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________________________________Ciências Agrárias Essentia, Sobral, vol. 14, n° 1, p. 11-34, jun./nov.2012 A DIVERSIDADE MICROBIOLÓGICA DA CAATINGA CEARENSE Francisco das Chagas Oliveira Freire 1 Francisco José Teixeira Gonçalves 2 RESUMO A diversidade microbiológica do reino Fungi, bem como de membros da classe Oomicota, associada a plantas localizadas na área da caatinga cearense, é apresentada pelos autores. Um total de 332 espécimens foi identificado, sendo 320 fungos e 12 oomicetos. Dentre os microrganimos identificados destacam-se 6 novas espécies de ferrugens, 1 espécie de celomiceto e 49 espécies de hifomicetos descritas no estado do Ceará. Novas espécies de Cladobotryium, Camarotella e Microstroma encontram-se em fase de descrição. O presente trabalho demonstra a ocorrência de uma significativa diversidade microbiológica no bioma caatinga, confirmando a necessidade de medidas que reduzam rapidamente a destruição desse bioma, genuinamente brasileiro. Demonstra, ademais, a presença de uma população fúngica endofítica totalmente inexplorada, com potencial para a obtenção de metabólitos para aplicação na agricultura e na indústria famacêutica, agregando assim valor econômico a esse enorme patrimônio genético. 1 INTRODUÇÃO A caatinga (do tupi-guarani caa=mata, tinga=branca) é um bi- oma exclusivo do Brasil, situado entre os biomas mata atlântica e cer- rado, abrangendo uma área de 935.000 km 2 . Essa área representa, a- proximadamente, 11% da área do território nacional, e estende-se pe- los estados de Alagoas, Bahia, Ceará, Maranhão, Paraíba, Pernambuco, Piaui, Rio Grande do Norte e Sergipe, além de parte do norte de Mi- 1 Engenheiro agrônomo, Ph.D., Fitopatologista, Embrapa Agroindústria Tropical, Fortaleza-CE, CEP. 60.511-110, E-mail: [email protected] 2 Engenheiro agrônomo, doutorando em Fitopatologia, UFRPe, email [email protected]

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________________________________Ciências Agrárias

Essentia, Sobral, vol. 14, n° 1, p. 11-34, jun./nov.2012

A DIVERSIDADE MICROBIOLÓGICA DA CAATINGA CEARENSE

Francisco das Chagas Oliveira Freire1

Francisco José Teixeira Gonçalves2

RESUMO – A diversidade microbiológica do reino Fungi, bem como de membros da classe Oomicota, associada a plantas localizadas na área da caatinga cearense, é apresentada pelos autores. Um total de 332 espécimens foi identificado, sendo 320 fungos e 12 oomicetos. Dentre os microrganimos identificados destacam-se 6 novas espécies de ferrugens, 1 espécie de celomiceto e 49 espécies de hifomicetos descritas no estado do Ceará. Novas espécies de Cladobotryium, Camarotella e Microstroma encontram-se em fase de descrição. O presente trabalho demonstra a ocorrência de uma significativa diversidade microbiológica no bioma caatinga, confirmando a necessidade de medidas que reduzam rapidamente a destruição desse bioma, genuinamente brasileiro. Demonstra, ademais, a presença de uma população fúngica endofítica totalmente inexplorada, com potencial para a obtenção de metabólitos para aplicação na agricultura e na indústria famacêutica, agregando assim valor econômico a esse enorme patrimônio genético.

1 INTRODUÇÃO

A caatinga (do tupi-guarani caa=mata, tinga=branca) é um bi-oma exclusivo do Brasil, situado entre os biomas mata atlântica e cer-rado, abrangendo uma área de 935.000 km2. Essa área representa, a-proximadamente, 11% da área do território nacional, e estende-se pe-los estados de Alagoas, Bahia, Ceará, Maranhão, Paraíba, Pernambuco, Piaui, Rio Grande do Norte e Sergipe, além de parte do norte de Mi-

1 Engenheiro agrônomo, Ph.D., Fitopatologista, Embrapa Agroindústria Tropical,

Fortaleza-CE, CEP. 60.511-110, E-mail: [email protected] 2 Engenheiro agrônomo, doutorando em Fitopatologia, UFRPe, email [email protected]

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nas Gerais, englobando, no estado do Ceará, um total de 150 municí-pios, perfazendo 81,5% do território cearense (BRASIL, 2005).

A despeito de estar localizada em área de clima semiárido, a caatinga apresenta grande variedade de paisagens, relativa riqueza bio-lógica e endemismo (MAIA, 2004). Quanto à vegetação, a caatinga é classificada como uma savana estépica, porém com uma paisagem extremamente diversa, apresentando regiões com diferenças marcantes graças à pluviometria, fertilidade e tipo de solos, além do relevo.

A caatinga tem sido ocupada desde os tempos do Brasil colô-nia através do regime de sesmarias e sistema de capitanias hereditárias, por meio de doações de terras, criando-se condições para a concentra-ção fundiária. É o mais fragilizado dos biomas brasileiros. O uso insustentável de seus solos e recursos naturais ao longo de centenas de anos de ocupação, associado à imagem de local pobre e seco, fazem com que a caatinga esteja bastante degradada.

Entretanto, pesquisas recentes vêm revelando a riqueza particular do bioma em termos de biodiversidade e de fenômenos característicos. A vegetação da caatinga é adaptada às condições de aridez (xerófila). Foram registradas, até o momento, cerca de 1000 espécies vegetais, estimando-se que haja um total de 2000 a 3000 plantas. Estudos preliminares demonstram uma grande diversidade microbiológica no semi-árido nordestino (GUSMÃO et al., 2006 ).

No presente trabalho os autores apresentam os fungos e outros microrganismos já confirmados em associação a plantas em municípios localizados no bioma caatinga no estado do Ceará. A importância do estudo dessa biodiversidade e as possibilidades de seu aproveitamento econômico são também discutidas.

2 MICRORGANISMOS IDENTIFICADOS

Com relação à ocorrência de microrganismos em plantas no bioma caatinga, especialmente dentro de Unidades de Conservação, as informações são, ainda, escassas. De acordo com Maia e Gilbertoni (2002), ocorrem na caatinga 451 espécies de fungos, pertencentes aos Filos Ascomycota, Basidiomycota, Deuteromycotina, Oomycota e

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Zygomycota (Glomales). Entretanto, a criação do Instituto Milênio do Semi-Árido, e sua atuação desde 2002, têm produzido importantes dados sobre a microbiota.

Considerando-se que o bioma caatinga encontra-se dentro da região do semiárido nordestino, neste caso o número de espécies de microrganismos se situaria em 955, assim distribuídos: fungos conidi-ais (407), Ascomycota (179), Basidiomycota (125), Myxomycota (97), Glomeromycota (52), Oomycota (42), Chytridiomycota (34) e Zy-gomycota (18) (GUSMÃO et al., 2006). Estes números não conside-ram informações sobre hifomicetos, ferrugens, carvões, outros fungos e microrganismos já relatados no Nordeste (PONTE; FREIRE, 1972; ALMEIDA, 1988; BRAUN et al., 1999; BRAUN; FREIRE, 2002; 2004; 2006; BEZERRA et al., 2006; FREIRE; BRAUN, 2009; BRAUN et al., 2010; BERNDT; FREIRE, 2000; 2004; 2007; FREIRE et al., 1999; FREIRE; BERNDT, 2012; FREIRE, 2005; 2009; 2011).

Mesmo assim, a maior parte da microbiota da caatinga ainda permanece desconhecida e inaproveitada, não obstante seu reconheci-do potencial biotecnológico (ROQUE et al., 2006). Um grupo curioso de fungos, os endofíticos, descobertos em 1904 (TAN; ZOU, 2001), tem despertado o interesse de pesquisadores em vários países em vir-tude do enorme potencial que possuem. Endofíticos são microrganis-mos cuja infecção é geralmente despercebida, sem que os tecidos do hospedeiro exibam qualquer alteração visível, não obstante a coloniza-ção interna possa ser demonstrada tanto através de técnicas histológi-cas quanto através do isolamento em laboratório, após severa esterili-zação superficial dos tecidos.

Mais recentemente, a inconspícua presença de endofíticos em tecidos vegetais tem sido demonstrada pela ampliação do DNA nucle-ar fúngico diretamente dos tecidos do hospedeiro (STONE et al., 2000). Endofíticos são cosmopolitas e têm sido encontrados em todas as espécies vegetais estudadas até o momento (ARNOLD et al., 2000). Com relação aos fungos endofíticos no semi-árido nordestino, as in-formações são ainda incipientes (MARIANO et al., 1997; FREIRE; BEZERRA, 2001; SILVA et al., 2006). Em outros estados brasileiros muitos autores começam a despertar para a importância estratégica

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deste interessante grupo de fungos (SOUZA et al., 2004; ALMEIDA et al., 2005; MARINHO et al., 2007; ESTEVES et al., 2007; MAGA-LHÃES et al., 2008).

Duas recentes revisões nacionais destacam a importância dos endofíticos na proteção de plantas contra insetos pragas e o papel dos endofíticos em plantas tropicais (AZEVEDO et al., 2000; 2002). No Quadro 1 encontram-se listadas as espécies de fungos e de oomicetos já identificados na caatinga cearense. Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localizadas

dentro do bioma caatinga no estado do Ceará

(continua)

MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO

REINO FUNGI/Ascomicetos

Camarotella acrocomiae (Mont.) K.D. Hyde & P.F. Cannon/Cocus nucifera

Sobral

Camarotella torrendiella (Batista) Bezerra & Vitória /C. nucifera

Itapipoca

Camarotella sp.*/Mauritia vinifera Guaraciaba do Nor-te

Camillea cyclisca (Mont.) Laessoe, Rogers & Whal-ley/Anacardium occidentale

Pacajus

C. obularia (Fr.) Laessoe, Rogers & Lodge/A. occiden-tale

Pacajus

Eleutherascus peruvianus Huang /Catharanthus roseus Petencoste

Emericella variecolor Berk. & Br./A. occidentale Pacajus

Eutypa turnerae Tassi/Turnera ulmifolia Ubajara

Ophiodothella sp.*/Zyziphus joazeiro Iguatu

O. annonae Bezerra, F. Freire & Andrade/ Annona squamosa

Limoeiro do Norte

Perisporiopsis brasiliensis (Bat. & Nascim.) von Arx/ Tapirira guianensis

Horizonte

Pilgeriella anacardii (Bat., J.L. Bezerra, Castr. & Matta) Arx & E. Mull/.A. occidentale

Pacajus, Quixadá, Tauá

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Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará

(continuação)

MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO

Phyllachora astronii Speg./Astronium fraxinifolium Horizonte

P. balansae Speg./Cedrella odorata Santana do Acaraú

P. davillae F. Stevens /Davilla cearensis Horizonte

P. pucta subsp. dalbergiicola (Henn.) P.F. Can-non/Dalbergia

Santana do Acaraú

Podosphaera pannosa (Wallr.) de Bary/ Rosa sp. São Benedito

Polycyclinopsis solani Bat., A.F.Vital & I.H. Lima/ Sola-num sp.

Pacoti

Prillieuxina winteriana (Pazschke) G. Arnaud/Annona muricata

Limoeiro do Norte, Pacajus, Russas

Basidiomicetos

Carvões

Cintractia limitata G.P. Clinton/Cyperus ligularis Crato

Erratomyces patelii (Pavgi & Thirum) M. Piepenbring & R. Bauer/ Vigna unguiculata

Tianguá

Sporisorium cenchri (Lagerh.) Vánky/Cenchrus echinatus Tauá

Sporisorium scitamineum (Syd.) M. Piepenbring, M. Stoll & Oberw./Saccharum officinarum

Barbalha

Tilletia ayresii Berk./Panicum maximum Pacajus

T. horrida Tarak./Oryza sativa Morada Nova

Ustilago maydis (DC.) Cda./Zea mays Barbalha

Ferrugens

Aecidium cordiae Henn. & Magn./Cordia sp. Guaramiranga

A. erigerontis Kern. & Whetzel/Coniza sp. Caucaia

Achrotelium lucumae (Arth. & R. Johnston) Cumm./Lucuma grandiflora

Pacoti

Batistopsora crucis-filii Dianese, Medeiros & San-tos/Annona squamosa x A. cherimoia

Limoeiro do Norte

Cerotelium fici (Butl.) Arth./Ficus carica Limoeiro do Norte

Chaconia brasiliensis Ono & J.F. Hen-nen/Stryphnodendron coriaceum

Horizonte

Coleosporium ipomoeae (Schw.) Burr./Ipomoea sp. São Benedito

C. solidaginis (Schwein.) Thüm./Solidago canadensis Tianguá

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Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará

(continuação) MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO

C. plumierae Pat./Plumeria alba Viçosa do Ceará C. vernoniae Berk. & Curt./Elephantopus sp. Monsenhor Tabosa Crossopsora byrsonimatis (Henn.) R.S. Peter-son/Byrsonima sp.

Horizonte

C. notata (Arth. & J.R. Johnston)Arth./Byrsonima crassifolia

São Benedito

Dasyspora gregaria (Kunze) Henn./Xylopia sp. Baturité Esalque holwayi (H. S. Jackson) J. F. Hennen, M. B.. Figueiredo & A A. de Carvalho/Caesalpinea ferrea

Guaramiranga

Hemileia vastatrix Berk. & Br./Coffea arabica Baturité Kernkampella appendiculata (Laugh. & Diet.) G.F. Lau-don/Phyllanthus sp.

Ubajara

Kimuromyces cerradensis Dianese, Santos, Medeiros & Furlaneto/Astronium fraxinifolium

Horizonte

Maravalia allophyli R. Berndt & F. Freire/Allophylus sp.

Guaramiranga

Melampsosra euphorbiae (Schub.) Cast./Euphorbia hete-rophylla

Baturité

Phakopsora crotonis (Burr.) Arth./Croton sp. Tamboril P. jatrophicola Cummins ex Cummins/Jatropha pohlia-na e J. curcas

Guaramiranga

P. gossypii (Lagh.) Hirats./Gossypium hirsutum Quixadá P. cf. argentinensis (Speg.) Arth./Croton sp. Monsenhor Tabosa P. lenticularis (Mains) Buriticá & J.F. Hennen/Lasiacis sp.

Tianguá

P. meibomiae (Arth.) Arth./Aeschynomene sp. Horizonte P. melaena H. Syd./Tocoyena guianensis Pacajus P. merremiae R. Berndt & F. Freire/Merremia aegypta Nova Russas P. phyllanthi Dietel/Phyllanthus acidus Iguatu P. euvitis Ono/Vitis vinifera Limoeiro do Norte P. vernoniae Joerstad/Vernonia sp. Monsenhor Tabosa Phragmidium sp./Rosa sp. São Benedito Physopella compressa (Mains) Cummins & Rama-char/Axonopus compressus e Paspalum conjugatum

Santa Quitéria

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Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará

(continuação) MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO

Porotenus biporus J.F. Hennen & Sotão/Memora sp. Sqantana do Acaraú Prospodium aff. anomalum H. S. Jacks & Wolw./Pleonotoma sp.

Baturité

P. tecomicola (Speg.) Jacks. & Holw./Tabebuia serratifo-lia

Guaramiranga

P. bicristatum R. Berndt & F. Freire/Mansoa sp. Baturité Puccinia abrepta Kern./Cyperus sp. Solonópole P.arachidis Speg. /Arachis hypogae, A. pintoi Crato P. arechevaletae Speg./Cardiospermum sp., Paulinia pinna-ta e Serjania sp.

Ubajara

P. aristidae Tracy var. chaetariae Cummins & Hussa-in/Aristida setifolia

Tianguá

P. canaliculata (Schw.) Lagh./Cyperus surinamensis Russas P. cenchri Dietel & Holw./Cenchrus echinatus Campos Sales P. chaseana Arth. & Fromme/Anthenophora hermaphro-dita

Pentecoste

P. cnici-oleracei Pers. Ex Desm./Acanthospermum brasi-lum, Emilia sonchifolia e Spilanthes acmella

Caucaia, Icó, Mila-gres,

P.conoclinii Seym. ex Burr./Eupatorium ballotaefolium Alto Santo P. cucumeris Henn./Cucumis anguria Maranguape P. cynodontis Lacroix ex Desm./Cyperus dactylon Horizonte P.distinguenda (Syd.) Jacks. & Holw./Ipomoea batatas, I. crassicaulis e I.fistulosa

Barbalha, Crato, Russas

P. dolosa Arth. & Fromme var. circumdata (Mains) Ramachar & Cummins/Panicum maximum

Ubajara

P.helianthi Schw./Helianthus annuus Quixadá P.heterospora Berk. & Curt./Herissantia tiubae, Pseuda-butilon spicatum, Sida spinosa, Wissadula amplíssima

Pacajus, Quixadá, Tianguá, Ubajara

P.horiana Henn./Chrysanthemum morifolium Guaramiranga, Pa-coti

P.huberi Henn./Panicum microspermum Quixeramobim P.hydrocotyles Cke./Hydrocotyle sp. Guaramiranga P.inaequata Jacks. & Holw./Vernonia sp. Monsenhor Tabosa P.insueta Winter/Malpighiaceae Acopiara

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Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará

(continuação)

MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO P.invaginata Arth. & Johnston./Gouania sp. Mombaça P.lantanae Farl./Lantana camara Maranguape P.laterita Berk. & Curt./Diodia sp. Caucaia P.lithospermi Ell. & Kell./Evolvulus sp. Pacajus P. malvacearum Mont./Urena sp. Ubajara P.melanocephala Syd. & P. Syd./S. officinarum Barbalha P.melampodii Diet. & Holw./Melampodium sp. Pacajus P.mogiphanis Arth./Alternanthera polygonoides var. diffusa Horizonte P.neorotundata Cummins/Vernonia sp. Monsenhor Tabosa P.oahuensis Ell. & Ev./Digitaria horizontalis Tauá P.obliqua Berk. & Curt./Macroscepis sp. Tianguá P.oxalidis (Lév.) Diet. & Ellis/Oxalis sp. Crato P.pappophori Cummins/Leonotis sp. Varjota P.pelargonii-zonalis Doidge/Pelargonium zonale Guaramiranga P.psidii Winter/Psidium guajava, Myrcia sp. Viçosa do Ceará P.polysora Underw./Zea mays Barbalha P.porophylli Henn./Porophyllum sp. Crato P.posadensis Sacc.& Trott./Andopogon condensatus Pentecoste P.purpurea Cke./Sorghum vulgare, S. bicolor Russas P.sorghi Schw./Zea mays Jaguaribe P.thaliae Diet./Canna indica Guaramiranga P.tianguensis R. Berndt & F. Freire/Hyptis sp. Tianguá P.trachytela H. Sydow/Mascagnia sp. Itatira P.ventanensis Mont./Alternanthera brasiliana Horizonte P.verbesinae Schw./Verbesina diversifolia Baturité Pucciniosira pallidula (Speg.) Lagh./Triumfetta sp. Pacoti Ravenelia cassiaecola Atk. var. cassiaecola/Chamaecrista hispidula

Horizonte

R.cebil Speg./Anadenanthera colubrina var. cebil Horizonte R.cohniana Henn./Caesalpinia pulcherrima Pacajus R.indigoferae Tranz. & Diet./Indigofera suffruticosa Uruburetama R.oligotheles Speg./Albizzia inundata Horizonte R.pileolarioides Syd. & P. Syd./Caesalpinia pyramidalis Orós

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Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará

(continuação) MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO

R.pithecolobii Arth./Pithecollobium multiflorum Pentecoste Sphaerophragmium acaciae (Cke.) Magn./Albizzia leb-beck

Chorozinho

Sphenospora smilacina H.Syd./Smilax sp. Crato Uredo anthurii Har./Anthurus sp. Baturité U. cf. borreriae (Henn.) Kern & Whetzel/Borreria sp. Tianguá U.calatheae R. Berndt & F.Freire/Calathea neoviedii Guaramiranga U.centrosemae Viégas/Centrosema brasilianum Aracoiaba U. cf. chrysophylli Syd./Chrysophyllum sp. e Sideroxylon sp.

Mosenhor Tabosa

U.coccolobae Henn./Coccoloba sp. Baturité U.cypericola Henn./Cyperus sp. Ibiapina U. cf. guettardae Hirats. & Hashioka/Guettarda angelica Horizonte U.hymenaeae Mayor/Hymenaea sp. Crato U.ignava Arth./Bambusa sp., Guadoa tagora Milagres U.stryphnodendri R. Berndt & F.Freire/Stryphnodendron coriaceum

Guaramiranga

Uromyces appendiculatus (Pers.) Ung. var. appendicula-tus/Phaseolus vulgaris

Tianguá

U.appendiculatus (Pers.) Ung. var. brasiliensis R. Alm./Phaseolus lathyroides, P. martii e P. panduratus

Pentecoste

U.asclepiadis Cke./Asclepias curassavica São Benedito U.bauhiniae Henn./Bauhinia sp. Maranguape U.bidenticola Arth./Bidens pilosa Acopiara U.blainvilleae Berk./Blainvillea rhomboidea Baturité U.bradburyae Jacks. & Holw./Centrosema pubescens Guaramiranga U.castaneus P. Syd. & Syd./Desmodium incanum Guaraciaba do

Norte U.cearensis R.Berndt & F.Freire/Ipomoea sp. São Benedito U.cestri Berk. ex Mont./Cestrum sp. Ubajara U.commelinae Cke./Commelina nudiflora Maracanau U.cucullatus Syd. & P. Syd./Wedelia scaberrima Maranguape U.euphorbiae Cke. & Pk./Euphorbia hyssopifolia Caucaia U.decoratus Syd./Crotalaria retusa Horizonte

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Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará

(continuação) MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO

U.manihoticola Henn./Manihot esculenta Russas U.neurocarpi Diet./Clitoria laurifólia e Galactia sp. Maracanau U.perlebiae Vestergren/Bauhinia sp. Monsenhor Tabosa U.proeminen (DC.) Pass./Euphorbia hirta Pacatuba U.setariae-italicae Yosh./Panicum maximum e Setaria viridis

Barbalha

U.transversalis Winter/Gladiolus sp. Guaramiranga U.vignae Barcl./Vigna unguiculata Itapipoca Ypsilospora tucumanensis Hernández & J.F. Hen-nen/Inga sp.

Pacoti

Celomicetos Colletotrichum acutatum J.H. Simmonds/A. occidentale Pacajus C. gloeosporioides Penz./A. occidentale, Annona spp.e Spondias spp.

Crato, Russas, Icó

C. lindemuthianum (Sacc. & Magn.) Br. & Cav./Phaseolus vulgaris

Tianguá

C. musae (Berk. & Curt.) Arx/ Musa spp. Guaraciaba do Norte, Varjota

Diplocarpon rosae Wolf. /Rosa sp. São Benedito Gampsonema exile (Tassi) Nag Raj/Eucalyptus sp. Crato Lasiodiplodia theobromae (Pat.) Griff. & Maubl./A. occidentale, Annona spp. e Spondias spp.

Alto Santo, Iracema, Limoeiro do Norte, Russas

Macrophomina phaseolina (Tassi) Goidanich /Vigna unguiculata

Quixadá,Salitre, Tauá

Pestalotiopsis guepinii (Desm.) Stey./ A. occidentale Pacajus, Potiretama Phoma caricae-papayae (Tarr) Punith./Carica papaya Russas Phomopsis anacardii Early & Punith./A. occidentale São João do Jagua-

ribe Phomopsis annonae Urries/ Annona spp. Limoeiro do Norte Phomopsis mangiferae S. Ahmad/ Mangifera indica Limoeiro do Norte Phyllosticta anacardiacearum van der Aa/Mangifera indica

Croatá

P. capitalensis Henn./Annona muricata Limoeiro do Norte

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Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará

(continuação)

MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO Poropeltis davilae var. mediofasciata Bat. & M.M. Herre-ra/ Tetracera willdenoviana

Horizonte

Septoria anacardii F.Freire/A. occidentale Icó, Pacajus, Salitre S. lycopersici Speg./Lycopersicon esculentum Tianguá S. spigeliae Henn./ Spigelia anthelmia Canindé, Cariré Endofíticos Acremonium sp./Cereus jamacaru Tejuçuoca Alternaria sp./Myracrodruon urundeuva Tauá Aspergillus sp./Pilosocereus gounellei Tejuçuoca Bipolaris sp./Croton sp. Crateus Botryosphaeria sp./Croton blancherianus Aiuaba Chaetodiplodia sp./Croton sp. Crateus Chaetomium sp./ Croton blancherianus Aiuaba Cladosporium sp./Caesalpinia pyramidalis General Sampaio C. sphaerospermum/Licania rigida Tejuçuoca Colletotrichum sp./Bauhinia cheilanta Tejuçuoca Corynespora sp./Combretum leprosum Lima Campos Curvularia sp./Cnidoscolus phyllacanthus Tauá Fusarium sp./Cnidoscolus phyllacanthus Tauá Fusicoccumm sp./Combretum leprosum Crateus Glomerella sp./Bauhinia ungulata Iguatu Lasiodiplodia sp./Cordia trichotoma General Sampaio Macrophomina sp./Spondias lutea Aiuaba Nigrospora sphaerica (Sacc.) Mason/Cereus jamacaru Tejuçuoca Nodulisporium sp./Zyziphus joazeiro Crateus Paecilomyces sp./Spondias tuberosa Aiuaba Penicillium sp./Cereus jamacaru Tejuçuoca Pestalotiopsis sp./Spondias tuberosa Aiuaba Phoma sp./Cnidoscolus phyllachanthus Tauá Phomopsis sp./Astronium fraxinifolium Horizonte Phyllosticta sp./Cariocar coriaceum Crato Sporormiella sp./Combretum leprosum Lima Campos Xylariales/Auxemma oncocalyx Iguatu

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Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará

(continuação) MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO

Hifomicetos Alternaria helianthi (Hansf.) Tubaki & Nishihara/ Carthamus tinctorius

São Benedito

Beltrania rhombica Penz./Manilkara achras Umirim Bipolaris cactivora (Petr.) Alcorn / Cereus jamacaru Campos Sa-

les,Quixadá, Quixe-ramobim

Botryosporium longibrachiatum var. macrosporum N. D. Sharma/Dendranthema morifolium

Baturité

Caldariomyces fumago Woron./ Anacardium occidentale Campos Sales Camptomeris leucaenae (F. Stevens & Dalby) Syd./Leucaena leucocephala

Tianguá

Cercospora apii Fresen. s. lat./Amaranthus sp.;Angelonia sp.; Anthurium sp.,Carica papaya, Chamaecrista sp.;Chenopodium ambrosioides;Citrullus vulgaris; Cucumis melo;Gerbera jamesonii; Hydrocotylesp.; Malpighia emargi-nata;Mimosa sensitiva; Mordica charantia; Physalis sp.; Senna alata; S. occidentalis: Spighelia anthelmia; Tagetes sp.; Vigna unguiculata; Verbena sp., Vitex agnus-castus; Wedelia paludosa

Horizonte, Pacajus, Guaramiranga, Tianguá, Tauá

C. coffeicola Berk. & Cooke/Coffea arabica Baturité C. furfurella Speg./ Boerhaavia coccinea Umirim C. ricinella Sacc. & Berl./Ricinus comunis Iguatu C.spermacoces Thirum. & Govindu/Borreria verticillata Solonópoles Cercosporella virgaureae (Thüm.) Allesch./ Conyza sp. Itapipoca Cladobotryum sp.*/ Mikania sp. Horizonte Cladosporium cassiae-surathesis J. M. Yen/Chamaecrista sp.

Horizonte

C. oxysporum Berk. & Curt./Cucumis melo Pacajus Clasterosporium cocoicola M.B. Ellis/ Cocus nucifera Itapagé Crinula caliciiformis Fr./Citrus spp. Pentecoste Curvularia trifolii (Kauffman) Boedijn f. sp. gladioli Parmelee & Lutr./ Gladiolus sp.

Baturité

Cylindrocladium gracile (Bugn.) Boesew./ Byrsonima crassifolia; Simarouba versicolor

Horizonte

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Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará

(continuação)

MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO

C. candelabrum Viégas/ Rosa sp. São Benedito

Cylindrocladiella camelliae (Venkataram. & C.S.V. Ram) Boesew./ Manilkara achras

Umirim

Dichotomophthora cactacearum Ponte & F. Freire/C. jamacaru

Alto Santo

Dichotomophthora sp./ Boerhaavia coccinea Itapipoca

Exosporium mexicanum (Ellis & Everh.) M.B. Ellis/ Erythrina mulungu

Horizonte

Gyrothryx hughesii Pirozynski/Erythrina mulungu Quixada

Mammaria sp./Myrcia sp. Crato

Mennoniella echinata (Riv.) Galloway/ Cereus jamacaru e Erythrina mulungu

Iguatu

Myrothecium leucotrichum (Peck) Tulloch/Carica papaya Guaramiranga

Oidium anacardii Noack/ A.occidentale Pacajus

Passalora annonigena U. Braun &F. Freire/Annona sp. Crato

P. arachidicola (Hori) U. Braun/Arachis hypogaea Russas

P. atropunctata (Racib.) U. Braun & F. Frei-re/Desmodium sp.

Tauá

P. bougainvilleae (Munt.-Cvetk.) R.F. Castañeda & U. Braun/ Boungainvillea sp.

Horizonte

P. calotropidis (Ellis & Everh.) U. Braun/ Calotropis procera

Limoeiro do Norte

P. capsicicola (Vassiljevsky) U. Braun & F. Frei-re/Capsicum annum

Russas

P. cnidoscolicola U. Braun & F. Freire/ Cnidoscolus sp. Tabuleiro do Norte

P. davillae U. Braun, J.C. David & F. Freire/Davilla cearensis

Horizonte

P. henningsii (Allesch.) R.F. Castañeda & U. Braun/ Manihot esculenta

Tianguá

P. hydrocotyles (Ellis & Everh.) U. Braun, Delhey & Kiehr/Hydrocotyle sp.

São Benedito

P. jatrophigena U. Braun & F. Freire/ Jatropha sp. Baturité

P. lantanae (Chupp) U. Braun & Crous/ Lantana camara

Chorozinho

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Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará

(continuação) MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO

P. majewskii U. Braun & F. O. Freire/Sparattanthelium botocudorum

Guaramiranga

P. mikaniae (F. Stevens) U. Braun & F. Freire/ Mi-kania sp.

Pacoti

P. mimosigena U. Braun & F. Freire/ Mimosa caesalpini-ifolia

Quixeré

P. pavoniicola U. Braun & F. Freire/ Pavonia cancellata Ubajara P. personata (Berk. M.A. Curtis) S.A. Khan & M. Kamal/ A. hypogaea

Quixadá

P. polygalae U. Braun & F. Freire/ Polygala sp. Horizonte P. pulchella (T. S. Ramakr.) U. Braun & Crous/ Indigo-fera hirsuta

Horizonte

Periconia byssoides Pers. ex Mérat/Tabebuia serratifolia Guaramiranga Pseudocercospora abricola (Boedijn) U. Braun/ Abrus precatorius

Quixeramobim

P. abelmoschi (Ellis & Everh.) Deighton/Hibiscus escu-lentus

Ocara

P. abutilonicola (Chupp) U. Braun & Crous/Abutilon sp.

Pacajus

P. amazoniae U. Braun & F. Freire/ Amazonia sp. Choró P. annonae (A. S. Mull. & Chupp) U. Braun & Cr-ous/Annona squamosa

Limoeiro do Norte

P. annonae-squamosae U. Braun & Castañeda/ Annona squamosa, A.muricata, A. cherimola x A.squamosa e A. pygmaea

Limoeiro do Norte

P. astroniicola U. Braun & F. Freire/Astronium fraxini-folium

Horizonte

Pseudocercospora avicenniicola U. Braun & F. Frei-re/Avicennia geminans

Caucaia

P. bixae (Allesch. & F. Noack) Crous,Alfenas & Barreto/ Bixa orellana

Crateus

P. borreriae (Ellis & Everh.) Deighton/ Borreria verticil-lata e Mitracarpus sp.

Ubajara

P. bradburiae (E. Young) Deighton/Centrosema brasili-anum

Chorozinho

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Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará

(continuação)

MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO

P. brasiliensis U. Braun & F. Freire/Cuspidaria erubes-cens

Tianguá

P. byrsonimatis (Pat.) U. Braun & Mouch./ Byrsonima sp.

Horizonte

P. cassiae-fistulae Goh & Hsieh/Senna rizzinii Pacajus P. cecropiigena U. Braun & F. Freire/ Cecropia sp. Horizonte P. chamaecristae U. Braun & F. Freire/ Chamaecrista sp. Horizonte P. chamaesyces (F. Stevens & Dalbey) Deighton/ Chamaesyce hyssopifolia

Pacajus

P. cochlospermi (R.E.D. Baker & W.T. Dale) U. Braun & Crous/Cochlospermum vitifolium

Horizonte

P. combreticola U. Braun & F. Freire/ Combretum sp. Quixadá P. commonsii (Sacc.) U. Braun & F. Freire/ Stylosanthes sp.

Novo Oriente

P. coperniciae U. Braun & F. Freire/ Copernicia prunifera Maracanau P. corchorifoliae (Thirum. & Govindu) Deighton/ Melochia pyramidata

Maranguape

P. cotizensis (A.S. Mull. & Chupp) Deighton/ Crotala-ria pallida

Horizonte

P. cruenta (Sacc.) Deighton/ Canavallia sp.; Macroptili-um lathyroides e Vigna unguiculata

Maranguape

P. cylindrosporioides (Solheim & Chupp) Y.L. Guo & X.J. Liu/Casearia sp.

Maranguape

P. daturina (J.M. Yen) Deighton/ Brugmansia suaveolens Umirim P.davalliae (A. K. Kar & M. Mandal) U. Braun & Crous/ Davallia fejeensis

Pacajus

P. eugeniicola U. Braun, J.C. David & F. Freire/ Euge-nia sp.

Barreira

P. eustomatis (Peck) U. Braun/Eustoma grandiflorum Horizonte P. formosana (Yamam.) Deighton/ Lantana camara Jaguaribe P. froelichiae U. Braun & F. Freire/ Froelichia sp. Icapui P. gangetici (Bharadwaj) U. Braun/ Desmodium sp. Horizonte P. gangetici (Bharadwaj) U. Braun/ Desmodium sp. Horizonte

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Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará

(continuação) MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO

P. genipicola U. Braun & F. Freire/ Genipa americana Pacajus P. heliotropii U. Braun & F. Freire/ Heliotropium sp. Limoeiro do Norte P. hirtellae U. Braun, J.C. David & F. Freire/ Hirtella ciliata

Horizonte

P. hybanthi U. Braun & F. Freire/Hybanthus sp. Horizonte P. jacquemontiae U. Braun & F. Freire/ Jacquemontia sp São Benedito P. krameriae U. Braun, J.C. David & F. Freire/ Kra-meria tomentosa

Horizonte

P. luetzelburgiae U. Braun & F. Freire/ Luetzelburgia auriculata

Itapipoca

P. mimosigena U. Braun & F. Freire/ Mimosa sp. e M. tenuiflora

Quixadá

P. montrichardiae (Henn.) U. Braun & F. Freire/ Mon-trichardia linifera

Ocara

P. plumeriifolii (Bat. & Peres) U. Braun & F. Freire/ Himatanthus drasticus

Pacajus

P. schrankiicola U. Braun & F. Freire/Schrankia lepto-carpa

Chorozinho

P. simaroubae U. Braun & F. Freire/Simarouba versico-lor

Horizonte

Pseudocercospora struthanthi U. Braun, F. Freire & N. Pons/Struthantus sp.

Guaraciaba do Nor-te

P. talisiae U. Braun & F. Freire/ Talisia esculenta Quixadá P. thiloae U. Braun, J.C. David & F. Freire/ Thiloa glaucocarpa

Horizonte

P. tetraulaciicola U. Braun & F. Freire/Tetraulacium sp. Pacajus P. tigli (Henn.) Crous, U. Braun & Alfenas var. densa U. Braun & F. Freire/ Croton lobatus

Palhano

P. ubajarensis U. Braun & F. Freire/ Ocotea sp. Ubajara P. variabilis U. Braun & F. Freire/ Caesalpinia sp. e C.ferrea

Guaramiranga

P. vataireae (Henn.) U. Braun & F. Freire/ Derris sp. Russas P. velutinomaculans U. Braun & F. Freire/Melissa offici-nalis

Russas

Pseudospiropes sp./ Senna sp. Choró

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Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará

(continuação)

MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO

Ramularia minax (Davis) U. Braun var. melampodii U. Braun & F. Freire/Melampodium sp.

Limoeiro do Norte

Scolecostigmina mangiferae (Koord.) U. Braun & Mouch./Mangifera indica

Russas

Stachybotrys nephrospora Hansf./ Opuntia fícus-carica Aiuaba

Stigmina phaeocarpa (Mitter) M.B. Ellis/Bauhinia sp. Monsenhor Tabosa

S. eucalypti Alcor./ Eucalyptus sp. Pacoti

Tetraploa aristata Berk. & Br./ Cocus nucifera Sobral

Trimmatostroma sp./ Ocotea sp. Ubajara

Triposporium sp./ Mimosa caesalpiniaefolia Horizonte

Ustilaginoidea virens (Cooke) Takah./ Oryza sativa Morada Nova

Veronaea musae M.B. Ellis/ Musa spp. Varjota

Zanclospora sp./ Chiococca alba Tauá

Zasmidium capparacearum (U. Braun & F. Freire) U. Braun & F. Freire/Capparis cynophallophora

Horizonte

Zasmidium himatanthi (U. Braun & F. Freire) U. Braun & F. Freire/Hiamanthus drasticus

Horizonte

Zasmidium hirtellae (U. Braun & F. Freire) U. Braun & F. Freire/Hirtella sp.

Crato

Zasmidium pavoniae (U. Braun & F. Freire) U. Braun & F. Freire/Pavonia cancellata

Ubajara

Zasmidium periandrae (U. Braun & F. Freire) U. Braun & F. Freire/Periandra coccinea

Baturité

Zasmidium simaroubacearum (U. Braun & F. Freire) U. Braun & F.Freire/Simarouba versicolor

Horizonte

Zasmidium stemodiicola (U. Braun & F. Freire) U. Braun & F. Freire/Stemodium sp.

Horizonte

Zygosporium orcheoides Mont./ Rosa sp. São Benedito

Classe OOMICOTA

Albuginales

Albugo ipomoeae-panduratae (Schwein.) Swin-gle/Jacquemontia sp.

Limoeiro do Norte

Wilsoniana bliti (Biv.) Thines/ Amaranthus spinosus Quixeré

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Quadro 1 - Microrganismos identificados em associação a plantas localiza-das dentro do bioma caatinga no estado do Ceará

(continuação)

MICRORGANISMO LOCALIZAÇÃO

W.platensis (Speg.) Thines/Boerhaavia coccinea Pentecoste

W.portulacae (DC.) Thines/Portulaca oleracea Limoeiro do Norte

Peronosporales

Plasmopara halstedii (Farlow) Berlese & de To-ni/Wedelia palludosa

Ibiapina, Ubajara

P. viticola (Berk. & M.A. Curtis) Berl. & De To-ni/Vitis spp

Limoeiro do Norte

Pseudoperospora cubensis (Berk. & M.A. Curtis) Rostov-zev/Cucumis melo

Itaiçaba, Pacajus

Pythiales

Phytophthora citrophthora (Smith & Smith) Leo-nian/Citrus spp.

Russas, Pentecoste

P. heveae Thompson/A. occidentale Pacajus

P. nicotiana Breda de Haan/A. occidentale Pacajus

Pythium aphanidermatum (Edson) Fitzp. / Lactuca sativa

Horizonte

P. splendens Braun /A. occidentale Pacajus

3 CONSIDERAÇÕES FINAIS

Os resultados mostrados no Quadro 1 revelam uma interes-sante diversidade fúngica e de oomicetos ocorrente em plantas situa-das em 63 dos 150 municípios da caatinga cearense, contabilizando cerca de 332 espécimens. Tais números não incluem 83 espécies de fungos endofíticos em amêndoas de cajueiro (FREIRE et al , 1999), 55 espécies de fungos endofíticos foliares de outras plantas do Ceará (FREIRE; BEZERRA, 2001), além de 32 espécies endofíticas e epifí-ticas, associadas a flores de cajueiro (FREIRE, 2012). O basidiomiceto Graphiola phoenicis (Moug.) Poit. (Graphiolales) também ocorre em fo-lhas de Phoenix dactylifera, no município do Crato. Novas espécies de Camarotella, Cladobotryum, Microstroma e Ophiodothella se encontram em

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fase de descrição, além de um levantamento dos liquens da caatinga cearense. Ademais, um projeto ora em execução pela Embrapa Agro-indústria Tropical, com financiamento do Banco do Nordeste (BNB), tem como objetivo obter metabólitos a partir de fungos endofíticos de plantas da caatinga cearense. Já foram obtidos 15 mil isolados fúngi-cos, alguns dos quais representando espécies totalmente novas na lite-ratura micológica mundial. Aliás, os fungos endofíticos se constituem em uma das mais promissoras fontes de obtenção de metabólitos bi-oativos. Tal aspecto poderia agregar enorme valor econômico ao pa-trimônio biológico do bioma caatinga, confirmando a necessidade da urgente preservação desse patrimônio único, genuinamente brasileiro. Os fungos endofíticos incluídos no Quadro 1 representam apenas uma pequena amostra do total já coletado e mantido em meios de cultivo para posteriores identificações taxonômicas e avaliações quanto à ca-pacidade de produzirem metabólitos de importância para a agricultura e para a indústria farmacêutica.

THE MICROBIOLOGICAL DIVERSITY OF THE BIOME CAATINGA IN CEARA STATE (BRAZIL)

ABSTRACT - The microbiological diversity of Kingdom Fungi and members of Class Oomycota associated with plants of Biome Caatinga in Ceará State (Brazil) is presented. A total of 332 species has been identified so far, encompassing 320 fungi and 12 oomycetes. Among the fungi, 6 rust species, 1 coelomycete species and 49 hyphomycete species were described on plants of Ceará State. Description of new species of Cladobotryum, Camarotella, Microstroma and Ophiodothella are in progress. The present work confirms the occurrence of an enormous microbiological diversity and emphasises the need for measures to protect this fragile biome, which is endemic to Brazil. Besides, its existing fungal endophytic communities could be economically explored aiming to obtain bioactive metabolites for use in agriculture as well as in pharmaceutical industries.

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