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MINISTÉRIO DA CIÊNCIA, TECNOLOGIA E INOVAÇÃO – MCTI
INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA – INPA
Programa de Pós-Graduação em Ciências de Florestas Tropicais – CFT
ECOFISIOLOGIA DE ESPÉCIES ARBÓREAS NO DOSSEL E SUB-BOSQUE DE UMA
FLORESTA OMBRÓFILA DENSA NA AMAZÔNIA CENTRAL EM ANO DE EL NIÑO
VICTOR ALEXANDRE HARDT FERREIRA DOS SANTOS
Manaus, Amazonas
Março 2016
ii
MINISTÉRIO DA CIÊNCIA, TECNOLOGIA E INOVAÇÃO – MCTI
INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA – INPA
Programa de Pós-Graduação em Ciências de Florestas Tropicais – CFT
ECOFISIOLOGIA DE ESPÉCIES ARBÓREAS NO DOSSEL E SUB-BOSQUE DE UMA
FLORESTA OMBRÓFILA DENSA NA AMAZÔNIA CENTRAL EM ANO DE EL NIÑO
VICTOR ALEXANDRE HARDT FERREIRA DOS SANTOS
Orientador: Dr. Marciel José Ferreira
Coorientador: Dr. José Francisco de Carvalho Gonçalves
Dissertação apresentada ao Programa
de Pós-Graduação em Ciências de
Florestas Tropicais como parte das
exigências para obtenção do título de
Mestre em Ciências de Florestas
Tropicais.
Manaus, Amazonas
Março 2016
iii
S237e Santos, Victor Alexandre Hardt Ferreira dos
Ecofisiologia de espécies arbóreas no dossel e sub-bosque de uma
floresta ombrófila densa na Amazônia Central em ano de El Niño /
Victor Alexandre Hardt Ferreira dos Santos. --- Manaus: [s.n.], 2016.
xii, 87 f. : il., color.
Dissertação (Mestrado) --- INPA, Manaus, 2016.
Orientador: Marciel José Ferreira.
Coorientador : José Francisco de Carvalho Gonçalves.
Área de concentração : Ciências de Florestas Tropicais.
1.Trocas gasosas. 2. Floresta ombrófila densa - sazonalidade. 3.El
niño . I.Título
CDD 665.709.2
Sinopse:
Características morfoanatômicas e fisiológicas foliares de espécies arbóreas no
dossel e sub-bosque de uma floresta ombrófila densa na Amazônia Central foram
analisadas em um ano de ocorrência do fenômeno climático El-Niño.
Palavras-chave:
Trocas gasosas, fluorescência da clorofila a, pigmentos cloroplastídicos, anatomia,
massa foliar específica, seca, floresta tropical
iv
AGRADECIMENTOS
Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA) e ao Programa de Pós-Graduação
em Ciências de Florestas Tropicais (CFT) pela possibilidade de realização do mestrado;
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pela
concessão da bolsa de mestrado;
À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Amazonas (FAPEAM) pelo financiamento
do projeto “Understanding the Response of Photosynthetic Metabolism in Tropical Forests
to Seasonal Climate Variations”, Edital N°013/2013, GoAmazon, que forneceu recursos ao
desenvolvimento da pesquisa reportada na presente dissertação.
À minha família pela educação, apoio e incentivo.
Aos meus orientadores, Dr. Marciel José Ferreira e Dr. José Francisco de Carvalho
Gonçalves, por todo conhecimento transmitido e tempo dedicado em benefício à
construção da minha pesquisa e do início da minha carreira como pesquisador.
Aos colegas do projeto GoAmazon, por compartilhar esforço na realização das atividades
em campo e laboratório.
Aos colegas do Laboratório de Fisiologia e Bioquímica Vegetal do INPA e Laboratório de
Silvicultura da UFAM, pela colaboração nas análises laboratoriais.
À toda equipe do Programa de Grande Escala da Biosfera-Atmosfera na Amazônia (LBA),
pelo apoio logístico em campo.
Enfim, a todos que diretamente contribuíram para minha formação em mestre de ciências
de florestas tropicais.
v
RESUMO
A redução da disponibilidade hídrica em condições de seca severa, por exemplo El Niño, pode influenciar a fotossíntese em espécies arbóreas no dossel e sub-bosque de florestas tropicais mediante alterações em etapas associadas à assimilação de CO2 (e.g. etapa difusiva e fotoquímica). Mas, sabe-se também que a variação na disponibilidade de irradiância ao longo do perfil vertical de florestas tropicais pode levar as espécies arbóreas a desenvolverem diferentes mecanismos de captação e uso desse recurso. Assim, foram investigados em espécies arbóreas no dossel e sub-bosque de uma floresta ombrófila densa na Amazônia Central os efeitos da sazonalidade, em ano de ocorrência de El Niño, sobre as características fotossintéticas (Capítulo 1) e os mecanismos de captação e uso da irradiância que permitem a complementariedade no uso desse recurso nos ambientes dossel e sub-bosque (Capítulo 2). No capítulo 1 foram investigadas as características fotossintéticas foliares relacionadas às trocas gasosas (PNmax - fotossíntese máxima; gs - condutância estomática; E - transpiração e Rd - respiração foliar no escuro), concentração foliar de clorofila, desempenho fotoquímico (Fv/Fm - eficiência quântica máxima do fotossistema II; PIABS - índice de desempenho na base ABS, PItotal - índice de desempenho total) e os conteúdos foliares de nitrogênio, fósforo e potássio, durante quatro períodos sazonais de precipitação, chuvoso (abril), transição chuvoso/seco (julho), seco (setembro) e transição seco/chuvoso (novembro) em 57 plantas pertencentes a 52 espécies arbóreas nos ambientes de dossel e sub-bosque florestal. PNmax reduziu durante o período seco em função de uma forte limitação estomática. A manutenção do desempenho fotoquímico e concentração de pigmentos cloroplastídicos, ao longo do período seco, pode ter favorecido a recuperação dos valores de PNmax após o retorno da precipitação durante o período de transição seco/chuvoso. O fósforo esteve mais relacionado à fotossíntese ao longo dos períodos investigados, enquanto o maior acúmulo de potássio foi observado no sub-bosque durante o período seco. No capítulo 2, os mecanismos de captação e uso da irradiância foram comparados em espécies arbóreas no dossel e sub-bosque. Para tanto, foram investigadas características morfoanatômicas (MFE - massa foliar específica; espessura de tecidos foliares) e funcionais foliares (teores foliares de pigmentos cloroplastídicos, fósforo e nitrogênio; parâmetros do transiente polifásico de fluorescência da clorofila a e trocas gasosas). Maiores valores de fotossíntese no dossel foram relacionados com maiores valores de massa foliar específica, espessura do parênquima paliçádico, conteúdo foliar de nitrogênio e fósforo e, principalmente, eficiência fotoquímica nas etapas do transporte de elétrons associadas ao fotossistema I. Por sua vez, no sub-bosque uma maior concentração de pigmentos cloroplastídicos, alocação de nitrogênio para clorofilas e eficiência quântica máxima do fotossistema II aprimoraram a captação da irradiância. Essas características, juntamente com reduzida respiração foliar no escuro, proporcionaram menores valores de irradiância no ponto de compensação. Em síntese, o capítulo 1 destaca a redução na fotossíntese durante o período seco em ano com ocorrência de forte El Niño primariamente proporcionada pela redução na condutância estomática, mas com a manutenção da funcionalidade e estrutura do aparato fotossintético mesmo em condições de seca severa. O capítulo 2 fornece evidências que permitem concluir que espécies arbóreas no dossel possuem traços anatômicos e funcionais associados a eficiente utilização da elevada irradiância disponível, enquanto no sub-bosque a eficiência na captação da irradiância dispersamente disponível e a reduzida respiração foliar asseguram a manutenção do balanço positivo de carbono. Palavras chave: Trocas gasosas, fluorescência da clorofila a, pigmentos cloroplastídicos, seca, floresta tropical
vi
ABSTRACT
The reduction of water availability in severe drought conditions, e.g. El Niño, can influence the photosynthesis of tree species in the canopy and understory of tropical forests through changes in steps associated with the assimilation of CO2 (e.g. diffusive and photochemical step). However, it is also known that changes in the availability of irradiance along the vertical profile of rainforests can lead to tree species develop different mechanisms of harvesting and use of this resource. Were investigated in trees species of canopy and understory of a Central Amazonian rain forest the seasonality effects in an El Niño year over photosynthetic leaf traits (Chapter 1) and, the mechanisms of irradiance harvesting and use which allowing complementarity in use of this resource in canopy and understory (Chapter 2). In the chapter 1 were investigated photosynthetic leaf traits related to gas exchange (PNmax - light saturated photosynthesis; gs - stomatal conductance; E - leaf transpiration e Rd - leaf dark respiration), leaf chlorophyll concentration, photochemical performance (Fv/Fm - maximal quantum yield of photosystem II; PIABS - performance index, PItotal - total performance index) and leaf contents of nitrogen, phosphorus and potassium, during four seasonal precipitation periods, wet (April), wet/dry transition (July), dry (September) and dry/wet transition (November) in the 57 plants belonging to 52 tree species in the forest canopy and understory environments. PNmax reduced during the dry season due to a strong stomatal limitation. The maintenance of photochemical performance and chlorophyll concentration may have favored the PNmax recuperation during the rainfall events in dry/wet transition season. With respect to leaf nutrients contents, the phosphorus was more related to photosynthesis, while higher potassium accumulation was observed in the understory during the dry season. In the chapter 2, the canopy and understory tree species were compared with respect to mechanisms of irradiance harvesting and use. Therefore, were investigated morphoanatomical (LMA – leaf mass area, leaf tissue thickness) and functional leaf traits (leaf chloroplastid pigments, phosphorus and nitrogen content, chlorophyll a fluorescence parameters and gas exchange). Higher photosynthesis values were related with higher leaf mass area, palisade thickness, leaf nitrogen and phosphorus content and photochemical performance in electron transport steps associated with photosystem I. In the other hand, in the understory a higher chloroplastid pigment concentration, chlorophyll nitrogen partition and maximal quantum efficiency for primary photochemistry improve the irradiance harvesting. These traits together with a reduced leaf dark respiration, provided low light compensation point. In summary, the chapter 1 highlights the dry season photosynthesis reduction primarily provided by stomatal conductance limitation and the maintenance of photosynthetic apparatus even in severe dry conditions. The chapter 2 provides evidence for concluding that tree species in the canopy efficiently use the high available irradiance, while in the understory the irradiance harvesting efficiently and reduced leaf dark respiration ensure the positive carbon budget maintenance.
Keywords: gas exchange, chlorophyll a fluorescence, chloroplastid pigment, drought, tropical forest
vii
LISTA DE TABELAS
Capítulo 1
Tabela 1. Coeficiente de correlação de Pearson entre a redução em PNmax durante o
período seco e reduções em características foliares..........................................................38
Capítulo 2
Tabela 1. Lista de espécies no dossel e sub-bosque, família botânica, altura, diâmetro à
altura do peito (DAP) e características analisadas..............................................................53
Tabela 2. Valores de radiação fotossinteticamente ativa média diária (mol m-2 s-1) e diária
total (mol m-2) no dossel e sub-bosque em dias com máximo, mínimo e medianos valores
durante os períodos chuvoso, chuvoso/seco, seco e seco/chuvoso...................................60
Tabela 3. Características morfoanatômicas foliares de espécies arbóreas no dossel e sub-
bosque de floresta ombrófila densa na Amazônia Central..................................................60
Tabela 4. Coeficientes da correlação de Pearson entre fotossíntese máxima (PNmax(a)) e
características morfoanatômicas foliares, conteúdos foliares de nitrogênio e fósforo e
parâmetros do teste JIP......................................................................................................66
Tabela 5. Coeficientes da correlação de Pearson entre irradiância de compensação (IC) e
características morfoanatômicas foliares, parâmetros do teste JIP, concentração foliar de
clorofila e razão Chl a+b/N..................................................................................................67
viii
LISTA DE FIGURAS
Capítulo 1
Figura 1. Mapa de localização da Estação Experimental de Silvicultura Tropical do Instituto
Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA)......................................................................22
Figura 2. Precipitação média mensal em 2015 (barras) e média mensal entre os anos 1998-
2014 (linha preta contínua). Pontilhado vermelho representa os máximos e mínimos entre
1998-2014. Tracejado preto representa o liminar 100 mm.mês-1. Valores de precipitação
de 2015 são observações na torre K34 (Pluviômetro ARG-100, Environmental
Measurements; 51 m de altura) e entre 1998-2013 são dados TRMM (Tropical Rainfall
Measuring Mission).........................................................................................................22
Figura 3. Variação sazonal das condições microclimáticas sobre o dossel de floresta
ombrófila densa na Amazônia Central. Média mensal da umidade relativa do ar (UR %;
Termohigrômetro HMP45AC, Vaisala; 51 m de altura); temperatura do ar (T°C; Resistência
de Platina PT100; 51 metros de altura) e déficit de saturação (Δe KPa)..............................24
Figura 4. Variação diurna das condições microclimáticas no sub-bosque e sobre o dossel
de floresta ombrófila densa na Amazônia Central durante os períodos chuvoso,
chuvoso/seco, seco e seco/chuvoso. A - Irradiância (MQS-B sensor PAR, Heinz Walz)
no dossel (A) e B - Sub-bosque; C - Temperatura do ar (idem figura 3); D - Umidade relativa
do ar (idem figura 3) e E - Déficit de saturação de vapor do ar sobre o dossel. F – Teor de
água no solo (Sonda perfilhadora de umidade do solo; PR1, Delta-T Instruments) sob
floresta ombrófila densa na Amazônia Central durante os períodos chuvoso, chuvoso/seco,
seco e seco/chuvoso. O gráfico inserido em B representa o período seco devido às grandes
diferenças de escala entre os períodos..........................................................................25
Figura 5. Fotossíntese máxima (PNmax; A e B), condutância estomática (gs; C e D),
transpiração (E; E e F) e respiração foliar no escuro (Rd; G e H) de espécies arbóreas no
dossel e sub-bosque de floresta ombrófila densa. Os valores são médias ± erros-padrão
de todos os grupos (à esquerda) e dossel e sub-bosque individualmente (à direita). (ngrupos
= 37; ndossel = 13; nsub-bosque = 24). P – valor grifado se refere ao sub-bosque.......................30
ix
Figura 6. Eficiência quântica máxima do PSII (Fv/Fm; A e B), índice de desempenho na
base ABS (PIABS; C e D), índice de desempenho total (PItotal; E e F) e concentração foliar
de clorofila (Chl; G e H) de espécies arbóreas no dossel e sub-bosque florestal. Os valores
são médias ± erros-padrão de todos os grupos (à esquerda) e dossel e sub-bosque (à
direita). (ngrupos = 52; ndossel = 16; nsub-bosque = 36). P – valor grifado se refere ao sub-
bosque...............................................................................................................................31
Figura 7. Conteúdo foliar de nitrogênio (N; A e B), fósforo (P; C e D) e potássio (K; E e F)
de espécies arbóreas no dossel e sub-bosque florestal. Os valores são médias ± erro-
padrão de todos os grupos (à esquerda) e dossel e sub-bosque (à direita). (ngrupos = 46;
ndossel = 15; nsub-bosque = 31). P – valor grifado se refere ao sub-bosque...............................33
Figura 8. Relação entre fotossíntese máxima (PNmax) e condutância estomática (gs) em
árvores no dossel e sub-bosque de floresta ombrófila densa. A e B - Todos os grupos (n =
166); C e D – Dossel (n = 66); E e F - Sub-bosque (n = 100)................................................34
Figura 9. Relação entre fotossíntese máxima (PNmax) e índice de desempenho (PItotal) em
árvores no dossel e sub-bosque de floresta ombrófila densa. A e B - Todos grupos (n =
166); C e D – Dossel (n = 66); E e F - Sub-bosque (n = 100)................................................35
Figura 10. Relação entre fotossíntese máxima (PNmax) e conteúdo foliar de nitrogênio (N)
em árvores no dossel e sub-bosque de floresta ombrófila densa. À esquerda - Todos grupos
(n = 158); à direita – Dossel (n = 64)....................................................................................36
Figura 11. Relação entre fotossíntese máxima (PNmax) e conteúdo foliar de fósforo (P) em
árvores no dossel e sub-bosque de floresta ombrófila densa. A e B - Todos grupos (n =
158); C e D – Dossel (n = 64); E e F - Sub-bosque (n = 94)..................................................36
Figura 12. Relação entre fotossíntese máxima (PNmax) e conteúdo foliar de potássio (K) em
árvores no dossel e sub-bosque de floresta ombrófila densa. A e B - Todos grupos (n =
158); C e D – Sub-bosque (n = 94)......................................................................................37
Figura 13. Relação entre redução na fotossíntese máxima (PNmax) e condutância
estomática (gs) em árvores no dossel e sub-bosque de floresta ombrófila densa. Valores
da correlação são representados na Tabela 1. (ndossel = 15; nsub-bosque = 24). �̅�seco/�̅�anual)-
1.........................................................................................................................................40
x
Capítulo 2
Figura 1. Valores médios do padrão diário da radiação fotossinteticamente ativa no dossel
(A) e sub-bosque (B) de floresta ombrófila densa na Amazônia Central. O gráfico inserido
representa o período seco devido às grandes diferenças de escala entre os períodos......59
Figura 2. Frequência de valores de radiação fotossinteticamente ativa no dossel e sub-
bosque de floresta ombrófila densa na Amazônia Central durante os períodos chuvoso,
chuvoso/seco, seco e seco/chuvoso..................................................................................59
Figura 3. Espessura dos tecidos foliares relativa à espessura total foliar: epiderme adaxial
(EAD) e abaxial (EAB), parênquima paliçádico (PP) e parênquima lacunoso (PL). Valores
são médias (ndossel = 15; nsub-bosque = 34) e **P<0,01; ***P<0,001, ns P>0,05 se referem ao
teste t (bicaudal).................................................................................................................61
Figura 4. Concentrações e conteúdos foliares de pigmentos cloroplastídicos no dossel e
sub-bosque de floresta ombrófila densa na Amazônia Central. Os valores do dossel foram
fixados como unidade. Valores são médias (ndossel = 19; nsub-bosque = 38) e *P<0,05; **P<0,01;
***P<0,001; sem asterisco P>0,05 se referem ao teste t (bicaudal)....................................62
Figura 5. Diferença relativa entre dossel e sub-bosque nos conteúdos foliares de nitrogênio
e fósforo (Na e Pa); concentrações foliares de nitrogênio e fósforo (Nm e Pm) e razão Chl
a+b/N. Valores são médias (ndossel = 19; nsub-bosque = 38) e *P<0,05; **P<0,01; ***P<0,001;
sem asterisco P>0,05 se referem ao teste t (bicaudal)......................................................63
Figura 6. Parâmetros do teste JIP no dossel e sub-bosque de floresta ombrófila densa na
Amazônia Central. Os valores do dossel foram fixados como unidade. Valores são médias
(ndossel = 19; nsub-bosque = 38) e *P<0,05; **P<0,01; ***P<0,001; sem asterisco P>0,05 se
referem ao teste t (bicaudal)...............................................................................................64
Figura 7. Características fotossintéticas no dossel e sub-bosque de floresta ombrófila
densa na Amazônia Central. Os valores do dossel foram fixados como unidade. Valores
são médias (ndossel = 19; nsub-bosque = 38) e *P<0,05; **P<0,01; ***P<0,001, sem asterisco
P>0,05 se referem ao teste t (bicaudal)..............................................................................65
Figura 8. Relações entre fotossíntese máxima (PNmax(a)) e massa foliar específica (MFE;
A); espessura do parênquima paliçádico (B); conteúdo foliar de nitrogênio (Na; C); conteúdo
xi
foliar de fósforo (Pa; D); eficiência de um elétron dos carreadores de elétrons inter-sistemas
ser transferido para reduzir aceptores finais de elétrons do PSI (Ro ou REo/ETo; E) e
respiração foliar no escuro (Rd; F). Cada ponto representa o valor médio ± erro-padrão (n
= 4).....................................................................................................................................73
Figura 9. Relações entre irradiância de compensação (IC) e concentração foliar de clorofila
(Chl a+b; A); razão entre clorofila e nitrogênio (Chl a+b/N; B); eficiência quântica máxima
do PSII (Fv/Fm; C) e razão PNmax(a)/Rd (D). Cada ponto representa o valor médio ± erro-
padrão (n = 4).....................................................................................................................74
xii
SUMÁRIO
Resumo ............................................................................................................................ v
Abstract ........................................................................................................................... vi
Lista de tabelas .............................................................................................................. vii
Lista de figuras ............................................................................................................. viii
Introdução geral .............................................................................................................13
Objetivo geral .................................................................................................................15
Objetivos específicos ....................................................................................................15
Capítulo 1. Características fotossintéticas foliares de uma floresta ombrófila densa na
Amazônia Central durante ano de El Niño .......................................................................16
Resumo ........................................................................................................................17
Abstract ........................................................................................................................18
1. Introdução ................................................................................................................19
2. Material e Métodos ...................................................................................................21
3. Resultados ...............................................................................................................28
4. Discussão.................................................................................................................38
5. Conclusões ..............................................................................................................44
Capítulo 2. Mecanismos de captação e uso da irradiância no dossel e sub-bosque de uma
floresta ombrófila densa na Amazônia Central .................................................................46
Resumo ........................................................................................................................47
Abstract ........................................................................................................................49
1. Introdução ................................................................................................................50
2. Material e Métodos ...................................................................................................52
3. Resultados ...............................................................................................................57
4. Discussão.................................................................................................................68
5. Conclusões ..............................................................................................................77
CONCLUSÕES GERAIS .................................................................................................78
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ................................................................................79
13
INTRODUÇÃO GERAL
A maior área de florestas (~2000 x 106 ha) com elevada densidade de biomassa
está presente nos trópicos. Em média 163,9 Mg C ha-1 estão presentes em florestas
tropicais preservadas e, assim, somam 63% do carbono estocado em biomassa viva de
todas florestas no mundo (Pan et al., 2013). Dentre as florestas tropicais, a Amazônia
representa vasta área ainda preservada (~600 x 106 ha) com destacável representatividade
no balanço de carbono global, pois soma 17% do carbono estocado (~120 Pg C) e 14% da
produtividade primária líquida, carbono fixado pela fotossíntese, na vegetação terrestre
(Malhi et al., 2006; Malhi et al., 2008; Zao e Running, 2010, Feldpausch et al., 2012; Fauset
et al., 2015). Somente na Amazônia estão presentes aproximadamente 390 bilhões de
árvores distribuídas entre 16000 espécies arbóreas (ter Steege et al., 2013). No entanto, o
equilíbrio e manutenção da diversidade e serviços ambientais da Amazônia vêm sendo
ameaçado nas últimas décadas pelo desmatamento e mudanças climáticas globais
(Davidson et al., 2012; Fearnside, 2013).
Embora as taxas de desmatamento tenham reduzido nos últimos anos, o avanço
da pecuária e agricultura, assim como obras de infraestrutura, ameaçam a manutenção da
fração preservada de florestas na Amazônia (Nepstad et al., 2009). Ademais, quando os
efeitos do desmatamento (e.g. perda de biodiversidade) são associados às mudanças
climáticas, distúrbios difundidos em diversas escalas são observados (Davidson et al.,
2012). Diante desse panorama, além de outros fatores, as mudanças climáticas globais
estão ameaçando a integridade da floresta amazônica, uma vez que eventos extremos de
secas e inundações, relacionados as mudanças no clima, estão se tornando recorrentes
na região (Fearnside, 2013; Saatchi et al., 2013).
Os cenários de modelagem do clima indicam que a elevada recorrência de eventos
de seca extrema promovidos pelo fenômeno El Niño, bem como a oscilação multidecadal
do Atlântico, poderão tornar a Amazônia mais seca durante o século XXI (Cox et al., 2008;
Malhi et al., 2008; Aragão et al., 2014). No entanto, as respostas biológicas da floresta às
mudanças climáticas, principalmente no que se refere aos eventos de seca extrema e
recorrentes, ainda são pouco compreendidas, além de serem fonte de debates nas últimas
décadas (Saleska et al., 2007; Phillips et al., 2009; Lee et al., 2013; Hilker et al., 2014). No
intuito de compreender as respostas da fotossíntese à redução na disponibilidade hídrica,
estudos envolvendo sazonalidade anual em sítios com prolongado período seco (Miranda
et al., 2005; Domingues et al., 2013; Restrepo-Coupe et al., 2013), eventos de secas
severas (Doughty et al., 2015) e experimentos de exclusão de chuva (Rowland et al., 2015)
foram realizados na Amazônia. Contudo, uma convergência de respostas da floresta ainda
não foi observada entre esses estudos, pois alguns trabalhos sugerem que a seca sazonal
14
não impõe limitações à fotossíntese em florestas tropicais (Domingues et al., 2013;
Restrepo-Coupe et al., 2013), enquanto outros indicam redução na fotossíntese em função
da forte restrição estomática (Sá et al., 1996; Bonal et al., 2000; Miranda et al., 2005; Stah
et al., 2013). Em condições de seca extrema, a divergência permanece, uma vez que,
evidências suportam a hipótese da floresta ser mais resistente à seca do que preveem os
modelos de ecossistema (Saleska et al., 2007; Rowland et al., 2015b), enquanto outras
demostram a redução da fotossíntese e consequentemente produtividade primária da
floresta (Lee et al., 2013; Doughty et al., 2015).
As características estruturais e funcionais foliares podem ser boas preditoras das
respostas biológicas da floresta as mudanças climáticas, pois representam o desempenho
fotossintético, assim como, os mecanismos adotados pelas espécies arbóreas para tolerar
e/ou recuperar-se do estresse em diversas escalas temporais (Pinheiro e Chaves et al.,
2011). No entanto, as modificações nas características fotossintéticas foliares impostas
pela redução na disponibilidade hídrica podem variar de acordo com a fenologia e
exposição da copa às condições microclimáticas na atmosfera (Miranda et al., 2005;
Domingues et al., 2013; Kamakura et al., 2015).
No que se refere à exposição da copa, características foliares podem sofrer
profundas alterações conforme as condições microclimáticas reinantes ao longo do perfil
vertical de florestas tropicais (Carswell et al., 2000; Kenzo et al., 2006; Domingues et al.,
2005; Kosugi et al., 2012; Weerasinghe et al., 2014; Kenzo et al., 2015). As variações no
microambiente (e.g. irradiância, temperatura e umidade do ar) ao longo do perfil vertical de
uma floresta tropical úmida são decorrentes do acúmulo e sobreposição das camadas de
folhas (Domingues et al., 2005) e como consequência, espécies arbóreas no dossel e sub-
bosque apresentam características estruturais e funcionais foliares associadas ao
desempenho fotossintético e balanço de carbono (Carswell et al., 2000; Domingues et al.,
2005; Weerasinghe et al., 2014; Kenzo et al., 2015). Nesse sentido, compreender as
repostas à sazonalidade, assim como, os mecanismos que permitem a
complementariedade no uso dos recursos pelas espécies arbóreas nos diferentes estratos
de florestas tropicais, é fundamental para o entendimento completo da funcionalidade do
ecossistema (Domingues et al., 2005; Holmgren et al. 2012; Niinemets, 2014).
Considerando o exposto, a presente dissertação foi dividida em dois capítulos. O
capítulo 1 trata dos efeitos da variação sazonal de precipitação em um ano de ocorrência
do fenômeno climático El Niño (2015/2016) sobre as características fotossintéticas foliares
de espécies no dossel e sub-bosque de uma floresta ombrófila densa na Amazônia Central.
O capítulo 2, por sua vez, aborda os mecanismos de captação e uso da irradiância em
espécies arbóreas no dossel e sub-bosque de uma floresta ombrófila densa na Amazônia
Central.
15
OBJETIVO GERAL
Investigar o efeito da variação sazonal de precipitação, assim como, variação
vertical da disponibilidade de irradiância sobre as características foliares associadas ao
desempenho fotossintético de espécies arbóreas no dossel e sub-bosque de uma floresta
ombrófila densa na Amazônia Central.
OBJETIVOS ESPECÍFICOS
Analisar o efeito da sazonalidade de precipitação sobre a fotossíntese de espécies
arbóreas no dossel e sub-bosque de floresta ombrófila densa na Amazônia Central em ano
de ocorrência do fenômeno climático El Niño (2015/2016).
Identificar mecanismos de captação e uso da irradiância em espécies arbóreas em
contrastantes ambientes de irradiância (dossel e sub-bosque) de floresta ombrófila densa
na Amazônia Central.
1Mestrando do Programa de Pós-Graduação em Ciências de Florestas Tropicais, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Av. André Araújo, 2936, CEP 69060-001, Manaus (AM). [email protected] 2Dr., Professor Adjunto da Faculdade de Ciências Agrárias. UFAM – Universidade Federal do Amazonas. Av. General Rodrigo Octavio Jordão Ramos, 3000, Bloco V, Sala 2 – Coroado I – 69077-000 – Manaus, AM. [email protected] 3Dr., Pesquisador Titular do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Av. André Araújo, 2936, CEP 69060-001, Manaus (AM). [email protected]
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Capítulo 1. CARACTERÍSTICAS FOTOSSINTÉTICAS FOLIARES DE UMA FLORESTA
OMBRÓFILA DENSA NA AMAZÔNIA CENTRAL DURANTE ANO DE EL NIÑO
Leaf photosynthetic characteristics of a Central Amazonian rain forest during El Niño year
Victor Alexandre Hardt Ferreira dos Santos1, Marciel José Ferreira2 e José Francisco
de Carvalho Gonçalves3
17
Resumo
Características fotossintéticas foliares foram analisadas em uma floresta ombrófila densa
na Amazônia Central com o objetivo de investigar efeitos sazonais, em um ano de
ocorrência do fenômeno climático El Niño (2015/2016), sobre o desempenho fotossintético
das árvores. Durante os períodos chuvoso (abril), transição chuvoso/seco (julho), seco
(setembro) e transição seco/chuvoso (novembro), parâmetros de trocas gasosas,
fluorescência da clorofila a e o status nutricional foram determinados em 57 plantas
pertencentes a 52 espécies arbóreas coabitando ambientes de dossel e sub-bosque. Os
menores valores de fotossíntese máxima (PNmax), condutância estomática (gs) e
transpiração (E) foram observados durante o período seco em ambos os ambientes. Em
contrapartida, o período seco não alterou a concentração de clorofila, assim como, não
impôs limitações aos parâmetros de desempenho fotoquímico (Fv/Fm, PItotal e PIABS) e,
dessa forma, parece não ter afetado a estrutura e o funcionamento do aparato
fotossintético nas etapas associadas ao transporte de elétrons nas membranas dos
tilacoides. O conteúdo foliar de nitrogênio não variou ao longo dos períodos, enquanto os
conteúdos foliares de fósforo reduziram durante o período de transição seco/chuvoso. No
sub-bosque, durante o período seco, observou-se acúmulo dos teores de potássio no
tecido foliar (35%). A redução de PNmax durante o período seco foi, primariamente,
influenciada pela forte limitação estomática, de forma evidente no dossel florestal. No
dossel e sub-bosque, com a retomada da precipitação (período de transição
seco/chuvoso), observou-se recuperação de PNmax aos níveis dos valores observados
durante os períodos chuvoso e chuvoso/seco. Assim, na Amazônia Central, a fotossíntese
varia sazonalmente em anos de ocorrência do fenômeno climático El Niño em função de
pronunciada limitação estomática. Embora ocorra a retomada dos valores de fotossíntese,
sugerindo a capacidade de recuperação da floresta após o evento de seca, a pronunciada
redução da fotossíntese indica que efeitos de seca extremas repercutem sobre o balanço
de carbono na Amazônia Central.
Palavras chave: trocas gasosas, fluorescência da clorofila a, sazonalidade, floresta tropical.
18
Abstract
Photosynthetic leaf traits were analyzed in central Amazonian rain forest with objective of
investigate the dry season effect in an El Niño year (2015/2016) on the photosynthetic
performance of trees. During the wet (April), wet/dry transition (July), dry (September) and
dry/wet transition (November) seasons leaf gas exchange, chlorophyll a fluorescence and
nutritional status were determined in 57 plants belonging to 52 tree species in the canopy
and understory. Low values of light saturated photosynthesis (PNmax), stomatal conductance
(gs) and transpiration (E) were observed during dry season in both environments. However,
the dry season not has imposed limitations to leaf chlorophyll concentration and biophysical
parameters of photochemical performance (Fv/Fm, PItotal e PIABS) and thereby not has
damaged the structure and functioning of photosynthetic apparatus in steps associated to
electron transport in thylakoids. The leaf nitrogen content did not change over the periods,
while leaf phosphorus content reduced during dry/wet transition season and, in the
understory, during the dry season was observed potassium accumulation in leaf tissue
(35%). The dry season reduction in PNmax was associated primarily with a strong stomatal
limitation mainly in the forest canopy. With precipitation return (dry/wet transition season)
the PNmax values resumed the wet and wet/dry transitions season values. The conditions of
seasonal dry season, in El Niño year, imposed high restrictions to CO2 assimilation in the
canopy and understory, mainly associated a stomatal limitation. Although occurs the
photosynthesis resumption, suggesting the capacity of forest recovery after the dry, high
reduction of photosynthesis provides evidence of extreme and recurrent dry effects over
carbon budget in Central Amazonian.
Keywords: gas exchange, chlorophyll a fluorescence, seasonality, tropical forest .
19
1. Introdução
As florestas tropicais representam extensa área de superfície dos ecossistemas
terrestres com ~1,39 trilhões de árvores, 42,8% das árvores existentes no planeta, e como
consequência assimilam e estocam grande fração do carbono da biosfera terrestre
(Mayaux et al., 2005; Bonan, 2008; Crowther et al., 2015). A maior floresta tropical do
mundo, a Amazônia, se estende por 6 milhões de km2 e, por consequência, o carbono
estocado em sua biomassa (~120 Pg C) representa 14% do carbono fixado pela
fotossíntese e 17% do estoque de carbono da vegetação terrestre, refletindo o papel
fundamental da Amazônia no ciclo global do carbono (Malhi et al., 2006; Malhi et al., 2008;
Zao e Running, 2010, Feldpausch et al., 2012; Fauset et al., 2015).
Os efeitos das mudanças climáticas globais sobre a Amazônia têm sido
investigados nas últimas décadas, com sinais de uma provável transição do bioma para
um regime dominado por distúrbios (Davidson et al., 2012; Fearnside, 2013). As principais
consequências desses efeitos se apresentam como recorrentes secas em anos de eventos
El Niño e oscilação multidecadal do Atlântico (Cox et al., 2008; Malhi et al., 2008; Phillips
et al., 2009; Dougthy et al., 2015). Eventos de secas, em diversas escalas temporais, têm
sido apontados como as principais ameaças a integridade e funcionalidade de florestas
ombrófilas da Amazônia, pois podem reduzir a produtividade primária da floresta, ocasionar
mortalidade de árvores em grande escala e, assim, alterar o balanço de carbono global
(Phillips et al., 2009; Meir and Woodward, 2010; Dougthy et al., 2015).
Embora considerada ameaçada, a vulnerabilidade da floresta amazônica às
mudanças climáticas em longo prazo é controversa, especialmente no que se refere as
respostas biológicas da floresta às alterações no regime hídrico (Sitch et al., 2008; Meir
and Woodward, 2010; Oliveira et al., 2014). Dentre as respostas biológicas, a sensibilidade
da fotossíntese à redução na disponibilidade hídrica em secas extremas na Amazônia está
sendo tema de debate atualmente (Doughty et al., 2015; Rowland et al., 2015b). Em
condições de seca sazonal o debate se mantém, pois, alguns trabalhos sugerem que a
seca sazonal não impõe limitações à fotossíntese em florestas tropicais (Domingues et al.,
2013; Restrepo-Coupe et al., 2013), enquanto outros indicam redução na fotossíntese em
função de uma forte restrição estomática (Sá et al., 1996; Bonal et al., 2000; Miranda et al.,
2005; Stah et al., 2013).
Em condições de déficit hídrico as plantas, primariamente, reduzem a fotossíntese
em função de uma baixa condutância estomática e, assim, garantem o estado de
hidratação em curto prazo (Bonal et al., 2000; Flexas e Medrano, 2002; Chastain et al.,
2014; Sperlich et al., 2015). Contudo, outras características foliares podem estar
relacionadas à redução na fotossíntese durante a limitação hídrica, principalmente em
20
condições de desidratação sob estresse moderado à severo (Bota et al., 2004; Reddy et
al., 2004). Por exemplo, elevada temperatura e irradiância, somadas à redução na
disponibilidade de água, promovem alterações na estrutura e funcionamento do aparato
fotossintético (e.g. complexo coletor de luz e fotossistemas I e II) com implicações diretas
sobre a assimilação de CO2 (Oukarroum et al., 2009; Desotgiu et al., 2012, Campos et al.,
2014). No entanto, alterações na concentração de pigmentos cloroplastídicos e o green-up
da floresta em alguns sítios na Amazônia durante eventos de seca ainda é controverso,
assim como, faltam informações diretas dos teores foliares de pigmentos (Saleska et al.,
2007; Samanta et al., 2010; Hilker et al., 2014; Morton et al., 2014).
Modificações nos teores foliares de nutrientes ao longo dos períodos sazonais, seja
em condições de seca severa ou não, podem comprometer processos fundamentais da
fotossíntese, pois determinados nutrientes podem estar diretamente relacionados ao
processo fotossintético (e.g. nitrogênio e fosforo) (Evans, 1989; Hidaka e Kitayama, 2013)
ou indiretamente por interferirem no processo de abertura e fechamento estomático, tal
como o potássio (Cakmak, 2005; Sardans et al., 2012).
Padrões sazonais em características fotossintéticas foliares podem variar de acordo
com o grupo ecológico, fenologia e exposição da copa às condições microclimáticas na
atmosfera (Miranda et al., 2005; Domingues et al., 2013; Kamakura et al., 2015). Desta
forma, compreender as respostas de espécies arbóreas às variações sazonais em
diferentes estratos do perfil vertical de florestas tropicais possui caráter prioritário no
entendimento integral da floresta (Domingues et al., 2005; Holmgren et al. 2012; Niinemets
et al., 2014).
Históricos eventos do fenômeno climático El Niño foram acompanhados nos últimos
anos, sendo que, em 1997-1998 ocorreu o fenômeno mais forte até então registrado
(Fearnside, 2013). Esses eventos promoveram impactos significativos sobre a temperatura
e precipitação na Amazônia (Marengo, 2004; Davidson et al., 2012). No ano de 2015, o
fenômeno se repetiu em proporção semelhante ao El Niño de 1997-1998 (Organização
Meteorológica Mundial, 2015).
Nesse trabalho, investigou-se a hipótese que a fotossíntese, independente do
estrato florestal (dossel e sub-bosque), será influenciada pela sazonalidade mediante
redução sob condição de seca extrema, primariamente estimulada pela forte limitação
estomática, assim como, redução na eficiência do transporte de elétrons ao longo dos
fotossistemas II e I e alterações no status nutricional. Portanto, o objetivo desse trabalho
foi investigar os efeitos da variação sazonal em um ano de ocorrência do fenômeno
climático El Niño (2015/2016) sobre as características fotossintéticas foliares de espécies
arbóreas no dossel e sub-bosque de uma floresta ombrófila densa na Amazônia Central.
Além disso, verificar quais traços funcionais (condutância estomática, parâmetros de
21
fluorescência da clorofila a, concentração de clorofila e status nutricional) melhor explicam
a sazonalidade intra-anual da fotossíntese durante evento de seca extrema.
2. Material e Métodos
2.1. Localização e caracterização da área de estudo
O estudo foi realizado na Estação Experimental de Silvicultura Tropical do Instituto
Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA). Localizada a 60 km ao norte de Manaus, a
estação é acessada via BR-174, até o km 50, e estrada vicinal ZF-2 que liga o
acampamento do Programa de Grande Escala da Biosfera-Atmosfera da Amazônia (LBA)
com a BR-174 nos 34 km restantes (2°36’32,67’’ S; 60°12’33,48 W) (Figura 1).
O clima na região é caracterizado por pouca variação sazonal na temperatura do
ar, com médias mensais variando entre 24 e 27°C. O total de precipitação anual é 2200
mm com a presença de um período seco (<100 mm mês-1) entre os meses de agosto e
setembro (Figura 2). A umidade relativa do ar atinge valor mínimo de 75% no mês de
agosto e máximo de 92% no mês de abril durante o período chuvoso (Araújo et al., 2002).
No entanto, em 2015 a ocorrência do fenômeno climático El Niño alterou o padrão de
precipitação no sítio na forma de uma pronunciada redução da precipitação nos meses de
julho, agosto, setembro, outubro e dezembro que apresentaram acumulado mensal inferior
à 100 mm (Figura 2).
O relevo é levemente ondulado com a altura variando entre 60 e 120 m,
aproximadamente, entre as regiões de platô e baixio. Os solos são pobres em nutrientes e
nas regiões de platô possui elevados teores de argila, sendo classificado como Latossolo.
Por outro lado, nas regiões de baixio ocorrem os Espodosolos caracterizados pela textura
arenosa (Luizão et al., 2004).
A vegetação da área é classificada como floresta ombrófila densa de terra firme. A
estrutura da vegetação é caracterizada por uma densidade de 626 árvores ha-1, área basal
variando entre 28-30 m2 ha-1, biomassa acima do solo com aproximadamente 360 Mg ha-
1, dossel médio atingindo 30 m de altura e índice de área foliar estimado de 4,7 (Chambers
et al., 2004; Vieira et al., 2004). A composição florística é diversificada, sendo que as
famílias botânicas de maior densidade são: Lecythidaceae, Sapotaceae, Arecaceae,
Euphorbiaceae, Burseraceae, Chrysobalanaceae. As famílias Sapotaceae,
Chrysobalanaceae e Lauraceae estão entre as mais diversas em espécies (Carneiro,
2004). Dentre as espécies, Licania caudata Prance, Duguetia flagelaris Huber, Monotagma
tuberosum Hagberg e Protium apiculatum Swart estão entre as mais frequentes no sub-
bosque (Oliveira e Amaral, 2005), enquanto Scleronema micranthum Ducke e Eschweilera
22
coriacea (DC.) Mart. ex Berg. apresentam elevada frequência nos estratos superiores do
dossel florestal (Carneiro, 2004).
Figura 1. Mapa de localização da Estação Experimental de Silvicultura Tropical do Instituto
Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA).
Figura 2. Precipitação média mensal em 2015 (barras) e média mensal entre os anos 1998-
2014 (linha preta contínua). Pontilhado vermelho representa os máximos e mínimos entre
1998-2014. Tracejado preto representa o liminar 100 mm.mês-1. Valores de precipitação
de 2015 são observações na torre K34 (Pluviômetro ARG-100, Environmental
Measurements; 51 m de altura) e entre 1998-2013 são dados TRMM (Tropical Rainfall
Measuring Mission).
23
2.2. Implementação das análises em campo
Os efeitos da sazonalidade sobre as características fotossintéticas foliares foram
investigados em 19 árvores no dossel florestal (17 espécies) e 38 plantas, pertencentes à
35 espécies arbóreas, presentes no sub-bosque da área de platô. Para tanto, foram
tomados dados nos períodos chuvoso (abril), chuvoso/seco (julho), seco (setembro) e
seco/ chuvoso (novembro) durante o ano de 2015. Nesse ano, durante o período chuvoso
foi observado um acumulado mensal de precipitação superior à 100 mm nos meses de abril
e maio, embora em março tenha ocorrido uma reduzida precipitação quando comparado
aos valores mínimos entre 1998 e 2014 (Figura 2). Menores valores de irradiância (dossel
e sub-bosque), temperatura e déficit de saturação de vapor no ar, assim como, maior
umidade relativa do ar e teor de água no solo foram observados durante o período chuvoso
(Figuras 3 e 4). Em outro extremo, o período seco foi caracterizado por reduzida
precipitação, sendo que durante os meses de agosto (14,5 mm) e setembro (20 mm) foram
registrados os menores valores de precipitação nos últimos anos (1998 - 2015). Maiores
valores de irradiância (dossel e sub-bosque), temperatura, déficit de saturação de vapor no
ar e menores valores de umidade relativa do ar foram observados sobre o dossel no
período seco, assim como, reduzido teor de água no solo (Figuras 3 e 4). Os períodos de
transição apresentaram padrão intermediário ao observado nos períodos seco e chuvoso.
No período de transição chuvoso/seco, os valores de precipitação já estavam abaixo de
100 mm (julho – 76 mm) e, em comparação ao período chuvoso, foram observados
elevados valores temperatura do ar entre 10:00 e 15:00 h, mas com semelhante teor de
água no solo. Durante o período seco/chuvoso, a retomada da precipitação (novembro –
150 mm) recuperou parcialmente o teor de água no solo e amenizou o déficit de saturação
de vapor e a temperatura do ar quando comparado ao período seco.
As árvores estudadas estão localizadas na área de abrangência da torre de coleta
de dados micrometeorológicos do Programa de Grande Escala da Biosfera-Atmosfera da
Amazônia (LBA, torre K-34). As copas das árvores no dossel foram acessadas por meio
da torre do LBA e de duas passarelas (passarela 1: 25 m altura, 30 m comprimento;
passarela 2: 20 m altura, 30 m comprimento) sustentadas por cabo de aço. No sub-bosque,
as medidas foram realizadas em solo. Parâmetros de trocas gasosas foram medidos em
19 árvores no dossel e 26 plantas no sub-bosque, enquanto as demais características
foram analisadas em todas as árvores amostradas.
24
Figura 3. Variação sazonal das condições microclimáticas sobre o dossel de floresta
ombrófila densa na Amazônia Central. Média mensal da umidade relativa do ar (UR %;
Termohigrômetro HMP45AC, Vaisala; 51 m de altura); temperatura do ar (T°C; Resistência
de Platina PT100; 51 metros de altura) e déficit de saturação (Δe KPa).
2.3. Trocas gasosas foliares
A determinação das taxas de fotossíntese líquida à luz saturante (PNmax), respiração
no escuro (Rd), transpiração (E) e condutância estomática (gs) foram realizadas por meio
de um analisador de gás a infravermelho (IRGA) portátil, de sistema aberto, modelo LI-
6400, conforme metodologia descrita por Santos Júnior et al. (2006). Os dados foram
coletados em uma folha por indivíduo, em cada período de precipitação, entre 8:00 e 13:00
horas. As medidas de trocas gasosas foram tomadas em folhas completamente
expandidas, com aspecto fitossanitário adequado, sem sinais de senescência, em posições
de maior incidência de irradiância no dossel e no terço médio copa no sub-bosque. O LI-
COR 6400 foi ajustado para trabalhar com fluxo de 400 µmol s-1 e câmara foliar ajustada
para concentração de CO2, temperatura e fração de vapor de H2O em torno de 400±1 µmol
mol-1, 31±1oC e 21±1 mmol mol-1, respectivamente. PNmax, E e gs foram obtidos a partir dos
valores saturantes alcançados com a curva de resposta fotossintética à intensidade
luminosa, em irradiâncias sempre entre 1000 e 2000 µmol m-2 s-1. Independentemente do
ambiente e período de análise, não foram observadas quedas nos valores de PN e gs em
condições de elevada irradiância na câmara do LI-COR 6400.
25
Figura 4. Variação diurna das condições microclimáticas no sub-bosque e sobre o dossel
de floresta ombrófila densa na Amazônia Central durante os períodos chuvoso,
chuvoso/seco, seco e seco/chuvoso. A - Irradiância (MQS-B sensor PAR, Heinz Walz)
no dossel (A) e B - Sub-bosque; C - Temperatura do ar (idem figura 3); D - Umidade relativa
do ar (idem figura 3) e E - Déficit de saturação de vapor do ar sobre o dossel. F – Teor de
água no solo (Sonda perfilhadora de umidade do solo; PR1, Delta-T Instruments) sob
floresta ombrófila densa na Amazônia Central durante os períodos chuvoso, chuvoso/seco,
seco e seco/chuvoso. O gráfico inserido em B representa o período seco devido às grandes
diferenças de escala entre os períodos.
Horário
0 4 8 12 16 20 24
e (
KP
a)
0,0
0,5
1,0
1,5
2,0
2,5
3,0
3,5
6 8 10 12 14 16 18
I (
mol m
-2 s
-1)
0
350
700
1050
1400
1750
2100
Horário
6 8 10 12 14 16 18
I (
mol m
-2 s
-1)
0
10
20
30
40
50
60
Horário
6 8 10 12 14 16 18
I do
ssel (
mol m
-2 s
-1)
0
50
100
150
200
250
Horário
Horário
0 4 8 12 16 20 24
Ta
r (°
C)
22
24
26
28
30
32
34
36
Chuvoso
Chuvoso/Seco
Seco
Seco/Chuvoso
Horário
0 4 8 12 16 20 24
UR
(%
)
40
50
60
70
80
90
100
A B
C D
E
Teor de água no solo (cm3 cm
-3)
0,24 0,27 0,30 0,33 0,36 0,39 0,42
Pro
fundid
ade (
cm
)
0
20
40
60
80
100
F
26
2.4. Parâmetros de fluorescência da clorofila a
A fluorescência da clorofila a foi determinada sob condições de campo por meio de
um fluorômetro portátil (PEA, MK2 – 9600 – Hansatech, Norfolk, UK), entre 8:00 e 10:00
horas, em três folhas por planta nas mesmas condições das utilizadas para a obtenção dos
parâmetros de trocas gasosas.
Folhas selecionadas para análise foram submetidas a um período de adaptação ao
escuro durante 30 minutos, utilizando clipes apropriados, sendo este período suficiente
para a completa oxidação do sistema fotossintético de transporte de elétrons. Em seguida,
foram expostas a um pulso de luz saturante de alta intensidade luminosa (3000 µmol m-2
s-1 e comprimento de onda de 650 nm por 1 s). O ajuste do ganho foi padronizado para
cada espécie de acordo com análises prévias. Assim, as respostas relacionadas aos
transientes da fluorescência da clorofila a foram obtidas a partir de software específico
(Handy PEA software - v 1,30), de acordo com equações do teste JIP (Strasser et al., 1995;
Strasser et al., 2010).
Dentre os inúmeros parâmetros fornecidos pelo teste JIP, foram utilizados nesse
trabalho a eficiência quântica máxima do PSII (Fv/Fm), índice de desempenho na base ABS
(PIABS) e o índice de desempenho total (PItotal) por integrarem as eficiências no fluxo de
energia em diferentes etapas ao longo da cadeia de transporte de elétrons (Gonçalves et
al., 2007; Force et al., 2003; Strasser et al., 2010). Para tanto, os índices foram
determinados como segue:
PIABS = (γo/(1 − γo) [φPo/(1 − φPo)] [ΨEo/(1 − ΨEo)]
PItotal = PIABS [δRo/(1 − δRo)]
Onde: γo = RC/(ABS+RC): Probabilidade de uma molécula de clorofila funcionar como
centro de reação no PSII; φPo = Fv/Fm = Eficiência quântica máxima do PSII; ΨEo = ETo/TRo
= Probabilidade/Eficiência de um elétron ser movido após a QA; δRo = REo/ETo =
Probabilidade/Eficiência de um elétron dos carreadores de elétrons inter-sistemas ser
transferido para reduzir aceptores finais de elétrons do PSI.
2.5. Concentração foliar de clorofila
A concentração de clorofila foi determinada em três folhas por planta e com
aspectos semelhantes às utilizadas na determinação das trocas gasosas. Para a
determinação, em 0,1 g de material vegetal fresco a clorofila foi extraída em solução de
27
acetona conforme Lichtenthaler e Wellburn, 1983 e, após determinadas as absorbâncias
em espectrofotômetro (Ultrospec 2100 pro UV/visible, Amersham, Biosciences,
Cambridge, UK), a concentração de clorofila total quantificada com as equações descritas
por Hendry e Price (1993).
2.6. Conteúdos foliares de nutrientes
O conteúdo foliar de nitrogênio (N), fósforo (P) e potássio (K) foi determinado em
três folhas por planta e com aspectos semelhantes às utilizadas na determinação das
trocas gasosas. As amostras foram secas em estufa a 65oC até a obtenção de massa
constante. Para a determinação dos teores de nitrogênio, amostras contendo 0,1 g de
matéria seca foram submetidas a uma pré-digestão, durante uma noite, e posteriormente
a uma digestão com duplo ácido (H2O2 + H2SO4), utilizando-se como catalisadores o sulfato
de lítio e o selênio, a temperatura gradativa (50°C) até atingir 350oC, segundo a
metodologia descrita por Miyazawa et al. (1999). Posteriormente, o nitrogênio total foi
determinado de acordo com o método de Kjeldahl, a partir de uma alíquota de 25 ml do
extrato puro (Bremner, 1996). Para determinação das concentrações foliares de P e K,
amostras contendo 0,5 g de matéria seca foram submetidas à digestão nitro-perclórica,
com temperatura ajustada de 50 em 50oC até 210oC, em intervalos de 30 minutos. A partir
do extrato nitro-perclórico, os teores de P e K foram determinados por espectrofotometria
a 725 nm (Murphy e Riley, 1962) e espectrofotometria de absorção atômica,
respectivamente. Com o intuito de padronizar as bases de medida com os parâmetros de
trocas gasosas, as concentrações foliares na unidade de massa (g kg-1) foram
transformadas em conteúdos foliares na unidade de área (g cm-2 para nitrogênio e potássio
e mg cm-2 para fósforo) multiplicando os valores das concentrações foliares pela massa
foliar específica (g m-2). A massa foliar específica (MFE) foi obtida por meio da razão entre
a massa seca a 65ºC e a área de dez discos foliares em cada folha selecionada (Evans e
Poorter, 2001).
2.7. Análises estatísticas
Os resultados de cada variável foram submetidos aos testes de Lilliefors e Mauchly
com o objetivo de verificar o atendimento aos pressupostos de distribuição normal e
esfericidade, respectivamente. Os efeitos principais dos períodos de precipitação foram
verificados a partir de análises de variância (ANOVA) de medidas repetidas no tempo. Os
efeitos foram analisados para o conjunto de plantas no dossel e sub-bosque (todos os
grupos) e individualmente para o dossel e sub-bosque. Em algumas ocasiões, as
28
características não foram tomadas em todas as amostras e, desta forma, para a ANOVA
de medidas repetidas no tempo foram consideradas como amostras somente os indivíduos
em que os dados foram obtidos em todos períodos. Em casos de efeito significativo,
contrastes ortogonais planejados foram utilizados na comparação dos períodos.
Foram testadas relações entre PNmax x gs, PNmax x PItotal, PNmax x N, PNmax x P e PNmax
x K por meio de ajustes de regressão. ANCOVA foi empregada com o objetivo de verificar
o comportamento das relações (inclinação das retas) em cada período e, quando o efeito
da interação não foi significativo, as relações foram agrupadas na mesma reta.
Adicionalmente foram realizadas análises de correlação de Pearson entre a variação de
PNmax e as variações das demais características durante o período seco (�̅�seco/�̅�anua l-1).
O programa estatístico utilizado na análise dos dados foi o Statistica versão 9.0 (StatSoft
Inc., 2010 East 14th Street, Tulsa, OK, USA).
3. Resultados
3.1. Trocas gasosas foliares
A sazonalidade de precipitação induziu variações nos valores de PNmax (Figuras 5A
e B). Elevada proporção de árvores reduziu PNmax durante o período seco em relação ao
valor médio anual. No dossel florestal 93% das árvores reduziram os valores de PNmax, ao
mesmo tempo que no sub-bosque 79% dos indivíduos amostrados apresentaram PNmax
abaixo da média anual. O valor médio de PNmax para o conjunto de árvores no dossel e sub-
bosque reduziu pronunciadamente durante o período seco (F = 19,7; P<0,001; Figura 5A).
Contudo, no período seco/chuvoso, os valores de PNmax retomaram os níveis observados
nos períodos chuvoso e transição chuvoso/seco (F = 0,69; P = 0,41). No dossel florestal, o
efeito do período seco reduziu a fotossíntese máxima em 28% dos valores médios das
demais estações (F = 10,59; P<0,01; Figura 5B), enquanto no sub-bosque a redução foi de
17% (F = 11,54; P<0,01). Em ambos os estratos florestais, durante a transição
seco/chuvoso, o valor médio de fotossíntese foi comparável aos verificados nos períodos
chuvoso e transição chuvoso/seco (Dossel F = 0,94; P = 0,35; Sub-bosque F = 0,013; P =
0,9), sugerindo completa recuperação de PNmax após evento de seca.
Maior proporção de árvores, à semelhança da fotossíntese, reduziu gs durante o
período seco. No entanto, 72% das árvores no dossel apresentavam reduzida condutância
durante a estação de transição chuvoso/seco e mantiveram (87,5%) os baixos valores
durante o período seco. No sub-bosque, observou-se expressiva proporção de plantas que
reduziram gs (83%) somente durante o período seco. A comunidade florestal (dossel e sub-
bosque) reduziu os valores de gs (F = 6,7; P<0,05) e E (F = 4,42; P<0,05) durante o período
29
chuvoso/seco e manteve pronunciada queda durante o período seco (gs F = 45; P<0,0001;
E F = 37,34; P<0,0001; Figuras 5C e E). No período seco/chuvoso, gs (F = 31,6; P<0,0001)
e E (F = 19,31; P<0,0001) aumentaram em relação ao período seco, porém não alcançaram
os valores observados durante o período chuvoso (gs F = 7,35; P<0,05; E F = 4,78; P<0,05).
No sub-bosque florestal, os valores de gs (F = 32,89; P<0,0001) e E (F = 23,31; P<0,0001)
reduziram somente durante o período seco (Figuras 5D e F). No dossel, por sua vez,
ocorreu antecipada redução de gs e E na transição chuvoso/seco (gs F = 20,86; P<0,001;
E F = 26,59; P<0,001), que permaneceu durante o período seco (gs F = 24,38; P<0,001; E
F = 27,68,34; P<0,001; Figuras 5D e F). Na transição seco/chuvoso, em ambos os estratos,
os valores de gs (Sub-bosque F = 2,93; P = 0,1; Dossel F = 4,56; P = 0,054) não diferiram
dos observados durante o período chuvoso. Por outro lado, os valores de E, durante a
transição seco/chuvoso, foram iguais ao período chuvoso somente no sub-bosque,
indicando recuperação parcial dos valores de transpiração no dossel (Sub-bosque F=0,82;
P>0,05; Dossel F=5,17; P<0,05). A sazonalidade de precipitação não influenciou os valores
de Rd em ambos os estratos florestais (Figuras 5G e H).
3.2. Parâmetros de fluorescência da clorofila a e concentração foliar de clorofila
A eficiência quântica máxima do PSII (Fv/Fm) variou entre 0,73 e 0,85, mas os
valores médios permaneceram inalterados ao longo dos períodos de precipitação para
todos os grupos na análise conjunta e individualmente para o dossel (Figuras 6A e B). Por
outro lado, no sub-bosque florestal observou-se efeito dos períodos de precipitação sobre
Fv/Fm (F = 8,7; P<0,001; Figura 6B), com diferenças apenas entre os períodos
chuvoso/seco e seco (F = 35,79; P<0,001). Os valores de PIABS, PItotal e concentração foliar
de clorofila independente do estrato florestal, não variaram ao longo dos períodos
investigados (Figuras 6C, D, E, F, G e H). O índice de desempenho PItotal reduziu em 63%
das árvores no dossel e 55% no sub-bosque durante o período seco, enquanto para PIABS
a proporção ficou em 44% no dossel e 42% no sub-bosque. Essa menor proporção de
árvores que reduziram PIABS e PItotal durante o período seco e a ausência de diferenças
entre as médias dos períodos indicam reduzido efeito da sazonalidade sobre a eficiência
fotoquímica nas etapas inicias do processo fotossintético.
30
Figura 5. Fotossíntese máxima (PNmax; A e B), condutância estomática (gs; C e D),
transpiração (E; E e F) e respiração foliar no escuro (Rd; G e H) de espécies arbóreas no
dossel e sub-bosque de floresta ombrófila densa. Os valores são médias ± erros-padrão
de todos os grupos (à esquerda) e dossel e sub-bosque individualmente (à direita). (ngrupos
= 37; ndossel = 13; nsub-bosque = 24). P – valor grifado se refere ao sub-bosque.
PN
max (
mo
l m
-2 s
-1)
4
5
6
7
8
9
10
11
PN
max (
mo
l m
-2 s
-1)
4
5
6
7
8
9
10
11
Dossel
Sub-bosque
Período
A B
gs (
mm
ol m
-2 s
-1)
40
60
80
100
120
140
160
180
gs (
mm
ol m
-2 s
-1)
40
60
80
100
120
140
160
180C
D
E (
mm
ol m
-2 s
-1)
1,0
1,5
2,0
2,5
3,0
3,5
E (
mm
ol m
-2 s
-1)
1,0
1,5
2,0
2,5
3,0
3,5
E F
Período
Chuvoso Chuvoso/Seco Seco Seco/Chuvoso
Rd (
mo
l m
-2 s
-1)
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
1,0
Chuvoso Chuvoso/Seco Seco Seco/Chuvoso
Rd (
mo
l m
-2 s
-1)
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
1,0G H
P < 0,001
P < 0,01
P < 0,01
P < 0,001
P < 0,001
P < 0,001
P < 0,001
P < 0,001
P < 0,001
P > 0,05
P > 0,05
P > 0,05
31
Figura 6. Eficiência quântica máxima do PSII (Fv/Fm; A e B), índice de desempenho na
base ABS (PIABS; C e D), índice de desempenho total (PItotal; E e F) e concentração foliar
de clorofila (Chl; G e H) de espécies arbóreas no dossel e sub-bosque florestal. Os valores
são médias ± erros-padrão de todos os grupos (à esquerda) e dossel e sub-bosque (à
direita). (ngrupos = 52; ndossel = 16; nsub-bosque = 36). P – valor grifado se refere ao sub-bosque.
Fv/F
m
0,78
0,79
0,80
0,81
0,82
0,83
0,84
0,85
Chl (m
g g
-1)
1,2
1,4
1,6
1,8
2,0
2,2
2,4
2,6
2,8
Chl (m
g g
-1)
1,2
1,4
1,6
1,8
2,0
2,2
2,4
2,6
2,8
Fv/F
m
0,78
0,79
0,80
0,81
0,82
0,83
0,84
0,85
Dossel
Sub-bosque
PI to
tal
0,2
0,4
0,6
0,8
1,0
PI to
tal
0,2
0,4
0,6
0,8
1,0
AB
PI A
BS
1,2
1,3
1,4
1,5
1,6
1,7
1,8
1,9
PI A
BS
1,2
1,3
1,4
1,5
1,6
1,7
1,8
1,9C D
E F
Chuvoso Chuvoso/Seco Seco Seco/Chuvoso Chuvoso Chuvoso/Seco Seco Seco/Chuvoso
Período
G H
P > 0,05 P > 0,05
P < 0,001
P > 0,05 P > 0,05
P > 0,05
P > 0,05 P > 0,05
P > 0,05
P > 0,05 P > 0,05
P > 0,05
32
3.3. Conteúdo foliar de nutrientes
A sazonalidade de precipitação não influenciou o conteúdo foliar de N ao longo do
ano (Figuras 7A e B). Os valores de P variaram para todos os grupos em conjunto e no
sub-bosque individualmente, sendo inferiores no período seco/chuvoso para todos os
grupos (F = 32,8; P<0,001; Figura 7C) e no período chuvoso e seco/chuvoso no sub-
bosque (F = 16,09; P<0,001; Figura 7D). Por sua vez, no dossel não observou-se efeito
dos períodos sobre o conteúdo foliar de P (F = 2,83; P = 0,07). O único sinal significativo
de mudanças no conteúdo foliar de K foi observado no sub-bosque durante o período seco,
quando se observou aumento de 35% no conteúdo deste nutriente em relação à média dos
demais períodos (F = 5,26; P = 0,03; Figura 7F).
3.4. PNmax vs características foliares
Houve relação positiva entre PNmax e gs para o conjunto de árvores dos dois estratos,
assim como no dossel e sub-bosque individualmente (Figuras 8A, C e E). Na análise de
todos os grupos em conjunto, a relação PNmax x gs apresentou a mesma inclinação nos
períodos chuvoso e chuvoso/seco (F = 0,65; P = 0,42, Figura 8B), enquanto os períodos
seco e seco/chuvoso se agruparam com a mesma inclinação (F = 0,44; P = 0,51; Figura
8B).
Quando consideradas apenas árvores no dossel florestal, a relação PNmax x gs
apresentou diferentes inclinações entre os períodos seco e chuvoso (F = 9,76; P = 0,004;
Figura 8D), sendo que a maior inclinação e o melhor ajuste da regressão foram observados
durante o período seco, indicando o acentuado efeito de gs sobre PNmax neste período.
Ainda no dossel florestal, os períodos de transição não diferiram dos períodos seco e
chuvoso no que se refere a inclinação das retas, sendo assim na figura 6D estão
demonstradas, com intenção de destacar as diferenças, somente as retas dos períodos
seco e chuvoso. No sub-bosque, por sua vez, os períodos chuvoso e chuvoso/seco
diferiram dos períodos seco e seco/chuvoso no que se refere à inclinação da relação PNmax
x gs (F = 8,51; P = 0,004; Figura 8F), sendo que para esses últimos períodos a relação
apresentou melhor ajuste e inclinação.
À semelhança de gs, existiu relação positiva entre os valores de PNmax e PItotal para
o conjunto de árvores no dossel e sub-bosque (Figuras 9A, C e E). Na comparação dos
períodos, a relação PNmax x PItotal possuiu menor inclinação durante o período seco (F =
4,98; P = 0,027; Figura 9B). No dossel, embora significativa, a relação PNmax x PItotal foi
pouco pronunciada e dentro de cada período, somente existiu relação significativa entre
essas variáveis durante o período seco/chuvoso (Figuras 9C e D). A relação PNmax x PItotal
33
foi mais pronunciada no sub-bosque quando comparada ao dossel (Figura 9E). No entanto,
dentro de cada período, houve relação entre PNmax e PItotal somente durante os períodos
seco e seco/chuvoso que não diferiram quanto aos valores de inclinação das retas (F =
1,33; P = 0,254; Figura 9F).
Figura 7. Conteúdo foliar de nitrogênio (N; A e B), fósforo (P; C e D) e potássio (K; E e F)
de espécies arbóreas no dossel e sub-bosque florestal. Os valores são médias ± erro-
padrão de todos os grupos (à esquerda) e dossel e sub-bosque (à direita). (ngrupos = 46;
ndossel = 15; nsub-bosque = 31). P – valor grifado se refere ao sub-bosque.
N (
g c
m-2)
1,0
1,2
1,4
1,6
1,8
2,0
2,2
N (
g c
m-2)
1,0
1,2
1,4
1,6
1,8
2,0
2,2
Dossel
Sub-bosque
P (
mg
cm
-2)
20
30
40
50
60
P (
mg
cm
-2)
20
30
40
50
60
Chuvoso Chuvos/Seco Seco Seco/Chuvoso
K (
g c
m-2)
0,15
0,18
0,20
0,23
0,25
0,28
0,30
0,33
Período
Chuvoso Chuvos/Seco Seco Seco/Chuvoso
K (
g c
m-2)
0,15
0,18
0,20
0,23
0,25
0,28
0,30
0,33
A B
DC
E F
P > 0,05
P > 0,05
P > 0,05
P > 0,05
P < 0,01
P > 0,05
P < 0,001
P > 0,05
P < 0,05
34
Figura 8. Relação entre fotossíntese máxima (PNmax) e condutância estomática (gs) em
árvores no dossel e sub-bosque de floresta ombrófila densa. A e B - Todos os grupos (n =
166); C e D – Dossel (n = 66); E e F - Sub-bosque (n = 100).
No que se refere à relação entre PNmax e o conteúdo foliar de nutrientes, existiram
relações positivas de PNmax x N, P e K. Para nitrogênio, a relação foi significativa para os
grupos em conjunto e dossel individualmente, mas não foram observadas diferenças nas
inclinações da relação (PNmax x N) entre os diferentes períodos (Figura 10). Observou-se
relação entre PNmax e P em todos os grupos em conjunto, assim como individualmente no
dossel e sub-bosque, sendo destacável a pronunciada relação entre as variáveis no
período seco/chuvoso (Figura 11). De outra forma, o conteúdo foliar de K possuiu relação
com PNmax quando todos os grupos são considerados em conjunto e no sub-bosque
individualmente (Figura 12). Dentro de cada período, na análise dos grupos, observou-se
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18Seco e Seco/Chuvoso
Chuvoso e Chuvoso/Seco
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18Todos Grupos
PN
max (
mo
l m
-2 s
-1)
2
4
6
8
10
12
14
16Dossel
PN
max (
mol m
-2 s
-1)
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13Chuvoso
Seco
gs (mmol m-2 s-1)
0 50 100 150 200 250
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11Sub-Bosque
50 100 150 200 250 300
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11Chuvoso e Chuvoso/Seco
Seco e Seco/Chuvoso
A B
C D
E F
Pn=0,0273(Gs)+3,95
R2=0,33
p<0,001
Pn=0,0287(Gs)+5,28
R2=0,39
p<0,001
Pn=0,0190(Gs)+3,79
R2=0,42
p<0,001
Pn=0,0436(Gs)+2,64
R2=0,56
p<0,001
Pn=0,0195(Gs)+4,74
R2=0,20
p<0,001
Pn=0,0483(Gs)+2,99
R2=0,88
p<0,001
Pn=0,0211(Gs)+5,60
R2=0,53
p<0,01
Pn=0,0307(Gs)+2,95
R2=0,55
p<0,001
Pn=0,0156(Gs)+4,09
R2=0,35
p<0,001
35
relação significativa nos períodos chuvoso, chuvoso/seco e seco/chuvoso que não
diferiram as inclinações das retas (Figuras 12A e B), enquanto no sub-bosque apenas
dentro dos períodos chuvoso e chuvoso/seco as relações foram significativas e não
diferiram as inclinações (Figuras 12C e D).
Figura 9. Relação entre fotossíntese máxima (PNmax) e índice de desempenho (PItotal) em
árvores no dossel e sub-bosque de floresta ombrófila densa. A e B - Todos grupos (n =
166); C e D – Dossel (n = 66); E e F - Sub-bosque (n = 100).
PN
max (
mol m
-2 s
-1)
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18Todos Grupos
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
Chuvoso; Chuvoso/Seco e Seco/Chuvoso
Seco
2
4
6
8
10
12
14
16Dossel
PN
max (
mol m
-2 s
-1)
2
4
6
8
10
12
PItotal
0,0 0,5 1,0 1,5 2,0
2
4
6
8
10
Sub-Bosque
0,5 1,0 1,5 2,0 2,5
2
4
6
8
10
A B
C D
E F
Pn=3,506(PI)+4,86
R2=0,33
p<0,001
Pn=1,539(PI)+7,26
R2=0,07
p<0,05
Pn=3,49(PI)+4,34
R2=0,2
p<0,0001
Pn=4,01(PI)+4,87
R2=0,38
p<0,001
Pn=2,185(PI)+4,64
R2=0,27
p<0,001
Pn=3,45(PI)+6,25
R2=0,32
p<0,05
Seco/Chuvoso
Pn=4,20(PI)+3,95
R2=0,24
p<0,001
Seco e Seco/Chuvoso
36
Figura 10. Relação entre fotossíntese máxima (PNmax) e conteúdo foliar de nitrogênio (N)
em árvores no dossel e sub-bosque de floresta ombrófila densa. À esquerda - Todos grupos
(n = 158); à direita – Dossel (n = 64).
Figura 11. Relação entre fotossíntese máxima (PNmax) e conteúdo foliar de fósforo (P) em
árvores no dossel e sub-bosque de floresta ombrófila densa. A e B - Todos grupos (n =
158); C e D – Dossel (n = 64); E e F - Sub-bosque (n = 94).
N (g cm-2
)
0 1 2 3
PN
max (
mo
l m
-2 s
-1)
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18P
Nmax=2,27(N)+3,65
R2=0,24
p<0,001
Todos Grupos
0 1 2 3 4
PN
max (
mo
l m
-2 s
-1)
2
4
6
8
10
12
14
16
18P
Nmax=1,25(N)+6,36
R2=0,08
p<0,05
Dossel
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18Todos Grupos
PNmax
=0,08(P)+3,94
R2=0,31
p<0,0001
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
Chuvoso, Chuvoso/Seco e Seco
Seco/Chuvoso
PNmax
=0,15(P)+2,59
R2=0,59
p<0,0001
PNmax
=0,07(P)+3,97
R2=0,31
p<0,0001
PN
max
(m
ol m
-2 s
-1)
0
2
4
6
8
10
12
14
16
PNmax
=0,07(P)+6,55
R2=0,07
p<0,0001
Dossel
PN
max
(m
ol m
-2 s
-1)
0
2
4
6
8
10
12
Chuvoso/Seco
PNmax
=0,13(P)+3,5
R2=0,36
p<0,05
P (mg cm-2)
0 20 40 60 80 100
0
2
4
6
8
10
PNmax
=0,04(P)+4,61
R2=0,07
p<0,001
Sub-bosque
0 20 40 60 80 100 120
0
2
4
6
8
10
Chuvoso
Seco/Chuvoso
PNmax
=0,08(P)+3,48
R2=0,26
p<0,05
PNmax
=0,12(P)+3,18
R2=0,34
p<0,01
AB
CD
E F
37
Figura 12. Relação entre fotossíntese máxima (PNmax) e conteúdo foliar de potássio (K) em
árvores no dossel e sub-bosque de floresta ombrófila densa. A e B - Todos grupos (n =
158); C e D – Sub-bosque (n = 94).
3.5. Redução em PNmax vs características foliares
Foram analisadas correlações entre a redução observada em PNmax durante o
período seco, em relação à média anual, e demais características fotossintéticas foliares
(Tabela 1). A redução em PNmax durante o período seco correlacionou-se com a redução
em gs em todos os grupos em conjunto, assim como, no dossel e sub-bosque
individualmente. Por outro lado, parâmetros do desempenho fotoquímico (Fv/Fm, PIABS e
PItotal) e concentração foliar de clorofila não apresentaram correlação com a redução em
PNmax durante o período seco, assim como os conteúdos foliares de nitrogênio e potássio.
Redução no conteúdo de fósforo correlacionou-se com a redução em PNmax somente
quando os grupos foram analisados em conjunto.
Em função do aumento no conteúdo de potássio durante o período seco no sub-
bosque, adicionalmente foi testada a correlação entre alterações na condutância e
alterações no conteúdo de potássio durante o período seco em relação à média anual.
Porém, como resultado não foram observadas correlações significativas (Todos os grupos
r = 0,1 P = 0,6; Dossel r = 0,46 P = 0,08; Sub-bosque r = -0,37 P = 0,08).
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18Chuvoso, Chuvoso/Seco, Seco/ChuvosoTodos Grupos
PNmax
=6,85(K)+5,39
R2=0,13
p<0,0001
PNmax
=11,75(K)+4,77
R2=0,24
p<0,0001
K (g cm-2)
0,0 0,2 0,4 0,6 0,8
PN
max (
mo
l m
-2 s
-1)
2
4
6
8
10
PNmax
=3,18(K)+5,11
R2=0,06
p<0,05
Sub-bosque
0,0 0,2 0,4 0,6 0,8 1,0
PN
max (
mo
l m
-2 s
-1)
2
4
6
8
10
Chuvoso e Seco/Chuvoso
PNmax
=10,53(K)+4,09
R2=0,34
p<0,001
A B
C D
38
Tabela 1. Coeficiente de correlação de Pearson entre a redução em PNmax durante o
período seco e reduções em características foliares.
PNmax vs Todos os grupos Dossel Sub-bosque
gs 0,78*** 0,85*** 0,82***
Fv/Fm -0,10ns -0,12ns -0,07ns
PIABS -0,12ns -0,15ns -0,1ns
PItotal 0,10ns 0,10ns 0,08ns
Chl -0,06ns 0,45ns -0,31ns
N 0,31ns 0,43ns 0,07ns
P 0,43* 0,08ns 0,32ns
K 0,23ns 0,09ns -0,01ns
*P<0,05; ***P<0,001 e ns P≥0,05. �̅�seco/�̅�anual)-1.
4. Discussão
4.1. Sazonalidade de precipitação influencia as trocas gasosas foliares de espécies
florestais no dossel e sub-bosque
As condições ambientais predominantes durante o período sazonalmente seco, em
um ano sobre influência do fenômeno climático El Niño, impuseram fortes restrições à
assimilação de CO2 pela vegetação na Amazônia Central (Figura 5). Eventos de secas
severas modificam o balanço de carbono na Amazônia (Gatti et al., 2014, Aragão et al.,
2014; Hilker et al., 2014; Doughty et al., 2015) pela redução da fotossíntese e ocasionam
a mortalidade de árvores em grande escala devido à cavitação e/ou a depleção de carbono
armazenado na forma de carboidratos (carbon starvation) (Philips et al., 2009; Rowland et
al., 2015).
A redução da fotossíntese durante o período seco foi independente do ambiente e
quando considerado o conjunto de árvores no dossel e sub-bosque, o período seco impôs
redução de 18% na fotossíntese em relação à média dos demais períodos. Contudo, no
dossel florestal o efeito foi mais pronunciado, tanto para os valores de PNmax como para os
valores de gs, pois estes já apresentavam tendência de queda durante a transição entre os
períodos chuvoso e seco (Figura 5D). Árvores no dossel apresentam maior sistema
radicular, quando comparadas às plantas no sub-bosque, e, portanto, exploram camadas
mais profundas do solo, garantindo maior acesso à água e hidratação celular (Nepstad et
al., 1994). Porém, as condições ambientais típicas no dossel florestal são de menor
umidade do ar, elevada temperatura e irradiância (Chazdon e Fetcher, 1984; Kumagai et
al., 2001; Kamakura et al., 2015), que são agravadas durante períodos de menor
precipitação (Figuras 3 e 4). Por estarem menos expostas às mudanças na atmosfera
durante o período seco, as plantas no sub-bosque reduziram PNmax e gs em menor
39
magnitude que as plantas do dossel (Figuras 5B e D). Folhas de sol e sombra, por exemplo,
lidam de forma diferente frente às mudanças sazonais de disponibilidade hídrica e
irradiância, sendo que em folhas expostas ao pleno sol ocorrem maiores reduções nos
valores de PNmax e gs em condições de seca e elevada irradiância (Sperlich et al., 2015).
Os resultados obtidos nesse estudo indicam que as condições ambientais na interface
vegetação-atmosfera possuem maior influência sobre a redução da condutância
estomática e consequentemente da assimilação de CO2 no dossel florestal. Por outro lado,
a menor exposição das plantas do sub-bosque às condições atmosféricas atenuou o efeito
da seca, no entanto a redução na fotossíntese ainda foi destacável (Figura 5B).
4.2. Limitação estomática explica redução em PNmax durante o período seco
A partir das relações entre PNmax e gs, observou-se que durante o período seco a
condutância estomática exerceu pronunciado efeito sobre a fotossíntese, especialmente
em plantas no dossel florestal (Figura 8), corroborando a hipótese da restrição estomática
à captura de carbono durante o período seco. A redução de gs e E durante o período seco
é uma resposta à perda de água, pois para manter o estado de hidratação celular as plantas
fecham os estômatos, reduzem a transpiração (Figura 5) e, desta forma, mantêm o
potencial hídrico foliar mesmo em condições de baixa disponibilidade hídrica no solo e
elevada demanda evaporativa da atmosfera, conforme reportado em espécies arbóreas
tropicais (Reich e Borchert et al., 1988; Bonal et al., 2000; Cao, 2000; Miranda et al., 2005).
Além da relação direta entre PNmax e gs, a redução generalizada na fotossíntese máxima
durante o período seco (PNmax) foi correlacionada com a redução na condutância
estomática (gs) no dossel e no sub-bosque (Figura 13 e Tabela 1). Esses resultados
reforçam a afirmação que a fotossíntese foi primariamente reduzida pela limitação
estomática durante o período seco.
Durante o período chuvoso/seco, as árvores no dossel reduziram os valores de gs,
que permaneceram baixos (<100 mmol m-2 s-1) no decorrer do período seco. Em
contrapartida, os valores de fotossíntese somente reduziram no período de menor
precipitação (Figura 5). Uma evidência que explica essa divergência entre os
comportamentos de gs e PNmax, nessa ocasião, é a relação entre carbono interno e carbono
ambiente (Ci/Ca). Durante o período chuvoso/seco, os valores de Ci/Ca foram superiores
aos observados no período seco (tpareado = 2,2; P = 0,01; dados não mostrados), por outro
lado, os valores de transpiração e condutância estomática foram reduzidos no dossel
durante os dois períodos (chuvoso/seco e seco; Figura 5), indicando desta forma que a
redução em gs a partir do período chuvoso/seco, a priori, reduziu a perda de água, mas não
40
impôs limitações ao suprimento de CO2 até as câmaras subestomáticas e
consequentemente à fotossíntese.
Figura 13. Relação entre redução na fotossíntese máxima (PNmax) e condutância
estomática (gs) em árvores no dossel e sub-bosque de floresta ombrófila densa. Valores
da correlação são representados na Tabela 1. (ndossel = 15; nsub-bosque = 24). �̅�seco/�̅�anual)-
1.
4.3. Sazonalidade de precipitação não afeta a concentração de clorofila, o desempenho
fotoquímico e Rd em espécies florestais no dossel e sub-bosque
A limitação estomática impôs fortes restrições ao suprimento de CO2 e
consequentemente ao processo fotossintético durante o período seco. No entanto, outros
subprocessos podem estar associados à redução da fotossíntese durante períodos de
estresse hídrico (Flexas e Medrano 2002; Flexas et al., 2006). Conforme sumarizado por
Flexas e Medrano (2002), a atividade da Ribulose-1,5-bisfosfato carboxilase/oxigenase
(Parry et al., 2002; Bota et al., 2004), assim como a disponibilidade do substrato RuBP
(Sánchez-Rodriguez et al., 1997), síntese de ATP (Tezara et al., 1999), danos fotoquímicos
e fotoinibição permanente (Bjorkman e Powles, 1984; Reddy et al., 2004) são limitações
não-estomáticas à assimilação de CO2 em condições de seca moderada e/ou severa.
gs
-0,8 -0,6 -0,4 -0,2 0,0 0,2 0,4
PN
max
-0,4
-0,2
0,0
0,2
0,4
Dossel
Sub-bosque
P = 0,5 ( gs)+ 0,02
R = 0,75; P<0,0001
41
Nesse contexto, a análise do transiente de fluorescência da clorofila a tem sido utilizada,
por meio de desdobramentos do teste JIP, como ferramenta de análise de danos ao
aparato fotossintético mediante diversos estresses bióticos e abióticos (Stirbet e Govindjee,
2011), dentre eles a seca (van Rensburg et al., 1996; Redillas et al., 2011), elevada
irradiância (Gonçalves et al., 2007) e temperatura (Strasser 1997; Stefanov et al., 2011).
Embora a integridade e funcionalidade do aparato fotossintético possam ser
danificadas em condições de baixa disponibilidade de água, elevada temperatura e
irradiância, condições típicas durante secas extremas, no presente estudo, as árvores no
dossel e sub-bosque não foram afetadas no que se refere à concentração foliar de clorofila,
eficiência quântica máxima do PSII (Fv/Fm), potencial de conservação de energia dos fótons
absorvidos pelo PSII para a redução de aceptores de elétrons inter-sistemas (PIABS) e
potencial de conservação de energia dos fótons absorvidos pelo PSII para a redução de
aceptores finais de elétrons do PSI (PItotal). Embora os valores de Fv/Fm no sub-bosque
variaram ao longo do ano, as reduções não foram correlacionadas com reduções na
fotossíntese (Tabela 1); as mudanças nos valores médios foram sutis (0,821-0,830), assim
como, não existiram diferenças dos valores entre os períodos seco, chuvoso e transição
seco/chuvoso (Figura 6B). Geralmente, o estresse hídrico não proporciona alterações na
eficiência quântica máxima do PSII (Lawlor e Tezara, 2009), sendo que alterações na
disponibilidade de luz no sub-bosque pode ter sido a causa mais efetiva da mudança
sazonal de Fv/Fm, uma vez que menores valores de irradiância foram observados durante
o período de máximo Fv/Fm (chuvoso/seco; Figura 4).
A sazonalidade de precipitação não influenciou os valores de PItotal, independente
do estrato florestal. Além disso, as relações entre PNmax e PItotal não demonstraram padrão
de mudança em função dos períodos, ou seja, as mudanças em PNmax ao longo dos
períodos não foi correlacionada com as alterações em PItotal (Figura 9 e Tabela 1). O índice
de desempenho PItotal é o parâmetro mais sensível do teste JIP, pois integra parâmetros
representativos de todas as fases do transiente OJIP (Strasser et al., 2010). Assim, PItotal
tem sido utilizado em diversos trabalhos que analisam efeitos do estresse hídrico sobre a
funcionalidade do transporte de elétrons no aparato fotossintético (Strasser et al., 2010;
Redillas et al., 2011; Desotgiu et al., 2012; Campos et al., 2014). O provável
desacoplamento entre o transporte de elétrons e a assimilação de CO2 durante o período
seco no presente estudo pode ser resultado de uma maior contribuição de outros
processos na utilização da energia e poder redutor gerado na cadeia transportadora de
elétrons (ATP, Fd- e NADPH), sendo a fotorrespiração uma das vias sugeridas como
mecanismo de utilização da energia excedente produzida em condições onde a
assimilação de CO2 é limitada (Martinez-Ferii et al., 2000, Haupt-Herting e Fock, 2002;
Lawlor e Tezara, 2009). Adicionalmente, nossos resultados concordam com outros
42
trabalhos que anteriormente observaram desvio entre a fotossíntese e a captação e
utilização da energia nas etapas iniciais do processo fotossintético (Chastain et al., 2014;
Osuna et al., 2015).
Condições de seca somadas a elevada temperatura e irradiância, podem
desencadear a degradação das clorofilas presentes nas membranas dos cloroplastos em
decorrência da formação de espécies reativas de oxigênio (Reddy et al., 2004). No entanto,
as condições impostas ao longo dos períodos sazonais não alteraram a concentração de
clorofila (Figuras 6G e H) no dossel e sub-bosque, indicando que mecanismos de
prevenção do dano oxidativo podem ter atuado na manutenção da funcionalidade (e.g.
eficiência no transporte de elétrons) e estrutura (e.g. concentração de clorofila) do aparato
fotossintético (Asada, 1999; Demmig-Adams e Adams, 2000, Reddy et al., 2004; Wujeska
et al., 2013). Recentemente surgiu um debate sobre a resiliência da floresta Amazônica às
condições de seca em decorrência da observação de um “enverdecimento” da floresta.
Assim, durante períodos de menor precipitação quando maiores valores de irradiância
estão disponíveis em decorrência da reduzida nebulosidade ocorreria (ou não) o
“enverdecimento” da floresta conforme alterações na composição etária de folhas e
concentração de clorofila (Saleska et al., 2007; Lee et al., 2013; Morton et al., 2014). Os
resultados aqui demonstrados suportam as evidências de manutenção da concentração de
clorofila reportado por Lee et al., 2013, no entanto, divergem ao apontar a manutenção do
desempenho fotoquímico. Essa divergência pode ser explicada em parte pelo emprego de
diferentes técnicas, diferentes escalas espaciais e também variação diurna dos parâmetros
de fluorescência, tendo em vista que os autores reportaram reduções na fluorescência e
ganho de carbono ao meio dia durante o período seco, enquanto os dados aqui reportados
se referem às condições no início da manhã (8-10h).
A recuperação dos valores de gs e PNmax após a retomada da precipitação durante
o período seco/chuvoso sugere a capacidade de recuperação da floresta à limitação
imposta durante o período seco (Figuras 5A, B, C e D). Eventos de precipitação podem
interromper os efeitos em longo prazo da redução na disponibilidade hídrica em florestas
tropicais (Domingues et al., 2013) e, além disso, dentre os diversos fatores, a manutenção
da integridade e funcionalidade do aparato fotossintético pode ser responsável pela rápida
recuperação da fotossíntese após períodos de secas extremas (Gallé et al., 2007; Osuna
et al., 2015). Assim, os resultados desse trabalho evidenciam que além da capacidade de
regulação da abertura e fechamento estomático, a manutenção da concentração de
clorofila e funcionalidade do aparato fotossintético durante o período seco possibilitou às
espécies no dossel e sub-bosque a recuperação dos valores de PNmax no período
seco/chuvoso.
43
De forma semelhante ao desempenho fotoquímico, os valores de Rd não foram
alterados ao longo dos períodos analisados, sendo assim os efeitos da seca foram
pronunciados sobre o processo fotossintético, mas não alteraram o metabolismo
respiratório (Doughty et al., 2015). Os valores de Rd estão dentro da faixa observada em
espécies arbóreas no dossel e sub-bosque de florestas tropicais, assim como, os maiores
valores observados no dossel concordam com os reportados na literatura (Carswell et al.,
2000; Miranda et al., 2005; Kosugui et al., 2012; Domingues et al., 2013; Weerasinghe et
al., 2014, Rowland et al., 2015b). Em função de uma redução na respiração de crescimento,
os valores de respiração podem reduzir em condições iniciais de estresse hídrico, no
entanto, a respiração de manutenção é elevada quando o conteúdo foliar de água reduz
drasticamente (<50%) e consequentemente os valores globais de respiração são maiores
(Flexas et al., 2005). Possivelmente, o fechamento estomático e a manutenção da água na
folha aliviaram as condições de desidratação, assim como, o retorno da precipitação
durante o período seco/chuvoso interrompeu o efeito do estresse em longo prazo. Em
condições de prolongada redução na disponibilidade de água, a respiração aumenta em
espécies arbóreas vulneráveis à seca devido à elevada demanda energética para reparos
relacionados ao estresse hídrico e manutenção de processos osmóticos e hidráulicos
(Metcalfe et al., 2010; Rowland et al., 2015b).
4.4. Conteúdos foliares de nutrientes (N, P e K) vs PNmax em espécies florestais durante o
período seco
A redução de PNmax durante o período seco não foi uma resposta generalizada à
redução no conteúdo foliar de nitrogênio e fósforo (Figura 7). Somente 47% e 37% das
árvores no dossel e sub-bosque, respectivamente, reduziram N durante o período seco em
relação à média anual, enquanto o conteúdo de P reduziu em 53% das árvores no dossel
e 34% das plantas no sub-bosque. A capacidade fotossintética é, reconhecidamente,
correlacionada com as concentrações de N e P, pois esses nutrientes são fundamentais
ao metabolismo fotossintético, por exemplo, na constituição de enzimas, complexos
coletores de luz, membranas biológicas, ácidos nucléicos e intermediários do ciclo de
Calvin-Benson (Evans, 1989; Reich et al., 1994; Raaimakers et al., 1995; Hidaka e
Kitayama, 2013). Os valores de N relacionaram-se com a fotossíntese em situações
restritas quando todos os grupos foram analisados em conjunto ou no dossel florestal
(Figura 10), enquanto a relação PNmax x P foi observada em todos os ambientes e com
maior coeficiente de determinação na análise de todos os grupos (Figura 11). Além disso,
correlação significativa entre PNmax e P foi observada durante o período seco quando
todos os grupos foram considerados em conjunto (Tabela 1). A limitação da fotossíntese
44
e, consequentemente, da produtividade primária da floresta em sítios na Amazônia com
reduzidas concentrações de fósforo foi previamente reportada (Mercado et al., 2011) e, de
forma geral, as evidências mostram que as concentrações foliares de fósforo são
determinantes para a fotossíntese em maior magnitude que o nitrogênio no sítio em
questão, embora não estejam associados a queda na fotossíntese durante o período seco,
quando os ambientes (dossel e sub-bosque) são analisados individualmente.
Recentemente foi demonstrado o efeito do suprimento e dos teores foliares de fósforo
sobre o desempenho fotossintético de espécies arbóreas tropicais em condições de baixa
disponibilidade de luz, principalmente, no que se refere ao aprimoramento da condutância
estomática (Pasquini e Santiago, 2012, Santiago, 2015). Por fim, concentrações de N em
florestas temperadas e tropicais ao longo do período sazonal não interferem nos valores
de fotossíntese na maioria das espécies analisadas, seja pela manutenção dos conteúdos
de N em condições que a fotossíntese reduz (Wilson et al., 2000; Xu e Baldocchi, 2003;
Grassi et al., 2005) ou reduzida aclimatação da fotossíntese durante o período seco
(Domingues et al., 2013).
O maior conteúdo foliar de potássio observado durante o período seco em plantas
no sub-bosque pode estar associado ao papel desse nutriente na regulação estomática e
ajuste osmótico, com vista na manutenção dos níveis “normais” de fotossíntese, transporte
de fotoassimilados e, consequentemente, evitando danos oxidativos as membranas do
cloroplasto (Cakmak, 2005; Cochrane e Cochrane, 2009). Assim, os elevados conteúdos
foliares de potássio no sub-bosque podem ser uma tentativa de lidar com a redução na
disponibilidade hídrica (Sardans et al., 2012; Sardans et al., 2015). Mas, esse mecanismo
parece não ser pronunciado o bastante ao ponto de manter a regulação estomática, pois
não foram observadas correlações entre o aumento no conteúdo foliar de K e manutenção
da condutância estomática e fotossíntese (Tabela 1), ou seja, plantas que acumularam
mais potássio nas folhas também reduziram a condutância estomática e,
consequentemente, a fotossíntese na mesma intensidade que plantas que não
acumularam.
5. Conclusões
A sazonalidade de precipitação em um ano de ocorrência do fenômeno climático El
Niño influencia a fotossíntese em floresta ombrófila densa na Amazônia Central.
Independente do estrato florestal ocorre pronunciada redução na fotossíntese durante o
período seco, principalmente pela forte limitação estomática. No entanto, a retomada da
precipitação durante o período de transição (seco/chuvoso) interrompeu os efeitos do
estresse em longo prazo e manteve outros processos relacionados ao desempenho
45
fotossintético e respiração foliar relativamente inalterados. Os teores foliares de fósforo e
potássio variaram sazonalmente, contudo, não estiveram associados com a redução da
fotossíntese durante o período seco. Os valores de fotossíntese máxima recuperaram com
a retomada da precipitação no período seco/chuvoso. Mas, a pronunciada redução da
fotossíntese no período seco, em ano de El Niño, demonstra os possíveis efeitos que
eventos de secas severas e recorrentes podem proporcionar ao balanço de carbono na
Amazônia Central.
1Mestrando do Programa de Pós-Graduação em Ciências de Florestas Tropicais, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Av. André Araújo, 2936, CEP 69060-001, Manaus (AM). [email protected] 2Dr., Professor Adjunto da Faculdade de Ciências Agrárias. UFAM – Universidade Federal do Amazonas. Av. General Rodrigo Octavio Jordão Ramos, 3000, Bloco V, Sala 2 – Coroado I – 69077-000 – Manaus, AM. [email protected] 3Dr., Pesquisador Titular do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Av. André Araújo, 2936, CEP 69060-001, Manaus (AM). [email protected]
46
66
Capítulo 2. MECANISMOS DE CAPTAÇÃO E USO DA IRRADIÂNCIA NO DOSSEL E
SUB-BOSQUE DE UMA FLORESTA OMBRÓFILA DENSA NA AMAZÔNIA CENTRAL
Mechanisms of irradiance harvesting and use in the canopy and understory of a Central
Amazonian rainforest
Victor Alexandre Hardt Ferreira dos Santos1, Marciel José Ferreira2, José Francisco
de Carvalho Gonçalves 3
47
Resumo
A disponibilidade de irradiância em florestas tropicais varia sobremaneira entre os estratos
superior (dossel) e inferior (sub-bosque). Os mecanismos de captação e uso da irradiância
disponível que determinam as elevadas taxas fotossintéticas no dossel florestal, assim
como, balanço positivo de carbono no sub-bosque são pouco compreendidos. Nesse
estudo, os mecanismos de captação e uso da irradiância em espécies arbóreas crescendo
no dossel e sub-bosque de uma floresta ombrófila densa na Amazônia Central foram
investigados na expectativa de identificar quais características foliares melhor contribuem
para a captação da irradiância no sub-bosque e utilização da energia absorvida no dossel.
Para tanto, análises relativas às características morfoanatômicas (massa foliar específica
e espessura de tecidos foliares) e funcionais foliares (teores foliares de pigmentos
cloroplastídicos, fósforo e nitrogênio, parâmetros do transiente polifásico de fluorescência
da clorofila a e trocas gasosas) foram realizadas durante os períodos chuvoso (abril),
transição chuvoso/seco (julho), seco (setembro) e transição seco/chuvoso (novembro) em
19 árvores no dossel e 38 plantas de espécies arbóreas no sub-bosque. No dossel florestal,
os valores de massa foliar específica, espessura foliar e espessura do parênquima
paliçádico foram 73%, 23% e 71% superiores quando comparados com os valores das
folhas do sub-bosque, respectivamente. Conteúdos foliares de nitrogênio e fósforo foram
destacadamente superiores no dossel. Elevada eficiência no transporte de elétrons
associada ao fotossistema I (PS I) aprimorou em 2 vezes o desempenho fotoquímico (PItotal)
no dossel. Essas características correlacionaram-se com altos valores de fotossíntese
máxima no dossel. No sub-bosque foram verificadas maiores concentrações de pigmentos
cloroplastídicos na base de massa foliar, elevada proporção de epiderme foliar em relação
à espessura foliar, partição de nitrogênio para os complexos coletores de luz e eficiência
nas etapas iniciais de captura da energia no fotossistema II (PS II). Essas características
foliares no sub-bosque em paralelo à reduzida respiração foliar no escuro possibilitam uma
irradiância de compensação comparável aos níveis de irradiância disponíveis no sub-
bosque, garantindo assim balanço positivo de carbono. Assim, os resultados desse
trabalho permitem concluir que espécies no dossel florestal apresentam maior fotossíntese
em função de parênquima paliçádico desenvolvido, maiores conteúdos foliares de
nitrogênio e fósforo e eficiente redução dos aceptores finais de elétrons do PSI. Enquanto,
espécies arbóreas no sub-bosque florestal, além de apresentarem características
morfoanatômicas e funcionais que otimizam a interceptação e absorção da irradiância, são
eficientes durante as etapas iniciais da cadeia de transporte de elétrons, sendo essas
características essenciais à manutenção da assimilação de CO2 em condições de baixa
disponibilidade de irradiância.
48
Palavras Chave: fotossíntese, fluorescência da clorofila a, fotossistema I, pigmentos
cloroplastídicos, floresta tropical
49
Abstract
The availability of irradiance in tropical forests varies greatly between canopy and
understory extremes in the forest vertical profile. The mechanisms of irradiance harvesting
and use that determine the high photosynthesis in the canopy and positive carbon budget
in the understory are poorly understood. Mechanisms of harvesting and use of available
irradiance may determine the high photosynthesis in the canopy, as well as, positive carbon
budget in the understory. In this study, the mechanisms of irradiance harvesting and use in
tree species growing in canopy and understory of a Central Amazonian rainforest were
investigated with objective of examine which leaf traits contribute for a better harvesting of
irradiance in the understory and use of absorbed energy in the canopy. During the wet
(April), wet/dry transition (July), dry (September) and dry/wet transition (November) seasons
were evaluated in 19 canopy tree and 38 tree saplings in the understory morphoanatomical
leaf traits (leaf mas area and thickness of leaf tissues) and functional leaf traits (chloroplastid
pigments, phosphorus and nitrogen, chlorophyll a fluorescence parameters and gas
exchange). In the canopy, the leaf mass area, leaf and palisade layer thickness were,
respectively, 73%, 23% and 71% highest than understory. Leaf nitrogen and phosphorus
content were notably higher in the canopy. Efficiency in electron transport associated to
photosystem I (PSI) improved in 2 times the photochemical performance (PItotal) in the
canopy. These traits determined high light saturated photosynthesis in the canopy. In the
other hand, higher chloroplastid pigments concentration, thick leaf epidermis, nitrogen
partitioning to light-harvesting complexes and efficiency in initial steps of energy harvesting
in the photosystem II were observed in the understory. These leaf traits and reduced leaf
dark respiration allows reduced irradiance compensation point in the understory, in levels
comparable to irradiance in this environment, ensuring positive carbon budget. In synthesis,
species in the canopy of forest exhibit a higher photosynthesis in consequence of leaf
structure, higher leaf nitrogen and phosphorus content and efficient reduction of end
electrons acceptors at the PSI. While, trees species in the understory, besides presenting
morpho-anatomical and functional traits which optimize the interception and absorption of
light, are efficient during the initial steps of electrons transport chain. These characteristics
are essential to maintenance of CO2 assimilation in low available irradiance conditions.
Keywords: photosynthesis, chlorophyll a fluorescence, photosystem I, chloroplastid pigments, tropical forest
50
1. Introdução
A diversidade e produtividade de ecossistemas florestais complexos, tais como, as
florestas tropicais, estão associadas à eficiência no uso dos recursos pelas diversas
espécies vegetais (Valadares e Niinemets, 2008; Ishii et al., 2013). Ao longo do perfil
vertical de florestas tropicais, a estrutura e composição da vegetação promovem
heterogeneidade na disponibilidade dos recursos, sendo destacável a redução exponencial
da irradiância a partir do dossel em direção ao sub-bosque (Castro, 2000; Kenzo et al.,
2015). No estrato inferior das florestas chega, geralmente, apenas 1-2% da irradiância
disponível nas camadas superiores do dossel (Nicotra et al., 1999; Kenzo et al., 2015).
Genótipos adaptados ou fenótipos aclimatados podem lidar com a redução na
disponibilidade de irradiância no sub-bosque por meio de diversos mecanismos associados
à eficiente interceptação, absorção e utilização desse recurso e, assim, manter o balanço
de carbono que assegure a permanência dos indivíduos no ambiente (Valadares e
Niinemets, 2008). Por outro lado, a tolerância à elevada irradiância no dossel de florestas
tropicais, que pode alcançar valores acima de 2600 µmol m-2 s-1, requer mecanismos que
maximizam a utilização da luz, assim como, reduzam os danos causados pelo excesso de
energia de excitação no aparato fotossintético (Wright e Colley, 1994; Demmig-Adams e
Adams, 2000; Kenzo et al., 2006).
Nas últimas décadas, diversas evidências foram apresentadas acerca das
variações morfológicas, anatômicas, fisiológicas e bioquímicas impostas pelo gradiente
microclimático ao longo do perfil vertical de florestas tropicais (Carswell et al., 2000; Kenzo
et al., 2006; Domingues et al., 2005; Kosugi et al., 2012; Weerasinghe et al., 2014; Kenzo
et al., 2015). Neste contexto, condições de reduzida disponibilidade de luz no sub-bosque
determinam características foliares que maximizam a absorção desse recurso e
possibilitam um balanço positivo de carbono, tais como: maior área foliar específica (Evans
e Poorter, 2001), características ópticas da epiderme, por exemplo espessura e
convexidade, que focalizam a luz difusa (Bone et al., 1985; Vogelmann et al., 1996), maior
concentração de pigmentos cloroplastídicos na unidade de massa (Lichtenthaler e Babani,
2004), alocação predominante de nitrogênio para complexos pigmento-proteicos dos
tilacoides (Evans et al., 1989; Kenzo et al., 2006), maior grau de empilhamento dos
tilacoides na ultraestrutura dos cloroplastos (Boardman, 1977) e, principalmente em função
de reduzida respiração foliar no escuro, baixa irradiância de compensação de luz (Craine
e Reich, 2005; Valadares e Niinemets, 2008). Em outro extremo, a elevada disponibilidade
de luz no dossel, condiciona maiores valores de fotossíntese e respiração foliar no escuro,
mesofilo com maior espessura de parênquima paliçádico, maiores conteúdos de nitrogênio
51
e fósforo na unidade de massa e maior capacidade fotossintética (Kenzo et al., 2006;
Kosugi et al., 2012; Weerasinghe et al., 2014; Kenzo et al., 2015).
Embora o comportamento ecofisiológico das espécies arbóreas em condições de
sub-bosque e dossel de florestas tropicais tenha sido bastante estudado, na Amazônia em
particular, as respostas das espécies nessas condições ainda são pouco compreendidas
(Carswell et al., 2000, Domingues et al., 2005; Domingues et al., 2014). Além disso, o
melhor entendimento sobre a integridade e funcionalidade do aparato fotossintético
associado à eficiência no transporte de elétrons entre espécies no dossel e sub-bosque de
florestas tropicais pode ser acessado a partir dos parâmetros obtidos do transiente
polifásico da fluorescência da clorofila a (Stirbet e Govindjee, 2011). O teste JIP utiliza
diversas fases do transiente polifásico (e.g. O-J-I-P) para desdobramentos de parâmetros
associados à sucessivas reduções de aceptores de elétrons ao longo da cadeia de
transporte de elétrons nos tilacoides, desde o aprisionamento de elétrons no fotossistema
II (PSII) até redução dos aceptores finais de elétrons no fotossistema I (PSI) (Strasser et
al., 1995; Strasser et al., 2010; Stirbet e Govindjee, 2011).
As hipóteses testadas nesse estudo foram: (i) em plantas no sub-bosque, o balanço
positivo de carbono será assegurado por características morfoanatômicas (maior
espessura de epiderme e menor massa foliar específica), funcionais (maior concentração
de pigmentos cloroplastídicos e partição de nitrogênio para clorofila), assim como, maior
eficiência nas etapas iniciais da transformação da energia absorvida em potencial redox
(Fv/Fm e PIABS) associadas com menor irradiância de compensação (Kenzo et al., 2006;
Valadares e Niinemets, 2008); (ii) por outro lado, em espécies presentes no dossel florestal,
elevados valores de fotossíntese serão consequência de maior espessura do parênquima
paliçádico, massa foliar específica, concentração foliar de nitrogênio e fósforo e eficiência
nas etapas finais da cadeia transportadora de elétrons (Fase-IP; REo/ETo) (Lin et al., 2009;
Desotigiu et al., 2012; Campos et al., 2014). Portanto, o objetivo desse capítulo foi
investigar os mecanismos de captação e uso da irradiância em espécies arbóreas no
dossel e sub-bosque de uma floresta ombrófila densa na Amazônia Central.
52
2. Material e Métodos
2.1. Área de estudo
O estudo foi realizado na Estação Experimental de Silvicultura Tropical do Instituto
Nacional de Pesquisas da Amazônia (2°36’32,67’’ S; 60°12’33,48 W). O clima na região é
classificado como Amw, de acordo com o sistema de classificação de Köppen, com médias
mensais da temperatura do ar variando entre 24 e 27°C. O total de precipitação anual é
2200 mm com a presença de período seco (<100 mm mês-1) entre os meses de agosto e
setembro (Araújo et al., 2002). A vegetação da área é classificada como floresta ombrófila
densa de terra firme e apresenta composição florística arbórea diversificada, sendo as
famílias botânicas de maior densidade: Lecythidaceae, Sapotaceae, Arecaceae,
Euphorbiaceae, Burseraceae e Chrysobalanaceae. As famílias Sapotaceae,
Chrysobalanaceae e Lauraceae estão entre as mais diversas em espécies (Carneiro,
2004). Dentre as espécies, Licania caudata Prance, Duguetia flagelaris Huber, Monotagma
tuberosum Hagberg e Protium apiculatum Swart estão entre as mais frequentes no sub-
bosque (Oliveira e Amaral, 2005), enquanto Scleronema micranthum Ducke e Eschweilera
coriacea (DC.) Mart. ex Berg. apresentam elevada frequência nos estratos superiores do
dossel florestal (Carneiro, 2004).
2.2. Implementação das análises em campo
Características foliares foram investigadas em 19 árvores no dossel florestal e 38
plantas, de espécies arbóreas, presentes no sub-bosque (Tabela 1). No sub-bosque,
dentre as espécies identificadas, no mínimo até o nível de gênero, são típicas desse
ambiente: Duguetia flagellaris, Unonopsis stipitata, Cordia nodosa, Hirtella duckei, Sloanea
sp., Mabea speciosa, Inga obidensis; Lacistema aggregatum, Endlicheria sprucei,
Theobroma sp., Guarea sp., Amaioua sp., Psychotria prancei e Rinorea racemosa. As
demais espécies e/ou gêneros possuem potencial para atingir o dossel florestal. Em cada
ambiente, as características foram analisadas em quatro períodos sazonais de
precipitação: chuvoso (abril); transição chuvoso/seco (julho); seco (setembro) e transição
seco/chuvoso (novembro). As copas das árvores no dossel foram acessadas por meio da
torre do LBA (K34) e de duas passarelas (passarela 1: 25 m de altura, 30 m de
comprimento; passarela 2: 20 m de altura, 30 m de comprimento) sustentadas por cabo de
aço. No sub-bosque, as medidas foram feitas em solo.
53
Tabela 1. Lista de espécies no dossel e sub-bosque, família botânica, altura, diâmetro à
altura do peito (DAP) e características analisadas.
Espécie Família Altura (m) DAP (cm) Características3
Dossel
Licania sp. Chrysobalanaceae 19 13 AN; ME; CH; NT; FA; TG Licania micrantha Chrysobalanaceae 26(22)1 25 AN; ME; CH; NT; FA; TG Couepia longipendula Chrysobalanaceae 25(22) 28 AN; ME; CH; NT; FA; TG Diospyros sp. Ebenaceae 30(18) 39 AN; ME; CH; NT; FA; TG Inga splendens Fabaceae 26(21) 19 AN; ME; CH; NT; FA; TG Zygia ramiflora Fabaceae 19 12 AN; ME; CH; NT; FA; TG Swartzia tomentifera Fabaceae 25(22) 23 AN; ME; CH; NT; FA; TG Swartzia tomentifera Fabaceae 28(24) 30 AN; ME; CH; NT; FA; TG Vantanea macrocarpa Humiriaceae 25(22) 23 AN; ME; CH; NT; FA; TG Humiriastrum sp. Humiriaceae 28(22) 23 AN; ME; CH; NT; FA; TG Mezilaurus itauba Lauraceae 25 20 AN; ME; CH; NT; FA; TG Eschweilera coriacea Lecythidaceae 18 22 AN; ME; CH; NT; FA; TG Eschweilera sp. Lecythidaceae 16 13 ME; CH; NT; FA; TG Eschweilera truncata Lecythidaceae 21 13 AN; ME; CH; NT; FA; TG Scleronema micranthum Malvaceae 35(23) 60 AN; ME; CH; NT; FA; TG Scleronema micranthum Malvaceae 30(23) 41 ME; CH; NT; FA; TG Blepharocalyx sp. Myrtaceae 20 19 ME; CH; NT; FA; TG Matayba sp. Sapindaceae 21 13 AN; ME; CH; NT; FA; TG Pouteria anomala Sapotaceae 33(30) 35 ME; CH; NT; FA; TG
Sub-bosque
Duguetia flagellaris Annonaceae 3,4 2,2 AN; ME; CH; NT; FA; TG Unonopsis stipitata Annonaceae 3,8 2,2 AN; ME; CH; NT; FA; TG Annonaceae NI Annonaceae 5,0 3,1 AN; ME; CH; NT; FA; TG Duguetia flagellaris Annonaceae 4,1 2,4 AN; ME; CH; NT; FA; TG Tabernaemontana sp. Apocynaceae 2,3 1,1 AN; ME; CH; NT; FA Cordia nodosa Boraginaceae 2,0 1,7 AN; ME; CH; NT; FA; TG Protium sp. Burseraceae 2,8 1,2 AN; ME; CH; NT; FA; TG Hirtella duckei Chrysobalanaceae 3,1 1,3 AN; ME; CH; NT; FA; TG Tovomita sp. Clusiaceae 3,5 2,1 AN; ME; CH; NT; FA; TG Moronobea coccinea Clusiaceae 12,3(6,4) 8,3 ME; CH; NT; FA Garcinia sp. Clusiaceae 3,2 1,2 AN; ME; CH; NT; FA Sloanea sp. Elaeocarpaceae 6,0 2,8 AN; ME; CH; NT; FA; TG Mabea speciosa Euphorbiaceae 0,6 (0,9)2 ME; CH; NT; FA; TG Mabea speciosa Euphorbiaceae 3,1 1,4 AN; ME; CH; NT; FA; TG Inga obidensis Fabaceae 5,1 2,9 ME; CH; NT; FA Zygia ramiflora Fabaceae 3,7 1,5 AN; ME; CH; NT; FA; TG Lacistema aggregatum Lacistemataceae 4,9 2,1 AN; ME; CH; NT; FA Endlicheria sprucei Lauraceae 2,5 1,0 AN; ME; CH; NT; FA; TG Ocotea sp. Lauraceae 2,8 1,9 AN; ME; CH; NT; FA; TG Eschweilera wachenheimii Lecythidaceae 4,9 3,4 AN; ME; CH; NT; FA Lecythidaceae NI Lecythidaceae 9,1(5) 4,8 AN; ME; CH; NT; FA Theobroma sp. Malvaceae 2,5 1,2 AN; ME; CH; NT; FA; TG Guarea sp. Meliaceae 2,2 2,4 AN; ME; CH; NT; FA; TG Naucleopsis sp. Moraceae 2,5 1,2 AN; ME; CH; NT; FA; TG Virola sp. Myristicaceae 4,1 2,9 AN; ME; CH; NT; FA Virola multinervia Myristicaceae 3,0 1,9 AN; ME; CH; NT; FA; TG Minquartia guianensis Olacaceae 1,8 (2,1) AN; ME; CH; NT; FA; TG Minquartia guianensis Olacaceae 2,5 1,5 ME; CH; NT; FA Amaioua sp. Rubiaceae 3,8 1,3 AN; ME; CH; NT; FA; TG Psychotria prancei Rubiaceae 2,9 0,7 AN; ME; CH; NT; FA; TG Rubiaceae NI (1) Rubiaceae 4,1 2,0 AN; ME; CH; NT; FA; TG Rubiaceae NI (2) Rubiaceae 1,5 (1,2) AN; ME; CH; NT; FA; TG Rubiaceae NI (3) Rubiaceae 3,8 2,7 AN; ME; CH; NT; FA; TG Talisia sp. Sapindaceae 4,5 2,6 AN; ME; CH; NT; FA Pouteria sp. Sapotaceae 3,6 1,5 AN; ME; CH; NT; FA; TG Simaba sp. Simaroubaceae 3,8 2,5 AN; ME; CH; NT; FA; TG Rinorea racemosa Violaceae 3,6 1,6 AN; ME; CH; NT; FA Rinorea racemosa Violaceae 3,0 1,1 AN; ME; CH; NT; FA
1Altura de coleta das folhas entre parêntesis; 2Diâmetro à altura do coleto (5 cm) em negrito entre parêntesis; 3Anatomia (AN); Massa foliar específica (ME); Pigmentos Cloroplastídicos (CH); Nutrientes (NT); Fluorescência (FA); Trocas gasosas (TG)
54
2.3. Irradiância e abertura do dossel
Durante cada período sazonal, a disponibilidade de radiação fotossinteticamente
ativa (PAR) foi medida durante 5 dias no dossel e sub-bosque. No dossel, o sensor de
radiação PAR (MQS-B sensor/ ULM-500 logger, Heinz Walz) foi instalado na torre do LBA
(K34) à 52 m de altura livre da interferência de copas e no sub-bosque à 1,3 m de altura
sempre no mesmo ponto. Os dados foram registrados a cada 30 segundos.
Adicionalmente, em todos períodos, o grau de abertura do dossel sobre cada indivíduo
amostrado no sub-bosque foi estimado por meio de imagens hemisféricas (CI-110/120
Plant Canopy Imager; CID Inc., Camas, WA, USA).
2.4. Características morfoanatômicas
As folhas selecionadas para as determinações micromorfométricas, assim como
para todas as demais análises, estavam completamente expandidas, com aspecto
fitossanitário adequado e sem sinais de senescência. Características micromorfométricas
(espessura foliar, parênquima paliçádico, parênquima lacunoso e epidermes adaxial e
abaxial) foram obtidas durante a primeira campanha de campo em três folhas por indivíduo
selecionado. A região central das folhas foi fixada em FAA 50% (formaldeído 37-40%,
ácido acético glacial e etanol 50%), e, armazenada em álcool 70% até a realização dos
cortes. As amostras foram seccionadas em micrótomo de mesa (15-25 µm), clarificadas e
então coradas com Safrablau (Astrablau e Safranina, 9:1 v/v). Após serem coradas, as
secções foram desidratadas em série alcoólica (50%, 70%, 92% e 100% álcool etílico) e
montadas em lâminas com glicerina (Rodrigues, 2013). Os tecidos foram observados com
auxílio do microscópio de luz (Zeiss Axioskop 2; Zeiss, Jena, Alemanha), documentados
(Zeiss Axio Cam MRC) e, por fim, as medidas das sessões transversais foram feitas com
uso do programa ANAT QUANTI 2.0 (Universidade Federal de Viçosa).
A massa foliar específica (MFE) foi obtida por meio da razão entre a massa seca a
65ºC e a área de dez discos foliares em cada folha selecionada (Evans e Poorter, 2001).
Os discos foliares foram obtidos de três folhas por árvore em cada período sazonal.
2.5. Pigmentos cloroplastídicos
A determinação de pigmentos cloroplastídicos foi realizada em três folhas por
indivíduo em cada período. Para a determinação dos teores de pigmentos cloroplastídicos
foram retiradas amostras de 0,1 g de material vegetal fresco e maceradas com 10 ml de
acetona (100% v/v) + 10 ml de uma solução de acetona (80% v/v) contendo MgCO3 (0,5%
55
p/v). Posteriormente, o extrato foi filtrado e as absorbâncias nos comprimentos 663, 645 e
480 nm foram determinadas com auxílio do espectrofotômetro (Ultrospec 2100 pro
UV/visible, Amersham, Biosciences, Cambridge, UK), a fim de obter as concentrações de
clorofila a (Chl a), clorofila b (Chl b) e carotenoides (Carx+c), respectivamente (Lichtenthaler
e Wellburn, 1983). Para o cálculo das concentrações dos pigmentos cloroplastídicos, na
base de massa foliar fresca (µmol g-1) e conteúdo na base de área (µmol cm-2), foram
utilizadas as equações descritas por Hendry e Price (1993). No presente estudo foi definido
como concentração foliar as unidades expressas em massa foliar e como conteúdo foliar
as unidades expressas em área foliar.
2.6. Nitrogênio e fósforo foliar
Os teores foliares de nitrogênio (N) e fósforo (P) foram determinados de três folhas
por planta em cada período. Para a determinação dos teores de nitrogênio, amostras
contendo 0,1 g de matéria seca foram submetidas a uma pré-digestão, durante uma noite,
e posteriormente a uma digestão com duplo ácido (H2O2 + H2SO4), utilizando-se como
catalisadores o sulfato de lítio e o selênio em temperatura gradativa de 50-50°C até 350oC,
segundo a metodologia descrita por Miyazawa et al. (1999). Posteriormente, o nitrogênio
total foi determinado de acordo com o método de Kjeldahl, a partir de uma alíquota de 25
ml do extrato puro (Bremner, 1996). Para a determinação das concentrações foliares de P,
amostras contendo 0,5 g de matéria seca foram submetidas à digestão nitro-perclórica,
com temperatura ajustada de 50 em 50oC até 210oC, em intervalos de 30 minutos. A partir
do extrato nitro-perclórico, os teores de P foram determinados por espectrofotometria a 725
nm (Murphy e Riley, 1962). Conforme comentado no item 2.5. Pigmentos cloroplastídicos,
os valores de N e P na base de massa foliar foram nomeados como concentrações foliares,
enquanto o conteúdo foliar se refere aos resultados na base de área foliar.
2.7. Fluorescência da clorofila a
A fluorescência da clorofila a foi determinada sob condições de campo por meio de
um fluorômetro portátil (PEA, MK2 – 9600 – Hansatech, Norfolk, UK), entre 8:00 e 10:00
horas, em três folhas por planta nos quatro períodos.
Folhas selecionadas para análise foram submetidas a um período de adaptação ao
escuro durante 30 minutos, utilizando clipes apropriados, sendo este período suficiente
para a completa oxidação do sistema fotossintético de transporte de elétrons. Em seguida,
a face adaxial das folhas foi exposta a um pulso de luz saturante de alta intensidade
luminosa (3000 µmol m-2 s-1 e comprimento de onda de 650 nm por 1 s). O ajuste do ganho
56
foi padronizado para cada espécie de acordo com análises prévias. Assim, as respostas
relacionadas aos transientes da fluorescência da clorofila a foram obtidas a partir de
software específico (Handy PEA software - v 1,30), de acordo com equações do teste JIP
(Strasser et al., 1995; Strasser et al., 2010).
Teste JIP: O estágio inicial da atividade fotossintética é regulado por quatro etapas
funcionais básicas que, portanto, são descritas de forma a explicar as variáveis da
absorção do fóton pelas moléculas de clorofilas nos complexos antenas (ABS). Parte de
ABS é aprisionada pelos centros de reação do PSII (TR) para ser convertida à energia
redox a partir da redução do aceptor primário de elétrons QA a QA - que é então reoxidada
à QA e a energia utilizada para redução da cadeia de transporte de elétrons após a QA- (ET)
e dos aceptores finais de elétrons do PSI (RE). Além disso, parte da energia de excitação
é dissipada na forma de calor ou reemitida como fluorescência (DI) (Gonçalves et al., 2007;
Force et al., 2003; Strasser et al., 2010). Dentre os inúmeros parâmetros fornecidos pelo
teste JIP, foram utilizados nesse trabalho a densidade de centros de reação ativos do PSII
(γRC/1 – γRC ou RC/ABS), eficiência quântica máxima do PSII (φPo ou Fv/Fm), eficiência de
um elétron ser movido após a QA (ΨEo ou ETo/TRo) e eficiência de um elétron dos
carreadores de elétrons inter-sistemas ser transferido para reduzir os aceptores finais de
elétrons do PSI (δRo ou REo/ETo). Desses parâmetros foram derivados o índice de
desempenho na base ABS (PIABS) e o índice de desempenho total (PItotal), a saber:
PIABS = (γRC/(1 – γRC) [φPo/(1 − φPo)] [ΨEo/(1 − ΨEo)]
PItotal = PIABS [δRo/(1 − δRo)]
Adicionalmente foi derivado do transiente polifásico o parâmetro fase-IP que
expressa a estequiometria PSI/PSII (Ceppi et al., 2012).
2.8. Características fotossintéticas foliares
Características fotossintéticas foliares foram obtidas da curva de resposta
fotossintética à intensidade luminosa (PN-I). Para tanto, os dados foram coletados em uma
folha por indivíduo, em cada período sazonal, entre 8:00 e 13:00 horas com o analisador
portátil de fotossíntese LI-6400 equipado com uma fonte artificial de irradiância (6400-02B
Vermelho-Azul) que estava ajustado para trabalhar com fluxo de ar, concentração de CO2,
temperatura e vapor de H2O de 400 µmol s-1, 400±1 µmol mol-1, 31±1oC e 21±1 mmol mol-
1. Curvas PN-I foram realizadas seguindo a seguinte sequência de 2000, 1500, 1000, 750,
500, 250, 100, 75, 50, 25, e 0 µmol m−2 s-1 (Santos Júnior et al., 2013). Fotossíntese máxima
57
na base de área foliar (PNmax(a)) foi obtida a partir dos valores saturantes alcançados com a
curva de resposta fotossintética à intensidade luminosa, em densidade de fluxo sempre
entre 1000 e 2000 µmol m-2 s-1. Independentemente do ambiente e período de análise, não
foram observadas quedas nos valores de PN em condições de elevada irradiância na
câmara do LI-COR 6400. A respiração foliar no escuro (Rd) são valores absolutos de PN
quando a irradiância foi igual a 0 µmol m−2 s-1. O coeficiente angular da curva PN-I entre 0
e 100 µmol m−2 s-1 foi considerado a eficiência quântica aparente (α) e a irradiância de
compensação de luz (IC; fluxo de fótons fotossinteticamente ativos no qual PN = 0) foi
calculada pela fórmula IC = Rd/α.
2.9. Análises estatísticas
Os pressupostos de normalidade e homogeneidade das variâncias foram
analisados pelos testes de Lilliefors e Levene, respectivamente. Em condições de não
normalidade e/ou homogeneidade das variâncias os dados foram transformados por meio
da função logarítmica (Log10) (Zar, 1999). Os ambientes (dossel e sub-bosque) foram
comparados em cada período sazonal pelo teste t (bicaudal; P<0,05). Associações entre
as variáveis (PNmax x características morfoanatômicas, conteúdo foliar de N e P e
parâmetros do teste JIP; IC x características morfoanatômicas, concentração foliar de
clorofila, partição de N para clorofila e parâmetros do teste JIP) foram testadas por meio
de análise de correlação e regressão para os dados em conjunto, assim como, para cada
ambiente individualmente. O programa estatístico utilizado na análise dos dados foi o
Statistica 10 (StatSoft Inc., 2011 East 14th Street, Tulsa, OK, USA).
3. Resultados
3.1. Variação diurna e sazonal da radiação fotossinteticamante ativa e abertura do dossel
Conforme esperado, o padrão de variação diurna da irradiância diferiu
sobremaneira entre os ambientes, assim como, entre os períodos sazonais dentro de cada
ambiente (Figura 1). Durante o período seco, no dossel florestal, os valores médios de
irradiância atingiram 1800 mol m-2 s-1 (Imax = 2155 e Imin = 480 mol m-2 s-1) entre 11 e 12
h, enquanto no sub-bosque, a presença de sunflecks entre 10 e 11 h proporcionou um valor
médio de 200 ± mol m-2 s-1 (Imax = 1100 e Imin = 10 mol m-2 s-1). Nos demais períodos, a
média não ultrapassou 1500 mol m-2 s-1 no dossel, assim como, não atingiu 60 mol m-2
s-1 no sub-bosque florestal.
58
Durante o período chuvoso, no dossel florestal, os registros de irradiância se
agruparam em valores intermediários (150-750 mol m-2 s-1) e a presença de nebulosidade
manteve 86% dos valores registrados abaixo de 1000 mol m-2 s-1 (Figura 2). Em
contrapartida, durante o período seco 62% dos valores registrados de irradiância estavam
acima de 1000 mol m-2 s-1. Os períodos de transição apresentaram distribuição dos
registros de irradiância intermediária à observada entre os períodos seco e chuvoso, sendo
que 50 e 46% dos valores de irradiância registrados estavam acima de 1000 mol m-2 s-1
durante os períodos chuvoso/seco e seco/chuvoso, respectivamente. No sub-bosque, em
todos os períodos, 75% dos valores de irradiância registrados a cada 30 segundos estavam
abaixo de 25 mol m-2 s-1.
A variação diurna e a distribuição dos valores de irradiância ao longo dos períodos
promoveram pronunciada diferença nos valores de irradiância diários totais e médios
(Tabela 2). Em dias nos quais mínimos valores foram registrados, a irradiância diária total
no sub-bosque foi 2,4; 0,3; 4,1 e 3,3% da observada no dossel durante os períodos
chuvoso, chuvoso/seco, seco e seco/chuvoso, respectivamente. Por outro lado, em dias
que os valores máximos de irradiância foram observados, a proporção foi de 1,4; 0,2; 5,2
e 1,9%. Maiores valores de irradiância diária média e diária total foram observados durante
o período seco em ambos os ambientes, sendo que no sub-bosque os valores diários totais
registrados no período seco, em dias classificados como de irradiância mediana, foram 5
vezes maiores que a média dos demais períodos. A irradiância média diária no dossel
durante o período seco foi 2 vezes a observada no período chuvoso, com diferença de
irradiância diária total de 21,6 mol m-2. Considerando os dias com irradiância máxima,
mínima e mediana, em todos os períodos, os valores de irradiância diária total no sub-
bosque foram apenas 2,3% dos valores observados no dossel.
Os níveis de abertura do dossel pouco variaram durante os períodos sazonais,
sendo que os valores médios registrados foram 6; 4,3; 5,8 e 6,8% nos períodos chuvoso,
transição chuvoso/seco, seco e transição seco/chuvoso, respectivamente.
59
Figura 1. Valores médios do padrão diário da radiação fotossinteticamente ativa no dossel
(A) e sub-bosque (B) de floresta ombrófila densa na Amazônia Central. O gráfico inserido
representa o período seco devido às grandes diferenças de escala entre os períodos.
Figura 2. Frequência de valores de radiação fotossinteticamente ativa no dossel e sub-
bosque de floresta ombrófila densa na Amazônia Central durante os períodos chuvoso,
chuvoso/seco, seco e seco/chuvoso.
Horário
6 8 10 12 14 16 18
I (
mo
l m
-2 s
-1)
0
350
700
1050
1400
1750
2100
Chuvoso
Chuvoso/Seco
Seco
Seco/Chuvoso
6 8 10 12 14 16 18
I (
mo
l m
-2 s
-1)
0
10
20
30
40
50
60
Horário
6 8 10 12 14 16 18
I dossel (
mol m
-2 s
-1)
0
50
100
150
200
250A B
0,0
0,1
0,2
0,3
0,6
0,8
1,0
0,0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
Dossel
Sub-bosque
1000
-150
0
750-
1000
500-
750
250-
500
150-
250
50-1
00
25-5
0
10-2
51-
10
>150
0
1000
-150
0
750-
1000
500-
750
250-
500
150-
250
50-1
00
25-5
0
10-2
51-
10
>150
0
Classes de irradiância fotossinteticamente ativa
( mol m-2 s
-1)
Fre
quência
Fre
quência
Chuvoso Chuvoso/Seco
Seco/ChuvosoSeco
60
Tabela 2. Valores de radiação fotossinteticamente ativa média diária (mol m-2 s-1) e diária
total (mol m-2) no dossel e sub-bosque em dias com máximo, mínimo e medianos valores
durante os períodos chuvoso, chuvoso/seco, seco e seco/chuvoso.
Chuvoso Chuvoso/Seco Seco Seco/Chuvoso
Dossel Sub-bosque Dossel Sub-bosque Dossel Sub-bosque Dossel Sub-bosque
Mínimo
Diária total 12,6 0,3 37,9 0,1 41,4 1,7 18,3 0,6
Média diária 289,4 7,3 853,6 3,1 934,7 42,7 429,3 13,2
Mediana
Diária total 23,5 0,4 38,2 0,1 45,1 2,0 32,4 0,7
Média diária 526,3 10,7 860,6 3,2 1010,7 53,3 715,7 15,8
Máximo
Diária total 34,9 0,5 41,4 0,1 46,6 2,4 42,3 0,8
Média diária 781,8 13,4 934,7 3,4 1048,9 63,9 928,2 18,0
3.2. Características morfoanatômicas
Os valores de MFE foram em média 73% superiores em plantas no dossel, assim
como, maiores espessuras da lâmina foliar e do parênquima paliçádico foram observadas
nesse ambiente, enquanto os demais tecidos apresentaram a mesma espessura nos dois
ambientes (Tabela 3). As proporções relativas de epiderme adaxial (12%) e abaxial (11%)
em relação à espessura total foliar foram superiores em plantas do sub-bosque (Figura 3).
Em contrapartida, a espessura do parênquima paliçádico representou 25% da espessura
foliar em plantas no dossel, enquanto no sub-bosque a proporção foi de 19%.
Tabela 3. Características morfoanatômicas foliares de espécies arbóreas no dossel e sub-
bosque de floresta ombrófila densa na Amazônia Central.
Dossel Sub-bosque
MFE (g m-2) 99,1 ± 4,62*** 57,3 ± 2,7
Espessura Foliar
----
----
- (µ
m)
----
---
-
208,7 ± 11,5* 169,3 ± 12,5
Epiderme Adaxial 20,1 ± 1,7ns 18,4 ± 0,9
Parênquima Paliçádico 54,0 ± 4,7*** 31,5 ± 2,4
Parênquima Lacunoso 111,3 ± 7,9ns 95,4 ± 9,9
Epiderme Abaxial 16,3 ± 0,9ns 16,4 ± 0,9
Valores são médias ± erro-padrão (MFE: ndossel = 19; nsub-bosque = 38; Anatomia: ndossel = 15; nsub-bosque = 34).
nsP≥0,05; *P<0,05; **P<0,01; ***P<0,001 se referem ao teste t (bicaudal).
61
Figura 3. Espessura dos tecidos foliares relativa à espessura total foliar: epiderme adaxial
(EAD) e abaxial (EAB), parênquima paliçádico (PP) e parênquima lacunoso (PL). Valores
são médias (ndossel = 15; nsub-bosque = 34) e **P<0,01; ***P<0,001, ns P>0,05 se referem ao
teste t (bicaudal).
3.3. Pigmentos cloroplastídicos
Independentemente do período sazonal, maiores concentrações de pigmentos
cloroplastídicos foram observadas em plantas no sub-bosque florestal, sendo destacável a
elevada concentração de Chl b que foi em média 1,7 vezes superior ao dossel (Figura 4).
Em contraste, não foram observadas diferenças no conteúdo de pigmentos entre os
ambientes, com exceção de Chl b e Chl a+b no período chuvoso/seco quando maiores
valores foram observados no sub-bosque. Somente no período seco/chuvoso não houve
distinção entre os ambientes no que se refere a razão Chl a:b, pois nos demais períodos,
em função da elevada concentração de Chl b, foram observados menores valores da razão
no sub-bosque florestal. Em relação à concentração de carotenoides, durante os períodos
chuvoso/seco, seco e seco/chuvoso foram observados maiores valores no sub-bosque,
enquanto o conteúdo não diferiu entre os ambientes em nenhum período analisado.
0%
25%
50%
75%
100%
EAB PL PP EAD
**
**
***
ns
Dossel Sub-bosque
62
Figura 4. Concentrações e conteúdos foliares de pigmentos cloroplastídicos no dossel e
sub-bosque de floresta ombrófila densa na Amazônia Central. Os valores do dossel foram
fixados como unidade. Valores são médias (ndossel = 19; nsub-bosque = 38) e *P<0,05; **P<0,01;
***P<0,001; sem asterisco P>0,05 se referem ao teste t (bicaudal).
3.4. Nitrogênio e fósforo foliar e razão Chl a+b/N
O conteúdo foliar de nitrogênio (Na) foi em média 50% superior no dossel florestal
(Figura 5). No entanto, maiores concentrações foliares de nitrogênio (Nm) foram
observadas no sub-bosque em todos os períodos sazonais analisados. As concentrações
foliares de fósforo (Pm) não diferiram entre os ambientes, mas o conteúdo foliar (Pa) foi
pronunciadamente superior no dossel. Menor razão Chl a+b/N foi verificada no dossel
durante todos os períodos, sugerindo menor partição de nitrogênio para Chl a+b nesse
ambiente quando comparado ao sub-bosque.
Chl a(a)
Chl a(m)
Chl b(a)Chl b(m)
Carx+c
(a)
Carx+c
(m)
Chl a+b(a)
Chl a+b(m) Chl a:b
Chl a+b:Carx+c
0,0 0,5 1,0 1,5 2,0
Dossel
Sub-bosque
Chl a(a)
Chl a(m)
Chl b(a)Chl b(m)
Carx+c
(a)
Carx+c
(m)
Chl a+b(a)
Chl a+b(m) Chl a:b
Chl a+b:Carx+c
0,0 0,5 1,0 1,5 2,0
Chl a(a)
Chl a(m)
Chl b(a)Chl b(m)
Carx+c
(a)
Carx+c
(m)
Chl a+b(a)
Chl a+b(m) Chl a:b
Chl a+b:Carx+c
0,0 0,5 1,0 1,5 2,0
Chl a(a)
Chl a(m)
Chl b(a)Chl b(m)
Carx+c
(a)
Carx+c
(m)
Chl a+b(a)
Chl a+b(m) Chl a:b
Chl a+b:Carx+c
0,0 0,5 1,0 1,5 2,0
* **
** **
****
** **
**
*
*
**
**
*
** **
****
*
Chuvoso Chuvoso/Seco
Seco Seco/Chuvoso
63
Figura 5. Diferença relativa entre dossel e sub-bosque nos conteúdos foliares de nitrogênio
e fósforo (Na e Pa); concentrações foliares de nitrogênio e fósforo (Nm e Pm) e razão Chl
a+b/N. Valores são médias (ndossel = 19; nsub-bosque = 38) e *P<0,05; **P<0,01; ***P<0,001;
sem asterisco P>0,05 se referem ao teste t (bicaudal).
3.5. Parâmetros do teste JIP
A eficiência quântica máxima do PSII (Fv/Fm) foi superior no sub-bosque florestal
em todos períodos sazonais analisados (Figura 6). Maior densidade de centros de reação
do PSII (RC/ABS) foi observada no dossel florestal, à exceção do período chuvoso/seco
quando não foram observadas diferenças. Os parâmetros PIABS e ETo/TRo diferiram entre
os ambientes somente no período chuvoso quando foram superiores no dossel.
Parâmetros relacionados às etapas finais do transporte de elétrons (Fase-IP; REo/ETo)
foram, destacadamente, superiores em plantas no dossel florestal, de tal forma que, a
eficiência integrada no fluxo de elétrons desde a energia absorvida até o PSI (PItotal) foi
duas vezes maior comparado ao sub-bosque em todos os períodos.
(Do
ssel/S
ub
-bosq
ue)-
1
-0,6
-0,4
-0,2
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
1,0
1,2Chuvoso
Chuvoso/Seco
Seco
Seco/Chuvoso
***
*******
* ** ** *
***
***
***
***
Na
Nm P
a Pm
*****
*** ***
Chl a+b/N
64
Figura 6. Parâmetros do teste JIP no dossel e sub-bosque de floresta ombrófila densa na
Amazônia Central. Os valores do dossel foram fixados como unidade. Valores são médias
(ndossel = 19; nsub-bosque = 38) e *P<0,05; **P<0,01; ***P<0,001; sem asterisco P>0,05 se
referem ao teste t (bicaudal).
3.6. Características fotossintéticas
A fotossíntese máxima, em unidade de área foliar (PNmax(a)), variou sobremaneira
entre os ambientes, sendo 8,6 e 5,7 µmol m-2 s-1 os valores médios observados no dossel
e sub-bosque, respectivamente (Figura 7). Por outro lado, PNmax(m) foi superior no sub-
bosque durante o período de alta precipitação. Valores de Rd, e IC foram superiores no
dossel, independente do período, enquanto o rendimento quântico aparente () diferiu
entre os ambientes somente nos períodos chuvoso e chuvoso/seco, quando maiores
valores foram observados no sub-bosque. A irradiância no ponto de compensação (IC) foi,
aproximadamente, três vezes inferior no sub-bosque (4,2 ± 0,4 µmol m-2 s-1) quando os
valores médios foram comparados com o dossel (13,3 ± 1,2 µmol m-2 s-1).
RC/ABS
Fv/F
m
ETo/TRo
PIABS
Fase-IP
REo/ETo
PItotal
0,0 0,5 1,0 1,5
Dossel
Sub-bosque
RC/ABS
Fv/F
m
ETo/TRo
PIABS
Fase-IP
REo/ETo
PItotal
0,0 0,5 1,0 1,5
RC/ABS
Fv/F
m
ETo/TRo
PIABS
Fase-IP
REo/ETo
PItotal
0,0 0,5 1,0 1,5
RC/ABS
Fv/F
m
ETo/TRo
PIABS
Fase-IP
REo/ETo
PItotal
0,0 0,5 1,0 1,5
* ***
***
***
***
*
***
**
**
*** ***
***
*** ***
*** ***
*** ***
******
Chuvoso Chuvoso/Seco
Seco Seco/Chuvoso
***
65
Figura 7. Características fotossintéticas no dossel e sub-bosque de floresta ombrófila
densa na Amazônia Central. Os valores do dossel foram fixados como unidade. Valores
são médias (ndossel = 19; nsub-bosque = 38) e *P<0,05; **P<0,01; ***P<0,001, sem asterisco
P>0,05 se referem ao teste t (bicaudal).
3.7. PNmax(a) versus características foliares
PNmax(a) apresentou correlação positiva com a massa foliar especifica, espessura
foliar e espessura do parênquima paliçádico quando os dados do dossel e sub-bosque
foram agrupados (Tabela 4). Em contrapartida, não foram observadas correlações, com
exceção para a espessura da epiderme abaxial no dossel, entre as características
morfoanatômicas e PNmax(a) quando os ambientes foram analisados individualmente.
Conteúdos foliares de nitrogênio e fósforo estão diretamente correlacionados com
PNmax(a). No dossel florestal existiu correlação, com uma significância marginal (P < 0,1),
0,0 0,5 1,0 1,5
Dossel
Sub-bosque
PNmax(m)
PNmax(a)
Rd
IC
0,0 0,5 1,0 1,5
PNmax(a)
Rd
IC
PNmax(m)
0,0 0,5 1,0 1,5
PNmax(a)
IC
PNmax(m)
Rd
0,0 0,5 1,0 1,5
PNmax(a)
IC
PNmax(m)
Rd
*
*
***
***
***
***
***
***
***
***
***
***
***
***
Chuvoso Chuvoso/Seco
Seco Seco/Chuvoso
*
66
entre PNmax(a) e Na e uma forte relação entre PNmax(a) e Pa. No entanto, no sub-bosque não
houve correlação entre as variáveis.
No que se refere à correlação entre PNmax(a) e os parâmetros do teste JIP, foram
observadas correlações positivas entre PNmax(a) e os parâmetros associados às etapas finais
da cadeia transportadora de elétrons (REo/ETo; Fase-IP; PItotal) em ambos ambientes
(Tabela 4). No entanto, na análise dos grupos em conjunto a correlação foi mais
pronunciada, tanto que existiu correlação positiva entre PNmax(a) e todos os parâmetros
investigados, com exceção da razão Fv/Fm que apresentou sinal negativo de correlação.
Tabela 4. Coeficientes da correlação de Pearson entre fotossíntese máxima (PNmax(a)) e
características morfoanatômicas foliares, conteúdos foliares de nitrogênio e fósforo e
parâmetros do teste JIP.
PNmax versus Todos os grupos Dossel Sub-bosque
MFE1 0,61*** 0,28ns 0,11ns
EF 0,40* 0,38ns 0,25ns
EAD 0,25ns -0,36ns 0,19ns
PP 0,58*** 0,27ns 0,19ns
PL 0,24ns 0,23ns 0,23ns
EAB 0,18ns 0,75** -0,05ns
Na 0,62*** 0,45ns(p=0,06) 0,14ns
Pa 0,73*** 0,51* 0,22ns
RC/ABS 0,55*** 0,30ns 0,33ns
Fv/Fm -0,35* -0,21ns 0,31ns
ETo/TRo 0,31* -0,21ns 0,06ns
PIABS 0,39* -0,21ns 0,29ns
REo/ETo 0,86*** 0,13ns 0,55*
Fase-IP 0,83*** 0,81*** 0,49*
PItotal 0,76*** 0,74*** 0,49* *P<0,05; **P<0,01; ***P<0,001 e ns P>0,05. 1MFE - massa foliar específica; EF - espessura foliar; EAD - espessura da epiderme adaxial; PP - espessura do parênquima paliçádico; PL - espessura do parênquima lacunoso; EAB - espessura da epiderme abaxial; Na - conteúdo foliar de nitrogênio; Pa - conteúdo foliar de fósforo; RC/ABS - densidade de centros de reação ativos no PSII; Fv/Fm - eficiência quântica máxima do PSII; ETo/TRo - eficiência de um elétron ser movido após a QA; PIABS - índice de desempenho na base ABS; REo/ETo - eficiência de um elétron dos carreadores de elétrons inter-sistemas ser transferido para reduzir os aceptores finais de elétrons do PSI; Fase-IP - estequiometria PSI/PSII; PItotal - índice de desempenho total.
3.8. IC versus características foliares
A irradiância de compensação (IC) correlacionou-se com a espessura foliar,
espessura do parênquima paliçádico e massa foliar específica (Tabela 5). No sub-bosque
não foram observadas correlações, enquanto no dossel apenas a espessura do
parênquima paliçádico e da epiderme abaxial apresentaram correlação com IC.
67
Os valores de IC foram inversamente correlacionados com Chl a+b e Chl a+b/N na
análise de todos os grupos (dossel e sub-bosque), enquanto não houve correlações entre
essas características dentro de cada grupo.
Maiores valores de irradiância de compensação estão associados com menores
valores de Fv/Fm e maiores valores dos demais parâmetros do teste JIP. Quando a análise
de correlação foi aplicada aos ambientes individuais, os valores de IC foram positivamente
correlacionados com os parâmetros REo/ETo, Fase-IP e PItotal no dossel florestal.
Tabela 5. Coeficientes da correlação de Pearson entre irradiância de compensação (IC) e
características morfoanatômicas foliares, parâmetros do teste JIP, concentração foliar de
clorofila e razão Chl a+b/N.
IC versus Todos os grupos Dossel Sub-bosque
MFE1 0,73*** 0,46ns 0,12ns
EF 0,33* 0,43ns 0,07ns
EAD 0,31ns 0,44ns -0,31ns
PP 0,62** 0,56* 0,11ns
PL 0,16ns 0,13ns 0,13ns
EAB 0,05ns 0,70*** -0,25ns
Chl a+b(m) -0,45** 0,43ns 0,27ns
Chl a+b/N -0,45** 0,37ns 0,30ns
RC/ABS 0,50** 0,34ns -0,05ns
Fv/Fm -0,44* -0,03ns -0,08ns
ETo/TRo 0,32* 0,27ns -0,007ns
PIABS 0,38* 0,24ns -0,04ns
REo/ETo 0,77*** 0,67** 0,09ns
Fase-IP 0,75*** 0,66** 0,04ns
PItotal 0,71*** 0,54* -0,02ns *P<0,05; **P<0,01; ***P<0,001 e ns P>0,05. 1MFE - massa foliar específica; EF - espessura foliar; EAD - espessura da epiderme adaxial; PP - espessura do parênquima paliçádico; PL - espessura do parênquima lacunoso; EAB - espessura da epiderme abaxial; Chl a+b(m) - concentração foliar de clorofila; Chl a+b/N – razão clorofila : nitrogênio; RC/ABS - densidade de centros de reação ativos no PSII; Fv/Fm - eficiência quântica máxima do PSII; ETo/TRo - eficiência de um elétron ser movido após a QA; PIABS - índice de desempenho na base ABS; REo/ETo - eficiência de um elétron dos carreadores de elétrons inter-sistemas ser transferido para reduzir os aceptores finais de elétrons do PSI; Fase-IP - estequiometria PSI/PSII; PItotal - índice de desempenho total.
68
4. Discussão
4.1. Disponibilidade de irradiância no dossel e sub-bosque
Conforme reportado em diversas florestas tropicais, somente uma pequena fração
da irradiância fotossinteticamente ativa disponível no dossel florestal atinge as camadas
inferiores no sub-bosque da floresta (Chazdon e Fetcher, 1984; Nicotra et al., 1999; Castro
et al., 2000; Carswell et al., 2000; Kenzo et al., 2015). Por exemplo, os valores de
transmitância de luz no sub-bosque de florestas primárias na Costa Rica estiveram, em
média, abaixo de 2% em três sítios analisados (Nicotra et al., 1999), assim como, variaram
entre 0,1 e 5% no sub-bosque de floresta tropical na Malásia (Kenzo et al., 2015).
Em função de uma reduzida nebulosidade e declinação solar (equinócio e
primavera), durante o período seco foram registrados os maiores valores de irradiância no
dossel e sub-bosque (Figura 1 e 2; Tabela 2). A sazonalidade anual da irradiância se
assemelha à observada por Chazdon e Fetcher (1984) em uma floresta tropical na Costa
Rica. Os autores observaram que variabilidade diária da irradiância dentro dos períodos é
fator preponderante sobre a variação sazonal e destacaram a importância primária da
nebulosidade sobre a variação diária. Conforme destacado anteriormente, no dossel
florestal a irradiância diária total no período seco foi 2 vezes superior à observada no
período chuvoso (Tabela 2) e essa variação pode impor efeitos biológicos sobre a
vegetação. A sazonalidade da insolação, integração da intensidade de radiação ao longo
do dia, têm sido apontada como fator determinante na sinalização de eventos de trocas de
folhas e florescimento (Wright e Schaik, 1994; Yeang, 2007; Borchert et al., 2014).
Considerando a invariabilidade do fotoperíodo em latitudes próximas ao equador, a
ausência de nebulosidade e, consequentemente, a intensa radiação durante o período
seco vem sendo considerada como o sinal para eventos de renovação foliar em alguns
sítios na Amazônia, com implicações diretas sobre a retomada da capacidade fotossintética
da floresta durante o período seco (Restrepo-Coupe et al., 2013). Além de efeitos sobre a
fenologia, a sazonalidade de irradiância impõem efeitos diretos sobre a produtividade de
florestas tropicais, pois a redução da irradiância durante o período chuvoso, em função da
forte nebulosidade, limita a assimilação de CO2 (Graham et al., 2003). Assim, a
sazonalidade de irradiância afeta diretamente a produtividade de florestas tropicais ao
considerar o total de irradiância disponível para o processo fotossintético durante o período
chuvoso e, também, efeitos indiretos ao determinar eventos de renovação foliar que
controlam a sazonalidade da capacidade fotossintética (Restrepo-Coupe et al., 2013).
No presento estudo, valores atípicos de irradiância diária total foram observados no
sub-bosque durante o período seco (2,4 mol m-2) e são consequência de recorrentes
69
sunflecks durante os horários de maior inclinação solar. A abertura no dossel sobre o
sensor de irradiância coincidiu com o ângulo solar entre 10 e 11 h, assim elevados valores
instantâneos de irradiância (>1000 mol m-2 s-1; figura 2) foram observados no sub-bosque
durante curtos períodos. Em dias com nebulosidade ausente, os sunflecks podem
contribuir com mais de 80% da irradiância disponível no sub-bosque (Chazdon e Fetcher,
1984) e possuem papel preponderante para o crescimento e sobrevivência de plantas no
sub-bosque de florestas tropicais, pois determinam 30 - 60% do ganho diário de carbono
(Pearcy, 1988).
4.2. Características morfoanatômicas foliares e relação com o desempenho fotossintético
Características morfoanatômicas foliares variam ao longo do perfil vertical de
florestas tropicais (Kenzo et al., 2006; Cavaleri et al., 2010). A espessura e a densidade
foliar podem afetar a MFE em resposta a gradientes verticais de disponibilidade de luz e
limitações hidrostáticas impostas com a redução do potencial hídrico em altura,
respectivamente (Coble e Cavaleri, 2014). Contrastantes condições de luz entre os
ambientes de dossel e sub-bosque (Tabela 2) promoveram maior espessura da lâmina
foliar e do parênquima paliçádico no dossel florestal e, consequentemente, maiores valores
de MFE (Tabela 3). No entanto, a altura das árvores pode ter influenciado a densidade
foliar em função de gradientes hidrostáticos (e.g. potencial hídrico) e estresses físicos (e.g.
velocidade do vento), afetando também os valores de MFE (Cavaleri et al., 2010; Coble e
Cavaleri, 2014). No sub-bosque, menor espessura foliar e maior proporção de epiderme
abaxial e adaxial foram observadas e podem representar estratégias adotadas para a
melhor captação da irradiância difusa (Figura 3). O tamanho e formato das células
epidérmicas podem aumentar a focalização da luz aos cloroplastos e assim plantas no sub-
bosque de florestas tropicais podem maximizar a absorção da radiação difusa por meio
dessa propriedade óptica da epiderme (Bone et al., 1995; Vogelmann 1993; Vogelmann et
al.,1996).
Correlações entre os traços morfoanatômicos e a fotossíntese máxima não foram
observadas quando dossel e sub-bosque foram analisados individualmente (Tabela 4). No
entanto, quando somadas as amplitudes dos dois ambientes, moderadas relações entre
PNmax(a) x MFE e PNmax(a) x espessura do parênquima paliçádico foram observadas (Tabela
4; Figura 8A e B). Plantas no dossel possuem estrutura foliar compatível com maiores
valores de fotossíntese, pois a maior espessura e número de camadas de parênquima
paliçádico maximizam a utilização da elevada irradiância disponível em função do aumento
na quantidade e tamanho de cloroplastos no mesofilo, além de reduzir a resistência de
difusão do CO2 no interior da folha mesmo com elevados valores de MFE (Hanba et al.,
70
1999; Kenzo et al., 2004; Oguchi et al., 2005; Kenzo et al., 2006; Flexas et al., 2008). Em
contrapartida, a análise dos grupos em conjunto também demonstrou que menores valores
de MFE, espessura da folha, mesofilo e parênquima paliçádico estão correlacionados com
menores valores de irradiância de compensação (Tabela 5), sendo esta característica
vantajosa para a sobrevivência e o crescimento de plantas em condições de baixa
disponibilidade de irradiância no sub-bosque (Evans e Poorter, 2001).
4.3. Concentração e estequiometria de pigmentos cloroplastídicos aprimoram a captação
de luz no sub-bosque
Concentrações foliares de pigmentos cloroplastídicos foram superiores em plantas
no sub-bosque em todos os períodos sazonais (Figura 4). Tradicionalmente, maiores
concentrações de pigmentos cloroplastídicos estão associadas à baixa disponibilidade de
irradiância, pois determinam a estrutura e tamanho do complexo coletor de luz e,
consequentemente, a fração de energia absorvida pelas folhas (Niinemets et al., 2010). Os
valores de Chl a+b são comparáveis aos observados em outras espécies arbóreas
tropicais, assim como, as evidências de maiores concentrações em condições de baixa
irradiância são corroboradas (Krause et al., 2012). No entanto, os menores valores de MFE
no sub-bosque afetaram a ocorrência de variação no conteúdo de pigmentos entre os
ambientes (Niinemets et al., 2010). Além de maiores concentrações de pigmentos
cloroplastídicos, plantas no sub-bosque apresentaram estequiometria entre clorofila a e
clorofila b distinta do dossel, pois maiores concentrações de Chl b reduziram a razão Chl
a:b no sub-bosque na maioria dos períodos (Figura 4). A clorofila b está presente,
principalmente, nos complexos coletores de luz dos fotossistemas I e II (CCLI e CCLII),
enquanto a clorofila a está presente nos complexos coletores de luz e nos centros de
reação dos fotossistemas. Nesse contexto, um aumento dos complexos coletores de luz,
com o objetivo de aprimorar a captação da energia disponível, pode estar associado à
maior concentração de Chl b e, consequentemente, baixo valor da relação Chl a/b em
condições de baixa disponibilidade de irradiância (Kitajima e Hogan, 2003; Niinemets,
2010; Hallik et al., 2012).
Maiores concentrações foliares de pigmentos estão associadas à manutenção de
uma reduzida irradiância de compensação (Tabela 5; Figura 9A), característica desejável
para a manutenção do balanço positivo de carbono no sub-bosque (Valladares e Niinemets,
2008). A aclimatação do complexo coletor de luz ao longo do perfil vertical de uma floresta
tropical na Malásia também maximizou a absorção de luz e garantiu menores valores de
irradiância no ponto de compensação (Kenzo et al., 2006).
71
Os carotenoides são constituintes integrais das membranas dos tilacoides,
desempenhando a função de pigmento acessório ao transferir a energia absorvida para as
moléculas de clorofila, além de atuarem na proteção contra o dano fotoxidativo causado
pela irradiância excedente (Demmig-Adams & Adams, 2000). As folhas contêm
carotenoides na forma de β-caroteno, luteína, violaxantina, neoxantina, porém em
condições de excesso de luz a violaxantina pode ser convertida em anteraxantina e
zeaxantina (Demmig-Adams & Adams, 2006; Matsubara et al., 2009). A exposição das
folhas à elevada irradiância no dossel pode resultar o acúmulo do pool de xantofilas e,
assim, elevar os teores de carotenoides (Matsubara et al., 2009; Hallik et al., 2012), porém,
no presente estudo, maiores concentrações de carotenoides foram observadas no sub-
bosque florestal (Figura 4). Desta forma, a rota biossintética de formação de luteína e α-
caroteno, carotenoides relacionados com o aprimoramento da absorção de luz em
condições de baixa disponibilidade de irradiância, pode ter sido preferencialmente
estimulada em contraposição à síntese de violaxantina (DellaPenna e Pogson, 2006;
Matsubara et al., 2009). Os resultados apresentados não discriminam a concentração de
carotenoides entre xantofilas e carotenos, sendo assim, estudos direcionados ao melhor
entendimento da qualidade dos carotenoides presentes em plantas no dossel e sub-bosque
de florestas tropicais são fundamentais para a completa compreensão dos mecanismos de
absorção e dissipação de energia foliar.
4.4. Concentração de nitrogênio e fósforo no dossel e alocação de nitrogênio para
complexos coletores de luz no sub-bosque
Nitrogênio e fósforo estão diretamente associados à fotossíntese, sendo que a
eficiência no uso desses nutrientes depende das frações destinadas às diversas etapas do
processo fotossintético (Evans, 1989; Hidaka e Kitayama, 2013). Maiores conteúdos de
fósforo e nitrogênio foram observados no dossel, enquanto as concentrações de N foram
superiores no sub-bosque (Figura 5). Os maiores conteúdos desses nutrientes
correlacionaram-se com maiores valores de PNmax no dossel (Tabela 4; Figura 8C e D),
possivelmente em resposta à maior disponibilidade e alocação de N em enzimas
catalizadoras das reações bioquímicas no estroma e, também, disponibilidade e
investimento de P em fosfato inorgânico e metabólitos intermediários (ex: Ribulose 1,5
bisfosfato) (Hidaka e Kitayama, 2009). Por outro lado, a alocação do nitrogênio para
pigmentos cloroplastídicos nos complexos coletores de luz reduziram a irradiância no ponto
de compensação (Tabela 5; Figura 5 e 9B) em plantas no sub-bosque (Evans, 1989; Kenzo
et al., 2006; Hidaka e Kitayama, 2013). O investimento do nitrogênio em clorofilas é
determinante para elevada concentração desses pigmentos em plantas no sub-bosque
72
florestal e o consequente aprimoramento da absorção da irradiância em baixa
disponibilidade nesse ambiente (Evans e Poorter, 2001). Assim, maior investimento de
nitrogênio em processos envolvidos na captação da luz pode ser determinante para a
reduzida irradiância de compensação no sub-bosque.
4.5. Eficiência nas etapas iniciais do transporte de elétrons favorece reduzida irradiância
de compensação no sub-bosque
Contrastantes diferenças foram observadas entre o dossel e o sub-bosque no que
concerne as etapas de captação e transferência de energia ao longo da cadeia
transportadora de elétrons (Figura 6). A eficiência quântica máxima do PSII (Fv/Fm) foi
superior no sub-bosque florestal, assim como, foi negativamente correlacionada com a
irradiância de compensação (Tabela 5; Figura 9 C). Embora os valores de Fv/Fm variaram
consideravelmente dentro de cada ambiente, a elevada eficiência do PSII em transformar
a energia absorvida pelo complexo antena em potencial redox (QA-) interferiu diretamente
na capacidade das plantas em manter o balanço positivo de carbono ao longo do perfil
vertical da floresta (Figura 9 C). Outros processos não associados à transferência de
elétrons ao longo da cadeia transportadora de elétrons reduzem a eficiência quântica do
PSII em condições de elevada irradiância na tentativa de minimizar os efeitos da energia
de excitação em excesso predominante no dossel florestal. O ciclo das xantofilas, por
exemplo, é um mecanismo de fotoproteção associado com a dissipação do excesso de
energia na forma calor (Demmig-Adams & Adams, 2006). Este processo tem início quando
o transporte de elétrons nas membranas dos tilacoides reduz o pH do lúmen e causa a
conversão de violaxantina em anteraxantina e zeaxantina, nesse momento ocorre uma
amplificação da dissipação do excesso de energia (Demmig-Adams & Adams, 2006).
73
Figura 8. Relações entre fotossíntese máxima (PNmax(a)) e massa foliar específica (MFE;
A); espessura do parênquima paliçádico (B); conteúdo foliar de nitrogênio (Na; C); conteúdo
foliar de fósforo (Pa; D); eficiência de um elétron dos carreadores de elétrons inter-sistemas
P (mmol m-2)
0,0 0,5 1,0 1,5 2,0 2,5 3,0
PN
max (
mol m
-2 s
-1)
2
4
6
8
10
12
14
N (mmol m-2)
0 50 100 150 200 250
PN
max (
mol m
-2 s
-1)
2
4
6
8
10
12
14
16
Espessura do Parênquima Paliçádico ( m)
0 20 40 60 80 100
PN
max (
mol m
-2 s
-1)
2
4
6
8
10
12
14
16
MFE (g m-2)
0 20 40 60 80 100 120 140 160 180
PN
max (
mol m
-2 s
-1)
2
4
6
8
10
12
14
Ro
0,1 0,2 0,3 0,4 0,5
PN
max (
mol m
-2 s
-1)
2
4
6
8
10
12
14
PNmax
= 19,7(Ro
)+1,74
n = 44; P<0,001; R2 = 0,74
Rd ( mol m
-2 s
-1)
0,00 0,25 0,50 0,75 1,00 1,25 1,50
PN
max (
mol m
-2 s
-1)
2
4
6
8
10
12
14
16
PNmax = 5,89(Rd)+4,48
n = 44; P<0,001; R2 = 0,61
A B
C D
E F
PNmax
= 0,04(MFE)+3,79
n = 44; P<0,001; R2 = 0,37
Sub-bosque
Dossel
PNmax
= 0,06(PP)+4,41
n = 40; P<0,001; R2 = 0,32
PNmax
= 0,04(N)+3,19
n = 43; P<0,001; R2 = 0,38
PNmax
= 3,27(P)+3,03
n = 43; P<0,001; R2 = 0,60
74
ser transferido para reduzir aceptores finais de elétrons do PSI (Ro ou REo/ETo; E) e
respiração foliar no escuro (Rd; F). Cada ponto representa o valor médio ± erro-padrão (n
= 4).
Figura 9. Relações entre irradiância de compensação (IC) e concentração foliar de clorofila
(Chl a+b; A); razão entre clorofila e nitrogênio (Chl a+b/N; B); eficiência quântica máxima
do PSII (Fv/Fm; C) e razão PNmax(a)/Rd (D). Cada ponto representa o valor médio ± erro-
padrão (n = 4).
4.6. Eficiência no transporte de elétrons nas etapas associadas ao PSI favorece a
assimilação de CO2 no dossel florestal
A maior eficiência nas etapas finas do transporte de elétrons associadas ao PSI
(fase-IP; REo/ETo) foi observada em plantas no dossel (Figura 5). Em condições de elevada
irradiância, o PSI em folhas de sol de espécies arbóreas tropicais possui mecanismos de
Chl a+b (mg g-1)
0 1 2 3 4 5 6
IC (
mol m
-2 s
-1)
0
10
20
30
40
IC = -2,5(Chl)+13,4
n = 44; P<0,01; R2 = 0,18
Chl a+b/N (mmolChl
/molN)
0 2 4 6 8 10
IC (
mol m
-2 s
-1)
0
10
20
30
40
IC = -1,5(Chl/N)+13,3
n = 44; P<0,01; R2 = 0,15
A B
Fv/F
m
0,74 0,76 0,78 0,80 0,82 0,84 0,86
IC (
mol m
-2 s
-1)
0
10
20
30
40
IC = -217Po
)+185
n = 44; P<0,001; R2 = 0,32
C
IC ( mol m-2 s
-1)
0 10 20 30 40
PN
max(a
)/R
d
0
10
20
30
40
50
60
70
80
PNmax(a)
/Rd = 6,1+(92,3/IC)
n = 44; P<0,001; R2 = 0,79
D
Sub-bosque
Dossel
75
dissipação da energia de excitação que o protege de danos fotooxidativos (Barth et al.,
2001), desta forma, esses mecanismos podem estar favorecendo a integridade do PSI e
permitindo a elevada eficiência nas etapas finais do transporte de elétrons das árvores no
dossel florestal. Ademais, maiores valores da fase-IP no dossel indicam maior proporção
PSI/PSII (Schansker et al., 2005; Ceppi et al., 2012). A irradiância no comprimento de onda
no vermelho é, em grande parte, absorvida pelas folhas ao longo do perfil vertical de
florestas tropicais e assim no sub-bosque é observado uma reduzida razão de irradiância
vermelho/vermelho-distante (0,36) quando comparado com a razão no dossel (1,35)
(Castro et al., 2000). A menor razão vermelho/vermelho-distante pode ser a causa da maior
proporção de PSII no sub-bosque, pois a eficiência máxima do PSII é alcançada com
irradiância próximo ao vermelho (680 nm), enquanto o PSI ao vermelho-distante (700 nm),
sendo assim, maior proporção de PSII é necessária para equilibrar as reações de
oxirredução entre os PSII e PSI no sub-bosque. O empilhamento dos tilacoides em grana
em ambientes sombreados também reduz a razão PSI/PSII em plantas no sub-bosque,
uma vez que o PSII está presente preferencialmente nas lamelas granais, enquanto o PSI
nas lamelas estromais. Em síntese, maior proporção de PSI/PSII e a integridade do PSI,
garantida pela fotoproteção, podem ter proporcionado o aumento expressivo na eficiência
de redução dos aceptores finais de elétrons no PSI (REo/ETo) em plantas no dossel que,
por consequência, aumentaram a eficiência no transporte de elétrons de forma integral
(PItotal), pois a eficiência associada às etapas anteriores (PIABS) não diferiram entre os
ambientes.
Os valores de PNmax correlacionaram-se com parâmetros indicativos das diversas
etapas do transporte de elétrons, mas as relações mais fortes foram observadas com os
parâmetros referentes às etapas finais (fase-IP; REo/ETo e PItotal; Tabela 4). O fornecimento
de poder redutor (NADPH) produzido na cadeia transportadora de elétrons é fator
determinante para a redução de intermediários do ciclo de Calvin-Benson e,
consequentemente, para a maior assimilação de CO2 (Sharkey et al., 2007). Por
consequência, a eficiência no transporte de elétrons ao longo do perfil vertical da floresta,
principalmente em etapas associadas ao PSI, foi fortemente correlacionada com os valores
de PNmax (Figura 8E). Recentemente, em condições de estresse nutricional, hídrico e por
poluentes, foi demonstrado que os valores de REo/ETo e PItotal podem estar associados à
estequiometria PSI/PSII e à assimilação de CO2 (Lin et al., 2009; Desotigiu et al., 2012;
Campos et al., 2014). Assim, investigar a funcionalidade do aparato fotossintético durante
as reações de oxirredução ao longo da cadeia transportadora de elétrons com uma técnica
rápida e não invasiva, tal como o desdobramento do transiente polifásico da fluorescência
da clorofila a pelo teste – JIP, pode fornecer informações acerca do desempenho
76
fotossintético nas condições anteriormente sumarizadas e ao longo do perfil vertical de
florestas tropicais.
4.7. Divergência em características foliares: elevada fotossíntese no dossel e balanço
positivo de carbono no sub-bosque
No dossel florestal foram observados maiores valores de irradiância de
compensação, respiração foliar no escuro e fotossíntese máxima na base de área foliar
(Figura 7). Maior valor de PNmax(a) no dossel é resultado tanto da maior disponibilidade de
irradiância quanto de características morfológicas, anatômicas e funcionais foliares
desenvolvidas para aclimatação à alta irradiância. Nesse estudo, foi demostrado que além
de características morfoanatômicas, maiores valores de PNmax no dossel também são
determinados pela maior eficiência no transporte de elétrons, principalmente nas etapas
associadas ao PSI. Por outro lado, no sub-bosque, a baixa irradiância de compensação é
garantida pela maior eficiência de captação da irradiância disponível, seja aumentando a
concentração de clorofila ou a eficiência no aprisionamento da energia no centro de reação
do PSII.
Maiores valores de respiração foliar foram relacionados a maior assimilação de CO2
ao longo dos ambientes (Figura 8F), uma vez que há elevada demanda energética para a
manutenção e turnover de proteínas associadas ao processo fotossintético, carregamento
do floema e reparo de fotodano em condições de elevada disponibilidade de irradiância no
dossel (Lambers et al., 2008; Weerasinghe et al., 2014). A eficiência quântica aparente ()
foi superior no sub-bosque durante os períodos chuvoso e chuvoso/seco e invariável nos
demais períodos sazonais (Figura 5). Dessa forma, a reduzida respiração foliar no escuro
foi determinante para os menores valores de irradiância de compensação (IC = Rd/) no
sub-bosque nos períodos seco e seco/chuvoso (Craine e Reich, 2005). Além disso, os
efeitos a concentração de pigmentos cloroplastídicos, do investimento preferencial de
nitrogênio em clorofilas e da eficiência quântica máxima do PSII sobre os valores de IC não
devem ser negligenciados (Figuras 5, 9A e B; Kenzo et al., 2006). Menores valores de IC
proporcionam aumento na eficiência de uso do carbono (PNmax/Rd) até a faixa entre 6 e 8
µmol (quanta) m-2 s-1 (Figura 9D). Esses valores compreendem a variação de IC observada
no sub-bosque, assim como, a faixa de irradiância amplamente disponível nesse ambiente
(Figura 2), sugerindo que a tolerância à sombra no sub-bosque está relacionada com a
manutenção de um balanço positivo de carbono ao minimizar perdas de CO2 (Valadares e
Niinemets, 2008).
77
5. Conclusões
A captação e uso da irradiância por espécies arbóreas no dossel e sub-bosque
florestal são realizados por mecanismos distintos, caracterizados da seguinte forma:
espécies arbóreas crescendo no sub-bosque de floresta ombrófila densa na Amazônia
Central, além de apresentarem estruturas que otimizam a interceptação e a absorção da
irradiância, são mais eficientes na utilização da energia nas etapas iniciais da cadeia de
transporte de elétrons. Essas características mantêm o balanço de positivo carbono
mesmo em condições de baixa disponibilidade de irradiância no sub-bosque. Por outro
lado, espécies no dossel florestal possuem maior fotossíntese em consequência da
estrutura e funcionalidade foliar, com maior espessura do parênquima paliçádico e massa
foliar específica, alto conteúdo foliar de nitrogênio e fósforo, assim como, maior eficiência
na redução dos aceptores finais de elétrons do PSI.
78
CONCLUSÕES GERAIS
A redução na disponibilidade hídrica, durante o período seco, limita a assimilação
de CO2 em espécies arbóreas no dossel e sub-bosque de floresta ombrófila densa na
Amazônia Central. Esta limitação é consequência direta da reduzida condutância
estomática, independente do estrato florestal.
A estrutura e funcionalidade do aparato fotossintético não são afetados pelas
condições de redução da disponibilidade hídrica, elevada irradiância e temperatura durante
a estação seca, intensificada pelo El Niño.
O melhor desempenho fotossintético das árvores no dossel é explicado pelas
características do mesofilo, conteúdo de nitrogênio e fósforo foliar e fluorescência da
clorofila a.
No sub-bosque, as espécies arbóreas otimizam a captação da irradiância pelo
investimento em pigmentos cloroplastídicos nos complexos coletores de luz dos
fotossistemas e, também, aprisionamento de elétrons nas etapas iniciais das reações de
oxirredução no fotossistema II. Essas características, somadas à baixa respiração foliar no
escuro, estão associadas a uma menor irradiância no ponto de compensação de CO2 e
dessa forma proporcionam balanço positivo de carbono.
79
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Introdução Geral
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