Bol. San. Veg. Plagas, 24: 669-678, 1998

Ciclo biológico de Quadrastichus sp., parasitoide exóticodel minador de las hojas de los cítricos Phyllocnistiscitrella Stainton, en laboratorio

E. LLÁCER, A. URBANEJA, J. JACAS y A. GARRIDO

Quadrastichus sp., ectoparasitoide idiobionte de Phyllocnistis citrella, es un eulófi-do originario del sudeste asiático, que fue importado a España en 1996. Se ha estudiadosu ciclo biológico y sus parámetros reproductivos a 20°C y fotoperiodo 16:8 horasluz:oscuridad. La duración media del ciclo completo fue de 18,15 ± 0,20 días parahembras y de 17,09 ±0,16 días para machos. Los adultos vivieron una media de 2,8días sin alimentación y de 39,28 días alimentados con miel, sin diferencias significati-vas entre machos y hembras. La eclosión de los huevos fue del 86,4%, la supervivencialarvaria del 74,9% y la supervivencia de pupas del 97,3%, lo que se tradujo en una su-pervivencia preimaginal del 63,0%. Estos parámetros disminuyeron al aumentar el nú-mero de huevos puestos por larva de minador. Se comprobó la partenogénesis arrenoto-ca de esta especie, cuyas hembras resultaron ser preovigénicas. Finalmente se vio quelas picaduras alimenticias de esta especie representan una baja proporción (5,2%) en lamortalidad total causada sobre P.citrella.

E. LLÁCER, A. URBANEJA, J. JACAS y A. GARRIDO: Departamento de Protección Vege-tal y Biotecnología, Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias. Carretera Mon-cada-Náquera Km.5. 46113 Moneada (Valencia).

Palabras clave: Phyllocnistis citrella, Quadrastichus sp., ciclo biológico

INTRODUCCIÓN

El minador de las hojas de los cítricosPhyllocnistis citrella Stainton (Lepidoptera:Gracillariidae) se detectó en el sur de Espa-ña en 1993 desde donde se difundió rápida-mente por toda la Península Ibérica. En1995, el minador fue considerado la plagade cítricos más preocupante, causante dedaños, principalmente en verano y otoño, enbrotes tiernos y, accidentalmente, en frutos(GARRIDO, 1995).

El control químico del minador presentónumerosos problemas asociados a la propiabiología del insecto: desarrollo sobre brotesen crecimiento, aparición de fenómenos deresistencia, etc. (SMITH y HOY, 1995; LEK-CHIRI, 1996b), por lo que fue necesario de-

sarrollar técnicas de manejo integrado en lasque primara el control biológico. El efectode enemigos naturales autóctonos generalis-tas se reveló insuficiente en Florida (HOY yNGUYEN, 1994), por lo que se realizaron in-troducciones de enemigos naturales propiosde la zona de origen de la plaga con el pro-pósito de que se establecieran y lograrancontrolarla (KNAPP et al., 1995). Estamisma estrategia se había llevado a caboanteriormente en Australia (BEATTIE, 1992;NEALE et al., 1995) y más tarde en paísesmediterráneos como Israel (ARGOV y ROSS-LER, 1996), Marruecos (LEKCHIRI, 1996a) eItalia (SlSCARO et al, 1997).

Respecto a España, en 1995 se importarontres parasitoides exóticos, Semialacher pe-tiolatus (Girault) (Hym: Eulophidae), Ci-

trostichus quadristriatus (Subba Rao y Ra-mamani) (Hym: Eulophidae) y Ageniaspiscitricola Logvinovskaya (Hym: Encyrtidae),de los que sólo se llegó a soltar A.citricola(GARCÍA MARÍ et al., 1997a y b). Este endo-parásito, debido a su mayor especificidad,poliembrionía y preferencia por huevos ylarvas neonatas, estados no atacados por losparasitoides autóctonos, presentaba en unprincipio mayores garantías de éxito. Sinembargo su establecimiento en España,salvo en las Islas Canarias, no está resultan-do satisfactorio: en 1996 se importó sucesi-vas veces pero a pesar de su recuperación encampo no logró pasar el invierno 96-97.

En 1996 también se introdujo en Españael ectoparásito idiobionte Quadrastichus sp.(Hym: Eulophidae), que presentaba buenasexpectativas de adaptación (SlSCARO et al,1997) y que parasita larvas de segundo ytercer estadio evolutivo del minador (ARGOVy RÔSSLER, 1996). Este eulófido, que tienesu origen en el sudeste asiático, fue encon-trado en Tailandia, Taiwan y Japón (UJIYE yADACHI, 1995; UJIYE et al, 1996), siendoen Tailandia, junto a A.citricola, factorclave en la mortalidad del minador (MORA-KOTE y NANTA, 1997). A España fue impor-tado desde Italia, donde ya había sido recu-perado en campo (SlSCARO et al, 1997), apartir de una línea de origen tailandés facili-tada por investigadores de Israel, donde pa-rece establecido (ARGOV y RÕSSLER, 1996).

El presente trabajo se centra en el estudiodel ciclo evolutivo y de los diferentes pará-metros reproductivos de Quadrastichus sp.,características biológicas que es necesarioconocer para un mejor aprovechamiento yaclimatación del mismo. Además se caracte-rizan los diferentes estados de desarrollo deeste eulófido.

MATERIALES Y MÉTODOS

Los adultos de Quadrastichus sp. y lashojas de naranjo amargo infestadas con lar-vas de P. citrella procedieron de la críamantenida en el IVIA siguiendo la metodo-

logía desarrollada por URBANEJA y colabo-radores (1998).

Todas las experiencias que se describen acontinuación se realizaron en placas Petrirellenas de una fina capa de agar al 2%. Elagar consiguió mantener en el interior de lasplacas la humedad suficiente para permitirla conservación de las hojas de naranjo du-rante el tiempo que duró la experiencia. Lasplacas, selladas con parafilm, se conserva-ron en una cámara de crecimiento a 20°C yun fotoperiodo de 16 horas luz y 8 horas os-curidad.

Ciclo evolutivo

Se controló diariamente la evolución delparasitoide desde huevo hasta adulto. Paraello se pusieron, en una placa Petri de 12 cmde diámetro, larvas de tercer estadio de mi-nador y se introdujeron en la misma hem-bras de Quadrastichus sp. Al día siguientese controlaron las larvas y se aislaron lasque tenían huevos del parasitoide en placasPetri de 6 cm de diámetro (Fig. 1).

Los criterios empleados para la evalua-ción del ciclo evolutivo fueron los siguien-tes: se consideró día cero el día en que se in-troducía la hembra para que realizara lapuesta (Fig. 2); día uno el día siguiente, enel que se realizaba el primer control y seanotaba el número de huevos por larva deminador, aislando cada larva (Fig. 3). Losdías sucesivos se anotaba la evolución delparasitoide, considerándose el huevo eclo-sionado cuando se veía la larva neonata delparasitoide (Fig. 4); a partir de ese momen-to empezaba el periodo larvario (Fig. 5) quefinalizaba cuando la larva completaba laexpulsión del meconio (Fig. 6). La fase deprepupa (Fig. 7), debido a su corta duracióna 20°C, se incluyó en el periodo de pupa,que englobaba así todas las fases de lamisma: blanca, amarilla y de ojos rojos(Fig. 8), y que finalizaba con la emergenciadel adulto, del que se anotó el sexo, fácil-mente distinguible por su claro dimorfismosexual (Figs. 9 y 10).

Fig. 1.-Placas Petri de 6 de cm0 con capa de agar al 2% Fig. 2.-Hembra de Quadrastichus sp. ovipositando sobreen las que se observó la evolución de Quadrastichus sp. una larva de tercer estadio de Phyllocnistis ciirella Stainton.

Fig. 3.-Huevo de Quadrastichus sp.junto a la larva de minador. El huevo

es blanco hialino y de aspecto liso.

Fig. 4.-Larva neonata de Quadraslichus sp. juntosu huésped. La larva neonata es ápoda, ligeramente

anaranjada y el intestino blanquecino se puedeobservar por trasparencia

Fig. 5.-Larva de Quadrastichus sp. alimentándosede la larva de Phyllocnistis citrella Stainton.

La segmentación de la larva ápoda se hace más evidentey el intestino, de color marrón oscuro por los alimentosingeridos y no expulsados hasta el final de su desarrollo,

se ve por trasparencia.

Fig. 6.-Quadrastichus sp. en último estadiode desarrollo larval. La larva, con segmentos

menos evidentes, engrasa su parte anteriory expulsa un único meconio que queda situado

en la parte posterior de la larva.

Fig. 7.-Prepupa de Quadrastichus sp.

Fig. 8,-Pupas de Quadrastichus sp. en sus diferentesfases de desarrollo. Son pupas libres, inicialmente blancasvan pigmentándose al evolucionar, tomando un color miel

con franjas longitudinales negras, cuando el adultoestá cercano a su emergencia se aprecian los ojos

rojos por trasparencia. Fig. 10.-Macho de Quadrastichus sp.

Se analizaron los ciclos evolutivos de 110adultos de Quadrastichus sp., 55 hembras y55 machos. La duración del ciclo se sometióa análisis estadísticos para ver si existían di-ferencias entre sexos. Dado que este carác-ter no se ajustó a una distribución normal seprocedió a comparar medias mediante el testno paramétrico de Kruskal-Wallis.

Supervivencia de adultos

Se observó la supervivencia de adultos deQuadrastichus sp. con y sin alimentación.Para ello se aislaron 50 adultos recién emer-gidos, 25 hembras y 25 machos en tubos deensayo tapados con algodón. El tubo se man-tuvo vertical, con la abertura en la parte infe-

Fig. 9.-Hembra de Quadrastichus sp.

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rior, en la cámara de crecimiento. Para laspruebas con alimentación se puso una gotade miel esparcida sobre la pared del tubo.Diariamente y hasta su muerte, se controlabael estado del adulto y, si era necesario, se re-ponía la miel. Se descartaba la repetición siel adulto moría pegado a la miel. Se utilizóel test de Kruskal-Wallis para comparar lalongevidad de machos y hembras.

Reproducción de hembras emparejadas

Se observó la descendencia de 12 hembrasdesde el día de su emergencia hasta el día desu muerte. Para ello se aislaron pupas deQuadrastichus sp. en placas Petri de 6 cm dediámetro. Una vez emergidos los adultos seemparejó y se introdujo cada una de las doceparejas en una placa Petri de 12 cm de diá-metro. Si el macho moría era sustituido porotro, de modo que siempre hubiera uno conla hembra controlada. En las placas se ofre-cían 10 larvas de tercer estadio de minadorjunto con unas gotas de miel para la alimen-tación de los adultos (Fig. 11). Las 10 larvas,que crecían sobre hojas de naranjo amargo,se seleccionaron teniendo en cuenta que nohubiera larvas de minador en la otra cara dela hoja y, cuando fue necesario, se eliminólas larvas excedentes.

Las larvas se cambiaban diariamente, con-trolando si estaban parasitadas o presenta-ban picaduras alimenticias. Las larvas para-sitadas se aislaron en placas Petri de 6 cm yse controló la evolución del parasitoidehasta la emergencia del adulto.

Reproducción de hembras vírgenes

Se observó la descendencia de 4 hembrasdesde el día de su emergencia hasta el día desu muerte. Para asegurar que las hembras nohabían estado en contacto con un macho seaislaron pupas de Quadrastichus sp. en pla-cas Petri de 6 cm de diámetro. Apenasemergida la hembra adulta se le ofrecían, enuna placa Petri de 12 cm de diámetro, 10

Fig. 11.-Placas Petri de 12 cm0 con agar al 2% enlas que se introdujeron las parejas de Quadrastichus sp.

junto a 10 larvas de minador y unas gotas de mielpara la prueba de fecundidad.

larvas de tercer estadio de minador seleccio-nadas como en el caso anterior. Se cambia-ron diariamente las 10 larvas y se controlósu parasitismo. Las larvas parasitadas fue-ron aisladas en placas Petri de 6 cm de diá-metro donde se controló la evolución del pa-rasitoide hasta la emergencia del adulto.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Ciclo evolutivo

Como primer resultado se ha obtenido unacaracterización visible en lupa estereoscópi-ca de los distintos estados evolutivos deQuadrastichus sp. (Figs. 2-10) El huevo esblanco hialino y de aspecto liso. La larvaneonata es ápoda, ligeramente anaranjada yse puede observar el intestino blanquecinopor trasparencia. La segmentación de lalarva ápoda, a medida que pasa el tiempo, sehace más evidente y el intestino, de colormarrón oscuro por los alimentos ingeridos yno expulsados hasta el último estadio, sepuede ver por trasparencia. La larva en suúltimo estadio de desarrollo larval engrosa

su parte anterior y expulsa un único meco-nio que queda situado en la parte posteriorde la larva.

La prepupa es blanca y no se aprecian losapéndices. Las pupas son libres, inicialmenteblancas van pigmentándose progresivamente,tomando un color miel con franjas longitudi-nales negras. Cuando el adulto está cercano asu emergencia se aprecian los ojos rojos portrasparencia. El adulto emerge rompiendopor su mitad la exuvia. La hembra de Qua-drastichus sp., con un ovipositor fácilmentevisible, es generalmente de tamaño mayorque el macho y, al contrario de éste, presentael abdomen más ensanchado que el cuerpo.El macho tiene las antenas más pectinadas ysuele ser más oscuro que la hembra.

Se observó, frente a la homogeneidad enel tamaño de las hembras, un menor tamañoen algunos machos emergidos de larvas deminador que estaban menos desarrolladas enel momento de la oviposición. Este hechoapoya la teoría, expuesta por UJIYE y ADA-CHI (1995), de que los machos emergen delarvas de minador más pequeñas que lashembras, lo que significa que la hembratiende a depositar los huevos fecundadossobre las larvas más grandes y los no fecun-dados sobre las más pequeñas, como ocurrecon otros parasitoides (GODFRAY, 1994).

Se ha observado (Cuadro 1) que la dura-ción del ciclo evolutivo es significativamen-te mayor para hembras, radicando esta dife-rencia en los estados de larva y, sobre todo,de pupa.

La duración media del ciclo completo fuede 18,15 ± 0,20 días para hembras y de

17,09 ± 0,16 días para machos. Estos datoscontrastan con los hallados en la cría deQuadrastichus sp. mantenida por SlSCARO ycolaboradores (1997), donde a 25°C y 70%de H.R., cada generación dura tres semanasaproximadamente, mientras que a esamisma temperatura, el ciclo evolutivo deter-minado por ARGOV y RÓSSLER (1996) duraaproximadamente 10 días, y en las crías de-sarrolladas por URBANEJA y colaboradores(1998) dos semanas. Ninguno de los tres es-tudios señalan diferencias entre machos yhembras, probablemente debido a que sondatos obtenidos a partir de crías y la pocadiferencia en días existente no se puede lle-gar a apreciar.

Supervivencia de adultos

Los adultos vivieron una media de 2,8 díassin alimentación, mientras que alimentadoscon miel alcanzaron una media de 39,3 días.No se apreciaron diferencias significativasentre machos y hembras. La longevidad ob-tenida es bastante superior a la obtenida porSlSCARO y colaboradores (1997), donde losadultos alimentados con miel sobrevivieron10 días a 19°C.

Reproducción de hembras emparejadas

A partir de las doce hembras emparejadasse obtuvo un total de 340,9 huevos por hem-bra, con un incremento medio de 6,6 huevosdiarios.

Cuadro 1.-Duración del ciclo evolutivo de machos y hembras de Quadrastichus sp.para los diferentes estados de desarrollo

Valores expresados como la media en días ± el intervalo de confianza al 95%. Dentro de una misma columna, valo-res seguidos del mismo superíndice no difieren significativamente (Kruskal-Wallis).

Para estudiar la evolución de la puestadiaria se calculó la curva de puesta media delas doce hembras (Fig. 12). Se puede obser-var que hubo puesta desde el primer día,aunque hasta el cuarto no se alcanzó el nivelmedio, que se mantuvo en un rango de 6 a 9huevos diarios hasta el día 48, momento enque se produjo un descenso final.

A partir de 687 huevos de los depositadospor las hembras emparejadas se obtuvo unaeclosión del 86,4%, una supervivencia larva-ria del 74,9% y una supervivencia de pupasdel 97,3%, lo que dio una supervivencia pre-

imaginal del 63,0%. Se observó no obstanteque Quadrastichus sp. es capaz de realizarpuestas múltiples, de modo que se encontrósobre una misma larva de minador de 1 a 5huevos del parasitoide. La eclosión, así comola supervivencia de las larvas derivadas deestos huevos, variaba considerablemente(Cuadro 2). Así, puestas de un solo huevo tu-vieron un alto porcentaje de eclosión y unasupervivencia preimaginal cercana al 100%,mientras que en puestas de cinco huevos sólola mitad de ellos eclosionaron, y llegaron apupa menos de la quinta parte. De hecho, son

Cuadro 2.-EcIosión de huevos y formación de pupas de Quadrastichus sp. obtenida, a 20 Cy fotoperíodo 16:8 horas luz:oscuridad, a partir de 687 huevos. Se diferencian puestas

de 1 a 5 huevos por larva deminador

Fig. 12.-Evolución diaria de la puesta de Quadrastichus sp. sobre larvas de tercer estadio de P. citrella a 20°Cy fotoperíodo 16:8 horas luz:oscuridad.

contadas Ias ocasiones en las que se encon-traron dos pupas a partir de un solo huésped,y nunca se encontró más de dos por larva deminador. En muchas ocasiones se observó laexistencia de canibalismo entre larvas del pa-rasitoide, pero hay que destacar la alta morta-lidad de huevos que se produjo en las puestasmúltiples.

Se obtuvo un 15,8 ± 16,3 % de hembrasen la descendencia de estas parejas. La bajaproporción media de hembras acompañadade la gran variabilidad existente entre pro-genitoras se debe a que sólo 4 de las 12hembras dieron lugar a hembras y machosen su descendencia, dando lugar las 8 res-tantes sólo a machos. Este hecho indica quepodría existir un problema en el acopla-miento o en la fecundidad de Quadrastichussp., probablemente provocado por la meto-dología empleada, a pesar de que la hembraestuvo desde su emergencia hasta su muerteacompañada de un macho. De hecho, la pro-porción de sexos es sensiblemente mayor enlas poblaciones existentes dentro de la críade Quadrastichus sp. mantenida por URBA-NEJA y colaboradores (1998): 47,2 ± 6,0 %de hembras y que coincide con la propor-ción de sexos 0,47 hallada por UJIYE y cola-boradores (1996).

Se ha obtenido un porcentaje de parasitis-mo del 54,7 frente al 3% de picaduras ali-menticias, lo que significa que estas últimasrepresentan una baja proporción, del 5,2%en la mortalidad total causada por Quadras-tichus sp. sobre larvas de minador.

Reproducción de hembras vírgenes

Las hembras vírgenes pusieron una mediade 2,6 ± 0,4 huevos diarios, lo que significóun total de 132 huevos. De éstos eclosionaron121 y evolucionaron 101 adultos. Los adultoseran todos machos. Quadrastichus sp. presen-ta por lo tanto partenogénesis arrenotoca.

Estas hembras murieron entre los 6 y 23días de vida, longevidad superior a la obteni-da en hembras no alimentadas pero bastanteinferior a la obtenida en las alimentadas con

miel. Este hecho indica que las hembras sealimentaron de los jugos emergidos de laslarvas por las picaduras realizadas con elovipositor, pero que introducir una fuente al-ternativa de alimentación parece alargar sen-siblemente su vida y, posiblemente, su tasade oviposición, ya que la de las hembras vír-genes fue muy inferior a la obtenida en hem-bras emparejadas, aunque esta diferencia po-dría atribuirse tanto a la disposición de mielcomo a la propia fecundación. Cabe señalarque en ambos casos, hembras vírgenes y em-parejadas, se obtuvieron huevos el primerdía de ensayo, es decir, el día de su emergen-cia, lo que apunta a que las hembras de Qua-drastichus sp. son preovigénicas.

CONCLUSIONES

El ciclo evolutivo de Quadrastichus sp. a20 °C y fotoperiodo 16:8 horas luz:oscuri-dad duró 17,09 ±0,16 días en machos y18,15 ± 0,20 días en hembras. Los adultos,en estas mismas condiciones y alimentadoscon miel, sobrevivieron 39,3 días.

Quadrastichus sp. presenta partenogéne-sis arrenotoca y las hembras son preovigéni-cas. La oviposición estuvo, a 20°C y fotope-riodo 16:8 h. L:O, en el rango de 6 a 9 hue-vos diarios durante el 85% de la vida de lashembras. La eclosión de huevos y la super-vivencia de larvas disminuyó al aumentar elnúmero de huevos puesto por larva de mina-dor, siendo de media 86,4% y 74,9% res-pectivamente. La supervivencia de inmadu-ros fue del 63,0%.

Las picaduras alimenticias representaronuna baja proporción en la mortalidad totalcausada por Quadrastichus sp. sobre P.ci-trella.

AGRADECIMIENTOS

A todo el personal de la Sección de Ento-mologia del IVIA, especialmente a R. Hina-rejos, por la ayuda prestada durante el desa-rrollo de las pruebas.

ABSTRACT

LLÁCER, E.; URBANEJA, A.; JACAS, J. y GARRIDO, A., 1998: Ciclo biológico de Qua-drastichus sp., parasitoide exótico del minador de las hojas de los cítricos Phyllocnistiscitrella Stainton, en laboratorio. Bol. San. Veg. Plagas, 24(4): 669-678.

Quadrastichus sp. (Eulophidae) is an idiobiont ectoparasitoid of the citrus leafmi-ner Phyllocnistis citrella. This species is native of south-east Asia and was introducedin Spain in 1996. The life story and reproductive parameters of this wasp were studiedunder a temperature of 20°C and a photoperiod of 16 hours light. Mean total develop-ment times were 18.15 ± 0.20 and 17.09 ± 0.16 days for females and males, respecti-vely. Both male and female parasitoids lived on average 2.8 days with no food at alland 39.28 days when fed honey. Egg eclosión was 86.4%; larval survival 74.9% andpupal survival 97.3%. Egg eclosión and immature survival decreased as the number ofeggs per host deposited increased. This species proved to be arrenotokous and its fema-les preovigenic. Feeding punctures caused by this species on P.citrella represented5.2% of total mortality originated by Quadrastichus sp. on citrus leafminer.

Key words: Phyllocnistis citrella, Quadrastichus sp., biology.

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(Recepción: 12 enero 1998)(Aceptación: 16 mayo 1998)