EISENBERG, 1966; JOBIN & MICHELSON, 1967; THOMAS, NWANDO & STERRY,

1985 ; SANTOS & FREITAS, 1988).

A presente análise provê suporte quantitativo para aceitarmos a genera­

lização de que é possivel controlar, a longo prazo, as colônias de B. tenago­

phila das hortas do complexo a um custo reduzido, por meio de obras de enge­

nharia sanitária como a construção de fossas sépticas e, através da manuten-

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64

ção dos baixos índices de poluição dos mananciais para impedir a colonização

de áreas indenes no interior das hortas.

Tais medidas, além de serem operacionalmente simples e de custo reduzi­

do, são socialmente mais aceitáveis, uma vez que preservam uma fonte comple­

mentar de renda para os agricultores locais ( suinicultura), sem prejuízos

para a saúde coletiva da comunidade.

Tais resultados reforçam as observações de que, quando o conhecimento

dos requerimentos ecológicos dos caramujos em uma área particular é disponí­

vel, é possível que pequenas mudanças possam tornar o habitat desfavorável.

3 .5 . CONCLUSOES GERAIS

O ciclo de vida de B. tenagophila é de aproximadamente 1 ano, com a po­

pulação apresentando uma freqüência unimodal, onde é passive! discriminar

praticamente dois grupos de gerações, um deles sobrevivendo até maio.

O ritmo periódico de abundância dos moluscos relaciona-se evidentemente

com fenômenos climáticos e meteorológicos, com a curva de abundância obede­

cendo ao regime de precipitação anual.

A emissão de cercárias de S. mansqni na região ocorre em curto periodo

de tempo, entre os meses de março e maio, podendo este fenômeno estar rela­

cionado aos limites térmicos da região.

A modificação na qualidade da água que abastece o sistema de irrigação

pelo influxo de produtos orgânicos de origem . domi�iliar e a alteração na qua­

lidade do sedimento proveniente do despejo de material orgânico, oriundo das

poci lgas adjacentes às hortas, são os principais fatores determinantes do es­

tabelecimento de B. tenagophila no interior das hortas.

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--,

7

65

A prática do cultivo do agrião na região utilizando "adubos" não trata­

dos é um problema de ordem econômica dos hortelões, uma vez que, as áreas

cultivadas com adubo apropriado "chorume" apresenta o mesmo rendimento produ­

tivo das áreas adubadas com dejetos não apropriados.

A transmissão da esquistossomose na região é focal , em função da distri­

buição restrita de B. tenagophila ao interior das hortas, com o contágio se

dando nas hortas ou à matante destas.

O controle ambiental de B. tenagophila na região do Alto da Boa Vista é

possível de ser rea�izado de forma mais permanente, através da implantação de

obras de engenharia sanitária como a construção de fossas sépticas nas pocil­

gas associadas às hortas e com medidas de saneamento básico, impedindo que

dejetos orgânicos alcancem os corpos de água que abastecem as hortas, espe­

cialmente o rio das Furnas.

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66

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E s t u d o s E p i d e m i o l ó g i co s d a e s qu i st o s s om í a s e s na ba i xa d a

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i nf l uenc i n9 t he d i s t r i bu i t i on and l i ve cyc l e s o f -

b i l h a r z 1 a s i s i n t e rmed i a t e hos t sna i l . MalacQlQgi�al

B�Yi���-ll� 1 - 2 5 , 1 9 7 8 .

Page 94: Arnaldo Campos dos Santos Coelho José Rabelo de Frei tas ... · Professor José Rabelo de Frei tas Professor Ricardo Iglesias ... A Marisa Silveira Soares, Pesquisadora Assistente

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BARBOSA . F . S . � DOBB I N , J . E . , E f f e c t s o f t he d r y s e a son

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Eublica�fies __ à�ul�as_dQ_In�titulQ_àg geu_Magalba���--ll�

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7 0 7 - 7 2 1 . 1 9 8 2 .

C O L E , 1 . e . , The popu l a t i on consequenc e s o f l i f e h i s t ory

1 9 5 '1 .

Page 96: Arnaldo Campos dos Santos Coelho José Rabelo de Frei tas ... · Professor José Rabelo de Frei tas Professor Ricardo Iglesias ... A Marisa Silveira Soares, Pesquisadora Assistente

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69

COURA . J . R . ' COURA , L . e . ; KALACHE , A . � ARGENTO , e . A . '

Esqv i s t o s somo s e a gud a a u t ó c t one d e f oco na c i d ad e d o

R i o d e Jane i r o . E s t ud o d e 2 2 c a s o s . B�Yl-ª.1à __ Q.ll

1 9 7 0 .

COUTI NH O , J . o . , I nd i ce s d e i nf eção na tur a l d o s

p l anorb í d eo s pe l a s c e r c � r i a s d o Sch i s t os oma roansoni na

c i d ad e d e S a l va d o r . Bah i a . àD4ia __ da __ Eaçuldade __ de

CRI DLAND , e . e . , Eco l o g i ca l f a c t o r s a f f e c t i ng the numbe r s

o f sna i l s i n t empo r a r y bod i e s o f wat e r . �Qurn�l .,

CRIDLAND , e . e . , E co l o g i ca l f a c t o r s a f f e c t i nç numbe r s o f

sna i l s i n . a per mane n t s t r e a n s . .J.Qurn�L_JrQ.12iça1

DEAN E , L . M . ; MARTINS , R . S . � LOBO , M . 8 . , Um f o co a t i vo

d e esqu i s t os somos e mansõn i ca em J a c a r e pa g u á , D i s t r i t o

Page 97: Arnaldo Campos dos Santos Coelho José Rabelo de Frei tas ... · Professor José Rabelo de Frei tas Professor Ricardo Iglesias ... A Marisa Silveira Soares, Pesquisadora Assistente

,.

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70

DEGP.EMONT ,

T r o p i c a l I n s t i t u t e , Ba s l e , 1 9 7 3 .

DE PARTAMENTO DE R E CURSüS MIN ERAI S , . Mapa Ge o l ú 9 1 c o d o

E s t ad o d o R i o d e Jane i r o . Sa t é l i t e Land s a t l . pp . 4 2 ,

1 9 7 6 .

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sn a i l h o s t by S ch i s tosorna rnanson i . .E.z..12.e.i.e.nli.a

DOUMENG E , J . B . � MOTT , K . E . , G l oba l d i s t r i bu t i on o f .,

s ch i s t o som i as i s : GEGET/WHO ATLAS .

El�ti�tiç�_Qu�t.e.Ll.e.y�_JZ� 1 8 6- 1 9 6 , 1 98 7 .

E I NSENBERG , R . M . , The r e gu l a t i on o f d e ns i t y i n a n a t ura l

popu l a t i on o f t h e pond sna i l Lymnaea e l od e e . .E.�QlQgY.

�z� e g o - 9 0 6 , 1 966 .

E L GADDAL . A . A . . The B l ue N i l o P r o j e c t : A comprehens i ve

appr oach t o t he pr event i on and cont r o l of wa t e r

a s s oc i a t ed d i s e a s e s i n i r r i ga t i on s cheme s 1 n t he Sud an .

1 9 8 5 .

Page 98: Arnaldo Campos dos Santos Coelho José Rabelo de Frei tas ... · Professor José Rabelo de Frei tas Professor Ricardo Iglesias ... A Marisa Silveira Soares, Pesquisadora Assistente

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7 1

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1 9 7 4 .

FRE I TAS , J . R . , D e s c r 1 cão do hab i t a t d e B i ompha l ar i a

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F R E I TAS , J . R . ; B EDê , L . e . ; p e MARCO J r . P . ; ROCHA , L . À .

� SANTOS , M . B . L . . Popu l a t i on dynam i cy s o f agua t i c

sna i l s i n P ampu l h a 1· e s e r vo i r . t1.e.mn.r:i.a.12 __ QQ __ .ln�ii1JJ.t..Q

.,

FUNDAÇÃO E STADUAL DE ENG ENHARIA E M E I O AMBI ENTE , . M é t od o s

d e Aná l i se s F í s i co-Quím i cas d a água , Vo l - I I I

D i à á t i c a , 1 4 / 7 9 , R i o d e J ane i r o , DI COMT , 1 9 7 9 .

Sér i e

GRI SOLIA , M . L . M . � F R E I TAS � J . R . , C a r a c t er í s t i ca s

f í s i ca s . e

t enagoph i l a

q u í m i ca s d o h a b i t a t d e B i ornpha l ar i a

( Mo l l us c a P l anorb i d ae r . ��ru1.r:i��-_QQ

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Page 99: Arnaldo Campos dos Santos Coelho José Rabelo de Frei tas ... · Professor José Rabelo de Frei tas Professor Ricardo Iglesias ... A Marisa Silveira Soares, Pesquisadora Assistente

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72

JOB I N , W . R . , Con t r o l of B i ornpha l a r i a Q l ab�a t a i n a sma l l

r es e rvo i r by f l u c tua t i on on the wa t e r l eve l . àmeci�an

1 0 4 9 - 1 0 5 4 , 1 9 7 0 .

JOB IN . w . R . � M I C H E LSON , E . M . , Mat hema t i ca l s i mu l a t i on

o f an aqua t i c sna i l popu l a t i on , Bull�tin_Qf_the __ HQLld

He�ltb_Qcnanizal iQn�_JZ� 6 5 7 - 6 6 4 , l 9 G 7 .

JO B I N . W . R . L MI CH E L S ON . E . H . , O pe r a t i o n o f i r r 1 ç a t i o n

r eservo i r s f o r sna i l contr o l . Am�ric�n __ JQU�n�l __ Qf

. ,

JORDAN , P . � WEBBE , G . , n Human Sch i s t o som i as i s " H e i n ema n

Med i ca l B ooks , London , 1 969 .

JOY , J . E . , The 1 nf l uence of d ay l eng th upon the e ç g ­

l ay 1 n9 o f B i ornpha l ar i a Q l abra t a . �nn�l� __ Q!-1:LQ2i�l

Page 100: Arnaldo Campos dos Santos Coelho José Rabelo de Frei tas ... · Professor José Rabelo de Frei tas Professor Ricardo Iglesias ... A Marisa Silveira Soares, Pesquisadora Assistente

7

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73

JURB ERG , P . ; COE LHO à a S I LVA , e . L . P . A . ; BARRETO . M . G .

M . � SOAR E S , M . s . , Rheot ax 1 s of B i ompha l ar i a Q l abra t a

on ver t i c a l subs t r a t e s and i t s r o l e the

r e co l on 1 z a t i on o f hab i t a t s t r e a t ed w i t h mo l u sc i c i d e s .

1 9 6 8 .

KORTE , R . ; SCH I MDT- E HRY , B . ; K I E LMANN , A . A . � BRINKMAN . U .

K . , c o s t and e f f e c t i veness of d i f f e r ent appr oa ches t o

s e h i s t o s o rn i as i s e o n t r o 1 i n Af r 1 e a . .J21u::.o.al_I.t..QJ2iç_.al_.Q.t:

KRE CKER , F . H . , A compa r a t i ve s t ud y o f t he · a n i ma l

popu l a t i on o f c e r t a i n subme r çed a qua t i c

E�2lQgy�_z2� 5 5 3 - 5 6 2 , 1 9 3 9 .

.. p l an t s .

MADS E N , H . , Sna i l E c o l o çy , I I - The o r y and examp l es .

Pub l i c a t i on o f t he Daw i sh B i l ha r z i a s i s , L a bo r a t ory

Cha r t en l und , Denma r k , 1 9 8 2 .

MAL E K , E . A . , F a c t o r s · cond i t i on i n g the hab i t a t o f

b i l h a r z i a s i s i n t ermed 1 a t e ho s t s o f the f am i 1 y

1a� 7 e s - s 1 a , 1 9 s a .

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74

MAL EK . E . A . , Sna i l hos t s of sch 1 s t o s om 1 as i s and o ther

sna i l - t r an s m i t t ed d i s e a s es i n t rop i ca l Amer i ca : A

manua l . HQLl.d ____ E�.a.1.th ____ QL9iàni.z.aliQn ____ _sç:l. .e.D.t i.!.ii::

E�bliç:aliQD No . 4 7 8 PP - 3 2 5 , 1 98 5 .

McCUL LOUGH , F . s . . Tr ansm i ss i on o f S ch i s t o sorna ha erna tob i um

by Bu l i nus spec i e s i n t he Ke D i s t r i c t o f the Go l d

M e . J u N K I N • F . E . , E n 9 i n e e L- i n g me a s u r e s f o r e o n t r o 1 o f

s ch 1 s t o s om 1 a s i s . R e p o r t to A9ency f o r I n t erna t i ona l

Deve l o pment . W a sh i ng t on , D . C . , USA . 1 9 7 0 . .,

MC K I LLOP , W . B . ; HARRI SON , A . D . � RANH IN , J . J . ,

H i d r ob i o l o g i ca l s t ud i e s o f the E a s t e r n L e s s e s Ant i l l e s

I s l ands VI S t 2 Luc i a : F r e shwa t e r mo l l usc and the rnar sh

1 9 8 1 .

McMAHON , R . F . , E f f e c t s o f a r t i f i c i a l l y e l eva t ed wa t e r

t empe r a t ur e on t h e q r owt h , reproduc t i on anci l i f e cyc l e

o f a n a t ur a l popu l a t 1 on on Physa vi r g a t a Goud . E�QlQ9Yi

�.Q..;_ 1 1 6 7 - 1 1 7 5 , 1 9 7 5 .

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McMAHON . R . F . ,

pu l mon a t e s . p .

75

Phys 1 o l o g i c a l e co l o gy o f

3 5 9 - 4 3 0 . l n . K . M . W i l bur

f r e shwa t e r

( ed ) , The

· Mo l l us c a . Vo l . 6 . Eco l ogy . Acad em i c P r e s s , Lond o n ,

1 9 8 3 .

McMUL LEN . D . B . : BUZO . 8 . ; CH ERN I N . E . &. F ERGUSON , F . F . ,

• B i o l o g i ca l and env i r onment a l cont r o l o f sna i l s . l n

Ep 1 d em i o l o 9y a nd cont r o l of sch i s t o som i a s i s ( e d . N .

pp . 5 3 3 - 5 9 1 . Ba !;õ e l :. Ka r ge r &. B a l t i more .

Un i ve r s 1 t y P a r k P r e s s , 1 9 7 3 .

NDI FON , G . T . , S t ud i e s on t h e f e ed ing b i o l ó gy , ant orn i c a l

var 1 a t i on s and e c o l ogy of vect o r s o f sch i s t osorni a s i s .,

and o t h e r f r e s h wa t e r sna i l s i n S o u t h-We s t e r n N i ge r i a .

Ph . D . The s i s . Uni ve r s i t y o f I ba d an , 1 9 7 9 .

NDUKU , W . K . � HARRI SON , A . D . , Ca l c i um as a l i m i t i n g

f a c t o r i n t h e b i o l ogy o f B i oropha l ar i a pfe i f fer í

( K t· aus s ) , ( G a s t r opod a : P l anor b i d a e ) . HYQ.l:.QLÜ.Ql.Qgi.a.._.12.:..

1 4 3 - 1 7 0 , 1 9 7 6 .

O L I V I ER , L . � BARBOSA . F . S . , Se asona l s t ud i e s Aus t r a l or b í s

9 l abratus ( S ay ) from t wo l oca l i t i es i n east ern

Per n ambu e o , B r a z i 1 . Eubl.i . .c.a_ç.Q.e.�-A�1J.l�!l.s._.d.Q __ rn�li.t:u.t.Q

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PAE S , R . ; MENEZES , Z . B . &. CAMARGO . S . , Um foco de

esqu i s t o s s omose na Guanab a r a - A l t o da Boa V i s t a .

22� 2 0 3 - 2 2 9 , 1 9 7 0 .

PARAEN S E . w L . , F auna P l anorb í d i ca d o B r a s i l . I n L a c a z , e .

s . . B a ru z z i , R . G . L S i que i r a Jr . , W . I n t roduç�o a

Ge i 9 r a f 1 a Méd i ca d o B r a s i l . Ed . Un . S ! o Pau l o , p .

2 1 3 - 2 3 9 , 1 9 7 2 .

PARAEN S E . W . L . . B i ompha l a r i a occ i d ent a l i s sp . n . f r om

s ou t h Ame r i ca CMo l l us c a , Basomma t ophora , Pu l rnona t a ) .

1 98 1 .

PARAENSE . w . L . &. SANTOS , J . M . , Um ano d e obse rvaçõ e s

sobr e esqu i s t oss omose e m p l ano r b í d e o s d e L a g o a S a nt a .

j� 2 5 3 - 269 , 1 95 3 .

PARAENS E , w . L . � PERE IRA . o . &. PINTO , D . B . ' Um aspe c t o

d a e co l o g i a d e Aus t r a l orb i s Q l abratus que f avorece a

1· e i n f e s t a ç ã o dos c r i adouros . B�Yi�la __ QQ ___ se��içQ

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PARAENS E , W . L . & DE S LANDES , N . , Aus t r a l or b i s n i Q r i cans a s

the t r ansmi t t e r o f s ch i s t osom i a se s i n Sant os , S t a t e o f

s ã o P au 1 o . B�:-ii�l�_BL��il.e.ir..Q_.Q.�-M�laLiQlQ.9i.a. _ _e_Q.Q.e.OÇ'.g�

TrQRi�ai ai _BJll� 2 3 5 - 2 4 6 . 1 9 5 6 .

PARAENS E . w . L . &. CORRêA , ,. ... . R . , D i f f er en t i a l

s u s c e p t i b i l i t y o f B i ompha l a r i a t enaQoph i l a po�u l a t i on s

t o i nfe c t i on w i t h a s t r a i ns o f Sch i s t o soma manson i . Ih�

P E S S OA , S . B . , P l anor b í d eo s - hosped e i r o s d o S ch i s t osoma

manson i . I n : P a r as i t o l o 9 i a Méd i ca . C a p í t u l o 3 4 , pp .

4 5 1 -466 . 1 9Q ed i ç & o , R i o de Jane i ro , Ed . Guanabar a .,

Koo g a n , S . A . , 1 9 7 8 .

P FLUGER , W . , Expe r i me n t a l e p i d e m i o l ogy o f Sch i s t o s orn i a s i s .

2 - P r epat ency o f Schi stosoma mansoni i n B i ompha l ar i a

çi l abrata a t d i ur na l l y f l uc t ua t i ng t emper a t ures .

Z�.i...t;;1_ç;_.br.i.t.t_E.ar:..a�.i..t.�nk.ct ...... __ Q.Q_;_ 2 2 1 - 2 3 O , 1 98 1 .

P I ER I , O . S . , RAYMVNDO , J . S . &. JURBERG . P . , E s tudos s ob r e

o compo r t amen t o d o s p l anorb í d e o s : I I Ent e r r ament o d e

B i ompha l ar i a g l abr a t a ( Say , 1 8 1 8 ) como me i o d e pr o t e ç ã o

e o n t 1· a a d e s s e e a ç ã o . tl�m.Q.r:i.a�_QQ __ l.l1J;i1.it.!.J.1..Q __ Q�:l!l.a.J...QQ

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P I E R I . o . s " ' S t ud i e s on t h e h o s t sna i l s of

Sch i s t osom i a s i s f r orn Nor t -E a s t B r a s i l , w i t h spec i a l

r e f e r ence t o D i apause i n B i ompha l a r i a Q l abr a t a ( Say )

P h . D . Thes i s , Un 1 ve r s i t y of Sus�ex , 1 98 5 .

P IMENT E L . D . � W H I T E , P . C . , Phys1 ochem i c a l env i r onment o f

Aus t r a l orbi s o l abr a t us t he sna i l i nt e rmed 1 a t e host of

S ch i s t o soma

5 3 3 - 5 4 1 , 1 9 :1 9 .

mansoni i n Puer t o R i co . �CQ1Qgy� __ 1Q�

P L'OTT I . M . ; REY , L . ; ARAGÃO , M . B . � CUNHA , A . G . ,

E p 1 d em i o l o 9 i a d a e squ i s t ossomo se e var i a ção per i ód i ca

d a s popu l a ç õ e s rna l a co l 6 g i cas em Pe rnambuco , Bra s i l . . ,

2� 1 8 3 - 1 88 , 1 9 6 0 .

P INTO , e . , Sobre um f o c o d e esqu i s t o ssoroose rnanson i em

cu l t u r a s d e a 9 r i ào (Nasturt ium o f f i c i na l e ) na c i d ade d e

1 9 4 5 .

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79

P I P , E . � SUTH ERLAND-GUY . e . , Aquat i c macrophy t e in Shoa l

l ake (Man i t oba - ont ar i o ) , I - D i ve r s 1 t y b i omass and

m e t abo l 1 c s t a t us i n re l a t i on t o water d epth and l i gh t

i nt en s i t y .

1 9 7 - 2 2 2 . 1 98 7 .

P I ZA , J . T . : RAMOS . A . S . ; BRANDÃO , C . S . H . ; F I GUEIREDO .

C . G . � CAMARGO , L . S . V . . . V a l e d o P a r a í ba , Foco

end em i co de Esqu i s t o ssomose , E s t a d o - d e São Pau l o .

B r a s i l I mpor t ãnc i a ep i d em i o l ó g i c a d o Thaph i us

n i Qr i cans C S p i x . 1 8 2 7 ) . àrgui�Q __ d� __ fiigi�n�_e __ ��úd�

Eúb.liç��-2�1a1l� 3 5 - 4 0 , 1 960 .

REY , L . , Contr i bu i ç ã o para o conhec i men t o d a morfo l o g i a ,

b i o l o g i a e e co l og i a d o s p l anorb í d e o s bra s i l e i ro s

t r ansm i ssores d a esqu i s tossomose ; sua i mpor t ânc i a em

ep i d em i o l og i a , R i o de Jane i r o . S e rv i ço Nac i ona l · d e

Educação San i t á r i a , X I I - 2 1 7 p , 1 95 6 .

REY , L . , B i o l o ç i a d os P l anorbídeo s . a��isla_Eca�il�ica_d�

�alaLiQlQgia_�_DQ�nça�-I�QQiçais�-2� 1 5 1 - 1 7 0 , 1 95 8 .

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ROWAN , w . B . , S e a son a l e f f e c t s on he avy ra i ns on t h e

popu l a t i on d en s i ty of Aust r a l orb i e ç l a b r a t us i n Pue r t o

R i co w a s t e r s h e d . ern.e.r.i.c12n __ J.Q1.1.r.n.al. __ Q.f ___ Ir.Q2.i..c.al

RU I Z , J . M . , Con t r i bu i ção ao conhe c i ment o d o s p l anorb f d e o s

d a c i d ad e d e São Pau l o . ReY-i.s.t.a. __ IH:.iis.ile.ir.a ___ de.

SANTOS , M . B . L . L FRE I TAS , J . R . , P r e f e rence of

B i ompha l a r i a tenaQoph i l a amonç macr ophy t e s and t he i r

pe r i phy t o ns d e '\. erm i ned t hr ouçih the de çree of

a t t r ac t i veness . .,

S CHAFER , A . , Fund amentos d e Eco l o g i a e B i ogeograf i a d a s

Agu a s Con t i nent a i s - Porto Al e g r e , E d . d a Un iver s i d ad e

UFRGS , 5 3 2 p . , 1 98 8 .

qCHAL L . V . T . JURBERG , P . � VAS CONCEL LOS , M . C .

O r i en t a t i on t o l i ght of juven i l e and ad u l t s forrns of

me l an i c and a l b i no popu l a t i ons o f B i ompha l ar i a Q l abr a t a

1 0 1 - 1 1 1 , 1 9 8 5 .

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SCHAL L . V . T . ; JURBERG , P . ; W I LLCOX , H . P . F . ; CAVALCANTE .

F . G . � BAGNO , S . , E squ i s to s s omose manson i au t oc t one e

out r as p a r a s i t oses i n t e st i na i s em e sc o l a r e s d o ba i r r o

A l t o d a Boa V i s t a , C i d ad e d o R i o d e J ane i r o . ae�i�la_da

1 9 8 5 .

SCH I F F , e . J . , S t ud i e s on Bu l i nua ( physops i s ) Q l obosus i n

Rhod e s 1 a . I I I - B i onom i c s o f a n a t ur a l popu l a t i on

ex i s t i nç 1 n a t empo r ary hab i t a t . ànnal� __ Qf __ Icggical

SCHUTE , C . H . J . � FRANK , G . H . , Observat i on on t he .,

d i s t r i bu i t i on of fresh wa t e r mo l l usca and chem i s t ry of

the n a t u r a l wa t er in t he Sou t h-e a s t e r n Transvaa l and

a d j acent Nor thern Swa z i l and . BYll�iin_Qf _ _th� __ WQLJQ

SCORZA . J . V . ; S I LVA , J . ; GONZALES , L . � MACHADO . R . .

S t r eam ve l o c i t y as grad i ent i n Aus t r â l orb i s Q l abra t a

( S a y , 1 8 1 8 ) Z�it�cb�iit _____ I�Q2�nm�dizin ______ und

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82

S I LVA , E . o . M . , A l guns d ados sobre a b i o l o g i a d o

Sch i stosoma mansoni obse rvados n a amo s t r a S J ( S ã o J o s é

d o s Campos , São P a u l o-B r a s i 1 ) . Mono g r a f i a d e

B a ch a r e l ad o , Un i ve r s i d ade do E s t a d o d o R i o d e Jane i ro ,

2 8 P , 1 9 8 0 .

S I LVA , J . R . M . E . ; RODR IGUES , R . G . ; COHEN , C . N . ;

CURRAI S , J . C . P . , GAS PAR , F . A . A . ; NOVELLO , A . ;

O L I V E I RA , G . L . ; RAMOS , e . V . � JUNI OR , e . N . w . . * . E squ i s t o s somose manson i na c i d a d e d o R i o d e J ane i r o :

Ava l i a ç ã o d o 9 a u d e conhec i mento d a s cond i çõ e s

s a n i t á r i a s e í nd i ce d e i nf ecção na comun i d a d e de Mata

Machad o , A l t o d a Boa V i s t a . CÁ�n���-�-Cultur��-1�� 98 3 .,

Sup l . , 1 9 8 6 .

STURROCK , B . M . , The i n f l uence o f i nf e c t i on w i t h

Schi s tosoroa mansoni on t h e g rowt h r a t e and reproduct i on

STURROCK , R . F . ' Con t r o l o f Sch i s tosoma mansoni

t ransrn i ss i on : St r a t egy for us i ng mo l l usc i c i d e s on S t .

Luc i a .

7 9 5 - 8 0 1 , 1 9 7 3 .

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83

STU RROCK . R . F . , E c o l og i ca l not e s on habi t a t s o f t he

f r e shwa t er sna i l B i ompha l a r i a Q l abrat a , i nt e rrned i a t e

host o f S ch i s t o sorna manso n i o n S t . L u c i a , W e s t l nd i e s .

STURROCK , R . F . , Sna i l co l l ec t i on d e t e c t s ch i s t osom e

t r an sm i s s 1 on s i t e s . I n " De t e c t i on o f sch i s t osome

t r ansm i s s i on s i t es " - E�caaitQl29Y_IQ�ay�_21Jl� 5 9 - 6 3 ,

1 98 6 .

STURROCK , R . F . � STURROCK . B . M . , The i nf l uence o f

t empe r a t ure on t he b 1 o l oçy of B i ompha l ar i a Q l a br a t a

C S ay ) , i n t e rmed i a t e h o s t of a Sch i s t o soma rnansoni on

the s t . L uc i a , W e s t I nd i e s . ànD4lS_Qf_IcQnicaf_Mediçin�

SUASSUNA , A . � COURA , J . R . , Esqu i s t o s sorno s e rnans o n i no

E s t a d o d a

r e l a c i onados

1 969 .

Guanabar a . Aspec t o s · e p i d em i o l ó g i co s

a s m i g r a ç õ e s i nt ernas .

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f

84

THOMAS , J . D . , An eva l ua t i on of t h e 1 n t e r a c t i on s b e t we en

f r e shwa t e r pu l mona t e sn a i l hos t s o f h 1 uman s ch i s t osomes

.S.Q.ci�iY_Q.f_L.QD.Q..QU ... _.E--L_..31.5...:.. 7 5 - l 2 5 , l 9 8 7 .

THOMAS , J . D . ; GOLDSWORTHY , G . J . � ARAM , R . H . S t ud i e s on

t he chem 1 c a l e co l o gy of sna i l s . The e f f ec t s of chem i c a l

c ond i t i o n i n g b y adu l t sna i l s o n t he ç r owth o f j uven 1 l e

s na i l s o f t h e s arne spec i e s . JQU�nal_Qf_àoimai __ fçQlQ9Y�

1.� : l - 2 7 , l 9 7 5 .

THOMAS . J . D . ; POWL E S , M . � LODG E . M . , The chern i c a l

e c o l o g y o f B i ornpha l ar i a Q l abra t a : t he e f fe c t s o f .,

ammoni a on t h e g r owth r a t e o f j uven i l e sna i l s . Ibe

� THOMAS , J . D . � ASSEFA , B . , Behav i o r a l r e spon s e s t o am i no

a c i d s by j uve n i l e B i ompha l a r i a g l abra t a , a s na i l hos t

o f S ch i s to soma

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8 5

THOMAS , J . D . � TAI T , A . I . , Cont ro l o f t he sna i l hos t s o f

s ch i s t osomi a s i s by env i r onmen t a l man i pu l a t i on a f i e l d

a nd l abor a t o r y appr a i sa l i n the Ibad an a r e a . N i gé r i a .

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