Upload
duongmien
View
213
Download
0
Embed Size (px)
Citation preview
1
BRUNO DE SOUZA MAGGI
COLORAÇÃO E SELEÇÃO SEXUAL EM Tropidurus hispidus
Natal/RN
2017
2
BRUNO DE SOUZA MAGGI
COLORAÇÃO E SELEÇÃO SEXUAL EM Tropidurus hispidus
Tese apresentada ao Programa de
Pós-Graduação em Ecologia da
Universidade Federal do Rio Grande
do Norte, para obtenção do título de
Doutor.
Orientador: Prof. Gabriel Côrrea
Costa
Natal/RN
2017
3
Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN
Sistema de Bibliotecas - SISBI
Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - Centro de
Biociências – CB
Maggi, Bruno de Souza.
Coloração e seleção sexual em Tropidurus hispidus / Bruno de Souza Maggi. -
Natal, 2017.
83 f.: il.
Tese (Doutorado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de
Biociências. Programa de Pós-Graduação em Ecologia.
Orientador: Prof. Dr. Gabriel Corrêa Costa.
1. Escolha da fêmea - Tese. 2. Competição entre machos - Tese. 3. Dicromatismo -
Tese. 4. Lagarto - Tese. I. Costa, Gabriel Corrêa. II. Universidade Federal do Rio
Grande do Norte. III. Título.
RN/UF/BSE-CB CDU 591.5
4
Título: Coloração e seleção sexual em Tropidurus hispidus
Autor (a): Bruno de Souza Maggi
Data da defesa:30 de agosto de 2017
Banca examinadora:
________________________________
Adrian Antônio Garda
Universidade Federal do Rio Grande do Norte - RN
_____________________________________
Daniel Marques de Almeida Pessoa
Universidade Federal do Rio Grande do Norte - RN
__________________________________
Daniel Oliveira Mesquita
Universidade Federal da Paraíba - PB
_________________________________
Miguel Fernandes Kolodiuk
Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia do Rio Grande do Norte -
RN
_________________________
Gabriel Corrêa Costa
Universidade Federal do Rio Grande do Norte - RN
5
Aos meus filhos
Heitor e Bia
“eu te amo até a lua...ida e volta”.
(Sam MC Bratney)
6
Agradecimentos
São muitos a agradecer! Agradeço ...
-As minhas crias, Heitor e Bia. Ser pai não é um mar de romantismo, são muitas mudanças
e indagações, mas uma coisa é certa eles me trazem paz, esperança e amor, me fazem ser uma
pessoa melhor, obrigado meus amores.
-Aos meus pais (Alberto Maggi, Romildo e Paula F. Batista), por me apoiarem nessa
jornada da vida.
-Aos meus irmãos (Bianca, Brenno e Leo), por serem do jeito que são, por sermos do jeito
que somos. Quando crianças, brincamos e brigamos muito. O tempo passou, deixamos as brigas
e hoje nos apoiamos muito.
-A minha linda esposa (Ingrid), por todos os bons momentos e por continuar me
aguentando, por embarcar nas minhas aventuras, mas por sua companhia e carinho desses 10 anos
juntos.
-Ao meu filho felino, Filho, por todo o seu carinho e companheirismo.
-Aos amigos que cultivei nas várias fases da minha vida e que tornaram cada fase
inesquecível: Infância: Paulo Herôncio, Petronio, Alcides, Evilme, Moises, Michel, Herlon,
Magno. Caíco: Riri, Isaac, Lidi, Dani, Viti, Dan, Lena. Babilônicos: Luís Eugênio (gaúcho),
Jefferson (Bob Jeff), Pedro (Harry Potter), Jorge (Bradock), Anibal (Rapnibal), Marcelo (Ney),
Paulo (Gargamel), Hemerson (Cabeça de castanha), Thiago (Manja), BL e Humberto (Betina).
UFRN: Miguel, Lúcio, Fabão, Juanpi, Adrian, Felipe, Tales, Carol, Tritão... obrigado.
-Ao meu orientador, por ter se tornando um exemplo a ser seguido, um cara foda,
compreensível, presente, cuidadoso e otimista. Sua principal contribuição na minha vida, além
dos ensinamentos, foi me resgatar do limbo que me encontrava, obrigado por tudo mesmo.
-A todos os meus professores.
-Ao CNPq.
- Ao IFRN.
7
RESUMO
Nesta proposta esperamos resolver as seguintes questões: 1. existe diferenças na coloração entre
machos e fêmeas de Tropidurus hispidus? 2. as fêmeas utilizam características da coloração para
escolher parceiros? 3. a coloração dos machos prediz o resultado de disputas em contextos
agonísticos? Tropidurus hispidus Spix (1825) a maior espécie do grupo Torquatus. Os lagartos
desse gênero são diurnos, extremamente abundantes, heliófilos, forrageadores senta-e-espera,
territoriais, ocorrendo predominantemente em formações abertas. Utilizamos um
espectrofotômetro para mensurar as variáveis de cor e uma modelagem visual, utilizando os dados
de sensibilidade visual do lagarto Podarcis mularis. Estes dados foram usados para responder a
primeira questão. Para responder as questões 2 e 3 realizamos dois experimentos controlados, no
qual pareamos os machos pelo tamanho. No primeiro, de escolha dos machos pelas fêmeas, dois
machos foram colocados em um terrário dividido em três partes, cada macho ficava em um
compartimento e não tinham contato visual entre eles e a fêmeas no outro compartimento com
total acesso visual aos dois machos. Para o segundo, de interações agonísticas entre machos, os
animais foram colocados em um terrário durante 30 min e neste período foram registrado todos
os comportamento para determinar os vencedores em cada rodada. Primeiramente, as variáveis
de cor foram usadas para diferenciar machos de fêmeas. Nossos primeiros resultados mostraram
claramente que T. hispidus exibe dicromatismo sexual e que este é percebido por conspecífico.
Das onze áreas do corpo usadas para comparar machos e fêmeas, nove mostraram diferenças
significativas. Para a região dorsal e cabeça, o croma vermelho é a variável que mais discrimina
machos de fêmeas. Já para a região ventral da coxa, cloaca, flanco, barriga e garganta o brilho é
a que melhor distingue machos de fêmeas. Para a base da cauda a matiz é o que melhor discrimina
os sexos?. Ainda, o croma UV na região ventral da base da cauda, também distingue os sexos. A
modelagem visual mostrou que essas diferenças são percebidas por outro lagarto, confirmando os
dados de espectrofotometria. No experimento de escolha pelas fêmeas a região e a variável que
melhor discriminaram escolhidos e não escolhidos, foram, respectivamente ventral da coxa e
croma 8. Para o experimento de competição entre os machos as regiões barriga e colar, bem como
as variáveis croma azul, 3 e 8, melhor discriminaram vencedores e perdedores. Isso nos mostra
que a diferença entre machos e fêmeas vão além das descritas na literaturas e que a coloração tem
um papel importante na competição inter e intrasexual. Com isso esperamos ter contribuído para
uma melhor compreensão da evolução do design do sinal e como agem a seleção intra- e
intersexual neste processo.
Palavras chave: Escolha da fêmea, competição entre machos, dicromatismo, lagartos e
América do Sul.
8
ABSTRACT
In this study our goals were to address the following issues: Are there differences in
coloration between males and females of Tropidurus hispidus? Do females use color traits
to choose between mates? Does male coloration predict the outcome of agonistic
encounters? Tropidurus hispidus Spix (1825), the larger species of the Torquatus group.
Tropidurus are diurnal, extremely abundant, heliophiles, sit-and-wait foragers, and
territorial lizards occurring predominantly in open areas. We used a spectrophotometer to
measure color variables and visual modeling using visual sensitivity data for Podarcis
mularis. This data was used to answer the first question. To answer questions 2 and 3 we
performed two controlled experiments with size-paired males. First, we conducted a
female mate-choice experiment where males were placed in a terraria enclosure with three
separated parts. We assigned each male to a compartment in which they did not have
mutual visual contact. Next, we assigned females to the third compartment that enabled
visual contact to both the males. The second experiment consisted of an agonistic
interaction set up where we placed a pair of males in a single terraria enclosure for 30
min. During the experiment period we recorded behavioral displays in order to determine
winners of each trial. Separately, we used color variables to differentiate males from
females. Our first results clearly showed that T. hispidus exhibits sexual dichromatism
and that it is perceived as conspecific. Of the eleven areas of the body used to compare
males and females, nine showed significant differences. For the dorsal region and head,
the red chroma is the variable that most discriminates males from females. While for the
ventral region of the thigh, cloaca, flank, belly and throat the glow is the one that best
distinguishes males from females. For the base of the tail the tint better discriminates. The
UV chroma in the ventral region of the tail base also distinguishes the sexes. The visual
modeling showed that these differences are likely perceived by other lizards, confirming
spectrophotometry data. In the experiment of choice by the females the region and the
variable that discriminated best chosen and not chosen were respectively thigh ventral
and chroma 8. For the competition experiment between the males the belly and collar
regions, as well as the blue, 3 And 8 chroma variables, better discriminated winners and
losers. This shows us that the difference between males and females goes beyond those
described in literatures and that coloring plays an important role in inter and intra-sexual
competition. With this we hope to have contributed to a better understanding of the
9
evolution of the signal design and how the intra- and intersexual selection act in this
process in T. hispidus.
Keywords: female mate choice, male competition, coloration, lizards, South America.
APRESENTAÇÃO
A tese será apresentada em formato de manuscrito científico, distribuídos em dois
capítulos. Tendo uma base teórica geral dos artigos apresentada na introdução geral. Em
seguida, serão apresentados os dois capítulos e por último conclusões gerais.
10
SUMÁRIO
1. Introdução Geral-------------------------------------------------------11
2. Objetivos----------------------------------------------------------------14
3. Referências-------------------------------------------------------------15
4. Primeiro Manuscrito---------------------------------------------------19
4.1. Introdução----------------------------------------------------------22
4.2. Material e métodos------------------------------------------------26
4.3. Resultados----------------------------------------------------------31
4.4. Discussão------------------------------------------------------------37
4.5. Referências---------------------------------------------------------40
4.6. Anexo----------------------------------------------------------------49
5. Segundo Manuscrito---------------------------------------------------51
5.1. Introdução-----------------------------------------------------------53
5.2. Material e métodos-------------------------------------------------56
5.3. Resultados-----------------------------------------------------------62
5.4. Discussão------------------------------------------------------------69
5.5. Referências--------------------------------------------------------- 74
5.6. Anexo--------------------------------------------------------------- 81
6. Considerações finais--------------------------------------------------- 84
11
Introdução geral
A seleção sexual foi primeiramente proposta por Darwin em 1871 para explicar
os caracteres fenotípicos que aparentemente não conferiam nenhuma vantagem
adaptativa aos indivíduos que os apresentavam. Darwin argumentou que, embora estas
características não contribuíssem para uma maior aptidão na “luta pela sobrevivência”,
serviriam para aumentar a taxa de reprodução desses indivíduos. Foram propostos, então,
dois mecanismos que buscavam explicar a seleção desses caracteres. A seleção
intrasexual, que consiste em um confronto direto entre indivíduos do mesmo sexo (luta),
onde o mais forte vence e consegue acasalar com o sexo oposto; e a seleção intersexual,
que consiste igualmente na competição entre indivíduos do mesmo sexo, geralmente os
machos, para atraírem a atenção e terem a preferência de indivíduos do sexo oposto, os
quais têm um papel ativo selecionando os parceiros sexuais com que vão acasalar. Estes
dois mecanismos são ainda hoje reconhecidos como os dois motores da seleção sexual
(Bradbury e Davies, 1987; Andersson, 1994, Irschick et al. 2008).
Entender o papel da seleção natural e sexual é importante para a compreensão da
evolução dos ornamentos na comunicação inter e intrasexual. Cada espécie passa por
diferentes pressões de seleção, levando a dois possíveis cenários. O primeiro, no qual a
pressão de seleção natural é mais forte, ex. Predação, as espécies seriam mais crípticas e
consequentemente machos e fêmeas mais parecidos, já em um contexto no qual a seleção
sexual é mais intensa, as espécies tenderiam a ser mais conspícuas (Husak et al., 2006;
Millar et al. 2006). Esta diferença na coloração entre machos e fêmeas é chamada de
dicromatismo sexual. Este balanço de forças pode favorecer a diferenciação entre machos
e fêmeas, sendo os machos mais conspícuos do que as fêmeas (Ekanayake et al, 2016).
Manifestações empíricas de seleção intra e intersexual geralmente têm focado apenas em
um limitado número de características fenotípicas como, por exemplo, tamanho do corpo,
12
tamanho de arma, coloração, ou certos displays. O método geral para testar se uma
característica masculina funciona como um sinal de competição entre machos é a busca
de uma conexão entre a variabilidade do caractere sinalizador (forma, tamanho, cor) e o
sucesso do portador durante a interação agressiva (Stapley e Whiting, 2006) e/ou sucesso
de acasalamento (Loyau et al., 2005).
Ao considerar a competição entre machos, os ornamentos masculinos podem
desempenhar o papel de indicadores da habilidade de combate ou dominância (Stapley e
Whiting, 2006; Whiting et al., 2006). Os custos associados aos caracteres que têm
importância na competição entre machos são muito diversos. Os custos de manutenção
podem surgir quando outros machos demonstram níveis elevados de agressão contra
indivíduos com caracteres mais intensos ou quando o aumento da conspicuidade provoca
uma piora na eficácia do forrageamento (Grether, 1997) ou um maior risco de predação
(Zuk e Kolluru, 1998; Kotiaho, 2001). Os custos de elaboração surgem principalmente a
partir dos fatores limitantes da síntese, como os níveis elevados de testosterona
imunossupressiva necessários para a coloração intensa de melanina, que sinaliza agressão
em várias espécies (Jawor e Breitwisch, 2003). Este custo faz com que os sinais sejam
honestos, pois somente indivíduos com alta qualidade conseguiriam suportar as
consequências da conspicuidade.
Contudo, existem poucos estudos que investigam a relação entre a variação da
característica e o desempenho ecologicamente relevante, especialmente da que está
diretamente relacionada com a competição entre os machos (Bauwens et al., 1995;
Brandt, 2003; Perry et al., 2004; Peterson e Husak, 2006; Zajitschek et al., 2012), bem
como da escolha de parceiros (Bajer, 2010). Além disso, há ainda menos informações
sobre como formas discretas dos ornamentos no mesmo sexo se diferenciam em suas
estratégias de acasalamento durante a seleção sexual, embora haja algumas evidências de
13
que diferentes tipos de coloração apresentem diferentes adaptações para diversos hábitats
ou diferentes fases do ciclo de vida (Ahnesjo e Forsman, 2006; Unsicker et al., 2008). É
importante completar as informações geradas em experimentos clássicos de interações
agonísticas entre machos e escolha de parceiros.
Vários estudos tem relacionado as características da cor à qualidade do indivíduo
(Gray, 1996 e McGraw, 2006). O exemplo mais conhecido desse mecanismo é a coloração
baseada em carotenoides (cores amarela, laranja e vermelha). Os carotenoides não podem
ser sintetizados e os animais precisam ingeri-los por meio de uma dieta especial, por isso
sua produção é custosa e pode representar um sinal honesto de qualidade individual
(Pryke et al., 2007).
Mesmo a seleção sexual sendo um tema bastante estudado (Anderson, 1994),
pouco se sabe sobre os mecanismos e padrões de seleção sexual em répteis, apesar da
variedade de ornamentos, comportamentos e sinais químicos (López e Martín 2005;
Kopena et al. 2009; Martín e López 2009). Ainda, a maioria desses trabalhos foram
realizados com espécies europeias. Muitos destes estudos analisaram alguns aspectos da
seleção sexual: como coloração e escolha da fêmea (Bajer et al. 2010), luta entre machos
e coloração (Bajer et al., 2011). A nossa proposta pretende integrar os diferentes aspectos
da seleção sexual (inter e intrasexual) na distinção entre os sexos, tendo como proxy a
variação de coloração em machos, associando as mesmas às características dos grupos
experimentais (vencedor e perdedor; escolhido e não escolhidos). Para isso usaremos
como modelo o Tropidurus hispidus (Spix, 1825), uma espécie de lagarto Neotropical do
grupo T. torquatus (Rodrigues, 1987). É o maior lagarto do grupo, apresentado
dimorfismo sexual, no qual os machos são maiores que as fêmeas e apresentam manchas
pretas na região ventral, próximo à cloaca (Rodrigues, 1987). Esses animais são
territoriais (Sales et al. 2011) e machos e fêmeas são muito parecidos para nossa
14
percepção, sendo desta forma um ótimo modelo para entender a evolução dos ornamentos
e estratégias reprodutivas.
Objetivo
Testar se machos e fêmeas de T. hispidus diferem em relação as características de
coloração e se a coloração dos machos é um possível sinal utilizado pelas fêmeas como
critério de escolha e pelos machos em interações agonísticas.
Objetivos específicos, Hipóteses e Predições
1. Avaliar se machos e fêmeas são diferentes com relação as características da
coloração em T. hispidus;
I. A cor é um proxy para sinalizar diferenças nas pressões de seleção.
• Diferenças na coloração entre machos e fêmeas são resultados do balanço
de forças da seleção natural (predação) e seleção sexual.
2. Investigar se a variação de cor pode prever o sucesso durante a competição entre
machos de T. hispidus.
I. A cor é um proxy para prever resultados de disputas entre machos.
• Machos mais escuros (menor refletância) vencem mais disputas. Cores
mais escuras estão associadas à melanina que resultada da ação da
testosterona no organismo, logo machos mais escuros são mais agressivos.
3. Analisar se a escolha das fêmeas está associada a variação de cor em T. hispidus.
I. As fêmeas escolhem machos mais vistosos.
• A maioria da literatura mostra que as fêmeas de lagartos? preferem machos
de coloração mais intensa, uma vez que esta característica sinaliza para
fêmeas qualidades importantes para aumentar seu fitness.
15
Referências Introdução Geral
Ahnesjo, J. e Forsman, A. 2006. Differential habitat selection by pygmy grasshopper
color morphs; interactive effects of temperature and predator avoidance. Evolutionary
Ecology 20: 235-257.
Andersson, M. 1994. Sexual Selection. Princeton: Princeton University Press.
Bajer, K., Molnár, O., Török, J.e Herczeg, G. 2010. Female European green lizards
(Lacerta viridis) prefer males with high ultraviolet throat reflectance. Behavioral
Ecology and Sociobiology 64: 2007-2014.
Bajer, K., Molnár, O., Török, J. e Herczeg, G. 2011. Ultraviolet nuptial colour determines
fight success in male European green lizards (Lacerta viridis). Biology Letters 7(6):
866-868.
Bauwens D., Garland T., Castilla A. M., Vandamme R. 1995. Evolution of sprint speed
in lacertid lizards – morphological, physiological and behavioral covariation.
Evolution 49: 848-863.
Bradbury, J. W. e Davies, N.B. 1987. Relative roles of intra- and intersexual selection. In
J. W. Bradbury, e M. B. Andersson (Eds.), Sexual selection: Testing The Alternatives
(pp.143-163). New York: John Wiley & Sons.
Brandt, Y. 2003. Lizard threat display handicaps endurance. Proceedings Royal Society
B 270: 1061-1068.
Darwin, C. 1871. The Descent of Man and Selection in Relation to Sex. London: John
Murray.
Ekanayake, K.B. Wseton, M.A., Nimmo, D.G., Maguire, G.S., Endler, J.A. e Kupper, C.
2016. The bright incubate at night: sexual dichromatism and adaptive incubation
division in an open–nesting shorebird. Proceedings Royal Society London B 282:
20143026.
16
Gray, D.A. 1996. Carotenoids and sexual dichromatism in North American passerine
birds. The American Naturalist 148: 453-480.
Grether, G. F. 1997. Survival cost of an intrasexually selected ornament in a damselfly.
Proceedings Royal Society B 264: 207-210.
Husak, J.F., Fox, S.F., Lovern, M.B. e Van Den Bussche, R.A. 2006. Faster lizards sire
more offspring: sexual selection on whole-animal performance. Evolution 60:2122–
2130
Irschick, D. J., Meyers, J. J., Husak, J. F., Le Galliard, J. F. 2008. How does selection
operate on whole-organism functional performance capacities? A review and
synthesis. Evolutionary and Ecology Research 10: 177-196.
Jawor, J. M., Breitwisch, R. 2003. Melanin ornaments, honesty, and sexual selection. The
Auk 120: 249-265.
Kopena R, López P, e Martín J. 2009. Lipophilic compounds from the femoral gland
secretions of male Hungarian green lizards, Lacerta viridis. Verlag der Zeitschrift für
Naturforschung 64: 434-440.
Kotiaho, J. S. 2001. Costs of sexual traits: A mismatch between theoretical considerations
and empirical evidence. Biological Reviews 76: 365-376.
López P, e Martín J. 2005. Chemical compounds from femoral gland secretions of male
Iberian rock lizards, Lacerta monticola cyreni. Verlag der Zeitschrift für
Naturforschung 60:632-636.
Loyau, A., Jalme, M.S. e Sorci, G. 2005. Intra- and Intersexual selection for multiple
traits in the peacock (Pavo cristatus). Ethology. 111: 810-820.
Martín J, e López P, 2009. Multiple color signals may reveal multiple messages in male
Schreiber's green lizards, Lacerta schreiberi. Behavioral Ecology and Sociobiology
63:1743-1755.
17
McGraw, K.J. 2006. Mechanics of Melanin-based Coloration. In: Bird Coloration,
Volume I: Mechanisms and Measurements (G.E. Hill & K.J. McGraw, eds), pp. 243-
294. Harvard University Press, Cambridge, MA.
Millar, N. P., Reznick, D. N., Kinnison, M. T., e Hendry, A. P. 2006. Disentangling the
selective factors that act on male colour in wild guppies. Oikos 113: 1-12.
Perry, G., Levering, K., Girard, I., Garland, T. Jr 2004. Locomotor performance and
dominance in male Anolis cristatellus. Animal Behaviour 67: 37-47.
Peterson, C. C., Husak J., F. 2006. Locomotor performance and sexual selection:
individual variation in sprint speed of collared lizards (Crotaphytus collaris). Copeia
2: 214-216.
Pryke, S. R., Astheimer, L. B., Buttemer, W.A., Griffith, S. C. 2007. Frequency-
dependent physiological trade-offs between competing colour morphs. Biology
Letters 3: 494–497.
Rodrigues, M.T. 1987. Sistemática, ecologia e zoogeografia dos Tropidurus do grupo
torquatus ao Sul do Rio Amazonas (Sáuria, Iguanidae). Arquivos de Zoologia, São
Paulo 31:05-230.
Sales, R.F.D., Jorge, J.S., Ribeiro, L.B. e Freire, E.M.X. 2011. A case of cannibalism in
the territorial lizard Tropidurus hispidus (Squamata: Tropiduridae) in Northeast
Brazil. Herpetology Notes 4: 265-267.
Stapley, J., Whiting, M. J. 2006. Ultraviolet signals fighting ability in a lizard. Biology
Letters 2: 169-172.
Unsicker, S. B., Kohler, G., Linz, J., Stein, C., Weisser, W. W. 2008. Colour morph
related performance in the meadow grasshopper Chorthippus parallelus (Orthoptera,
Acrididae). Ecological Entomology 33: 631–637.
18
Whiting, M. J., Stuart-Fox, D. M., O'Connor, D., Firth, D., Bennett, N. C, Blomberg, S.
P. 2006. Ultraviolet signals ultra-aggression in a lizard. Animal Behaviour 72: 353-
363.
Zajitschek, S. R. K., Zajitschek, F., Miles, D. B., Clobert, J. 2012. The effect of coloration
and temperature on sprint performance in male and female wall lizards. Biological
Journal of the Linnean Society 107: 573-582.
Zuk, M., Kolluru, G. R. 1998. Exploitation of sexual signals by predators and parasitoids.
Quarterly Review of Biology 73: 415-438.
19
1º MANUSCRITO
DICROMATISMO SEXUAL CRÍPTICO EM Tropidurus hispidus (TROPIDURIDAE)
Bruno de Souza Maggi; Gabriel Corrêa Costa
Laboratório de Ecologia, Departamento de Ecologia, Universidade Federal do Rio
Grande do Norte, Natal, Brazil
* Autor correspondente: Bruno de Souza Maggi
Laboratório de Ecologia
Departamento de Ecologia - Centro de Biociências
Universidade Federal do Rio Grande do Norte
Av. Salgado Filho, s/n - Caixa Postal 1511 - CEP 59078-970 - Natal, RN, Brazil
fax: (55) 84 3211 9206 e-mail: [email protected]
20
Resumo
O dicromatismo sexual é a diferença entre machos e fêmeas em relação à
coloração, sendo resultado do balanço de forças entre a seleção natural e a seleção sexual.
A seleção natural favorece indivíduos mais crípticos, por apresentarem uma maior taxa
de sobrevivência em ambientes onde a pressão de predação é forte. Já a seleção sexual
seleciona indivíduos mais conspícuos, uma vez que indivíduos mais vistosos deixam mais
descendentes. Existe uma tendência para que machos sejam mais conspícuos que fêmeas
e isso é resultado de um balanço entre as pressões de seleção inter e intrasexual. Na
literatura há uma tendência para o estudo do dicromatismo em espécies conspícuas como
resultado do nosso viés visual. Poucas pesquisas foram feitas com espécies no qual esta
diferença é pouco perceptível aos nossos olhos. Para este trabalho usamos um método
objetivo (espectrofotometria) e modelagem visual utilizando a sensibilidade visual de um
conspecífico para testar a existência dicromatismo sexual críptico em Tropidurus
hispidus. Nossos resultados mostram que claramente há dicromatismo. Nas onze áreas do
corpo usadas para comparar machos e fêmeas, nove mostraram diferenças significativas.
Para a região dorsal, o croma vermelho é a variável que mais discrimina machos de
fêmeas, enquanto para a região ventral o brilho é o que melhor distingue machos de
fêmeas. Além do brilho, o croma UV na região ventral da base da cauda também distingue
machos de fêmeas. A modelagem visual mostrou que essas diferenças são percebidas no
sistema visual dos lagartos. De uma forma geral machos e fêmeas de Tropidurus hispidus
não apresentam muito cromatismo, sendo animais mais acromáticos, com coloração mais
escura, isso é confirmado por nossos dados de refletância bem como pela modelagem
visual, mostrando que o contraste acromático é melhor percebido pelo co-específico.
Mostramos que diferenças entre machos e fêmeas em T. hispidus vão além da nossa
percepção visual.
21
Palavras-chaves: modelagem visual, coloração em lagarto, seleção sexual e
espectrofotometria.
22
Introdução
A coloração dos animais é um importante elemento na comunicação inter- e intra-
sexual em diferentes grupos (Darwin, 1859; Zahavi e Zahavi, 1997) como por exemplo:
borboletas (Kemp, 2007; Robertson, 2005), peixes (Grether, 2000; Siebeck, 2004),
anfíbios (Summers et al., 1999; Bell e Zamudio, 2013), répteis (LeBas e Marshall, 2000;
Bajer et al., 2010), aves (Andersson et al., 1998; Bennett et al., 1996; Hunt et al., 1997;
Hunt et al., 1999) e mamíferos (Caro, 2005). Nos últimos anos pesquisas com coloração
em animais têm ganhado destaque (Stuart-Fox et al. 2004; Chen et al. 2012), mostrando
que os sinais de coloração são usados para diferentes formas de comunicação, tais como:
sinalizar dominância, manter territórios, atrair e cortejar possíveis parceiros, agrupar
indivíduos (Endler, 1992) e expressar, de uma forma geral, a qualidade dos indivíduos
(Andersson, 1994).
Muitas dessas espécies apresentam dicromatismo sexual, que seria uma diferença
na coloração entre machos e fêmeas, resultante de um balanço entre as forças de seleção
natural e seleção sexual. De modo geral, quando a pressão de seleção natural (em especial
a predação) é maior, as espécies são mais crípticas, e quando a seleção sexual é mais forte
as espécies são mais conspícuas (Endler, 1983; Macedonia, Brandt e Clark, 2002; Husak
et al., 2006; Millar et al. 2006). Este balanço de forças pode favorecer a diferenciação
entre machos e fêmeas, sendo os machos geralmente mais conspícuos do que as fêmeas
(Soler e Moreno, 2012). Isso é resultado do sistema de acasalamento de cada espécie
onde, em geral, as fêmeas escolhem seu parceiro. Porém existem exceções, onde a fêmea
é mais colorida que o macho (Heinsohn, Legge e Endler, 2005).
Em lagartos, muitos grupos apresentam dicromatismo sexual como, por exemplo,
espécies da família Agamidae (Stuart-Fox et al. 2004), do gênero Anolis (Nicholson,
2007), da família Chamaleonidae (Robinson, 1978), lagartos de colarinho da espécie
23
Crotaphytus collaris (Macedonia et al. 2004) e em Cnemidophorus ocellifer (Lisboa et
al. 2017). Todos esses grupos apresentam uma característica em comum: os machos são
facilmente distinguidos das fêmeas por possuírem uma coloração bastante distinta e
perceptível na visão humana. Não obstante, muitas espécies de lagartos não possuem
dicromatismo aparente e machos e fêmeas apresentam colorações muito parecidas para
visão humana. Ainda, devido a diferenças nos sistemas visuais de lagartos e humanos é
possível que essas espécies de fato apresentem diferenças marcantes entre machos e
fêmeas. O dicromatismo sexual pode ser bem mais comum do que se pensa e a baixa
estimativa desse fenômeno pode estar atrelada às limitações da percepção humana
(Cuthill et al., 1999; Eaton, 2005; Chen, 2012).
Pouco se sabe sobre o sistema de sinalização por cor em espécies onde machos e
fêmeas são mais parecidos e não apresentam grandes contrastes na coloração. Uma forma
de resolver este problema é utilizar modelagem visual para simular como um lagarto
enxergaria um outro co-específico, uma vez que os sistemas visuais de várias espécies já
são conhecidos (Loew et al. 2002, Bowmaker et al 2005, Fleishman et al 2011 e Martin
et al. 2015). Poucos estudos tem utilizado modelagem visual para o estudo da coloração
em lagartos (Leal e Fleishman, 2004; Chan et al. 2009; Macedonia et al. 2009; Pérez i de
Lanuza et al. 2013; Marshall e Stevens, 2014; Mclean et al. 2014; Martin et al. 2015;
Whiting et al. 2015). Esta abordagem traz grande vantagem, pois permite uma melhor
aproximação de como os lagartos enxergam um conspecífico.
Conhecer as diferenças na coloração entre machos e fêmeas é uma informação
básica para entender como os sistemas de comunicação por cor evoluíram. Estas novas
informações podem ser fundamentais na compreensão da função de cada componente da
coloração na comunicação inter- e intra-específica. Em Urosaurus ornatus, por exemplo,
machos mais brilhosos defendem seus territórios mais agressivamente (Thompson e
24
Moore, 1991). Em Lacerta agilis, os machos com manchas verdes mais distintas têm
maior probabilidade de vencer combates (Olsson, 1992).
Diferenças na coloração entre morfos estão associadas a comportamentos e táticas
reprodutivas (Sinervo et al., 2000). Em Lacerta viridis fêmeas usam a cor para escolher
seus parceiros (Bajer et al., 2010). Nesta mesma espécie, Molnar et al. (2013) mostraram
uma correlação negativa entre a carga parasitária e o brilho da garganta e barriga, e em
Molnar et al. (2011) os lagartos que apresentavam mais alto croma UV mostraram pior
condição corporal ou estado de saúde. Por outro lado, em Sceloporus virgatus, lagartos
com brilho mais intenso apresentam melhor condição corporal (Weiss, 2006). No cágado
Trachemys scripta os indivíduos com manchas vermelhas mais brilhantes apresentaram
melhor condição corporal e melhor resposta imune (Polo-Cavia et al. 2013). Isto mostra
o quão complexas são as relações entre os diferentes componentes da cor e as várias
informações associadas, sendo um importante sinal para entender como as diferentes
pressões de seleção agiram em diferentes contextos para a evolução da coloração em
lagartos.
Neste trabalho utilizamos como modelo o lagarto Tropidurus hispidus (Spix,
1825), uma espécie de distribuição uniforme e aparentemente contínua nas áreas de
Caatinga do nordeste do Brasil. Ocorre também em áreas de dunas e restingas da costa,
em várias localidades no agreste, no domínio florestal atlântico, em localidades do
Cerrado, em áreas de contato com outros biomas, e em todas as formações abertas do sul
da Amazônia até a Argentina (Rodrigues, 1987). Os lagartos desse gênero são diurnos,
abundantes, heliófilos, forrageadores senta-e-espera, territoriais e ocorrem,
predominantemente, em formações abertas (Rodrigues, 1987; Huey e Pianka, 1981; Sales
et al. 2011). Tropidurus hispidus é a espécie de maior tamanho corporal do gênero e
apresenta dimorfismo sexual, com machos maiores que as fêmeas (Rodrigues, 1987;
25
Kolodiuk et al. 2010, Ribeiro e Freire, 2011). É uma espécie que não apresenta muitos
contrastes em sua coloração, apenas tons de castanho, cinza, marrom e preto. Os animais
são crípticos em seus ambientes, sendo mais difícil a visualização quando estão imóveis,
bem como a distinção entre os sexos, quando os indivíduos são do mesmo tamanho. Esta
aparente falta de contraste na coloração, entre machos e fêmeas, é puramente baseada na
percepção humana e o que propomos neste trabalho é uma forma mais objetiva de
quantificar se existem diferenças perceptíveis entre machos e fêmeas, tomando-se como
base a própria visão do lagarto.
Não existem trabalhos que buscaram entender, de forma objetiva, o ornamento de
cor no gênero Tropidurus, que compreende um conjunto de 15 espécies endêmicas da
América do Sul (Sena, 2015), mas apenas os trabalhos de descrição e revisão do grupo
(Rodrigues, 1987). Em dois estudos com as espécies Tropidurus semitaeniatus e
Tropidurus torquatus, nos quais se avaliou a variação da cor para duas regiões do corpo,
perceptíveis a nossa visão (ventral da coxa e aba anal em machos) observou-se que esta
variação vai do amarelo, em indivíduos mais jovens, ao amarelo com preto e totalmente
preto à medida que os indivíduos vão ficando mais velhos. Os autores sugerem que esta
variação está relacionada à maturidade e ao reconhecimento sexual, resultado de seleção
sexual (competição entre os machos ou escolhas pelas fêmeas; Ribeiro et al.,2010 e Pinto
et al., 2005). Para T. torquatus apenas machos com manchas ventrais pretas tinham bons
territórios e um grande número de fêmeas (Pinto, 1999). Esta associação entre padrão de
cor e dominância também foi vista em outros lagartos como Urosaurus ornatus, no qual
os machos mais escuros eram dominantes (Zucker, 1989).
Neste estudo, nós fizemos a primeira diferenciação da coloração entre machos e
fêmeas para Tropidurus hispidus, uma espécie do grupo Tropidurus torquatus, utilizando
para isso espectrofotometria e modelagem visual para um conspecífico. Uma possível
26
hipótese para essas diferenças é que elas foram selecionadas para melhorar a comunicação
entre os indivíduos do mesmo sexo e do sexo oposto, sendo um canal privado de
comunicação, um sinal eficiente na comunicação inter e intrasexual, mas não percebido
por predadores.
Metodologia
Os animais foram capturados em janeiro de 2016, na região do Seridó, Município
de Caicó (6° 58’ 42,75” S e 37° 17’ 93,84” W), no estado do Rio Grande do Norte, Brasil.
Essa região se encontra dentro do bioma Caatinga, caracterizado por vegetação
hiperxerófila arbóreo-arbustiva, com estrato herbáceo apenas nas estações chuvosas e
trechos de vegetação densa bem conservada (Varela-Freire, 2002). O clima é semiárido
quente e seco (Ab’Saber, 1974), com chuvas de convecção ocorrendo em uma curta
estação chuvosa com predominância nos meses de março a maio, cujos índices de
precipitação variam entre 500 e 700 mm/ano. As temperaturas médias anuais variam de
28º C a 30º C no decorrer do ano, as mínimas variam de 17º C a 20º C (Varela-Freire,
2002). A estação seca ocorre de junho ou julho a dezembro ou janeiro, havendo
ocorrência de frentes frias nos meses de agosto a outubro. A umidade relativa do ar varia
de 30 a 50% nos meses de seca e de 50 a 70% nas estações chuvosas.
O método de coleta utilizado foi o laço, este foram feitos de nylon e vara de pesca,
capturamos um total de 79 indivíduos, sendo 31 fêmeas e 48 machos. Após captura os
espécimes foram mantidos no Laboratório de Ecologia Terrestre da Universidade Federal
do Rio Grande do Norte (UFRN), em terrários de vidro (70 x 40 x 40 cm) com areia e
vários abrigos. A temperatura do laboratório variou de 22 a 25°C durante a noite e de 27-
32°C durante o dia e mantivemos um regime de luz 12:12 claro/escuro. Fontes de água
foram oferecidas sem restrição e os lagartos foram alimentados, com seis a oito larvas de
27
Tenebrio molitor, três vezes por semana. As larvas foram enriquecidas com minerais e
vitaminas a cada seção de alimentação. Após a coleta dos dados os animais foram
liberados nas áreas próximas da sua área de captura.
Morfometria
O dimorfismo sexual em Tropidurus hispidus é bem conhecido (Rodrigues, 1987;
Kolodiuk et al. 2010, Ribeiro e Freire, 2011). Porém, para testar a associação entre cor e
traços morfológicos, nós medimos tamanho do corpo e tamanho da cabeça. Estas estão
associadas à habilidade de luta, dominância, sucesso de acasalamento em machos
(Salvador e Veiga, 2001; Perry et al. 2004; Jenssen, DeCourcy e Congdon, 2005; Huyghe
et al., 2005) e quantidade de ovos em fêmeas (Fitch, 1970). As seguintes variáveis
morfológicas foram mensuradas para todos os indivíduos: comprimento rostro-cloacal,
comprimento da cabeça (da ponta do focinho até o início da abertura do ouvido), largura
da cabeça (no ponto mais largo), altura da cabeça (no ponto mais alto), tamanho da cauda
(da cloaca a ponta da cauda), largura e altura do corpo (no ponto mais alto e mais largo),
comprimento das patas anteriores e posteriores (no ponto mais distante do corpo a
inserção no corpo). Todas as medidas foram feitas com paquímetro digital com precisão
de 0,1 mm. O peso corporal foi medido com uma balança digital com precisão de 0,01 g.
Espectrofotometria
As variáveis de cor foram registradas utilizando uma sonda de fibra óptica (R400-
7- UV-VIS, Ocean Optics, Dunedin, FL) acoplada a um espectrofotômetro USB4000 –
UV – VIS portátil (Ocean Optics), referenciada por uma superfície plana padrão de
espectralon, com base em um padrão certificado de refletância branca difusa de 99%, e
conectada a um computador portátil. A sonda foi montada em um suporte que possibilitou
28
a tomada de leituras a partir de uma área oval de 3 mm, a uma distância constante de 3
mm da superfície. O fim do suporte da sonda tubular foi cortado em um ângulo de 90
graus de forma que a iluminação permanecesse em 90 graus em relação à superfície e que
a refletância fosse medida sempre no mesmo ângulo, seguindo protocolos estabelecidos
em outros estudos (Endler, 1990; Stuart-Fox et al. 2003; Molina-Borja et al., 2006).
As medições foram realizadas no laboratório, sob luz artificial (DH2000-BAL,
Ocean Optics), imediatamente após a calibração do sistema em claro e escuro. Os lagartos
foram mantidos em um tanque com uma área de termorregulação sob uma lâmpada de
calor por pelo menos 15 min antes das medições. As refletâncias foram medidas após os
lagartos terem atingido sua temperatura corporal ideal, determinada após deixar o animal
livre para termorregulação em um gradiente de temperatura. Cada espectro tomado teve
uma média de três leituras para cada uma das onze regiões do corpo (cabeça - Hea, dorso
lateral - Dla, dorso - Dor, dorso da coxa - Dth, dorso da base da cauda - Dtb, garganta -
Thr, barriga - Bel, flanco - Fla, ventre da coxa - Vth, cloaca - Clo e ventre da base da
cauda - Vtb Figura 1).
Utilizamos o pacote do R “pavo” (Maia et al. 2013 ), para derivar medidas
tradicionais de intensidade espectral, para o brilho (B2 brilho médio = média da
refletância sobre todos os comprimentos de onda), matiz (H1 = comprimento de onda no
pico de refletância, H2 = comprimento de onda na máxima inclinação negativa do
espectro e H4 = Calculado para a região do comprimento de onda correspondente ao
vermelho) e saturação [S1.UV, S1.violeta, S1.azul, S1.verde, S1.amarelo, S1.vermelho =
croma calculado para cada segmento específico, calculado pela divisão da soma dos
valores de refletância das regiões de interesse (ex. De λ a para λ b) pela refletância total
e S8 = Diferença relativa entre as refletâncias máxima e mínima dividido pelo brilho
médio do espectro], cada variável desta são importante componentes da cor e comumente
29
utilizadas na literatura (Endler, 1990; Macedonia et al., 2002, Maia et al. 2013).
Utilizamos a faixa de comprimento de onda de 300 a 700 nm, o comprimento de onda na
faixa do infravermelho foi excluído por não haver evidências que os lagartos enxerguem
nesse comprimento (Looew et. al. 2002).
Figura 1: Regiões do corpo do animal onde foram mensurados os dados
espectrofotométricos. Hea = cabeça, Dla = dorso lateral, Dor = dorso, Dth = dorso da
coxa, Tba = base da cauda, Thr = garganta, Bel = barriga, Fla = flanco, Clo = aba anal,
Vth= ventral da coxa e Vtb = ventral da base da cauda.
Modelagem Visual
Para saber se as diferenças na coloração em T. hispidus são perceptíveis pelo
sistema visual dos lagartos fizemos uma modelagem visual, por região do corpo. Por não
existirem trabalhos de sensibilidade visual para o gênero Tropidurus, utilizamos como
modelo os dados de sensibilidade visual de Podarcis muralis, já que o sistema visual dos
visão dorsal visão ventral
30
lagartos é bastante conservado (Martin et al. 2015) . Todas as análises
espectofotométricas foram feitas com pacote “pavo”. Nós utilizamos no modelo um
iluminante local, este foi medido, utilizando-se um cabo de fibra óptica acoplado a um
espectrofotômetro sem fonte de luz, está foi posicionada a 90 graus em relação ao solo
virada para o céu em um dia sem nuvens as 11h e 53 min, e assumimos a absoluta captura
quântica e ruído neural, o qual é ideal para contrastar cores de distância cromática
(Vorobyev and Osorio 1998; Maia et al. 2013). Utilizamos o modelo para medir distância
Euclidiana cromática (DS) e acromática (DL) entre os sexos (Vorobyev and Osorio 1998).
Tanto a distância cromática quanto a acromática são expressas em JNDs – “just noticeable
differences”, que indicam como dois espectros são distinguidos pelo sistema visual
modelado. Considerando o espaço visual do receptor, consideramos que valores de JNDs
abaixo de 1, não são distinguíveis, entre 1 e 3 são percebidos apenas sob condições ótimas
de iluminação e acima de 3 são bem percebidos (ver Siddiqi et al. 2004). Cada espectro
de uma determinada região do macho foi comparado com o mesmo espectro da mesma
região da fêmea para produzir a distância cromática e acromática, com um total de 1488
comparações cromáticas e acromáticas intersexual, por região do corpo.
Análise Estatística
Para testarmos se as variáveis da cor (B2, H1, H2, H4, S1.UV, S1.Violeta,
S1.Azul, S1.Verde, S1.Amarelo, S1.Vermelho e S8) diferem entre os sexos, cada ponto
do corpo do macho foi comparado com o mesmo ponto no corpo da fêmea. Para
atendermos aos pressupostos das análises, todas as variáveis contínuas foram
transformadas para a escala Z (Zar, 1998) e retiramos todas as variáveis com correlações
acima de 85%. Para testar nossas predições, aplicamos uma Mancova por parte do corpo,
utilizando como variável resposta as variáveis de cor, como variável preditora o sexo e
31
como co-variável o tamanho do corpo. Definimos tamanho como sendo uma medida
isométrica das variáveis de tamanho (ver Mesquista et al. 2006), seguindo o procedimento
descrito por Somers (1986). Para as partes do corpo que apresentaram diferenças
significativas entre os sexos (p<0,05) utilizamos uma análise discriminante linear (ADL)
baseada no método de classificação de máxima probabilidade para identificar quais
variáveis de cor melhor discriminam o sexo em T. hispidus. Este método gera uma
combinação de variáveis canônicas que maximizam a probabilidade de as observações
designarem corretamente aos grupos pré-determinados, no nosso caso, sexo. Estes dados
foram validados utilizando um método de validação cruzada (“stepclass”) do pacote
“klaR” no programa R, versão 3.3.1 (citação do R). Utilizamos 100 rodadas de validações
para obter a taxa de acerto do modelo, e identificar, dentre as variáveis de cor, a que
melhor discrimina o sexo.
Resultados
Analisando as curvas de refletâncias por parte do corpo observamos que machos
e fêmeas são muito parecidos em relação ao perfil geral da curva. As áreas de maior
refletância estão entre 600 e 700 nm, próximo do vermelho, com um pico de refletância,
entre 300 e 400 nm, na região do UV. Estas curvas não apresentam picos bem destacados,
o que caracterizaria um maior cromatismo. Para cloaca, ventral da coxa, barriga, garganta
e flanco, as fêmeas apresentam, em média, uma maior intensidade de refletância (área
abaixo da curva). Já para o dorso, cabeça e base da cauda os machos são mais intensos.
Para a região ventral da base da cauda, os machos refletem mais na faixa do UV e as
fêmeas são mais intensas na faixa do vermelho entre 600 e 700 nm (Figuras 2 e S1).
32
Figura 2. Curvas de refletância das quatro partes do corpo que mais
discriminaram machos (linha tracejada e cor azul) e fêmeas (linha continua e cor salmão).
A MANCOVA mostrou que nove das onze regiões do corpo apresentam diferença
na cor entre os sexos. As únicas regiões que não apresentaram diferenças foram as regiões
dorso lateral e dorsal da coxa (Tabela 1). Para a cabeça, dorso, flanco e barriga, a variação
da cor é explicada apenas pelo sexo. Para a região dorsal da coxa a variação da cor co-
variou com o tamanho, mas não diferiu entre os sexos. Para a base da cauda, o ventral da
coxa e a cloaca, a variação da cor é explicada pelo sexo e co-variou com o tamanho
(Tabela 1). A ADL mostrou que as partes mais discriminatórias, entre machos e fêmeas,
são o ventral da coxa (B2, percentual de acerto de 0,98), a cloaca (B2, percentual de acerto
de 0,96), além da cabeça e do dorso (S1.vermelho, percentual de acerto de 0,72 e 0,72).
Para a base da cauda, o matiz foi o que melhor discriminou (H2, 0,67). Garganta, flanco
b) Ventral da coxa
d) Ventral da base da cauda c) Dorso
33
e barriga foi o brilho quem melhor diferenciou os sexos (B2, percentual de acerto de 0,64,
0,65 e 0,69 respectivamente) e o UV foi o melhor discriminante para a região ventral da
base da cauda, com percentual de acerto de 0,67 (Tabela 2). Analisando as figuras 2 e S2,
observamos a sobreposição dos valores da discriminante, assim podemos dizer que há
uma maior probabilidade de os machos terem valores positivos e as fêmeas negativos.
Tabela 1. Resultado da Mancova para as diferentes variáveis de cor entre as diferentes
partes do corpo. Bel = barriga, Clo = cloaca, Dla = dorso lateral, Dor = dorso, Dth = dorsal
da coxa, Fla = flanco, Hea = cabeça, Tba = base da cauda, Thr = garganta, Vtb = ventral
da base da cauda, Vth = ventral da coxa.
Partes do
corpo
Sexo Tamanho
Wilks’λ P Wilks’ λ P
Hea 0,730 0,001 0,843 0,089
Dla 0,885 0,179 0,871 0,121
Dor 0,472 < 0,001 0,860 0,143
Dth 0,910 0,562 0,779 0,022
Tba 0,785 0,026 0,729 0,003
Thr 0,805 0,014 0,801 0,012
Fla 0,814 0,037 0,901 0,377
Bel 0,752 0,002 0,908 0,321
Vth 0,140 < 0,001 0,760 0,002
Vtb 0,697 < 0,001 0,883 0,172
Clo 0,153 < 0,001 0,796 0,011
34
Tabela 2. Resultado da Análise Discriminante. Valores são os eixos que melhor
discriminaram machos de fêmeas. Partes do corpo: Bel = barriga, Clo = cloaca, Dor =
dorso, Fla = flanco, Hea = cabeça, Tba = base da cauda, Thr = garganta, Vtb ventral da
base da cauda, Vth ventral da coxa. S1 e S8 são croma, B2 é o brilho médio e H1, H2 e
H4 são matiz. S1.violeta foi retirada por apresentar correlação acima de 85%. Em negrito
as variáveis que melhor discriminaram machos e fêmeas.
Variáveis de Cor Hea Dor Tba Thr Fla Bel Vth Vtb Clo
B2 -0,398 0,283 0,346 -0,525 -0,450 -1,107 -2,329 0,114 -1,864
S1.UV -0,849 326,073 -0,979 -2,971 -3,533 1,216 -0,223 -1,814 0,454
S1.azul 0,266 203,180 -0,822 -1,623 -2,747 0,665 -0,240 -0,989 -0,323
S1.verde – 133,724 – – – – – – –
S1.vermelho -1,445 357,818 -2,341 -3,193 -4,709 0,679 – -2,758 –
S8 – – 7,708 – – – -0,199 – -0,879
H1 -0,252 0,136 0,729 0,130 0,068 0,186 -0,139 0,874 0,251
H2 0,249 -0,279 0,437 0,358 0,219 0,294 0,121 -0,199 -0,004
H4 0,091 7,708 -0,066 – 0,864 – – – –
Percentual de
acerto 0,722 0,722 0,671 0,646 0,658 0,696 0,987 0,671 0,962
35
Figura 3. Gráfico de densidade da análise discriminante, mostrando a separação entre
machos e fêmeas.
A modelagem visual mostrou que o contraste acromático (Figura 4b) é melhor
percebido do que o contraste cromático (Figura 4a). Os dados, para todas as partes do
corpo, tanto o cromático quanto o acromático, estão em torno de 3, indicando que as
diferenças entre machos e fêmeas são perceptíveis no sistema visual dos lagartos. As
regiões do corpo com maior contraste cromático e acromático são a cloaca e ventral da
coxa. Para o contraste cromático mais de 75% dos dados estão entre: percebido em ótimas
condições de luz (JND entre 1 e 3) e percebido independente da condição de luz (JND
b) Ventral da coxa
c) Dorso d) Ventral da base da cauda
a) Cloaca
36
acima de 3). Para o contraste acromático, 75% dos dados então acima de 3, mostrando
que esta diferença, para todas as partes do corpo, é bem percebida (Figura 4).
Figura 4. Boxplot com mediana, primeiro, segundo e terceiro quartis, valores máximos
e mínimos. Dados da modelagem visual em JNDs, para a visão do lagarto, das distâncias
de contrastes entre machos e fêmeas por parte do corpo; Bel = barriga, Clo = cloaca, Dor
= dorso, Fla = flanco, Hea = cabeça, Tba = base da cauda, Thr = garganta, Vtb ventral da
base da cauda, Vth ventral da coxa; a = cromático e b= acromático (brilho). Em diferentes
faixas de detecção, dados na faixa branca não são perceptíveis, na cinza claro perceptível
em ótimas condições de luz e na cinza escuro perceptível pelo receptor.
37
Discussão
A ausência de picos bem definidos, nas curvas de refletância, indica que o
cromatismo é pouco evidente, os animais apresentam colorações pouco saturadas. Este
padrão é mais parecido com espécies que não apresentam dicromatismo, como a ave João
de Barro (Furnarius rufus albogularis, Diniz et al. 2016) ou para outra espécie de ave
em que foram analisadas apenas as manchas melânicas, como Poecile atricapilla
(Mennill et al. 2003). Diferentemente, em espécies que têm ornamentos elaborados
(conspícuos), as curvas apresentam vários picos bem definidos, como nos lagartos
Crotaphytus collaris e Lacerta (Timon) lepida (Macedonia et al., 2004 e Fonte et al.
2009). Este dicromatismo em T. Hispidus é resultado do balanço de forças entre seleção
sexual e natural (Macedonia, Brandt e Clark, 2002; Husak et al., 2006; Millar et al. 2006).
As diferenças na coloração em T. hispidus podem ter sido selecionadas para
reforçar a comunicação intra e intersexual, como uma forma de sinalizar qualidade.
Segundo Butler et al. (2011) as medidas de croma, matiz e brilho são boas preditoras da
quantidade de carotenoide no tegumento de aves, e este tem sido considerado um sinal
honesto pois somente indivíduos com alta qualidade acumulam níveis elevados dessa
substância no seu tegumento (Gray, 1996 e McGraw, 2006). O croma vermelho está
relacionado ao pigmento carotenóide (Hamilton et al., 2013) e vem sendo associado a
dominância (Healey, et al. 2007). Enquanto o croma UV tem ganhado destaque
recentemente na literatura, como um importante componente estrutural da cor (Fonte et
al., 2009).
Vários trabalhos têm mostrado a relação do UV na condição corporal (Monar et
al., 2012), UV e escolha de parceiros (Bajer et al., 2010), UV e dominância (Bajer et al.
2011). O UV não é percebido pelo sistema visual humano, mas vários artigos mostram
38
que os lagartos conseguem enxergar essa faixa do espectro, sendo um canal de
comunicação privado para a espécie (Loew et al. 2002, Bowmaker et al 2005, Fleishman
et al 2011 e Martin et al. 2015). O brilho vem sendo relacionado a carga parasitária
(Monar et al., 2013), condição corporal (Weiss, 2006), resposta imune (Polo-Cavia et al.
2013) e defesa de território (Thompson e Moore, 1991).
As duas manchas melânicas têm papel importante, tanto na avaliação do oponente,
e como critério de escolha pelas fêmeas. Estudos sugerem que as manchas melânicas
estão associadas ao reconhecimento do sexo (Cooper e Burns 1987), termorregulação
(Clusella Trullas et al. 2007), resposta imune (Ducrest et al. 2008), agressividade (Horth,
2003 e Zucker, 1989) e sucesso reprodutivo (Sinervo e Lively, 1996). Pinto (1999),
trabalhando com T. torquatus, observou que apenas grandes machos apresentavam
manchas ventrais negras, e estes tinham bons territórios e um grande número de fêmeas.
A modelagem visual nos confirma a diferença entre machos e fêmeas, mostrando
que diferenças na coloração entre os sexos são percebida pelo sistema visual dos lagartos.
Tanto o contraste cromático quanto o acromático são percebidos, mas o contraste
acromático, que está relacionado ao brilho é mais perceptível. Isto corrobora os dados das
variáveis físicas do espectrofotômetro, que mostram a ausência de picos bem definidos,
o que caracterizaria um maior cromatismo (Fonte et al. 2009). Também confirma a
descrição de Rodrigues (1987) que caracteriza a coloração de T. Hispidus em tons de
castanho, cinza e preto. A espectrofotometria junto com a modelagem visual nos mostrou
a complexidade do ornamento de cor e a limitação do sistema visual humano em perceber
mais precisamente as diferenças entre os sexos em T. hispidus, indo além das descritas
por Rodrigues (1987).
O dicromatismo sexual é resultado do balanço de forças de seleção natural
(predação) e seleção sexual (Millar et al. 2006). Mostramos que T. hispidus apresenta
39
dicromatismo sexual, mas a forma dos espectros, que apresentam cores pouco saturadas,
similares ao substrato, faz com que estes animais apresentem tons escuros, indicando uma
possível estratégia para evitar predadores (Endler, 1984). Lanuza (2013) observou para
os lagartos do Velho Mundo da família Lacertidae, que na região ventral há uma
predominância de cores com comprimentos de ondas longos e na região lateral de
comprimento de onda curto. Neste caso, as três regiões, ventral, lateral e dorsal,
predominam cores de comprimento de onda longo, indicando que os regimes de pressão
de seleção natural e sexual são diferentes do encontrado por Peréz e Lanuza (2013) para
lagartos Lacertidae. Destacamos a importâcia de um metodo mais eficiente em detectar
sutis diferenças, não percebida por nós, mas próxima as realidade destes animais,
permitindo avanço dos conhecimentos do ornamento de cor nesta espécie. São necessárias
mais pesquisas com espécies onde o dicromatismo não é tão percebido por nós, para
diminuir os vieses da nossa visão, bem como confirmar se esse padrão se repete para
outras espécies. Não podemos afirmar que estas diferenças, entre machos e fêmeas, na
cor em T. hispidus tenham as mesmas funções citadas acima.
Nossos resultados levantam hipóteses para o desenvolvimento de pesquisas que
busquem relacionar coloração e comportamentos reprodutivos, bem como coloração e
performance no contexto de seleção sexual, sendo necessárias novas pesquisas com
experimentos controlados para testar cada uma destas possibilidades, mas é um forte
indício de que este dicromatismo tenha sido selecionado para melhorar a comunicação
visual entre machos-machos, machos-fêmeas e fêmeas-fêmeas em T. hispidus. Com os
dados desse trabalho, agora temos as informações iníciais para testar o papel de cada
atributo da coloração na evolução do sistema de comunicação visual em T. hispidus.
40
Referências
Ab’Saber, A. 1974. O domínio morfoclimático semiárido das Caatingas brasileiras.
Geomorfologia 43: 1-139.
Andersson, S., Ornborg, J. e Andersson, M. 1998. Ultraviolet sexual dimorphism and
assortative mating in blue tits. Proceedings of the Royal Society B 265 :445-450.
Andersson, M. 1994. Sexual Selection. Princeton University Press, Princeton
Bajer, K., Molnár, O., Török, J.e Herczeg, G. 2010. Female European green lizards
(Lacerta viridis) prefer males with high ultraviolet throat reflectance. Behavioral
Ecology and Sociobiology 64: 2007-2014.
Bajer, K., Molnár, O., Török, J. e Herczeg, G. 2011. Ultraviolet nuptial colour determines
fight success in male European green lizards (Lacerta viridis). Biology Letters 7(6):
866-868.
Bell, R.C e Zamudio, K.R. 2012. Sexual dichromatism in frogs: natural selection, sexual
selection and unexpected diversity. Proceedings of the Royal Society B 279: 4687-
4693.
Bennett, A. T. D., Cuthill, I. C., Partridge, J. C. e Maier, E. J. 1996. Ultraviolet vision and
mate choice in zebra finches. Nature 380: 433-435.
Bowmaker, J. K., Loew, E. R. e Ott, M. 2005. The cone photoreceptors and visual
pigments of chameleons. Journal of Comparative Physiology A 191: 925-932.
Butler M.W., Toomey M.B. e McGraw, K.J. 2011. How many color metrics do we need?
Evaluating how different color-scoring procedures explain carotenoid pigment
content in avian bare-part and plumage ornaments. Behavioral Ecology and
Sociobiology 65:401-413.
Caro, T. 2005. The adaptive significance of coloration in mammals. Bioscience 55 (2):
125-136.
41
Chan, R., Stuart-Fox, D. e Tim S. Jessop, T.S. 2009. Why are females ornamented? A
test of the courtship stimulation and courtship rejection hypotheses. Behavioral
Ecology 20 (6): 1334-1342.
Chen, P. Stuart-Fox, D. Hugall, A. F. e Symonds, M. R. E. 2012. Sexual selection and the
evolution of complex color patterns in dragon lizards. Evolution, 66:3605-3614.
Clusella Trullas, S., van Wyk, J.H., e Spotila, J.R. 2007. Thermal melanism in ectotherms.
Journal of Thermal Biology 32: 235-245.
Cooper, W.E., Jr., e Burns, N. 1987. Social significance of ventrolateral coloration in the
fence lizard, Sceloporus undulatus. Animal Behaviour 35: 526-532.
Cuthill, I.C., Bennett, A.T.D., Partridge, J.C. e Maier, E.J. 1999. Plumage reflectance and
the objective assessment of avian sexual dichromatism. American Naturalist 153:183-
200.
Darwin, C. 1859. On the origin of species by means of natural selection, or the
preservation of favoured races in the struggle for life. J. Murray, London, UK.
Diniz, P., Ribeiro, P.H.L., Rech, G.S. e Macedo, R.H. 2016. Monochromatism, cryptic
sexual dimorphism and lack of assortative mating in the Rufous Hornero, Furnarius
rufus albogularis. Emu - Austral Ornithology. 116:294-300.
Ducrest, A.L., Keller, L., e Roulin, A. 2008. Pleiotropy in the melanocortin system,
coloration and behavioural syndromes. Trends in Ecology and Evolution 23: 502-510.
Eaton, M. D. 2005. Human vision fails to distinguish widespread sexual dichromatism
among sexually “monochromatic” birds. Proceedings of the National Academy of
Sciences of the United States of America 102: 10942-10946.
Endler, J. A. 1983. Natural and sexual selection on color patterns in poeciliid fishes.
Environmental Biology Fishes, 9: 173-190.
42
Endler, J. A. 1990. On the measurement and classification of colour in studies of animal
colour patterns. Biological Journal of the Linnean Society 41: 315-352.
Endler, J. A. 1992. Signals, signal conditions, and the direction of evolution. American
Naturalist 139:125-153.
Fonte, H., Lanuza, G. P. e Sampedro, C. 2009. Ultraviolet reflectance and cryptic sexual
dichromatism in the ocellated lizard, Lacerta (Timon) lepida (Squamata: Lacertidae).
Biological Journal of the Linnean Society 97: 766-780.
Fleishman, L. J., Loew, E. R. e Whiting, M. J. 2011. High sensitivity to short wavelengths
in a lizard and implications for understanding the evolution of visual systems in
lizards. Proceedings of the Royal Society B 278: 2891-2899.
Gray, D.A. 1996. Carotenoids and sexual dichromatism in North American passerine
birds. American Naturalist 148: 453-480.
Grether, G.F. 2000. Carotenoid limitation and mate preference evolution: A test of the
indicator hypothesis in guppies (Pecilia reticulata). Evolution 54(5): 1712-1724.
Hamilton, D.G., Whiting, M.J. e Pryke, S.R. 2013. Fiery frills: carotenoid-based
coloration predicts contest success in frill neck lizards. Behavioral Ecology 24:1138-
1149.
Healey M., Uller, T. e Olsson, M.S. 2007. Seeing red: morph-specific contest success and
survival rates in a colour-polymorphic agamid lizard. Animal Behaviour 74: 337-341.
Heinsohn, R., Legge, S. e Endler, J.A. 2005. Extreme reversed sexual dichromatism in
bird without sex role reversal. Science 309: 617-619.
Hunt, S., I. C. Cuthill, Swaddle, J. P. e Bennett. A. T. D. 1997. Ultraviolet vision and
band-colour preferences in female zebra finches, Taeniopygia guttata. Animal
Behaviour 54:1383-1392.
43
Hunt, S., Cuthill, I. C., Bennett, A. T., e Griffiths, R. 1999. Preferences for ultraviolet
partners in the blue tit. Animal Behaviour 58(4):809-815.
Husak, J.F., Macedonia, J.M., Fox, SF, e Sauceda, R.C. 2006. Predation cost of
conspicuous male coloration in collared lizards (Crotaphytus collaris): an
experimental test using clay-covered model lizards. Ethology 112:572-580.
Huey, R. B. e Pianka, E. R. 1981. Ecological consequences of foraging mode. Ecology
62 (4): 991- 999.
Horth, L. 2003. Melanic body colour and aggressive mating behaviour are correlated traits
in male mosquitofish (Gambusia holbrooki). Proceedings of the Royal Society B 270:
1033-1040.
Peréz i de Lanuza, P., Font, E. e Monterde, J.L. 2013. Using visual modelling to study
the evolution of lizard coloration: sexual selection drives the evolution of sexual
dichromatism in lacertids. Journal of Evolutionary Biology 26:1826-1835.
LeBas, N. R. e Marshall, N.J. 2000. The role of colour in signalling and male choice in
the agamid lizard Ctenophourus ornatus. Proceedings of the Royal Society B 267:
445-452.
Lisboa, C.M.C.A., Bajer, K., Pessoa, D.M.A., Huber, M.A.A. e Costa, G.C. 2017. Female
Brazilian whiptail lizards (Cnemidophorus ocellifer) prefer males with high
ultraviolet ornament reflectance. Behavioural Processes 142: 33-39.
Loew, E.R., Fleishman, L.J., Foster, R.G. e Provencio, I. 2002. Visual pigments and oil
droplets in diurnal lizards: a comparative study of Caribbean anoles. Journal
Experimental Biology 205:927-938.
Leal, M. e Fleishman, L.J. 2004. Differences in visual signal design and detectability
between allopatric populations of Anolis lizards. The American Naturalist 163: 26-
39.
44
Kemp, D. J. 2007. Female butterflies prefer males bearing bright iridescent
ornamentation. Proceedings of the Royal Society B 274: 1043-1047.
Kolodiuk, M.F., Ribeiro, L.B. e Freire, E.M.X. 2010. Diet and foraging behavior of two
species of Tropidurus (Squamata, Tropiduridae) in the Caatinga of Northeastern
Brazil. South American Journal of Herpetology 5: 35-44.
Macedonia, J. M. 2001. Habitat light, colour variation, and ultraviolet reflectance in the
Grand Cayman anole, Anolis conspersus. Biological Journal of the Linnean Society
73:299-320.
Macedonia, J.M., Brandt, Y., e Clark, D.L. 2002. Sexual dichromatism and differential
conspicuousness in two populations of the common collared lizard (Crotaphytus
collaris) from Utah and New Mexico, USA. Biological Journal of the Linnean Society
77: 67-85.
Macedonia, J.M.; Husak, J.F.; Brandt, Y.M.; Lappin, A.K. e Baird, T.A. 2004. Sexual
dichromatism and color conspicuousness in three populations of Collard Lizards
(Crotaphytus collaris) from Oklahoma. Journal of Herpetology 38: 340-354.
Macedonia, J.M., Lappin, A.K., Loew, E.R., McGuire, J.A., Hamilton, P.S., Plasman, M.
et al. 2009. Conspicuousness of Dickerson’s collared lizard (Crotaphytus
dickersonae) through the eyes of conspecifics and predators. Biological Journal of
the Linnean Society 97: 749-765.
McGraw, K.J. 2006. The mechanics of carotenoid coloration in birds. In: Hill GE,
McGraw KJ (eds) Bird coloration, vol I, mechanisms and measurements. Harvard
University Press, Boston, pp 177-242.
Maia, R., Eliason, C. M., Bitton, P. P., Doucet, S. M., e Shawkey, M. D. 2013. pavo: an
R package for the analysis, visualization and organization of spectral data. Methods
in Ecology and Evolution 4:906-913.
45
Marshall, K.L.A. e Stevens, M. 2014. Wall lizards display conspicuous signals to
conspecifics and reduce detection by avian predators. Behavioral Ecology 25(6):
1325-337.
Martin, M., Le Galliard, J.F., Meylan, S. e Loew, E.R. 2015. The importance of short and
near infrared wavelength sensitivity for visual discrimination in two species of
lacertid lizards. Journal of Experimental Biology 218: 458-465.
Mclean, C.A.; Moussalli, A. e Stuart-Fox, D. 2014. Local adaptation and divergence in
colour signal conspicuousness between monomorphic and polymorphic lineages in a
lizard. Journal of Evolutionary Biology 27: 2654-2664
Mennill D.J., Doucet S.M., Montgomerie R. e Ratcliffe L.M. 2003. Achromatic color
variation in black-capped chickadees, Poecile atricapilla: black and white signals of
sex and rank. Behaviour, Ecology and Sociobiology 53: 350-357.
Mesquita, D.O., Colli, G.R., França, F.G.R e Vitt, L.J. 2006. Ecology of a Cerrado lizard
assemblage in the Jalapão region of Brazil. Copeia 3: 460-471.
Millar, N. P., Reznick, D. N., Kinnison, M. T., e Hendry, A. P. 2006. Disentangling the
selective factors that act on male colour in wild guppies. Oikos 113:1-12.
Molina-Borja, M., Font, E. e Avila, M. 2006. Sex and population variation in ultraviolet
reflectance of colour patches in Gallotia galloti (Fam. Lacertidae) from Tenerife
(Canary Islands). Journal of Zoology 268:193-206.
Molnár, O, Bajer K, Torok, J, e Herczeg, G. 2012. Individual quality and nuptial throat
colour in male European green lizards. Journal of Zoology 287(4): 233-239.
Molnár, O., Bajer, K., Mészáros, B., Tórok, J. e Herczeg, G. 2013. Negative correlation
between nuptial throat colour and blood parasite load in male European green lizards
supports the Hamilton Zuk hypothesis. Naturwissenschaften 100: 551-558.
46
Nicholson K.E., Harmon L.J., e Losos J.B. 2007. Evolution of Anolis lizard dewlap
diversity. PloS One 2: E274.
Olsson, M. 1992. Contest success in relation to size and residency in male sand lizards,
Lacerta agilis. Animal Behaviour 44:386-388
Pinto, A. C. S. 1999. Dimorfismo sexual e comportamento sexual em Tropidurus
torquatus (Squamata, Tropiduridae) no Brasil Central. Unpubl. Masters Thesis,
Universidade de Brası́lia, Brası́lia, Brazil.
Polo-Cavia, N., Lopez, P. e Martin, J. 2013. Head coloration reflects health state in the
red-eared slider Trachemys scripta elegans. Behavioral Ecology and Sociobiology
67(1): 153-162.
R Core Team 2016. R: A language and environment for statistical computing. R
Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. URL https://www.R-
project.org/.
Ribeiro, L.B. e Freire, E.M.X. 2011. Trophic ecology and foraging behavior of
Tropidurus hispidus and Tropidurus semitaeniatus (Squamata, Tropiduridae) in a
caatinga area of northeastern Brazil. Iheringia 101(3): 225-232.
Robertson K.A, Monteiro A. 2005. Female Bicyclus anynana butterflies choose males on
the basis of their dorsal UV-reflective eyespot pupils. Proceedings of the Royal
Society B 272:1541-1546.
Robinson, M. D. 1978. Sexual dichromatism in the Namaqua chameleon, Chamaeleo
namaquensis. Madoqua 11: 81-83.
Rodrigues, M.T. 1987. Sistemática, ecologia e zoogeografia dos Tropidurus do grupo
torquatus ao Sul do Rio Amazonas (Sáuria, Iguanidae). Arquivos de Zoologia, São
Paulo 31:05-230.
47
Sales, R.F.D., Jorge, J.S., Ribeiro, L.B. e Freire, E.M.X. 2011. A case of cannibalism in
the territorial lizard Tropidurus hispidus (Squamata: Tropiduridae) in Northeast
Brazil. Herpetology Notes 4:265-267.
Siebeck, U. E. 2004. Communication in coral reef fish: the role of ultraviolet colour
patterns in damselfish territorial behaviour. Animal Behaviour 68:273-282.
Sena, M.A. 2015. Filogenia e evolução dos Tropidurus do grupo torquatus (Squamata:
Tropiduridae). Tese de Doutorado, USP, São Paulo.
Sinervo, B., e Lively, C. 1996. The rock-paper-scissors game and the evolution of
alternative male strategies. Nature 380:240-243.
Sinervo, B., Miles, D. B., Frankino, W. A., Klukowski, M. e DeNardo, D. F. 2000.
Testosterone, endurance, and darwinian fitness: Natural and sexual selection on the
physiological bases of alternative male behaviors in side-blotched lizards, Hormones
and Behavior 38: 222-233.
Siddiqi, A., Cronin, T. W., Loew, E. R., Vorobyev, M. e Summers, K. 2004. Interspecific
and intraspecific views of color signals in the strawberry poison frog Dendrobates
pumilio. Journal of Experimental Biology 207:2471-2485.
Soler, J.J., e Moreno, J. 2012. Evolution of sexual dichromatism in relation to nesting
habits in pean passerines: a test of Wallace’s hypothesis. Journal of Evolutionary
Biology 25:1614-1622.
Somers, K. M. 1986. Multivariate allometry and removal of size with principal
component analysis. Systematic Zoology. 35:359-368.
Stuart-Fox, D. M., Moussalli, A, Marshall, N. J., e Owens, I. P. F. 2003. Conspicuous
males suffer high predation risk: visual modelling and experimental evidence from
lizards. Animal Behaviour 66: 541-550.
48
Stuart-Fox, D. M., Moussalli, A., Johnston, G.R. e Owens, I.P.F. 2004. Evolution of color
variation in dragon lizards: quantitative tests of the role of crypsis and local
adaptation. Evolution 58:1549-1559.
Summers, K., Symula, R., Clough, M. e Cronin, T. 1999. Visual mate choice in poison
frogs. Proceedings of the Royal Society B 266:2141-2145.
Thompson, C.W. e Moore, M.C. 1991. Throat colour reliably signals status in male tree
lizards, Urosaurus ornatos. Animal Behaviour 42:745-753.
Varela-Freire, A. A. 2002. A Caatinga Hiperxerófila do Seridó, A sua Caracterização e
Estratégias para sua Conservação. São Paulo, ACIESP.
Weiss, S.L. 2006. Female-specific color is a signal of quality in the striped plateau lizard
(Sceloporus virgatus). Behavioral Ecology 17:726-732.
Whiting, M.J., Noble, D.W.A. e Somaweera, R. 2015. Sexual dimorphism in
conspicuousness and ornamentation in the enigmatic leaf-nosed lizard Ceratophora
tennentii from Sri Lanka. Biological Journal of the Linnean Society 116(3): 614 - 625.
Zahavi, A. e Zahavi, A. 1997. The handicap principle: a missing piece of Darwin’s puzzle.
Oxford: Oxford University Press.
Zar, J. H. 1998. Biostatistical Analysis. Prentice-Hall, Inc., Englewood Cliffs, New
Jersey. Zucker, N. 1989. Dorsal darkening and territoriality in a wild population of
the tree lizard, Urosaurus ornatus. Journal of Herpetology 23:389-398.
49
Anexos
Material Suplementar
Figura S1. Curvas de refletância de macho (linha tracejada) e fêmea (linha continua) por parte do
corpo.
50
Figura S2. Gráfico de densidade da análise discriminante, mostrando a separação entre
machos e fêmeas. Em a = ventral da base da cauda, b = garganta, c = base da cauda, d =
garganta, e = flanco.
51
2º MANUSCRITO
COLORAÇÃO E SELEÇÃO SEXUAL EM Tropidurus hispidus
Bruno de Souza Maggi; Gabriel Corrêa Costa
Laboratório de Ecologia, Departamento de Ecologia, Universidade Federal do Rio
Grande do Norte, Natal, Brazil
* Autor correspondente: Bruno de Souza Maggi
Laboratório de Ecologia
Departamento de Ecologia - Centro de Biociências
Universidade Federal do Rio Grande do Norte
Av. Salgado Filho, s/n - Caixa Postal 1511 - CEP 59078-970 - Natal, RN, Brazil
fax: (55) 84 3211 9206 e-mail: [email protected]
52
Resumo
A seleção sexual foi primeiramente proposta por Darwin para explicar os caracteres
fenotípicos que aparentemente não conferiam nenhuma vantagem adaptativa aos indivíduos que
os apresentavam. Darwin argumentou que, embora estas características não contribuíssem para
uma maior aptidão na “luta pela sobrevivência”, serviriam para aumentar a taxa de reprodução
desses indivíduos. Darwin propôs dois mecanismos para explicar essas características. O primeiro
consiste na luta entre indivíduos do mesmo sexo (seleção intrasexual) e o segundo na competição
entre indivíduos do mesmo sexo, geralmente os machos, para atraírem a atenção e terem a
preferência de indivíduos do sexo oposto, os quais têm um papel ativo selecionando os parceiros
sexuais com que vão acasalar (seleção intersexual). Tendo como base a seleção sexual e seus
mecanismos, esperamos resolver os seguintes problemas: a coloração dos machos influencia a
escolha das fêmeas e explica o resultado das disputas entre machos de Tropidurus hispidus Spix
(1825)? Com isso, pretendemos ter uma melhor compreensão da evolução do design de sinal e
das estratégias reprodutivas, bem como entender como age a seleção intra e intersexual neste
processo. Para tanto, medimos com um espectrofotômetro a coloração de machos e comparamos
esses resultados com o de dois experimentos controlados: disputa entre machos e escolha dos
machos pelas fêmeas. Os machos foram pareados, para retirar o efeito do tamanho aceitamos uma
diferença de até 3 mm entre eles. Nossos resultados mostram que as regiões da barriga e do colar
discriminam vencedores e perdedores e que as variáveis que melhor explicam estas diferenças
foram o croma azul, croma 8 e croma 3. Para a escolha das fêmeas, apenas a região ventral da
coxa discriminou, entre escolhidos e não escolhidos, e a variável que melhor explicou esta
diferença foi o croma 8. Desta forma podemos inferir que a coloração tem papel importante na
comunicação intra e intersexual, podendo ser um possível sinal da qualidade dos machos. É
preciso novas pesquisas experimentais para entender a direção das pressões de seleção intra e
intersexual nesta espécie.
Palavras-chaves: Competição intra e intersexual, cor, lagartos, Brasil
53
Introdução
Os ornamentos são o resultado do balanço das forças de seleção natural e sexual
(Endler, 1983). Darwin (1859) foi um dos primeiro a explicar que caracteres
extravagantes poderiam trazer alguma desvantagem para indivíduos que os expressassem.
No entanto, eram importantes características na determinação da hierarquia social
(disputa entre machos) e para atrair parceiros (escolha pelas fêmeas), e isso resultaria em
um maior sucesso reprodutivo. A coloração do corpo é um desses ornamentos usados
pelas espécies para reconhecimento, comunicação intrasexual, coorte e escolha de
parceiros (Burtt, 1979). O conhecimento sobre a coloração como sinal em contextos de
seleção sexual tem sido bastante ampliado nos últimos anos (Bell e Zamudio, 2012;
Ekanayake et al, 2016; Molnár et al., 2016). Porém, poucos estudos foram feitos com
espécies Sul Americanas (Lisboa et al., 2017) e principalmente em espécies com
ornamentos discretos.
Em espécies de vertebrados a coloração, embora tratada como algo simples, é na
realidade resultado da interação de múltiplas camadas de células que frequentemente
contem múltiplos pigmentos e características estruturais (Grether et al., 2004). A camada
mais externa de células é formada por xantóforos e eritróforos que apresentam como
pigmentos os carotenoides e pteridinas, estes absorvem a luz em comprimento de ondas
curtas. A camada do meio é formada por iridofóros, com paletas cristalinas que refletem
a luz, dando tons metálicos e brilho. Já a camada mais interna é formada por melanóforos
que contém melanina e absorvem luz em todos os comprimentos de onda (Fig. 1)
(Bagnara et al., 1968; Grether et al., 2004). Assim, qualquer mudança simples em um
destes componentes pode alterar a produção da cor. Desta forma, temos um sistema
complexo resultado do balanço das pressões de seleção natural e sexual.
54
Figura 1. Unidade de cromatóforos da derme, mostrando como as diferentes camadas de
células interagem para produzir a cor (adaptado de Grether et al., 2004).
Para que o ornamento de cor seja um sinal, com importante função na seleção
sexual, ele precisa ser detectado, de forma clara, por um receptor. Essa comunicação, ao
ser estabelecida, gera uma mudança no comportamento do receptor que acarreta
benefícios para ambos. Logo, sinalizador e receptor não são selecionados
independentemente e estão funcionalmente relacionados, influenciando a evolução um do
outro, como sugere a teoria do “Sensory drive”, onde sistema e condições sensoriais são
guiados evolutivamente para uma direção (Endler e McLellan, 1988; Endler, 1992).
Vários trabalhos têm mostrado que para um sinal ser confiável é preciso existir algum
custo na sua produção e manutenção (Zahavi, 1975, 1977).
Os pigmentos responsáveis pela coloração são custosos para o indivíduo, seja pela
aquisição e incorporação, como carotenoides e pterinas (Svensson e Wong, 2011), seja
pela produção pelo próprio organismo, como melanina (Jawor e Breitwisch, 2003) ou,
ainda, através de microestruturas celulares como as paletas responsáveis pelo brilho, UV,
azul e iridescência (Prum, 2006). Os custos desses sinais tem sido comprovados quando
55
animais que expressam intensamente essas características mais comumente se envolvem
em conflitos agonísticos (Whiting et al., 2006), sofrem maior risco de predação (Kotiaho,
2001), ou experimentam uma diminuição da eficiência do seu sistema imune (Jawor e
Breitwisch, 2003).
Em lagartos, os resultados dessas expressões de cor se apresentam, em muitas
espécies na forma de dicromatismo sexual, onde machos e fêmeas diferem em algum
aspecto da coloração (Font et al., 2009; Peréz-Lanuza e Font, 2013). Isso é resultado de
diferentes pressões sobre os sexos, podendo um ou ambos serem ornamentados. Quando
isto acontece é possível que exista escolha mútua e/ou competição entre fêmeas (Lebas,
2006; Lisboa et al., 2017). Um dos balanços dessas pressões são as insígnias de “status”
que estão associadas à qualidade dos seus portadores. Em Lacerta m. monticola (Martın
e Lopez, 2007) há um aumento na agressão direta entre machos com insígnias parecidas,
já as fêmeas usam a cor como critério de escolha do parceiro. Um outro exemplo são as
manchas melânicas de Tropidurus torquatus, que estão relacionadas à maturidade e ao
reconhecimento sexual (Pinto et al., 2005), podendo estar também associadas à
dominância em seus territórios (Pinto, 1998).
A espécie Tropidurus hispidus apresenta dicromatismo sexual (capitulo I) que,
apesar de pouco perceptível por nós, se expressa em várias regiões do corpo entre machos
e fêmeas, principalmente onde existem manchas melânicas. Para essa espécie não
sabemos se a coloração dos machos é um possível sinal para outros machos e/ou fêmeas.
Em Lacerta viridis e Ameivula ocellifera fêmeas escolhem machos com mais alta
refletância do croma UV (Bajer et al. 2010, e Lisboa et al. 2017). A cor pode estar
associada a vários fatores, como força de mordida (Huyghe et al. 2009), condição coporal
(Healey e Olsson, 2009), escolha de parceiro (Lebas e Marashall, 2000), qualidade do
56
território (Molnar et al., 2016), carga parasitária (Molnar et al., 2013) e competição entre
machos (Bajer et al., 2011).
Entendendo que a coloração é um importante ornamento utilizado por várias
espécies animais na comunicação inter e intrasexual, nós comparamos dados de coloração
de machos de T. hispidus de dois experimentos: escolha pelas fêmeas (escolhidos e não
escolhidos) e competição entre machos (vencedores e perdedores). Nosso objetivo foi
tentar entender se a coloração funciona como um possível sinal utilizado pelas fêmeas
como critério de escolha e pelos machos para avaliação do seu oponente. Em T. hispidus
a coloração é caracterizada por tons de preto, marrom e cinza (capitulo I). Este padrão de
coloração está associado à produção de testosterona (Heij et. al., 2011) e à agressividade
(Badyaev e Hill, 2000). Logo, esperamos que machos com menor refletância (mais
escuros) vençam mais lutas e sejam escolhidos pelas fêmeas. Nesta espécie, os machos
são territoriais (Sales et al. 2011), e portanto estabelecer e manter território é uma
habilidade importante para o sucesso de acasalamento (Andersson, 1994), de modo que
qualquer sinal que aumente esse sucesso e/ou diminua esses custos poderia ser
evolutivamente selecionado.
Metodologia
Os animais foram capturados em dezembro de 2015, na região do Seridó,
Município de Caicó (6° 58’ 42,75” S e 37° 17’ 93,84” W), que se localiza a 280 km da
capital do Estado do Rio Grande do Norte, Brasil. Esse período foi escolhido por
corresponder aos meses que antecedem os picos de com maior atividade reprodutiva, que
são Janeiro e Fevereiro (Ribeiro et al., 2012). Essa região está inserida no bioma Caatinga,
caracterizada por vegetação do tipo arbóreo-arbustiva, com estrato herbáceo apenas nas
estações chuvosas e trechos de vegetação densa (Varela-Freire, 2002). O clima é do tipo
57
quente e seco (Ab’Saber, 1974), com chuvas de convecções ocorrendo em uma curta
estação chuvosa nos meses de março a maio, cujos índices de precipitações variam entre
500 e 700 mm/ano. As temperaturas médias anuais variam entre 28ºC a 30º C no decorrer
do ano (Varela-Freire, 2002). A estação seca se distribui de junho ou julho a dezembro
ou janeiro. A umidade relativa do ar varia de 30 a 50% nos meses de seca e de 50 a 70%
nas estações chuvosas.
Para esse trabalho, o método de coleta utilizado foi o laço, construído com nylon
e uma vara de pesca. Após captura os espécimes de T. hispidus foram mantidos em sacos
individuais para impedir uma possível interação entre eles e transportados para o
laboratório de ecologia terrestre da Universidade Federal do Rio Grande do Norte
(UFRN). No laboratório, foram mantidos separados em caixas plásticas (41 x 28 x 12 cm,
comprimento, largura e altura, respectivamente) com areia e abrigo. As caixas foram
envoltas com papel para evitar previas avaliações por contato visual antes do
experimento. Para evitar a proliferação de fungos e outros agentes que pudesse prejudicar
os animais, a limpeza dos recintos ocorria duas vezes por semana. A iluminação era
realizada com lâmpada terrário Repti Glo 5.0 Tropical Full Spectrum (Exo Terra, Rolf C.
Hagen Inc., Holm, Germany). Em laboratório, a temperatura foi mantida entre 22 a 25 °C
durante a noite e 27 a 32 °C durante o dia, com regime de luz de 12:12 claro/escuro.
Fontes de água foram oferecidas Ad libtum e os lagartos eram alimentados três vezes por
semana, com seis a oito larvas de Tenebrio molitor. As larvas foram enriquecidas com
minerais e vitaminas a cada seção de alimentação. Este projeto foi submetido ao comitê
de ética da UFRN, o qual recebeu autorização, processo número 040/3013. Após a coleta
dos dados os animais foram soltos nos locais onde de captura.
Espectrofotometria
58
Os dados de refletância foram registradas utilizando uma sonda de fibra óptica
(R400-7- UV-VIS, Ocean Optics, Dunedin, FL) acoplada a um espectrofotômetro
USB4000 – UV – VIS portátil (Ocean Optics) equipado com uma fonte de luz DH – 2000
– BAL e conectada a um computador portátil. A sonda coleta valores de reflectância de
300 a 700 nm, e foi mantida a uma distância constante de 3 mm e um ângulo de 90º graus
da superfície (Endler, 1990; Stuart-Fox et al. 2003; Molina-Borja et al., 2006).
A refletância foi calculada relativa a uma referência branca difusa (WS-1-SL
Spectralon Reflectance Standard, Ocean Optics, Inc.) e referência negra (sem entrada de
luz) usando SpectraSuite software (Ocean Optics, Inc.). Foram utilizadas três leituras para
calcular uma média de reflectância por parte do corpo e usamos estas como variáveis
separadas durante as análises.
As medições foram realizadas no laboratório, sob luz artificial, imediatamente
após a calibração do sistema em claro e escuro. Os lagartos foram mantidos em um
terrário, uma área de termoregulação sob uma lâmpada de calor por pelo menos 15 min
antes das medições. As reflectâncias foram medidas após os lagartos terem atingido sua
temperatura corporal ideal, determinada através de um termopar. As regiões do corpo a
serem medidas foram cabeça, dorso lateral, dorso, dorso da coxa, dorso da base da cauda,
garganta, barriga, flanco, ventre da coxa, cloaca e ventre da base da cauda.
Utilizamos o pacote “pavo” dentro do software R, versão 3.3.1, para derivar
medidas tradicionais de intensidade espectral, para o brilho (B1, B2 e B3), matiz (H1, H2,
H3, H4 e H5) e saturação (S1.UV, S1.azul, S1.violeta, S1.amarelo, S1.verde,
S1.vermelho, S2, S3, S4, S5, S6, S7, S8, S9, S10). Para detalhes das definições das
variáveis ver material suplementar (Tabela S3) (Endler, 1990; Macedonia et al., 2002;
Maia et al., 2013). O comprimento de onda na faixa do infravermelho e abaixo do
59
ultravioleta foram excluídos por não haver evidências que os lagartos enxerguem nesse
comprimento (Loew et. al., 2002).
Competição entre machos
Com este experimento verificamos a associação entre grupos de machos
vencedores e perdedores com as características de coloração em T. hispidus. Para isso
utilizamos 46 machos e 23 fêmeas. Para separar o efeito do tamanho do corpo, pareamos
machos com diferença máxima de CRC (comprimento rostro-cloacal) de até 3 mm. Para
evitar o efeito do inimigo íntimo, no qual machos vizinhos exibem pouca agressão quando
comparados a machos de territórios não adjacentes (López e Martín, 2002; Husak, 2004),
levamos em consideração o local de captura do indivíduo para formar as díades. Estas
foram feitas estabelecendo uma distância mínima de 50 metros entre os locais de captura
dos machos. Esta distância é considerada bem conservativa, uma vez que a espécie irmã
ecologicamente similar, Tropidurus torquatus, tem tamanho de território em média de
32,7 m2 durante o período reprodutivo (Ribeiro et al. 2009). Realizamos um total de 23
ensaios dos quais 3 foram descartados por falta de interação.
Os ensaios foram realizados em terrários de vidro (40 x 80 x 40 cm de
comprimento, largura e altura, respectivamente) com temperatura e umidade ambiente e
condições normais de luz. Esses apresentavam divisórias opacas removíveis no meio e
entre as divisórias colocamos uma rocha que era aquecida com lâmpada incandescente de
60 w até atingir a temperatura entre 35º e 40ºC. Próximo da temperatura de 37ºC, que foi
a preferida por T. hispidus (capitulo I), colocamos uma fonte de recurso a ser disputada,
para estimular a competição. Cada macho foi colocado em um dos compartimentos do
terrário de forma aleatória. Isto acontecia 10 minutos antes do início da observação, para
que houvesse aclimatação. Após esse período as divisórias eram retiradas e os animais
60
interagiam por 30 min. Todos os ensaios foram gravados em “slow motion” 120 f/s, com
câmera Sony action Cam HDR – AS15.
Após as gravações os vídeos foram analisados utilizando-se o programa “Griffin
VC” e cada vídeo foi visto duas vezes, focando em um animal por vez para evitar erros
na quantificação dos comportamentos. Entre ensaios subsequentes lavamos os terrários
com detergente para remover quaisquer estímulos químicos deixados pelos lagartos do
ensaio anterior. Caracterizamos o comportamento dos machos com base no nível de
displays agressivos (Bajer et al., 2011). Os comportamentos utilizados foram postura
agressiva (o indivíduo aproxima-se do competidor com as costas arqueadas, cabeça
abaixada e garganta inflada, obrigando o competidor a responder agressivamente ou a
fugir), abordagem (aproxima-se do competidor sem comportamento agressivo); recuo
(fugindo do competidor), mordida (animal morde partes do corpo do oponente), embate
físico (quando os dois interagem agonisticamente com contato físico). Estes
comportamentos foram quantificados em um “score”, a cada comportamento agressivo
somava-se um ponto a cada recuo retirava-se um ponto, ao final o animal com mais pontos
era considerado o vencedor (Garland et al., 1990).
Experimentos de preferência de fêmeas
Neste experimento verificamos a associar machos escolhidos e não escolhidos
com as características da coloração em T. hispidus. Os machos foram pareados de acordo
com seus CRCs, com uma diferença máxima de 3 mm. Realizamos 23 ensaios (com 46
machos e 23 fêmeas, mas descartamos 3 por falta de interesse das fêmeas). Os indivíduos
permaneceram separados em arenas com divisores em acrílico e permitiram que todo o
espectro de interesse (300-700 nm) fosse percebido. O compartimento das fêmeas
61
apresentava uma área neutra e duas de preferência. Os machos foram alocados
aleatoriamente entre os compartimentos do lado direito e esquerdo.
Todos os ensaios foram gravados em “slow motion” 120 f/s, com câmera Sony
action Cam HDR – AS15. Após as gravações os vídeos foram analisados e local da fêmea
foi observado a cada 10 minutos por 6 horas, resultando em 36 registros por experimento.
Os ensaios em que a fêmea foi observada na área neutra por mais de 50% do número total
de observações ou que não foi abordada por qualquer um dos machos pelo menos uma
vez, foram excluídos.
Análise Estatística
Para testarmos se as variáveis da cor, derivadas das medidas de refletâncias,
diferem entre os grupos experimentais (experimento1: disputa entre machos (vencedor e
perdedor); experimento 2: escolha das fêmeas (escolhido e não escolhido), cada parte do
corpo dos machos de um grupo foram comparadas com as mesmas partes do corpo dos
machos de um grupo diferente dentro do mesmo experimento. Para atendermos aos
pressupostos das análises, todas as variáveis contínuas foram transformadas para a escala
Z (Zar, 1998).
Construímos matrizes de correlações para cada parte do corpo e retiramos
correlações acima de 80%. Mesmo assim, as variáveis restantes ainda apresentaram
problemas de colinearidade. Então retiramos todas as variáveis com VIF acima de 3,3
(Kock e Lynn, 2012), mantendo as variáveis representativas de croma (S1.azul, S3, S4,
S8), brilho (B2) e matiz (H1, H2). Para testar nossas predições, aplicamos uma
MANOVA, por parte do corpo, utilizando como variáveis resposta os grupos
experimentais (vencedor e perdedor, escolhido e não escolhido) e como preditoras as
variáveis de cor. Para as partes do corpo que apresentaram diferenças significativas entre
62
os grupos (p < 0,05) utilizamos uma análise discriminante linear (ADL) baseada no
método de classificação de máxima probabilidade para identificar quais variáveis de cor
melhor discriminam vencedores e perdedores ou escolhidos e não escolhidos em T.
hispidus. Este método gera uma combinação de variáveis canônicas que maximizam a
probabilidade das observações designarem corretamente os grupos pré-determinados nos
experimentos. Estes dados foram validados utilizando um método de validação cruzada
(“stepclass”) do pacote “klaR” no programa R, versão 3.3.1 (Weihs et al. 2005).
Utilizamos 100 rodadas de validações para obter a taxa de acerto do modelo, e identificar,
dentre as variáveis de cor, a que melhor discrimina os grupos experimentais.
Resultados
Competição entre machos
Analisando as curvas de refletância por partes do corpo, observamos que o perfil
geral das curvas, entre os machos vencedores e perdedores, são parecidos (Figura 2A-C).
Para o dorso, ventral da coxa, colar (dorso lateral), e ventral da base da cauda, os machos
vencedores apresentam, em média, uma menor intensidade de refletância (Figuras 2 e
S2). Para barriga e garganta os machos vencedores apresentam maior intensidade na
região do UV e menor intensidade, quanto mais próximo do vermelho. Para as regiões da
cloaca, cabeça e base da cauda, os machos vencedores refletem mais. O flanco dos
vencedores é mais intenso na região do UV, enquanto na dorsal da coxa são mais intensos
no vermelho (Figuras 2 e S2).
63
Figura 2. Gráficos de refletância das principais partes do corpo de machos nos dois
experimentos: A, B e C disputa entre machos (vencedor: linha azul; perdedor: linha
vermelha); D, E e F, escolha das fêmeas (escolhido: linha azul; não escolhido: linha
vermelho).
Das onze regiões do corpo apenas o colar e a barriga apresentam diferença
significativa na cor entre vencedores e perdedores. A ADL mostrou que as partes mais
discriminatórias, entre vencedores e perdedores, são o colar (S1.azul e S3, percentual de
acerto de 0,73) e barriga (S8, percentual de acerto de 0,65) (Tabela 1 e 2). A região dorsal
da coxa, cloaca, base da cauda, cabeça, dorso, garganta, flanco, ventral da coxa e ventral
da base da cauda não diferiram entre vencedores e perdedores (Tabela 1). Analisando as
64
figuras 3A, 3B e 3C, as variáveis que melhor discriminam vencedores e perdedores foram
maiores nos perdedores, ou seja, quem perdeu tem maior croma azul, S3 e S8.
Tabela 1. Sumário da Manova para a disputa entre os machos das variáveis de cor entre
as diferentes partes do corpo.
Partes do corpo
Disputa entre machos
Wilks’λ P
Cabeça 0,74 0,26
Colar 0,64 0,03
Dorso 0,86 0,67
Dorsal da coxa 0,79 0,33
Base da cauda 0,83 0,53
Garganta 0,75 0,12
Flanco 0,87 0,80
Barriga 0,65 0,04
Ventral da coxa 0,71 0,11
Ventral da base da cauda 0,84 0,54
Cloaca 0,81 0,30
65
Tabela 2. Resultado da Análise Discriminante. Valores são os eixos que melhor
discriminaram machos de fêmeas. Partes do corpo: Barriga e Colar. S1, S3, S4 e S8 são
croma, B2 é o brilho médio e H1, H2 e são matiz. B1, B3, S1.violeta, S1. Verde,
S1.amarelo, S1.vermelho, S2, S5, S6, S7, S9, S10, H3, H4 e H5 foram retiradas por
apresentarem problemas de colinearidade. Em negrito as variáveis que melhor
discriminaram vencedores e perdedores.
Variáveis de Cor Colar Barriga
B2 0,05 0,01
S1,azul 1,01 0,67
S3 0,40 -0,00
S4 0,62 1,30
S8 0,23 1,64
H1 0,06 0,42
H2 -0,24 -0,87
Percentual de acerto 0,73 0,65
66
Figura 3. Boxplot das variáveis que melhor explicam a diferença entre os grupos dentro
dos dois experimentos. Gráficos A, B e C são da disputa entre machos, o gráfico D é sobre
a escolha das fêmeas.
Experimento de escolha das fêmeas
As curvas de refletância por partes do corpo mantém o perfil geral observado no
experimento de disputa entre machos. Para o colar, barriga, flanco, garganta, base da
cauda e ventral da base da cauda, os machos escolhidos apresentam, em média, uma
menor intensidade de refletância (maior área abaixo da curva (Figura 2D-F e Fig. S1). Já
para cabeça, cloaca, dorso, dorso da coxa e ventral da coxa os machos escolhidos
apresentam maior intensidade de refletância. A principal diferença nas refletâncias entre
os dois experimentos está na região ventral da coxa, onde houve uma inversão, os machos
com maior refletância foram escolhidos (Figura 2C e 2 F).
Das onze regiões do corpo apenas a ventral da coxa apresentou diferença
significativa na cor entre escolhidos e não escolhidos. A ADL mostrou que a parte que
mais discriminou, entre escolhidos e não escolhidos, foi a ventral da coxa (S8, percentual
67
de acerto de 0,70) (Tabela 3 e 4). Analisando a figura 3D, o croma S8 é a variável que
melhor discrimina, escolhidos e não escolhidos e este é menor nos escolhidos. Para a
região dorsal da coxa, cloaca, base da cauda, cabeça, dorso, garganta, flanco, colar,
barriga e ventral da base da cauda não diferiu entre escolhidos e não escolhidos (Tabela
3).
Tabela 3. Sumário da Manova para a escolha das fêmeas para as diferentes variáveis de
cor entre as diferentes partes do corpo.
Partes do corpo
Escolha das Fêmeas
Wilks’λ P
Cabeça 0,71 0,19
Colar 0,88 0,83
Dorso 0,87 0,69
Dorsal da coxa 0,83 0,38
Base da cauda 0,94 0,96
Garganta 0,91 0,80
Flanco 0,96 0,97
Barriga 0,86 0,66
Ventral da coxa 0,69 0,04
Ventral da base da cauda 0,83 0,49
Cloaca 0,81 0,29
68
Tabela 4. Resultado da Análise Discriminante para a escolha das fêmeas. Valores são do
eixo que melhor discriminou machos de fêmeas. Parte do corpo: Vth ventral da coxa. S1,
S3, S4 e S8 são croma, B2 é o brilho médio e H1 é matiz. B1, B3, S1.violeta, S1. Verde,
S1.amarelo, S1.vermelho, S2, S5, S6, S7, S9, S10, H2, H3, H4 e H5 foram retiradas por
apresentarem problemas de colinearidade. Em negrito as variáveis que melhor
discriminaram machos e fêmeas.
Variáveis de Cor Ventral da coxa
B2 0,14
S1.azul -0,18
S3 0,70
S4 0,17
S8 -1,46
H1 0,72
Percentual de acerto 0,70
69
Figura 4. Fêmeas de Tropidurus hispidus, sem o colar. Foto Miguel Kolodiuk. Município
de Lagoa Nova, RN.
Discussão
Os grupos experimentais de machos vencedores e perdedores, escolhidos e não
escolhidos apresentaram diferenças significativas para o ornamento de cor, sendo um
forte indício de que a coloração é um importante ornamento usado na comunicação inter
e intra sexual nesta espécie. As duas manchas melânicas se destacaram entre os quatro
grupos experimentais, sendo os machos vencedores menos reflexivos do que os
70
perdedores, e os escolhidos são em média mais reflexivos que os não escolhidos, para
estas manchas. Para essa região, este resultado é contrário ao encontrado no experimento
de competição entre machos (Figura 2 C e 2 F). ). Como as manchas melânicas foram
importante, na comunicação inter e intrasexual, podemos afirmar que a melanina é um
pigmento importante nesse sistema. A melanina está associada a altos níveis de
testosterona e é considerada um sinal honesto da qualidade do macho em aves (Cox et al.,
2005, Heij et. al., 2011). O mesmo pode estar acontecendo para T. hispidus, uma vez que,
os machos vencedores são aqueles com manchas melânicas mais escuras.
As manchas melânicas aparentam ter uma função mais comum na competição
intrasexual do que na escolha de parceiros (Badyaev e Hill, 2000). Se a competição
intrasexual ocorre em ambos os sexos, por recursos e/ou parceiros, seria esperado que os
ornamentos aparecessem tanto em machos quanto em fêmeas, o que limitaria a diferença
entre os sexos. No que se refere a T. hispidus o colar está presente em ambos os sexos,
porém as manchas melânicas ventrais aparecem somente nos machos. Para as fêmeas a
presença do colar pode ser resultado de uma correlação genética com a seleção do
ornamento dos machos (Darwin, 1871), sendo essa característica apenas um estado
temporal na evolução do ornamento do macho (Lande, 1980), uma vez que nem todas as
fêmeas apresentam o colar (Figura 4). Isso pode ser um indício de que a coloração sofre
diferentes pressões de seleção, sendo resultado do balanço de predação, competição intra
e intersexual.
É possível que para T. hispidus garantir territórios de boa qualidade seja a melhor
estratégia para ter acesso a um maior número de fêmeas. Assim a disputa entre machos
teria uma força de seleção maior do que a escolha dos parceiros pelas fêmeas, similar ao
encontrado em T. torquatus. Neste, machos maiores tem os melhores territórios e o maior
número de fêmeas. Essas manchas são resultado da ação hormonal e machos maiores
71
apresentam manchas mais escuras e acesso a mais fêmeas (Pinto, 2005). Para T. hispidus
as manchas melânicas teriam a mesma função que em T. torquatus, ou seja, servir como
identificação sexual e hierarquia social.
No entanto, é possível que existam duas estratégias entre os machos. A primeira
seria garantir bons territórios. A segunda seriam estratégias condicionadas, onde
indivíduos que não tem condições de estabelecer e manter bons territórios utilizam outros
recursos para ter o acesso a fêmeas e aumentar sua aptidão. Neste sentido, as
características do sinal do macho evoluíram para explorar uma característica do sistema
de recepção do sinal da fêmea “sensory exploitation” (Ryan, 1990). Isto explicaria porque
os machos mais claros foram escolhidos, estes por não conseguirem defender um bom
território, alocariam energia para a produção de cor, sendo mais reflexíveis para a região
ventral da coxa.
É possível que deferentes componentes dos ornamentos sinalizem diferentes
informações para machos e fêmeas (Moller e Pomiankowski, 1993; Pryke, 2001). Em T.
hispidus, temos colar e barriga diferenciando vencedores e perdedores na competição
entre machos e ventral da coxa prevendo escolhidos e não escolhidos pelas fêmeas. Nesta
espécie, talvez, em vez do sinal convergir para um único e mais eficiente, vários foram
mantidos. Isso se a escolha do parceiro, o sucesso na competição por parceiros ou se
escolha e sucesso na competição são baseados em diferentes regiões traços (Candolin,
2005).
Na competição entre os machos, para a região da barriga, a variável que melhor
prevê vencedores e perdedores é o croma 8. Para a região do colar duas variáveis melhor
explicaram os grupos na disputa entre machos: o croma azul e o croma 3. Para ambas, os
machos que venceram apresentaram menores valores, resultado da menor refletância
nessa região, já que os perfis das curvas são muito parecidos (Figura 2). Para animais que
72
defendem territórios o custo associado na conquista, defesa e manutenção de um
território, durante o período reprodutivo, diminui a alocação de energia para a expressão
da cor. Em T. torquatus durante a estação reprodutiva os territórios são menores do que
fora da estação reprodutiva, provavelmente resultado da intensa competição intrasexual
(Ribeiro et al., 2009). Então se os machos dominantes/territoriais investem mais tempo
em interações agonísticas e sofrem maior risco de predação, eles podem ter menos
capacidade de desenvolver colorações mais conspícuas (Whiting et al., 2006). Neste caso,
explicaria os menores valores para as variáveis croma 8 e 3, e o croma azul, nos
vencedores de T. hispidus.
As diferenças espectrais na coloração azul podem ser resultado da variação no
tamanho e arranjo espacial de plaquetas de guanina nos iridóforos e/ou pela variação na
concentração de melanina nos melanóforos (Peres-Lanuza e Fonte, 2010). Para espécie
Sceloporus undulatus a coloração azul está intimamente associada ao preto, e estimulada
pela testosterona (Cox et al., 2005), já em populações de Sceloporus grammicus, o
fenótipo azul apresentou maior agressividade (Bastiaans et. al., 2013). Em T. hispidus os
machos vencedores apresentaram menor croma azul, ou seja, se os vencedores e
perdedores foram determinados por “score” de comportamentos agressivos, podemos
dizer que quanto mais croma azul menos agressivo são os indivíduos nesta espécie. Neste
caso é possível que o croma azul não tenha relação com testosterona, sendo apenas
resultados da posição das plaquetas de guanina. Como em Lacerta viridis que os machos
com maiores territórios (“dominantes”), apresentaram menor croma azul do que machos
sem territórios (Molnar et.al, 2016).
Em muitas espécies a força da competição entre machos tem resultados em sinais
de cor que sinalizam atributos físicos, sendo verdadeiras insigneas de “Status”,
permitindo que machos evitem custos ao entrar em luta com o oponente errado (Maynard
73
Smith, 1982). Isto é conhecido em Lacerta m. monticola (Martın e Lopez, 2007), onde há
um aumento na agressão direta entre machos com insigneas parecidas. Neste caso o colar
em T. hispidus pode estar funcionando como um sinal de habilidade de lutas e machos
mais escuros seriam os mais agressivos.
No experimento de escolha das fêmeas, para a região ventral da coxa, a variável
que melhor previu escolhidos e não escolhidos, foi o croma 8, nesse experimento os
machos escolhidos apresentaram maior valor desta variável, sendo o contrário do
resultado para o experimento de competição entre machos, mas também explicado por
uma maior refletância dos escolhidos para essa região do corpo (Figura 2). O croma de
uma maneira geral é a saturação da cor, ou seja, quanto mais saturado (maior valor) mais
nítida é uma determina cor. Como T. hispidus não apresentam picos de refletância bem
definidos, nós percebemos apenas tons de cinza, marrom e preto. Cores mais saturadas
poderiam ser conspícuas em muitos ambientes, e são frequentemente preferidos por
fêmeas (Hill, 2006). É possível que a coloração em T. hispidus seja um sistema de
múltiplos sinais, como encontrado em Lacerta viridis. Nesta espécie tem sido demostrado
que a coloração da garganta pode sinalizar diferentes informações: preferência das fêmeas
(Bajer et al. 2010), habilidade de luta (Bajer et al. 2011), qualidade dos machos (Molnár
et al. 2012), carga parasitária (Molnár et al.2013).
Para T. hispidus a coloração de diferentes partes do corpo distingui diferentes
grupos de machos nos contextos de seleção intra e intersexual. É provável que a base da
coloração neste sistema de comunicação por cor seja a melanina, e que diferentes partes
do corpo sinalizam diferentes informações para machos e fêmeas, bem como possíveis
qualidades dos territórios dos machos. Este artigo abre um leque de possibilidades para
novas hipóteses a serem testadas. Então serão necessárias novas pesquisas em campo e
experimentais, para que todo o sistema de comunicação nesta espécie seja compreendido.
74
Referências Bibliográficas
Ab’Saber, A. 1974. O domínio morfoclimático semiárido das Caatingas brasileiras.
Geomorfologia 43: 1-139.
Andersson, M. 1994. Sexual Selection. Princeton University Press, Princeton.
Badyaev, A. V. e Hill, G.E. 2000. Evolution of sexual dichromatism: Contribution of
carotenoid- versus melanin-based coloration. Biological Journal of the Linnean
Society 69: 153-172.
Bagnara, J. T., Taylor, J. D. e Hadley, M. E. 1968. The dermal chromatophore unit.
Journal of Cell Biology 38: 67-79.
Bajer, K., O. Molnár, J. Torok, e G. Herczeg. 2010. Female European green lizards
(Lacerta viridis) prefer males with high ultraviolet throat reflectance. Behavioral
Ecology and Sociobiology 64: 2007-2014.
Bajer, K., O. Molnár, J. Torok, e G. Herczeg. 2011. Ultraviolet nuptial colour determines
fight success in male European green lizards (Lacerta viridis). Biology Letters 7:
866-868.
Bastiaans, E., Morinaga, G., José Gamaliel Castañeda Gaytán, J.G.C., Marshall, J.C. e
Sinervo, B. 2013. Male aggression varies with throat color in distinct populations of
the mesquite lizard. Behavioral Ecology 1-14.
Bell, R.C e Zamudio, K.R. 2012. Sexual dichromatism in frogs: natural selection, sexual
selection and unexpected diversity. The Proceedings of the Royal Society B 279:
4687-4693.
Burtt, E. H.,Jr. (ed.) 1979. The Behavioral Significance of Color. Garland, New York e
London.
75
Candolin, U. 2005. Why do multiple traits determine mating success? Differential use in
female choice and male competition in a water boatman. Proceedings of the Royal
Society B 272: 47-52.
Chen, P. Stuart-Fox, D. Hugall, A. F. e Symonds, M. R. E. 2012. Sexual selection and the
evolution of complex color patterns in dragon lizards. Evolution 66: 3605-3614.
Cox, R.M., Skelly, S.L., Leo, A. e John-Alder, H.B. 2005. Testosterone regulates sexually
dimorphic coloration in the eastern fence lizard, Sceloporus undulatus. Copeia 3:
597-608.
Darwin, C. 1859. On the Origin of Species by Means of Natural Selection, or the
Preservation of Favoured Races in the Struggle for Life. J. Murray, London, UK.
Darwin, C. 1871.The Descent of Man, and Selection in Relation to Sex. Murray, London.
Ekanayake, K.B. Wseton, M.A., Nimmo, D.G., Maguire, G.S., Endler, J.A. e Kupper, C.
2016. The bright incubate at night: sexual dichromatism and adaptive incubation
division in an open–nesting shorebird. Proceedings Royal Society B 282: 20143026.
Endler, J. A. 1983. Natural and sexual selection on color patterns in poeciliid fishes.
Environmental Biology of Fishes 9: 173-190.
Endler, J. A., e T. McLellan. 1988. The processes of evolution: towards a newer synthesis.
Annual Review of Ecology and Systematics 19: 395-421.
Endler, J. A. 1990. On the measurement and classification of colour in studies of animal
colour patterns. Biological Journal of the Linnean Society 41: 315-352.
Endler, J.A., 1992. Signals, signal conditions, and the direction of evolution. The
American Naturalist 139: 125-153.
Fonte, H., Lanuza, G. P. e Sampedro, C. 2009. Ultraviolet reflectance and cryptic sexual
dichromatism in the ocellated lizard, Lacerta (Timon) lepida (Squamata: Lacertidae).
Biological Journal of the Linnean Society 97: 766-780.
76
Garland, T. Jr, Hankins, E. e Huey. R.B. 1990. Locomotor capacity and social dominance
in male lizards. Functional Ecology 4: 243-250
Grether, G.F., Kolluru, G.R. e Nersissian, K. 2004. Individual colour patches as
multicomponent signals. Biological Reviews 79: 583-610.
Healey, M., and M. Olsson. 2009. Too big for his boots: Are social costs keeping
condition-dependent status signalling honest in an Australian lizard? Austral
Ecology 34: 636-640.
Heij, M.E., Gustafsson, L. e Jon E. Brommer, J.E. 2011. Experimental manipulation
shows that the white wing patch in collared flycatchers is a male sexual ornament.
Ecology and Evolution 1(4): 546-555.
Hill, G. E. 2006. Female mate choice for ornamental coloration in G. E. Hill, e K. J.
McGraw, eds. Bird Coloration. Vol. II. Function and Evolution. Cambridge, MA:
Harvard University Press, pp. 137-200.
Husak J. 2004. Signal use by collared lizards, Crotaphytus collaris: the effects of
familiarity and threat. Behavioral Ecology and Sociobiology 55: 602-607.
Husak, J.F., Macedonia, J.M., Fox, SF, e Sauceda, R.C. 2006. Predation cost of
conspicuous male coloration in collared lizards (Crotaphytus collaris): an
experimental test using clay-covered model lizards. Ethology 112: 572-580.
Huyghe, K., A. Herrel, D. Adriaens, Z. Tadic, e R. Van Damme. 2009. It is all in the head:
Morphological basis for differences in bite force among colour morphs of the
Dalmatian wall lizard. Biological Journal of the Linnean Society 96: 13-22.
Jawor, J. M., Breitwisch, R. 2003. Melanin ornaments, honesty, and sexual selection. The
Auk 120: 249-265.
77
Kock, N., e Lynn, G. 2012. Lateral collinearity and misleading results in variance-based
SEM: An illustration and recommendations. Journal of the Association for
Information Systems (13)7: 546-580.
Kotiaho, J. S. 2001. Costs of sexual traits: A mismatch between theoretical considerations
and empirical evidence. Biological Reviews 76: 365–376.
Lande, R. 1980. Sexual dimorphism, sexual selection, and adaptation in polygenic
characters. Evolution 34: 292-305.
LeBas, N. R. 2006. Female finery is not for males. Trends in Ecology & Evolution 21:
170-173.
LeBas, N. R. e Marshall, N.J. 2000. The role of colour in signalling and male choice in
the agamid lizard Ctenophourus ornatus. Proceedings of the Royal Society B 267:
445-452.
Lisboa, C.M.C.A., Bajer, K., Pessoa, D.M.A., Huber, M.A.A. e Costa, G.C. 2017. Female
Brazilian whiptail lizards (Cnemidophorus ocellifer) prefer males with high
ultraviolet ornament reflectance. Behavioural Processes 142: 33-39.
Loew, E.R., Fleishman, L.J., Foster, R.G. e Provencio, I. 2002. Visual pigments and oil
droplets in diurnal lizards: a comparative study of Caribbean anoles. Journal
Experimental Biology 205: 927-938.
López, P. e Martín, J. 2002. Chemical rival recognition decreases aggression levels in
male Iberian wall lizards, Podarcis hispanica. Behavioral Ecology and Sociobiology
51: 461-465.
Macedonia, J.M., Brandt, Y., e Clark, D.L. 2002. Sexual dichromatism and differential
conspicuousness in two populations of the common collared lizard (Crotaphytus
collaris) from Utah and New Mexico, USA. Biological Journal of the Linnean
Society 77: 67-85.
78
Maia, R., Eliason, C. M., Bitton, P. P., Doucet, S. M., e Shawkey, M. D. 2013. pavo: an
R package for the analysis, visualization and organization of spectral data. Methods
in Ecology and Evolution 4:906-913.
Martín, J., e López, P. 2007. Scent may signal fighting ability in male Iberian rock lizards.
Biology Letters 3: 125-127.
Maynard Smith, J. 1982. Evolution and the Theory of Games. Cambridge Univ. Press,
Cambridge, UK.
Millar, N. P., Reznick, D. N., Kinnison, M. T., e Hendry, A. P. 2006. Disentangling the
selective factors that act on male colour in wild guppies. Oikos 113:1-12.
Molina-Borja, M., Font, E. e Avila, M. 2006. Sex and population variation in ultraviolet
reflectance of colour patches in Gallotia galloti (Fam. Lacertidae) from Tenerife
(Canary Islands). Journal of Zoology 268:193-206.
Møller, A. P. e Pomiankowski, A. 1993. Why have birds got multiple sexual ornaments?
Behavioral Ecology and Sociobiology 32: 167-176.
Molnár, O., K. Bajer, J. Torok, and G. Herczeg. 2012. Individual quality and nuptial
throat colour in male European Green Lizards. Journal of Zoology 287: 233-239.
Molnár, O., K. Bajer, B. Meszaros, J. Torok, and G. Herczeg. 2013. Negative correlation
between nuptial throat colour and blood parasite load in male European Green
Lizards supports the Hamilton–Zuk hypothesis. Naturwissenschaften 100: 551-558.
Molnár, O., Bajer, K., Szövény, G., Török, J. e Herczeg, G. 2016. Space use strategies
and nuptial color in european green lizards. Herpetologica 72 (1): 40-46.
Pérez-Lanuza, G. e Font, H. 2010. Lizard blues: blue body colouration and ultraviolet
polychromatism in lacertids. Revista Española de Herpetologia 24: 67-84.
Pérez-Lanuza. G., Font, E., e Carazo, P. 2013. Color-assortative mating in a color-
polymorphic lacertid lizard. Behavioral Ecology 24: 273–279
79
Pinto, A. C. S. 1999. Dimorfismo sexual e comportamento sexual em Tropidurus
torquatus (Squamata, Tropiduridae) no Brasil Central. Unpubl. Masters Thesis,
Universidade de Brası́lia, Brası́lia, Brazil.
Pinto, A. C., Wiederhecker, H. C., e Colli, G. R. 2005. Sexual dimorphism in the
Neotropical lizard, Tropidurus torquatus (Squamata, Tropiduridae). Amphibia-
Reptilia 26(2): 127-137.
Prum, R.O. 2006. Anatomy, physics, and evolution of structural colors. Bird coloration
1:295-353
Pryke, S.R., Andersson, S. e Lawes, M.J. 2001. Sexual selection of multiple handicaps in
the red-collared widowbird: female choice of tail length but not carotenoid display.
Evolution 55: 1452-1463.
Ribeiro, L., Souza, B.M. e Gomides, S.C. 2009. Range structure, microhabitat use, and
activity patterns of the saxicolous lizard Tropidurus torquatus (Tropiduridae) on a
rock outcrop in Minas Gerais, Brazil. Revista Chilena de Historia Natural 82: 577-
588.
Ribeiro, L.B., N.B Silva, e E.M.X. Freire. 2012. Reproductive and fat body cycles of
Tropidurus hispidus and Tropidurus semitaeniatus (Squamata, Tropiduridae) in a
caatinga area of northeastern Brazil. Revista Chilena de Historia Natural 85 (3): 307-
320.
Ryan, M. J. 1990. Sexual selection, sensory systems, and sensory exploitation. Oxford
Surveys in Evolutionary Biology 7: 156-195.
Sales, R.F.D., Jorge, J.S., Ribeiro, L.B. e Freire, E.M.X. 2011. A case of cannibalism in
the territorial lizard Tropidurus hispidus (Squamata: Tropiduridae) in Northeast
Brazil. Herpetology Notes 4: 265-267.
80
Stuart-Fox, D. M., Moussalli, A, Marshall, N. J., e Owens, I. P. F. 2003. Conspicuous
males suffer high predation risk: visual modelling and experimental evidence from
lizards. Animal Behaviour 66: 541-550.
Stuart-Fox, D. M., Moussalli, A., Johnston, G.R. e Owens, I.P.F. 2004. Evolution of color
variation in dragon lizards: quantitative tests of the role of crypsis and local
adaptation. Evolution 58:1549-1559.
Summers, K., Symula, R., Clough, M. e Cronin, T. 1999. Visual mate choice in poison
frogs. The Proceedings of the Royal Society B 266: 2141-2145.
Svensson, P.A. e Wong, B.B.M. 2011. Carotenoid-based signals in behavioural ecology:
a review. Behaviour 148:131–189
Weihs, C., Ligges, U., Luebke, K. e Raabe, N. 2005. klaR Analyzing German Business
Cycles. In Baier, D., Decker, R. and Schmidt-Thieme, L. (eds.). Data Analysis and
Decision Support, 335-343, Springer-Verlag, Berlin.
Whiting, M.J., D.M. Stuart-Fox, D. O’Connor, D. Firth, N.C. Bennett, e S.P. Blomberg.
2006. Ultraviolet signals ultra-aggression in a lizard. Animal Behaviour 72:353-363.
Varela-Freire, A. A. 2002. A Caatinga Hiperxerófila do Seridó, A sua Caracterização e
Estratégias para sua Conservação. São Paulo, ACIESP.
Zahavi, A. 1975. Mate Selection - Selection for a Handicap. Journal of Theoretical
Biology 53: 205-214.
Zahavi, A. 1977. Cost of honesty - (further remarks on handicap principle). Journal of
Theoretical Biology 67: 603-605.
Zar, J. H. 1998. Biostatistical Analysis. Prentice-Hall, Inc., Englewood Cliffs, New
Jersey.
81
Anexos
Material Suplementar
Figura S1. Curvas de refletância das regiões do corpo que não foram significativas no
experiemnto de escolha das fêmeas: machos escolhidos (linha tracejada e cor azul) e machos não
escolhidos (linha continua e cor salmão).
82
Figura S2. Curvas de refletância das regiões do corpo que não foram significativas no
experimento de competição entre machos: machos vencedores (linha tracejada e cor azul) e
machos perdedores (linha continua e cor salmão).
83
Tabela S1. Sumário das variáveis calculadas pelo “pavo” (Maia et al., 2013)
Variáveis de cor Descrição
H1 Matiz = Comprimento de onda no pico de refletância.
H2 Matiz = Comprimento de onda na localização da inclinação máxima negativa no
espectro.
H3 Matiz = Comprimento de onda no ponto médio ([Rmax + Rmin] / 2) no espectro
de refletância.
H4 Matiz = O ângulo de 0 (Vermelho) calculado pelo método de classificação de
segmento (ver seção 5.3.1).
H5 Matiz = Comprimento de onda no ponto do espectro onde a curva atinge uma
inclinação positiva máxima.
S1 Croma = Cromo específico do segmento calculado dividindo a soma dos valores
de refletância sobre a região de interesse (por exemplo, de A para B) pela
refletância total.
S2 Saturação espectral = proporção de valores máximos e mínimos de refletância.
S3 Soma dos valores de refletância +/- 50 nm do comprimento de onda do pico de
refletância (matiz, máx.).
S4 Pureza espectral = inclinação máxima negativa do espectro sobre a gama de todo
comprimento de onda.
S5 Croma = distância euclidiana de origem acromática usando o método de
classificação de segmento (ver seção 5.3.1).
S6 Contraste / amplitude = diferença de refletância entre pontos altos e baixos no
espectro.
S7 Saturação espectral = diferença de refletância entre o comprimento de onda
mínimo e a metade da máxima refletância e o comprimento de onda máximo e a
metade da máxima. Analogamente ao método de classificação de segmento (ver
secção 5.3.1).
S8 Croma = diferença relativa entre a refletância máxima e mínima levando em
consideração o brilho médio (B2) do espectro.
S9 Croma de carotenoide: refletância relativa na região de maior refletância em cores
baseadas em carotenoides. R450 –R700 nm.
S10 Pico de Croma = contraste relativo (S8) multiplicado pela pureza espectral (S4).
Curvas relativamente planas proporcionam valores baixos para esta métrica e vice-
versa.
B1 Refletância total = soma dos valores de refletância em todos os comprimentos de
onda.
B2 Brilho médio = refletância média em todos os comprimentos de onda.
84
B3 Intensidade = refletância máxima do espectro.
Considerações Finais
Esta pesquisa produziu novos conhecimentos sobre os aspectos da coloração e
seleção sexual em Thopidurus hispidus . Confirmamos a existência de dicromatismo
críptico em T. hispidus, ou seja, machos e fêmeas de T. Hispidus diferem na refletância
do UV e que a diferenças entre machos e fêmeas vão além das manchas melânicas, desta
forma ampliamos os conhecimentos sobre esta espécie.
Provavelmente o sistema de comunicação por coloração tem como base o
melanismo, já que machos com menor refletância das manchas melânicas venceram mais
lutas. Mas outras características da coloração são importantes nesse processo, como a
saturação.
Nossos dados mostram indícios de que dentro dessa população exista diferentes
estratégias utilizadas pelos machos para se obter sucesso reprodutivo. A principal seria
obter bons territórios e a segunda a exploração sensorial das fêmeas pelos machos que
não conseguem manter bons territórios, esta é uma hipótese interessante para futuras
pesquisas com está espécies.
Finalizamos está tese mostrando que a coloração é um possível sinal tanto usado
pelos machos, como pelas fêmeas, para ter sucesso reprodutivo e abrimos muitas
possibilidades para futuras pesquisas, como manipulação de UV, croma e melanina em
experimentos controlados para obtermos informações mais precisas de cada componente
que compõe a cor. Estudar a dominância, sua relação com a cor e níveis hormonais em
campo. Estudar a relação da coloração e números de descendentes.