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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
DEPARTAMENTO DE OCEANOGRAFIA E LIMNOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
Avaliação da cobertura e monitoramento do branqueamento de corais nos recifes de
Maracajaú/RN
IZABEL MARIA MATOS DE SOUZA
NATAL (RN)
DEZEMBRO - 2012
IZABEL MARIA MATOS DE SOUZA
Avaliação da cobertura e monitoramento do branqueamento de corais nos recifes de
Maracajaú/RN
Dissertação de Mestrado apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia do Departamento de Oceanografia e Limnologia da Universidade Federal do Rio Grande do Norte como requisito parcial do grau de Mestre em Ecologia.
Orientadora: Dra. Liana de Figueiredo Mendes
NATAL (RN)
DEZEMBRO - 2012
UFRN / Biblioteca Central Zila Mamede
Catalogação da Publicação na Fonte
Souza, Izabel Maria Matos de.
Avaliação da cobertura e monitoramento do branqueamento de corais
nos recifes de Maracajaú/RN. / Izabel Maria Matos de Souza. – Natal,
RN, 2013.
61 f.; il.
Orientador: Prof. Liana de Figueiredo Mendes.
Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do
Norte. Centro de Biociências. Departamento de Oceanografia e
Limnologia. Programa de Pós-Graduação em Ecologia.
1. Cobertura de corais - Dissertação. 2. Dinâmica de branqueamento -
Dissertação. 3. Parâmetros abióticos - Dissertação. 4. Recifes de
Maracajaú - Dissertação. I. Mendes, Liana de Figueiredo. II.
Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título.
RN/UF/BCZM CDU 593.6 (813.6)
Para Pessoas Especiais:
Aos meus pais Manoel e Emília...
Meu eterno agradecimento pelas faíscas constantes que enchem a chama de poder.
i
Agradecimentos
Na sequência dos meus agradecimentos não existe hierarquia. Existe, no
entanto, um sentimento único por cada pessoa.
Obrigada à Professora Liana pela coragem de aceitar alguém de fora como
parte do seu time de orientados mesmo diante das adversidades. Obrigada pela
atenção, amizade, compreensão, conselhos e, especialmente, pelos momentos de
incentivo, motivação e encorajamento (É difícil conversar meia hora com você e
não sair pensando que o nosso trabalho é o mais importante do mundo).
Obrigada ao Professor Coca (J. L. Attayde) pelo apoio ao me aceitar como
orientada temporária.
Obrigada ao Programa de Pós-graduação em Ecologia pela oportunidade de
formação com um time de professores sem igual.
Obrigada ao Professor André Megali pela atenção especial nos momentos
cruciais.
Obrigada a CAPES pela concessão da bolsa.
Obrigada ao Instituto de Desenvolvimento Econômico e Meio Ambiente
(IDEMA) pelo licenciamento de coleta de dados APARC;
Obrigada ao Programa de Monitoramento Ambiental do Parracho de
Maracajaú (PROMAR) que viabilizou parte da logística de campo.
Obrigada à ONG Oceânica e ao Laboratório do Oceano pelo apoio com
material de coleta de dados, referências e espaço de estudo.
Obrigada à operadora de mergulho Maracajaú diver pelo apoio
imprescindível em grande parte do período de estudo. César, Ziggy e Fernando,
vocês foram muito importantes na realização deste trabalho. Rapazes e moças da
operação de mergulho, vocês foram extraordinários e não menos importantes!
Obrigada aos monitores do PROMAR que mergulharam comigo na marcação
e busca de colônias, especialmente ao Edson. Sem você Edson, definitivamente essa
pesquisa não teria acontecido. Muitíssimo obrigada!
Obrigada aos nativos de Maracajaú que operam no turismo, especialmente
aos comandantes das jangalanchas Sol e Mar, Rosa de Saron e Pai & Filho. Obrigada
ao Rizadinha e ao Zé Maria pelas caronas divertidíssimas!
Obrigada ao pessoal do Manoa pelo auxílio efêmero, mas de muita
qualidade e atenção no fim do projeto. Vocês foram incríveis!
ii
Ainda dentre os nativos de Maracajaú expresso os meus mais sinceros e
carinhosos agradecimentos a Zé Maria, Cristina, Felipe e Açucena por terem aberto
a porta de sua casa com amizade, apoio e confiança sem par.
Obrigada à minha amiga Luisa (Luli) pela companhia e incentivo em campo,
além da amizade que nasceu entre os dentes batendo em águas de 24◦C.
Obrigada aos meus colegas do LOC Roberto e Aline por terem participado
do campo, ao Tiego e a Thais pelo apoio incial, e também ao Cadu pela ajuda nas
análises estatísticas (Você é demais, Cadu!!!).
Obrigada a minha banca de qualificação (Liana, Tatiana, Fulvio e Gislene)
pelo incremento de ideias, bem como aos Professores Carlos Fonseca e Gilberto
Corso, e especialmente à Professora Gislene pelos auxílios extras e extras e extras.
Obrigada aos meus colegas de pós pelas horas de discussões científicas,
especialmente aquelas que improdutivamente se tornaram produtivas. Sei que
vocês entendem!
Obrigada aos Professores de outros departamentos e instituições que me
ajudaram na compreensão dos ambientes recifais através de informações e
bibliografias (Clóvis Castro, Débora Pires, Alvaro Migotto, Claude Santos, Beatrice
P. Ferreira e, em especial, Tatiana Leite e Bárbara Segal por participar da banca
examinadora).
Não poderia esquecer também da querida Professora Maísa Mendonça
(UERN), através de quem uma nova fase da minha vida teve início (e isso significa
roupa cheirando a peixe e gônada, além de ossos da mão doloridos, mas acima de
tudo, muito aprendizado e amizade. “No fim, tudo é crescimento”, foi o que mais
ouvi). Meu muito obrigada, primeira chefinha!!!
Por fim e com a chave de ouro, agradeço aos meus queridos irmãos Hidalyn
e Nyladih pelo exemplo, apoio insubstituível em todos os momentos, e...neste
ponto as palavras se perdem. Mas, incluo aqui também a minha nova irmã
(cunhada) Eliângela por ter sido minha melhor amiga em todos os sentidos nos
últimos três anos. É por vocês que, antes de todos, sou muito grata a meu amado
Pai Celestial por tudo isto. Vocês são a maior prova de que Ele existe.
A todos vocês, mais uma vez, meu MUITO OBRIGADA!!!
“A mente que se abre a uma nova ideia jamais volta ao seu tamanho original.”
Albert Einstein
iii
Avaliação da cobertura e monitoramento do
branqueamento de corais nos recifes de Maracajaú/RN.
por
Izabel Maria Matos de Souza
Submetido ao Departamento de Oceanografia e Limnologia em 18 de Julho de
2012, como requisito parcial à obtenção do grau de Mestra em Ecologia.
RESUMO
O branqueamento de corais tem sido o foco de um número crescente de estudos desde a década de 1980 quando foi verificado o aumento na frequência, intensidade e número de áreas atingidas. No Brasil o fenômeno tem sido registrado desde 1993, associado à elevação da temperatura das águas superficiais do mar decorrente de eventos de El-Niños e anomalias térmicas, conforme a maioria dos relatos em todo o mundo. No litoral do Rio Grande do Norte registrou-se branqueamento em massa de corais nos recifes da Área de Proteção Ambiental dos Recifes de Corais (APARC) em Março e Abril de 2010, quando a temperatura da água atingiu valor de 34◦C durante vários dias. Cerca de 80% dos corais do complexo recifal de Maracajaú exibiram branqueamento parcial ou total. Os objetivos deste trabalho foram verificar qual a representatividade do recobrimento de corais no Parracho de Maracajaú e como a dinâmica de branqueamento se desenvolve entre as espécies. A cobertura de corais foi estimada de acordo com o protocolo Reef Check Brasil associado ao método de quadrado, e o branqueamento foi avaliado a partir de censos visuais quinzenais em 80 colônias de Favia gravida, Porites astreoides, Siderastrea stellata e Millepora alcicornis. Ao mesmo tempo foram monitorados a temperatura da água, pH, salinidade e transparência horizontal, e a ocorrência de mortalidade e sintomas de doenças. Foram utilizadas a Análise de Variância e a Regressão Múltipla sob a perspectiva do conceito do time lag para avaliar a dinâmica de branqueamento entre as espécies e a relação da variação das médias com a variação dos fatores abióticos, respectivamente. As espécies apresentaram diferença significativa entre si quanto à variação das médias de branqueamento ao longo do tempo, mas a dinâmica de variação exibiu padrões semelhantes.
Palavras-chave: Dinâmica de branqueamento; parâmetros abióticos;
cobertura de corais; recifes de Maracajaú.
iv
Evaluation of coverage and monitoring of coral bleaching
in Maracajaú/RN reefs.
by
Izabel Maria Matos de Souza
Submitted to the Department of Oceanography and Limnology on June 18, 2012,
in partial fulfillment of the requirements for the degree of Master in Ecology
ABSTRACT
Coral bleaching has been increasingly the focus of research around the world since the early 1980s, when it was verified to be increasing in frequency, intensity and amount of areas affected. The phenomenon has been recorded since 1993, associated with elevation of the sea surface temperature due to El Niños and water thermal anomalies, according to most reports around the world. On the coast of Rio Grande do Norte, Brazil, a mass coral bleaching event was recorded in the Environmental Protection Area of Coral Reefs (APARC) during March and April 2010, when the water temperature reached 34°C for several days. About 80% of the corals in Maracajaú reef-complex exhibited partial or total bleaching. The aims of this study were to verify representativeness of coral coverage and how the bleaching dynamic has developed among different species. Coral coverage was estimated according to Reef Check Brazil protocol associated with quadrant method, and bleaching was evaluated from biweekly visual surveys in 80 colonies of Favia gravida, Porites astreoides, Siderastrea stellata and Millepora alcicornis. At the same time temperature, pH, salinity and horizontal transparency, as well as mortality and disease occurrence were monitored. Analysis of variance and Multiple Regression from the perspective of ‘time lag’ concept were used to evaluate the bleaching dynamics among species and the relationship between variation of means of bleaching and variations of abiotic parameters, respectively. Species showed significant differences among themselves as to variation of means of bleaching over time, but the dynamic of variation exhibited similar patterns.
Key words: Bleaching dynamic; abiotic parameters; coral coverage; Maracajaú reefs.
v
Figura 2. 1: Localização geográfica da área de estudo. ................................................................. 8
Figura 2. 2: Estrutura do complexo recifal de Maracajaú/RN. ...................................................... 9
Figura 2. 3: Ilustração esquemática do método de transectos de pontos associado ao registro
de cobertura por quadrantes. ..................................................................................................... 10
Figura 2. 4: Espécies de corais monitoradas. .............................................................................. 11
Figura 2. 5: Metodologia de marcação de colônias. ................................................................... 12
Figura 2. 6: Estágios de branqueamento em colônias de Siderastrea stellata. .......................... 13
Figura 2. 7: Paleta de cores da CoralWath e padrões de cores utilizados na avaliação dos
estágios de branqueamento. ...................................................................................................... 14
Figura 2. 8: Técnica de avaliação da porcentagem de branqueamento das colônias. ............... 14
Figura 3. 1: Porcentagem de ocorrência das categorias de substrato na AUTI nos recifes de
Maracajaú.................................................................................................................................... 17
Figura 3. 2: Variação quinzenal dos fatores ambientais entre Novembro de 2010 e Dezembro
de 2011 nos recifes de Maracajaú. ............................................................................................. 19
Figura 3. 3: Dinâmica de branqueamento das quatro espécies de corais pétreos mais
representativas nos recifes de Maracajaú. ................................................................................. 20
Figura 3. 4: Média geral de branqueamento para as espécies de corais pétreos nos recifes de
Maracajaú.................................................................................................................................... 21
Figura 3. 5: Diferenças entre as médias quinzenais de branqueamento de Favia gravida nos
recifes de Maracajaú. .................................................................................................................. 22
Figura 3. 6: Dinâmica de branqueamento de Favia gravida nos recifes de Maracajaú entre
Dezembro de 2010 e Dezembro de 2011. .................................................................................. 22
LISTA DE FIGURAS
vi
Figura 3. 7: : Diferenças entre as médias quinzenais de branqueamento de Porites astreoides
nos recifes de Maracajaú. ........................................................................................................... 23
Figura 3. 8: : Dinâmica de branqueamento de Porites astreoides nos recifes de Maracajaú entre
Dezembro de 2010 e Dezembro de 2011. .................................................................................. 24
Figura 3. 9: Diferenças entre as médias quinzenais de branqueamento de Siderastrea stellata
nos recifes de Maracajaú. ........................................................................................................... 25
Figura 3. 10: Dinâmica de branqueamento de Siderastrea stellata nos recifes de Maracajaú
entre Dezembro de 2010 e Dezembro de 2011. ......................................................................... 25
Figura 3. 11: Diferenças entre as médias quinzenais de branqueamento de Millepora alcicornis
nos recifes de Maracajaú. ........................................................................................................... 26
Figura 3. 12: : Dinâmica de branqueamento de Millepora alcicornis nos recifes de Maracajaú
entre Dezembro de 2010 e Dezembro de 2011. ......................................................................... 26
Figura 3. 13: Frequência de ocorrência de mortalidade parcial das colônias de Favia gravida. 27
Figura 3. 14: Colônias de Favia gravida monitoradas. ................................................................ 28
Figura 3. 15: Frequência de ocorrência de mortalidade de colônias de Porites astreoides
monitoradas.. .............................................................................................................................. 28
Figura 3. 16: Colônias de Porites astreoides monitoradas. ......................................................... 29
Figura 3. 17: Frequência de ocorrência de mortalidade de colônias de Siderastrea stellata
monitoradas. ............................................................................................................................... 29
Figura 3. 18: Colônias de Siderastrea stellata monitoradas. ...................................................... 30
Figura 3. 19: Frequência de ocorrência de infecções nas colônias de Siderastrea stellata
monitoradas. ............................................................................................................................... 30
Figura 3. 20: Colônias de Siderastrea stellata infectadas. .......................................................... 31
Figura 3. 21: Frequência de ocorrência de mortalidade de colônias de Millepora alcicornis
monitoradas. ............................................................................................................................... 32
Figura 3. 22: Colônias de Millepora alcicornis monitoradas. ...................................................... 32
Tabela 3. 1: Porcentagem de ocorrência das subcategorias de substrato na região da AUTI nos recifes de Maracajaú através dos métodos de pontos e quadrantes. .................................... 18
Tabela 3. 2: Comparação entre os resultados da avaliação do recobrimento do substrato para o método de pontos de transecção e quadrante (teste T). ......................................................... 18
Tabela 3. 3: Dinâmica de branqueamento para corais nos recifes de Maracajaú. ....................... 20
LISTA DE TABELAS
vii
viii
1. Introdução ........................................................................................................................................................ 1
1.1 Objetivos .......................................................................................................................................................... 6
2. Material e Métodos ....................................................................................................................................... 8
2.1 Área de estudo ................................................................................................................................................ 8
2.2 Coleta de dados .............................................................................................................................................. 9
2.3 Variáveis ambientais .................................................................................................................................. 15
2.4 Análise dos dados ........................................................................................................................................ 16
3. Resultados ....................................................................................................................................................... 17
3.1 Avaliação da representatividade de corais na AUTI do Parracho de Maracajaú .............. 17
3.2 Variação dos fatores ambientais ........................................................................................................... 19
3.3 Dinâmica de branqueamento e recuperação ................................................................................... 20
3.4 Ocorrência de doenças e mortalidade ............................................................................................... 27
4. Discussão ......................................................................................................................................................... 33
4.1 Branqueamento de corais no Parracho de Maracajaú ................................................................. 35
Considerações finais .......................................................................................................................................... 41
Referências .......................................................................................................................................................... 42
CONTEÚDO
1
Ambientes recifais são caracterizados por sua alta diversidade (Paulay,
1997) e complexidade (Birkeland, 1997). Destes, os recifes de corais são
apontados como os ecossistemas marinhos biologicamente mais diversos e
produtivos do planeta, comparados somente às florestas tropicais (Connel, 1978).
A comunidade bentônica desses ecossistemas inclui animais incrustantes,
sésseis e vágeis com representantes de filos diversos que constroem e modificam a
superfície recifal criando uma alta variedade de habitats (Glynn, 1997). Isso
favorece o desenvolvimento de uma grande diversidade de organismos associados
desempenhando funções múltiplas e interligadas (Paulay, 1997). Dentre os
organismos do Filo Cnidaria, os corais escleractíneos juntamente com as algas
calcárias desempenham funções imprescindíveis na construção da estrutura recifal
influenciando na dinâmica da composição bentônica e, consequentemente, na
estrutura de toda a comunidade (Diaz-Pulido et al. 2012).
As formações recifais coralíneas estão presentes em aproximadamente 100
países e ocorrem em uma faixa estrita de condições abióticas (Birkeland, 1997;
Hoegh-Guldberg, 1999). Os recursos oriundos desses complexos biogeológicos
conferem bens e serviços de importância múltipla tanto de ordem ecológica como
econômica (Moberg & Folke, 1999), tornando-os alvo de grande pressão
antropogênica e, em contrapartida, de políticas de gestão ambiental e pesquisas
científicas. Por centenas de anos as atividades humanas têm impactado esses
ecossistemas e muitos fatores decorrentes do desenvolvimento urbano costeiro e
das mudanças climáticas são apontados como ameaças à integridade desses
ambientes em todo o mundo limitando cada vez mais a distribuição dos corais
(Segal & Castro, 2011; Birkeland, 1997; Brown, 1997; Glynn, 1997; Lough & van
Oppen, 2009).
Parte 1
INTRODUÇÃO
PARTE 1. Introdução
2
Dentre as respostas às ameaças mencionadas acima se destaca o fenômeno
mundialmente conhecido como branqueamento de corais, caracterizado pela
interrupção da simbiose entre corais e algas dinoflageladas do gênero
Simbiodinium mediante perturbações ambientais (Douglas, 2003). Essa associação
mutualística é crucial para o desenvolvimento e sobrevivência de corais
escleractíneos (Muller-Parker & D’Elia, 1997), pois as zooxantelas fornecem
produtos fotossintetizados que suprem as necessidades nutricionais do
hospedeiro, bem como aminoácidos essenciais para o incremento da calcificação e
à proteção contra a radiação ultravioleta (Trapido-Rosenthal, 2005). Além disso,
essas algas possuem pigmentos extras que conferem a cor marrom característica
exibida pelos corais (Douglas, 2003).
De acordo com Birkeland (1997) e Lough & van Oppen & (2009) o coral
vivo é uma camada de tecido translúcido com diâmetro milimétrico. Caso o tecido
do hospedeiro não apresente alta densidade de zooxantelas, sua coloração varia do
pálido ao translúcido e nestas condições é possível visualizar o esqueleto de
carbonato de cálcio que é branco (Douglas, 2003). O termo branqueamento de
coral, portanto, denota a perda parcial ou total de algas simbiontes ou dos
pigmentos fotossintéticos destas (Lough & van Oppen, 2009) implicando prejuízos
diversos no desenvolvimento do animal (McClanaham et al. 2009; McClanaham et
al. 2008 a, b e c). Além disso, muitos eventos de doenças são identificados durante
ou após episódios de branqueamento (Bruno et al, 2007), uma vez que colônias
branqueadas são mais susceptíveis a infecções por terem as propriedades
antibióticas do muco reduzidas (Ritchie, 2006).
A morte da colônia disponibiliza espaço para colonização de outros
organismos bentônicos em pouco tempo, e em meses novas larvas ou propágulos
de corais poderão assentar (McManus & Polsenberg, 2005). No entanto,
macroalgas frondosas podem inibir o estabelecimento de novos recrutas
promovendo o fenômeno conhecido como phase-shift, nesse caso caracterizado
pela substituição gradativa da cobertura de corais por algas, e consequentemente,
mudanças significativas na comunidade bentônica.
Eventos de branqueamento severo podem reduzir o aporte ou a qualidade
de larvas de corais, uma vez que o déficit nutricional ocasionado pela ausência das
PARTE 1. Introdução
3
zooxantelas compromete a função reprodutiva do animal (MacClhanaham et al.
2009). Nesse sentido, a magnitude do branqueamento pode instabilizar o
ecossistema conduzindo-o a uma mudança de fase que pode causar modificações
consistentes na dinâmica populacional e estrutura da comunidade bentônica (Loya
et al. 2001; Glynn et al. 2001), promovendo transformações profundas e deletérias
(McClanaham et al. 2009).
De fato, o branqueamento fragiliza o ambiente e, a menos que este esteja
íntegro em seus diversos níveis, a recuperação fica comprometida conduzindo à
mudança de dominância por coral à dominância por algas (Done, 1992). A
substituição de corais por algas e o desaparecimento gradativo de níveis
importantes de biodiversidade, fragiliza o recife ao longo do tempo o tornando
cada vez mais susceptível às consequências dos eventos de branqueamento
(Hughes et al. 1994), culminando muitas vezes com o colapso do ecossistema. A
literatura científica tem apontado várias circunstâncias que provocam a
interrupção dessa delicada simbiose (Brown, 1997). Dentre estas o aumento da
temperatura das águas superficiais é citada como um dos principais fatores
responsáveis pelo branqueamento em massa de corais em diversos recifes do
mundo (Stone et al. 1999). Os eventos de anomalias térmicas que culminaram em
alta mortalidade caracterizaram-se pela longa duração do fenômeno, como
durante os períodos de El Niños mais severos (Eakin et al. 2010; Baker et al. 2008;
Fitt et al. 2001).
De acordo com Hoegh-Guldberg (1999), evidências provenientes de
pesquisas a partir de 1979 indicam que a frequência, a intensidade e o número de
áreas atingidas aumentaram e continuarão aumentando à medida que as
mudanças climáticas progridam, com efeitos negativos e agudos sobre a saúde dos
corais no mundo todo até o fim deste século. Neste contexto existem previsões
para ecossistemas como os recifes costeiros da Barreira de Corais australiana
perderem o “status” de Recife de Coral nas próximas décadas caso não haja a
redução da emissão dos gases associados ao efeito estufa (Pittock,1999). Por outro
lado, estresses locais relacionados à urbanização costeira desordenada exercem
impactos consideráveis e mais imediatos que qualquer outro de escala global, tais
como a aumento de sedimento e nutrientes em ambientes marinhos via aporte de
PARTE 1. Introdução
4
água doce decorrente do desmatamento de florestas e do desenvolvimento da
agricultura em áreas de alta precipitação (Muller & D’Elia, 1997).
De acordo com Oliver et al. (2009) os registros mais antigos de mortalidade
em massa de corais antecedem 1876 (Goreau & Hayes, 1994). Segundo os autores,
o primeiro relato associado a estresse térmico reporta o branqueamento em massa
e grande mortalidade de corais na Grande Barreira de Corais australiana no verão
de 1929, que foi marcado por altas medidas de temperatura (Younge & Nicholls,
1931 apud Oliver et al. 2009). No entanto, a primeira publicação específica
provavelmente corresponde ao evento reportado na Jamaica após a ocorrência do
Furacão Flora (1963), quando fortes chuvas de inundação promoveram a
diminuição na salinidade do ambiente marinho, causando branqueamento dos
corais (Goreau, 1964).
Os trabalhos de Glynn (1983, 1984) surgem como o primeiro registro bem
documentado reconhecendo o branqueamento como evento de grande impacto
para a saúde dos corais em escalas regional e global. Brown (1997) também
menciona a ocorrência de branqueamento em 1986-87 em vários locais no Caribe
e Mar Vermelho, e em 1991, quando o evento culminou na alta mortalidade dos
corais em recifes da Tailândia e Polinésia Francesa. Fitt et al. (2001) citam que o
evento mais amplo aconteceu em 1997-1998, um período de forte El Niño quando
foi relatada ocorrência de branqueamento em de 48 países. Desde então tem
aumentado o número de relatos em todo o mundo, especialmente relacionados a
episódios de anomalias térmicas (Bruno et al. 2007; Jones, 2008; Hoegh-Guldberg
et al. 2007; Aronson & Precht, 2006; Hughes et al. 2003; Hoegh-Guldberg, 1999 e
outros).
O branqueamento do coral não implica necessariamente na morte do
animal. Corais branqueados podem sobreviver e adquirir novas populações de
simbiontes à medida que as condições ambientais tornam-se favoráveis (Douglas,
2003). Por outro lado, o branqueamento pode gerar morte por insuficiência
nutricional (Glynn, 1993) ou infecções (Lesser et al. 2007).
As microalgas do gênero Simbiodinium exibem ampla variedade genética
com clados mais resistentes que outros (Douglas, 2003). A hipótese do
PARTE 1. Introdução
5
branqueamento adaptativo prevê que em ambientes submetidos a estresses
constantes o branqueamento fornece ao hospedeiro a oportunidade de adquirir
novas populações de simbiontes com possibilidade de formar uma associação mais
resistente a eventos futuros (Buddemeier & Fautin, 1993). De modo geral é
sugerido que um regime constante de estresses promove a condição ideal para a
formação de populações cada vez mais resilientes. De fato, estudos indicam que
existe diferença entre as espécies quando à susceptibilidade ao branqueamento e
que a dinâmica de branqueamento pode ser diferente para uma mesma espécie em
ambientes distintos (Leão et al. 2008). Existem também evidências de que essa
susceptibilidade ao branqueamento é proporcional ao grau de deterioração do
ambiente (Wilkinson, 2004). Este quadro reflete a realidade dos recifes brasileiros
que tem sofrido considerável declínio em decorrência do desenvolvimento das
zonas costeiras (Kikuchi et al. 2008; Ferreira & Maida, 2006).
No Brasil a literatura acerca de branqueamento corresponde aos relatos de
eventos ocorridos na costa de São Paulo no verão de 1993/94 (Migotto, 1997); no
litoral norte da Bahia no verão de 1997/98 (Dutra, 2000; Dutra et al. 2000); duas
ocorrências em Abrolhos - uma no verão de 1993/94 (Castro & Pires, 1999) e
outra no verão de 1997/1998 (Leão et al. 2003; Oliveira et al. 2004); duas
ocorrências na costa Nordeste – uma em 1996 (Costa et al. 2001; Costa & Amaral,
2002; Costa et al. 2004) e outra em 2003, no Atol das Rocas, Fernando de
Noronha e em recifes costeiros de Pernambuco (Ferreira & Maida, 2006); e em
vários recifes da Bahia de 1998 a 2005 (Leão et al. 2008). Todos os eventos
mencionados foram relacionados ao aumento da temperatura das águas
superficiais em decorrência de anomalias térmicas ou eventos de El Niño.
Os recifes do Brasil são os únicos encontrados no Atlântico Sul (Paulay,
1997) e se estendem por aproximadamente 3.000 Km ao longo da costa do país,
embora nem todos sejam compostos por estruturas biogênicas verdadeiras (Castro
& Pires, 2001). Dentre os sistemas recifais, o complexo recifal de Abrolhos (Bahia)
é o mais rico e diverso (Castro, 1994), além de mais extenso (Leão, 1999), e é
considerado o único recife de corais verdadeiro do país. A fauna brasileira de
corais exibe baixa diversidade, com cerca de 20 espécies, dentre as quais oito são
PARTE 1. Introdução
6
endêmicas (Nunes et al. 2011; Amaral et al. 2008; Ferreira & Maida, 2006; Castro &
Pires, 2001; Maida & Padovani, 1996).
Na costa do estado do Rio Grande do Norte, extremo nordeste brasileiro, foi
criada em 2001 a Unidade de Conservação da Área de Proteção Ambiental dos
Recifes de Corais (APARC), que exibe verificar essas informações novamente
construções inorgânicas (bancos areníticos) e recifais, dentre os quais o maior
complexo recifal é o local conhecido regionalmente como Parracho de Maracajaú
(Santos, 2007), área onde foi conduzida a presente pesquisa. Bárbara falou muito
sobre o conceito de recife.
No início do ano de 2010 (Março e Abril) foi registrado severo
branqueamento de corais concomitantemente à grande mortalidade de peixes em
praias da APARC. A temperatura da água no Parracho de Maracajaú atingiu 34°C
durante todo o mês de Março, representando um aumento de 5ºC sobre a média
usual registrada para este período (29°C), de acordo com dados do INPE (Instituto
Nacional de Pesquisas espaciais). Nesta ocasião foi elaborado um relatório técnico
que avaliou a saúde dos corais e mostrou que cerca de 80% desses organismos
apresentaram-se parcial ou totalmente branqueados cerca de 20 dias após o
registro inicial da elevação da temperatura (ONG Oceânica, 2010).
O presente estudo foi elaborado e iniciado a partir de Dezembro de 2010
com a finalidade de monitorar o branqueamento de corais nos recifes de
Maracajaú, verificando a taxa de mortalidade e também descrevendo a dinâmica
entre branqueamento e recuperação destes organismos frente às variações dos
parâmetros abióticos.colocar mais sobre este evento.
1.1 Objetivos
Gerais
Avaliar a cobertura de corais nos recifes de Maracajaú e monitorar a
dinâmica de branqueamento das espécies mais representativas após o evento de
2010.
PARTE 1. Introdução
7
Específicos
Avaliar a percentagem da cobertura e distribuição de corais no
Parracho de Maracajaú;
Comparar a frequência e abundância dos componentes
bentônicos entre os métodos de amostragem utilizados.
Verificar qual a dinâmica de branqueamento para as espécies: Favia
gravida Porites astreoides, Siderastrea stellata e Millepora alcicornis.
Relacionar as variações das médias de branqueamento com as variações
dos parâmetros ambientais (temperatura, salinidade, pH, transparência
horizontal da água e profundidade).
8
2.1 Área de estudo
O estudo foi realizado no complexo recifal de Maracajaú localizado no
litoral norte-oriental do Estado do Rio Grande do Norte, entre as coordenadas
5°21’12’’ e 5°25’30’’S e 35°14’30’’e 35°17’12’’O (Santos et al. 2007). Estes recifes
estão localizados na Área de Proteção Ambiental dos Recifes de Corais (APARC)
que corresponde à faixa costeira dos municípios de Maxaranguape, Rio do Fogo e
Touros (Amaral et al. 2005) (Figura 2.1).
Figura 2.1: (A) Mapa da costa norte-oriental do Rio Grande do Norte com destaque para a APARC.
(B) Complexo recifal de Maracajaú com diferentes tipos de fundo e Área de Uso Turístico Intensivo
(AUTI) (Fonte: Amaral et al. 2005).
Os recifes de Maracajaú constituem o maior complexo da APARC com 9 Km
de extensão e 3 Km de largura com forma de elipse e orientação NO/SE, estando
Parte 2
MATERIAL E MÉTODOS
PARTE 2. Material e Métodos
9
paralelo a linha costeira (Santos et al. 2007). Dista cerca de 7 Km da Praia de
Maracajaú, no município de Maxaranguape, que está localizado a cerca de 60 km
da capital do estado do Rio Grande do Norte, Natal. De acordo com Amaral et al.
(2005), os corpos recifais neste local são compostos por manchas de corais e algas
calcárias que se desenvolvem a partir de uma base arenítica sobre o fundo arenoso
e atingem até 3 metros de altura. Entre os corpos recifais existem corredores de
dimensões variadas conferindo o aspecto de labirinto com a formação de piscinas
naturais em alguns locais (Santos et al. 2007) (Figura 2.2).
Figura 2.2: (A) Corpos recifais espaçados por corredores arenosos com aspecto labiríntico. (B)
Corpo recifal com até 3 metros de altura.
O clima característico na região é seco (Setembro a Março) e chuvoso (Abril
a Agosto) com temperatura média de 28 °C e turbidez da água associada à ação dos
ventos entre Agosto a Setembro. A salinidade média é de 36 ppm sem muita
variação ao longo do ano (Marcelino & Amaral, 2003), entretanto, de acordo com
Mayal et al (2009) pode ocorrer grande aporte de água doce proveniente do Rio
Maxaranguape durante a estação chuvosa.
2.2 Coleta de dados
A coleta de dados foi realizada através de mergulho livre “snorkelling”
durante as marés baixas entre 0.0 e 0.4, quando a água exibe as melhores
condições de visibilidade. Os dados foram registrados em pranchetas de PVC com
grafite.
B A
Fo
to: L
ian
a M
end
es
Fo
to: S
and
ra S
á
PARTE 2. Material e Métodos
10
A cobertura percentual dos diferentes tipos de substratos, incluindo os
corais, foi estimada através do método transecção de pontos de 20 metros de
extensão, de acordo com o protocolo do Reef Check Brasil
(http://www.recifescosteiros.org.br/), associado ao método de avaliação em
quadrantes de 0,5 m2 dispostos a cada dois metros em lados alternados da
trena(Bianchi et al. 2004), conforme mostra a Figura 2.3:
Figura 2.3: Ilustração esquemática do método de transectos de pontos associado ao registro de cobertura por quadrantes de 0,5m2 área.
Foram efetuadas 27 transecções na área da AUTI (Área de Uso Turístico
Intensivo), sendo 41 pontos e 11 quadrantes por fita. A amostragem foi realizada
apenas nessa área devido à logística de transporte proporcionada pela atividade
turística.
O substrato recifal foi avaliado a partir da adaptação das categorias
propostas pelo protocolo definido pelo programa Reef Check Brasil e são
apresentadas a seguir:
Coral duro (CD) – Todas as espécies de coral duro, incluindo o coral de fogo
(Millepora alcicornis). Adaptação: os organismos foram identificados em
nível de espécie (F. gravida, P. astreoides, etc.).
Coral mole (CM) – Somente zooantídeos. Adaptação: os organismos foram
identificados em nível de espécie;
Coral recentemente morto (CRM) – Esqueleto exposto com tecidos mortos e
com reconhecíveis estruturas de coralitos;
Alga folhosa (AF) – Algas com cobertura acima de 5 cm de altura.
Adaptação: Os organismos foram identificados no nível de gênero de
acordo com Wynne (2005) e Marinho-Soriano et al. (2009);
PARTE 2. Material e Métodos
11
Rocha dura (RD) - Qualquer substrato duro, como rocha nua ou coberto
esparsamente por algas filamentosas, cracas, ostras, etc. Adaptação: essa
categoria foi desmembrada em duas sub-categorias:
Tapete de algas (TA) - algas formadoras de tapetes.
Rocha nua – rocha exposta sem nenhum tipo de recobrimento.
Esponja (SP) – todas as espécies de esponjas;
Cascalho (CC) – rochas com diâmetro entre 0,5 e 15 cm;
Areia (AR) - Sedimento com diâmetro menor que 0,5 cm. Na água o
sedimento afunda rapidamente até o substrato.
Alga calcária (AC) - Algas incrustantes.
Para avaliar a dinâmica de branqueamento e recuperação dos corais em
Maracajaú foram selecionadas as quatro espécies mais comuns na área da AUTI:
Favia gravida, Porites astreoides, Siderastrea stellata e Millepora alcicornis (Figura
2.4).
Figura 2.4: Espécies de corais monitoradas. (A) F. gravida, (B) P. astroides, (C) S. stellata e (D) M.
alcicornis.
Foram marcadas aleatoriamente na área da AUTI 20 colônias de cada
espécie, 10 destas situadas próximas à superfície (profundidade máxima de 1m na
baixa-mar) e as outras 10 próximas ao fundo (profundidade entre 1,5m e 3m na
A B
C D
PARTE 2. Material e Métodos
12
baixa-mar). A marcação foi feita com boias de isopor enumeradas com etiquetas de
PVC e ancoradas ao recife com cordas de polipropileno (Figura 2.5). As colônias
selecionadas apresentaram o mínimo de lesão (sintoma de doença ou mortalidade)
possível.
Figura 2. 5: (A) Colônias marcadas com boias de isopor (a) enumeradas com etiquetas de PVC (b) e
(B) ancoradas ao recife por cordas de polipropileno (C).
Os registros de branqueamentos foram efetuados através de censos visuais
das colônias marcadas a cada quinze dias de Dezembro de 2010 a Dezembro de
2011. Cada registro consistiu da atribuição do nível de branqueamento (em
percentagem) exibido por cada colônia. Para tanto foi considerado que os corais
em processo de branqueamento exibem dois tipos de sintomas (Figura 2.6), não
mutuamente exclusivos: (1) Manchas branqueadas, representadas por áreas
visivelmente mais empalidecidas que o restante da colônia, e (2) perda da
vivacidade da coloração, caracterizada por empalidecimento da colônia de acordo
com um gradiente de tonalidades. A palidez da colônia baseada na vivacidade da
coloração da colônia foi quantificada a partir da paleta de cores proposta pela
CoralWatch (http://www.coralwatch.org), que exibe um gradiente de seis
tonalidades abrangendo do totalmente saudável ao totalmente branco. Para cada
tom de cor foi atribuído previamente um valor percentual para o nível de
branqueamento que ela representaria que, a partir do totalmente saudável, seriam:
0%, 25%, 50%, 75%, 90% e 100% para o totalmente branco (Figura 2.7). Para
captar variações de coloração em uma mesma colônia, o protocolo utilizado
consistiu dos seguintes passos:
a
b
c
A B
PARTE 2. Material e Métodos
13
a) Com o auxílio de um quadrante de 25 cm2, subdividido em 25 unidades de 5
cm2, foi registrado a percentagem de branqueamento para cada sub-quadrante
(Figura 2.8), conforme a paleta de cores.
b) A percentagem total de branqueamento foi calculada como a média do
branqueamento exibido pelos sub-quadrantes conforme a fórmula a seguir,
onde Bc é o branqueamento total da colônia em percentagem, bq é a
percentagem de branqueamento no sub-quadrante correspondente, e n é o
número total de sub-quadrantes amostrados:
Bc = 𝑏𝑞1+𝑏𝑞2+⋯+𝑏𝑞𝑛
𝑛
Figura 2.6: Colônias de Siderastrea stellata em diferentes estágios de branqueamento no Rio
Grande do Norte: (A) Colônia totalmente saudável (Parracho de Maracajaú). (B) Colônia
empalidecida em mais de 50% (Parracho de Maracajaú). (C) Colônia parcialmente branqueada com
mancha em mais de 50% da superfície (Parracho de Pirangi). (D) Colônia totalmente branqueada
(Parracho e Pirangi).
Foto:Izabel M
atos
Foto:Andre Bastos
Foto:Izabel M
atos
Foto: Iacira Shier
A B
C D
PARTE 2. Material e Métodos
14
Figura 2.7: Paleta de cores da CoralWath e padrões de cores utilizados na avaliação dos estágios de
branqueamento. Os valores de porcentagem são atribuídos a cada quadro de avaliação quantitativa
do fenômeno. Os quadros numerados com 1, 2, 3, 4, 5 e 6 correspondem a 100%, 90%, 75%, 25% e
0% de branqueamento, respectivamente, cada faixa de cor.
Figura 2.8: Técnica de avaliação da porcentagem de branqueamento das colônias. (A) A mancha
representa 100% de branqueamento pontual em contraste com o restante saudável da superfície
da colônia, e em (B) a mancha representa 75% de branqueamento pontual contraste com o restante
saudável da superfície da colônia. O branqueamento total (Bc) consistiu da média de
branqueamento em todas as subunidades do quadrante.
Simultaneamente às medidas tomadas de branqueamento foi registrada a
ocorrência de possíveis sintomas de doenças e mortalidade em cada colônia.
C1 C4 C3 C2 C5 C6
0 % 25 % 50% 75% 90 % 100%
A B
PARTE 2. Material e Métodos
15
O registro de doenças foi feito de acordo com o protocolo do Global Coral
Disease Database (http://coraldisease.org) que dispõe de um banco mundial de
dados sobre a saúde de corais, segundo o qual a medida do grau de
branqueamento ou doença é feita através da atribuição de níveis ou categorias que
reflitam a percentagem de área afetada. Neste trabalho foram determinadas as
seguintes categorias para descrever a saúde e a mortalidade dos corais
independente do estágio de branqueamento:
S (saudável) – para 100% do diâmetro saudável.
P. D (parcialmente doente) – doença em menos de 50% da colônia.
D (Doente) – doença em mais de 50% da colônia está doente;
PM 1(parcialmente morta nível 1) – morte em até 25% do diâmetro da colônia);
PM 2 (parcialmente morta nível 2) - morte entre 25% a 50% do diâmetro da colônia.
PM 3 (parcialmente morta nível 3) – morte em mais de 50% do diâmetro da colônia;
M (morta) – 100% da colônia.
Para o registro de doenças foram consideradas manchas sintomáticas ou
lesões de acordo com Rosenberg et al. (2007) e Francine-Filho et al. (2008).
2.3 Variáveis ambientais
As medidas das variáveis ambientais foram registradas a cada quinze dias
entre os meses de Novembro de 2010 e Dezembro de 2011 sendo utilizados
termômetro de 0.5° C de precisão para medir a temperatura da água, densímetro
Warm Tone WT – 11 para salinidade, e kit para teste em aquário Labcon Test pH
Ciclídeos & Marinhos para medir pH. A transparência horizontal superficial da
água foi medida pela distância horizontal, em metros, de uma prancheta branca
afastada até o ponto máximo de visualização da mesma por um observador.
PARTE 2. Material e Métodos
16
2.4 Análise dos dados
Para avaliar a representatividade da cobertura de substrato foi feita análise
percentual dos dados amostrados sob a perspectiva dos métodos de pontos e
quadrante. Posteriormente os resultados obtidos a partir das duas metodologias
foram comparados através do teste-T para amostras independentes.
Para avaliar se o diâmetro e a profundidade das colônias interferem na
dinâmica de branqueamento os dados foram submetidos à análise multivariada
com performance de medidas repetidas (Análise de variância multivariada-
MANOVA). A diferença entre as espécies quanto média geral de branqueamento
exibido no período foi feita através de teste-T.
A relação entre o branqueamento e os parâmetros físicos mensurados foi
verificada através da análise de regressão múltipla, considerando o modelo mais
apropriado aquele de maior coeficiente de correlação (r2) e menores valores de
AIC (Critério de Informação de Akaike).
Considerando que o branqueamento clássico perceptível visualmente
ocorre dias depois da incidência do estresse que desencadeou o fenômeno, neste
estudo foi utilizado o conceito de time lag que prevê as interações que possam ser
associadas a intervalos de tempo (Depradine & Lovell, 2004). Esse procedimento
foi adotado para investigar correlações que fossem enfraquecidas pela
simultaneidade da análise. Desta forma, quatro time lags foram pré-determinados:
Time lag 0 (zero) – correlação simultânea;
Time lag de 15,30 e 45 dias – correlação com dados abióticos de 15,30 e 45 dias de defasagem.
A incidência de doenças e mortalidade foi avaliada pela regressão múltipla
dos seguintes fatores: temperatura, salinidade, transparência horizontal e média
branqueamento, sendo considerados os melhores modelos aqueles com maiores
coeficientes de correlação (r2) e menores AICs.
O Software statístico utilizado para as análises foi o Systat – 12.
3.1 Avaliação da representatividade de corais na AUTI do
Parracho de Maracajaú
A categoria de substrato mais representativa obtida através do método de
transecção de pontos foi a de algas formadoras de tapetes com 34% (Figura 3.1A),
seguida de corais pétreos e macroalgas. Dentre as espécies de corais pétreos, S.
stellata foi a mais representativa, com 14%, e dentre as macroalgas Dyctiopteris sp.
com 16% Observou-se ainda uma pequena expressividade de zoantídeos e algas
incrustantes, e pequena representatividade de esponjas e corais recentemente
mortos (Tabela 3.1).
De acordo com a amostragem em quadrantes observou-se que 49% do
recobrimento do substrato referem-se à cobertura de algas formadoras de tapetes,
com corais pétreos representando 15% e as macroalgas contribuindo com 20%
(Figura 3.1B). Dentre as espécies de corais S. stellata foi a mais representativa com
7%, e dentre as macroalgas Dictypteris sp. com 20% (Tabela 3.1).
Figura 3.1: Porcentagem de ocorrência das categorias de substrato na AUTI do Parracho de Maracajaú
segundo os métodos de transecção de pontos (A) e quadrantes (B). CRM – Coral recentemente morto; AC - Alga
calcária; AR - Areia.
CORAL DURO 25%
CORAL MOLE 8%
CRM 1%
AC 7%
SP 0%
AR 8%
MACROALGA 17%
TAPETE DE ALGAS
34%
CORAL DURO 15% CORAL MOLE
6% CRM 1%
AC 2%
SP 1%
AR 6%
MACROALGA 20%
TAPETE DE ALGAS 49%
A B
Parte 3
RESULTADOS
PARTE 3. Resultados
18
A comparação dos resultados de cobertura obtidos entre os métodos de
pontos e de quadrantes indicou diferença em todas as categorias de substrato na
avaliação do recobrimento de acordo com os resultados do teste T (Tabela 3.2).
Dentro das subcategorias houve diferença significativa ou marginalmente
significativa para as espécies de corais F. gravida, S. stellata e M. alcicornis, para o
zoantídeo Palythoa caribaeorum e para as macroalgas Caulerpa racemosa e
Dictyopteris sp.
Tabela 3.1: Porcentagem de ocorrência das subcategorias de substrato na região da AUTI nos recifes de Maracajaú através dos métodos de pontos e quadrantes. CRM – Coral recentemente morto; AC – Alga calcária; SP – Esponja; AR – Areia.
Tabela 3.2: Comparação entre os resultados da avaliação do recobrimento do substrato para o método de pontos de transecção e quadrante (teste T). dp – Desvio padrão.
CATEGORIA Subcategoria Transecção Quadrante
CORAL DURO
A. humilis 0% 0%
F.gravida 4% 1%
M.decactis 0% 0%
P.astreoides 3% 2%
S.stellata 14% 7%
M.alcicornis 3% 5%
CORAL MOLE Palythoa caribaeorum 7% 6%
Zoanthus sociatus 1% 0%
CRM CRM 1% 1%
AC AC 7% 2%
SP SP 1% 1%
AR AR 8% 6%
MACROALGA
Caulerpa racemosa 1% 1%
Dyctiopteris sp. 16% 19%
Sargassum sp. 0% 0%
TAPETE DE ALGAS Algas formadoras de
tapetes 34% 49%
Categoria de Substrato Média da Transecção
Média do Quadrante
t dp p-valor
Alga calcária 3,185 5,574 -2,354 5,272 0,026
Areia 3,481 15,593 -1,909 32,962 0,067
Coral duro 10,370 45,278 -6,424 28,237 0,000
Coral mole 2,444 15,444 -2,790 24,214 0,010
Coral recentemente morto 0,667 1,926 -1,910 3,426 0,067
Macroalga 7,296 53,352 -7,710 31,040 0,000
Tapete de algas 0,815 2,778 -2,064 4,942 0,049
Esponja 0,185 2,370 -2,947 38,53 0,007
Subcategorias Média da Transecção
Média do Quadrante
t dp p-valor
Agaricia humilis 0,000 0,019 -1,000 0,096 0,327
Favia gravida 1,185 2,870 -1,957 2,802 0,061
PARTE 3. Resultados
19
F.gravida, M. alcicornis e P. astreoides foram as espécies de corais mais
representativas após S. stellata, embora com baixo percentual de cobertura. Já as
espécies A. humilis e M. decactis, embora registradas ao longo da avaliação em
Maracajaú, não foram expressivas em termos de porcentagem.
3.2 Variação dos Fatores Ambientais
O valor médio de temperatura da água entre Dezembro de 2010 e
Dezembro de 2011 foi de 28°C, com valor máximo de 32° C em Março de 2011 e
mínimo de 25°C em Junho de 2011 (Figura 3.2):
Figura 3.2: Variação quinzenal dos fatores ambientais entre Novembro de 2010 e Dezembro de 2011 nos recifes de Maracajaú.
A salinidade apresentou valor máximo de 38 ppm em Dezembro de 2010 e
mínimo de 32 ppm em Abril, Julho e Agosto de 2011 e com valor médio anual de 34
ppm. A transparência horizontal superficial da água variou entre 5 e 10 metros
durante a maior parte do estudo, com valores máximo de 12 metros em Julho de
13579
111315171921232527293133353739
No
v.1
No
v.2
De
z.1
De
z.2
Jan
.1
Jan
.2
Fev.
1
Fev.
2
Mar
.1
Mar
.2
Ab
r.1
Ab
r.2
Mai
.1
Mai
.2
Jun
.1
Jun
.2
Jul.1
Jul.2
Ago
.1
Ago
.2
Set.
1
Set.
2
Ou
t.1
Ou
t.2
No
v.1
No
v.2
De
z.1
Temperatura (°C)
Salinidade (ppm)
Transparênciahorizontal (metro)
Madracis decactis 0,074 0,370 -1,093 1,409 0,285
Porites astreoides 7,333 5,667 1,398 6,196 0,174
Siderastrea stellata 5,667 20,500 -5,367 6,899 0,000
Millepora alcicornis 1,519 14,296 -3,467 19,150 0,002
Palythoa caribaeorum 2,778 15,259 -3,247 19, 976 0,003
Zoanthus sociatus 0,296 0,481 -0,817 1,778 0,421
Caulerpa racemosa 0,519 3,222 -3,034 4,631 0,005
Dictyopteris sp. 6,444 44,611 -7,848 25,269 0,000
Sargassum sp. 0,000 5,889 -1,107 27,630 0,278
PARTE 3. Resultados
20
2011 e mínimo de 1 metro em Setembro de 2011. O valor do pH manteve-se
constante ao longo do período de estudo (8,4).
3.3 Dinâmica de branqueamento e recuperação
As médias mensais de branqueamento para as 20 colônias de cada uma das
quatro espécies monitoradas variaram ao longo do tempo (Figura 3.3). A dinâmica
do fenômeno diferiu significativamente entre as espécies, e a variação das médias
de branqueamento não expressou relação com o diâmetro e a profundidade das
colônias (Tabelas 3.3).
Figura 3.3: Dinâmica de branqueamento das quatro espécies de corais pétreos mais representativas nos recifes de Maracajaú. Tabela 3.3: Dinâmica de branqueamento para corais nos recifes de Maracajaú (MANOVA de medidas repetidas).
Fonte SS gl Média dos quadrados
F-razão
p-valor
Tempo 5,307 23 0,231 14,361 0,000 Tempo*espécie 17,109 66 0,248 15,431 0,000 Tempo*diâmetro 0,124 23 0,005 0,335 0,999 Tempo*Profundidade 0,381 23 0,017 1,032 0,419 Erro 27,348 1.702 0,016
A média geral de branqueamento para o período de estudo indicou que P.
astreoides foi a espécie que exibiu as menores médias de branqueamento (cerca de
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
De
z.2
Jan
.1
Jan
.2
Fev.
1
Fev.
2
Mar
.1
Mar
.2
Ab
ri.1
Ab
r.2
Mai
.1
Mai
.2
Jun
.1
Jun
.2
Jul.1
Jul.2
Ago
.1
Ago
.2
Set.
1
Set.
2
Ou
t.1
Ou
t.2
No
v.1
No
v.2
De
z.1
Mé
dia
de
bra
nq
ue
ame
nto
(%
)
Meses/Quinzena
F.gravida
P.astreoides
S. stellata
M.alcicornis
PARTE 3. Resultados
21
15%), enquanto S. stellata exibiu as maiores médias (cerca de 35%), seguida de M.
alcicornis e F.gravida (cerca de 25% ambas) (Figura 3.4).
F. gravida P. astreoides S. stellata M. alcicornis0
10
20
30
40
50
60
Méd
ia d
e b
ran
qu
eam
ento
(%
)
Figura 3.4: Média geral de branqueamento para as espécies de corais pétreos nos recifes de Maracajaú entre Dezembro de 2010 e dezembro de 2011. Barra vertical: desvio padrão; retângulo: média erro; quadro: média.
A seguir é apresentado o resultado referente à dinâmica de branqueamento
e recuperação para cada uma das quatro espécies de coral avaliadas e a relação
com os fatores ambientais mensurados ao longo do período da pesquisa.
Favia gravida
F. gravida exibiu dois momentos de branqueamento ao longo do ano
(Figura 3.5): O primeiro entre Dezembro de 2010 e Abril de 2011, quando a média
se elevou de 10% para 60% seguido por período de recuperação até Agosto, ou
seja, quatro meses de branqueamento e quatro meses de recuperação (Figura 3.6).
O segundo momento ocorreu entre Setembro e Novembro com elevação da média
de 10% para 30% seguido por recuperação.
PARTE 3. Resultados
22
Figura 3.5: Diferenças entre as médias quinzenais de branqueamento de F. gravida nos recifes de Maracajaú. Cada ponto indica a diferença entre a média de branqueamento da quinzena correspondente e a média de branqueamento da quinzena anterior. Diferenças positivas indicam aumento da média de branqueamento (branqueamento) em relação à quinzena anterior. Diferenças negativas indicam diminuição da média de branqueamento (recuperação) em relação à quinzena anterior. Os valores do eixo vertical indicam a porcentagem de branqueamento ou recuperação da quinzena em relação à quinzena anterior.
Figura 3.6: Dinâmica de branqueamento de F. gravida nos recifes de Maracajaú entre Dezembro de 2010 e Dezembro de 2011 (Barras verticais representam o desvio padrão).
O time lag 0 apresentou o modelo que melhor explica o branqueamento
observado para F. gravida, indicando que esta espécie exibiu resposta rápida ao
estímulo abiótico. Cerca de 40% (r2=0,395) do branqueamento foi relacionado à
variação de temperatura, salinidade e transparência horizontal, com correlação
positiva para temperatura e transparência horizontal e negativa para salinidade,
ou seja, o aumento na média de branqueamento foi influenciado pelo aumento dos
-20
-15
-10
-5
0
5
10
15
De
z.2
Jan
.1Ja
n.2
Fev.
1Fe
v.2
Mar
.1M
ar.2
Ab
ri.1
Ab
r.2
Mai
.1M
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Jun
.1Ju
n.2
Jul.1
Jul.2
Ago
.1A
go.2
Set.
1Se
t.2
Ou
t.1
Ou
t.2
No
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No
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cup
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ção
B
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to
0
10
20
30
40
50
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PARTE 3. Resultados
23
valores de temperatura e transparência horizontal e diminuição dos valores de
salinidade, de acordo com o modelo de regressão: -0,893 + 0,062*temperatura + (-
0,022)*salinidade + 0,020*transparência. A temperatura foi o parâmetro que mais
contribuiu para a elevação da média de branqueamento desta espécie explicando
cerca de 30% da variação (r2 = 0,315). Em seguida, a transparência horizontal
explicou 17% dessa variação (r2 = 0,167).
Porites astreoides
P. astreoides exibiu dois períodos bem definidos de branqueamento ao
longo do ano (Figura 3.7). O primeiro ocorreu entre Fevereiro e Abril de 2011,
quando a média elevou-se de 10% para aproximadamente 50% seguido por um
período de recuperação que se estendeu até o fim de Julho, ou seja, cerca de três
meses de branqueamento e três meses de recuperação (Figura 3.8). Verificou-se
também, uma discreta elevação da média de 10% para 20% entre Julho e
Novembro, ou seja, em quatro meses a média aumentou em 10% seguida de
recuperação.
Figura 3.7: Diferenças entre as médias quinzenais de branqueamento de P. astreoides nos recifes de Maracajaú. Cada ponto indica a diferença entre a média de branqueamento da quinzena correspondente e a média de branqueamento da quinzena anterior. Diferenças positivas indicam aumento da média de branqueamento (branqueamento) em relação à quinzena anterior. Diferenças negativas indicam diminuição da média de branqueamento (recuperação) em relação à quinzena anterior. Os valores do eixo vertical indicam a porcentagem de branqueamento ou recuperação da quinzena em relação à quinzena anterior.
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PARTE 3. Resultados
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Figura 3.8: Dinâmica de branqueamento de P. astreoides nos recifes de Maracajaú entre Dezembro de 2010 e Dezembro de 2011(Barras verticais representam o desvio padrão).
O time lag de 30 dias apresentou o modelo mais apropriado para explicar o
branqueamento observado para P. astreoides (valores de AIC). Este resultado
indica que esta espécie exibiu retardo na resposta ao estímulo abiótico.
Aproximadamente 32% (r2 =0,324) do branqueamento foi relacionado à variação
de temperatura, salinidade e transparência horizontal, com correlação positiva
para temperatura e transparência horizontal e negativa para salinidade, de acordo
com o modelo de regressão: 0,520 + 0,025 * temperatura + (-0,033)*salinidade +0,
009*visibilidade. A temperatura foi o parâmetro de maior influência na elevação
da média de branqueamento explicando 22% da variação (r2=0,220), e a interação
entre temperatura e salinidade explica 32% dessa variação (r2=0,316), com valor
de AIC muito semelhante aquele do modelo que inclui os três parâmetros.
Salinidade e transparência horizontal exibiram baixo coeficiente de correlação
quando avaliados individualmente.
Siderastrea stellata
S. stellata exibiu dois eventos de branqueamento durante o ano (Figura 3.9).
O primeiro entre Janeiro e Março de 2011, com elevação da média de 20% para
70% seguida por período de recuperação até Agosto, ou seja, cerca de três meses
de branqueamento e cinco meses de recuperação (Figura 3.10). O segundo
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PARTE 3. Resultados
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ocorreu entre Setembro e Outubro com elevação da média de 15% para cerca de
30%).
Figura 3.9: Diferenças entre as médias quinzenais de branqueamento de S.stellata nos recifes de Maracajaú. Cada ponto indica a diferença entre a média de branqueamento da quinzena correspondente e a média de branqueamento da quinzena anterior. Diferenças positivas indicam aumento da média de branqueamento (branqueamento) em relação à quinzena anterior. Diferenças negativas indicam diminuição da média de branqueamento (recuperação) em relação à quinzena anterior. Os valores do eixo vertical indicam a porcentagem de branqueamento ou recuperação da quinzena em relação à quinzena anterior.
Figura 3.10: Dinâmica de branqueamento de S. stellata nos recifes de Maracajaú entre Dezembro de 2010 e Dezembro de 2011(Barras verticais representam o desvio padrão).
O time lag 0 apresentou o modelo que melhor explicou o branqueamento
observado para S. stellata, indicando que esta espécie exibiu resposta rápida ao
estímulo abiótico. Cerca de 40% (r2=0,390) do branqueamento foi correlacionado
positivamente à temperatura, ou seja, o aumento da média de branqueamento
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PARTE 3. Resultados
26
ocorreu em função do aumento de temperatura, de acordo com o modelo de
regressão: -196,316 + 8,168*temperatura.
Millepora alcicornis
M. alcicornis exibiu dois momentos de branqueamento durante o período
(Figura 3.11). O primeiro ocorreu entre Janeiro e Março de 2011, quando a média
se elevou de 15% para cerca de 70% no início de Março recuperando até Junho, ou
seja, dois meses de branqueamento e três meses de recuperação (Figura 3.12). O
segundo momento consistiu de oscilações a partir de Julho com elevação da média
de cerca de 10%, atingindo 50% em Dezembro.
Figura 3.11: Diferenças entre as médias quinzenais de branqueamento de M. alcicornis nos recifes de Maracajaú. Cada ponto indica a diferença entre a média de branqueamento da quinzena correspondente e a média de branqueamento da quinzena anterior. Diferenças positivas indicam aumento da média de branqueamento (branqueamento) em relação à quinzena anterior. Diferenças negativas indicam diminuição da média de branqueamento (recuperação) em relação à quinzena anterior. Os valores do eixo vertical indicam a porcentagem de branqueamento ou recuperação da quinzena em relação à quinzena anterior.
Figura 3.12: Dinâmica de branqueamento de M. alcicornis nos recifes de Maracajaú entre Dezembro de 2010 e Dezembro de 2011 (Barras verticais representam o desvio padrão).
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PARTE 3. Resultados
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O time lag 0 apresentou o modelo que melhor explicou o branqueamento
observado por M. alcicornis, indicando que esta espécie exibiu resposta rápida ao
estímulo abiótico. Aproximadamente 36% (r2 =0,363) do branqueamento
observado foram relacionados à variação de temperatura, salinidade e
transparência horizontal, com correlação positiva para temperatura e
transparência horizontal e negativa para a salinidade, de acordo com o modelo de
regressão: -1, 256 + (0,068 * temperatura) + (- 0,015 * salinidade] + (0,016 *
transparência horizontal. A temperatura foi o parâmetro de maior influência na
elevação da média de branqueamento explicando 32% da variação (r2=0,325).
3.4 Ocorrência de Doenças e Mortalidade
Registrou-se mortalidade parcial de menos de 25% do diâmetro em 10 das
20 colônias de F. gravida monitoradas, o que foi relacionado com a diminuição da
temperatura e da salinidade (r2= 0,614; F= 16,710; p=0,000) em time lag 0 (Figura
3.13).
Figura 3.13: Frequência de ocorrência de mortalidade parcial das colônias de F. gravida. S (Saudável) - Colônias 100% saudáveis; PM1 (Parcialmente morta nível 1) – mortalidade em menos de 25% do diâmetro da colônia.
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PARTE 3. Resultados
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As porções da colônia caracterizadas como mortas exibiram uma tênue
cobertura de areia com diminutos filamentos de algas (Figura 3.14).
Figura 3.14: Colônias de F. gravida monitoradas. (A-D) Mortalidade nível 1 (menos de 25% do diâmetro).
Cinco colônias de P. astreoides exibiram morte parcial em seu diâmetro até
o final do estudo: uma delas em mais de 50% do diâmetro (Figuras 3.14 e 3.15).
Não houve correlação entre a ocorrência entre mortalidade ou entre os fatores
abióticos mensurados e nem entre mortalidade e branqueamento em nenhum time
lag.
Figura 3.15: Frequência de ocorrência de mortalidade de colônias de P. astreoides monitoradas. S (Saudável) - Colônias 100% saudáveis; PM1 (Parcialmente morta nível 1); PM2 (Parcialmente morta nível 2); PM3 (Parcialmente morta nível 3).
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PARTE 3. Resultados
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Figura 3.16: Colônias de P. astreoides monitoradas. (A) Colônia com mortalidade parcial nível 1 (menos de 25% da colônia afetada). (B) Colônia com mortalidade parcial nível 2 (de 25% a 50% afetada).
A incidência de infecções foi observada somente para S. stellata. Registrou-
se mortalidade nível 1 em cerca de 10 colônias (Figuras 3.17 e 3.18).
Figura 3.17: Frequência de ocorrência de mortalidade de colônias de S. stellata monitoradas. S (Saudável) - Colônias 100% saudáveis; PD (Parcialmente doente); D (Doente); PM1 (Parcialmente morta nível 1); PM3 (Parcialmente morta nível 3).
Uma colônia exibiu mortalidade nível 3 (mais de 50% do diâmetro), a qual
exibiu doença durante cerca de seis meses. A área doente foi gradativamente
substitída por cobertura de areia e filamentos de algas (Figura 3.18 B).
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PARTE 3. Resultados
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Figura 3.18: Colônias de S. stellata monitoradas. (A) Colônia com mortalidade parcial nível 1 (menos de
25% da colônia afetada). (B) Colônia com mortalidade parcial nível 3 ( mais de 50% afetada).
A incidência de doenças aumentou a partir de Junho (Figura 3.19). Dois
tipos de possíveis infecções foram registrados: o primeiro caracterizado por
manchas com coloração entre o roxo e o rosa, e o segundo caracterizado por
pontos pretos (Figura 3.20 A e B, respectivamente). A doença rósea ocorreu em
praticamente todo o perído de estudo apresentando maior incidência entre Março
e Maio (Figura 3.19). A ocorrênia de pontos pretos foi observada a partir de Junho.
Figura 3.19: Frequência de ocorrência de infecções nas colônias de S. stellata monitoradas. DR – Doença das manchas rosas; PP – Doença dos pontos pretos.
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PARTE 3. Resultados
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Figura 3.20: Colônias de S. stellata com dois tipos de infecção: (A) Doença rósea e (B) Doença dos pontos pretos.
O aumento da incidência de infecções foi correlacionado negativamente à
temperatura (r2=0,675; F=44,760; p=0,0000) em time lag 0, ou seja, a medida que
o valor da temperatura diminuiu a incidência de doenças aumentou. A análise
individual de doença indicou o aumento da ocorrência de ambas com a diminuição
dos valores de temperatura e salinidade (doença rósea: r2= 0,447; doença dos
pontos pretos: r2 = 0,575). O aumento da mortalidade parcial das colônias foi
relacionado ao aumento da incidência de doenças (r2= 0,720; F= 56, 934; p=0,000)
em time lag 0.
Registrou-se mortalidade parcial em 6 colônias de M. alcicornis. Uma delas
sofreu mortalidade nível 3 (mais de 50% do diâmetro) (Figuras 3.21 e 3.22). A
porcentagem de mortalidade registrada foi correlacionada negativamente com a
temperatura e a salinidade (r2 =0, 685; F= 22,785; P=0,000) em time lag 0.
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PARTE 3. Resultados
32
Figura 3.21: Frequência de ocorrência de mortalidade de colônias de M. alcicornis monitoradas. S (Saudável) - Colônias 100% saudáveis; PM1 (Parcialmente morta nível 1); PM2 (Parcialmente morta nível 2.
Figura 3.22: Colônias de M. alcicornis monitoradas. (A) Mortalidade nível 1 (até 25 % do diâmetro) e (B) mortalidade nível 3 (mais de 50% do diâmetro).
De modo geral, P. astreoides foi a espécie com menor número de colônias
exibindo algum nível de mortalidade, seguida de M. alcicornis e S. stellata. No
entanto, observou-se que, em termos de percentagem da colônia afetada, F. gravida
exibiu mortalidade menor que as demais espécies uma vez que as colônias
apresentaram mortalidade em menos de 25%.
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A abundância de corais pétreos relatada neste estudo para os recifes de
Maracajaú confere com o descrito por Ferreira & Maida (2006) a partir de
amostragens realizadas em 2002 e 2003 pelo programa de monitoramento Reef
Check Brasil. Rodríguez-Ramírez et al. (2008) mencionam que a cobertura de corais
em recifes do nordeste brasileiro é de 1 a 29%, faixa que inclui a avaliação de
cobertura de corais efetuada neste estudo. A principal espécie de coral construtor é
Sideastra stellata que representou a maior parte da cobertura de corais duros na
área, cenário descrito por Laborel (1970). Conclui-se que nos últimos dez anos a
representatividade de corais no Parracho de Maracajaú não sofreu alterações
significativas.
Entretanto, a representatividade de macroalgas e algas formadoras de
tapetes alerta para as implicações ecológicas sugerindo a necessidade de
monitoramento, uma vez que a proliferação desses organismos é apontada como
uma tendência impactante para recifes de todo o mundo (Hughes, 1994). Algas da
família Dictyotacea, por exemplo, competem com os corais pelo espaço (Beach et al.
2006) frequentemente crescendo como epífitas, além de dificultar o assentamento
das larvas e o desenvolvimento dos recrutas (McCooket et al. 2001; Maypa et al.
2000).
Duas situações são apontadas como eventos chave no aumento da densidade
de algas em recifes costeiros, a diminuição da herbivoria em decorrência da pressão
de pesca (McCooket et al. 2001) e o aumento do input de nutrientes no ambiente
marinho (Bouiadjra et al. 2010). Mesmo não havendo pesquisas recentes que
mostrem declínio na ictiofauna de Maracajaú nas últimas décadas, os impactos
identificados na área são relacionados à pesca e à atividade turística (Ferreira &
Parte 4
DISCUSSÃO
PARTE 4. Discussão Maida, 2006). Sobre isto, o recente plano de manejo elaborado aponta a crescente
pressão de pesca sobre peixes escarídeos na área da APARC ressaltando a urgência
de manejo e monitoramento da pesca, uma vez que os escarídeos são a chave do
controle sobre o crescimento das algas (ONG Oceânica, 2012). O aumento do input
de nutrientes em épocas chuvosas, nesse caso pela proximidade com o rio
Maxanguape (Marcelino & Amaral, 2003), também é um parâmetro carente de
monitoramento na área.
A alta representatividade de cobertura de algas formadoras de tapetes é
desfavorável ao crescimento dos corais, entre outras razões, por esse agrupamento
aprisionar quantidades significativas de sedimento (Purcell, 2000), constituindo
uma capa sufocante que recobre os corais (Fabricius, 2005), além de ser
inapropriada para o assentamento de larvas e o desenvolvimento de recrutas (Birrel
et al, 2008). Apesar disso, a percentagem da cobertura de corais apresentada neste
estudo (entre 15% e 25%, conforme os métodos) é consideravelmente alta dentro
da faixa mencionada por Rodríguez-Ramirez et al. (2008). Leujak & Ormond (2007)
também mostraram que o método de quadrante (1m2) registrou uma percentagem
de corais cerca de 10% menor quando comparado ao método de transecção linear
de pontos para amostragens realizadas em recifes do Mar Vermelho.
Embora ambos os métodos forneçam dados precisos (Hill & Wilkinson,
2004), a diferença de resultados pode consistir no fato de o método do quadrante
englobar maiores detalhes tais como o tamanho e a densidade das colônias,
enquanto o método de pontos fornece uma descrição percentual da frequência de
ocorrência da categoria considerada ao longo da transecção. Os resultados do
presente estudo comparados aos resultados de dez anos atrás (Ferreira & Maida,
2006) indicaram que a percentagem da cobertura de corais tem permanecido
constante, embora seja imprescindível considerar a precisão das metodologias
empregadas quanto à detecção de mudanças ao longo do tempo (Nadon & Stirling,
2006). Nesse sentido, Segal & Castro (2001) mostraram que para comparar
comunidades bentônicas com baixa cobertura de corais, como as do Atlântico Sul, a
transecção linear de pontos é eficaz, embora recomendem a transecção linear de
interceptos.
34
PARTE 4. Discussão 4.1 Branqueamento de Corais no Parracho de Maracajaú
De forma geral, os eventos de branqueamento registrados neste trabalho
ocorreram em resposta às variações dos parâmetros ambientais. Oscilações
positivas de temperatura e transparência horizontal e oscilações negativas de
salinidade em conjunto, foram respondidas pelas quatro espécies monitoradas com
aumento da média de branqueamento.
A despeito das variações ambientais, sabe-se que a densidade de simbiontes
exibe flutuações sazonais diminuindo durante o verão e aumentando nas estações
seguintes (Fitt et al. 2000) e que, em circunstâncias comuns, o coral saudável não
perde zooxantelas ao ponto de ficar totalmente branco (Fenner & Heron, 2008).
Desta forma, a dinâmica de branqueamento e recuperação exibida pelas quatro
espécies neste estudo esteve dentro de uma faixa de variação que não resultou em
desdobramentos deletérios e irreversíveis neste complexo recifal, mesmo que o pico
de temperatura tenha sido superior ao valor máximo apontado para a APARC
(segundo dados do INPE). Essas variações devem ser interpretadas como
evidências consistentes de que vários fatores agem em sinergia promovendo o
branqueamento (Rowan et al. 1997; Fitt el al. 2001), ou seja, mesmo que a densidade
de zooxantelas seja variável no tempo, a troca significativa de células parece ocorrer
em resposta a pelo menos um parâmetro abiótico (Dunne & Brown, 2001).
Os resultados deste trabalho apontaram a temperatura como o parâmetro
mais influente na dinâmica do fenômeno, mas de acordo com Jones et al. (1998) e
Fitt et al. (2001) os eventos de branqueamento natural são o resultado da
combinação entre a elevação da temperatura da água e a radiação solar. Essa
interação deve ser considerada, pois o efeito do aumento da temperatura na água
sobre o processo de branqueamento é frequentemente mais lento, enquanto a
radiação solar subaquática pode variar rapidamente, por exemplo, de acordo com
as condições da cobertura de nuvens, da qualidade da água e do eixo de incidência
dos raios solares (Dunne & Brown 2001). Além disso, a exibição repetitiva a altas
doses de radiação fotossintética anterior a um pico de temperatura pode conferir
tolerância aos corais frente a estresses térmicos definindo assim os padrões do
35
PARTE 4. Discussão branqueamento natural (Fitt et al. 2001; Brown et al. 2000; Jones et al. 1998), além
de adaptá-los às adversidades posteriores (Fautin & Buddeimeir, 2004).
O presente trabalho verificou que as maiores variações das médias de
branqueamento ocorreram nos períodos mais quentes e de maiores valores da
transparência horizontal da água. Neste caso, a visibilidade pode ser interpretada
como uma medida indireta da influência da radiação solar, uma vez que a
transparência da água é uma das condições que potencializa o efeito deste
parâmetro (Dunne & Brown, 2001). Adicionalmente, a diminuição da salinidade
pode reduzir a tolerância do coral a estresse térmico (Berkelmans & Oliver, 1999).
Durante este estudo, oscilações da média de branqueamento foram atribuídas
também aos baixos valores da salinidade durante boa parte do período como
consequência do regime de chuvas prolongado que, segundo notificações do NOAA,
decorreu do fenômeno La Niña. Embora não existam registros pretéritos da variação
dos parâmetros abióticos e branqueamento para a área, observou-se, de maneira
geral, que os padrões de branqueamento exibidos foram resultantes da associação
entre as variáveis mencionadas.
A variação das médias de branqueamento entre espécies foi
significativamente diferente, mas o padrão da dinâmica foi notavelmente
semelhante. S. stellata exibiu média máxima de branqueamento concomitante ao
pico de temperatura, enquanto M. alcicornis, F. gravida e P.astreoides exibiram
atraso entre o pico de temperatura e suas respectivas médias máximas. De fato,
táxons distintos exibem tolerâncias distintas e reconhecida variação de
susceptibilidade aos fatores dirigentes de branqueamento (Marshall & Bair, 2000).
O aumento da temperatura em 1°C durante um mês (entre Dezembro de
2010 e Janeiro de 2011) promoveu discreta elevação na taxa de branqueamento de
S. stellata, M. alcicornis e F. gravida respectivamente. Destas, M. alcicornis foi a
espécie que exibiu a resposta de branqueamento mais rápida enquanto S. stellata e
F. gravida exibiram elevação gradativa na média de branqueamento. Por outro lado,
a recuperação de M. alcicornis e F. gravida foi consideravelmente rápida na primeira
quinzena após o pico de branqueamento.
36
PARTE 4. Discussão
Estudos indicam que espécies do gênero Millepora exibem susceptibilidade
severa a branqueamento, diferente do que ocorre com muitos corais massivos
(Marshal & Bair, 2000), havendo registros de grande mortalidade desses
organismos após eventos de El-Niños (Stafford - Smith, 1993). No entanto, em casos
de anomalias climáticas não severas pode ocorrer branqueamento reversível sem
danos acumulativos, entre outras razões, pela aclimatação dos simbiontes em
períodos pré-pico de temperatura, como sugerido anteriormente (Banaszak et al,
2003), ou seja, a diferença quanto ao período e intensidade de resposta pode ser um
reflexo da diversidade de interações entre o hospedeiro e as zooxantelas, com
consequente variedade de reações diante do fator estressante (Fautin &
Buddeimeir, 2004).
Por outro lado, Goreau & Hayes (1994) indicaram que o branqueamento
típico perceptível visualmente surge algumas semanas após início da anomalia
térmica. Nesse sentido, era esperado que S. stellata exibisse aumento adicional da
média de branqueamento após o pico de temperatura, mas não foi o que aconteceu,
o que sugere uma possível aclimatação no período pré-pico (32°C) de temperatura
concordando com Jones et al. (1998) e Fitt et al. (2001). Além disso, estudos
experimentais conferem ao gênero Siderastrea um importante papel como indicador
ambiental por este apresentar considerável sensibilidade (não no sentido de
fragilidade) às oscilações de fatores abióticos tais como temperatura (Wenner et
al.1996). Ou seja, o presente estudo mostra que possivelmente a radiação solar
exerceu um papel importante no processo de branqueamento, adaptando o coral a
uma condição de maior resistência para suportar o maior pico de temperatura sem
que as taxas de branqueamento aumentassem ainda mais.
S. stellata tem se mostrado resistente às condições adversas, sobrevivendo
em ambientes com variações diárias de temperatura que atingem até 5°C de
amplitude (Poggio, 2007). Uma das condições que possivelmente proporcionam
essa adaptabilidade ao hospedeiro diante de perturbações ambientais é a menor
densidade de zooxantelas quando comparada a outras espécies brasileiras (Costa et
al. 2001). Do ponto de vista do branqueamento, Costa et al. (2001) mencionam que
o fenômeno pode ser menos impactante para as colônias uma vez que a baixa
densidade de simbiontes parece conferir resistência a branqueamento.
37
PARTE 4. Discussão
Um padrão notável foi exibido por P. astreoides que apresentou o pico de
branqueamento decorrente dos efeitos do aumento da temperatura e da
transparência horizontal da água e diminuição da salinidade 30 dias após o pico de
temperatura, com um atraso de resposta concordante com o previsto em literatura
para corais em geral (Goreau & Hayes, 1994). Marshall & Bair (2001) e D’Croz et al.
(2001) mencionam as espécies do gênero Porites com baixa susceptibilidade ao
branqueamento, havendo variações regionais que refletem a variabilidade genética
do hospedeiro ou dos clados de simbiontes. D’ Croz et al. (2001) também sugerem
para uma espécie de Porites do Panamá que o parâmetro indutor de branqueamento
desse animal é a temperatura, pois sua estrutura esquelética confere condições para
que os pólipos retraiam profundamente, mantendo-se protegidos contra radiação
nociva. Desta forma, a média máxima de branqueamento exibida por P. astreoides
neste estudo, provavelmente foi induzida pelo pico de temperatura (32°C), uma vez
que a primeira oscilação que correspondeu a um aumento da média de 10% para
cerca de 45%, ocorreu 15 dias após este pico.
F. gravida é reconhecida por exibir susceptibilidade moderada ao
branqueamento (Marchall & Baird, 2001). De fato, nesse estudo observou-se que
essa espécie foi a mais lenta quanto à elevação da taxa máxima de branqueamento e
quase tão rápida quanto M. alcicornis para recuperar.
A recuperação gradativa exibida por todas as espécies à medida que os
valores de temperatura diminuíram num período de três a quatro meses, contrasta
com Dutra (2000) que apontou um período necessário de cerca de oito meses para
a recuperação de corais nos recifes da Bahia após os El Niños de 1997/1998.
Entretanto, o evento de 1997/1998 foi reportando como um dos mais severos das
últimas décadas o que reforça a ideia de que branqueamentos severos exigem mais
tempo para a recuperação.
A dinâmica de branqueamento e recuperação exibida ao longo do ano incluiu
discretas oscilações. Neste estudo, houve aumentos das taxas de branqueamento
para as diferentes espécies após Julho de 2011, e tais discretas oscilações, segundo
Baghdasarian & Muscatine (2000), podem ser relacionadas a variações da
densidade de zooxantelas. Os nossos resultados indicam o aumento da média de
38
PARTE 4. Discussão branqueamento esteve positivamente relacionado com a transparência horizontal
da água. Entretanto, eventos discretos podem ter sido ocasionados pela diminuição
nos valores deste parâmetro decorrente do aumento da intensidade dos ventos
(Agosto e Setembro), uma vez que o aumento de chuvas e a diminuição da
visibilidade da água parecem ser fatores que definem padrões de branqueamento
em recifes do Brasil (Leão et al. 2010). De fato, a turbidez da água pode promover
condições adversas à fotossíntese e, considerando que o sinal que mantem a
simbiose seja o fluxo contínuo de nutrientes das zooxantelas para o coral (Lesser,
2011), essas condições podem ter levado à expulsão de células de simbiontes em
pequena proporção, com possível troca de clados.
Uma das grandes ameaças decorrentes de episódios severos se
branqueamento é a ocorrência de doenças que já culminaram com altos índices de
mortalidade (Raymundo et al. 2005; Kaczmarsky, 2006), sendo a causa do declínio
de diversos recifes ao redor mundo. Os registros de doença mencionados neste
trabalho devem ser confirmados através de análise microbiológica. No entanto,
pode-se afirmar que o aumento da incidência dos registros mencionados foi
relacionado à diminuição de temperatura e salinidade. Sabe-se que o aumento da
incidência de doenças tem ampla associação com eventos de anomalias térmicas
(Selig et al. 2012). Entretanto, a diminuição da salinidade é um indicativo indireto
de aporte de água doce no ambiente marinho e possível entrada de matéria orgânica
poluente oriunda da costa, promovendo condições para o desenvolvimento de
patógenos causadores de doenças, inclusive branqueamento (Aeby et al. 2011). Por
outro lado, pode ter ocorrido como um efeito tardio do branqueamento (Bruno et al.
2007), embora nenhuma relação tenha sido observada pelas análises em time lags.
De maneira geral os resultados apresentados e discutidos no presente
trabalho indicam que os corais dessa área exibem padrões bem determinados de
adaptação ao regime local de variação dos parâmetros ambientais, com elevação das
taxas de branqueamento e recuperação ao longo do ano, respondendo a fatores de
estresse de forma resistente exibindo uma adaptação eficiente. Leão et al. (2010)
citam que, mesmo estando submetidos a condições ambientais extremas, os recifes
brasileiros não tem apresentado mortalidade em massa de corais decorrente de
39
PARTE 4. Discussão eventos de branqueamento, sugerindo que os esses ecossistemas são bastante
resilientes.
No Parracho de Maracajau, mesmo após o forte evento de branqueamento
registrado em 2010 (ONG Oceânica, 2010), a mortalidade de corais não foi
registrada como um fenômeno alarmante. Comparando as médias de
branqueamento iniciais (de 50% a 100%) com as médias finais (de 10 a 15%), aliado
aos dados de cobertura de corais dos últimos dez anos (Ferreira & Maida, 2006; e
resultados deste trabalho), observa-se que os corais mostram boa recuperação.
Outro registro de branqueamento em 2010, relatou o branqueamento de 70% a
80% dos corais em recifes da Índia submetidos a 34°C durante cerca de dois meses,
sem registro de grande mortalidade (Vinoth et al. 2012), semelhante ao ocorrido em
Maracajaú. Isso indica que a aclimatação dos recifes de corais e a adaptação dos
mesmos frente às mudanças climáticas talvez sejas maiores do que supunham as
hipóteses mais impactantes.
É importante considerar que a mortalidade de corais é associada à
intensidade e duração do fator de estresse, no caso mais frequente, a temperatura
das águas superficiais do mar (Spillman, 2012). De acordo com as notificações da
NOAA, o El-Niño 2009-2012 responsável pelo branqueamento de 80% dos corais
em Maracajaú (ONG Oceânica, 2010) foi de intensidade moderada, seguido por forte
La Niña.
Estudos realizados em recifes do Caribe mostraram que as consequências
dos eventos de branqueamento, especialmente os mais severos, dependem não só
das anomalias térmicas, mas dos impactos que comprometem a resiliência do
ecossistema, e que quanto mais fragilizado o ecossistema estiver maior será a
intensidade e a escala das consequências (Eakin at al. 2010). A fragilidade desses
ambientes tem sido atribuída à sobre-exploração de recursos pesqueiros que
comprometeu a funcionalidade do ecossistema que foi então induzido para a
mudança de fase de dominância de coral para dominância de algas a cada distúrbio
ambiental, culminando no colapso de muitas áreas (Jackson et al. 2001; Bellwood et
al. 2004). Esses relatos soam o alerta para a necessidade de monitoramento e
manejo adequados a longo prazo na área de estudo do presente trabalho.
40
PARTE 4. Discussão CONSIDERAÇÕES FINAIS
Mesmo diante de cenários catastróficos previstos e uma vasta literatura
tradicional pessimista é importante ressaltar que a resiliência da interação entre
corais e simbiontes é o fator chave na determinação da tolerância do organismo
frente a estresses ambientais mais fortes (Wicks et al. 2012).
Apesar da ausência de pesquisas específicas no Parracho de Maracajaú, os
resultados do presente estudo podem ser um indicativo de que a resiliência da
comunidade de corais neste ecossistema tem se mantido a despeito dos impactos
antropogênicos oriundos do desenvolvimento das comunidades costeiras
adjacentes.
De fato, as áreas marinhas protegidas têm o propósito de assegurar a
manutenção da biodiversidade que, por sua vez, mantêm as funções do ecossistema
potencializando sua habilidade de recuperação após eventos de distúrbios (Hughes
et al. 2003). Nesse sentido, este trabalho pode trazer uma visão otimista para as
práticas de manejo na área.
Os resultados de cobertura, padrões de dinâmica de branqueamento e baixa
incidência de doenças e mortalidade aqui apresentados e discutidos apontaram
claramente que nos recifes de Maracajaú as espécies de corais têm desenvolvido
tolerância ao regime local de variações dos parâmetros abióticos, permitindo a
expectativa de que, após situações de estresses ambientais severos, esses recifes
tenham possibilidades de se recuperarem caso os impactos antropogênicos locais
não promovam mudanças significativas sobre os atributos de resiliência do
ecossistema. E é sobre a manutenção dessas condições que as pesquisas científicas
e estratégias de manejo devem atuar (Selig et al. 2012).
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