CATARINA MARIA ARAGÃO DE MELLO€¦ · de ShannonWiener variou de 0,95 a 1,17 sendo maior na área com baixo g- rau de degradação e menor na área de referência. A distribuição

CATARINA MARIA ARAGÃO DE MELLO

FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES DO NÚCLEO DE

DESERTIFICAÇÃO DE CABROBÓ – PE

RECIFE

2011

UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS

DEPARTAMENTO DE MICOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA DE FUNGOS

FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES DO NÚCLEO DE

DESERTIFICAÇÃO DE CABROBÓ – PE

CATARINA MARIA ARAGÃO DE MELLO Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Biologia de Fungos da Universidade Federal de Pernambuco, como parte dos requisitos para obtenção do título de Mestre em Biologia de Fungos. Área de concentração: Micologia Aplicada Orientadora: Dra. Leonor Costa Maia Co-orientadora: Dra. Elaine Malosso

RECIFE

2011

Mello, Catarina Maria Aragão de Fungos micorrízicos arbusculares do núcleo de desertificação de Cabrobó- PE / Catarina Maria Aragão de Mello. – Recife: O Autor, 2011. 66 folhas : il., fig., tab.

Orientadora: Leonor Costa Maia Co-orientadora: Elaine Malosso

Dissertação (mestrado) – Universidade Federal de Pernambuco. Biologia de Fungos, 2011. Inclui bibliografia

1. Fungos micorrízicos 2. Desertificação 3. Biomas I. Título.

579.5 CDD (22.ed.) UFPE/CCB-2011-179

O mais sábio não será o possuidor de mais livros e teorias, mas justamente aquele que, embora saiba pouco, procura acender uma luz nas sombras que ainda envolvem o irmão mais próximo...

Neio Lúcio

Dedico aos meus pais, Bernadete e José Rogério, aos meus irmãos Carla, José Rogério Filho e Carine, e ao meu marido Gladstone.

Agradecimentos

A Deus, por ter me dado saúde, discernimento e oportunidade de realizar esse trabalho. Aos meus pais Bernadete e José Rogério, meus irmãos Carla, Carine e José Rogério Filho, pelo apoio e carinho em todos os momentos da minha vida. A Gladstone Alves da Silva, pela compreensão, pela força que me deu em todos os momentos, pelas sugestões, colaboração na realização do trabalho, pela paciência que teve e tem comigo e, principalmente, por todo amor e carinho. Às minhas orientadoras, Dras. Leonor Costa Maia e Elaine Malosso, pela orientação e confiança. Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), pela concessão da bolsa de estudo. À Dra. Uided Maaze Tibúrcio Cavalcante, pelas sugestões, apoio e disponibilidade em ajudar. Ao Dr. Everardo Valadares de Sá Barretto Sampaio, pelas sugestões e disponibilidade em ajudar. Ao Dr. Bruno Tomio Goto, pela colaboração na identificação dos FMA. À Wanessa Almeida, pela amizade e colaboração no trabalho. À Camilla, Sr. Raimundo, Sr. João, Gustavo, Franceildo e Felipe, pela grande ajuda na realização da coleta. À Iolanda e Juliana, pelo auxilio na realização do trabalho. Ao Dr. Marccus Vinícius da Silva Alves e Dra. Lourinalda Luiza Dantas da Silva Selva de Oliveira, pela indicação das pessoas para ajudar na coleta. À Dra. Renata Gomes de Souza, pela ajuda e apoio. À Araeska Carena, pela grande ajuda e momentos descontraídos durante o trabalho. Aos colegas de Laboratório de Micorrizas; Ângelo Souto, Nicácio Freitas, João

Oliveira, Inácio Pascoal, Vilma Santos, Danielle Silva, Ingrid Lino, Indra Escobar,

Nelson Lima, Vera Pereira, Heloísa Silva, Reginaldo Neto, Edvaneide Leandro e Kelly

Oliveira, pela companhia e momentos descontraídos.

A todos que contribuíram de alguma forma para a realização deste trabalho.

RESUMO GERAL

Nesse trabalho foram investigadas a diversidade e a estrutura da comunidade de fungos micorrizícos arbusculares (FMA) em duas áreas com diferentes graus de degradação e uma sem degradação (referência), no Sertão de Pernambuco. Foram identificadas 52 táxons de FMA nas áreas estudadas. Os gêneros de FMA representados por maior número de espécies foram Glomus (17) e Acaulospora (11). A média de colonização radicular foi maior nas plantas da área com baixo grau de degradação (42%), quando comparada com a encontrada em áreas de grau severo e de referência (22,6 e 9,1%, respectivamente). Em geral o número de glomerosporos foi baixo (<1 a 4 glomerosporos g-1 de solo), mas os maiores valores para propágulos infectivos de FMA e de glomerosporos foram registrados na área sob intenso processo de degradação e os menores observados na área preservada. A diversidade dos FMA, expressa pelo índice de Shannon-Wiener variou de 0,95 a 1,17 sendo maior na área com baixo grau de degradação e menor na área de referência. A distribuição dos FMA foi uniforme entre as áreas, como demonstrado pelo índice de equitabilidade: 0,80 na área pouco degradada, 0,79 na preservada; 0,72 na mais degradada. As comunidades de FMA foram mais similares entre as áreas degradadas (53%), com menor similaridade registrada entre as áreas mais degradada e preservada (31%). A abundância relativa das espécies de FMA variou dentro e entre as três áreas de estudo, com destaque para Glomus sp. 6 nas duas áreas degradadas, A. scrobiculata e Racocetra fulgida na área mais degradada, Fuscutata savannicola na menos degradada e A. morrowiae e Glomus sp. 8 na área preservada. A degradação modifica a diversidade e a distribuição dos FMA em áreas de Caatinga no semiárido.

Palavras-chave: fungo micorrízico arbuscular, diversidade, desertificação, Caatinga.

ABSTRACT

The diversity and structure of the community of arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) in two areas with different degrees of degradation and one preserved area (used as reference) in the Caatinga biome of Pernambuco/Northeast Brazil was investigated. Fourty three plant species and 52 taxa of AMF were identified in the studied areas. Among the AMF, Glomus (17) and Acaulospora (11) were represented by higher number of species. Plants from the area with low degree of degradation presented the highest mycorrhizal colonization (42%) when compared with the most degraded and the reference area (22.6 and 9.1%, respectively). In general the number of glomerospores was low (<1 to 4 glomerospores g-1 soil), but the highest values for infective propagules and glomerospores were registered in the area under intense process of degradation and the lowest observed in the preserved area. The Shannon-Wiener index of diversity of AMF varied from 0.95 to 1.17 and was higher in the area with low degree of degradation and lower in the reference area. The distribution of AMF was homogeneous in all areas as demonstrated by the equitability index: 0.80 in the low degraded area; 0.79 in the preserved area; 0.72 in the most degraded area. The community of AMF was more similar between the degraded areas (53%), with less similarity found between the highly degraded and the preserved areas (31%). The relative abundance of AMF varied among the study areas, with predominance of Glomus sp. 6 in both degraded areas, A. scrobiculata and Racocetra fulgida in the most degraded area, Fuscutata savannicola in the less degraded area, and A. morrowiae and Glomus sp. 8 in the preserved area. The AMF are common in the Brazilian semiarid with predominance of Acaulospora and Glomus species. The degradation changes the diversity and distribution of the AMF in areas of Caatinga.

Key-words: arbuscular mycorrhizal fungi, diversity, desertification, Caatinga.

Lista de Figuras

Pág.

Figura 1 – Mapa da distribuição do bioma Caatinga.................................................................. 12

Figura 2 – Aspecto da Caatinga no período seco....................................................................... 13

Figura 3 – Estruturas dos FMA, a – arbúsculo, b – vesículas e c – células auxiliares............... 18

Figura 4 – Número de espécies de FMA registradas por país em ecossistemas áridos e semi-

áridos........................................................................................................................................... 32

Figura 5 – Mapa do Estado de Pernambuco mostrando os municípios onde se realizaram as

áreas de coleta............................................................................................................................. 33

Figura 6 – a. Área com grau severo de degradação no “Barro Branco”, município de

Cabrobó, PE, Brasil; b. Área com baixo grau de degradação no Sítio Montes, distrito do

município de Belém de São Francisco, PE, Brasil..................................................................... 34

Figura 7 – Área preservada no Sítio Carro Quebrado, município de Triunfo, PE, Brasil.......... 35

Figura 8 – a, b – Acaulospora foveata, c, d – Acaulospora excavata, e, f – Acaulospora

scrobiculata................................................................................................................................ 44

Figura 9 – a – Glomus halonatum, b – Glomus rubiforme, c – Glomus taiwanenses, d –

Glomus clavisporum, e – Glomus sinuosum, f – Glomus sp2.................................................... 44

Figura 10 – a, b – Ambispora appendicula, c – Ambispora callosa, d, e – Pacispora

boliviana, f – Entrophospora infrequens.................................................................................... 45

Figura 11 – a – Gigaspora decipiens, b – Fuscutata savannicola, c, d – Dentiscutata biornata....................................................................................................................................... 46

Figura 12 – Reconstrução filogenética de Glomeromycota obtida a partir do SSU rDNA. As seqünêcias em negrito foram realizadas nesse trabalho. Os valores de bootstrap nos ramos (1.000 replicatas) são referentes às análises de NJ (acima) e MP (abaixo)................................ 50

Lista de Tabelas

Pág.

Tabela 1 – Espécies de FMA registradas para regiões áridas e semi-áridas do mundo............. 27

Tabela 2 – Análise química e granulométrica do solo das três áreas estudadas: (1) Triunfo,

área sem degradação (Sd) ; (2) Belém de São Francisco, com grau baixo de degradação

(Db); (3) Cabrobó, com grau severo de degradação (Ds). Solo usado como diluente para

determinação do número mais provável de propágulos de FMA no solo (D)...........................

37

Tabela 3 – Colonização micorrízica, número mais provável de propágulos infectivos (NMP)

de FMA cm-3 de solo e número de esporos em 1 g de solo, em duas áreas do núcleo de

desertificação de Cabrobó com baixo grau de degradação, em Belém do São Francisco (Db);

e com grau severo de degradação, em Cabrobó (Ds) e em área de Caatinga sem degradação,

em Triunfo (Sd).......................................................................................................................... 42

Tabela 4 – Ocorrência e abundância relativa (AR) de fungos micorrízicos arbusculares em

duas áreas do núcleo de desertificação de Cabrobó com baixo grau de degradação, em

Belém do São Francisco (Db); com grau severo de degradação, em Cabrobó (Ds); em área

de Caatinga sem degradação, em Triunfo (Sd)........................................................................... 47

Tabela 5 – Diversidade de FMA em duas áreas do núcleo de desertificação de Cabrobó com

baixo grau de degradação, em Belém do São Francisco (Db); com grau severo de

degradação, em Cabrobó (Ds); em área de Caatinga sem degradação, em Triunfo

(Sd)............................................................................................................................................. 49

SUMÁRIO

Pág.

1. INTRODUÇÃO....................................................................................................................... 10

2. FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA........................................................................................... 12

2.1. Bioma Caatinga..................................................................................................................... 12

2.2. Desertificação....................................................................................................................... 14

2.3. Fungos micorrízicos arbusculares (FMA)............................................................................ 17

2.4. Métodos de estudo dos FMA................................................................................................ 19

2.5. FMA em regiões áridas e semi-áridas do mundo.................................................................. 21

3. MATERIAL E MÉTODOS.................................................................................................... 33

3.1. Área de estudo....................................................................................................................... 33

3.2. Coleta.................................................................................................................................... 35

3.3. Número mais provável (NMP) de propágulos infectivos de FMA....................................... 36

3.4. Avaliação da colonização radicular...................................................................................... 36

3.5. Análises estatísticas.............................................................................................................. 38

3.6. Estabelecimento de culturas armadilha................................................................................. 38

3.7. Isolamento, contagem do número de glomerosporos e identificação morfológica dos

FMA............................................................................................................................................. 38

3.8. Índices ecológicos................................................................................................................. 39

3.9. Extração de DNA.................................................................................................................. 39

3.10. PCR e seqüenciamento....................................................................................................... 39

3.11. Alinhamento das seqüências e análise filogenética............................................................ 40

4. RESULTADOS E DISCUSSÃO............................................................................................. 41

5. CONCLUSÕES....................................................................................................................... 52

6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS..................................................................................... 53

Mello, Catarina M.A. Fungos micorrízicos arbusculares do núcleo de desertificação... 10

1. INTRODUÇÃO

A Caatinga, bioma exclusivamente brasileiro, é rica em espécies animais e vegetais,

muitas endêmicas (Leal et al. 2003) e ocupa 70% do Nordeste e cerca de 11% do território

nacional (Drumond et al., 2000). Segundo Castelletti et al. (2003), é o terceiro bioma mais

degradado pela ação antrópica e a região natural brasileira menos protegida, com as

unidades de conservação cobrindo menos de 2% do seu território (Tabarelli et al., 2000).

Assim, a intensa atividade humana e fatores climáticos estão levando à rápida perda de

espécies endêmicas e de processos ecológicos importantes para manutenção desse bioma,

originando extensos núcleos de desertificação (Araújo et al., 2005; MMA, 2009b).

A desertificação no Brasil atinge seriamente 66 milhões de hectares no semi-árido,

com 62% das áreas susceptíveis, muitas das quais bastante alteradas em zonas

originalmente ocupadas pela Caatinga (MMA, 2009a). Deste modo, o Ministério do Meio

Ambiente selecionou quatro áreas com alto risco de desertificação: 1 - Gilbués e Monte

Alegre, no Piauí; 2 - Irauçuba, Sobral e Forquilhas, no Ceará; 3 - região do Seridó, no Rio

Grande do Norte; 4 - Cabrobó, Floresta e Belém do São Francisco, em Pernambuco

(Sampaio et al., 2003). Os estados que apresentam os maiores problemas de degradação

ambiental são Paraíba e Ceará, seguido do Rio Grande do Norte e Pernambuco, com mais

de 25% das suas áreas atingidas (Sá et al., 2004).

A degradação do solo normalmente é associada à redução da diversidade e/ou

atividade microbiana (Kennedy & Smith, 1995). Dentre os microrganismos do solo os

fungos micorrízicos arbusculares (FMA) destacam-se por formar a mais ampla simbiose

entre fungos e plantas na natureza (Smith & Read, 1997). Na relação, a planta fornece

substrato energético ao fungo, e este, através da rede de hifas externas, capta nutrientes e

água do solo, transferindo-os à planta hospedeira. Assim, o micélio fúngico funciona como

extensão da raiz, e a planta torna-se capaz de explorar maior volume de solo. Deste modo,

os FMA atuam na definição de nichos ecológicos ocupados pelos vegetais, determinando a

composição das comunidades de plantas (Francis & Read, 1995).

Em áreas perturbadas, a atuação dos FMA pode ser mais destacada, considerando

que esses fungos podem propiciar às plantas melhores condições para estabelecimento e

manutenção. Sobretudo em áreas propensas à desertificação o estudo dos FMA reveste-se

de grande importância, pois, além de propiciar conhecimento sobre a diversidade desses

fungos, os dados podem ser usados para auxiliar a definir medidas de manutenção desses


locais, ajudando na escolha de isolados efetivos que possam ser inoculados em plantas para

recuperação de ecossistemas frágeis e susceptíveis à degradação.

Neste trabalho objetivou-se determinar a distribuição/diversidade de FMA no

Núcleo de Desertificação de Cabrobó - PE, considerando áreas de Caatinga preservada e

em processo de degradação (desertificação). Nesse contexto, a condição micorrízica dos

vegetais nas áreas estudadas, as espécies de FMA, a caracterização molecular de algumas

espécies, a diversidade e a similaridade das comunidades de FMA entre as áreas de estudo,

e o número mais provável de propágulos infectivos de FMA em cada área foram

determinados, contribuindo para a obtenção de dados ecológicos importantes sobre esses

organismos em áreas em processo de degradação.


2. FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA

2.1. Bioma Caatinga

Florestas tropicais e subtropicais ocupam cerca de 40% da crosta terrestre, e destes

as florestas secas, que incluem a Caatinga, abrangem 42% (Moreira et al., 2006). Bioma

exclusivamente brasileiro, a Caatinga compreende aproximadamente 70% da região

Nordeste (Ceará, Rio Grande do Norte, Paraíba, Pernambuco, Piauí, Alagoas, Sergipe e

Bahia) e parte do norte de Minas Gerais (Figura 1), representando cerca de 11% do

território nacional (Drumond et al., 2000). O clima característico é semi-árido, com altas

temperaturas, precipitações escassas e irregulares, concentradas de 2-5 meses ao ano. A

região também apresenta características meteorológicas extremas, tais como: as mais altas

radiações solar e temperatura média anual no país, baixas taxas de umidade relativa,

elevada evaporação e baixa nebulosidade (Reis, 1976).

Figura 1. Mapa da distribuição do bioma Caatinga. Fonte: IBGE, 2004. A Caatinga é constituída principalmente por espécies lenhosas e herbáceas, de

pequeno porte, normalmente caducifólias dotadas de espinhos (Drumond et al., 2000),

características que, de acordo com Rodal e Sampaio (2002), representam adaptações das

plantas à deficiência hídrica. Ao perder as folhas, durante a estação seca, as plantas

adquirem aspecto branco-prateado (Figura 2), o que levou os nativos a denominaram

“Caatinga” que significa “mata branca” a esse tipo de vegetação. Destacam-se entre as


famílias de plantas: Fabaceae, Euphorbiaceae e Cactaceae, muitas Bromeliaceae e algumas

herbáceas (Sampaio, 1995).

Diversas unidades geomorfológicas são encontradas na Caatinga: depressões

sertanejas, superfícies cársticas, superfícies retalhadas, áreas de dunas continentais, bacias

sedimentares, maciços e serras baixas (Sá et al., 2004; Queiroz et al., 2006), caracterizadas

por apresentar solos extremamente diversos, formando um mosaico (Sampaio, 1995).

Figura 2. Aspecto da Caatinga no período seco. Foto: C.M.A. Mello

Estudos atuais comprovam que a Caatinga é rica em espécies animais e vegetais, e

que muitas destas são endêmicas (Leal et al. 2003), contradizendo a visão simplista do

passado, que entendia esse bioma como improdutivo e pobre em diversidade. Essa visão

decorreu do fato da Caatinga ser o bioma brasileiro menos conhecido, em razão de

amostragens insuficientes e pouco representativas (Tabarelli & Vicente, 2002). No Brasil

são registradas 2.481 espécies de peixes (Buckup et al., 2007), 1.560 de anfíbios e répteis

(Bérnils, 2009; SBH, 2009), 530 de mamíferos (Costa et al., 2005), 1.825 de aves (CBRO,

2009), 56.000 de plantas (Giulietti et al 2005) e 3.608 espécies de fungos (Maia &

Carvalho Jr, 2010). Destes, 154 espécies de anfíbios e répteis, 185 de peixes, 348 de aves,

148 de mamíferos e 932 de plantas vasculares foram registradas para o bioma Caatinga

(Tabarelli & Silva, 2003), demonstrando sua riqueza e, do total dos vegetais, 318 foram

considerados endêmicos (Giulietti et al., 2002). Com relação aos fungos, foram registradas


815 espécies, representantes dos filos Ascomycota, Basidiomycota, Zygomycota,

Chytridiomycota e Glomeromycota (Gusmão & Maia, 2006).

Apesar da sua importância, a Caatinga é a região natural brasileira menos protegida,

com menos de 2% de seu território protegido como unidades de conservação (Tabarelli et

al., 2000) e é também o terceiro bioma mais perturbado pela ação antrópica, com 45,3% da

área natural degradada (Castelletti et al., 2003).

A degradação na Caatinga nem sempre foi regida pela atividade humana e fatores

abióticos, como o clima, tiveram grande influência sobre a vegetação (Albuquerque, 1999).

Os fatores climáticos geralmente alteram o ambiente de forma reversível e as alterações

causadas pelo homem geram perturbação mais drástica; assim, a recuperação de regiões

que sofreram degradação antrópica é muito lenta e difícil de ser resolvida (Siqueira et al.,

2008). Atualmente esse bioma encontra-se bastante alterado pela perturbação e degradação

ambiental causada pelo uso irracional dos recursos naturais, através da atividade agrícola,

queimadas, extrativismo mineral e vegetal e pecuária extensiva (Moreira et al., 2006). A

degradação da Caatinga está levando à rápida perda de espécies endêmicas e de processos

ecológicos importantes para manutenção dos seus ecossistemas, originando extensos

núcleos de desertificação (Araújo et al., 2005; MMA, 2009b).

2.2. Desertificação

Regiões áridas e semi-áridas cobrem mais de 40% da superfície terrestre (Lima,

2005) e possuem características específicas que as tornam propensas à desertificação,

como destacado por Brown (2003): redução da produtividade vegetal, declínio da

diversidade de espécies e aumento no processo de erosão eólica, transporte e deposição de

areia. Sivakumar (2007) considera que a perda da cobertura vegetal é a maior causa da

degradação de terras.

As causas da desertificação têm sido amplamente discutidas, atribuindo-se o

processo às formas inadequadas de manejo, como a utilização de práticas agrícolas de

baixo nível tecnológico ou tecnologias inapropriadas à agricultura, e à exploração

desenfreada dos recursos ambientais (MMA, 1998). Este tem sido o histórico da

degradação das terras áridas em todo o mundo, numa série de fatos errados onde o

resultado é o aumento da pobreza e a destruição da riqueza natural de áreas suscetíveis

(MMA, 1998).


De acordo com Sampaio et al. (2003) o processo de desertificação desenvolve-se

em quatro fases: degradação do solo, redução da capacidade produtiva da agropecuária,

redução da renda agropecuária e deterioração das condições sociais da população, sendo a

desertificação caracterizada pela presença dessas quatro fases.

A desertificação envolve questões globais como mudanças climáticas, perda da

biodiversidade, doenças epidêmicas, erosão por vento e água, ampliação de pastagem,

práticas de agricultura não sustentável e urbanização (Çetin et al., 2007). Mudanças

dramáticas na prática da agricultura nas décadas passadas impulsionaram a degradação de

terras em áreas secas, e essas modificações, induzidas pelo homem, tiveram influência

significante no balanço energético da terra e atmosfera (Sivakumar, 2007). Além disso, a

pressão do crescimento populacional degradou ecossistemas frágeis, levando a transtornos

sociais e contribuindo para problemas significantes de saúde nas regiões afetadas (Kuehn,

2006). De acordo com o Ministério do Meio Ambiente (1998), a desertificação além de

provocar impactos ambientais e sociais, causa impactos econômicos, pois devido à

degradação, são perdidos milhões de dólares por ano em áreas irrigadas, de agricultura de

sequeiro e de pastagens.

O termo desertificação muitas vezes é interpretado de forma equivocada; para

muitos, a palavra significa que os desertos do mundo estão avançando e cobrindo a

superfície da terra (Silva, 2006). Entretanto, o processo de desertificação ocorre pelo

empobrecimento do solo e comprometimento da capacidade de regeneração em função de

práticas inadequadas (Schenkel & Matallo Junior, 1999). Os desertos, por outro lado, são

ecossistemas específicos, formados a partir de alguns pré-requisitos, e possuem dinâmicas

próprias (Silva, 2006).

A Convenção das Nações Unidas de Combate à Desertificação (UNCCD) define

desertificação como a degradação da terra nas zonas áridas, semi-áridas e sub-úmidas

secas, resultante de vários fatores, incluindo as variações climáticas e as atividades

humanas. Segundo a UNCCD, “degradação da terra é a redução ou perda da produtividade

biológica ou econômica e da complexidade das terras agrícolas de sequeiro, das terras

agrícolas irrigadas, das pastagens naturais, das pastagens semeadas, das florestas e das

matas nativas devido aos sistemas de utilização da terra ou a um processo ou combinação

de processos, incluindo os que resultam da atividade do homem e das suas formas de

ocupação do território, tais como: a erosão do solo causada pelo vento e/ou pela água; a

deterioração das propriedades físicas, químicas e biológicas do solo e a destruição da

vegetação por períodos prolongados” (Sampaio et al., 2003).


O processo de degradação do solo é conhecido há bastante tempo. Na década de

1930, o Meio Oeste dos Estados Unidos passou por intensos processos de destruição da

vegetação e erosão dos solos que ocasionaram desertificação; outro caso grave foi o da

região africana conhecida como subsahariana, cuja devastação vem se alastrando desde os

anos 1970 e, em vista disso, hoje 20% a 50% de suas terras estão degradadas (Cruz, 2007).

Na Argentina, o desmatamento de florestas para exploração madeireira, geração de energia

e agropecuária está levando a processos de degradação desde os últimos 75 anos

(Ambiente Brasil, 2004). Atualmente mais países estão passando por problemas de

degradação ambiental; pastagens, desmatamento e queimadas têm acelerado o processo e a

desertificação do solo em ecossistemas áridos do sudoeste da China (Tao & Zhiwei, 2005).

Grande parte da Turquia está sob processo de desertificação e/ou com alto potencial, sendo

a erosão do solo um fator significante de degradação devido às condições topográficas

desse país (Çetin et al., 2007). Na Jordânia, os solos frágeis são suscetíveis à erosão, o que

representa ameaça de desertificação (Mohammad et al., 2003); no Kuwait os problemas de

degradação são ocasionados por ação antrópica, principalmente pela retirada da vegetação

(Brown, 2003); na Espanha, chuvas escassas e irregulares, com verão quente e longos

períodos de seca, juntamente com impacto antrópico atuam promovendo a desertificação

(Azcón-Aguilar et al., 2003), sendo esse mesmo processo observado no Brasil, onde foram

determinadas áreas susceptíveis à desertificação nas regiões semi-áridas, subúmidas secas

e entorno. Essas zonas são definidas a partir do índice de Aridez que é a razão entre os

valores de precipitação e evapotranspiração (Oliveira-Galvão & Saito, 2003). De acordo

com a UNCCD essas áreas cobrem uma superfície de 1.340.863km², abrangendo o total de

1.488 municípios nos nove Estados do Nordeste, além do norte de Minas Gerais e do

Espírito Santo (MMA, 2007). Isso significa que a desertificação atinge seriamente 66

milhões de hectares na região semi-árida, a qual possui população de aproximadamente 21

milhões de habitantes (Carvalho et al., 2009), afetando os Biomas Cerrado e Caatinga, este

último com 62% das áreas susceptíveis (MMA, 2009a). Os estados que apresentam os

maiores problemas de degradação ambiental são Paraíba e Ceará, seguidos do Rio Grande

do Norte e Pernambuco, com mais de 25% das suas áreas atingidas (Sá et al., 2004).

O Ministério do Meio Ambiente selecionou quatro pontos de alto risco à

desertificação, no Brasil: 1 - Gilbués e Monte Alegre, no Piauí; 2 - Irauçuba, Sobral e

Forquilhas, no Ceará; 3 - região do Seridó, no Rio Grande do Norte; 4 - Cabrobó, Floresta

e Belém do São Francisco, em Pernambuco (Sampaio et al., 2003), todos na região semi-

árida nordestina. Esta é caracterizada pela ocorrência de diversas variáveis que se


associam à desertificação (Oliveira-Galvão & Saito, 2003), como a natureza

geomorfológica, pedológica e climática da região, a substituição da vegetação por culturas

de interesse agrícola, a atividade pecuária e a retirada de madeira para produção de lenha e

carvão (MMA, 2007). Segundo Sampaio et al. (2003), a desertificação é um processo que

para ser caracterizado necessita de uma série temporal de dados, mas devido à ausência

confiável destas séries, a degradação de terras no Nordeste torna-se um problema.

A degradação do solo normalmente é associada à redução da diversidade e/ou

atividade microbiana do solo (Kennedy & Smith, 1995). Em particular, a degradação reduz

a diversidade (Gai et al., 2006) e o potêncial do inóculo (Azcón-Aguilar et al., 2003) dos

mais importantes simbiontes mutualístas das plantas, os fungos micorrízicos arbusculares

(FMA), constiuindo parte da biomassa microbiana do solo. Esses fungos ajudam a

agregação e a restauração de solos perturbados (Rillig & Mummey, 2006), além de

contribuir para sobrevivência e crescimento vegetal. Assim, os estudos sobre FMA em

ecossistemas frágeis revestem-se de grande importância, considerando que são

fundamentais no restabelecimento desses ambientes, atuando no desenvolvimento e na

sustentação da vegetação nessas áreas (Tao & Zhiwei, 2005).

2.3. Fungos micorrízicos arbusculares (FMA)

Os fungos micorrízicos arbusculares (FMA), pertencentes ao filo Glomeromycota

(Schϋβler et al., 2001), formam a mais ampla simbiose entre fungos e plantas na natureza

(Smith & Read, 1997). Na relação, a planta fornece substrato energético ao fungo, e este,

através da rede de hifas externas, capta nutrientes e água presentes no solo, transferindo-os

à planta hospedeira (Silveira, 1992). Assim, o micélio funciona como extensão da raiz, e a

planta torna-se capaz de explorar maior volume de solo. A troca entre hospedeiro e fungo

ocorre principalmente através de arbúsculos, estruturas formadas pela ramificação das

hifas que se desenvolvem entre a parede celular e a membrana plasmática da célula

vegetal. Os FMA também podem formar estruturas denominadas vesículas, na raiz, e

células auxiliares, no solo, com função de armazenamento de lipídios (Figura 3) (Silveira,

1992). Além de promover maior absorção de nutrientes, beneficiando o hospedeiro

principalmente com a translocação do fósforo (He et al, 2002), os FMA proporcionam

aumento da resistência vegetal contra patógenos (Liu et al., 2007) e maior tolerância das

plantas a estresses hídrico (Subramanian et al., 1997) e salino (Maia & Yano-Melo, 2005).


Desse modo, esses organismos atuam na definição de nichos ecológicos ocupados pelos

vegetais, determinando a composição das comunidades de plantas (Francis & Read, 1995)

a b c

Fonte:www.solos.esalq.usp.brFonte:Taís TexeiraFonte: Inácio Monte Junior Figura 3. Estruturas dos FMA: (a) arbúsculo; (b) vesículas; (c) células auxiliares.

A associação micorrízica arbuscular pode ser encontrada nos mais variados biomas

e ecossistemas, tais como desertos, savanas, pradarias, dunas, florestas tropicais, em

agroecossistemas e áreas degradadas (Sturmer & Siqueira, 2008). Devido às suas

características, à ampla distribuição e pela contribuição à sobrevivência e ao crescimento

das plantas, os FMA desempenham importante papel no equilíbrio das comunidades

vegetais (Colozzi-Filho & Balota, 1994). Além disso, apresentam significativa importância

na estrutura do solo, contribuindo com fração dominante da biomassa microbiana e com a

estabilidade de agregados do solo, através da secreção de uma glicoprotéina hidrofóbica, a

glomalina (Wright et al., 1998), relevante fator na manutenção de ecossistemas naturais, e

na restauração de solos perturbados, prevenção de erosão e estoque de carbono (Rilling &

Mummey, 2006).

A associação micorrízica é crítica para o estabelecimento, desenvolvimento e

manutenção dos ecossistemas naturais e para a recuperação daqueles severamente

perturbados (Reeves & Redente, 1991), pois a planta associada aos FMA está mais apta a

colonizar áreas degradadas, uma vez que se apresenta com estratégia nutricional superior à

da planta não colonizada (Souza & Silva, 1996). O estudo da diversidade e da estrutura da

comunidade de FMA é de fundamental importância, pois esses fungos participam de

processos importantes para a manutenção dos ecossistemas (agregação do solo,

determinação da comunidade vegetal), atuando na funcionalidade, produtividade e

estabilidade dos mesmos. Esses organismos também podem apresentar preferências por

determinadas plantas e condições ambientais específicas, o que poderia ser indicado pela

diferença encontrada na ocorrência dos FMA (quantitativa e qualitativamente) a depender

do tipo de vegetação, solo e clima. Assim, na recuperação de ambientes degradados é


importante que sejam usados isolados que ocorrem nessas áreas, o que implica em estudo

prévio da diversidade local.

2.4. Métodos de estudo dos FMA

Convencionalmente os procedimentos mais comuns para avaliar a presença dos

FMA em determinado ambiente são: a quantificação de esporos (Mohammad et al., 2003),

estimativas da colonização micorrízica (Mäder et al., 2000), determinação do número mais

provável (NMP) de propágulos infectivos (Palenzuela et al., 2002) e do micélio

extraradicular (Malcová et al., 2001). Apesar de serem os mais utilizados, esses métodos

apresentam algumas limitações: o número de esporos não oferece boa estimativa do

número de propágulos infectivos, a não ser após longo período sem vegetação ou depois de

longa estação seca (Sieverding, 1991) e também não é um parâmetro de atividade dos

FMA no solo (Millner & Wright, 2002), além disso, esporos inviáveis podem ser

contabilizados (Moorman & Reeves, 1979); a porcentagem de colonização não reflete o

equilíbrio da associação, sendo mais relevante apenas para análises ao nível individual

(Rillig & Allen, 1999); o NMP de propágulos infectivos é uma análise laboriosa e que

pode ser influenciada tanto pelo hospedeiro, quanto pelo solo diluente utilizado e período

de avaliação da experimentação (Wilson & Trinick, 1982) e o micélio extraradicular é

difícil de caracterizar ao microscópio, visto que as hifas dos FMA podem ser confundidas

com as de outros fungos presentes no solo (Millner & Wright, 2002). Além disso, todas

essas técnicas não conseguem representar a diversidade da comunidade de FMA no solo, a

não ser a contagem de esporos, se incorporada a modelos de abundância ou de

equitabilidade (Morton et al., 1995).

A biodiversidade determina a funcionalidade e a estabilidade dos ecossistemas

terrestres (Van der Heijden et al., 1998), tendo em vista o papel dos organismos nos

processos que influenciam clima, composição e agregação do solo, ciclagem de nutrientes,

entre outros fatores. Para estudo da diversidade da comunidade de fungos são usados

índices que compreendem dois atributos principais: a riqueza e a equitabilidade de espécies

(Zak &Willing, 2004). O primeiro, que também pode ser representado pelo número de

espécies, está relacionado ao tipo de ecossistema, à produtividade, aos gradientes de clima,

temperatura e umidade e à perturbação do solo, enquanto a equitabilidade representa a

abundância relativa das espécies (Sturmer & Siqueira, 2008). Os índices de diversidade

mais comuns são o de Simpson e o de Shannon-Weiner. O de Simpson foi o primeiro a ser


utilizado em ecologia e revela a abundância das espécies mais comuns, sendo mais sensível

a mudanças que ocorrem nestas espécies, por isso é considerado um índice de dominância;

o de Shannon-Weiner, mais popular, expressa a importância relativa de cada espécie,

atribui maior peso às espécies raras e assume que os indivíduos de uma grande população

são amostrados ao acaso (Matos et al., 1999).

Os índices de diversidade são expressos por um único número, que pode

representar a redução ou a abundância de um conjunto complexo de táxons (Matos et al.,

1999). Embora não representem a composição total de uma comunidade, esses índices

permitem dimensionar a riqueza, a equitabilidade e a diversidade nos diferentes ambientes

estudados (Kennedy & Smith, 1995). Entretanto, apesar de todas as ferramentas

disponíveis aos pesquisadores, podem ocorrer limitações metodológicas e de deficiência de

informações taxonômicas, ocasionando compreensão limitada da diversidade microbiana

(Matos et al., 1999).

A identificação morfológica e a contagem dos esporos no solo é o método mais

comum e mais simples para estimar a abundância e a riqueza de FMA (Sturmer &

Siqueira, 2008), e de acordo com Saggin Júnior & Siqueira (1996), o índice de diversidade

de Shannon (H’) é considerado um bom indicador da comunidade de Glomeromycota.

Embora existam trabalhos utilizando os índices de diversidade para estudo de FMA, estes

são escassos e recentes (Carrenho et al., 2002; Panwar & Tarafdar, 2006; Caproni et al.,

2007; Gai et al., 2006; Ji et al., 2007, Li et al., 2007; Oehl et al., 2003, 2005; Shi et al.,

2007; Zhao & Zhao, 2007; Albuquerque, 2008; Singh et al., 2008; Gai et al., 2009;Tian et

al., 2009a; Wang et al., 2009). Isso ocorre pela dificuldade na identificação das espécies de

FMA, baseada apenas na morfologia dos esporos, sendo necessária bastante experiência do

pesquisador para realizá-la corretamente (Bentivenga & Morton, 1994). A taxonomia dos

FMA é estruturada basicamente nos seguintes caracteres dos esporos: diâmetro, forma, cor,

número, espessura e ornamentação das camadas de parede, entre outros (Silva, 2004).

Esporos coletados diretamento do campo podem sofrer mudanças em seus caracteres,

devido ao ataque de outros organismos do solo, além disso, podem ser encontrados em

diferentes estádios de desenvolvimento, o que dificulta a correta identificação das espécies

(Morton et al., 1995). Para minimizar esses problemas alguns pesquisadores utilizam os

índices de diversidade juntamente com ferramentas moleculares na caracterização dos

táxons dos FMA (Vandenkoornhuyse et al., 2001; Wu et al., 2007; Alguacil et al., 2009;

Tchabi et al., 2009).


Técnicas moleculares têm sido utilizadas para auxiliar a identificação e revelar

aspectos funcionais e ecológicos de FMA associados com diferentes plantas e/ou diferentes

condições ambientais, sendo essencial detectar comunidades de FMA no campo, em nível

de espécie (Krüger et at., 2009). O uso dessas ferramentas moleculares pode auxíliar no

entendimento das relações entre os FMA e outros organismos (Rillig & Mummey, 2006) e

demonstrar diferentes padrões de distribuição global dentro de Glomeromycota (Öpik et

al., 2006).

Vários métodos têm sido propostos para abordagens ecológicas dos FMA e

pesquisadores têm usado análises de DNA através de perfis eletroforéticos (Wyss &

Bonfante 1993), comparação de seqüências (Helgason et al. 1998; Daniell et al. 2001;

Husband et al. 2002a; 2002b), eletroforese em gel com gradiente desnaturante (DGGE)

além do poliformismo de comprimento de fragmento de restrição (RFLP) (de Souza et al.,

2004; Lekberg et al., 2007). O gene do rRNA está entre os alvos mais promissores de

seqüenciamento do DNA para diversos campos de estudos de FMA, incluindo estudos de

diversidade. Esse gene é alvo porque na maioria dos organismos, encontra-se em cópias

múltiplas no genoma e parte dele é altamente conservado (Redecker et al., 1997).

Devido às dificuldades encontradas na identificação morfológica desses fungos

abordagens moleculares têm sido sugeridas para o estudo da diversidade dos FMA, assim,

diversos primers para amplificação das regiões do rDNA foram construídos (Helgason et

al., 1998; Borneman & Hartin, 2000; Lee et al., 2008), no entando, a falta de primers

adequados que englobem ampla variedade de espécies ainda limita o estudo desses

organismos (Oehl et al., 2005). O uso de ferramentas moleculares na identificação dos

FMA tem ajudado na obtenção de uma representação mais completa da comunidade (Gai

et al., 2009); contudo, a identificação morfológica ainda é a ferramenta mais prática para a

identificação das espécies de Glomeromycota (Oehl et al., 2003).

2.5. FMA em regiões áridas e semi-áridas do mundo

Vários estudos sobre a diversidade de FMA foram realizados em todo o mundo

objetivando determinar a ocorrência desses organismos em regiões naturais e perturbadas,

e verificar o efeito da degradação e/ou desertificação na comunidade. Muitas dessas

pesquisas foram realizadas em regiões áridas e semi-áridas, onde o pouco conhecimento

motivado por escassez de coletas levou a uma visão errada da diversidade, que se pensava

fosse pobre em espécies.


Trabalhando em região semi-árida em processo de desertificação na Espanha,

Requena et al. (1996) observaram que o distúrbio do solo afetava a esporulação dos FMA,

que foi considerada baixa (0,2 a 0,5 glomerosporos g-1 de solo). Outros trabalhos

confirmam que o número de glomerosporos tende a ser baixo no semi-árido degradado

com menos de 2 glomerosporos g-1 de solo (Azcón-Aguilar et al., 2003; Ferrol et al. 2004),

e com o número de propágulos infectivos também baixo: 0,24 a 3,78 (g-1 solo seco)

(Azcón-Aguilar et al., 2003).

No semi-árido brasileiro pesquisadores verificaram os efeitos que a degradação do

solo causa na comunidade de FMA. Em área de Caatinga degradada por mineração de

cobre, na Bahia, Silva et al. (2001), observaram que a perturbação do solo alterou o

número de propágulos, e registraram de 0 a 0,3 propágulos infectivos de FMA g-1 de solo;

e de 0 a 1,5 glomerosporos g-1 de solo, embora o maior valor de propágulos infectivos

tenha sido observado na área degradada. Em área degradada por mineração de gipsita em

Pernambuco, Mergulhão et al. (2007) registraram maiores valores de propágulos infectivos

(17 g-1 a 540 g-1 de solo) de FMA e número de esporos (0,7 a 4,2 glomerosporos g-1 solo).

Em agrossistemas em regiões áridas e semi-áridas na Índia, Pande & Tarafdar (2004) e

Verma et al. (2008) observaram que o número de glomerosporos, como em outros

ecossistemas secos, foi baixo e variou de 1,2 a 4,3 (g-1 de solo), sendo os melhores valores

para as áreas preservadas.

Independente da perturbação do solo é esperado que em ecossistemas áridos e semi-

áridos, a esporulação dos FMA seja reduzida e que haja pequena variação de 0,1 a 6,6

glomerosporos g-1 de solo, como nos resultados encontrados na China (Tian et al., 2006,

2009a, 2009b; Gai et al., 2006; Ji et al., 2007), em regiões semi-áridas da Jordânia

(Mohammad et al., 2003), na Namíbia (Uhlmann et al., 2004) e no México (Bashan et al.,

2007; Camargo-Ricalde & Dhillion, 2003).

Em outros locais semi-áridos do Brasil, em áreas naturais, o número de

glomerosporos também foi baixo como visto em diversos trabalhos (<1 a 10

glomerosporos g-1 de solo) (Carvalho & Alencar, 2000; Souza et al., 2003; Borba &

Amorim, 2007; Lima et al., 2007; Albuquerque, 2008); o número mais provável (NMP) de

propágulos infectivos de FMA foi de 0,82 a 13,18 g-1 de solo em Alagoas (Souza et al.,

2003) e em Pernambuco, os valores encontrados de NMP de propágulos infectivos

variando de 42,5 a 158,37 100mL-1 de solo (Albuquerque, 2008).

No deserto do Thar na Índia, o número de propágulos de FMA tende a ser baixo,

0,84 a 1,47 glomerosporos g-1 de solo (Panwar & Tarafdar, 2006; Mathur et al., 2007),


como em regiões áridas do México, 2 a 7 glomerosporos g-1 de solo (Bashan et al., 2007) e

do Chile, máximo de 0,7 glomerosporos g-1 de solo (Aguilera et al., 1998). No entanto, foi

verificado que em regiões quentes e secas do mundo o número de glomerosporos pode não

seguir um padrão, podendo variar de 0 a 64 glomerosporos g-1 de solo (Li et al., 2004,

2007; Li & Zhao, 2005; Shi et al., 2006; Zhao & Zhao, 2007; Qian & He, 2009). De modo

geral, apesar do baixo número de propágulos, os isolados de FMA parecem ser

fisiologicamente e geneticamente adaptados à condição de estresse (Ferrol et al., 2004).

Em áreas tropicais secas da Austrália, Brundrett et al. (1999a) observaram que

mudanças na esporulação e no isolamento dos FMA podem refletir diferenças na estratégia

de vida, pois para algumas espécies de Glomus os esporos não são as principais fontes de

propágulos, enquanto para os gêneros Gigaspora e Scutellospora as fontes de propágulos

são fundamentalmente os esporos. Diferenças entre os tipos de solo influenciam muito

mais a abundância relativa dos gêneros de Glomales que plantas hospedeiras ou fertilidade

do solo (Brundrett et al., 1999b; Oehl et al., 2010).

Trabalhos em regiões áridas de Israel (He et al., 2002) sugerem que as plantas e os

nutrientes disponíveis no solo podem ter efeito na abundância dos FMA e na colonização

das raízes por esses organismos. Esses estudos também confirmaram que os FMA

contribuem para absorção de nutrientes e água, especialmente em ambientes estressados, e

alterações na densidade de esporos e colonização micorrízica das plantas podem ser

indicadores úteis para avaliar mudanças nos solos dos ecossistemas de deserto. Em estudos

realizados no Chile, Aguilera et al. (1998) afirmaram que as baixas concentrações de

determinados nutrientes no solo podem aumentar a penetração das hifas nas raízes e

consequentemente a colonização micorrízica, enquanto que altas concentrações, podem

suprimir a micorrização. Esses autores também observaram que a qualidade do solo e/ou o

teor de umidade podem ter um importante efeito na distribuição dos FMA em regiões

áridas.

Em áreas semi-áridas degradadas da Espanha, a colonização das plantas variou de 0

a 80%, demonstrando que nesse ambiente os vegetais podem ser altamente micotróficos,

com exceção de algumas espécies da família Compositae (Requena et al., 1996). Em área

degradada por mineração de gipsita em Pernambuco, Mergulhão et al. (2007) observaram

colonização radicular de 37,5 a 56,8%, sendo mais alta na área degradada, enquanto Gattai

(2006), trabalhando em área contaminada por chumbo, em Pernambuco, observou que a

contaminação do solo inibiu a colonização radicular. Em agrossistemas em regiões áridas e

semi-áridas na Índia, Pande & Tarafdar (2004) e Verma et al. (2008), observaram que a


porcentagem de raiz colonizada chegou a 89%, confirmando o alto nível de colonização

em ambientes secos.

Assim, as plantas em ambientes quentes e secos são mais dependentes de FMA,

pois de 61 a 95% das plantas avaliadas nesses ecossistemas encontravam-se micorrizadas,

com a média de colonização variando de 2 a 85% (Li et al., 2004; Li & Zhao, 2005; Gai et

al 2006; Tian et al., 2006; Shi et al., 2006; Shi et al 2007; Tian et al., 2009a; Tian et al.,

2009b). No Novo México, Collier et al. (2003) observaram que a porcentagem de

colonização das raízes de plantas perenes chegava a 70%, enquanto nas plantas anuais era

apenas 6%, salientando que os FMA parecem beneficiar o crescimento das plantas no

período seco.

Em regiões áridas do México e da Índia, a colonização micorrízica nas plantas

observadas atingiu valores de 7,5 a 68% (Bashan et al., 2007; Panwar & Tarafdar, 2006;

Mathur et al., 2007), enquanto em pesquisa realizada no semi-árido da Namíbia, a

colonização radicular alcançou valores de 34 a 84% (Uhlmann et al., 2004). No Brasil, em

áreas do semi-árido foi registrada colonização radicular variando de 5 a 80%

(Albuquerque, 2008; Souza et al., 2003) e, das plantas examinadas, até 95% estavam

micorrizadas (Souza et al., 2003; Lima et al., 2007).

Os FMA são importantes em programas de revegetação de ecossistemas degradados

nas zonas semi-áridas (Requena et al., 2001; Alguacil et al., 2009), considerando que

ajudam na manutenção da cobertura vegetal em solos deficientes de nutrientes,

principalmente nitrogênio e fósforo e no aumento da estabilidade de agregados do solo

(Alguacil et al., 2005). Nestes ecossistemas o micélio dos FMA, associado às plantas,

penetram mais profundamente e exploram um maior volume de solo percorrendo maiores

distâncias que as raízes não micorrizadas, para alocar água e nutriente para seu hospedeiro

(Montaño et al., 2007). Deste modo, plantas colonizadas por FMA em zonas áridas e semi-

áridas são mais resistentes por haver maior translocação de nutrientes pela rede de hifas

para o vegetal (Tarafdar & Praveen-Kumar, 1996). Assim, Requena et al. (2001)

ressaltaram a importância desses fungos na diversidade e produtividade das plantas em

ecossistemas no semi-árido.

O padrão de distribuição das raízes no solo de zonas áridas da Índia, e boa

quantidade de nutrientes disponíveis para a planta afetam a abundância e colonização dos

FMA (Panwar & Tarafdar, 2006; Mathur et al., 2007). Estudos mais recentes realizados no

deserto de Mojave, nos Estados Unidos, indicam que a planta e o fungo são influenciados


por suas próprias necessidades e as do parceiro e que em algum momento as condições do

ambiente sujeitam a simbiose a mudanças (Clark et al., 2009).

Em regiões áridas e semi-áridas os vegetais parecem originar “ilhas de recursos”,

que além de serem ricas em nutrientes são também em propágulos de FMA, e nesses

ecossistemas as plantas servem de iscas afetando diretamente a dinâmica dos

glomerosporos (Camargo-Ricalde & Dhillion, 2003). Carrilho-Garcia et al. (1999) relatam

que o micélio dos FMA permeia as “ilhas de recursos”, cuja formação depende da natureza

do dossel e do status micorrízico da raiz. Esses autores também observaram que os FMA

influenciam o desenvolvimento e a estabilidade do sistema planta-solo, mas o nível de

colonização, influenciado pela perturbação do solo, depende da fenologia da planta. A

perturbação do solo afeta a colonização das raízes e a diversidade de FMA, pois plantas em

ambientes perturbados podem ser colonizadas mais rapidamente pelo fungo que em áreas

não perturbadas (Carrilho-Garcia et al., 1999).

A diversidade taxonômica dos FMA em ecossistemas áridos é limitada e a estrutura

da comunidade nesses ambientes é influenciada por forças ecológicas locais, assim como

processos históricos regionais de larga escala, havendo seleção de espécies que produzem

esporos pequenos (Stutz et al., 2000). Essa observação foi confirmada por Jacobson (1997)

e Uhlmann et al. (2006) em pesquisas em zonas áridas da Namíbia, onde se observou

também que a cobertura da vegetação, o regime de precipitação, a umidade e distâncias

geográficas influenciaram a composição da comunidade de FMA nessas regiões.

Trabalhando em áreas áridas e semi-áridas no México, Pezzani et al. (2006),

Bashan et al. (2007) e Gavito et al. (2008) registraram a presença de 23 a 39 táxons de

FMA; enquanto que na Índia o número de espécies de FMA chegou até 37 (Pande &

Tarafdar, 2004; Panwar & Tarafdar, 2006; Mathur et al., 2007; Verma et al., 2008); em

zonas áridas e semi-áridas da Namíbia, 12 a 44 táxons foram registrados, em sua grande

maioria eram indivíduos do gênero Glomus (Jacobson, 1997; Stutz et al., 2000; Uhlmann et

al., 2004; Uhlmann et al., 2006), enquanto em áreas áridas da América do Norte, somente

20 espécies de FMA foram observadas (Stutz et al., 2000).

Na China existe grande diversidade de FMA em ecossistemas áridos e semi-áridos,

com registros variando de 7 a 54 táxons (Li & Zhao, 2005; Gai et al., 2006; Tian et al.,

2006; Ji et al., 2007; Li et al., 2007; Shi et al 2007; Su & Guo, 2007; Zhao & Zhao, 2007;

Qian & He, 2009; Tian et al., 2009a; Tian et al., 2009b). Em regiões semi-áridas da

Jordânia, apenas oito espécies de FMA foram registradas (Mohammad et al., 2003) e em

áreas secas e quentes da Austrália os esporos de FMA foram identificados apenas em nível


de gênero, sendo encontrados Gigaspora, Scutellospora, Glomus e Acaulospora (Meney et

al, 1993; Brundrett et al., 1999a)

O número de espécies de FMA num ambiente é variável e em geral nos preservados

a diversidade é maior, como constatado em Alagoas, com 24 táxons (Souza et al., 2003), e

Pernambuco, com registro de 29 táxons (Albuquerque, 2008). Em áreas exploradas por

mineração de cobre e gipsita e em área contaminada com chumbo, o número de espécies

variou de 18 a 34 e, como observado anteriormente, a maior diversidade encontrava-se nas

áreas preservadas (Silva et al., 2005; Gattai, 2006; Mergulhão, 2006).

A diversidade de táxons de FMA pode depender de fatores abióticos, como a

umidade do solo, que pode ser o mais importante afetando a distribuição dos FMA em

regiões áridas (Ji et al., 2007). Fatores abióticos e o tipo de uso do solo afetam a

distribuição e determinação da comunidade de FMA (Mohammad et al., 2003; Collier et

al., 2003; Zhao & Zhao, 2007; Li et al., 2007), sendo que para outros autores a composição

de FMA é influenciada pela precipitação e tipo de vegetação (Johnson et al., 2003;

Uhlmann et al., 2004; Pezzani et al., 2006), Muthukumar & Udaiyan (2002) mencionaram

que fatores edáficos influenciam a formação e a função dos FMA, mas a intensidade dos

efeitos varia com a espécie. Além de fatores ecológicos, a estrutura da comunidade de

FMA também é afetada pela perturbação do solo, como observado em áreas áridas e semi-

áridas (Moorman & Reeves, 1979; Li et al., 2007; Su & Guo, 2007; Zhao & Zhao, 2007;

Tian et al., 2009a); e em geral, quanto maior for o grau de perturbação do solo, menor a

diversidade e a riqueza de espécies (Gai et al., 2006; Tian et al., 2009a). Deste modo,

sendo os FMA componentes comuns e importantes do solo em zonas áridas e semi-áridas e

respondendo a variações ambientais, podem ser usados para monitorar a degradação e a

desertificação do solo (Li et al., 2004; Li & Zhao, 2005; Shi et al., 2006, 2007; Tian et al.,

2006).

Os trabalhos sobre a ocorrência de FMA registraram a presença de 138 táxons em

regiões áridas e semi-áridas (Tabela 1), o que representa 62% do total de 221 espécies de

Glomeromycota descritas (www.lrz-muenchen.de/~schuessler/amphylo/; Herrera-Peraza at

al., 2003; Tchabi et al., 2009; Goto et al., 2009, 2010; Cano et al., 2009; Błaszkowski et al.,

2009a, 2009b) observa-se, portanto, a elevada diversidade desses fungos nas regiões secas

do globo.

Dos 18 gêneros de FMA conhecidos, 17 estão presentes em regiões de clima árido e

semi-árido e apenas Otospora não foi citado (tabela 1). Os gêneros Archaeospora,

Intraspora e Quatunica estão representados por uma espécie, sendo encontrados dois

http://www.lrz-muenchen.de/~schuessler/amphylo/�


táxons de Kuklospora, Fuscutata, Diversispora, Entrophospora, Paraglomus, e

Cetraspora, três taxas de Pacispora, cinco espécies de Dentiscutata, sete de Gigaspora e

nove de Racocetra. Cinquenta por cento das espécies de Ambispora e Scutellospora, 62%

das espécies de Acaulospora (22) e 61% dos táxons de Glomus (69) foram registrados para

essas regiões. Muitos autores (Gai et al., 2006; Gavito et al., 2008; Li et al. 2007; Li &

Zhao, 2005; Mohammad et al., 2003; Pande & Tarafdar, 2004; Shi et al., 2007; Silva et al.,

2005; Stutz et al., 2000; Su & Guo, 2007; Li & Zhao, 2005; Tian et al. 2009a; Uhlmann et

al., 2004; Verma et al. (2008); Zhao & Zhao, 2007), afirmam que espécies de Acaulospora

e Glomus, são resistentes a amplas variações ambientais. De acordo com Zhao & Zhao

(2007), espécies que possuem esporos pequenos, com crescimento rápido e ampla

distribuição geográfica, apresentam maior facilidade de propagação e melhor possibilidade

de sobrevivência em sistemas perturbados e em ambientes com clima quente e árido.

Tabela 1. Espécies de FMA registradas para regiões áridas e semi-áridas do mundo. Espécies de FMA LocalA ReferênciasB Acaulospora bireticulata F.M. Rothwell & Trappe

Ch, Na, Br 16; 17; 18; 28; 37; 45; 48; 49

A. delicata C. Walker, C.M. Pfeiff. & Bloss

Ch, USA, Me, Br 1; 8; 11; 14; 16; 20; 21; 28; 31; 33; 37; 41; 42; 43; 48

A. denticulata Sieverd. & S. Toro Ch, Na, Me, Br 16; 17; 19; 31; 33; 37; 38; 45; 47; 48 A. dilatata J.B. Morton Na 45 A. elegans Trappe & Gerd. Ch, In, Br 8; 16; 20; 21; 30; 33; 41 A. excavata Ingleby & C. Walker Ch, Br 1; 20; 23; 24; 33; 35; 37; 38; 49; 50 A. foveata Trappe & Janos Ch, Na, Me, Br 14; 18; 20; 21; 23; 24; 32; 33; 35; 37; 44;

49; 50 A. gedanensis Błaszk. Ch 33 A. koskei Błaszk. Br 1; 37 A. lacunosa J.B. Morton Ch, Br 8; 20; 32; 37; 38 A. laevis Gerd. & Trappe Ch, Na, USA, In,

Me, Br 9; 14; 15; 16; 18; 20; 21; 22; 28; 44; 45

A. longula Spain & N.C. Schenck Ch, Br 20; 21; 23; 24; 33; 37; 38; 42; 43; 50 A. mellea Spain & N.C. Schenck Ch, Me, Br, In 8; 10; 14; 18; 20; 23; 24; 28; 32; 33; 35; 46;

48 A. morrowiae Spain & N.C. Schenck Na, USA, In, Me,

Br 1; 4; 14; 20; 21; 22; 31; 37; 39; 49; 50

A. nicolsonii C. Walker, L.E. Reed & F.E. Sanders

Ch, Na 42; 44

A. polonica Błaszk. Ch 43 A. rehmii Sieverd. & S. Toro Ch, Me, Br 1; 4; 11; 16; 20; 21; 23; 24; 28; 32; 33; 35;

38; 41; 42; 43; 50 A. rugosa J.B. Morton Ch, In, Br 16; 42; 46; 50 A. scrobiculata Trappe Ch,Na, In, Me, Br 1; 4; 8; 9; 10; 11; 14; 16; 18; 20; 21; 23; 24;

26; 28; 32; 34; 35; 37; 38; 48; 49; 50 A. spinosa C. Walker & Trappe Ch, Na, Br 1; 8; 9; 17; 18; 19; 20; 21; 37; 42; 43; 44;

48; 49; 50 A. sporocarpia S.M. Berch In, Me 22; 30; 31 A. tuberculata Janos & Trappe Ch, Na, Br 1; 10; 16; 18; 19; 20; 21; 23; 24; 33; 35; 37;

40; 44; 48; 49; 50


Continuação Tabela 1 Ambispora appendicula (Spain, Sieverd. & N.C. Schenck) C. Walker

Ch, Na, In, Me, Br 1; 8; 11; 14; 21; 33; 42; 44; 46; 49; 50

Am. callosa (Sieverd) C. Walker, Vestberg & Schuessler

Br 49

Am. fecundispora (N.C. Schenck & G.S. Sm.) C. Walker

Ch 32; 33; 43

Am. gerdemannii (S.L. Rose, B.A. Daniels & Trappe) C. Walker, Vestberg & A. Schüssler

Ch, Na, Me, Br 2; 16; 21; 37; 43; 44; 49

Am. leptoticha C. Walker, Vestberg & Schuessler

Ch, Na, Br, In 10; 16; 21; 23; 24; 33; 34; 35; 37; 38; 41; 42; 44; 46

Archaeospora trappei (R.N. Ames & Linderman) J.B. Morton & D. Redecker emend. Spain

Ch, Na, USA, Me, Br

2; 37; 39; 40

Cetraspora gilmorei (Trappe & Gerd.) Oehl, F.A. Souza & Sieverd.

Br 20; 34

C. pellucida (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) Oehl, F.A. Souza & Sieverd.

Ch, In, Me, Br 1; 2; 8, 9; 10; 14; 18; 20; 23; 24; 30; 32; 35; 37; 38; 40; 42; 43; 49; 50

Dentiscutata biornata (Spain, Sieverd. & S. Toro) Sieverd., F.A. Souza & Oehl

Br, In 2; 10; 23; 46; 49

D. cerradensis (Spain & J. Miranda) Sieverd., F.A. Souza & Oehl

Ch, Br 20; 28; 42

D. colliculosa B.T.Goto & Oehl Br 13 D. nigra (J.F. Redhead) Sieverd., F.A. Souza & Oehl

Ch, In 22; 32

D. scutata (C. Walker & Dieder.) Sieverd., F.A. Souza & Oehl

Na, Br 23; 44

Diversispora spurca (C.M. Pfeiff., C. Walker & Bloss) C. Walker & A. Schuessler

Ch, Na, USA, Me, Br

11; 18; 20; 33; 37; 38; 39; 47

Entrophospora infrequens (I.R. Hall) R.N. Ames & R.W. Schneid. emend. Oehl & Sieverd.

Ch, Na, USA, Me, Br, In

1; 2; 8, 9; 14; 16; 18; 20; 21; 23; 24; 28; 31; 33; 34; 35; 37; 39; 40; 42; 43; 44; 46; 47; 48; 49; 50

Fuscutata heterogama Oehl, F.A. Souza, L.C. Maia & Sieverd.

Ch, Br 18; 20; 23; 24; 35; 37; 38; 48; 49; 50

F. savannicola (R.A. Herrera & Ferrer) Oehl, F. A. Souza & Sieverd.

Br 49; 50

Gigaspora albida N.C. Schenck & G.S. Sm.

Ch, Na, Se, In, Br, Chl

6; 7; 20; 27; 28; 29; 30; 37; 38; 43; 44; 46; 49

G. candida Bhattacharjee, Mukerji, J.P. Tewari & Skoropad

In 29

G. decipiens I.R. Hall & L.K. Abbott Me, Br 10; 11; 14; 31; 36; 49; 50 G. gigantea (T.H. Nicolson & Gerd.) Gerd. & Trappe

Ch, Na, In, Me, Br 11; 14; 18; 20; 21; 22; 23; 24; 35; 37; 44; 48; 50

G. margarita W.N. Becker & I.R. Hall

Na, In, Br, Se 1; 5; 20; 21; 22; 23; 24; 29; 34; 35; 37; 38; 44

G. ramisporophora Spain, Sieverd. & N.C. Schenck

Na, Me, Br 1; 11; 20; 44

G. rosea T.H. Nicolson & N.C. Schenck

USA, In, Br 22; 28; 39; 46

Glomus aggregatum N.C. Schenck & G.S. Sm.

Ch, Na, In, Ma, Me, Br, Se, Chl

3; 5; 7; 8, 9;14; 16; 18; 22; 26; 27; 29; 30; 32; 33; 40; 41; 42; 43; 44; 45; 46; 48

G. albidum C. Walker & L.H. Rhodes Ch, In, Br 29; 32; 33; 34; 40; 42; 46; 48 G. arborence McGee Br 37 G. ambisporum G.S. Sm. & N.C. Schenck

Ch, In, Br 16; 22; 23; 30 40; 42

http://www.lrz-muenchen.de/~schuessler/amphylo/species_infos/appendicisporaceae+spp+pacispora_spp/ambisporaceae+ambispora_spp.pdf�


Continuação Tabela 1 G. arenarium Błaszk., Tadych & Madej

Na 45

G. australe (Berk.) S.M. Berch Ch, Na, Br 33; 37; 45 G. brohultii Sieverd.& R.a. Herrera Br 49 G. caledonium (T.H. Nicolson & Gerd.) Trappe & Gerd.

Ch, Na, Jo, Se 5; 16; 25; 41; 42; 44

G. canadense (Thaxt.) Trappe & Gerd.

Ch 33

G. cerebriforme McGee Me 31 G. citricola D.Z. Tang & M. Zang Ch, In 33; 46 G. claroideum N. C. Schenck & G. S. Sm. emend. C. Walker & Vestberg

Ch, Na, Se, Jo, In, Me, Br

2; 6; 9; 14; 16; 18; 25; 29; 31; 33; 37; 41; 42; 43; 44; 48

G. clarum T.H. Nicolson & N.C. Schenck

Ch, Na, Jo, Me, In, Br

10; 11; 18; 19; 20; 25; 29; 33; 34; 37; 42; 43; 44; 48

G. clavisporum (Trappe) R.T. Almeida & N.C. Schenck

Ch, Me, Br 1; 10; 14; 18; 23; 24; 37; 48; 49; 50

G. constrictum Trappe Ch, Na, Se, Jo, In, Me, Br, Ma

2; 3; 6; 14; 16; 17; 18; 21; 22; 25; 29; 30; 31; 32; 33; 42; 43; 44; 46; 48

G. convulutum Gerd. & Trappe Ch, In 9; 30; 32; 33; 42 G. coremioides (Berk. & Broome) D. Redecker & J.B. Morton

Ch, In, Me, Br 10; 14; 17; 21; 22; 23; 29; 32; 46; 49; 50

G. coronatum Giovann. Me 2 G. delhiense Mukerji, Bhattacharjee & J.P. Tewari

Ch 42

G. deserticola Trappe, Bloss & J.A. Menge

Ch, In, Br 16; 21; 22; 23; 41; 42; 43

G. diaphanum J.B. Morton & C. Walker

Ch, Br, In 9; 21; 32; 33; 34; 37; 42; 46

G. dimorphicum Boyetchko & J.P. Tewari

Na, In 29; 44

G. dolichosporum M.Q. Zhang & You S. Wang

Ch 16; 36; 41

G. eburneum L.J. Kenn., J.C. Stutz & J.B. Morton

Ch, USA, Na 39; 42; 47

G. etunicatum W.N. Becker & Gerd. Ch, Na, In, USA, Me, Br

1; 2; 4; 9; 10; 16; 21; 23; 24; 29; 31; 32; 33; 34; 35; 37; 38; 39; 40; 41; 42; 43; 44; 45; 46; 48

G. fasciculatum (Thaxt.) Gerd. & Trappe emend. C. Walker & Koske

Ch, Na, In, USA, Me, Br, Ma, Se

1; 2; 3; 5; 15; 18; 22; 24; 27; 29; 30; 33; 37; 39; 40; 42; 44; 46; 47; 48; 49

G. formosanum C.G. Wu & Z.C. Chen

Ch 33

G. fragile (Berk. & Broome) Trappe & Gerd.

Ch 33

G. fulvum (Berk. & Broome) Trappe & Gerd.

Ch, Me 14; 33

G. geosporum (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker

Ch, Na, In, USA, Jo, Me, Br

8, 9; 11; 14; 15; 16; 18; 21; 22; 25; 26; 27; 29; 30; 31; 32; 33; 37; 38; 40; 41; 42; 43; 44; 45; 46; 48

G. gibbosum Błaszk. Ch 33 G. globiferum Koske & C. Walker Na 45 G. glomerulatum Sieverd. Ch, Me, Br, In 10; 11; 23; 33; 35; 43; 46; 49 G. halonatum S.L. Rose & Trappe Ch, Br 1; 23; 24; 33; 37; 49; 50 G. heterosporum G.S. Sm. & N.C. Schenck

Ch, Na, Br, In 37; 42; 43; 44; 45; 46

G. hoi S.M. Berch & Trappe Ch, Na, In 29; 33; 42; 43; 44 G. intraradices N.C. Schenck & G.S. Sm.

Ch, Se, Na, In, USA, Me, Br

2; 6; 8; 9; 16; 18; 19; 21; 23; 24; 30; 37; 39; 40; 42; 43; 47; 48

G. invermaium I.R. Hall Ch, Br, In 33; 34; 37; 46; 50


Continuação Tabela 1 G. lacteum S.L. Rose & Trappe Ch 33; 42 G. liquidambaris (C.G. Wu & Z.C. Chen) R.T. Almeida & N.C. Schenck

Ch 33

G. luteum L.J. Kenn., J.C. Stutz & J.B. Morton

Ch, USA 8; 16; 47

G. macrocarpum Tul. & C. Tul. Ch, In, USA, Me, Br, Ma

1; 2; 3; 4; 15; 16; 21; 23; 24; 29; 32; 33; 34; 35; 37; 38; 39; 46; 48

G. maculosum Miller & C. Walker Ch, Na 42; 44 G. magnicaule I.R. Hall Ch 32; 42 G. manihotis R.H. Howeler, Sieverd. & N.C. Schenck

Ch, Na, In 9; 29; 42; 44; 45

G. melanosporum Gerd. & Trappe Ch 32 G. microaggregatum Koske, Gemma & P.D. Olexia

Ch, Na, USA, Me, Br

2; 11; 14; 16; 18; 21; 31; 32; 33; 34; 35; 37; 39; 41; 47; 50

G. microcarpum Tul. & C. Tul. Ch, In, Me, Br 2; 4; 16; 18; 19; 29; 34; 37; 41; 46 G. monosporum Gerd. & Trappe Ch, Jo, Me, Br, In 11; 18; 21; 25; 42; 46; 48 G. mortonii Bentiv. & Hetrick Ch 33 G. mosseae (T.H. Nicolson & Gerd.) Gerd. & Trappe

Ch, Na, In, Se, USA, Jo, Me, Br, Ma

2; 3; 5; 6; 8; 9; 15; 16; 18; 21; 22; 23; 24; 25; 27; 29; 30; 31; 33; 34; 35; 37; 38; 39; 40; 41; 42; 43; 44; 45; 46; 47; 48

G. multicaule Gerd. & B.K. Bakshi Ch, In 18; 29; 32; 42 G. multiforum Tadych & Błaszk. Ch 48 G. nanolumem Koske & Gemma Ch, Br 33; 50 G. pallidum I.R. Hall Ch, Br, In 23; 24; 33; 46 G. pansihalos S.M. Berch & Koske Ch, In 16; 18; 46; 48 G. pulvinatum (Henn.) Trappe & Gerd.

In 46

G. radiatum (Thaxt.) Trappe & Gerd. Ch, In 42; 46 G. reticulatum Bhattacharjee & Mukerji

Ch, Na 18; 33; 42; 44; 45; 48

G. rubiforme (Gerd. & Trappe) R.T. Almeida & N.C. Schenck

Ch, Se, In, Br 6; 8; 9; 16; 17; 18; 22; 27; 30; 33; 46; 49

G. sinuosum R.T. Almeida & N.C. Schenck

Ch, In, Me, Br 10; 11; 14; 17; 18; 19; 21; 22; 23; 24; 26; 27; 34; 37; 38; 46; 48; 49; 50

G. taiwanense (C.G. Wu & Z.C. Chen) R.T. Almeida & N.C. Schenck

Ch, Br 18; 37; 49

G. tenebrosum (Thaxt.) S.M. Berch Me 14 G. tenerum P.A. Tandy Ch, In 42; 46 G. tenue (Greenall) I.R. Hall Ch 33 G. tortuosum N.C. Schenck & G.S. Sm.

Ch, Me, Br 11; 16; 18; 21; 34; 37; 42; 43; 48

G. verruculosum Błaszk. Ch, Me 9; 14; 16; 18; 48 G. versiforme (Karsten) Berch Ch, Me 2; 8; 9; 16; 42; 43 G. viscosum T.H. Nicolson Ch 18; 48 Intraspora schenckii (Sieverd. & S. Toro) Oehl & Sieverd.

Me 2

Kuklospora colombiana (Spain & N.C. Schenck) Oehl & Sieverd.

Br 1; 20; 37; 49

K. kentinensis (C.G. Wu & Y.S. Liu) Oehl & Sieverd.

Ch, Br 20; 37; 38; 42; 48

Pacispora boliviana Oehl & Sieverd. Br 49 P. chimonobambusae (C.G. Wu & Y.S. Liu) Sieverd. & Oehl ex C. Walker, Vestberg & A. Schüssler

Ch 18; 33

P. scintillans (S.L. Rose & Trappe) Sieverd. & Oehl ex C. Walker, Vestberg & A. Schüssler

Ch, In, Me 9; 14; 33; 48

Paraglomus brasilianum (Spain & J. Miranda) J.B. Morton & D. Redecker

Br 37

http://www.lrz-muenchen.de/~schuessler/amphylo/species_infos/endogonaceae_in_pacific_north_west/G+T_41-59.PDF�


Continuação Tabela 1 P. occultum (C. Walker) J.B. Morton & D. Redecker

Ch, Na, In, USA, Me, Br

2; 9; 10; 16; 20; 21; 23; 24; 30; 33; 34; 35; 37; 38; 39; 42; 43; 44; 49; 50

Quatunica erythropa (Koske & C. Walker) F.A. Souza, Sieverd. & Oehl

Ch, Na, Me, Br, In 8; 14; 20; 32; 35; 37; 42; 44; 46

Racocetra alborosea (Ferrer & R.A. Herrera) Oehl, F.A. Souza & Sieverd.

Na 44

R. coralloidea (Trappe, Gerd. & I. Ho) Oehl, F.A. Souza & Sieverd.

Br 20; 21; 37

R. fulgida (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. Souza & Sieverd.

Br, Me 2; 36; 49

R. gregária (N.C. Schenck & T.H. Nicolson) Oehl, F.A. Souza & Sieverd.

Se, Br 6; 9; 20; 23; 28; 35; 37; 49; 50

R. intraornata B.T. Goto & Oehl Br 12; 49. 50 R. minuta (Ferrer & R.A. Herrera) Oehl, F.A. Souza & Sieverd.

Ch, In 30; 43

R. persica (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. Souza & Sieverd.

Ch,Br 9; 35; 37

R. verrucosa (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. Souza & Sieverd.

Ch, Se, Br 6; 9; 10; 16; 18; 37; 48; 49; 50

R.weresubiae (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. Souza & Sieverd.

Br 20; 37; 38; 49; 50

Scutellospora aurigloba (I.R. Hall) C. Walker & F.E. Sanders

Ch, Br, In 1; 8; 20; 22; 23; 24; 37; 49

S. calospora (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & F.E. Sanders

Ch, Br, In 1; 8; 9; 16; 18; 20; 21; 22; 23; 24; 26; 32; 40; 42; 43; 49

S. dispurpurescens J.B. Morton & Koske

Ch, Me, Br 1; 14; 37; 48

S. pernambucana Oehl, D.K Silva, N. Freitas, L.C. Maia

Br 36

S. tricalypta (R.A. Herrera & Ferrer) C. Walker & F.E. Sanders

In 46

LocalA Ch= China, Br= Brasil, In= Índia, Se= Senegal, Na= Namibia, Me= México, USA= Estados

Unidos, Jo= Jordânia, Ma= Marrocos, Chl= Chile. Foram considerados apenas táxons identificados em

nível específico. ReferênciasB: 1- Albuquerque (2008), 2- Bashan et al. (2007), 3- Bouamri et al. (2006),

4- Carvalho & Alencar (2000), 5- Dalpé et al. (2000), 6- Diallo et al. (1999), 7- Dhillion et al. (1995), 8-

Gai et al. (2006), 9- Gai et al. (2009), 10- Gattai (2006), 11- Gavito et al. (2008), 12- Goto et al. (2009),

13- Goto et al. (2010), 14- Guadarrama-Chávez et al. (2007), 15- Ho (1987), 16- Ji et al. (2007), 17- Li et

al. (2004), 18- Li et al. (2007), 19- Li & Zhao (2005), 20- Maia et al. (2006), 21- Maia & Gibertoni (2002),

22- Mathur et al. (2007), 23- Mergulhão (2006), 24- Mergulhão et al. (2009), 25- Mohammad et al. (2003),

26- Muthukumar & Udaiyan (2002), 27- Neeraj et al. (1991), 28- Pagano et al. (2007), 29- Pande &

Tarafdar (2004), 30- Panwar & Tarafdar (2006), 31- Pezzani et al. (2006), 32- Qian & He (2009), 33- Shi

et al. (2007), 34- Silva et al. (2005), 35- Silva et al. (2007), 36- Silva et al. (2008), 37- Sousa et al. (2008),

38- Souza et al. (2003), 39- Stutz et al. (2000), 40- Su & Gu (2007), 41- Tian et al. (2006), 42- Tian et al.

(2009a), 43- Tian et al. (2009b), 44- Uhlmann et al. (2004), 45- Uhlmann et al. (2006), 46- Verma et al.

(2008), 47- Whitcomb & Stutz (2007), 48- Zhao & Zhao (2007), 49- Mello (2010), 50- Ferreira (2010).

Ao longo dos anos, estudos da diversidade de FMA têm sido realizados em

ecossistemas áridos e semi-áridos, ampliando o conhecimento sobre as espécies desses

fungos, com a maioria dos trabalhos realizados na China, no Brasil e na Índia (Figura 4).


No restante das áreas secas do mundo e principalmente na África, onde boa parte do

continente é coberto por clima árido e semi-árido, há mais carência de estudos.

USA= Estados Unidos; Me= México; Ma= Marrocos; Se= Senegal; Br= Brasil; Na= Namíbia; Jo= Jordânia; In= Índia; Ch= China; Chl= Chile. Figura 4. Número de espécies de FMA registradas por país em ecossistemas áridos e semi-áridos. Mapa: Lima, 2005.

Muitas das espécies listadas encontram-se em países de diferentes continentes;

Stutz et al. (2000) afirmam que a similaridade na composição de espécies entre continentes

sugere que pressões de seleção similares são exercidas em ambientes áridos

geograficamente separados, o que é contestado por Rosendahl (2008), o qual menciona que

a aparente distribuição global de algumas espécies de FMA pode ser um recente fenômeno

causado pela atividade humana e relacionado à agricultura, pois não há estudos de

diferenciação genética entre isolados. Deste modo não se sabe se espécies reconhecidas

morfologicamente escondem espécies crípticas endêmicas.

Estudos genéticos, juntamente com morfológicos, são necessários para entender a

diversidade e a distribuição dos FMA em todo o mundo e principalmente em zonas áridas e

semi-áridas.

102 Ch In 58

Ma 5 USA 17

Me 48 Se 12

Na 45

87 Br Jo 7

Chl 2


3. MATERIAL E MÉTODOS

3.1. Área de estudo

Foram selecionadas três áreas de Caatinga em municípios do sertão de Pernambuco,

duas delas apresentando diferentes graus de degradação: severa (Cabrobó) e baixa

degradação (Belém do São Francisco), e uma não degradada (Triunfo) (Figura 5).

Figura 5. Mapa do Estado de Pernambuco mostrando os municípios onde se realizaram as

áreas de coleta.

Os municípios de Cabrobó (8º30’43’’ S e 39º18’24’’ W) e Belém de São Francisco

(8º45’28’’S e 38º57’52’’ W), com população de 30.432 e 21.342 habitantes,

respectivamente, estão inseridos na unidade geoambiental da Depressão sertaneja, e no

perímetro do Núcleo de desertificação de Cabrobó. As principais causas da desertificação

nessas áreas são o sobrepastejo, o desmatamento e o manejo inadequado do solo (Sá &

Angelotti, 2009). O relevo é predominantemente suave-ondulado, cortado por vales

estreitos, com vertentes dissecadas. Os solos são dos tipos: planossolos mal drenados,

argissolos drenados, neossolos litólicos rasos e pedregosos, e luvissolos rasos, sendo os

primeiros com fertilidade natural média e o último com fertilidade natural alta. A

precipitação média anual é de 431,8 mm (CPRM, 2005a, b; http://www.ibge.gov.br/

cidadesat/topwindow.htm?1) e a temperatura média anual varia de 21 a 32 ºC; a vegetação

é Caatinga hiperxerófila com trechos de floresta caducifólia, onde são encontrados

http://www.ibge.gov.br/%20cidadesat/topwindow.htm?1�

http://www.ibge.gov.br/%20cidadesat/topwindow.htm?1�


representantes das seguintes famílias: Anacardiaceae (Myracrodruon urundeuva Engl.;

Spondias tuberosa Arruda), Apoynaceae (Aspidosperma pyrifolium Mart.), Boraginaceae

(Cordia leucocephalla Moricand.), Bromeliaceae (Bromelia sp.), Cactaceae (Melocactus

bahiensis (Brittan & Rose) Luetzelburg; Opuntia palmadora Br. Et R.; Pilosocereus

fachyeladus Ritter; Pilosocereus gounellei (Weber) Byl. et Rowl), Euphorbiaceae

(Cnidoscolus bahianus (Ule) Pax & K. Hoffm.; Croton rhamnifolius (Baill.) Müll. Arg.;

Croton sp.; Jatropha mollissima (Pohl) Baill.; Jatropha sp.; Manihot pseudoglaziovii Pax.

et K. Hoffman), Fabaceae (Caesalpinia pyramidalis Tul.; Mimosa tenuiflora (Willd.)

Poiret), e Selaginellaceae (Sellaginela convulata Spring.), como também observado por

Santos et al. (2009) em área próxima, o que contribuiu para a caracterização do local.

A área de coleta em Cabrobó, considerada com grau severo de degradação (Ds) (Sá

et al., 2006), localiza-se próximo á BR 428 (8º28’05’’ S e 39º20’11’’ W), em altitude

aproximada de 372 m, com algumas plantas (predominantemente arbustivas) distribuídas

de forma esparsa; o local é conhecido pela população local como “Barro Branco” (Figura

6a). Em Belém do São Francisco, o local de coleta foi o Sítio Montes (8º33’59” S e

38º49’59’’ W), distrito do município, com altitude aproximada de 398 m e Caatinga

arbustivo-arbórea (Figura 6b) com baixo grau de degradação (Db) (Sá et al., 2006).

ba

Figura 6. a. Área com grau severo de degradação no “Barro Branco”, município de Cabrobó, PE, Brasil; b. Área com baixo grau de degradação no Sítio Montes, distrito do município de Belém de São Francisco, PE, Brasil. Foto: C.M.A. Mello

O município de Triunfo (7° 50' 17'' S e 38° 06' 06'' W), com população de 15.770

habitantes, está inserido na bacia hidrográfica do rio Pajeú, com relevo forte-ondulado e


montanhoso. Os solos são do tipo cambissolos latossolicos, com vegetação predominante

do tipo floresta subcaducifólia; a pluviometria anual é da ordem de 1222 mm (CPRM,

2005c) e a temperatura média anual varia de 16 a 26 ºC. O local de coleta foi o sítio “Carro

quebrado” (7º 52’ 28'' S e 38 º 06’ 03'' W), com altitude aproximada de 650 m.

Na área, a vegetação predominante é constituída por espécies de Anacardiaceae

(Myracrodruon urundeuva Engl.), Apoynaceae (Aspidosperma pyrifolium Mart.),

Bignoniaceae (Tabebuia impetiginosa (Mart. Ex DC.) Standl., Boraginaceae (Cordia

leucocephalla Moricand.), Bromeliaceae (Bromelia sp.), Euphorbiaceae (Manihot

pseudoglaziovii Pax. et K. Hoffman), Fabaceae (Mimosa tenuiflora (Willd.) Poiret) e

Rhamnaceae (Zizyphus joazeiro Mart.), como observado também por Ferraz et al. (2003)

em área próxima, na mesma altitude, o que serviu para a caracterização do local de estudo.

As plantas encontradas são de grande porte, possivelmente devido às boas condições

hídricas naquela altitude (Figura 7).

Figura 7. Área de Caatinga não degradada sem degradação no Sítio Carro Quebrado, município de Triunfo, PE, Brasil. Foto: C.M.A. Mello

3.2. Coleta

Em dois fragmentos de cada uma das áreas foi realizada uma coleta durante a

estação seca (Cabrobó e Belém de São Francisco - setembro/ 2008; Triunfo -

outubro/2008). Em cada um dos fragmentos retirou-se (0-20 cm de profundidade) 10

amostras de solo e raízes nas proximidades de plantas. Parte do solo foi enviada à Estação

Experimental de Cana-de-açúcar do Carpina, pertencente à Universidade Federal Rural de


Pernambuco (UFRPE) para análises químicas e ao Instituto Agronômico de Pernambuco –

IPA, para análises físicas (Tabela 2) o restante foi usado para as analises no Laboratório de

Micorrizas (Depto. de Micologia/PE).

3.3. Número mais provável (NMP) de propágulos infectivos de FMA

O Número Mais Provável (NMP) de propágulos infectivos foi estimado de acordo

com Feldmann & Idczak (1992). Para cada subárea foi usada uma amostra composta de

solo do Belém de São Francisco, homogeneizado, seco, e peneirado (malha de 0,5 cm de

abertura), sendo esta a amostra base para as diluições (solo-inóculo). O solo diluente foi

proveniente do local de coleta, sendo homogeneizado, peneirado (malha de 0,5 cm de

abertura), autoclavado por 1 h a 120 ºC durante quatro dias consecutivos e seco em estufa a

105 ºC.

Em cada recipiente com 200 mL, para a primeira diluição (0), 20 mL do solo-

inóculo foi misturado a 180 mL do diluente esterilizado. As diluições subseqüentes foram

determinadas nas proporções de 1/10, 1/100 e 1/1000 a partir do solo-inóculo. Para cada

diluição foram usadas cinco repetições, totalizando 20 potes por subárea amostrada. Como

planta isca foi usada milho (Zea mays L.). Para a determinação do NMP, as plântulas

foram colhidas após um mês, sendo as raízes coradas com azul de tripano (Phillips &

Hayman, 1970) e observadas ao microscópio para verificação da presença ou não de

associação micorrízica. Foi considerada colonizada a planta que apresentou uma das

seguintes estruturas próprias de FMA: arbúsculos, vesículas ou esporos. O NMP de

propágulos infectivos de FMA cm3 de solo foi obtido comparando-se os resultados com os

dados da tabela de Cochran (1950).

3.4. Avaliação da colonização radicular

As raízes coletadas foram lavadas com água, diafanizadas com KOH (10%) em

temperatura ambiente por 24 horas, sendo posteriormente coradas com azul de Tripano

(0,05%) (Phillips & Hayman, 1970). Raízes muito pigmentadas foram clareadas em H2O2

aquecido a 90ºC durante 10 min antes da coloração. Cem fragmentos de raízes, de cada

ponto de coleta, foram montados em lâminas e examinados em microscópio, sendo o

percentual de colonização radicular por FMA calculado de acordo com o método da lâmina

de Giovanetti & Mosse (1980).


Tabela 2. Análise química e granulométrica do solo das três áreas estudadas: (1) Triunfo, área sem degradação (Sd) ; (2) Belém de São Francisco, com grau baixo de degradação (Db); (3) Cabrobó, com grau severo de degradação (Ds). Solo usado como diluente para determinação do número mais provável de propágulos de FMA no solo (D).

CTC= capacidade de troca de cátions; V= saturação por bases; M.O.= matéria orgânica; AG= areia grossa; AF= areia fina; S= silte; A= argila. *fósforo disponível pelo método extrator de Mehlich 1.

Áreas mg/dm3 cmolc/ dm3 % Composição Granulométrica %

Classe Textural

Fe Cu Zn Mn P* pH K Na Al Ca Mg H CTC V M.O. AG AF S A

Sd 17.4 0.5 11.0 267.3 150.0 6.8 0.45 0.02 0 12.0 1.0 3.6 17.07 78.46 6.80 30 19 38 14 Franco

Db 48.3 0.2 9.9 137.5 12.0 6.8 0.46 0.08 0 8.0 2.0 3.1 13.65 77.29 4.10 44 19 27 11 Franco arenoso

Ds 34.2 0.0 1.6 60.3 3.0 6.0 0.18 0.07 0 2.3 0.6 3.0 6.16 51.11 2.23 36 37 20 8 Franco arenoso

D 82.0 0.3 8.4 308.0 60.0 5.9 1.14 0.10 0 16.0 0.7 7.1 25.04 71.65 9.48 40 19 25 9 Franco arenoso

Mello, Catarina M.A. Fungos micorrízicos arbusculares do núcleo de desertificação...

38

3.5. Análises estatísticas

Os dados de colonização e número de esporos foram submetidos à análise de

variância e as médias comparadas pelo teste de Tukey (P ≤ 1%) (ANOVA) usando o

programa Statistica (Statsoft, 1995). Os dados de colonização foram transformados em

arco seno e os de densidade de esporos em (log x+1).

3.6. Estabelecimento de culturas armadilha

Culturas armadilha foram preparadas na tentativa de se obter maior número de

glomerosporos para estudo morfológico e molecular. Uma parte do solo das áreas de

estudo e uma parte de areia autoclavada foram misturados na proporção de 2:1,

respectivamente. Em cada pote (2 por subárea) foram adicionados 500 g da mistura (solo +

areia) e sementes das seguintes espécies selecionadas como hospedeiras: sorgo sudanense

[Sorghum sudanense (Piper) Staph], milho (Zea mays L.), painço (Panicum miliaceum L.),

girassol (Helianthus annus L) e feijão (Phaseolos vulgaris L) (Morton et al., 1993). Foram

realizados dois ciclos de cultivo (3 meses cada), ambos com as mesmas espécies vegetais

como hospedeiras, e as regas aconteceram em dias alternados. A avaliação dos esporos,

para identificação, foi realizada após o segundo ciclo de cultivo.

3.7. Isolamento, contagem do número de glomerosporos e identificação morfológica

dos FMA

Esporos e esporocarpos de FMA foram extraídos de 150 g de solo seco de cada área

pelas técnicas de decantação e peneiramento úmido (Gerdemann & Nicolson, 1964),

seguida por centrifugação em 50% de sacarose (Jenkins, 1964) e quantificados em placas

canaletadas em estereomicroscópio (40 x). Os esporocarpos foram contados como uma

unidade. Para a identificação das espécies, os esporos foram montados em lâminas com

polivinil lacto-glicerol (PVLG) e PVLG + reagente de Melzer (Brundrett et al., 1994). Os

esporos foram examinados em microscópio e identificados de acordo com critérios

taxonômicos descritos no manual de identificação de FMA de Schenck & Pérez (1990),

sendo consultados também a home page da International Culture Collection of Arbuscular

Mycorrhizal Fungi (INVAM), incluindo as descrições mais recentes.


39

3.8. Índices ecológicos

Para medidas ecológicas de diversidade da composição dos FMA nas áreas de

estudo foram utilizadas: densidade, riqueza de espécies, abundância relativa (AR),

equitabilidade e o índice de diversidade de Shannon-Weiner. Foram usados dados apenas

de material identificado a partir de glomerosporos obtidos do solo do campo, não sendo

considerados os obtidos nas culturas armadilha. A densidade (esporos por 150g de solo

seco) foi calculada por contagem direta dos esporos; a riqueza de espécies foi definida

como o número de espécies de FMA ocorrentes em cada área estudada; a abundância

relativa foi definida como o número de esporos de um gênero ou espécie em particular,

dividido pelo total do número de esporos multiplicado por 100. A diversidade dentro da

comunidade de FMA e a equitabilidade foram refletidas pelo índice de diversidade de

Shannon-Weiner onde: Índice de Shannon-Weiner (H’)= - Ʃ (Piln[Pi]); onde Pi= ni/N, ni =

número de indivíduos na espécie i, e N = número total de indivíduos em todas espécies e

equitabilidade (E)= H’/H’max, onde H’ é o Índice de Shanon-Wiener e Hmax' é dado pela

seguinte expressão: Hmax' = Log s. O coeficiente de Sorensen (Sorensen, 1978) foi

utilizado para comparar a similaridade entre as comunidades de FMA nas áreas de estudo.

Para esse índice, valores acima de 50% foram considerados com alta similaridade.

3.9. Extração de DNA

Os esporos de Acaulospora excavata, A. scrobiculata, Ambispora appendicula,

Cetraspora sp., Fuscutata sp. e Dentiscutata biornata foram lavados em água destilada e

sonicados três vezes. Em estereomicroscópio, de três a cinco esporos foram quebrados

sobre lâmina de vidro com auxílio de agulha esterilizada. O conteúdo citoplasmático, junto

com água ultrapura que banhava os esporos sobre a lâmina, foi recolhido com

micropipetador e transferido para microtubos, os quais foram usados imediatamente para

realização da PCR ou estocados por algumas horas a -20°C até a sua utililização.

3.10. PCR e sequenciamento

Para a amplificação do DNA alvo (18s rDNA) foram utilizados os primers NS1,

NS2 e NS8 (White et al. 1990). Na primeira reação de amplificação os iniciadores NS1 e

NS8 foram usados e para a semi-nested PCR, os primers NS1 e NS2 foram os


40

selecionados. As reações de PCR foram realizadas em um volume final de 50µl, contendo

75mM Tris-HCl pH 8.8, 200mM (NH4)2SO4, 0,01% Tween 20, 2 mM MgCl2, 200µM de

cada dNTP, 1µM de cada primer e 2 unidades de TaqTM DNA polimerase (Fermentas); os

parâmetros de ciclagem foram: 5 minutos a 95°C (1 ciclo), 45 segundos a 94°C, 1 min a

55°C, 1 min a 72°C (40 ciclos), e uma extenção final de 7 minutos a 72°C após o último

ciclo. Os produtos amplificados foram purificados com o PureLink PCR Purification Kit

(Invitrogen) seguindo as instruções do fabricante. As sequências foram obtidas a partir do

produto de PCR pelo Centro de Estudos do Genoma Humano da USP (São Paulo).

3.11. Alinhamento das seqüências e análise filogenética

As seqüências do SSU rDNA obtidas nesse trabalho (~ 500bp) foram alinhadas

com outras sequencias de Glomeromycota depositadas no GenBank usando o programa

Clustal X (Larkin et al., 2007) e editadas com o programa Bioedit (Hall, 1999). Os

parâmetros para as análises foram obtidos a partir do programa ModelTest 3.7 (Posada &

Crandall, 1998). As análises filogenéticas foram realizadas com auxílio do programa

PAUP* (Swofford, 2002), a partir da construção de árvores por máxima parcimônia (MP)

e neighbor joining (NJ) com 1000 bootstraps. A árvore com a distância dos ramos foi

gerada a partir de pesquisa heurística simples usando maximum likelihood (ML) com o

modelo de substituição nucleotídica GTR + G + I a partir dos seguintes parâmetros obtidos

pelo ModelTest: a = 1.2649, b = 3.7058, c = 1.6817, d = 0.5731, e = 6.4476; número de

tipos de substituições = 6; freqüência nucleotídica (A = 0.26430, C = 0.20020, G =

0.26410, T = 0.27140); ‘rates’ = gamma; ‘shape’ = 0.4840 e proporção de sítios invariáveis

= 0.3530. Boletus edulis e Neurospora crassa foram usados como grupos externos.


41

4. RESULTADOS E DISCUSSÃO

A média de colonização radicular foi maior nas plantas da área com baixo grau de

degradação (42%), quando comparada com as áreas de grau severo e não degradada (22,6 e

9,1%, respectivamente) (Tabela 3).

Em outras áreas de Caatinga, Mergulhão et al. (2007) registraram colonização

micorrízica variando de 37,5 a 56,8%. Em áreas degradadas no semi-árido da China, Tian

et al. (2009a) observaram variação de 8,0 a 19,8%, sendo os maiores valores de

colonização encontrados nas áreas sob degradação. Requena et al. (1996) registraram que

em uma área desertificada na Espanha todas as plantas estavam micorrizadas. A

micorrização comum em plantas vivendo em solos pobres em nutrientes e impactados

indica que nesses ambientes há maior dependência da associação micorrízica para

sobrevivência da vegetação (Martins et al., 1999; Li & Zhao, 2005).

Em áreas degradadas o nível de colonização das plantas pelos FMA é muito baixo,

pois distúrbios no solo afetam a micorrização (Requena et al., 1996; Cuenca et al., 1998,

Ferrol et al., 2004); deste modo, a ausência ou redução de propágulos em ambientes

perturbados ocasiona lenta recolonização da vegetação natural (Cuenca et al., 1998). Ao

contrário do referido, os resultados mostraram razoável nível de colonização micorrízica

nas plantas das áreas em processo de desertificação (22,6 e 42%), indicando que o nível de

perturbação do local investigado ainda não atingiu níveis críticos, pelo menos nesse

aspecto.

Maiores números de propágulos infectivos de FMA e de glomerosporos foram

registrados na área sob processo de degradação severa e os significativamente menores

foram observados na área sem degradação (Tabela 3). Em áreas de Caatinga preservada e

degradada por mineração de cobre, Silva et al. (2001) observaram valores de 0 a 36

propágulos infectivos de FMA g-1 de solo, sendo os maiores números encontrados na

interface entre as áreas. Em área degradada por mineração de gipsita, Mergulhão et al.

(2007) registraram (17 propágulos infectivos g-1 de solo), valor bem diferente do obtido na

área preservada adjacente (540 propágulos infectivos g-1 de solo). Em área desertificada na

Venezuela, foram encontrados 21,14 propágulos infectivos g-1 de solo na parte preservada

e não havia propágulos na área degradada (Lovera & Cuenca, 2007). No presente trabalho,

a área não degradada apresentou o menor número de glomerosporos e de propágulos

infectivos. Isso ocorreu possivelmente devido à alta quantidade de P (150 mg dm-3 solo)


42

nessa área, inibindo a formação da associação micorrízica e seus propágulos (Covacevich

et al., 2006; Karanika et al., 2008; Douds, 1994; Souza et al., 2003) ou pode ser uma

estratégia de sobrevivência dos FMA, produzindo mais propágulos na área degradada, que

sofre maior pressão.

A rede de micélio é a principal fonte de propágulos (Requena et al., 1996; Cuenca

et al., 1998; Azcón-Aguilar et al., 2003; Ferrol et al., 2004) e não os glomerosporos. Os

resultados confirmam essa afirmação, visto que o número de propágulos infectivos foi

sempre, proporcionalmente, muito maior que o de glomerosporos.

Nas áreas estudadas o número de glomerosporos atingiu valores baixos (<1 a 4

glomerosporos g-1 de solo, corroborando outras pesquisas em áreas de Caatinga nativa e

degradada, em Pernambuco, onde foi registrada variação de <1 a 4 glomerosporos g-1 solo

(Mergulhão et al., 2007) e na Bahia: 0 a 1 glomerosporos g-1 de solo (Silva et al., 2001), e

em regiões semi-áridas da China: <1 a 4 glomerosporos g-1 de solo (Tian et al., 2009a), da

Espanha: <1 glomerosporos g-1 de solo (Requena et al., 1996; Ferrol et al., 2004) e da

Venezuela, onde também se registrou <1 glomerosporos g-1 de solo (Lovera & Cuenca,

2007).

Tabela 3. Colonização micorrízica, número mais provável de propágulos infectivos (NMP) de FMA cm-3 de solo e número de esporos em 1 g de solo, em duas áreas do núcleo de desertificação de Cabrobó, com baixo grau de degradação, em Belém do São Francisco (Db); e com grau severo de degradação, em Cabrobó (Ds) e em área de Caatinga sem degradação, em Triunfo (Sd).

Áreas Colonização % NMP cm-3 Nº de esporos g-1 solo

Sd 9,1 c 67 < 1c

Db 42,0 a 100 2 b

Ds 22,6 b 125 4 a Médias seguidas pela mesma letra não diferem significativamente pelo teste de Tukey 1%.

A análise do solo revelou elevados teores de P na área não degradada (Tabela 2),

indicando que neste local há um veio desse elemento (E. Sampaio, comunicação pessoal).

Isso poderia explicar os menores valores em relação ao NMP de propágulos infectivos,

número de esporos e colonização micorrízica no ecossistema preservado. Há outros relatos

de diminuição da colonização micorrízica pelo aumento do fósforo disponível no solo

(Covacevich et al., 2006; Karanika et al., 2008). Este elemento também interfere

diminuindo a produção de esporos (Douds, 1994; Souza et al., 2003) e dos demais


43

propágulos micorrízicos (Covacevich et al., 2006). O nível de colonização também é

influenciado pela demanda nutricional das plantas hospedeiras (Muthukumar & Udaiyan,

2002), e, uma vez que existam nutrientes disponíveis no solo não há necessidade de maior

colonização. Além disso, o alto teor de matéria orgânica encontrado na área sem

degradação também pode ter favorecido o desenvolvimento de organismos predadores dos

glomerosporos, influenciando o número de propágulos.

Foram registradas 52 táxons de FMA (Tabela 4), com maior número de espécies na

área com grau severo de degradação, seguida da área com baixo grau de degradação (35 e

29 táxons respectivamente). Na área não degradada apenas 16 espécies de FMA foram

identificadas. Acaulospora morrowiae, Acaulospora scrobiculata, Gigaspora decipiens,

Gigaspora sp., Glomus sp.6, Glomus sp.7 e Glomus sp.8 (Figuras 8 e, f, 11a) foram

comuns às três áreas, nove espécies foram observadas apenas na área com baixo grau de

degradação (Acaulospora bireticulata, Acaulospora sp.3, Acaulospora sp.4, Glomus

brohultii, G. fasciculatum, Glomus sp.2, Glomus sp.3, Scutellospora calospora,

Sucutellospora sp.2) (Figura 9 f), 17 ocorreram somente na área com grau severo de

degradação (Acaulospora foveata, Acaulospora sp.2, Ambispora callosa, A. gerdemannii,

Cetraspora pellucida, Dentiscutata biornata, Fuscutata heterogama, Glomus clavisporum,

G. glomerulatum, G. halonatum, G. rubiforme, G. taiwanense, Glomus sp.1, Racocetra

gregaria, R. intrornata, R. verrucosa, Scutellospora sp.1) (Figuras 8 a 11) e 5 espécies

foram registradas exclusivamente na área não degradada (Acaulospora spinosa, Glomus

coremioides, Glomus sp.4, Glomus sp.5 e Kuklospora colombiana). Os gêneros de maior

representatividade foram Glomus com 17 espécies, seguido de Acaulospora com 11

representantes. Na área sem degradação não foram encontrados táxons escutelosporóides, e

de acordo com Singh et al. (2008) a ausência de Gigaspora e espécies escutelosporóides é

um fenômeno de pressão de seleção.

Constituem o primeiro registro para região semi-árida, e são relatadas pela primeira

vez para o Brasil as espécies: Ambispora callosa, Fuscutata savannicola, Glomus brohultii

e Pacispora boliviana (Figuras 10c, d, e; 11b), enquanto Glomus rubiforme (Figura 9b) é

citado pela primeria vez para região semi-árida brasileira, pois foi relatado no semi-árido

no Senegal, China e Índia (Diallo et al., 1999; Gai et al., 2006, 2009; Ji et al., 2007; Li et

al., 2004, 2007; Shi et al., 2007; Mathur et al., 2007; Neeraj et al., 1991; Panwar &

Tarafdar, 2006; Verma et al., 2008). Um táxon de Scutellospora e outro de Acaulospora

possivelmente representam novas espécies para a ciência. Alguns representantes de


44

Racocetra e Glomus não puderam ser identificados em nível específico, pois os esporos

não estavam em condições adequadas para estudo.

Os táxons identificados a partir das culturas armadilhas não foram diferentes

daqueles encontrados em campo; no entanto, multiplicaram melhor Scutellospora sp.1,

possível espécie nova, e Acaulospora scrobiculata, que as demais espécies.

Figura 8. a, b – Acaulospora foveata, c, d – Acaulospora excavata, e, f – Acaulospora scrobiculata.

Figura 9. a – Glomus halonatum, b – Glomus rubiforme, c – Glomus taiwanense, d – Glomus clavisporum, e – Glomus sinuosum, f – Glomus sp.2.


45

Figura 10. a, b – Ambispora appendicula, c – Ambispora callosa, d, e – Pacispora

boliviana, f – Entrophospora infrequens.

O número de espécies registradas (52) foi maior que o relatado em outras áreas

semi-áridas do Brasil (21 e 34) (Silva et al., 2005; Mergulhão, 2006). Na China, Li et al.

(2007) e Tian et al. (2009a) registraram 47 espécies e Shi et al., (2007), identificaram 54

espécies de FMA, em área de deserto, duas além do que foi encontrado aqui. A perturbação

dos ecossistemas geralmente causa mudanças consistentes na comunidade de FMAs

(Sturmer & Siqueira, 2008). Gai et al. (2006, 2009) afirmam que quanto mais severa é a

perturbação do solo menor é a diversidade e riqueza de espécies de FMA, o que é

corraborado por dados de Gavito et al. (2008), Mergulhão (2006), Silva et al. (2005), Su &

Guo (2007) e Tian et al. (2009a), que registraram maior número de espécies em ambiente

preservado que em ambiente degradado. Entretanto, Zhao & Zhao (2007) e Li et al. (2007)

encontraram maior número de táxons em área perturbada, confirmando os resultados

obtidos nesse trabalho. Alta diversidade de FMA pode ser devida às condições ambientais

quente e seca, onde a alta temperatura e a elevada intensidade luminosa podem favorecer a

esporulação (Cardoso et al., 2003; Koide & Mosse, 2004). Segundo Lovelock et al. (2003),

nessas condições os esporos de FMA são menos susceptíveis à predação e ao parasitismo,

o que é mais comum em ambientes úmidos, propiciando melhor qualidade dos esporos, o

que também facilita a identificação. A área não degradada, onde ocorreu menor

diversidade (16 espécies), possuía alto nível de fósforo (150 mg dm-3 solo), o que pode ter

influenciado a diversidade dos FMA. Em geral, solos com baixo nível de P há mais


46

diversidade de FMA (Collins & Foster, 2009), e há registros de que em áreas com

concentração de fósforo maior que 40 mg dm-3 solo afeta negativamente a esporulação e a

diversidade de FMA (Souza et al., 2003; Hijri et al., 2006; Gai et al., 2009).

Figura 11. a – Gigaspora decipiens, b – Fuscutata savannicola, c, d – Dentiscutata

biornata.

Vários trabalhos relatam Glomus como gênero dominante em regiões semi-áridas

(Zhao & Zhao, 2007; Gavito et al., 2008; Li et al. 2007; Lovera & Cuenca, 2007;

Mergulhão et al., 2009; Shi et al., 2007; Silva et al., 2005; Souza et al., 2003; Su & Guo,

2007; Li e Zhao, 2005; Tian et al. 2009a; Uhlmann et al., 2004; Uhlmann et al. 2006); em

outros, porém, Acaulospora também é citado como predominante (Gavito et al., 2008; Shi

et al., 2007; Souza et al., 2003; Li e Zhao, 2005; Uhlmann et al., 2004; Uhlmann et al.,

2006). Alguns autores trabalhando em regiões semi-áridas no Brasil, atribuíram a maior

ocorrência desses gêneros ao pH ácido, neutro a levemente alcalino (Borba & Amorim,

2007; Silva et al., 2005; Souza et al., 2003; Carvalho & Alencar, 2000; Albuquerque,

2008), segundo Maia & Trufem (1990) as espécies de Glomus e Acaulospora toleram uma

ampla variação de pH. No presente estudo, Glomus foi o gênero mais representado,

seguido de Acaulospora e o pH das áreas estudadas variou de neutro a levemente ácido

(Tabela 2).


47

Representantes de Glomus e Acaulospora geralmente produzem esporos pequenos

que apresentam crescimento rápido. Em ecossistemas perturbados e ambientes com clima

quente e seco, esse tipo de esporo é mais facilmente propagado e tem mais possibilidade de

sobrevivência (Zhao, 2005; Zhao & Zhao, 2007; Shi et al., 2007).

Tabela 4. Ocorrência e abundância relativa (AR) de fungos micorrízicos arbusculares em duas áreas do núcleo de desertificação de Cabrobó com baixo grau de degradação, em Belém do São Francisco (Db); com grau severo de degradação, em Cabrobó (Ds); em área de Caatinga sem degradação, em Triunfo (Sd).

Áreas Espécies Sd Db Ds AR(%) AR(%) AR (%)

Acaulospora bireticulata F.M. Rothwell & Trappe - 0,7 - A. excavata Ingleby & C. Walker - 2,8 4,5 A. foveata Trappe & Janos - - 3,5 A. morrowiae Spain & N.C. Schenck 25,7 7,8 1,0 A. scrobiculata Trappe 2,9 4,2 25,5 A. spinosa C. Walker & Trappe 2,9 - - A. tuberculata Janos & Trappe - 2,1 2,0 Acaulospora sp.1 - 0,7 7,0 Acaulospora sp.2 - - 0,5 Acaulospora sp.3 - 0,7 - Acaulospora sp.4 - 0,7 - Ambispora appendicula (Spain, Sieverd. & N.C. Schenck) C. Walker - 3,6 5,0 Am. callosa (Sieverd) C. Walker, Vestberg & A. Schuessler - - 0,5 Am. gerdemannii (S.L. Rose, B.A. Daniels & Trappe) C. Walker, Vestberg & A. Schüssler - - 0,5 Cetraspora pellucida (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) Oehl, F.A. Souza & Sieverd. - - 0,5 Dentiscutata biornata (Spain, Sieverd. & S. Toro) Sieverd., F.A. Souza & Oehl - - 0,5 Entrophospora infrequens (I.R. Hall) R.N. Ames & R.W. Schneid. 2,9 7,8 - Fuscutata heterogama Oehl, F.A. Souza, L.C. Maia & Sieverd. - - 0,5 F. savannicola (R.A. Herrera &Ferrer) Oehl, F.A. Souza & Sieverd. - 19,2 0,5 Gigaspora albida N.C. Schenck & G.S. Sm. - 3,6 3,0 Gigaspora decipiens I.R. Hall & L.K. Abbott 2,9 0,7 0,5 Gigaspora sp. 2,9 1,4 1,0 Glomus brohultii Sieverd. & R.A. Herrera - 0,7 - Gl. clavisporum (Trappe) R.T. Almeida & N.C. Schenck - - 0,5 Gl. coremioides (Berk. & Broome) D. Redecker & J.B. Morton 2,9 - - Gl. fasciculatum (Thaxt.) Gerd. & Trappe emend. C. Walker & Koske - 0,7 - Gl. glomerulatum Sieverd. - - 2,0 Gl. halonatum S.L. Rose & Trappe - - 0,5


48

Continuação da tabela 4 Gl. rubiforme (Gerd. & Trappe) R.T. Almeida & N.C. Schenck - - 0,5 Gl. sinuosum R.T. Almeida & N.C. Schenck 5,7 0,71 - Gl. taiwanense (C.G. Wu & Z.C. Chen) R.T. Almeida & N.C. Schenck - - 0,5 Glomus sp.1 - - 0,5 Glomus sp.2 - 0,7 - Glomus sp.3 - 0,7 - Glomus sp.4 2,9 - - Glomus sp.5 2,9 - - Glomus sp.6 2,9 21,3 19,0 Glomus sp.7 2,9 2,1 1,0 Glomus sp.8 31,4 2,8 0,5 Kuklospora colombiana (Spain & N.C. Schenck) Oehl & Sieverd. 2,9 - - Pacispora boliviana Sieverd. & Oehl 2,9 6,4 - Paraglomus occultum (C. Walker) J.B. Morton & D. Redecker 2,9 - 0,5 Racocetra fulgida (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. Souza & Sieverd. - 0,7 13,5 R. gregaria (N.C. Schenck & T.H. Nicolson) Oehl, F.A. Souza & Sieverd. - - 0,5 R. intraornata B.T. Goto & Oehl - - 0,5 R. verrucosa (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. Souza & Sieverd. - - 0,5 R. weresubiae (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. Souza & Sieverd. - 0,7 0,5 Racocetra sp. - 0,7 0,5 Scutellospora aurigloba (I.R. Hall) C. Walker & F.E. Sanders. emend. C. Walker & I.R. Hall - 2,8 0,5 S. calospora (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & F.E. Sanders - 0,7 - Scutellospora sp.1 - - 1,5 Scutellospora sp.2 - 2,1 -

Soma 100% 100% 100%

A riqueza de espécies de FMA foi maior na área com grau severo de degradação,

enquanto a menor foi observada na área sem degradação (Tabela 5). A diversidade dos

FMA expressa pelo índice de Shannon-Wiener variou de 1,17 a 0,95, sendo maior na área

com baixo grau de degradação e menor na área não degradada, a área severamente

degradada apresentou valor de 1,1 (Tabela 5).

Em região árida da China, Li et al. (2007) encontraram maior valor do índice de

Shannon-Wiener (2,57) para uma área cultivada, do que em local não degradado (2,16).

Porém, outros autores (Gai et al. 2006; Zhao & Zhao 2007) observaram menores valores

do mesmo índice (0,94 a 1,74) em áreas degradadas, quando comparadas a áreas

preservadas, com índice variando de 1,85 a 1,99. Cuenca et al. (1998) afirmam que em

áreas perturbadas o número de esporos, a riqueza e o índice de Shannon-Wiener são

menores que em áreas naturais.


49

Neste trabalho o maior valor encontrado para o índice de diversidade de Shannon-

Wiener foi 1,17, considerado baixo quando comparado com alguns dos dados citados, e

com pesquisas realizadas em outros ecossistemas áridos, como as de Panwar & Tarafdar

(2006), com diversidade variando de 3,25 a 3,72 entre as diferentes localidades e Ji et al.

(2007), com diversidade de 2,18 a 3,10. De acordo com Zhao & Zhao (2007) em áreas

perturbadas há um favorecimento na esporulação das espécies assim, as que possuem

crescimento rápido e que formam esporos pequenos podem facilmente se propagar e ter

melhores possibilidades de sobreviver.

Com relação à equitibilidade das espécies de FMA, Zhao & Zhao (2007) relataram

que os índices encontrados na área preservada e perturbada foram bastante semelhantes,

0,52 e 0,48, respectivamente. Neste trabalho também não foi observada grande diferença

entre a equitabilidade nas áreas degradadas e não degradada, sendo a distribuição dos FMA

uniforme em todas elas, como demonstrado pelos índices obtidos: 0,80 na área pouco

degradada, 0,72 na mais degradada e 0,79 na preservada (Tabela 6).

A similaridade de FMA entre as áreas variou de 53% (áreas em degradação) a 44%

(áreas sem degradação e pouco degradada) e 31% (áreas sem degradação e muito

degradada). O alto nível de similaridade dos FMA é comum entre áreas muito próximas e

com vegetação similar, como registrado nas áreas com degradação investigadas. Porém,

mesmo entre áreas onde a vegetação difere, a similaridade de FMA pode ser alta,

evidenciando a falta de especificidade entre hospedeiros (Zhao & Zhao, 2007).

Tabela 5. Diversidade de FMA em duas áreas do núcleo de desertificação de Cabrobó com baixo grau de degradação, em Belém do São Francisco (Db); com grau severo de degradação, em Cabrobó (Ds); em área de Caatinga sem degradação, em Triunfo (Sd).

Sd Db Ds

Riqueza de espécies de FMA 16 29 35 Índice de Shannon-Wiener (H’) 0,95 1,17 1,10 Equitabilidade (E) 0,79 0,80 0,72

A abundância relativa das espécies de FMA variou dentro e entre as três áreas de

estudo. Na área com baixo grau de degradação Glomus sp.6 e Fuscutata savannicola,

foram mais abundantes; na área com degradação severa além de Glomus sp.6, A.

scrobiculata e Racocetra fulgida também foram muito freqüentes; na área não degradada

A. morrowiae e Glomus sp.8 foram as mais representativas (Tabela 4). É importante

considerar a habilidade de propagação e esporulação dos FMA na determinação de sua


50

dominância na comunidade, pois fatores ambientais podem influenciar mais a estrutura da

comunidade de FMA do que a vegetação (Zhao & Zhao, 2007). Entretanto, estes fatores e

o solo também exercem papel importante na determinação da comunidade de FMA em

áreas degradadas (Tian et al., 2009a). De acordo com Ricklefs (2001) a distribuição

relativa em uma comunidade ecológica pode assumir um padrão característico, mas o

significado desse padrão não é bem compreendido.

Algumas espécies foram selecionadas para confirmação da sua identidade por

análise molecular (Figura 12). Acaulospora excavata e A. scrobiculata agruparam com

outras espécies de Acaulospora; Ambispora appendicula também formou clado com outros

indivíduos do mesmo gênero; entretanto, isso não foi observado para Cetraspora sp.,

Dentiscutata biornata e Fuscutata sp.

Figura 12. Reconstrução filogenética de Glomeromycota obtida a partir do SSU rDNA. As seqünêcias em negrito foram realizadas nesse trabalho. Os valores de bootstrap nos ramos (1.000 replicatas) são referentes às análises de NJ (acima) e MP (abaixo).


51

Cetraspora sp. e Racocetra fulgida ficaram mais próximas a espécies de Racocetra,

enquanto D. biornata agrupou com espécies de Gigaspora. Isso pode ter ocorrido porque

apenas as 500 bases iniciais do SSU rDNA foram seqüenciadas, enquanto a região mais

informativa para Gigasporineae é a parte final do SSU rDNA. Além disso, G. Silva

(comunicação pessoal) relatou que molecularmente D. biornata parece ser uma espécie

bastante próxima de Gigaspora.


52

5. CONCLUSÕES

Os FMA são componentes comuns em solos da região semi-árida, no Brasil, com

espécies de Acaulospora e Glomus predominando neste ambiente.

Aparentemente, em áreas degradadas, fragmentos de raízes colonizadas e hifas

extra-radiculares contribuem mais do que os esporos para o potencial infectivo dos

FMA.

Foi confirmado que altos níveis de P no solo afetam negativamente a ocorrência, a

diversidade e a distribuição dos fungos micorrízicos arbusculares.


53

6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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CATARINA MARIA ARAGÃO DE MELLO€¦ · de ShannonWiener variou de 0,95 a 1,17 sendo maior na área com baixo g- rau de degradação e menor na área de referência. A distribuição