Boi. San. Veg. Plagas, 31: 199-207, 2005

Efeito da liberação inoculativa sazonal de Lysiphlebus testaceipes(Hym.: Aphidiidae) na população de Aphis gossypii (Hem.:Aphididae) em cultivo de crisântemo em casa de vegetaçãocomercial

S. M. M. RODRIGUES, V. H. P. BUENO, M. V. SAMPAIO

O parasitóide Lysiphlebus testaceipes apresenta elevado potencial como agente decontrole, podendo ser utilizado no controle biológico de pulgões em diversas culturas emambiente protegido. Este trabalho teve como objetivo avaliar o parasitismo de L. testa-ceipes em Aphis gossypii por meio da liberação inoculativa sazonal em cultivo de crisân-temo de corte. O experimento foi conduzido em casa de vegetação comercial (600m2),com as cultivares White Reagan e Sunny Reagan. Os parasitóides foram liberados naquarta (0,15 fêmea/m2) e oitava semanas após o plantio (0,24 fêmea/m2). As amostra-gens dos pulgões e do parasitismo foram semanais e tiveram início uma semana após oplantio, sendo observadas aleatoriamente 10 plantas/canteiro. Após a primeira e a segun-da liberação do parasitóide, foram observadas, em White Reagan, taxas de parasitismode 55,2% e 7,8%, respectivamente. Já em Sunny Reagan essas taxas foram de 31,9% (I a

liberação) e 10,5% (2â liberação). Fatores como presença de tricomas nas folhas e inse-tos predadores, presentes na casa de vegetação, influenciaram nas taxas de parasitismoe, conseqiientemente, na população de A. gossypii. Entretanto, o parasitismo por L.testaceipes foi efetivo na manutenção de uma baixa densidade populacional de A. gossy-pii em ambos cultivares durante o ciclo de cultivo do crisântemo em casa de vegetaçãocomercial.

S. M. M. RODRIGUES, V. H. P. BUENO, M. V. SAMPAIO. Departamento de Entomologia,Universidade Federal de Lavras, Caixa Postal 37, 37200-000 Lavras, MG, Brasil. Emailvhpbueno@ufla.br

Palavras-chave: Parasitóide, pulgão, liberação inoculativa, taxa de parasitismo

INTRODUÇÃO

O pulgão Aphis gossypii Glover está entreas principais pragas de crisântemo cultivadoem ambientes protegidos no Brasil. Esta espé-cie vive em colónias nas partes inferiores dasfolhas e nas brotações da planta onde causadanos diretos, por meio da sucção da seiva, dasecreção de mela, da deposição de substânciastóxicas e da deformação dos brotos e botõesflorais (BERGMANN et ai, 1996). Nessesambientes são estrategistas r, com rápida mul-

tiplicação e surgimento de populações resis-tentes aos inseticidas. Assim, o controle bio-lógico tem se tornado uma estratégia de con-trole empregada para estes insetos em muitoscultivos em ambientes protegidos.

Entre as espécies que reúnem requerimen-tos essenciais para um efetivo inimigo natu-ral, estão os endoparasitóides solitários depulgões da família Aphidiidae, consideradospromissores para serem utilizados comoagentes de controle biológico em casas devegetação (VAN SCHELT et ai, 1990, STEIN-

BERG et al., 1993). A espécie Lysiphlebustestaceipes (Cresson) presente nas regiõesNeártica e Neotropical (COSTA & STARY,1988) parasita diferentes espécies depulgões, e apresenta boa capacidade debusca e de dispersão (RODRIGUES et ai.,2001), bem como um aumento intrínsecopopulacional de 0,40 quando criado em A.gossypii (VAN STEENIS, 1994). E, este valorse aproxima ao aumento intrínseco de A.gossypii (0,37 a 0,45) encontrado por WYATT& BROWN (1977), o que o torna efetivo paraser usado em controle de pulgões, desde quevárias liberações sejam feitas (VAN LENTE-REN & WOETS, 1988).

Também, para que o controle biológico depulgões seja bem sucedido, é necessário queos inimigos naturais estejam presentes logoque a infestação seja detectada e essesdevem ser capazes de causar uma rápidaredução na população da praga. SegundoVAN LENTEREN (2000a), na liberação inocu-lativa sazonal os inimigos naturais são cria-dos massalmente e liberados periodicamenteem culturas de ciclo curto, como as cultiva-das em ambientes protegidos, corn o objetivode controlar as pragas por várias gerações.

Em casas de vegetação, os afidiídeosAphidius colemani Viereck e L. testaceipescontrolaram infestações do pulgão A. gossypiiem pepino e crisântemo de corte (STEINBERGet ai., 1993, VAN STEENIS & EL-KHAWASS,1996, ALBERT, 1999). Em laboratório, L. tes-taceipes parasitou eficientemente A. gossypiiem crisântemo de vaso e em pimentão(MURPHY et ai., 1999, RODRIGUES & BUENO,2001), inclusive demonstrando preferênciapor A. gossypii como hospedeiro em relação aMyzus persicae (Sulzer).

Este trabalho teve como objetivo avaliar oparasitismo de L. testaceipes em A. gossypii,por meio da liberação inoculativa sazonal,em crisântemo de corte em casa de vege-tação comercial.

MATERIAL E MÉTODOS

O experimento foi realizado em casa devegetação comercial (600 m2) localizada na

Fazenda Terra Viva, no município de SantoAntónio de Posse, SP. O cultivo de crisânte-mo constou de 12 canteiros com a cultivarWhite Reagan e 12 com Sunny Reagan, nadensidade de 40 plantas/m2, e o ciclo foi de13 semanas, do plantio das mudas à colheitadas flores. Foram realizadas as medidas cul-turais e fitossanitárias necessárias para odesenvolvimento das plantas, exceto a apli-cação de inseticidas. A temperatura e umida-de relativa média na casa de vegetaçãodurante o ciclo do cultivo foram de 26 ± 1°Ce de 74 ± 3%, respectivamente. Na quartasemana após o plantio do crisântemo foifeita uma pulverização preventiva para aferrugem branca {Puccinia horiana P.Henn.) corn o fungicida chlorothalonil (200g/100 L de água). Na oitava semana efetua-ram-se pulverizações corn chlorothalonil(200 g/100 L de água) e azoxystrobin (25g/100 L de água), e na décima semana, umapulverização corn azoxystrobin (25 g/100 Lde água).

Amostragens do pulgão A. gossypiiAs amostragens dos pulgões, cuja infes-

tação foi natural, tiveram início uma semanaapós o plantio e consistiram na observaçãoaleatória de 10 plantas/canteiro. Da primeiraaté a sexta semana foram contados ospulgões presentes em todas as folhas daplanta, uma vez que as mesmas eram peque-nas (cerca de 50 cm de altura) e apresenta-vam poucas folhas. Da sétima até a 13^semana após o plantio (última semana dociclo da cultura) foram amostradas três fol-has distribuídas ao longo da região medianae superior da planta e contados os pulgões.Da oitava semana até a 13^ semana foramtambém amostrados os botões florais e asflores. As amostragens foram realizadassemanalmente até o final do ciclo da cultura.

Liberação do parasitóide L. testaceipesFêmeas corn idade de até dois dias, emer-

gidas das múmias provenientes da criação delaboratório, foram alimentadas corn soluçãode mel (20%), acasaladas e colocadas dentrode cápsulas de gelatina para facilitar a libe-

ração na casa de vegetação. Na quarta sema-na após o plantio foram liberadas 60 fêmeasde L. testaceipes (0,15 fêmea/m2). A libe-ração foi feita nas horas mais frias do dia, acada dois canteiros, totalizando 12 pontos deliberações. Esta foi feita caminhando-sepelos corredores, abrindo-se as cápsulas epermitindo a saída e vôo das fêmeas para asplantas que estavam a aproximadamente 3 mde distância da borda do canteiro. Estadistância foi baseada em dados de capacida-de de busca desse parasitóide, obtidos porRODRIGUES et ai. (2001).

Na oitava semana do ciclo da culturaquando as plantas começaram a emitir osbotões florais, foi realizada uma segundaliberação (96 fêmeas, correspondente à taxade 0,24 female/m2) preferencialmente nosfocos de infestações dos pulgões.

Avaliação do parasitismo de L. testaceipesem Aphis gossypii

Antes da liberação dos parasitóides, aamostragem era realizada por meio da con-tagem do número de pulgões presentes nasfolhas, sem que houvesse a remoção dosmesmos. Uma semana após a liberação dosparasitóides, foram feitas a contagem etransferência dos pulgões das folhas, pormeio de um pincel, para placas de Petri (10cm de diâmetro) contendo uma camada deágar-água (1%) e uma seção foliar da culti-var que estava sendo amostrada no momen-to. Em seguida, essas placas foram levadaspara uma sala climatizada, a 24 ± 1°C e URde 83 ± 1%, para observações quanto aoparasitismo.

Os pulgões que saíram da folha que serviade substrato e não conseguiram retornar,morriam grudados na camada de ágar-água.Neste caso, foram dissecados corn o auxíliode estiletes sob microscópio estereoscópico,para constatação da presença de larvas doparasitóide.

As taxas de parasitismo de L. testaceipesem A. gossypii foram obtidas considerando asomatória dos pulgões que continham larvasdo parasitóide corn os pulgões que se trans-formaram em múmias. Desses pulgões que

formaram múmias foram obtidos parasitói-des adultos, os quais foram utilizados paraidentificação e constatação da espécie L. tes-taceipes. Também foram feitas observaçõesvisuais quanto à presença de outros parasi-tóides e/ou predadores no cultivo de crisân-temo, bem como exemplares foram coleta-dos para posterior identificação.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

A ocorrência de A. gossypii nas plantas decrisântemo, na casa de vegetação, foi detec-tada na terceira semana após o plantio, emWhite Reagan (0,2 pulgão/planta) e emSunny Reagan (0,2 pulgão/planta) (Figuras 1e 2). Na quarta semana, correspondente àprimeira liberação de L. testaceipes (0,15fêmea/m2), o número de pulgões/planta foi0,6 e 0,2 para White Reagan e Sunny Rea-gan, respectivamente.

Na quinta semana após o plantio, ocorreuo pico populacional de A. gossypii (4,5pulgões/planta) em White Reagan (Figura1). Na cultivar Sunny Reagan, esse pico sófoi observado na oitava semana (4,0pulgões/planta) (Figura 2). A partir daíhouve um decréscimo no número de pulgõese ao final do ciclo do crisântemo foram veri-ficados em White Reagan 0,2 pulgão/plantae em Sunny Reagan 0,3 pulgão/planta (Figu-ras 1 e 2).

Quanto ao parasitismo, em White Reaganforam verificadas, após a primeira liberaçãode L. testaceipes, taxas de parasitismo em A.gossypii de 37,3% e 55,2% na quinta e sextasemanas, respectivamente (Figura 1). Assim,na sexta semana após o plantio, o número depulgões que era de 4,2 pulgões/planta foireduzido para 2,9 pulgões/planta na sétimasemana, correspondendo a um decréscimode cerca de 69%. Na oitava semana, aquelacorrespondente ao início do florescimento,foi verificada uma taxa de parasitismo de29,6%, ocasionando, na nona semana, umaredução de 59% no número de pulgões, ouseja, decréscimo de 2,9 (oitava semana apóso plantio) para 1,7 pulgão/planta (nonasemana após o plantio) (Figura 1).

Na cultivar Sunny Reagan, após a primei-ra liberação de L. testaceipes, foram obser-vadas taxas de parasitismo em A. gossypii de14,4% e 31,9%, respectivamente, na quinta esexta semanas após o plantio. Nessa cultivar,a redução no número de A. gossypii ocorreuentre a oitava e a nona semana após o plan-tio, corn decréscimo de 4 para 2,9pulgões/planta (Figura 2). Na décima sema-na, a taxa de parasitismo de 12,6% nessa cul-tivar resultou em um decréscimo de 69% nonúmero de pulgões/planta, uma vez que foiobservada uma redução de 1,3 (décimasemana após o plantio) para 0,9 pulgão/plan-ta (1 Ia semana após o plantio). Na décimaprimeira semana após o plantio, a taxa deparasitismo em A. gossypii foi de 0,6%,correspondendo a um decréscimo de 0,9 para0,4 pulgão/planta (Figura 2).

Após a segunda liberação de L. testacei-pes (0,24 fêmea/m2) na oitava semana após oplantio, esperava-se que houvesse uma ele-vação na taxa de parasitismo, corn maiorredução no número de pulgões/planta, prin-cipalmente em Sunny Reagan, já que a popu-lação de A. gossypii continuava a aumentarnessa cultivar (Figura 2). Contudo, a taxa deparasitismo obtida em White Reagan foi de7,8% (nona semana após o plantio) e de12,6% em Sunny Reagan (décima semanaapós o plantio).

O parasitismo por L. testaceipes em A.gossypii, por ocasião da segunda liberação,foi provavelmente influenciado pela pulveri-zação simultânea, realizada na mesma sema-na (oitava semana após o plantio) corn osfungicidas chlorothalonil e azoxystrobin paracontrole da ferrugem. De acordo corn BIO-BEST (2003), o fungicida chlorothalonilcausa menos de 25% de mortalidade em lar-vas e adultos de parasitóides afidiídeos dogénero Aphidius, sendo considerado nãotóxico; já o azoxystrobin causa menos de25% de mortalidade em larvas (não tóxico),porém, pode eliminar de 25% a 50% dosadultos, sendo classificado, portanto, comoligeiramente tóxico para adultos. Dessaforma, uma mortalidade ao redor de 25%, daslarvas dos parasitóides que estavam se desen-

volvendo no interior dos pulgões, assimcomo de até 50% dos adultos de L. testacei-pes pode ter levado a uma redução no núme-ro de parasitóides e, conseqiientemente, nasua eficácia como agente de controle biológi-co, corn baixas taxas de parasitismo. A inter-ferência de inseticidas e/ou fungicidas fre-quentemente é um dos fatores limitantes, deacordo com KING et ai. (1985) na aplicaçãoou avaliação do controle biológico envolven-do a introdução de inimigos naturais,

De acordo com as taxas de parasitismo deL. testaceipes em A. gossypii obtidas emambas as cultivares, de crisântemo, após asduas liberações, pode-se supor que se a pri-meira taxa de liberação de L. testaceipes(0,15 fêmea/m2) tivesse sido maior, prova-velmente a população do pulgão A. gossypiiteria sido reduzida de forma mais acentuadae rápida. ALBERT (1999) obteve um controlesatisfatório de A. gossypii em crisântemo decorte em casa de vegetação quando liberouA. colemani a taxas de 0,3 inseto/m2 e 0,2inseto/m2. No entanto, taxas de liberação deinimigos naturais, segundo VAN LENTEREN(2000b), não são fixas e, normalmentecorrespondem a tentativas e erros, embora osprogramas de primeira simulação sejam apa-rentemente para uma estimativa mais cientí-fica das taxas de liberação (número de libe-rações, espaçamento entre os pontos de libe-ração e tempo das liberações).

Por outro lado, a liberação do parasitóideL. testaceipes em 12 pontos dentro da casade vegetação auxiliou na eficácia de manu-tenção de baixa infestação de A. gossypii,pois esse encontrou mais facilmente seushospedeiros. HEINZ et ai (1999) tambémobtiveram um melhor controle de A. gossypiiem crisântemo em vaso, quando liberaram A.colemani de quatro pontos distanciados de3,7 m entre si, do que de apenas um pontocentral na casa de vegetação.

Foi observado que alguns fatores podemtambém ter interferido no parasitismo de L.testaceipes no pulgão hospedeiro e conse-qiientemente na infestação de A gossypii.Entre eles, a presença de diferentes densi-dades de tricomas foliares nas duas cultiva-

Figura 1. Parasitismo (%) por L .testaceipes e número médio de A. gossypii/plantñ em crisantemo de corte, cultivarWhite Reagan, em casa de vegetação. Fazenda Terra Viva, Santo Antonio de Posse, SP.

Figura 2. Parasitismo (%) por L. testaceipes e número médio de A. gossypii/planta em crisantemo de corte, cultivarSunny Reagan, em casa de vegetação. Fazenda Terra Viva, Santo Antonio de Posse, SP.

res, assim como a migração de insetos pre-dadores para o interior da casa de vegetação.

As menores taxas de parasitismo observa-das em Sunny Reagan (Figura 2) podemestar relacionadas corn a presença de trico-mas, o qual foi observado ocorrer em maiordensidade nessa cultivar (33,5 tricomas/mm2

de folha) do que em White Reagan (16,6 tri-comas/mm2 de folha) (SOGLIA et ai., 2002) oque pode ter interferido na ação dos parasi-tóides sobre os pulgões presentes nas folhasdo crisântemo, assim como na população dohospedeiro. De acordo corn SOGLIA et ai.(2002), a alta densidade de tricomas podeformar uma barreira mecânica, dificultandoa locomoção e a alimentação das ninfas dosprimeiros instares de A. gossypii causandouma baixa viabilidade ninfal nesses instares.

Os tricomas presentes nas cultivares decrisântemo são do tipo tector-bi-ramificado(SOGLIA et ai, 2002) e também, de acordocorn BOTTRELL et ai (1998), os tricomaspodem reduzir a efetividade dos inimigosnaturais de várias formas, por exemplo,dificultando a movimentação dos mesmos oque resultará em um aumento no tempo debusca pelo hospedeiro e ou presa. DUNNAM& CLARK (1998) constataram que os trico-mas influenciaram o parasitismo de L.testaceipes no pulgão A. gossypii quandoavaliaram cultivares de algodão considera-do corn pilosidade intermediária (2,34 tri-comas/mm2) e pilosa (6,09 tricomas/mm2),verificando taxas de parasitismo de 32,31%e 10,58%, respectivamente.

O decréscimo nas taxas de parasitismo,verificado a partir da sétima semana após oplantio nas cultivares de crisântemo (Figuras1, 2), pode ter tido também a influência daação dos predadores coccinelídeos Cyclonedasanguinea Mulsant e Hippodamia conver-gem Guérin-Méneville e do sirfídeo Pseu-dodorus clavatus (Fabricius), que entraramna casa de vegetação e foram detectados nascolónias de A. gossypii a partir da quintasemana após o plantio. Como a casa de vege-tação é do tipo que possui cortinas laterais efrontais, que podem ser abertas ou fechadasem função das condições climáticas externas

ou internas, foi possível um movimentoirrestrito de dentro para fora e vice-versa,tanto de pulgões como de parasitóides, pre-dadores e de outros insetos. Isto também foiverificado por HARA & MATAYOSHI (1990),os quais relataram que em plantios de crisân-temo de corte no Hawaii em casas de vege-tação corn laterais abertas, foi possívelobservar o sirfídeo Allograpta obliqua (Say),o hemerobídeo Nesomicromus sp. e o afidií-deo L. testaceipes em colónias de pulgões M.persicae.

De acordo corn ROSENHEIM et ai. (1995),todos os organismos que se alimentam depulgões são considerados como pertencentesà mesma guilda. Além disso, no sistema pre-dador-parasitóide ocorre uma competiçãointraguilda assimétrica, uma vez que um dosantagonistas é sempre inferior ao outro, ouseja, o parasitóide é sempre a presa e nuncaconsegue matar o seu antagonista.

Assim, neste experimento foi observadoque os predadores presentes na casa devegetação (C. sanguinea, H. convergens e P.clavatus) alimentaram-se tanto dos pulgõessadios como daqueles que continham larvasdo parasitóide L. testaceipes no seu interior,sendo, portanto, incapazes de diferenciarpulgões sadios de pulgões parasitados. Fatosemelhante foi verificado em laboratório cornC. sanguinea e P. clavatus que se alimentaramde Toxoptera citricida (Kirkaldi) sadios eparasitados por L. testaceipes (MICHAUD &BROWNING, 1999). Também em cultivo dealgodão, COLFER & ROSENHEIM (2001) verifi-caram que o coccinelídeo H. convergens con-sumiu pulgões A. gossypii não parasitados epulgões que continham estágios imaturos doendoparasitóide L. testaceipes, causando umamortalidade de 98% a 100% nos estágios pré-pupal e pupal desse parasitóide.

Portanto, a presença de predadores em umagroecossistema pode ser considerada comoum fator importante na redução da densida-de populacional de pulgões, mas tambémlimitante para o desenvolvimento de parasi-tóides como L. testaceipes.

Desde a primeira liberação de L. testaceipes(quarta semana após o plantio) foram observa-

das também formigas do género Pheidoleassociadas aos pulgões, os quais eram prote-gidos pelas mesmas. ODUM (1996) denominaesta interação como uma procooperação, ouseja, é uma interação não obrigatória entreduas espécies e que gera benefícios paraambas. A formiga se alimenta da mela excre-tada pelos pulgões, que é rica em açúcares,lipídios, aminoácidos livres e minerais(FOWLER et ai, 1991) e os pulgões são pro-tegidos por elas do ataque de inimigos natu-rais.

Por meio de observações visuais foi pos-sível verificar que as formigas não permi-tiam a aproximação do parasitóide para aoviposição, sendo que adultos foram mutila-dos pela ação de suas mandíbulas. Foi verifi-cado ainda, que as formigas, ao detectarem apresença de múmias, retiravam-nas das coló-nias. Assim, pode-se inferir que as formigastambém foram fatores que interferiram noparasitismo de L. testaceipes em A. gossypii.VINSON & SCARBOROUGH (1991) relataramque formigas Solenopsis invicta Buren remo-veram pulgões e múmias de Ropalosiphummaidis (Fitch) parasitados por L. testaceipes.Já MICHAUD & BROWNING (1999) verifica-ram formigas Pheidole fallax associadas àscolónias de pulgões T. citricida e Pheidolesp. em colónias de A. gossypii.

Apesar dos predadores possivelmenteterem influenciado negativamente nas taxasde parasitismo de L. testaceipes, a populaçãodesse pulgão, ao final do ciclo de cultivo docrisântemo, em ambas as cultivares, WhiteReagan e Sunny Reagan, foi de 0,2 e 0,3pulgão/planta, respectivamente. Portanto,pode-se considerar que do ponto de vista deredução da população de A gossypii, a asso-ciação dos predadores presentes na casa devegetação com o parasitóide foi positiva.Contudo, nem sempre isto acontece, poisHARA & MATAYOSHI (1990) relatam queencontraram o sirfídeo Allograpta obliqua(Say), o hemerobídeo Nesomicromus sp. e oafidiídeo L. testaceipes em cultivos decrisântemo de corte no Hawaii e que a ativi-dade combinada dos mesmos não controlouM. persicae e apenas um pouco mais de 50%

do crisântemo foi comercializado, devido àpresença da fumagina.

A liberação inoculativa sazonal de L.testaceipes para a manutenção de baixa den-sidade populacional de A. gossypii em culti-vos protegidos de crisântemo de corte é viá-vel, desde que as liberações sejam feitas tãologo se detecte a presença da praga. Nesteexperimento, no cultivo de crisântemo,observou-se que mesmo corn o maior núme-ro de pulgões ocorrendo até a quinta semanaapós o plantio, ainda é possível usar parasi-tóides como agentes de controle biológicopara pulgões. Isso porque haverá tempo paraque os parasitóides aumentem em número e,assim controlem a praga. É sabido que a cos-mética da planta é fundamental para a suacomercialização e que um pulgão, quando émorto por um parasitóide, se transforma emmúmia, cuja presença poderia depreciar oproduto para a venda. No entanto, PARRELLA& JONES (1987) relatam que a parte da plan-ta de crisântemo referente ao seu desenvolvi-mento de cinco semanas após o plantio não écomercializada. Assim, aquelas folhas quetiverem a presença de múmias ou de injúriasserão eliminadas, não havendo a depreciaçãodo produto.

Dessa forma, ficou evidenciado pelosresultados obtidos que o parasitóide L.testaceipes tem potencial para ser utilizadoem plantios de crisântemos de corte, em cul-tivos protegidos visando a manutenção debaixas densidades populacionais do pulgãoA. gossypii. E que este parasitóide podeinclusive, fazer parte de um programa demanejo integrado de pragas em ornamentais,já que outros fatores como presença de trico-mas nas folhas e predadores também tiveramo seu papel na redução da população de A.gossypii.

AGRADECIMENTOS

Ao CNPq pelo apoio financeiro e a CAPESe CNPq pelas bolsas de estudo aos autores. AoDr. Christian Thompson (Department of Ento-mology, Smithsonian Institute, Washington),pela identificação do sirfídeo Pseudodorus

clavatus (Fabricius) e a Lucimeire de Souza nio UESC/CEPLAC), pela identificação dasRamos (Laboratorio de Mirmecologia convê- formigas Pheidole sp.

RESUMEN

RODRIGUES S. M. M., V. H. P. BUENO, M. V. SAMPAIO. 2005. Influencia del liberacióninoculativa sasonal por Lysiphlebm testaceipes (Hym.: Aphidiidae) en la población deAphis gosypii (Hem.: Aphididae) en invernaderos comerciales de crisantemos. Bol. San.Vegetal Plagas, 31: 199-207.

Lysiphlebus testaceipes tiene un gran potencial como agente de control biológico y sepuede utilizar para el control de pulgones en diversos cultivos, en especial en invernade-ro. Este trabajo tuvo como objeto la evaluación del parasitismo de L. testaceipes sobre A.gosypii en un invernadero comercial de crisantemos de 600 m2 de superficie con los cul-tivares White Reagan y Sunny Reagan. Se hicieron dos introducciones del parasitoide(0,15 hembras/m2 y 0,24 hembras/m2) y el número de pulgones y la tasa de parasitismo,se evaluó semanalmente a partir de la semana posterior a la plantación, en 10 plantas/flo-res por cama, elegidas al azar. Las tasas de parasitismo tras la primera y segunda libera-ción del enemigo fueron de 55,2 y 7,8% en el cultivar White Reagan, y de 31.9 y 10,5%en el cultivar Sunny Reagan. Factores tales como los tricomas de las hojas de los dife-rentes cultivares, la presencia de depredadores en el invernadero o la densidad de A. gosy-pii, influyeron en las tasas de parasitismo de L. testaceipes, pero siempre fue capaz demantener bajos los niveles de población de la plaga en los dos cultivares de crisantemoestudiados en el invernadero comercial.

Palabras clave: parasitoide, pulgones, liberación inoculativa, tasas de parasitismo

ABSTRACT

RODRIGUES S. M. M., V. H. P. BUENO, M. V. SAMPAIO. 2005. Effect of seasonal ino-culative release of Lysiphlebus testaceipes (Hym.: Aphidiidae) on Aphis gossypii (Hem.:Aphididae) in a commercial greenhouse chrysanthemum crop. Bol. San. Vegetal Plagas,31: 199-207.

Lysiphlebus testaceipes has great potential as biological control agent and can be usedin biocontrol of aphids in several crops mainly under protected cultivation. This researchaimed at evaluating the parasitism of L. testaceipes on Aphis gossypii by seasonal inocu-lative release in a cut chrysanthemum crop. Two introductions of the parasitoid (0.15female/m2 and 0.24 female/m2) were carried out in a commercial greenhouse (600 m2)with White Reagan and Sunny Reagan chrysanthemum cultivars. The aphids and parasi-tism rates were sampled weekly, starting one week after planting, and randomly obser-ved 10 plants/flower bed. The parasitism rates after the first and second releases of L. tes-taceipes in White Reagan were 55.2% and 7.8%, respectively. The rates in Sunny Rea-gan were 31.9% (first release) and 10.5% (second release). Factors as presence of tri-chomas on the cultivar leaves and predatory insects in the greenhouse affected the para-sitism rates of L. testaceipes and also the population density of A gossypii. However, theparasitism of L. testaceipes showed to be effective to keep low A. gossypii density in bothchrysanthemum cultivars in commercial greenhouse.

Key words: parasitoid, aphid, inoculative release, parasitism rate

REFERÊNCIAS

ALBERT, R. 1999. Integrated pest management in Den-dranthema indicum. Bulletin IOBC/WPRS, 22: 1- 4

BERGMANN, E. C ; IMENES, S. D. L.; TAKEMATSU, A P.Pragas. 1996. In: Imenes, S. D. L.; Alexandre M. A.V. (Coord.). Aspectos fitossanitários do crisântemo.Boletim Técnico do Instituto Biológico, 5: 13-22.

BIOBEST. 2003. Side effects manual. 3. ed. Jaruitgave,69p.

BOTTRELL, D. G; BARBOSA, P.; GOULD, F. 1998. Mani-pulating natural enemies by plant variety selectionand modification: a realistic strategy? AnnualReview of Entomology, 43: 347-367.

COLFER, R. G.; ROSENHEIM, J. A. 2001. Predation onimmature parasitoids and its impact on aphid sup-pression. Oecologia, 126: 292-304.

COSTA, A.; STARY, P. 1988. Lysiphlebus testaceipes, anintroduced aphid parasitoid in Portugal (Hym.:Aphidiidae). Entomophaga, 33: 403- 412.

DUNNAM, E. W.; CLARK, J. C. 1998. The cotton aphid inrelation to the pilosity of cotton leaves. Journal ofEconomic Entomology, 31: 663-666.

FOWLER, H. G.; FORTI., L. C; BRANDÃO, C. R. F.; DELA-BIE, J. H. C ; VASCONCELOS, H. L. 1991. Ecologianutricional de formigas. In: Panizzi, A. R.; Parra, J.R. P. (eds.). Ecologia nutricional de insetos e suasimplicações no manejo de pragas. São Paulo, Manó-le, p. 131-223.

HARÁ, A. H.; MATAYOSHI, S. 1990. Parasitoids and pre-dators of pest on chrysanthemuns in Hawaii. Proce-edings of the Hawaiian Entomological Society, 30:53-58.

HEINZ, K. M.; THOMPSON, S. P.; KRAUTER, P. C. 1999.Development of biological control methods for usein southwestern U. S. greenhouses and nurseries.Bulletin IOBC/WPRS, 22: 101-109.

KING, E. G.; HOPPER, K. R.; POWELL, J. E. 1985. Analy-sis of systems for biological control of crop arthro-pod pests in the U. S. by augmentation of predatorsand parasites. In: Hoy, M. A.; Herzog, D. C. (ed.).Biological control in agricultural IPM systems.Orlando, Academic Press, 1985. p. 201-227.

LENTEREN VAN, J. C. 2000 a. Critérios de seleção para aavaliação de inimigos naturais em controle biológi-co. In: BUENO, V. H. P. (Ed.). Controle biológico depragas: produção massal e controle de qualidade.Lavras, Editora UFLA, 2000. p. 1-19.

LENTEREN VAN, J. C. 2000 b. Success in biological con-trol of arthropods by augmentation of natural ene-mies. In: Gurr, G.; Wratten, S. (ed.). Biological con-trol: measures of success. Dordrecht, Kluwer Aca-demic Publishers, 2000. p. 77-103

LENTEREN VAN, J. C ; WOETS, J. 1988. Biological andintegrated pest control in greenhouses. AnnualReview of Entomology, 33: 239-269.

MICHAUD, J. P.; BROWNING. H. W. 1999. Seasonal abun-dance of the brown Citrus aphid, Toxoptera citrici-d&, (Homoptera: Aphididae) and its natural enemiesin Puerto Rico. Florida Entomologist, 82: 424-447.

MURPHY, B.; VON DAMN-KATTARI, D.; PARRELLA, M.1999. Interaction between fungal pathogens and

natural enemies implication for combined biocontrolof greenhouse pests. Bulletin IOBC/WPRS, 22: 181-184.

ODUM, E. P. 1996. Ecologia. Rio de Janeiro, Guanabara,434 p.

PARRELLA, V. P.; JONES, V. P. 1987. Development of inte-grated pest management strategies in floriculturalcrops. Buletin Entomological Society of America,33: 28-34.

RODRIGUES, S. M. M.; BUENO, V. H. P. 2001. Parasitismrates of Lysiphlebus testaceipes (Cresson) (Hym.:Aphidiidae) on Schizaphis graminum (Rond.) andAphis gossypii Glover (Hem.: Aphididae). Neotropi-cal Entomology, 30: 625-629.

RODRIGUES, S. M. M.; BUENO, V. H. P.; BUENO FILHO, J.S. S. 2001. Desenvolvimento e avaliação do sistemade criação aberta no controle de Aphis gossypii Glo-ver (Hem.: Aphididae) por Lysiphlebus testaceipes(Cresson) (Hym.: Aphidiidae) em casa de vegetação.Neotropical Entomology, 30: 433- 436.

ROSENHEIM, J. A.; KAYA, H. K.; EHLER, L. E.; MAROIS,J. J.; JAFFEE, B. A. 1995. Intraguild predation amongbiological-control agents: theory and evidence. Bio-logical Control, 5: 303-335.

SOGLIA, M. DA C. DE M.; BUENO, V. H. P.; SAMPAIO, M.V. 2002. Desenvolvimento e sobrevivência de Aphisgossypii Glover (Hemiptera: Aphididae) em diferen-tes temperaturas e cultivares comerciais de crisânte-mo. Neotropical Entomology, 33: 211-216.

STEINBERG, S.; PRAG, H.; ROSEN, D. 1993. Host plantaffects fitness and host acceptance in the aphid para-sitoid Lysiphlebus testaceipes (Cresson). BulletinIOBC/WPRS, 16:161-164.

SCHELT VAN, J; DOUMA, J. B.; RAVENSBERG, W. J. 1990.Recent developments in the control of aphids insweet pepper and cucumbers. Bulletin IOBC/WPRS,13: 190-193.

STEENIS VAN, M. J. 1994. Intrinsic rate of increase ofLysiphlebus testaceipes Cresson (Hym.; Braconi-dae), a parasitoid of Aphis gossypii Glover (Horn.,Aphididae) at different temperatures. Journal ofApplied Ecology, 118: 399-406.

STEENIS VAN , M. J.; EL-HAWASS, K. A. M. H. 1996. Dif-ferent parasitoid introduction schemes the success ofbiological control of Aphis gossypii with the parasi-toid Aphidius colemani. Bulletin IOBC/WPRS, 19:159-162.

VINSON, S. B.; SCARBOROUGH, T. 1991. A Interactionsbetween Solenopsis invicta (Hymenoptera: Formici-dae), Rhopalosiphum maidis (Homoptera: Aphidi-dae), and the parasitoid Lysiphlebus testaceipesCresson (Hymenoptera: Aphidiidae). Annals Ento-mological Society of America, 84: 158-164.

WYATT, I. J.; BROWN S. J. 1977. The influence of lightintensity, daylenght and temperature on increaserates of four glasshouse aphids. Journal AppliedEcology, 13: 391-399.

(Recepción: 16 noviembre 2004)(Aceptación: 22 febrero 2005)