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Publicado pelo projeto Entomologistas do Brasil Volume 6 . Número 2 . Maio - Agosto de 2013 EntomoBrasilis Periódico Online v. 6, n. 2 ISSN 1983-0572 doi:10.12741 2013

EntomoBrasilis volume 6, número 2

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Volume 6, número 2 (maio - ago. 2014), da EntomoBrasilis - Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil - DOI: http://dx.doi.org.br/10.12741/ebrasilis.v6i2

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Publicado pelo projeto Entomologistas do BrasilVolume 6 . Número 2 . Maio - Agosto de 2013

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v. 6, n. 2

ISSN 1983-0572doi:10.12741

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Produzida no Brasil

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O períodico online EntomoBrasilis fundado em 2008 pelo projeto Entomologistas do Brasil, tem como objetivo de publicar artigos originais, de forma rápida, das mais diversas áreas da Entomologia Brasileira

e Mundial, tais como: Bionomia; Comportamento; Ecologia; Entomologia Forense; Entomologia Geral; Fisiologia; Modelos Ecológicos Aplicados à Entomologia; Morfologia; Revisões; Saúde Pública; Taxonomia e Sistemática e demais áreas afins à Entomologia Brasileira e Mundial.

Expediente

Editor ChEfEWilliam Costa Rodrigues

Entomologistas do Brasil/ UniFOA - Centro Universitário de Volta Redonda / Methodos Consultoria Ambiental LtdaEditor Adjunto

Evaldo Martins Pires - Universidade Federal de Mato GrossoJeronimo Augusto Fonseca Alencar - Instituto Oswaldo Cruz - FIOCRUZ

Editor AssistEntECleber Barreto Espindola - Universidade Severino Sombra

Editores Científicos

Alexandre Ururahy Rodrigues, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia - INPA, Brasil

Arlindo Serpa Filho, Instituto Oswaldo Cruz, BrasilCleber Galvão, Instituto Oswaldo Cruz, BrasilEduardo José Ely Silva, Universidade Federal de

Pelotas, BrasilEvaldo Martins Pires, Universidade Federal do Mato

Grosso - Campus SINOP, BrasilGisele Luziane de Almeida, Universidade Federal do

Rio de Janeiro, Museu Nacional, BrasilHerbet Tadeu de Almeida Andrade, Universidade

Federal do Rio Grande do Norte, BrasilMaria Christina de Almeida, Universidade Federal do

Paraná, BrasilMaria José do Nascimento Lopes, Instituto Nacional

de Pesquisas da Amazônia, BrasilMarliton Rocha Barreto, Universidade Federal do

Mato Grosso - Campus SINOP, BrasilNataly Araújo de Souza, Fundação Oswaldo Cruz,

Instituto Oswaldo Cruz, Departamento de Entomologia, Brasil

Nicolas Dégallier, Institut de Recherche pour le Développement, França

Ricardo Andreazze, Universidade Federal do Rio Grande de Norte, Brasil

Roney Rodrigues-Guimarães, Universidade Iguaçu / Universidade Estácio de Sá, Brasil

Rubens Pinto de Mello, Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil

Ruberval Leone Azevedo, Casa Civil -Governo do Estado de Sergipe, Brasil

Tatiana Chrysostomo Santos, Museu Nacional - Universidade Federal do Rio de Janeiro, Brasil

Victor Py-Daniel, Universidade de Brasília, BrasilWedson Desidério Fernandes, Universidade Federal

da Grande Dourados, Brasil **********

Consultores Adhoc deste NúmeroAdão Valmir dos Santos, Universidade Estadual do Norte Fluminense

Darcy Ribeiro, BrasilAdenir Vieira Teodoro, Embrapa Tabuleiros Costeiros, BrasilAdriana Guimarães Duarte, Universidade Federal de Alagoas, BrasilAfonso Pelli, Universidade Federal do Triângulo Mineiro, BrasilAilton Pinheiro Lôbo, Universidade Estadual de Santa Cruz, BrasilAnete Pedro Lourenço, Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha

e Mucuri, BrasilBruno Henrique Sardinha de Souza, Faculdade de Ciências Agrárias e

Veterinárias /UNESP, BrasilCarla de Lima Bicho, Universidade Estadual da Paraíba, BrasilCarla Ferreira Rezende, Universidade Federal do Ceará, BrasilCleber Barreto Espindola, Universidade Severino Sombra, BrasilConceição Aparecida dos Santos, Universidade Federal dos Vales do

Jequitinhonha e Mucuri, BrasilDanielle Anjos-Santos, Universidad Nacional de la Patagonia “San Juan

Bosco”, ArgentinaEvaldo Martins Pires, Universidade Federal de Mato Grosso, Brasil Fabio Oliveira Roque, Universidade Federal de Mato Grosso do Sul,

BrasilGisele Luziane de Almeida, Universidade Federal do Rio de Janeiro,

Museu Nacional, BrasilHélida Ferreira da Cunha, Universidade Estadual de Goiás, BrasilHerbet Tadeu de Almeida Andrade, Universidade Federal do Rio

Grande do Norte, BrasilHonório Roberto dos Santos, Universidade Federal da Grande

Dourados, BrasilIvan Carlos Fernandes Martins, Universidade Federal Rural da

Amazônia, BrasilIvana de Freitas Barbola, Universidade Estadual de Ponta Grossa, BrasilJosé Benedito Perrella Balestieri, Universidade Federal da Grande

Dourados, BrasilKleber Makoto Mise, Universidade Federal do Paraná, BrasilLeonardo Gomes, Universidade Federal do Pará, BrasilMarcus Alvarenga Soares, Universidade Federal dos Vales do

Jequitinhonha e Mucuri, BrasilMaria Emilene Correia-Oliveira, Escola Superior de Agricultura Luiz de

Queiroz / USP, BrasilMarina Schmidt Dalzochi, Universidade do Vale do Rio dos Sinos,

UNISINOS, BrasilMarliton Rocha Barreto, Universidade Federal de Mato Grosso, BrasilReinildes Silva-Filho, Ecosystems Jardins Ltda, BrasilVagner Reis Silveira, Universidade Severino Sombra, BrasilWilliam Costa Rodrigues, Centro Universitário de Volta Redonda –

UniFOA/Methodos Consultoria Ambiental, BrasilZuzinaide Vidal Bomfim, Escola Superior Luiz de Queiroz ESALQ/USP,

Brasil

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SumárioBionomia e Comportamento

Efeito da Presença de Vizinhos sobre o Comportamento Territorial de Perithemis mooma (Kirby) (Anisoptera: Libellulidae). Effect of the Presence of Neighbors on the Behavior of Territorial Perithemis mooma (Kirby) (Anisoptera: Odonata) . Nelson Silva Pinto, José Hidasi Neto, Vivian Ribeiro, Amanda Rafaela Rodrigues, Bárbara Regina Brandão & Camila Oliveira Rocha. doi:10.12741/ebrasilis.v621.385 .................................................................................................................................................... 104-107

EcologiaDiversidade e Atividade de Voo de Himenópteros Parasitóides em Pomar de Macieira em Vacaria, RS. Diversity and Flight Activity of Parasitoids Hymenoptera in Apple Orchard in Vacaria, RS. Daniela Fernanda Klesener, Régis Sivori Silva dos Santos & Ayres de Oliveira Menezes Jr.. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.258 ...................................................................................................108-112

Potencial de Formigas (Hymenoptera: Formicidae) como Agentes Anti-herbívoros em Cultivo de Café (Coffea canephora Pierre) e Feijão Guandu [Cajanus cajans (L.) Millsp]. Potential of Ants (Hymenoptera: Formicidae) as Anti-herbivore Agents in Cultivation of the Coffee (Coffea canephora Pierre) and Pigeon Pea [Cajanus cajans (L.) Millsp]. Leandro Xavier Teixeira Chevalier, Diego Silva Gomes, Antonio José Mayhé-Nunes & Jarbas Marçal Queiroz. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.291 ......... ..........................................................................................................................................................................................................113-118

Tamanho e Número Ideal de Amostras para Coleta de Gafanhotos na Depressão Central no Rio Grande do Sul. Ideal Size and Number of Samples to Collect Grasshoppers in the Central Depression in Rio Grande do Sul. Nathália Leal Carvalho, Ervandil Correa Costa, Danilo Boanerges Souza & Juliana Garlet. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.294 ..........................................119-125

Riqueza e abundância de abelhas Euglossini (Hymenoptera, Apidae) em parques urbanos de Goiânia, Goiás. Richness and Abundance of Euglossini Bees (Hymenoptera, Apidae) in Urban Parks in Goiânia, Goiás. Vanessa Athayde Grandolfo, Ruy Chaves Bozza Junior, Carlos de Melo e Silva Neto, José Neiva Mesquita Neto & Bruno Bastos Gonçalves. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.296 .....................................................................................................................................................126-131

Distribuição de Heteroptera Aquáticos (Insecta) em Diferentes Tipos de Substratos de Córregos do Cerrado Matogrossense. Distribution of Aquatic Heteroptera (Insecta) From Different Types of Streams Substrates of Cerrado in Mato Grosso. Karina Dias-Silva, Helena Soares Ramos Cabette, Núbia França da Silva Giehl & Leandro Juen. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.302 .................................................................................................................................................... 132-140

Entomologia GeralVariação na Infestação de Mosca-das-Frutas (Diptera: Tephritidae) e Parasitismo em Diferentes Fases de Frutificação em Mirtaceas Nativas no Rio Grande do Sul. Variation on Infestation on Fruit Flies (Diptera: Tephritidae) and Parasitism in Native Myrtaceae in Rio Grande do Sul. Diogo Ricardo Goulart Pereira-Rêgo, Simone Mundstock Jahnke, Luiza Rodrigues Redaelli & Naihana Schaffer. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.259 .......................................................................................................................141-145

Inventário Rápido de Vespas Sociais em Três Ambientes com Diferentes Vegetações. A Fast Inventory of Social Wasps in Three Environments with Different Vegetation. Newton José de Jesus Silva, Tatiana Aparecida de Morais, Helba Helena Santos-Prezoto & Fabio Prezoto. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.303 ........................................................................................................... 146-149

Cupins (Isoptera) Invasores da Rede Elétrica em Áreas Urbanas na Região do Alto Solimões, Amazônia Ocidental, Brasil. Termites (Isoptera) Invaders of Electrical Grid in Urban Areas of the Alto Solimões Region, Western Amazon, Brazi. Agno Nonato Serrão Acioli & Paulo Vitor Cassiano Oliveira. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.332 ............................................................ 150-156

Taxonomia e SistemáticaNew Records of Social Wasps (Hymenoptera: Vespidae, Polistinae) in Amazonas State, Brazil. Novos Registros de Vespas Sociais (Hymenoptera: Vespidae: Polistinae) no Estado do Amazonas, Brasil. Alexandre Somavilla & Marcio Luiz de Oliveira. doi:10.12741/ebrasilis.v6i1.276 ......................................................................................................................................................157-159

Comunicação CientíficaFirst Record of Lepidoptera in Southern Brazilian Salt Marshes. Primeiro Registro de Lepidoptera em Marisma no Sul do Brasil. Marcel Lucas Gantes, Daiane Silveira Carrasco & Fernando D´Incao. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.241 .......................160-161

Natural Occurrence of Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin (Hypocreales: Clavicipitaceae) on Anticarsia gemmatalis Hübner (Lepidoptera: Erebidae) in the State of Mato Grosso do Sul. Ocorrência Natural de Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin

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(Hypocreales: Clavicipitaceae) Sobre Anticarsia gemmatalis Hübner (Lepidoptera: Erebidae) no Estado de Mato Grosso do Sul. Camila Rossoni, Samir Oliveira Kassab, Rogério Hidalgo Barbosa, Antonio Souza Silva, Thiago Alexandre Mota & Elisângela de Souza Loureiro. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.256 ................................................................................................... 162-164

Influência do Fotoperíodo no Parasitismo de Trichogramma galloi Zucchi (Hymenoptera: Trichogrammatidae) em Ovos de Diatraea saccharalis (Fabricius) (Lepidoptera: Crambidae). Influence of Photoperiod on Parasitism of Trichogramma galloi Zucchi (Hymenoptera: Trichogrammatidae) on Eggs of Diatraea saccharalis (Fabricius) (Lepidoptera: Crambidae). Danilo Renato Santiago Santana, Patricia Paula Bellon, Elmo Ponte de Melo & Harley Nonato de Oliveira. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.263 ..........................................................................................................................................................................................................165-167

Criação e Transporte de Ninfas de Ephemeroptera (Insecta) em Campo. Rearing and Transport of Mayfly Nymphs in the Field. Rafael Boldrini & Paulo Vilela Cruz. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.281 .............................................................................. 168-170

First Record of Scirtidae (Coleoptera) Associated with Decaying Carcasses in the Neotropical Region. Primeiro Registro de Scirtidae (Coleoptera) Associado a Carcaças em Decomposição na Região Neotropical. Rodrigo Cesar Azevedo Pereira Farias, Daniel Dal-Bó, Wellington Emanuel dos Santos, Antonio José Creão-Duarte & Patricia Jacqueline Thyssen. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.311 ...................................................................................................................................................... 171-172

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ISSN 1983-0572doi:10.12741/ebrasilis.v6i2

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e-ISSN 1983-0572Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil

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Efeito da Presença de Vizinhos sobre o Comportamento Territorial de Perithemis mooma (Kirby) (Anisoptera:

Libellulidae)Nelson Silva Pinto¹, José Hidasi Neto¹, Vivian Ribeiro², Amanda Rafaela Rodrigues¹,

Bárbara Regina Brandão¹ & Camila Oliveira Rocha¹

1. Universidade Federal de Goiás, e-mail: [email protected] (Autor para correspondência), [email protected], [email protected], [email protected], [email protected]. 2. Universidade de Brasília, e-mail: [email protected].

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EntomoBrasilis 6(2): 104-107 (2013)

Bio

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Resumo. Algumas espécies territorialistas apresentam respostas menos agressivas em relação à entrada de vizinhos do que a não vizinhos em seu território. Essa diferenciação nas respostas é conhecida como “Dear Enemy Effect”. O objetivo deste estudo foi avaliar as interações de Perithemis mooma (Kirby) com seus vizinhos e invasores, testando a ocorrência do “Dear Enemy Effect”. Este estudo foi conduzido no Campus Samambaia da Universidade Federal de Goiás (UFG). As interações agonísticas intraespecíficas de P. mooma foram observadas em 30 indivíduos, totalizando 300 minutos de observação. Verificamos que os indivíduos passam mais tempo nas brigas com invasores. Essa informação corrobora a hipótese de que os indivíduos reconhecem os vizinhos, consequentemente gastando menos tempo nas interações agonísticas com eles. Para a análise sobre o tempo e proporção de briga com vizinhos mais e menos distantes, verificamos que os indivíduos passam mais tempo em interações com vizinhos mais próximos do que com vizinhos mais distantes. Ocorreu maior proporção de briga com invasores provenientes dos lados dos vizinhos menos distantes do que com os provenientes do centro (teste de Tukey; p = 0,034). Observou-se que em P. mooma existe um efeito significativo indicando que machos que se reconhecem como vizinhos interagem com menor agressividade do que quando interagem com invasores. Desta forma, é possível sugerir que existe efeito “dear enemy” em machos de P. mooma, visto que houve diferença significativa no tempo, bem como na intensidade das interações com vizinhos e com invasores.

Palavras-chave: Efeito do Inimigo Próximo; Interações agonísticas; Sistema de acasalamento; Territorialidade.

Effect of the Presence of Neighbors on the Behavior of Territorial Perithemis mooma (Kirby) (Anisoptera: Odonata)

Abstract. Some territorial species present less aggressive responses in relation to the entering of neighbors than non-neighbors in their territory. This differentiation in responses is known as “Dear Enemy Effect”. The objective of this study was evaluate the interaction of Perithemis mooma (Kirby) with its neighbors and invaders, testing the occurrence of the “Dear Enemy Effect”. This study was conducted in the Campus Samambaia of the Universidade Federal de Goiás (UFG). The intraspecific agonistic interactions of P. mooma were observed in 30 individuals, totaling 300 minutes of observation. We verified that the individuals spend more time in fights with invaders. This information corroborates the hypothesis that individuals recognize the neighbors; consequently spend less time the agonistic interactions with them. For the analysis about time and proportion of fight with neighbors more or less distant, we verified that the individuals spend more time in interactions with closer neighbor than further neighbors. Occurred more proportion of fight with invaders from the side of the lesser distant than from the center (Tukey test; p = 0.034). We observed that in P. mooma there is a significant effect indicating that males who recognizes themselves as neighbors interact with lesser aggressively than when interact with invaders. Thus, it is possible suggest that there is an effect dear enemy in males P. mooma, since there was a significant difference in time, as well as in the intensity of the interaction with neighbors and with invaders.

Keywords: Agonist Interactions; Dear Enemy Effect; Mating System; Territoriality.

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m alguns gêneros de Odonata o sucesso de reprodução está relacionado à capacidade dos machos em defender os territórios e controlar o acesso das fêmeas aos recursos

necessários para a postura dos ovos (Corbet 1999). As libélulas do gênero Perithemis são territoriais e defendem seu território de forma agressiva para afastar outros machos ou fazer captura em voo (Switzer 2002). A preferência dos machos por áreas com vegetação para os territórios deve estar relacionada com a seleção local de oviposição pelas fêmeas, o que conduz à agregação de vários machos em torno dos locais com maiores agregações dos recursos utilizados pelas fêmeas (De MarCo & reSenDe 2004). Disputas pela manutenção de territórios e, consequentemente, de potenciais parceiros para reprodução, pode culminar em comportamentos agonísticos entre indivíduos de uma mesma espécie (Switzer 2002).

Entretanto, devido possivelmente ao reconhecimento entre

‘vizinhos’ (indivíduos que dividem territórios ou dominam territórios contíguos), alguns indivíduos respondem de forma menos agressiva à entrada de seus vizinhos do que a entrada de não vizinhos em seu território. Essa diferenciação nas respostas entre vizinhos é conhecida como “Dear Enemy Effect’’ (Switzer & eaSon 2003). Uma explicação para esse fenômeno se baseia na familiaridade (reconhecimento entre os indivíduos ao longo do tempo, devido a repetidas interações entre esses) entre vizinhos, uma vez que as fronteiras do território estão estabelecidas, os vizinhos representam pouca ou nenhuma ameaça, enquanto um indivíduo de território distante corresponde a um estranho que pode estar em busca de um novo território (teMeleS 1994), pode-se também considerar o menor custo energético de uma interação agressiva prevenindo lutas com vizinhos que já são frequentes.

Agência(s) de Financiamento: CNPq

doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.285

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Efeito da Presença de Vizinhos sobre o Comportamento … Pinto et al.

e-ISSN 1983-0572

Alguns pesquisadores têm considerado que a presença de vizinhos é benéfica a algumas espécies territorialistas, principalmente em comparação com competidores não vizinhos da mesma espécie, no entanto, os vizinhos podem representar custos tanto em termos de defesa de território quando de recursos perdidos (Switzer & eaSon 2003). A espécie Perithemis mooma (Kirby) é um espécie de Odonata associada à defesa de territórios e é típica de ambientes lênticos do tipo lacustre (GarriSon et al. 2006). Por ser uma espécie territorialista, geralmente é feito o reconhecimento dos vizinhos a fim de reduzir os custos energéticos de interações para disputa de territórios e parceiros para cópula.

Esta espécie de Odonata é tipicamente associada a ambientes lênticos do tipo lacustre (GarriSon et al. 2006), defendendo territórios em áreas com vegetação, muito embora não seja afetada pelo tamanho do poleiro, ou seja, pela altura da vegetação no entorno (De MarCo Jr & reSenDe 2004) o que nos permite utilizar os poleiros naturais, sem necessidade de manipulação. Com alta incidência em locais com vegetação escassa e devido à conspicuidade da espécie, os indivíduos de P. mooma foram selecionados para que fossem feitas análises relativas a eventos de territorialismo, objetivando o estudo das interações destes indivíduos com seus vizinhos e com invasores não vizinhos, a fim de testar a ocorrência do “Dear Enemy Effect’’.

MATERIAL E MÉTODOS

Área de estudo. Este estudo foi conduzido em tanques de piscicultura, localizados na Escola de Agronomia e Engenharia de Alimentos, Campus Samambaia da Universidade Federal de Goiás (UFG), município de Goiânia (16°40’ S, 49°15’ O, alt. 749 m). Os tanques são tanques-terra construídos para abrigar peixes para pesquisa e comércio. Estes tanques apresentam vegetação escassa, consistindo principalmente de gramíneas. Os indivíduos do gênero Perithemis utilizam essa vegetação como poleiros onde defendem territórios de aproximadamente 2,5m de raio (Switzer 2002), no qual respondem agonisticamente a machos intrusos.

Método de amostragem. A amostragem foi conduzida apenas quando a temperatura esteve acima de 190C, e entre as 11:00 e 15:00h, pois fora destes parâmetros a atividade de Odonata decresce muito (May 1976; De MarCo Jr & reSenDe 2004). O método de levantamento dos indivíduos foi baseado no método de varredura por scan (De MarCo 1998), muito utilizado em estudos com estes organismos (Pinto 2011; De MarCo 2008). Foram analisados machos que apresentavam dois vizinhos, sendo que ambos (vizinho-esquerda e vizinho-direita) deveriam estar dentro do território do macho focal/residente (Switzer 2002). Quatro pesquisadores observaram ao mesmo tempo os indivíduos por um período de 10 minutos de amostragem visual, sendo que três desses observadores analisaram as interações dos machos residentes com seus vizinhos e com invasores (machos não-territoriais que tentam invadir o território), que poderiam chegar para uma interação com o macho focal pelo lado do vizinho mais próximo ou pelo lado do vizinho mais distante. As proporções dessas interações foram transformadas em arco-seno da raiz, para que os dados fossem normalizados (zar 1999). O quarto observador anotou os voos realizados pelo macho residente, bem como para onde estes voos se destinaram. Estes voos poderiam ser contra os vizinhos ou intrusos. Além disso, o terceiro observador também mediu o tempo, em segundos, das interações de briga entre os vizinhos e os invasores. Com o intuito de verificar se de fato houve intrusão ao território do macho observado, seguimos a sugestão de Switzer & eaSon (2003), de que os territórios das espécies de Perithemis têm aproximadamente 2,5m de raio.

As interações agonísticas intraespecíficas de P. mooma foram observadas em 30 indivíduos, totalizando 300 minutos de observação. Destes, foram retiradas observações nos quais a disposição dos vizinhos era equidistante, para que fosse possível verificar se havia diferenças significativas entre vizinhos mais próximos e mais distantes.

Análise estatística. Para testar se ocorreu maior tempo de interação agonística dos residentes com os invasores do que com os vizinhos, foi feito um teste-t entre os respectivos valores de tempo. Em seguida, um segundo teste-t foi feito para que se observasse se ocorre maior tempo de briga com vizinhos mais distantes do que com vizinhos mais próximos. Um terceiro teste-t foi conduzido para observar se a proporção de interações agonísticas foi maior com o vizinho mais distante do que com o mais próximo. Em seguida, foram utilizados dois testes ANOVA: para que medir se o tempo de briga com invasores do lado do vizinho mais distante era maior do que do lado do vizinho mais próximo ou do que eram provenientes do centro; e para analisar se a proporção de intrusão era maior do lado do vizinho mais distante do que do vizinho mais próximo ou proveniente do centro.

RESULTADOS

O tempo de briga com invasores é maior do que com vizinhos? Para a análise sobre o tempo de briga com vizinhos e invasores, verificou-se que os indivíduos passam mais tempo nas brigas com invasores (t= |-3,365|; g.l.= 355; p<0,001; Figura 1). Essa informação corrobora a hipótese de que os indivíduos reconhecem os vizinhos, consequentemente gastando menos tempo nas interações agonísticas com eles (“Dear Enemy Effect”).

Figura 1. Tempo de interação agonística intraespecífica de Perithemis mooma com seus vizinhos e com invasores, e seus respectivos erros-padrão.

O tempo e proporção de briga com vizinhos próximos são maiores do que com os distantes. Nossa hipótese de que as interações entre o macho focal/residente e o vizinho mais distante fossem mais intensas e, consequentemente, haveria maior investimento de tempo nestas interações, não foi corroborada. Para a análise sobre o tempo e proporção de briga com vizinhos mais e menos distantes, verificamos que os indivíduos passam mais tempo e brigam mais com vizinhos mais próximos do que com vizinhos mais distantes (t= 2,7600; g.l.= 197; p<0,001 e t= 2,909; g.l.= 340; p=0,006; Figuras 2 e 3, respectivamente).

Diferença entre o número de invasões. Para a análise sobre o tempo de briga com invasores provenientes do centro e dos lados dos vizinhos mais e menos distantes, foi encontrado que os indivíduos não passam maior tempo de interações agonísticas nem brigam mais com invasores provenientes dos lados dos vizinhos mais distantes [F (2,68) = 0,2158, p=0,806; Figura 4]. Entretanto, ocorreu maior proporção de briga com invasores provenientes dos lados dos vizinhos menos distantes do que com os provenientes do centro (teste de Tukey: p = 0,034). Este resultado não corrobora a nossa hipótese de que brigas com invasores seriam mais comuns dos lados dos vizinhos mais distantes, e que estes teriam um maior tempo de briga com os indivíduos observados [F (2,48) = 3,392, p=0,042; Figura 5].

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Figura 2. Tempo de interação agonística intraespecífica de Perithemis mooma com seus vizinhos menos e mais distantes, e seus respectivos erros-padrão.

Figura 3. Proporção de interação agonística intraespecífica de Perithemis mooma com seus vizinhos menos e mais distantes, e seus respectivos erros-padrão.

Figura 4. Tempo de interação agonística intraespecífica de Perithemis mooma com invasores provenientes do centro e dos lados dos vizinhos menos e mais distantes, e seus respectivos intervalos de confiança.

Figura 5. Proporção de interação agonística intraespecífica de Perithemis mooma com invasores provenientes do centro e dos lados dos vizinhos menos e mais distantes, e seus respectivos intervalos de confiança.

DISCUSSÃO

As lutas que demandam maior gasto energético são as que envolvem a conquista e disputa de territórios (waaGe 1988), espera-se que os custos de interações entre os vizinhos fossem reduzidos em relação aos custos de combate com invasores (Switzer & eaSon 2003). A manutenção de territórios que apresentam recursos para reprodução é comum em Odonata (ConraD & PritCharD 1992). Este fenômeno maximiza a probabilidade de sucesso reprodutivo, entretanto, gera custos para manutenção do território (KrebS & DavieS 1987). Libélulas apresentam vários comportamentos estilizados relativos à manutenção do território, como por exemplo, interações agonísticas com perseguição e contato corporal (Corbet 1999).

Em espécies territorialistas que defendem recursos limitantes para a reprodução (como no caso de P. mooma), há a presença de vários machos que disputam estes territórios, ficando, portanto, agregados. Esta disposição além de refletir a existência de uma hierarquia de dominância nestes territórios (machos que mantém territórios melhores em detrimento de machos com territórios de menor qualidade), há um efeito mais sutil, relativo a disputas territoriais entre machos residentes (mantenedores de áreas) e machos intrusos (machos sem território, que tentam se estabelecer seja por invasão ou por expulsão de um macho residente).

Neste cenário, espera-se que a formação de ‘coalizões’ entre vizinhos bem estabelecidos ocorra através do reconhecimento entre estes (loPeS & De MarCo 2000). Este fenômeno resulta em interações menos agressivas entre os vizinhos e mais agressivas com os intrusos ou invasores (dear enemy effect). Observamos em P. mooma que existe um efeito significativo indicando que machos que se reconhecem como vizinhos interagem com menor agressividade do que quando interagem com invasores.

Estas interações com vizinhos sugerem que, apesar de existir um limite claramente definido do raio do território em espécies de Perithemis (Switzer & eaSon 2003), os eventos ligados à invasão de território por vizinhos bem estabelecidos apresentam interações de reconhecimento e patrulha. De MarCo & reSenDe (2002) observaram que machos de P. mooma frequentemente interagem com coespecíficos durante pequenos voos de patrulha em torno de seus territórios. Desta forma, uma vez que os vizinhos estejam estabelecidos, independentemente da distância relativa entre eles, estes se reconhecerão, diluindo o efeito da agressividade como esperado pelo modelo “dear enemy effect”.

Para a análise sobre o tempo de briga com invasores provenientes do centro e dos lados dos vizinhos mais e menos distantes, verificou-se que os indivíduos não passam maior tempo

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de interações agonísticas nem brigam mais com invasores provenientes dos lados dos vizinhos mais distantes. Entretanto, ocorreu maior proporção de briga com invasores provenientes dos lados dos vizinhos menos distantes do que com os provenientes do centro.

Assumindo que não exista diferença entre as interações com vizinhos mais distantes e mais próximos (como foi observado neste estudo), o que definiria as interações entre residentes e invasores seria a tentativa de estabelecimento de território pelo invasor (Switzer & walterS 1999; Switzer & eaSon 2000; Switzer 2002). Nestas interações, os machos residentes, durante os voos de transição de poleiros dentro de seu território e/ou voos de patrulha reagiriam agonisticamente contra estes, através de voos de perseguição.

Observou-se que em P. mooma existe um efeito significativo indicando que machos que se reconhecem como vizinhos interagem com menor agressividade do que quando interagem com invasores. Estas interações com vizinhos sugerem que, apesar de existir um limite claramente definido do raio do território em espécies de Perithemis, os eventos ligados à invasão de território por vizinhos bem estabelecidos apresentam interações de reconhecimento e patrulha. Desta forma, é possível sugerir que existe efeito “dear enemy” em machos territoriais com territórios próximos em P. mooma, visto que houve diferença significativa o no tempo, bem como na intensidade das interações com vizinhos e com invasores. Entretanto, não há diferença entre a intensidade e tempo de interação com vizinhos próximos ou distantes, sugerindo que o efeito não depende da proximidade dos vizinhos e sim do fato de serem vizinhos bem estabelecidos.

AGRADECIMENTOS

N. Silva-Pinto agradece ao CNPq. Agradecemos aos funcionários da Faculdade de Agronomia da UFG, responsáveis pelos tanques de piscicultura, localizados na Escola de Agronomia e Engenharia de Alimentos da UFG. Além disso, agrademos aos professores Dr. Rogério Pereira Bastos (UFG) e Arthur Ângelo Bispo de Oliveira (UFG) pelo suporte no desenvolvimento do presente trabalho.

REFERÊNCIAS

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Recebido em: 08/10/2012Aceito em: 08/01/2013

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Como citar este artigo:

Pinto, N.S., J. Hidasi Neto, V. Ribeiro, A.R. Rodrigues, B.R. Brandão & C.O. Rocha, 2013. Efeito da Presença de Vizinhos sobre o Comportamento Territorial de Perithemis mooma (Kirby) (Anisoptera: Libellulidae). EntomoBrasilis, 6(2): 104-107. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/285. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.285

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Copyright © EntomoBrasilisCopyright © do(s) Autor(es)

Diversidade e Atividade de Voo de Himenópteros Parasitóides em Pomar de Macieira em Vacaria, RS

Daniela Fernanda Klesener¹, Régis Sivori Silva dos Santos² & Ayres de Oliveira Menezes Jr¹.

1. Universidade Estadual de Londrina, e-mail: [email protected] (Autor para correspondência), [email protected]. 2. Embrapa Uva e Vinho, e-mail: [email protected].

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EntomoBrasilis 6(2): 108-112 (2013)

Eco

logi

a

Resumo. O objetivo deste estudo foi avaliar a diversidade de himenópteros parasitóides e o período de atividade de voo em macieira. Os insetos foram amostrados com armadilha Malaise, semanalmente, por um período de 24h, sendo retirados do frasco coletor nos seguintes horários: 1, 7, 13 e 19 h. Foram coletados 1.249 himenópteros parasitóides distribuídos em 25 famílias com maior abundância de Ichneumonidae (318), Bethylidae (199), Figitidae (Eucoilinae) (183), Braconidae (90) e Scelionidae (86). Com exceção de Ichneumonidae (Ophioninae) a maioria dos parasitóides mostrou atividade de voo diurna.

Palavras-chave: Atividade circadiana; controle biológico; maçã.

Diversity and Flight Activity of Parasitoids Hymenoptera in Apple Orchard in Vacaria, RS

Abstract. The objective of this work was to evaluate the diversity of parasitoids Hymenoptera and the period of flight activity in apple trees. Insects were sampled with Malaise traps weekly for a period of 24 hours, being removed from the trap in the following times 1, 7, 13 and 19 hours. A total of 1,249 individual parasitoids from 25 families were collected. The most abundant families was Ichneumonidae (318), Bethylidae (199), Figitidae (Eucoilinae) (183), Braconidae (90) and Scelionidae (86). With the exception of Ichneumonidae (Ophioninae), parasitoids were most commonly collected during daylight.

Keywords: Apple; Biological control; Circadian activity.

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imenópteros parasitóides são utilizados em programas de controle biológico em todo o mundo para supressão de populações pragas, sendo uma alternativa

ambientalmente segura aos pesticidas químicos (beCKaGe & Drezen 2011). Todavia, o sucesso do programa estará ligado ao conhecimento bioecológico dos organismos envolvidos, bem como do aprimoramento de ações de liberação e conservação de inimigos naturais (waaGe & haSSell 1982). O conhecimento das populações locais de parasitóides é passo importante para o êxito de medidas de controle biológico aplicado. Para tanto, estudos de composição faunística de parasitóides têm sido realizados com frequência em agroecossistemas brasileiros, tais como: algodão (Perioto et al. 2002a), café (Perioto et al. 2002b), soja (Perioto et al. 2004), sorgo, milho, feijão e trigo em rodízio (Souza et al. 2006) e tabaco (Dorfey et al. 2011).

A informação da diversidade de parasitóides associada ao horário de maior atividade de voo dos grupos permite um melhor planejamento das ações de biorregulação e de mitigação de impactos negativo sobre a fauna benéfica. No entanto, ainda poucos são os estudos que abordam estes aspectos conjuntamente. SPeCht & CorSeuil (2002) em plantio de azevém verificaram diferença na abundância de alguns grupos de himenópetros parasitóides, quando amostrados pela manhã ou à noite. Em remanescente de Cerrado, MarChiori et al. (2007), observaram diferenças na atividade de voo de Ichneumonidae (diurno) e Encyrtidae (noturno). brown & SChMitt (2001) verificaram, em pomar de macieira na Virginia, EUA, diferenças significativas na periodicidade de ocorrência de Eulophidae, Encyrtidae e

Eucoilidae, com maior registro entre 1:20 h e 3:40 h da manhã.

Embora exista uma crescente demanda por frutas livres de resíduos de agrotóxicos, raros são os estudos de controle biológico realizados em macieira no sul do Brasil, especialmente que abordem a fauna de parasitóides existente na região. botton et al. (2002) relatam três espécies de parasitóides (Braconidae e Ichneumonidae) associados a lagarta enroladeira das maçãs, com índices de parasitismo de 0,5 a 1,5% durante a safra em Vacaria, RS. Para a mesma espécie praga, Monteiro et al. (2004), verificaram parasitismo de 22,3% em ovos por Trichogramma pretiosum (Riley), em Fraiburgo, SC. (fonSeCa 2006) estudando noctuídeos e geometrídeos pragas de macieira em Vacaria, RS, observou taxas de parasitismo de 4,55 a 9,75% para lagartas e de 0,62 a 34,65% para pupas, por espécies de Braconidae, Ichneumonidae, Chalcididae, Encyrtidae e Scelionidae. Independentemente dos estudos, todos os autores relataram que índices maiores de parasitismo foram encontrados em períodos de redução de aplicação de pesticidas nos pomares. Procurando agregar maior informação sobre a fauna de parasitóides existente em macieira, o presente estudo objetivou responder duas questões: 1) quais são as famílias de himenópteros parasitóides presentes em pomares de macieira? 2) o período da coleta, dia/tarde/noite, interfere na composição das famílias de himenópteros registradas?

MATERIAL E MÉTODOS

O estudo foi realizado em dois pomares de macieira cultivar Fuji, localizados na Estação Experimental de Fruticultura de Clima Temperado da Embrapa Uva e Vinho (EEFT), em Vacaria, RS

doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.258

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(28°30’S e 50°52’W), altitude de 970m, de 23 outubro de 2007 a 23 de janeiro de 2008. O pomar 1, com área de 0,11 ha, espaçamento de 4,5 x 2m e 12 anos de idade, apresenta em suas imediações pomares de macieira e área de mata nativa de, aproximadamente 4,5 ha, localizada a uma distância de cerca de 130 m. O pomar 2, com área total de 0,33 ha, espaçamento de 4,0 x 1 m entre plantas de 8 anos de idade, é cercado por povoamentos de Pinus sp. de 0,34 e 0,72 ha, distantes cerca de 6 e 2 m, respectivamente, de suas margens. Em ambos os pomares não houve aplicação de inseticidas durante o período de estudo.

Em cada pomar foram instaladas, aleatoriamente, duas armadilhas de interceptação de voo Malaise, uma no sentido perpendicular e outra paralelo às linhas de plantas (sentido leste-oeste). As armadilhas perpendiculares foram instaladas com o frasco coletor voltado para o norte, enquanto as paralelas para o leste. As amostragens foram realizadas a intervalos semanais, por um período de 24 h ininterruptas, retirando-se os insetos do frasco coletor, a cada 6 h, nos seguintes horários: 1, 7, 13 e 19 h (hora padrão UTC-3, desconsiderado horário de verão). Durante o período de coletas, o nascer do sol ocorreu entre 05:38 h e 05:48 h, enquanto o ocaso se deu entre 18:37 h e 19:24 h.

Os insetos coletados foram mantidos em álcool a 90% e

identificados com auxílio de chaves de identificação de Goulet & huber (1993). A diversidade de táxons (famílias e algumas subfamílias) foi estimada pelo Índice de Diversidade de Shanon-Wiener, calculado com o auxílio do programa DivEs – Diversidade de Espécies (roDriGueS 2005). Para comparar a ocorrência dos táxons capturados em relação aos pomares e horários de coleta (casual ou não), foi aplicado o teste estatístico não paramétrico de Goodman para contrastes entre proporções multinomiais entre e dentro de populações independentes, a 5% de significância. Para análise da influência do horário de coleta, utilizaram-se apenas os táxons com mais de 10 indivíduos coletados.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Foram coletados 1.249 himenópteros parasitóides, pertencentes a oito superfamílias e 25 famílias (Tabela 1). Destacaram-se pela abundância de indivíduos as superfamílias Vespoidea, Ichneumonoidea e Cynipoidea. Chalcidoidea apresentou menor quantidade de indivíduos, porém maior diversidade de famílias (34,5% do total diagnosticado) (Tabela 1). Esta superfamília é rica em número de famílias e utiliza uma grande diversidade de hospedeiros (GibSon 1993), e tem sido representativa em outros trabalhos, por exemplo, Souza et al. (2006), no qual reuniu 55% das famílias diagnosticadas.

Tabela 1. Riqueza de táxons (superfamília, família e subfamília) de himenópteros parasitóides coletadas em armadilhas Malaise em posições perpendicular (PE) e paralela (PA) às linhas de plantas em dois pomares de macieira, cultivar Fuji. Vacaria, RS. 2007/2008.

TáxonsPomar 1 Pomar 2

PE PA % (n) PE PA % (n) TotalVESPOIDEA Mutillidae 29 0 3 (29)a* 7 8 5,7(15)b 44 Scoliidae 0 4 0,4 (4) 0 0 0 (0) 4 Tiphiidae 0 1 0,1 (1) 0 0 0 (0) 1 Bethylidae 107 71 18 (178)a 2 19 8 (21)b 199 Dryinidae 3 0 0,3 (3) 0 0 0 (0) 3EVANIOIDEA Evaniidae 4 3 0,7 (7)a 1 3 1,5 (4)a 11ICHNEUMONOIDEA Ichneumonidae 69 58 13 (127)a 15 105 45,8 (120)a 247 Ophioninae 9 3 1,2 (12)b 26 33 22,5 (59)a 71 Braconidae 18 24 4,3 (42)a 2 8 3,8 (10)b 52 Microgastrinae 21 12 3,3 (33)a 0 1 0,4 (1)b 34 Aphidiinae 4 0 0,4 (4) 0 0 0 (0) 4CERAPHRONOIDEA Ceraphronidae 2 3 0,5 (5) 0 0 0 (0) 5 Megaspilidae 2 4 0,6 (6) 0 0 0 (0) 6CYNIPOIDEA Figitidae 3 3 0,6 (6) 0 0 0 (0) 6 Eucoilinae 93 79 17,5 (172)a 2 9 4,2 (11)b 183PROCTOTRUPOIDEA 0 Proctotrupidae 1 2 0,3 (3) 0 0 0 (0) 3 Diapriidae 15 20 3,6 (35)a 0 2 0,8 (2)b 37PLATYGASTROIDEA Platygastridae 14 8 2,2 (22)a 0 1 0,4 (1)b 23 Scelionidae 45 37 8,3 (82)a 0 4 1,5 (4)b 86CHALCIDOIDEA Chalcididae 5 2 0,7 (7) 0 0 0 (0) 7 Eurytomidae 4 2 0,6 (6) 0 0 0 (0) 6 Pteromalidae 10 5 1,5 (15)a 0 2 0,8 (2)b 17 Eucharitidae 16 2 1,8 (18)a 0 0 0 (0)b 18 Eupelmidae 1 1 0,2 (2) 0 0 0 (0) 2 Encyrtidae 19 17 3,7 (36)a 0 3 1,1 (3)b 39 Eulophidae 34 21 5,6 (55)a 0 5 2 (5)b 60 Mymaridae 31 28 6 (59)a 0 3 1,1 (3)b 62 Aphelinidae 6 9 1,5 (15)a 0 2 0,8 (2)b 17 Trichogrammatidae 0 0 0 (0) 0 1 0,4 (1) 1Total 566 419 100(985) 55 209 100(264) 1249

* Valores seguidos de letras distintas, na linha (comparação entre pomares para táxons mais representativos) diferem entre si pelo teste de Goodman a 5% de significância.

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O resultado para o número de famílias diagnosticadas (25) está muito próximo ao encontrado por brown & SChMitt (2001) em macieira nos EUA, que documentaram a presença de 396 indivíduos de himenópteros parasitóides distribuídos em 26 famílias. Além disso, registramos a ocorrência de 17 (65,4%) das famílias diagnosticadas naquele estudo.

Destacaram-se pela abundância de indivíduos Ichneumonidae (318), Bethylidae (199), Figitidae (189), Braconidae (90) e Scelionidae (86) (Tabela 1). Ichneumonidae constitui-se na maior família de Hymenoptera, parasitando formas imaturas de insetos holometábolos (Guerra & PenteaDo-DiaS 2002). Esta família tem sido a mais representativa em vários outros estudos que utilizam armadilha Malaise para determinar a flutuação populacional de parasitóides (MarChiori et al. 2003; MarChiori et al. 2007).

Bethylidae e Figitidae foram as famílias mais abundantes no pomar 1, que, coincidentemente, tiveram o mesmo número de exemplares capturados (178) (Tabela 1). Embora os hábitos da maioria das espécies de Bethylidae sejam pouco conhecidos, geralmente atuam como ectopararasitóides idiobiontes; preferem lagartas (especialmente microlepidópteros) e larvas de coleópteros, havendo vários exemplos de seu aproveitamento no controle biológico de pragas (hawKinS & GorDh 1986). A família Figitidae abrange nove subfamílias que agrupam 1.411 espécies, das quais 67% pertencem a Eucoilinae (parasitóides de Diptera: Cyclorrhapha) (ronquiSt 1999). A subfamília Eucoilinae já fora registrada em Vacaria, RS, por GuiMarãeS et al. (1999) parasitando pupários da mosca-das-frutas Anastrepha sp., e apresenta espécies consideradas como importantes biocontroladores de tefritídeos no sul do Brasil (CoSta et al. 2007).

Braconidae esteve entre as cinco famílias mais coletadas, representada em grande parte por espécies de Microgastrinae. Quatro espécies de braconídeos foram citadas como inimigos naturais de espécies pragas da macieira em Vacaria, RS por botton et al. (2002) e fonSeCa (2006). Nesta família são encontrados importantes parasitóides de larvas de moscas-das-frutas, pulgões e, pelo menos uma espécie Macrocentrus ancylivorus (Rohwer) já fora usada no controle da mariposa oriental Grapholita molesta (Busck) (orth et al. 1986).

Scelionidae apresentou número de indivíduos muito próximo a Braconidae, esta família inclui parasitóides de ovos que usam espécies distribuídas em diferentes ordens como hospedeiros: Heteroptera, Neuroptera, Orthoptera, Coleoptera, Diptera e Lepidoptera (SaMin et al. 2010). brown & SChMitt (2001) registraram a ocorrência de Scelionidae perfazendo 11,7% do total de parasitóides amostrados no estudo. Já fonSeCa (2006) relatou parasitismo em uma postura de Peridroma saucia (Hübner) por Telenomus remus (Nixon).

Considerando-se o total de coletas, o pomar 1 apresentou maior diversidade de táxons do que o pomar 2; com menor diferença de diversidade em relação às posições das armadilha, em cada pomar (Tabela 2). Este resultado sugere, de uma forma geral, que a posição da armadilha Malaise não afetou a coleta de parasitóides, indicando voo aleatório dos grupos em pomar de macieira.

Tabela 2. Diversidade de táxons de parasitóides capturados nas diferentes posições de armadilha e entre pomares 1 e 2, através do índice de diversidade de Shanon-Wiener. Vacaria, RS, 2007/2008.

PomarArmadilha

Perpendicular ParalelaPomar 1 1,1488 1,0772Pomar 2 0,6103 0,8593

PomarPomar 1 Pomar 2

Total 0,8532 1,1459

O fato de o pomar 1 apresentar maior diversidade de famílias pode estar relacionado à proximidade de fragmento de vegetação natural, caracterizado por grande diversidade de plantas hospedeiras, e capaz de abrigar uma gama maior de inimigos naturais, se comparada com o povoamento de Pinus sp., vizinho ao pomar 2. Algumas teorias têm sido propostas para explicar diferenças em diversidade animal, e entre elas, está o incremento na diversidade de plantas associadas aos pomares como altamente determinante (fowler & lawton 1982; SzentKirály & Kozár 1991). Esta suposição pode explicar a baixa incidência de braconídeos no pomar 2 (Tabela 1), uma vez que este grupo tem sido usado como indicador do grau de preservação de ecossistemas (reStello & PenteaDo-DiaS 2006).

Na análise de horário de atividade de voo de 17 táxons avaliados, 15 (88,2%) apresentaram atividade marcantemente diurna, com predominância de captura no período vespertino (entre 13 e 19h) seguido do período matutino (entre 7 e 13 h) (Tabela 3). Uma maior coleta de parasitóides no período diurno foi relatada no estudo de SPeCht & CorSeuil (2002), embora os autores tenham concentrado suas amostragens diurnas apenas no período da manhã. Em seus estudos iDriS & GrafiuS (1998) verificaram que o pico de atividade de uma espécie de Ichneumonidae, Diadegma insulare (Cresson), ocorreu entre 11 e 13 h. No presente estudo, Ichneumonidae (excluindo-se a subfamília Ophioninae), Platygastridae e Scelionidade caracterizaram-se pela atividade diurna, sem diferença significativa entre o período matutino e vespertino (Tabela 3), resultados que corroboram com os apontados por (brown & SChMitt 2001; MarChiori et al. 2007). As famílias Diapriidae, Figitidae (Eucoilinae), Eulophidae, Mymaridae e Pteromalidae também mostraram hábito diurno, porém, preferencialmente, vespertino (Tabela 3). Embora os resultados de atividade de voo de Eulophidae e Encyrtidae (hábito diurno) sejam diferentes dos apresentados por brown & SChMitt (2001) que relataram atividade significativamente noturna nos grupos, os demais resultados estão de acordo com os relatados na literatura.

Dentre as famílias com hábito diurno, a preferência pelo período matutino foi característica apenas em Eucharitidae; este grupo de parasitóides é especializado em formas imaturas de formigas e foi coletado apenas no pomar 1 (Tabelas 1 e 3).

Representantes de Bethylidae foram coletados em todos os períodos avaliados, com predominância no período vespertino (13 às 19 h), seguido das primeiras horas da noite (19 à 1 h), o que pode indicar a ocorrência de hábito crepuscular dentro do grupo (Tabela 3). Os Ophioninae, computados separadamente, constituíram o único grupo de atividade marcadamente noturna, com maior coleta no período inicial da noite (19 à 1 h); foram também o único táxon predominante no pomar 2 (Tabelas 1 e 3). Este grupo apresenta grande diversidade de espécies, sendo que a grande maioria tem atividade noturna (GaulD 1985), quando atacam lagartas de Noctuidae (GaulD 1991).

A periodicidade de voo de himenópteros parasitóides ainda é pouco estudada, especialmente na região neotropical, onde hanSon & GaulD (2006) relatam ter sido observada atividade noturna em algumas famílias, como Diapriidae, Ichneumonidae (especialmente Ophioninae), Braconidae (algumas subfamílias), e machos de Embolemidae e Mutillidae. Em nossas coletas, alguns braconídeos foram capturados no período noturno, porém apenas um exemplar de Diapriidae e, nenhum de Mutillidae, foi observado à noite (Tabela 3).

Foi constatado que apenas representantes de Ichneumonidae (excluído Ophioninae) estiveram presentes em todas as coletas. Apesar de abundantes, Ichneumonidae (Ophioninae), Figitidae (Eucoilinae) e Bethylidae foram capturados somente a partir do início de dezembro de 2007.

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Os parasitóides coletados no presente estudo foram adultos em atividade de voo nos pomares, o que não nos permitiu obter taxas de parasitismo. Contudo, a abundância de famílias existentes indica que pomares de macieira são habitat para muitos parasitóides, sugerindo uma ação biorreguladora dos grupos. Além disso, diagnosticamos que a atividade de voo varia em função dos táxons, porém com predominância no período vespertino. Este resultado, associado ao período de realizações de intervenções com pesticidas nos pomares (durante o dia) limita a expressão desta diversidade de inimigos naturais em termos de taxas de parasitismo, conforme já observado nos estudos de botton et al. (2002); Monteiro et al. (2004) e fonSeCa (2006) na região produtora de maçã.

Apesar disto, ações de controle biológico com parasitóides podem ser uma alternativa para a exploração econômica da macieira, entretanto, informações sobre as espécies ocorrentes dentro das famílias diagnosticadas, formas de multiplicação, conservação e seletividade a pesticidas ainda devam ser investigados.

Podemos concluir que pomares de macieira sem aplicação de inseticidas são habitat para um complexo de famílias de himenópteros parasitoides e também que o horário de atividade de voo no pomar varia em função da família do parasitóide, com certa predominância pelo período vespertino do dia.

AGRADECIMENTOS

À professora Dra. Inês Cristina de Batista Fonseca (Departamento de Agronomia, da Universidade Estadual de Londrina), e ao colega biólogo MSc. Fábio Henrique Dangui pela ajuda na realização das análises estatísticas.

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Tabela 3. Número de parasitóides (n) e percentual capturados em armadilha Malaise em pomares de macieira cultivar Fuji, em função do horário de coleta. Vacaria, RS, 2007/2008.

Famílias e subfamíliasFaixas de horários de coleta

13 às 19h 19 à 01h 01 às 07h 07 às 13hMutillidae (26) 59 a* (0) 0 b (0) 0 b (18) 41 aBethylidae (112) 56 a (61) 31 b (12) 6 c (14) 7cEvaniidae (4) 36 ab (0) 0 b (0) 0 b (7) 64 aIchneumonidae (geral) (129) 53 a (11) 5 b (8) 3 b (95) 39 aIchneumonidae, Ophioninae (1) 1 c (51) 72 a (18) 25 b (1) 1 cBraconidae (geral) (30) 58 a (2) 4 b (1) 2 b (19) 37 aBraconidae, Microgastrinae (17) 50 a (3) 9 b (1) 3 b (13) 38 aFigitidae, Eucoilinae (112) 61 a (11) 6 c (0) 0 d (60) 33 bDiapriidae (32) 86 a (1) 3 b (0) 0 b (4) 11 bPlatygastridae (12) 52 a (0) 0 b (0) 0 b (11) 48 aScelionidae (48) 56 a (2) 2 b (1) 1b (35) 41aPteromalidae (12) 71 a (1) 6 b (0) 0 b (4) 24 abEucharitidae (1) 6 b (0) 0 b (0) 0 b (17) 94 aEncyrtidae (26) 67 a (1) 3 b (1) 3 b (11) 28 aEulophidae (47) 78 a (2) 3 b (2) 3 b (9) 15 bMymaridae (43) 69 a (3) 5 c (0) 0 c (16) 26 bAphelinidae (12) 71 a (0) 0 b (0) 0 b (5) 29 abTotal (664) 56 a (149) 12 c (44) 4 d (339) 28 b

* Valores de proporção seguidos de letras distintas, na linha, diferem entre si pelo teste de Goodman a 5% de significância.

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Recebido em: 09/07/2012Aceito em: 28/03/2013

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Como citar este artigo:

Klesener, D.F., R.S.S. Santos & A.O. Menezes Jr., 2013. Diversidade e Atividade de Voo de Himenópteros Parasitóides em Pomar de Macieira em Vacaria, RS. EntomoBrasilis, 6(2): 108-112. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/258. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.258

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Copyright © EntomoBrasilisCopyright © do(s) Autor(es)

Potencial de Formigas (Hymenoptera: Formicidae) como Agentes Anti-herbívoros em Cultivo de Café

(Coffea canephora Pierre) e Feijão Guandu [Cajanus cajans (L.) Millsp]

Leandro Xavier Teixeira Chevalier, Diego Silva Gomes, Antonio José Mayhé-Nunes & Jarbas Marçal Queiroz

1. Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, e-mail: [email protected], [email protected], [email protected], [email protected] (Autor para correspondência).

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EntomoBrasilis 6(2): 113-118 (2013)

Eco

logi

a

Resumo. Este trabalho analisou a variação no potencial das formigas como agentes anti-herbívoros em plantas de café (Coffea canephora Pierre) e guandu [Cajanus cajans (L.) Millsp]. Foram usados ovos artificiais, simulando a presença de insetos herbívoros, e solução de açúcar, para aumentar a atividade de formigas, em experimentos de campo. As plantas de café e de guandu possuíam diferentes níveis de atividade de formigas, pois as últimas eram atacadas por membracídeos que atraíam mais formigas. A atividade das formigas foi monitorada após aplicação de solução de açúcar e a remoção de ovos artificiais foi medida após 24 e 48 horas. A solução de açúcar aumentou significativamente a atividade de formigas em plantas de café e de guandu. A remoção dos ovos artificiais foi significativamente maior em ramos com formigas do que sem formigas para as plantas de guandu. A adição de solução de açúcar aumentou a remoção de ovos artificiais em plantas de guandu, mas não em plantas de café. O tratamento com solução de açúcar e a presença de membracídeos em guandu tiveram efeitos similares sobre a atividade de formigas. Este estudo mostrou que a aplicação de solução de açúcar pode ser utilizada para simular a presença de membracídeos sobre as plantas, aumentando a atividade de formigas. Isso permitiu a avaliação de seu potencial como agentes anti-herbívoros, através de experimentos que simulam a presença de insetos sobre as plantas.

Palavras-Chave: Controle biológico; Exclusão de predadores; Interação inseto-planta.

Potential of Ants (Hymenoptera: Formicidae) as Anti-herbivore Agents in Cultivation of the Coffee (Coffea canephora Pierre) and Pigeon Pea [Cajanus cajans (L.) Millsp]

Abstract. This study analyzed the role of ants as anti-herbivore agents in Coffee (Coffea canephora Pierre) and Pigeon Pea [Cajanus cajans (L.) Millsp] plants in agroecosystem under organic management. In these plants we used artificial eggs and sugar solution in experiments that simulated the presence of herbivore insects. Coffee plants did not possess any natural attractive that could intensify foraging activity of ants, but pigeon pea plants were infested by treehoppers which attracted ants. Activity of ants was surveyed after sugar solution application and artificial eggs removal was measured 24 and 48 h after start of the experiments. Sugar solution sprinkled on plants foliage increased significantly the activity of ants on coffee and pigeon pea plants. The removal of artificial eggs was significantly greater in branch with ants than without ants for pigeon pea plants. The sugar solution addiction resulted in greater artificial eggs removal in pigeon pea plants, but not in coffee plants. The treatment with sugar solution and presence of treehoppers had similar effects on the activity of ants on the plants. This study showed that the application of sugar solution can be used to increase activity of ants on plants as well as the potential of ants as anti-herbivore agents can be evaluated in experiments that simulate the presence of insects on the plants.

Keywords: Biological control; Insect-plant interaction; Predator exclusion.

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presença de formigas forrageando sobre as folhagens de plantas está frequentemente associada à existência de fontes renováveis de alimento, como néctar e exsudados

de insetos herbívoros – “honeydew” (bentley 1977; buCKley 1987; oliveira & freitaS 2004; Dutra et al. 2006). Em outros casos, as plantas podem prover abrigos em estruturas nas quais as formigas nidificam (höllDobler & wilSon 1990). Evidências do papel benéfico de formigas para plantas já foram descritas tanto para ecossistemas nativos (KoPtur 1984), quanto para agroecossistemas (ibarra-núnez et al. 2001), pois as formigas podem predar insetos herbívoros e reduzir os danos causados às plantas. Devido a esse potencial em reduzir o tamanho das populações de insetos herbívoros, as formigas são consideradas importantes agentes de controle biológico (vanDerMeer et al. 2002; PhilPott & arMbreCht 2006).

Em agroecossistemas, as atividades agrícolas contribuem para uma redução na diversidade de formigas (queiroz et al. 2006) podendo afetar negativamente o potencial da mirmecofauna em

causar mortalidade nas populações de insetos herbívoros (PhilPott et al. 2006; PhilPott & arMbreCht 2006). No entanto, dados empíricos sobre os condicionantes para variações no impacto das formigas como predadores de insetos em agroecossistemas ainda são escassos. Neste trabalho o objetivo foi avaliar o potencial das formigas como agentes anti-herbívoros em cultivos de café (Coffea canephora Pierre) e feijão guandu [Cajanus cajans (L.) Millsp].

MATERIAL E MÉTODOS

Área de estudo e organismos. O estudo foi realizado entre os meses de Março de 2007 a Junho de 2008 no Sistema Integrado de Produção Agroecológica (SIPA), localizado em Seropédica, RJ, (22°46’S, 43°41’O; 33m de altitude) (reSenDe et al. 2006). Foram utilizadas

Agência(s) de Financiamento: FAPERJ - bolsa de Iniciação Cientifica Proc. 151.902/2006 e DSG (Proc. 150.902/2007) e CNPq.

doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.291

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plantas de duas culturas presentes no SIPA: café robusta (C. canephora) – cultivo perene, estabelecido em 1997 - e feijão guandu (C. cajans ) – cultivo sazonal, estando elas distantes 200 metros uma da outra. As plantas de café não possuíam nenhum atraente natural para formigas como, por exemplo, flores, nectários extraflorais ou exsudatos de insetos. No caso do feijão guandu, parte das plantas encontrava-se com duas espécies de membracídeos que atraíam formigas: Enchenopa gracilis (Germar) e Calloconophora argentipennis Dietrich. As duas espécies foram identificadas pelo Dr. Albino Sakakibara e depositadas na Coleção Entomológica Pe. Jesus Santiago Moure (UFPR).

Os exemplares de cada morfoespécie de formiga encontrados sobre as plantas experimentais foram montados em via seca. As identificações foram realizadas ao nível de gênero com base na chave de bolton (1994), laPolla et al. (2010) e, quando possível, ao nível de espécie por meio de comparações com exemplares identificados da Coleção Entomológica Costa Lima (CECL)/UFRRJ e com o auxílio do Dr. Jacques Delabie (CEPEC/CEPLAC). O material testemunho foi depositado na Coleção Entomológica Costa Lima (CECL)/UFRRJ.

Procedimentos experimentais. Foi aplicada uma solução de açúcar sobre as plantas, visando aumentar artificialmente a atividade de formigas sobre as plantas. Para isso, foram utilizados 20 pares de plantas de café e 20 pares de plantas de feijão guandu (sendo 12 pares desta cultura com membracídeos e oito sem membracídeos), cada par com uma distância média de 10 m um do outro. As plantas foram inspecionadas durante o experimento para garantir que não houvesse colonização por membracídeos das plantas inicialmente sem membracídeos. Foi borrifada solução de açúcar, preparada com concentração de 1:10 (10 g de açúcar em 100 mL de água sem tratamento de cloro), por toda a extensão de uma das plantas de cada par, até que todas as folhas estivessem úmidas, na outra planta foi borrifada somente água. A atividade das formigas foi avaliada pelo número de operárias que transitavam pela planta durante 24 minutos. A duração do tempo de observação foi determinada baseada em trabalho anterior (oliveira et al. 1987) e em estudos preliminares de medição do tempo necessário para os deslocamentos entre os grupos experimentais.

Foram confeccionados manualmente, com massa de modelar branca, ovos artificiais, de formato arredondado, com diâmetro médio de 3 mm, a fim de simular ovos de insetos herbívoros, para testar a técnica. O tamanho dos ovos artificiais foi baseado no tamanho dos ovos de Isognathus caricae L. (Lepidoptera: Sphingidae). Massas de modelar já foram utilizadas em experimentos ecológicos para avaliação de predação (anDraDe 1997; Galetti et al. 2003). Estes ovos foram fixados nos 20 pares de plantas de cada cultura, os mesmos pares usados no experimento da atividade de formigas. Em cada planta foram selecionados dois ramos, em um deles foi aplicada a resina Tanglefoot®, que impede que formigas acessem o ramo (exclusão de formigas). Em cada ramo foram fixados, com cola plástica, três ovos artificiais em folhas diferentes. Ramos ou folhas próximas que pudessem dar acesso às formigas para os ramos isolados foram removidos. O número de ovos artificiais removidos foi contabilizado após 24 horas e, com reposição dos ovos removidos, após 48 horas do início do experimento.

Análises Estatísticas. Os dados não apresentaram distribuição normal, por isso, foram analisados pelo teste não-paramétrico de Mann Whitney, a 5% de probabilidade. O número de ocorrência das diferentes espécies de formigas nas plantas de C. canephora e C. cajans foi contabilizado como o número de plantas em que cada espécie foi observada. O número de operárias que transitavam pelas plantas foi utilizado para comparação da atividade entre os tratamentos (solução de açúcar e água) e entre as culturas (café e feijão guandu); e o número de ovos artificiais removidos foi utilizado nas análises para comparação entre os ramos isolados e não isolados de formigas nas plantas. Todas as análises foram realizadas com o uso do programa SYSTAT® (versão 8.0).

RESULTADOS

Foram encontradas 17 espécies de formigas, sendo cinco sobre plantas de café e 16 sobre plantas de feijão guandu. Nas plantas de café, Monomorium sp. e Camponotus crassus Mayr foram as espécies mais frequentes. Nas plantas de feijão guandu as espécies mais frequentes foram Brachymyrmex sp.1, C. crassus e C. rufipes (Tabela 1).

Tabela 1. Formigas encontradas sobre as plantas experimentais de Café (Coffea canephora Pierre) e Feijão Guandu [Cajanus cajans (L.) Millsp] em Seropédica, RJ. Março de 2007 a Junho de 2008.

Espécies de formigas Café Feijão guandu

Brachymyrmex sp.1 X X

Brachymyrmex sp.2 X X

Camponotus crassus Mayr X X

Camponotus melanoticus Emery X

Camponotus rufipes (Fabricius) X

Camponotus sp. X

Cardiocondyla sp. X

Crematogaster sp. X X

Monomorium sp. X X

Paratrechina sp. X

Pheidole sp.1 X

Pheidole sp.2 X

Pheidole sp.3 X

Pheidole sp.4 X

Pseudomyrmex sp.1 X

Pseudomyrmex sp.2 X

Solenopsis sp. X

Efeitos da solução de açúcar na atividade de formigas sobre plantas. As culturas diferiram estatisticamente em relação à atividade de formigas, havendo 2,5 vezes mais formigas nas plantas de feijão guandu, com e sem membracídeos, do que nas plantas de café (Teste Mann Whitney, P = 0,015). A média da atividade de formigas nas plantas de café e de feijão guandu foi significativamente maior em plantas borrifadas com solução de açúcar (Teste Mann Whitney – Café, P = 0,012; Feijão guandu, P = 0,018; Figura 1).

Nas plantas de feijão guandu, a atividade de formigas também foi maior em plantas com membracídeos do que sem membracídeos (Teste Mann Whitney, P = 0,017). Não houve diferença significativa entre a atividade de formigas em plantas com membracídeos (sem solução de açúcar) ou apenas com solução de açúcar (sem membracídeos) (Teste Mann Whitney, P = 0,149).

Teste de ovos artificiais para medir o potencial das formigas como agentes anti-herbívoros. Na comparação entre ramos isolados pela resina Tanglefoot® (com exclusão de formigas) e não isolados (sem exclusão), a média do número de ovos artificiais removidos foi significativamente maior, após 48 horas, nos ramos não isolados nas plantas de feijão guandu (Teste Mann Whitney, P = 0,008), mas não houve diferença para as plantas de café (Teste Mann Whitney, P = 0,100) (Figura 2).

Além disso, o tratamento com solução de açúcar resultou em um número médio de ovos artificiais removidos maior do que no tratamento com água em plantas de feijão guandu (Teste Mann Whitney, P = 0,005), mas novamente não houve diferença significativa para as plantas de café (Teste Mann Whitney, P =

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Figura 1. Valor médio (± erro padrão) da atividade de formigas em plantas de Café (Coffea canephora Pierre) e Feijão Guandu [Cajanus cajans (L.) Millsp] em Seropédica, RJ. Março de 2007 a Junho de 2008. *representa diferença estatística (P < 0,05).

Figura 2. Número médio (± erro padrão) de ovos artificiais removidos dos ramos isolados (RI) e não isolados (RNI) de formigas, nas plantas de Café (Coffea canephora Pierre) e Feijão Guandu [Cajanus cajans (L.) Millsp] em Seropédica, RJ. Março de 2007 a Junho de 2008. ** representa diferença estatística (P < 0,01).

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0,222) (Figura 3).

Quando analisada apenas a remoção nos ramos não isolados

nas plantas de feijão guandu com ou sem membracídeos, houve diferença significativa no número médio de ovos removidos entre os tratamentos (solução de açúcar e água) apenas para as

Figura 3. Número médio (± erro padrão) de ovos artificiais removidos dos ramos nas plantas de nas plantas de Café (Coffea canephora Pierre) e Feijão Guandu [Cajanus cajans (L.) Millsp] em Seropédica, RJ, cujas folhas foram tratadas com solução de açúcar ou água. Março de 2007 a Junho de 2008. ** representa diferença estatística (P < 0,01).

Figura 4. Número médio (± erro padrão) de ovos removidos nas plantas de Feijão Guandu [Cajanus cajans (L.) Millsp] em Seropédica, RJ, cujas folhas foram tratadas com solução de açúcar ou água. Março de 2007 a Junho de 2008. ** representa diferença estatística (P < 0,01).

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plantas com presença de membracídeos (Teste Mann Whitney, P = 0,009; Figura 4).

DISCUSSÃO

Estudos experimentais sobre predação na natureza já se utilizaram de modelos de massa plástica para avaliações rápidas (anDraDe 1997; Galetti et al. 2003). No caso de estudos envolvendo a função de formigas como predadores, iscas de cupins vivos em ecossistemas nativos (oliveira et al. 1987; Junqueira et al. 2001) ou lagartas polífagas em agroecossistemas (vanDerMeer et al. 2002) já haviam sido utilizados, mas não modelos de massa plástica como os empregados neste trabalho. Esses modelos simularam a presença de ovos de insetos herbívoros que poderiam ou não ser removidos por formigas. Estudos que utilizaram cupins vivos para medir o potencial das formigas como agentes anti-herbívoros sobre plantas mostraram resposta quase que imediata das formigas à introdução destes organismos sobre as plantas (e.g. CoSta et al. 1992; MaChaDo & freitaS 2001). No experimento realizado neste trabalho, as diferenças encontradas no número de ovos desaparecidos em ramos isolados e não isolados de formigas demonstraram a função que as formigas podem exercer como agentes anti-herbívoros em um período de 48 horas. No entanto, como demonstrado em outros estudos (e.g. raShbrooK et al. 1992; queiroz & oliveira 2001), os efeitos da formigas sobre potenciais herbívoros são amplamente condicionados pelo nível de atividade dessas sobre as plantas.

Em trabalho anterior, os autores manipularam o nível de atividade de formigas sobre plantas utilizando pedaços de sardinha (vanDerMeer et al. 2002). Neste trabalho, conseguiu-se níveis diferentes de atividades de formigas escolhendo-se uma espécie que hospedava membracídeos, o feijão guandu, e outra que não hospedava, o café. Várias espécies de membracídeos são conhecidas por atrair formigas devido a oferta natural de açucares proporcionada na forma de “honeydew” expelido por esses insetos (Del-Claro & oliveira 1999). Além disso, o nível de atividade de formigas sobre as plantas foi aumentado artificialmente através do uso de solução de açúcar, pois várias das espécies que forrageiam sobre plantas são atraídas por secreções líquidas açucaradas (oliveira & branDão 1991; Del-Claro & oliveira 1999; oliveira & freitaS 2004; Moreira & Del-Claro 2005). Como, por exemplo, as espécies de Camponotus e Brachymyrmex que foram os gêneros de formigas mais comuns sobre as plantas durante a realização dos experimentos.

Durante os experimentos, a presença de membracídeos sobre as plantas de feijão guandu representou uma fonte renovável de alimento para as formigas, o que explicaria o maior número de espécies sobre essas plantas, já que formigas foram vistas coletando “honeydew” dos membracídeos encontrados nas plantas de feijão guandu. Os exsudados de hemípteros podem, em algumas situações, ser a principal fonte de alimento para colônias de formigas (riCo-Gray 1989, 1993). Por outro lado, as plantas de café não hospedavam qualquer hemíptero que pudesse oferecer alimentos para as colônias no ambiente, mas a presença de formigas sobre as plantas pode estar associada à oferta de locais para nidificação, representada pela disponibilidade de galhos das próprias plantas que secam e permanecem durante algum tempo ligados a elas (larSen & PhilPott 2010). Isto pode explicar a maior ocorrência das espécies C. crassus, Crematogaster sp. e Monomorium sp. nas plantas experimentais (lonGino 2005).

Em plantas de feijão guandu a atividade de formigas já era maior pela presença dos membracídeos, mas a aplicação da solução de açúcar incrementou ainda mais essa atividade. Já nas plantas de café borrifadas com solução de açúcar, o aumento na atividade de formigas pode ser explicado pela resposta de formigas que habitassem os galhos secos da planta borrifada ou menos provavelmente de formigas do solo que subiram na planta. Há evidências de que a presença de fontes de açúcar no solo estimula as formigas a subirem em plantas das proximidades (Del-Claro

& oliveira 1996).

Neste estudo usamos a abordagem experimental para avaliar o potencial de predação das formigas em plantas cultivadas usando modelos artificiais de ovos de insetos. Para testar a importância do nível de atividade de formigas, foram usadas plantas com e sem membracídeos, que oferecem uma fonte natural de açucares para formigas (Del-Claro & oliveira 1999). O nível de atividade das formigas foi também alterado artificialmente através do uso de solução de açúcar borrifada sobre a folhagem das plantas. Os resultados apresentados comprovaram o relevante papel ecológico das formigas. Esses organismos podem atuar como agentes de controle biológico de pragas das culturas.

AGRADECIMENTOS

Aos dois revisores anônimos pelas sugestões em uma versão prévia do manuscrito. À FAPERJ, pela bolsa de Iniciação Cientifica a L.X.T. Chevalier (Proc. 151.902/2006) e DSG (Proc. 150.902/2007); e ao CNPq pela bolsa concedida a A.J. Mayhé-Nunes. À EMBRAPA-Agrobiologia pelas facilidades criadas para o trabalho.

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Recebido em: 27/10/2012Aceito em: 07/02/2013

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Como citar este artigo:

L.X.T. Chevalier, D.S. Gomes, A.J. Mayhé-Nunes & J.M. Queiroz, 2013. Potencial de Formigas (Hymenoptera: Formicidae) como Agentes Anti-herbívoros em Cultivo de Café (Coffea canephora Pierre) e Feijão Guandu [Cajanus cajans (L.) Millsp]. EntomoBrasilis, 6(2): 113-118. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/291. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.291

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Copyright © EntomoBrasilisCopyright © do(s) Autor(es)

Tamanho e Número Ideal de Amostras para Coleta de Gafanhotos na Região Depressão Central do

Rio Grande do SulNathália Leal Carvalho¹, Ervandil Correa Costa², Danilo Boanerges Souza² & Juliana Garlet²

1.Universidade de Passo Fundo, e-mail: [email protected] (Autor para correspondência). 2. Universidade Federal de Santa Maria, e-mail: [email protected], [email protected], [email protected].

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EntomoBrasilis 6(2): 119-125 (2013)

Eco

logi

a

Resumo. Objetivando observar a viabilidade de um novo método para amostragem de acridóideos (conhecidos vulgarmente por gafanhotos), bem como a distancia percorrida e número ideal de amostras para amostragem foi proposto o estudo. Os levantamentos foram conduzidos em duas áreas de campo nativo no município de São Sepé, localizado na região Depressão Central no RS. As coletas foram realizadas durante o verão de 2009 com o auxilio de uma rede de coleta adaptada. As distâncias avaliadas foram de 5, 10, 15, 20 e 25m, com oito repetições cada, sendo 40 coletas por área, a amostragem foi ao acaso. As variáveis respostas foram: adultos, ninfas, espécies e número total de insetos. Foram calculadas as estatísticas descritivas, o teste Qui-quadrado a 5% de probabilidade de erro e à relação mediana/pseudo-sigma, aliada a metodologia de reamostragem Jackknife. Foram coletados 969 espécimes distribuídos em 22 espécies, 17 Gêneros, três Famílias distintas Acrididae, Proscopiidae e Romaleidae, e duas Superfamílias (Acridoidea e Eumastacoidea). Evidenciou-se relativa eficiência do método proposto. A distancia percorrida de 25 m aliada ao número de sete amostras mostrou-se ideal para coleta de acridóideos.

Palavras-chave: Acridóideos; Biodiversidade; Entomofauna; Orthoptera.

Ideal Size and Number of Samples to Collect Grasshoppers in the Central Depression in Rio Grande do Sul

Abstract. Aiming to observe the viability of a new method for sampling acridoideos (by commonly known locusts) and the ideal distance and number of samples for the study sample was proposed. The surveys were conducted in two areas of native grassland in Sao Sepe, in Central Depression, Rio Grande do Sul State. Samples were collected during the summer of 2009 with the help of a network of collection adapted. The distances were measured 5, 10, 15, 20 and 25m, with eight repetitions each, of which 40 samples per area, sampling was random. The response variables were: adults, nymphs, and total number of species of insects. Descriptive statistics were calculated, Chi-square test and used the median ratio/pseudo-sigma methodology combined with Jackknife resampling. We collected 969 specimens representing 22 species, 17 Genres and three distinct families Acrididae, Proscopiidae and Romaleidae, and also two Superfamilies (Acridoidea and Eumastacoidea). It was evident relative efficiency of the proposed method. The distance traveled of 25 m coupled with the number seven samples proved to be ideal for collecting of grasshoppers.

Keywords: Acridoideos; Biodiversity; Entomofauna; Orthoptera.

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studos envolvendo amostragens de insetos são efetuados com o objetivo de conhecer e identificar a entomofauna de um determinado ecossistema, bem como a densidade

ou o número de espécies que ocupam esta área, a dispersão ou o arranjo dos indivíduos no espaço, mudanças nas taxas de natalidade e mortalidade, número relativo de vários estágios dos insetos e mudanças em seu número, ao longo do tempo (SubraManyaM & haGStruM 1996).

O conhecimento de uma forma de amostragem rápida e eficiente de insetos é fundamental, principalmente de espécies-praga e seus inimigos naturais, principalmente quando se trabalha em Programas de Manejo Integrado de Pragas (fernanDez et al. 2002). Pois é a partir da amostragem que se determinam os parâmetros quantitativos e qualitativos das diferentes espécies-praga, detectando a presença do inseto em determinada cultura, e sua abundância no tempo e no espaço. Estas informações podem ser usadas para predizer tendências populacionais no futuro e avaliar danos potenciais (PeDiGo 1994).

Para um programa de monitoramento, vários fatores devem ser considerados, dentre eles a localização, o número e tamanho das

amostras a serem coletadas, e a frequência de amostragem. Esses fatores não são independentes. A amostragem pode ser menos frequente se um grande número de amostras for tomado, pois haverá maior confiança de que não se esteja subestimando a densidade dos insetos e de que os níveis de densidade populacional não terão atingido o limite crítico (haGStruM et al. 1994).

A estimativa da população de insetos em determinada área ou ecossistema, torna-se essencial para vários fins, principalmente, quando se deseja determinar limites populacionais, para a utilização de métodos eficazes de controle (SubraManyan & harein 1996). A relação entre o número médio de insetos por amostra e a variância entre as amostras ou porcentagem de amostras com insetos, fornecem duas medidas de uniformidade da distribuição dos dados de densidade dos insetos em determinada área.

No entanto, trabalhos abordando número e tamanho ideal de amostras são mais frequentes em insetos-praga que causam danos a culturas agrícolas, como os associados à soja, milho,

Agência(s) de Financiamento: CAPES

doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.294

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algodão entre outras. Os ortópteros em geral são pouco estudados, no entanto, este grupo apresenta diversos representantes considerados pragas importantes em vários agroecossistemas, desde florestas, culturas agrícolas e pastagens. Assim estudos sobre métodos de coleta, bem como, tamanho e número ideal de amostras, para avaliação deste grupo em diferentes ecossistemas se torna importante, não somente pela importância econômica, como ambiental, que estes insetos representam.

Assim, o objetivo deste estudo foi observar a viabilidade de um novo método para amostragem de acridoídeos, bem como a distancia percorrida e número ideal de amostras para amostragem de insetos deste grupo.

MATERIAL E MÉTODOS

Os levantamentos foram realizados em duas áreas na localidade de São Rafael, município de São Sepé, na região Depressão Central do Rio Grande do Sul, Brasil (30º 09’ 38” S e 53º 33’ 55” W), estando a uma altitude de 85 metros. A primeira área (Área A) possui 82 ha, é caracterizada por campo nativo onde foi cultivado trigo, por várias safras. A segunda área (Área B) possui 92 ha de campo nativo, onde não houve cultivo algum. As áreas encontram-se distantes uma da outra em 3 km no sentido leste-oeste (A para B), sendo estas circundadas por lavouras de soja e campo nativo.

O Clima da região, conforme a classificação de Köppen é Cfa, correspondendo a Subtropical Temperado Úmido. Tem como principais características temperaturas médias anuais em torno de 17 °C, e com uma amplitude térmica superior a 10 °C entre o dia e a noite. A umidade relativa do ar é de 76% em média, e o regime de chuvas ao redor de 1500 mm/ano, sendo que a maior parte é concentrada no outono e inverno (Moreno 1961).

Para a realização das amostragens, foi utilizada uma rede de coleta, que consiste em um aro de ferro de 0,005m com 1,5m de comprimento por 1,3m de altura, com duas dobradiças no meio, onde duas pessoas seguram a rede na parte superior, aproximadamente na linha dos ombros, quase encostando no solo, percorrendo aleatoriamente no campo certa distância (Figura 1). Após o caminhamento, fecha-se a rede conseguindo assim capturar os exemplares. Foram avaliadas cinco distâncias de caminhamento, sendo 5, 10, 15, 20 e 25m, com oito repetições cada, sendo 40 coletas em cada área, totalizando 80 amostras, a fim de verificar qual a melhor distância a ser percorrida para a coleta de ortópteros. A amostragem foi ao acaso, e após o caminhamento aleatório, e em cada distância, foram retiradas aleatoriamente por sorteio oito amostras.

Os insetos capturados foram acondicionados em sacos plásticos contendo um chumaço de algodão com éter e levados ao Laboratório de Entomologia Florestal do Departamento de Defesa Fitossanitária da Universidade Federal de Santa Maria (UFSM), RS, para separação, contagem e montagem. Após a triagem os espécimes foram encaminhados ao Laboratório de Entomologia do Museu de Ciência e Tecnologia da Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul (PUCRS), onde foram identificados até a categoria taxonômica de espécie pela Profª. Drª. Maria Kátia Matiotti da Costa. Os exemplares identificados se encontram depositados na coleção do Museu de Ciências e Tecnologia da PUC/RS do setor de Entomologia.

As variáveis avaliadas foram: número de insetos adultos, número de ninfas, número de espécies e número total de insetos.

Utilizando-se o teste de Lilliefors (5%), verificou-se que os resíduos da variável não seguiam distribuição normal. Assim, foram testados diversos tipos de transformações de dados, com as quais não foi possível obter normalidade. Dessa forma, optou-se por analisar os dados através do teste não paramétrico de distribuição livre, Qui-quadrado, para independência ou associação, em nível de 5% de probabilidade de erro, no qual

foram testadas as hipóteses: H0 – o número de indivíduos em cada umas das espécies independe das áreas (“A” e “B”); e H1 - o número de indivíduos em cada umas das espécies depende das áreas (“A” e “B”). O objetivo de aplicação desse teste foi para verificar a necessidade de calcular os índices de diversidade para cada área, ou para o conjunto de dados das duas áreas. O procedimento de cálculo para realização do teste Qui-quadrado para independência ou associação está descrito em fonSeCa & MartinS (2009). Chegando a conclusão que áreas podem ser analisadas conjuntamente.

Figura 1. Ilustração e coleta de acridóideos com rede de coleta modificada, proposta por Carvalho & CoSta (2010). São Sepé, RS, 2009.

Foram calculadas as estatísticas descritivas e para análise dos dados foi utilizado à relação mediana/pseudo-sigma, aliada a metodologia de reamostragem Jackknife (Manly 1997; Confalonieri 2004).

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Durante este levantamento, foram coletados 969 espécimes distribuídos em 22 espécies, 17 Gêneros, três Famílias distintas Acrididae, Proscopiidae e Romaleidae, e duas Superfamílias Acridoidea e Eumastacoidea, apresentados na Tabela 1.

Pelos dados da Tabela 1, observa-se que a família Acrididae, apresentou o maior número de espécies e indivíduos coletados em ambas as áreas, em relação a família Proscopiidae Foi encontrado apenas um indivíduo da espécie Oriencospia angustirostris (Bruner) e o número de indivíduos não variou em ambas as áreas. Na área “A” destacaram-se as espécies Scotussa cliens Stål com 136 indivíduos coletados, seguido de Dichroplus silveiraguidoi Liebermann com 112 exemplares, que também se destacou na área “B” com 86 indivíduos coletados. As espécies Cylindrotettix chacoensis Roberts e Dichroplus conspersus Bruner apresentaram o mesmo número de exemplares em ambas as áreas (três e quatro, respectivamente).

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Através do teste não paramétrico de distribuição livre, Qui-quadrado, para independência ou associação, concluiu se que o teste foi significativo para as variáveis número de insetos adultos, número de espécies e número total de insetos, e mostra que o mais indicado é analisar conjuntamente as duas áreas, exceto para a variável número de ninfas. Tal fato pode ter ocorrido

devido à variação das plantas existentes em cada área, as quais servem de alimento e refúgio das espécies, ao uso do solo e das condições climáticas e microclima da região no momento da captura. O gráfico de distribuição dos exemplares coletados nas distancias analisadas foi confeccionado (Figura 2).

Tabela 1- Número de acridóideos coletados por família e espécie em São Sepé, RS, 2009.

Superfamília Espécie/Família Número de Indivíduos área “A”

Número de Indivíduos área “B”

Acridoidea Acrididae

Aleuas lineatus Stål 3 10

Aleuas gracilis Stål 2 6

Aleuas viticollis Stål 19 26

Allotruxalis strigata (Bruner) 9 11

Ambytropidia robusta Bruner 7 9

Ambytropidia sola Rehn 20 27

Borellia bruneri (Rehn) 4 6

Borellia pallida (Bruner) 3 3

Cylindrotettix chacoensis Roberts 4 4

Dichroplus conspersus Bruner 19 42

Dichroplus silveiraguidoi Liebermann 112 89

Fenestra bohlsii Giglio-Tos 15 19

Notopomala glaucipes Rehn 61 34

Orphulella punctata (De Geer) 2 13

Parorphula graminea Bruner 12 9

Rhammatocerus pictus (Bruner) 17 32

Scotussa cliens Stål 136 57

Staurorhectus longicornis longicornis Giglio-Tos 35 26

Romaleidae

Staleochlora arcuata iguazuensis Roberts & Carbonell 5 10

Xyleus laevipes (Stål) 4 6

Zoniopoda tarsata (Serville) 5 16

Eumastacoidea Proscopiidae

Oriencospia angustirostris (Bruner) 10 10

Total 504 465

Figura 2. Número de insetos coletados em cada tamanho de amostra (distância percorrida), em ambas as áreas, São Sepé, RS, 2009.

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Pelos dados da Figura 2, constata-se que foram coletados mais adultos (969) do que ninfas (220) nas cinco distancias avaliadas, em ambas as áreas, e o aumento da distancia percorrida durante a amostragem proporcionou acréscimo do número de indivíduos coletados. Houve um acréscimo no número de insetos adultos, ninfas e total em ambas as áreas, com o aumento da distância percorrida. Em todas as distâncias, houve maior quantidade de indivíduos adultos em relação a ninfas. Com o aumento do tamanho da amostra, percebe-se que o aumento de exemplares capturados não foi proporcional, mas houve um acréscimo significativo na diversidade das espécies coletadas.

Observa-se no estudo que, o número de espécies coletadas aumentou com o acréscimo do tamanho da amostra, com exceção da distancia de 15m, em que se observou menor número de espécies do que na amostra de 10m. Pela Figura 3 constata-se também que com o aumento do tamanho de amostra de 5 para 25m (diferença de 20 m), obteve-se um acréscimo de quatro vezes no número de espécies de acridóideos coletados, ou seja, a distância de 25m apresentou uma diversidade de espécies significativamente maior que as distancias de 5, 10 e 15 m (Figura 3).

Ao agrupar as amostras das áreas “A” e “B”, os valores médios são iguais a 12, 15 e seis, para as variáveis número de insetos adultos, número total de insetos e número de espécies, respectivamente. A média do número de ninfas nas áreas “A” e “B” foi dois e quatro, respectivamente (Tabela 2).

Em relação às medidas de dispersão, verificam-se valores médios a elevados de coeficiente de determinação, que variam de 32,54% (número de insetos adultos) a 105,93% (número de ninfas). Esses valores mostram uma variabilidade maior quando se consideram as áreas separadas, como é caso da variável número de ninfas.

A amplitude de variação dos dados para as variáveis: adultos, ninfas e espécies, foi igual ao valor máximo, pois o valor mínimo observado foi igual a 0 (zero). O valor do primeiro quartil mostra que 25% dos valores encontram-se abaixo de seis, dois, oito e quatro, para as variáveis: Adultos, Ninfas na área “B”, Total e Espécies, respectivamente.

Considerando a mediana, verifica-se que 50% dos valores encontram-se distribuídos em cada lado de: 10,5, um, quatro, 13,5 e seis, para as variáveis: adultos, ninfas na área “A”, ninfas na área “B”, total e espécies, respectivamente.

Figura 3. Número de espécies coletadas por distância percorrida em ambas as áreas, São Sepé, RS, 2009.

Tabela 2. Estatísticas descritivas das variáveis: adultos (número de insetos adultos) total (número total de insetos), ninfas (número de ninfas) e espécies (número de espécies), do conjunto de 80 amostras coletadas nas áreas “A” e “B”. São Sepé, RS, 2009.

EstatísticasVariáveis

Ninfas Área “A”

Ninfas Área “B” Adultos Total Espécies

Média Aritmética 2,00 4,00 12,00 15,00 6,00

Tamanho da amostra 40,00 40,00 80,00 80,00 80,00

Mínimo 0,00 0,00 0,00 1,00 0,00

Máximo 9,00 11,00 33,00 39,00 17,00

Amplitude total 9,00 11,00 33,00 38,00 17,00

Mediana 1,00 4,00 10,50 13,50 6,00

Primeiro Quartil (25%) 0,00 2,00 6,00 8,00 4,00

Terceiro Quartil (75%) 2,25 5,00 18,25 20,25 8,00

Variância 3,15 6,81 0,11 1,48 0,01

Coeficiente de Variação 105,93% 68,25% 32,54% 33,21% 29,82%

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Os valores do terceiro quartil variaram de 2,25, para a variável Ninfas na área “A”; a 20,25, para a variável total (Tabela 2 ).

A fim de determinar o tamanho (distancia percorrida) ideal de amostras para coleta de gafanhotos, foi realizado a relação mediana/pseudo-sigma, conforme apresentado na Tabela 3.

De acordo com Tabela 3, o tamanho ideal de amostra (distância ideal que deve ser percorrida) para a coleta de insetos adultos, número de espécies e número total de insetos de acridóideos, é de 25m, pois esse tamanho de amostra (distância percorrida) foi a que apresentou a maior relação mediana/pseudo-sigma (3,66 para a variável número de insetos adultos; 4,36 para a

Tabela 3. Relação mediana/pseudo-sigma para cálculo do tamanho ideal de amostra (distância a ser percorrida) para a coleta de insetos de acridóideos. São Sepé, RS, 2009.

EstatísticasTamanho de amostra (m)

5 10 15 20 25

Número de insetos adultos

Pseudo-sigma 3,89 8,51 5,55 7,59 5,74

Mediana 4,0 10,0 10,5 12,5 21,0

Relação mediana/pseudo-sigma 1,03 1,17 1,89 1,65 3,66

Número de espécies

Pseudo-sigma 1,67 1,67 1,67 2,22 2,41

Mediana 3,0 5,5 6,0 7,5 10,5

Relação mediana/pseudo-sigma 1,80 3,29 3,59 3,38 4,36

Número total de insetos

Pseudo-sigma 2,04 5,0 5,55 8,15 5,92

Mediana 4,5 11,5 13,5 19,0 24,5

Relação mediana/pseudo-sigma 2,20 2,30 2,43 2,33 4,14

Número de ninfas – Área “A”

Pseudo-sigma 1,11 1,48 1,48 0,92 0,92

Mediana 1,0 1,0 1,0 1,0 3,0

Relação mediana/pseudo-sigma 0,90 0,67 0,67 1,09 1,09

Número de ninfas – Área “B”

Pseudo-sigma 0,92 1,67 1,67 2,22 2,22

Mediana 1,0 3,5 4,5 4,5 6,5

Relação mediana/pseudo-sigma 1,09 2,09 2,69 2,03 2,93

Figura 4. Número ideal de coletas para as variáveis: número de insetos adultos número de ninfas, número de espécies, e número total de insetos. São Sepé, RS, 2009.

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Tamanho e Número Ideal de Amostras para Coleta de… Carvalho et al.

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variável número de espécies e 4,14 para a variável número total de insetos).

Para a variável número de ninfas na área “A”, o tamanho de amostra (distâncias percorridas) de 20 e 25m apresentou valores iguais e também os maiores valores da relação mediana/pseudo-sigma. Assim, ambas podem ser indicadas como tamanho (distância percorrida) ideais que devem ser seguidos para a coleta de acridóideos. Já para área “B”, o tamanho de amostra ideal a ser seguido para a coleta dessa variável foi 25m (relação mediana/pseudo-sigma= 2,93).

Portanto, recomenda-se percorrer 25m com a rede de varredura para a coleta de acridóideos, pois esse tamanho de amostra (distância percorrida) permite a coleta de maior número de insetos associada à redução na variabilidade dos dados amostrais. Na determinação do número ideal de coletas, foi utilizada a metodologia de reamostragem Jackknife (Manly 1997; Confalonieri 2004), considerando o total de 80 amostras, é de 37; 31; 33 e 31 para as variáveis número de insetos adultos, número de espécies, número de ninfas e número total de insetos, respectivamente. Portanto, o número ideal de coletas deve ser definido com base na variável resposta que apresentou maior número, o qual é igual a 37, conforme a figura 4.

Observa-se que o número ideal de repetições, em cada uma das distâncias percorridas, é sete. Esse número amostral foi escolhido em quase todos os tamanhos de amostras analisados: 10, 15, 20 e 25m; sendo que o número máximo de repetições foi sete e o mínimo cinco (Tabela 4).

O tamanho de amostra (distância percorrida) de 5m foi o que apresentou menores números de amostras, em praticamente todas as variáveis, com exceção do número de ninfas. Esse resultado se deve a menor variabilidade existente entre as amostras ao se percorrer distâncias menores.

riChMan et al. (1993) citam que o método de captura rede de varredura é muito eficiente na amostragem de gafanhotos. Porém, existem espécies que mesmo abundantes no ambiente raramente são capturadas por este método. lutinSKi et al. (2009), avaliando a fauna de gafanhotos em plantios de Eucalyptus spp. e Pinus elliottii Engelm, coletaram um total de 2.325 espécimes distribuídos em 25 espécies e três famílias, utilizando quatro métodos de coleta: rede entomológica, guarda-chuva entomológico, pitfall e malaise em 12 meses de coleta. Assim pode-se inferir que o método apresentado neste trabalho foi eficiente, pois coletou, 969 ortópteros distribuídos em 24 espécies, 19 gêneros, e três famílias em cinco meses de coletas.

Apesar dos poucos parâmetros existentes para comparar a eficiência de métodos de coleta de acridóideos e proscopideos em geral, os resultados apresentados neste trabalho mostraram eficiência do método proposto neste estudo para a coleta de insetos destes grupos. O número de amostras variou de cinco a sete dependendo da variável resposta (ninfa, adulto ou total), e a

distancia percorrida de 25 m aliada ao número de sete amostras mostrou-se ideal para coleta de acridóideos.

Devido ao reduzido número de trabalhos envolvendo estudos sobre tamanho ideal de amostra para coleta de acridoídeos ressalta-se a importância deste estudo, onde os resultados apresentados podem servir de base para futuros trabalhos com este grupo de insetos, aperfeiçoando este método e a forma de amostragem.

REFERÊNCIAS

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Recebido em: 25/11/2012Aceito em: 22/04/2013

Tabela 4. Número ideal de amostras em cada tamanho de amostra (distância percorrida) para as variáveis: número de ninfas na área “A”, número de ninfas na área “B”, número de insetos adultos, número total de insetos e número total de espécies. São Sepé, RS, 2009.

Tamanho de amostra (m)

Variáveis

Número ninfas “A”

Número ninfas “B”

Número adultos

Número insetos

Número espécies

5 6¹ 5 5 5 5

10 6 6 5 7 6

15 7 7 6 5 5

20 5 6 7 5 6

25 5 5 5 7 7

1 Número de amostras.

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Maio - Agosto 2013 - www.periodico.ebras.bio.br EntomoBrasilis 6(2)

e-ISSN 1983-0572

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Como citar este artigo:

N.L. Carvalho, E.C. Costa, D.B. Souza & J. Garlet, 2013. Tamanho e Número Ideal de Amostras para Coleta de Gafanhotos na Região Depressão Central do Rio Grande do Sul. EntomoBrasilis, 6(2): 119-125. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/294. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.294

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e-ISSN 1983-0572Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil

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Copyright © EntomoBrasilisCopyright © do(s) Autor(es)

Riqueza e Abundância de Abelhas Euglossini (Hymenoptera, Apidae) em Parques Urbanos de

Goiânia, GoiásVanessa Athayde Grandolfo¹, Ruy Chaves Bozza Junior¹, Carlos de Melo e Silva Neto²,

José Neiva Mesquita Neto² & Bruno Bastos Gonçalves²

1. Pontifícia Universidade Católica de Goiás, e-mail: [email protected], [email protected]. 2. Universidade Federal de Goiás, e-mail: [email protected], [email protected] (Autor para correspondência), [email protected].

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EntomoBrasilis 6(2): 126-131 (2013)

Eco

logi

a

Resumo. Os ambientes urbanos têm se tornado refúgio para muitas espécies, entre as quais algumas abelhas da tribo Euglossini. O grupo inclui espécies dotadas de grande capacidade de voo, por isso são consideradas importantes polinizadores neotropicais. São escassas informações sobre Euglossini no Cerrado, são incompletas informações como a distribuição geográfica, quais são endêmicas e quais são cosmopolitas. Assim, este estudo teve como objetivo identificar e analisar a composição de espécies de abelhas da tribo Euglossini ocorrentes em parques urbanos quanto à abundância, riqueza e atratividade através da utilização de iscas odoríferas. Os exemplares de Euglossini foram coletadas mensalmente no período de abril a agosto de 2008, em quatro parques urbanos de Goiânia, Goiás. As abelhas foram amostradas com auxilio de armadilhas de cheiro, expostas das 8 horas às 12 horas, contendo uma das essências: salicilato de metila, acetato de benzila, cineol, vanilina. Foram coletados 147 machos de Euglossini pertencentes a três gêneros e cinco espécies. Houve uma forte dominância de indivíduos de Eulaema nigrita Lepeletier (95,23%), seguida por Euglossa cordata (Linnaeus) (2,72%). O Cineol foi a essência que atraiu a maior abundância de machos e o salicilato de metila apresentou a maior riqueza de espécies atraídas. Este estudo constitui o primeiro registro de ocorrência das espécies Exaerete smaragdina (Guérin) e Euglossa imperialis Cockerell para a região Centro-Oeste e de Euglossa variabilis Friese para o Cerrado. A preservação do conjunto dessas áreas irá manter as populações de abelhas silvestres nestas regiões de importância ecológica, mantendo os serviços de polinização das espécies de plantas.

Palavras-chave: Cerrado; Euglossa imperialis; Euglossa variabilis; Exaerete smaragdina; Fragmentação.

Richness and Abundance of Euglossini Bees (Hymenoptera, Apidae) in Urban Parks in Goiânia, Goiás

Abstract. Urban environments have become a refuge for many species, including some bees of the tribe Euglossini. The group includes species with large capacity flight, so they are considered important neotropical pollinators. Euglossini is scarce information about the Cerrado, incomplete information like geographic distribution, which are endemic and which are cosmopolitan. This study aimed to identify and analyze the composition of bee species of the tribe Euglossini occurring in urban parks as to abundance, richness and attractiveness through the use of scent baits. The specimens of Euglossini were collected monthly from April to August 2008 in four urban parks in Goiânia, Goiás. The bees were sampled with the aid of scent traps, exposed from 8 am to 12 noon, containing one of the essences: salicylate methyl, benzyl acetate, cineole, vanillin. We collected 147 male orchid bees belonging to three genera and five species. There was a strong dominance of individuals Eulaema nigrita Lepeletier (95.23%), followed by Euglossa cordata (Linnaeus) (2.72%). The Cineol was the essence that attracted the greatest abundance of males and methyl salicylate had the highest species richness attracted. This study is the first record of species occurrence of Exaerete smaragdina (Guérin) and Euglossa imperialis Cockerell for the Midwest and Euglossa variabilis Friese for the Cerrado. The preservation of all these areas will keep bee populations of wild these regions ecological importance of maintaining the service pollination of plant species.

Keywords: Brazilian Savanna; Euglossa imperialis; Euglossa variabilis; Exaerete smaragdina; Fragmentation.

_____________________________________

Cerrado brasileiro, superado apenas pela Amazônia, apresenta uma área de 2.000.000 km² ou 20% do território nacional. O bioma é caracterizado como

um dos 25 “hotspots” mundiais de biodiversidade, pois é considerado como o mais rico, extenso e provavelmente a mais ameaçada savana tropical do planeta (Silva & bateS 2002). KlinK & MaChaDo (2005) citam que o Cerrado possui uma temperatura média de 22 a 27ºC e uma precipitação média anual de 1.500 mm. Segundo Coutinho (2000), este bioma se distribui por latitudes que vão desde aproximadamente 5º N até quase 34º S, apresentando uma grande diversidade de clima, fisiografia, solo, vegetação e fauna em sua geografia.

O Cerrado está sendo destruído com uma velocidade muito superior à capacidade de a comunidade científica levantar o conhecimento necessário para sua proteção e conservação (beniteS & MaMeDe 2008). A fauna do bioma ainda é pouco conhecida, em geral, pouco se sabe sobre a história natural desses animais, do

tamanho de suas populações e de sua dinâmica (Klein 2002). O Cerrado possui a mais rica flora dentre as savanas do mundo, mais de 7.000 espécies, com alto nível de endemismo (KlinK & MaChaDo 2005). A fragmentação dos habitats pode levar a uma ruptura muito grande entre o ambiente e os seres que o habitam, causando um isolamento que influencia negativamente no fluxo gênico e na variabilidade genética da flora e fauna, propiciando uma endogamia e causando talvez até mesmo a extinção da espécie (Colli 2003).

Os ambientes urbanos têm se tornado refúgio para muitas espécies, entre as quais algumas abelhas da tribo Euglossini, conhecidas também como “Abelhas das orquídeas” (StorCK-tonon et al. 2007). As abelhas Euglossini apresentam normalmente um brilho metálico colorido (CaMeron 2004), visitam flores que oferecem perfumes voláteis que possivelmente são usados pelos machos em apresentações de corte (SChlinDwein 2000; CaMeron 2004; raMirez et al. 2010), a tribo Euglossini

doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.296

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Riqueza e Abundância de Abelhas Euglossini (Hymenoptera… Grandolfo et al.

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ocorre exclusivamente na região Neotropical (SChlinDwein 2000) e constitui um grupo monofilético (raMirez et al. 2010). As abelhas Euglossini normalmente são ariscas, de voo rápido e relativamente difíceis de serem observadas, por essas razões, durante muito tempo foram pouco estudadas (fariaS et al. 2007). Esta tribo é representada por cinco gêneros (Aglae, Eufriesea, Euglossa, Eulaema e Exaerete) e um pouco mais de 200 espécies (DoDSon et al. 1969).

Pesquisas sobre Euglossini têm demonstrando que algumas espécies desse grupo podem ser consideradas como bioindicadores ambientais de área perturbada (zuCChi et al. 1969) e, segundo hillS et al. (1972) são facilmente atraídos por certos terpenóides e hidrocarbonetos aromáticos, sintéticos, parecidos com aqueles presentes nas fragrâncias florais, pois de acordo com Kevan & baKer (1983) as abelhas dessa tribo possuem estruturas morfológicas adaptadas para sugar o néctar das flores e coletar pólen.

Os machos das Euglossini coletam líquidos aromáticos das flores de orquídeas e de outras fontes florais e não florais (aCKerMan 1983) que, provavelmente os utilizam na síntese de feromônios sexuais (williaMS & witthen 1983). Nas últimas duas décadas, devido ao uso de iscas odoríferas para a atração de machos, estes passaram a ser mais coletados e utilizados para levantamentos faunísticos, aumentando praticamente 50% das espécies descritas (KiMSey & DreSSler 1986).

O grupo inclui espécies dotadas de grande capacidade de voo, capazes de voar grandes distâncias em florestas contínuas, por isso são consideradas importantes polinizadores neotropicais com papel de destaque na polinização de espécies vegetais com distribuição esparsa (Janzen 1971). Por serem importantes visitantes florais podem ter a estrutura da comunidade, abundância, riqueza e composição significativamente afetadas pelo tamanho do fragmento e pela cobertura vegetal em que se encontram (broSi 2009). Existem flores do Cerrado que limitam o acesso ao néctar à abelhas com probóscide longa como as Euglossini, que têm maior poder de dispersão (Silva 2006). Segundo Powell & Powell (1987), a redução das Euglossini em áreas de fragmentos florestais poderia implicar em uma ação impactante sobre a estabilidade de algumas populações florais.

No Brasil a fauna de Euglossini é melhor conhecida na região de Manaus, Amazônia Central (Powell & Powell 1987; beCKer et al. 1991; Morato et al. 1992) e no nordeste do Estado de São Paulo (rebêlo & Garófalo 1991; rebêlo 1993). Pouco se sabe sobre a comunidade de Euglossini no domínio dos cerrados, são escassos os trabalhos realizados no bioma (MeSquita-neto et al. 2012), são incompletas informações como a distribuição geográfica das espécies, quais são endêmicas e quais são cosmopolitas (Silveira & CaMPoS 1995). Devido às poucas amostras realizadas, o Cerrado é considerado uma verdadeira lacuna geográfica em relação á sua fauna de Euglossini (neMéSio & Silveira 2007).

raMalho (2006) afirma que as abelhas Euglossini, por serem ótimas polinizadoras tanto das orquídeas como de outras Angiospermas, devem ser estudadas a fim de ter maior conhecimento sobre sua

diversidade, modo de vida, reprodução e habitats, pois com a diminuição da suas populações , o sucesso reprodutivo de muitas plantas poderá ser afetado, dificultando a formação de frutos e consequentemente a regeneração na mata, podendo levar a extinção de algumas espécies de animais que vivem na região. Apesar da riqueza de Euglossini se mostrar menor no Cerrado, em comparação com outros biomas brasileiros, esta diferença deve diminuir à medida que novos estudos forem realizados (alvarenGa et al. 2007).

Diante do exposto acima, este estudo teve como objetivo identificar e analisar a composição de espécies da tribo Euglossini (Hymenoptera, Apidae) ocorrentes em parques urbanos, quanto à abundância, riqueza e atratividade através da utilização de iscas odoríferas. O trabalho visou ainda investigar os efeitos do tamanho das áreas sobre essas abelhas, bem como contribuir de forma significativa para conhecimento da fauna de abelhas do estado de Goiás e do Cerrado.

MATERIAL E MÉTODOS

As espécies de Euglossini (Hymenoptera, Apidae) foram coletadas mensalmente nos Parques Areião, Botafogo, Bosque dos Buritis e Jardim Botânico (Tabela 1). O levantamento ocorreu no período de abril a agosto de 2008, com total de 20 coletas efetuadas, sendo uma por mês em cada parque.

O município de Goiânia possui uma área de 739 km² (ibGe 2009). Possui clima tropical com temperatura média entre 20 e 22° C e amplitude térmica inferior a 5° C. As chuvas concentram-se nos meses de verão e variam entre 1.500 e 2.000 mm anuais (CPTEC 2013). A cidade apresenta um considerável quantitativo de áreas destinadas para parques, matas e bosques. Aproximadamente 90 áreas existentes onde muitas apresentam características naturais relevantes, são milhões de metros quadrados de cerrado com a exuberância da floresta estacional semidecidual e do cerrado stricto sensu (SMuC 2003).

As abelhas foram coletadas com auxilio de armadilhas de cheiro (raMalho 2006), que foram expostas das 8 às 12 horas. As armadilhas foram iscadas com salicilato de metila, acetato de benzila, cineol e vanilina. Um chumaço de algodão, embebido com uma dessas substâncias, foi colocado nas armadilhas. Em cada parque ecológico quatro pontos foram amostrados, sendo que em cada ponto foram estabelecidas quatro armadilhas contendo uma isca cada. No total foram instaladas por parque 16 armadilhas, dependuradas a uma altura de 1,5 m do solo e separadas entre si por uma distância aproximadamente de 1 m.

Após a captura, os espécimes foram colocados em câmara mortífera contendo acetato de etila e em seguida montados a seco segundo técnicas entomológicas usuais. A identificação das espécies foi realizada no Laboratório de Zoologia do Instituto Trópico Subúmido, Universidade Católica de Goiás. Espécies dos gêneros Euglossa e Exaerete foram identificadas por Rafael Freitas, no laboratório de Zoologia da Universidade Federal de Uberlândia (MG). Os exemplares foram depositados na coleção do Dr. Márcio Luíz de Oliveira do Centro de Pesquisas em

Tabela 1. Parques Ecológicos no município de Goiânia (GO) onde foram realizadas as coletas de Euglossini (Hymenoptera, Apidae) no período de abril a agosto de 2008.

ParquesCoordenadas geográficas Altitude

(m)Área(m²) Setores Residenciais Abrangidos

S W

Areião 16°42’15,9” 49°15’14” 790 >200.000 Marista, Sul, Pedro Ludovico

Buritis 16°40’58,5” 49°15’40,3” 769 141.500 Central, Oeste

Botafogo 16°39’57,2” 49°15’7,3” 740 172.033,06 Central

Jardim Botânico 16º42’32,35” 49º15’13,08” 720 1.000.000 Setor Pedro Ludovico, Região Sul

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Entomologia do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus (AM).

A abundância e a riqueza de espécies amostradas foram contabilizadas mensalmente para cada fragmento. Para verificar se o tamanho da área tem influencia significativa na riqueza e abundância de Euglossini foi realizada a análise de correlação de Pearson.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Foram coletados 147 machos de Euglossini pertencentes a três gêneros e cinco espécies, apresentados na Tabela 2. A diversidade das espécies de euglossineos foi maior nos parques Areião e Bosque dos Buritis, com um total de três espécies encontradas em cada um. No Parque Botafogo, foram coletadas duas espécies e no Jardim Botânico uma espécie (Tabela 2).

Do total de espécimes coletados 95,23% são de Eulaema nigrita Lepeletier, 2,72% de Euglossa cordata (Linnaeus), 0,68% de Exaerete smaragdina (Guérin), Euglossa imperialis Cockerell e Euglossa variabilis Friese. A espécie E. nigrita foi a mais capturada em todos os parques amostrados.

No Parque Areião, foi capturado um total de 69 machos distribuídos em três gêneros, no Parque Jardim Botânico 41 espécimes de um único gênero, no Bosque dos Buritis 23 machos de dois gêneros e Parque Botafogo 14 machos incluídos em dois gêneros (Tabela 2).

A armadilha iscada com cineol foi a que apresentou maior atratividade capturando 139 machos entre E. nigrita e E. cordata. O salicilato de metila capturou cinco machos de E. nigrita, E. smaragdina e E. imperialis, sendo assim, apresentou a maior riqueza de espécies atraídas. Na armadilha com o composto vanilina foram capturadas as espécies E. cordata e E. variabilis, com dois machos no total e o acetato de benzila 1 macho de E. nigrita (Tabela 3).

No Parque Areião, foram coletados no mês de abril 22 exemplares de Euglossini. Já no Jardim Botânico e no Bosque dos Buritis, em agosto foram capturadas 17 e oito exemplares de Euglossini, respectivamente. No Parque Botafogo, foram capturadas nos meses de julho e agosto, cinco espécimes (Tabela 4).

O gênero que apresentou maio riqueza foi Euglossa, com seis espécies. Esses resultados corroboram com os de neveS & viana (2003), que obtiveram , em coletas realizadas em manguezal, caatinga, restinga, floresta estacional e área de mata Atlântica (BA), um total de 36 espécies, distribuídas em quatro gêneros, sendo que Euglossa foi o mais representativo com 20 espécies.

Sofia & SuzuKi (2004), no trabalho sobre diversidade de abelhas Euglossini em fragmentos florestais no sul do Brasil, coletaram, em um ano, 245 machos de sete espécies, sendo as mais abundantes Eufriesea violacea Blanchard, E. nigrita, Euglossa pleosticta Dressler, Euglossa fimbriata Moure, enquanto que no presente estudo foram coletados 147 machos pertencentes a cinco espécies, em cinco meses de coleta. A diferença na riqueza e abundancia dos trabalhos sugere que o esforço amostral e sazonalidade podem influenciar na quantidade de espécies coletadas, no entanto outros fatores certamente estão envolvidos como o tipo de formação vegetacional e clima , pelo fato dos estudos terem sido realizados em regiões fitogeográficas distintas. A única espécie em comum coletada foi E. nigrita, que segundo zuCCh et al. (1969) é uma espécie favorecida pela fragmentação, podendo ser considerada como bioindicador de áreas perturbadas. neMéSio & Silveira (2007) coletaram em um ano, 608 machos de E. nigrita dentre um total de 1.325 espécimes de Euglossini em área urbana na Mata Atlântica.

As espécies E. nigrita, E. cordata e E. imperialis coletadas nesse estudo também foram amostradas por alvarenGa (2007), no trabalho diversidade de Euglossini em áreas de Cerrado do Triângulo Mineiro (MG). Das substâncias aromáticas utilizadas neste estudo, o cineol apresentou 95% da atratividade, capturando

Tabela 2. Diversidade de espécies de Euglossini (Hymenoptera – Apidae) nos Parques Ecológicos no município de Goiânia (GO) no período de abril a agosto de 2008.

EspéciesParques

TotalParque Areião

Jardim Botânico

Bosque dos Buritis

Parque Botafogo

Eulaema nigrita 65 41 21 13 140

Exaerete smaragdina 01 - - - 01

Euglossa cordata 03 - - 01 04

Euglossa imperialis - - 01 - 01

Euglossa variabilis - - 01 - 01

Total 69 41 23 14 147

Tabela 3. Espécies de Euglossini (Hymenoptera, Apidae) nos Parques Ecológicos no município de Goiânia (GO) no período de abril a agosto de 2008 capturadas por armadilhas iscadas com diferentes substâncias atrativas.

EspécimeSubstâncias atrativas

TotalSalicilato de Metila Vanilina Acetato de

Benzila Cineol

Eulaema nigrita 03 - 01 136 140

Exaerete smaragdina 01 - - - 01

Euglossa cordata - 01 - 03 04

Euglossa imperialis 01 - - - 01

Euglossa variabilis - 01 - - 01

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139 machos. Resultados semelhantes foram encontrados por alvarenGa (2007) que, coletou 164 machos (89,13%) utilizando também o cineol. A semelhança entre os resultados obtidos provavelmente se deve às características químicas da essência, que possui menor peso molecular e maior volatilidade, sendo assim, se dispersa com maior facilidade no ambiente e consequentemente tem maior potencia de atratividade (williaMS 1982)

A dimensão das áreas não influenciou significativamente a abundância de Euglossini (R=0,36; p>0,65). Da mesma forma, não houve relação entre a riqueza de espécies e o tamanho da área (R=0,86; p>0,14). Os resultados indicam que a composição de espécies e o numero de indivíduos não são influenciados pelo tamanho do parque (Tabela 5). No entanto, esses valores podem ter sido influenciado pelo esforço amostral e pelo número de fragmentos estudados, sendo que o numero de parques urbanos disponíveis em Goiânia foi fator um limitante. Alguns estudos (Powell & Powell 1987; Morato 1994) apontam que o desmatamento e a fragmentação de habitats tem efeito negativo sobre varias populações de Euglossini, pois pode levar a redução na abundância de determinadas espécies. Vários estudos mostraram que E. nigrita e E. cordata ocorrem e nidificam em ambientes urbanos (zuCChi et al. 1969; Silveira et al. 2002). Além disso, é esperado que comunidades de plantas com fisionomias similares contenham faunas similares de abelhas (bezerra & MartinS 2001).

Para as abelhas E. smaragdina e E. imperialis este estudo constitui o primeiro registro de ocorrência para o estado de Goiás e para a região Centro-Oeste e E. variabilis é a primeira ocorrência para o Cerrado (Moure et al. 2008), o que pode ser considerado esperado, haja vista a escassez de levantamentos

sistematizados sobre Euglossini na região. O número de espécies citadas indica que a adição de novos estudos em diferentes formações vegetacionais tende a incluir novas ocorrências para o Estado e o Bioma.

Os resultados deste estudo representam um novo aspecto a ser analisado no planejamento e gestão de programas socioambientais em parques ecológicos do município de Goiânia. Assim, evidenciando a importância dos parques urbanos não só para proteção e conservação da flora, mas também dos polinizadores associados, especialmente as abelhas. Sendo assim, é fundamental considerar a diversidade de abelhas na delimitação de novas áreas verdes urbanas e manejo dos parques já existentes.

A preservação do conjunto dessas áreas irá manter as populações das espécies de abelhas Euglossini, nestas áreas de importância ecológica. Dessa forma, fornecendo os serviços de polinização das espécies de plantas que dependem delas, influenciado diretamente na manutenção das espécies animais e a regeneração das espécies arbóreas.

De maneira geral, faz-se necessário um incremento no esforço amostral utilizado para a realização de estudos sobre riqueza e abundancia de espécies de Euglossini nos parques urbanos. Apesar dos resultados analisados serem insuficientes para inferir conclusivamente informações sobre os efeitos da fragmentação sobre a diversidade de Euglossini, à medida que novos estudos forem executados, e somados a este, a composição da fauna de Euglossini regional será melhor evidenciada. Este trabalho se conceitua ainda como pioneiro e alicerce para realização de novos levantamentos, com metodologias e esforço amostral padronizados.

Tabela 4. Espécies de Euglossini (Hymenoptera, Apidae) coletadas nos Parques Ecológicos do município de Goiânia (GO), no período de abril a agosto de 2008.

Parques Espécimes Abril Maio Junho Julho Agosto

Areião

Eulaema nigrita 20 12 04 11 18

Exaerete smaragdina 01 - - - -

Euglossa cordata 01 - 01 01 -

E. imperialis - - - - -

E. variabilis - - - - -

Jardim Botânico

Eulaema nigrita 12 7 01 04 17

Exaerete smaragdina - - - - -

Euglossa cordata - - - - -

E. imperialis - - - - -

E. variabilis - - - - -

Bosque dos Buritis

Eulaema nigrita 04 06 01 02 08

Exaerete smaragdina - - - - -

Euglossa cordata - - - - -

E. imperialis - 01 - - -

E. variabilis - - 01 - -

Parque Botafogo

Eulaema nigrita 03 01 - 04 05

Exaerete smaragdina - - - - -

Euglossa cordata - - - 01 -

E. imperialis - - - - -

E. variabilis - - - - -

Tabela 5. Valores dos testes de regressão entre as áreas estudadas (Parque Areião, Parque Botafogo, Bosque dos Buritis e Jardim Botânico) e a abundância e riqueza de Euglossini na cidade de Goiânia, GO.

Regressão R P

Área x Abundância 0,363607 0,636393

Área x Riqueza 0,858849 0,141151

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Recebido em: 02/12/2012Aceito em: 28/03/2013

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Como citar este artigo:

Grandolfo, V.A., R.C. Bozza Junior, C.M. Silva Neto, J.N. Mesquita Neto & B.B. Gonçalves, 2013. Riqueza e Abundância de Abelhas Euglossini (Hymenoptera, Apidae) em Parques Urbanos de Goiânia, Goiás. EntomoBrasilis, 6(2): 126-131. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/296. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.296

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Distribuição de Heteroptera Aquáticos (Insecta) em Diferentes Tipos de Substratos de Córregos do Cerrado

MatogrossenseKarina Dias-Silva¹, Helena Soares Ramos Cabette², Núbia França da Silva Giehl² & Leandro Juen³

1. Universidade Federal de Goiás, e-mail: [email protected] (Autor para correspondência). 2. Universidade do Estado de Mato Grosso, e-mail: [email protected], [email protected]. 3. Universidade Federal do Pará, e-mail: [email protected]

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Eco

logi

a

Resumo. A comunidade de Heteroptera de córregos do cerrado do Leste Matogrossense foi analisada para determinar os tipos de substratos que contemplam a maior variação de composição de espécies. Foram realizadas coletas nos substratos de folhiço de corredeira e remanso, raiz, cascalho, pedra (matacão), areia e na superfície d’água (camada de tensão superficial) das nascentes, trechos médios e foz dos córregos Santo Antônio e Colher em dezembro/2004 e julho/2005, com cada substrato representado por seis subamostras. Foram coletados 333 indivíduos distribuídos em 11 famílias, 20 gêneros e 30 morfoespécies (17 Nepomorpha e 13 Gerromorpha), sendo os Gerromorpha mais abundantes (172 indivíduos). A riqueza estimada de Gerromorpha nos substratos foi superior em coletas na superfície d’água, enquanto Nepomorpha apresentou maior riqueza em raiz, seguido por cascalho e folhiço de corredeira. Os substratos inorgânicos (pedra e areia) apresentaram reduzida riqueza de Heteroptera. Entre os Gerromorpha, Limnogonus aduncus aduncus Drake & Harris, Rhagovelia elegans Uhler, Neogerris lubricus White e Brachymetra sp.1 foram associados com coletas de superfície e Stridulivelia anta Polhemus & Spangler com substrato raiz. Em Nepomorpha, Martarega chinai Hynes foi associado com coletas de superfície, enquanto que Ambrysus sp. 1 mostrou associação ao folhiço de corredeira, de remanso, raiz e superfície. Com esses resultados ressaltamos que trabalhos que visem levantamentos rápidos da comunidade de Heteroptera devem priorizar coletas de superfície para Gerromorpha e de raiz para Nepomorpha, pois esses substratos abrigam as maiores riquezas de cada infraordem, contemplando 83% e 64% da riqueza de espécie desses grupos respectivamente.

Palavras-chave: Insetos Aquáticos; Microhabitat; Riachos.

Distribution of Aquatic Heteroptera (Insecta) From Different Types of Streams Substrates of Cerrado in Mato Grosso

Abstract. The Heteroptera community of Cerrado streams in east of Mato Grosso was analyzed to determine the types of substrate that contemplate the largest variation in species composition. Samples were performed in the leaf litter substrates from rapids and backwaters, root, gravel, stone (boulder), sand and on the water surface (surface tension layer) of springs, mean stretches and mouths of the Santo Antônio and Colher streams on December/2004 and July/2005, with six subsamples each substrate. Were collected 333 specimens distributed in 11 families, 20 genus and 30 morphospecies (17 Nepomorpha and 13 Gerromorpha), being Gerromorpha the most abundant (172 specimens). The estimated richness of Gerromorpha in the substrates was higher in samples from water surface, while Nepomorpha showed higher richness in root, followed by gravel and leaf litter from rapids. The inorganic substrates (stone and sand) showed lower richness of Heteroptera. Among Gerromorpha, Limnogonus aduncus aduncus Drake & Harris, Rhagovelia elegans Uhler, Neogerris lubricus White and Brachymetra sp.1 were associated to surface samples and Stridulivelia anta Polhemus & Spangler to root substrate. In Nepomorpha, Martarega chinai Hynes was associated to surface samples, while Ambrysus sp. 1 showed association to leaf litter from rapids, backwaters, root and surface. The results suggest that studies which aim for rapid surveys of Heteroptera community should prioritize surface samples for Gerromorpha and root samples for Nepomorpha, because these substrates shelter the greatest richness of each infra-order, contemplating 83% and 64% of species richness in these groups respectively.

Keywords: Aquatic insects; Microhabitat; Streams.

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s insetos aquáticos têm uma estreita relação com o tipo de substrato onde podem ser encontrados em riachos (hyneS 1970; KiKuChi & uieDa 2005), uma vez que estes

criam condições de habitat específicas (buSS et al. 2003). Essas condições propiciam diferentes formas de alimentação e abrigo contra correnteza e predadores, sendo, um dos principais fatores que afetam sua distribuição e abundância (wiSe & MolleS 1979; ribeiro et al. 1998). Consequentemente, o conhecimento sobre a diversidade de habitat e a relação destes com a fauna é uma importante ferramenta para a avaliação das condições ambientais dos ecossistemas aquáticos (GalDean et al. 2000).

Heteroptera é um grupo predador, encontrado em todos os ambientes (neri et al. 2005), tendo indivíduos aquáticos representados por Nepomorpha e semi-aquáticos representados

por Gerromorpha (nieSer & Melo 1997). Esses organismos vivem em remansos de rios, riachos, lagos e pântanos (rolDán-Pérez 1988) e apresentam baixa resistência a correntezas rápidas. Alguns grupos como Naucoridae, Notonectidae e Belostomatidae, desempenham o papel de controladores biológicos de larvas e pupas de mosquitos vetores de doenças (MenKe 1979; PettS 1994).

Segundo DiaS-Silva et al. (2010) são conhecidas 67 morfoespécies de Heteroptera para a região leste do Mato Grosso. Estes insetos apresentam distribuição agregada nos ambientes aquáticos, sofrendo influência direta ou indireta da profundidade,

Agência(s) de Financiamento: PROCAD (proc. nº 109/2007); FIDIPEX/ UNEMAT

doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.302

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Distribuição de Heteroptera Aquáticos (Insecta) em… Dias-Silva et al.

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correnteza, tipo de substrato, disponibilidade e qualidade de detritos orgânicos e de alimentos, de modo que a oferta de substratos, ocorrência de longas estiagens, influência antrópica e escassez de alimento podem alterar a distribuição das espécies (CalliSto et al. 2002).

Em Heteroptera, o esperado é que os Gerromorpha, que vivem e perseguem suas presas deslizando sobre a película superficial da d’água (SChuh & Slater 1995; HeCKMan 2011), sejam encontrados com maior frequência na superfície do que nos outros substratos; por outro lado, os Nepomorpha, por serem bentônicos devem apresentar relações mais estreitas com substratos de fundo (e.g. Naucoridae), assim como os nectônicos, que buscam nesses substratos abrigo e presas (e.g. Corixidae) (hunGerforD 1948).

O objetivo do estudo foi avaliar a preferência de Heteroptera aquáticos e semi-aquáticos por tipo de substrato em córregos do cerrado matogrossense. As hipóteses são: (i) Nepomorpha (maioria de seus representantes apresentam modo de vida bentônico) apresentarão maior riqueza em substratos orgânicos (folhiço e raiz), uma vez que estes substratos podem oferecer maior disponibilidade de presas e abrigo contra predadores, (ii) Gerromorpha, devido seu modo de vida de superfície, apresentará maior riqueza na lâmina d’água.

MATERIAL E MÉTODOS

Área de estudo. Os Córregos Santo Antônio e da Colher (Figura 1) estão situados à margem esquerda do médio Rio das Mortes, leste do Mato Grosso, sendo o clima da região caracterizado como Tropical Continental alternadamente úmido (tipo II, subtipo c), com temperatura média anual variando de 22,2 a 23,4ºC e precipitação de 1500 a 1800 mm (Mato GroSSo 1998). Esses riachos são considerados de 3ª ordem, Strahler em PettS (1994) e sofreram alterações pela influência da prática de garimpo de ouro, no período de 1981 a 1993, e posteriormente pelas práticas de pecuária extensiva com a introdução de gramíneas exóticas.

Em cada córrego foram selecionados três sítios amostrais denominados de nascente (N - 1ª ordem), intermediário (I - 2ª ordem) e foz (F - 3ª ordem), respeitando uma distância mínima de três quilômetros entre eles (Tabela 1, características dos sítios amostrados).

Amostragens e análise de dados. As coletas foram realizadas no período chuvoso de dezembro/2004 e na estiagem de julho/2005. Em cada um dos sítios demarcados e período de coleta, foram amostrados cinco subamostras para os seguintes substratos: raízes submersas (R), areia (A), cascalho fino (C),

folhiço de remanso (FR), folhiço de corredeira (FC), rochas grandes ou matacões (P, anotados aqui como pedras) e superfície da água (película de tensão superficial da água sobre a qual patinam os insetos) (S). Estes substratos foram escolhidos com base em nieSer & Melo (1997) e aSSiS et al. (2004), por serem os tipos mais representativos para os insetos aquáticos, em conformidade com o ambiente estudado.

Para as coletas dos substratos areia, raiz e folhiços (remanso e corredeira), utilizamos coador manual com rede de 18 cm de diâmetro, 15 cm de profundidade e malha de 0,5 mm. Para captura ativa na lâmina d’água o esforço de coleta foi de 10 minutos.

Figura 1. Localização dos pontos de coleta no Córrego Santo Antônio e Córrego da Colher, Nova Xavantina-MT.

Tabela 1. Caracterização dos locais de coleta, Nova Xavantina, MT, anotados em período de seca (jul. 2005). (Larg. – largura média; Prof.- profundidade média; veget. - vegetação; 1ª a 3ª – ordem do córrego).

Local Coordenadas Sul e Oeste

Alt. (m)

Larg. (m) Prof. (m) Substrato Veget.ciliar Conservação

C. Sto. Antônio (CRSA) 14º36’36,6” 52º29’13,8” 380,0

Nascente (1ª) 2,43 0,18 Areia e rochas Scheelea sp. (bacuri)

Regeneração

Intermediário (2ª) 3,27 0,26 Blocos de rochas, areia e cascalho Mata de galeria Preservado

Foz (3ª) 5,21 0,20 Matacões (rejeito de garimpo) Pastagem exótica Alterado

Córrego Colher (CRCO) 14º37’8,6” 52º26’34,1” 369,0

Nascente (1ª) 1,55 0,24 Argila e Areia Scheelea sp. (bacuri)

Regeneração

Intermediário (2ª) 3,07 0,28 Areia e cascalho Pastagem exótica e palmeiras Alterado

Foz (3ª) 5,17 0,36 Blocos de rochase areia Mata de galeria Preservado

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Para cascalho removeu-se as rochas do fundo, e o material foi conduzido, pela corrente de água, para uma rede surber, que delimitava o espaço de coleta, para matacões, 15 rochas de cerca de 20 cm de diâmetro foram escovadas, sobre bandeja branca. Embora os métodos amostrais fossem diferentes, buscamos expressar volume/áreas amostrais similares.

O material foi triado em campo, preservado em álcool a 85% e identificado a partir das chaves de nieSer & Melo (1997), nieSer et al. (1999) e GooDwyn (2001) até o nível de gênero e em seguida morfoespeciado e depositado na Coleção Zoobotânica “James Alexander Ratter”, Universidade do Estado do Mato Grosso (UNEMAT)/Nova Xavantina (CZNX). Adultos das duas infraordens foram analisados separadamente devido a diferenças morfológicas e forma de utilização do ambiente aquático (nieSer & Melo 1997).

A riqueza foi estimada com jackknife de 1ª ordem utilizando o programa EstimateSWin 7.5.0 (Colwell 2005), esse estimador utiliza um fator de correção para a riqueza observada dando um maior peso quando existem muitas espécies raras na comunidade (burnhaM & overton 1978), para realizar a comparação da riqueza de espécies nos diferentes substratos utilizamos a técnica de inferência por intervalo de confiança, onde a riqueza observada entre os substratos só será diferente se a riqueza média de um não for sobreposta pelo intervalo de confiança do outro (Gotelli & elliSon 2011). Para testar a associação de cada morfoespécie pelo tipo de substrato utilizamos o índice de espécies indicadoras - inDval (Indicator value), esse índice mede a especificidade e a fidelidade das espécies a uma determinada condição ambiental previamente estabelecida, no caso do nosso estudo, tipos de substratos, o valor de significância (p<0,05) foi obtido através do teste de Monte Carlo usando 10.000 randomizações (Dufrêne & leGenDre 1997).

RESULTADOS

Foram coletados 333 indivíduos distribuídos em 11 famílias, 20 gêneros e 30 espécies/morfoespécies. A infraordem Nepomorpha contribuiu com 161 e Gerromorpha com 172 indivíduos (Tabela 2). Ao comparar a riqueza de morfoespécies das duas infraordens, Nepomorpha apresentou uma riqueza estimada de 22,83±2,77 (média ± intervalo de confiança), com oito morfoespécies a mais do que Gerromorpha (14,93 ± 1,65) (Figura 2). Dentre os Nepomorpha a família Naucoridae foi a mais abundante (Ambrysus, Limnocoris e Cryphocricos) com 118 indivíduos (73,3% do total de Nepomorpha) e seis morfoespécies (MF), e em Gerromorpha foi a família Gerridae (Brachymetra, Cylindrostethus, Limnogonus e Neogerris) com 78 indivíduos (45,3% do total de Gerromorpha) e cinco morfoespécies.

Nepomorpha apresentou maior riqueza primeiramente em raízes (R) (16,83 ± 1,54) e posteriormente na superfície da água (9,50 ± 1,71), essa riqueza é significativamente diferente dos outros substratos. Para Gerromorpha, ocorreu o inverso, com S (14,17 ± 2,01) apresentando, em média, nove espécies a mais do que R (5,67 ± 1,05) (Figura 2).

Entre as famílias, Naucoridae (Nepomorpha) contribuiu com 118 dos 161 indivíduos coletados (Tabela 2), com o maior percentual de indivíduos em cascalho (C) (34%), seguido de raízes (R) (21%), folhiço de corredeira (FC) (19%) e superfície da água (S) (10%). Gerridae dentre os Gerromorpha, foi a família que mais contribuiu com número de indivíduos 78 dos 172 coletados, a maior presença foi em S (96%).

Na análise de espécies indicadoras nos substratos (inDval, Tabela 3), sete espécies apresentaram associações significativas, e com base nesse resultado apresentamos graficamente a

Tabela 2. Abundância de morfoespécies de Heteroptera nos substratos amostrados nos Córregos Santo Antônio e Colher Nova Xavantina-MT, 2004/2005.

Gêneros/morfoespéciesSubstratos

TotalA C FC FR P R S

NEPOMORPHA Belostomatidae

Belostoma

Belostoma sp.1 0 0 0 0 0 1 0 1

Belostoma sp.2 0 0 0 0 0 1 1 2

CorixidaeTenagobia

Tenagobia sp.1 0 0 0 0 0 1 0 1

GelastocoridaeMontandonius Melin

Montandonius sp.1 0 0 0 0 0 0 1 1

Nerthra Say

Nerthra cf. buenoi Todd 0 0 1 0 0 0 0 1

NaucoridaeAmbrysus

Ambrysus sp.1 0 1 12 4 0 12 4 33

Ambrysus teutonius La Rivers 0 8 8 3 1 5 4 29

Cryphocricos

Cryphocricos sp.1 0 0 2 0 0 0 0 2

Limnocoris

Limnocoris machrisi Nieser & Lopez-Ruf 0 18 1 0 0 1 0 20

Continua...

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Gêneros/morfoespéciesSubstratos

TotalA C FC FR P R S

Limnocoris pusillus Montandon 1 0 0 0 0 0 0 1

Limnocoris minutus De Carlo 8 12 3 0 0 6 4 33

NepidaeRanatra

Ranatra sp.1 0 0 0 0 0 2 0 2

Ranatra sp.2 0 0 0 1 0 1 0 2

NotonectidaeBuenoa

Buenoa sp.1 0 0 0 0 0 0 2 2

Buenoa sp.2 0 0 0 0 0 8 0 8

Martarega

Martarega chinai Hynes 0 0 0 0 0 1 21 22

OchteridaeOchterus

Ochterus sp.1 1 0 0 0 0 0 0 1

GERROMORPHA

GerridaeBrachymetra

Brachymetra sp.1 0 2 0 0 0 0 18 20

Cylindrostethus

Cylindrostethus palmaris Drake & Harris 0 0 0 0 0 0 9 9

Limnogonus

Limnogonus aduncus aduncus 0 1 0 0 0 0 14 15

Limnogonus sp.1 0 0 0 0 0 0 2 2

Neogerris

Neogerris lubricus White 0 0 0 1 0 0 31 32

HidrometridaeHydrometra

Hydrometra guianana Hungerford & Evans 0 0 0 0 0 0 1 1

MesoveliidaeMesovelia

Mesovelia sp.1 0 0 0 0 0 1 7 8

VeliidaeParavelia

Paravelia sp.1 0 0 0 0 0 1 0 1

Rhagovelia

Rhagovelia elegans 0 2 0 0 0 0 14 16

Rhagovelia sp.1 0 0 0 0 0 0 6 6

Rhagovelia sp.2 0 0 0 0 3 0 1 4

Stridulivelia

Stridulivelia anta Polhemus & Spangler 0 0 0 1 0 50 4 55

Stridulivelia sp.1 0 0 0 0 0 3 0 3

Total de indivíduos 10 44 27 10 4 94 144 333

Total de táxons 3 7 6 5 2 15 18

Tabela 2. Continuação...

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abundância dessas espécies para melhor visualização destas nos substratos (Figura 3 - Nepomorpha e Figura 4 - Gerromorpha). Para Nepomorpha houve associação de Martarega chinai Hynes com S (Figura 3A), ocorrendo quase que exclusivamente nesse substrato e Ambrysus sp.1, que se associou a vários tipos (R, FC, S, FR; Figura 3B). Gerromorpha apresentou associação com S para Cylindrostethus palmaris Drake & Harris, Brachymetra sp.1, Neogerris lubricus White, Rhagovelia elegans Uhler e Limnogonus aduncus aduncus Drake & Harris, enquanto que Stridulivelia anta Polhemus & Spangler com R. Comparando a variação das médias de abundância e desvio padrão dessas espécies podemos verificar que as quatro morfoespécies apresentaram médias de ocorrência altas para S (Figura 4A-D) e em R para S. anta (Figura 4E).

Tabela 3. Preferência por substrato das espécies de Heteroptera apontada pelo inDval, amostradas nos Córregos Santo Antônio e da Colher, Nova Xavantina, MT (2004/2005) [FC- folhiço de corredeira, FR- folhiço de remanso- R – substrato raiz; S – superfície da água]

Espécies (IV) p Associação

Nepomorpha

Ambrysus sp.1 0,79 0,001 FC+FR+R+S

Martarega chinai 0,70 0,006 S

Gerromorpha

Brachymetra sp.1 0,77 0,002 S

Neogerris lubricus 0,79 0,004 S

Rhagovelia elegans 0,70 0,014 S

Limnogonus a. aduncus 0.68 0,015 S

Stridulivelia anta 0,77 0,012 R

Figura 3. Abundância das morfoespécies de Nepomorpha nos substratos dos Córregos Santo Antônio e da Colher, Nova Xavantina, MT (2004/2005). A) Martarega chinai; B) Ambrysus sp.1 [A, areia; C, cascalho; FC, folhiço de corredeira; FR, folhiço de remanso; P, pedra; R, raiz e S, superfície].

Figura 2. Riqueza de morfoespécies de Gerromorpha e Nepomorpha por substrato, estimada pelo procedimento jackkinife, dos córregos Santo Antônio e Colher, Nova Xavantina, MT (2004/2005) (as barras apresentam um intervalo de confiança de 95%).

A B

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DISCUSSÃO

Padrão geral de distribuição da comunidade de Heteroptera. A maior abundância de Gerromorpha pode ser explicada pelo modo de vida gregário das duas principais famílias (Gerridae com cinco espécies/morfoespécies e Veliidae com seis espécies/morfoespécies) (SChuh & Slater 1995), que propicia a coleta de muitos indivíduos em uma única amostra. Essas duas famílias podem constituir os grupos predadores de maior riqueza específica das comunidades límnicas (Motta & uieDa 2004). Gerridae é a família de heterópteros com maior

variedade de gêneros, tendo grande diversificação de formas de corpo correlacionadas à diversidade ecológica e adaptadas à patinação aquática, constituindo um grupo de habitat muito especializado (anDerSen 1982; nieSer & Melo 1997). Veliidae são pequenos, de ocorrência em locais protegidos por mata ciliar e de pouco fluxo (Pelli et al. 2006), e geralmente em locais bem preservados (DiaS-Silva et al. 2010).

A alta abundância de Gerridae corrobora com os resultados encontrados na Bacia Hidrográfica do Rio Trombetas, onde estes contribuíram com 40,2% dos indivíduos coletados (SaMPaio & Py-

Figura 4. Abundância das morfoespécies de Gerromorpha nos substratos dos Córregos Santo Antônio e da Colher, Nova Xavantina, MT (2004/2005). A) Brachymetra sp.1; B) Stridulivelia anta; C) Neogerris lubricus; D) Rhagovelia elegans; F) Limnogonus aduncus aduncus [A, areia; C, cascalho; FC, folhiço de corredeira; FR, folhiço de remanso; P, pedra; R, raiz e S, superfície].

A B

C D

E

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Daniel 1995) e a de Veliidae com dados de DiaS-Silva et al. (2010), que trabalhando em córregos da mesma região obteve 44,5% dos Heteroptera coletados nessa família. De acordo com taylor (1996), a densidade de cobertura de plantas é um dos fatores mais estudados na influência da distribuição dos semi-aquáticos. Cabette et al. (2010), não registrou nenhum Gerromorpha em ambiente natural com forte abertura de dossel (Rio Darro, Bacia do Suiá-Miçú, MT). Assim, a abundância de Gerromorpha, com principal contribuição das famílias citadas, pode estar diretamente relacionada à presença de abrigos marginais e cobertura vegetal ofertada pelos Córregos da Colher e Santo Antônio, que apesar de algum impacto antrópico, ofereciam sombreamento na maioria dos ambientes.

Para Nepomorpha a maior abundância e maior número de morfoespécies foram representados pela família Naucoridae. Espécies dessa família apresentam uma alta capacidade de adaptação em diferentes substratos, conseguindo habitar águas correntes (ribeiro et al. 1998), podendo também ocorrer em águas estagnadas aderidas a troncos, ramos, pedras ou até mesmo enterradas em solos arenosos, sendo considerada a família que possui os representantes mais adaptados a vida em ambientes lóticos (rolDán-Pérez 1988; nieSer & loPez-ruf 2001). Apresentam uma grande diversidade de formas, que refletem em adaptações a uma grande variedade de nichos, o que poderia explicar a sua maior riqueza (Merritt & CuMMinS 1984).

Esses resultados podem ser explicados ainda por dois fatores: pela diversidade de habitats subaquáticos, onde vive a maioria dos Nepomorpha e poderia favorecer um maior particionamento de nicho, possibilitando a persistência de mais espécies, uma vez que Gerromorpha vive mais na superfície da lâmina da água; outro fator seria a perda de sombreamento em alguns locais de coleta em virtude da retirada da vegetação marginal, o que afetaria os indivíduos de Gerromorpha, que estariam mais susceptíveis as variações ambientais decorrentes desta ação, corroborando DiaS-Silva et al. (2010) que obteve relações positivas de riqueza de Gerromorpha com integridade de hábitat, indicando que esses foram mais sensíveis a alterações na estrutura física dos rios que Nepomorpha.

Substratos. Nos substratos, a infraordem Gerromorpha apresentou maior riqueza na superfície da água, corroborando a hipótese proposta, uma vez que Gerromorpha é semi-aquático e tem modo de vida gregário, sendo encontrado sobre a coluna d’água (conforme exposto no parágrafo anterior), patinando ou escondido nas vegetações marginais, sendo fáceis de visualizar e, portanto fáceis de coletar. Segundo Molano-reDón et al. (2008) são altamente especializados para este tipo de habitat.

A maior riqueza de Nepomorpha se deu em substratos orgânicos, especialmente raízes, a abundância e riqueza elevadas encontradas nesse substrato podem estar relacionadas ao fato de propiciarem abrigo para várias espécies evitando que estes sejam carregados pela correnteza, já que adaptações para esta finalidade são comuns a diversos grupos (fiDeliS et al. 2008), bem como, a disponibilidade de presas, já que os substratos vegetais comportam maior número de espécies, porque este por si só, servem de recurso alimentar a grupos herbívoros e como local de oviposição para Heteroptera (KiKuChi & uieDa 2005). Os tipos de substratos mais complexos fisicamente (folhas, cascalho ou pedras, macrófitas, musgo e madeira) geralmente suportam mais táxons que substratos estruturalmente mais simples (areia, e rochas) (robSon & barMuta 1998). Segundo MarqueS et al. (1999) a qualidade do hábitat constitui um dos fatores mais importantes para o sucesso da colonização e do estabelecimento dos macroinvertebrados em ambientes lênticos ou lóticos.

A alta riqueza na superfície apresentada por Nepomorpha pode estar relacionada a baixa profundidade apresentada no período de coleta e estes organismos terem sido capturados randomicamente. Outra hipótese seria a presença de adaptações

para obter oxigênio na interface aquático/terrestre, como por exemplo, os adultos das famílias Naucoridae, Notonectidae, Corixidae e Nepidae que após capturar o oxigênio conseguem mantê-lo em seus reservatórios (nieSer & Melo 1997).

Preferência por substrato das espécies mais abundantes de Heteroptera. Entre os Gerromorpha, as espécies se associaram a S, o que era esperado, Brachymetra sp.1, N. lubricus e L. a. aduncus (Gerridae) e R. elegans (Veliidae). Os Gerridae são habitantes comuns das superfícies das lagoas, lagos e áreas lóticas de córregos e rios, onde freqüentemente ocorrem em grandes agregações e são altamente especializados quanto ao seu habitat sobre a película da água (Molano-reDón et al. 2008); enquanto que representantes de Rhagovelia vivem sobre a água em locais com pequenas correntezas; a exceção de se deu com S. anta, que apresentou preferência por raiz, e isso se deve ao seu hábito de vida nas margens dos córregos entre as plantas marginais ou em remansos com muita vegetação (rolDán-Pérez 1988; nieSer & Melo 1997). Quanto à riqueza de Nepomorpha, a morfoespécie Ambrysus sp.1 mostrou associação ou preferência por FC, FR, R e S (Figura 2), que devem utilizar como abrigo e busca por presas, e o que indica que é capaz de obter recursos em uma ampla gama de microhábitats, sendo, portanto generalista.

Nossos resultados não corroboram os resultados de herrMann et al. (1993), que estudaram a influência da velocidade da correnteza na escolha do substrato por Naucoridae, apontaram Ambrysus como o gênero mais comumente encontrado sob pedras em rios com correnteza. SiteS & williG (1991), comentam que cascalho seria um dos substratos preferidos por muitas espécies desse gênero, estas incongruências percebidas mostram a necessidade das análises serem em nível de espécie, pois dentro de um mesmo gênero há variações importantes nos hábitos, expresso aqui pela morfoespécie Ambrysus sp.1.

Ainda desta infraordem, M. chinai apresentou preferência por colonizar a superfície da água, estes vivem em riachos limpos e locais de pouca correnteza como lagos, lagoas, tanques e poços com pouca ou nenhuma vegetação (nieSer & Melo 1997), talvez relacionada à estratégia de alimentação, já que GittelMan (1975) observou que a espécie Martarega hondurensis Bare apresenta clara preferência por presas que eram encontradas flutuando na superfície. Além disso, segundo Giller & MCneill (1981) a família Notonectidae possui espécies muito similares ecologicamente, que sendo nadadores ativos, são encontrados em uma ampla variedade de habitats.

De acordo com SubraManian & SivaraMaKriShnan (2005), a diversidade e abundância dos táxons varia entre os habitats e tais informações devem ser levadas em conta para a compreensão de suas distribuições espaciais e no desenvolvimento de ferramentas para o biomonitoramento. Variações na composição das comunidades nos córregos são freqüentemente associadas com mudanças nos tipos de substratos disponíveis em cada riacho amostrado (arMitaGe et al. 2001) e alterações nas bacias hidrográficas ou no curso do riacho devem alterar a estrutura de microhábitats disponíveis, modificando assim, as assembleias.

Embora as espécies apresentem uma ampla preferência e distribuição nos substratos, foram detectados padrões recorrentes de associação que possibilitam generalizações para as duas subordens. Para trabalhos que visem analisar a diversidade de espécies de um determinado local, faz-se necessário uma amostragem dos vários tipos de substratos presentes nesses locais, dando ênfase em coletas na superfície da água (S) para Gerromorpha e nos substratos orgânicos (especialmente R) para Nepomorpha. Possibilitando assim, uma amostragem mais representativa da diversidade contida no ambiente estudado, já que estes contemplaram 83% das espécies coletadas em Gerromorpha e 64% das espécies coletadas em Nepomorpha, da riqueza de espécies coletadas, respectivamente. Em resumo, a obtenção de sete espécies com associação especifica a

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determinados tipos de substratos nos dá informações ecológicas úteis para o monitoramento ambiental nos córregos do leste mato-grossense.

AGRADECIMENTOS

Ao laboratório de Entomologia da Universidade do Estado de Mato Grosso-UNEMAT pelo apoio institucional e acadêmico, ao Lourivaldo Amâncio de Castro pelo suporte de campo, ao CNPQ e a CAPES pela concessão de bolsa a Dias-Silva, K. e Giehl, N. F. S. A equipe do laboratório de entomologia pela contribuição nas coletas de dados. Ao especialista Dr. Felipe F.F. Moreira UFRJ, Laboratório de Entomologia pela confirmação da identificação do material de Gerromorpha. Ao Dr. Amintas Nazaret Rossete (Núcleo de análise ambiental-NANA) pela confecção do mapa da área de estudo. Ao PROCAD (proc. nº 109/2007) e FIDIPEX/ UNEMAT pelo fomento da pesquisa. Aos revisores anônimos pelas sugestões que auxiliaram na melhoria do manuscrito.

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Recebido em: 14/12/2012Aceito em: 14/03/2013

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Como citar este artigo:

Dias-Silva, K., H.S.R. Cabette, N.F.S. Giehl & L. Juen, 2013. Distribuição de Heteroptera Aquáticos (Insecta) em Diferentes Tipos de Substratos de Córregos do Cerrado Matogrossense. EntomoBrasilis, 6(2): 132-140. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/302. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.302

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Variação na Infestação de Mosca-das-Frutas (Diptera: Tephritidae) e Parasitismo em Diferentes Fases de

Frutificação em Mirtaceas Nativas no Rio Grande do SulDiogo Ricardo Goulart Pereira-Rêgo, Simone Mundstock Jahnke, Luiza Rodrigues Redaelli & Naihana Schaffer

Universidade Federal do Rio Grande do Sul, e-mail: [email protected] (Autor para correspondência), [email protected], [email protected], [email protected].

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EntomoBrasilis 6(2): 141-145 (2013)

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tom

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l Resumo. A mosca-das-frutas sul-americana Anastrepha fraterculus (Wiedemann) (Diptera: Tephritidae) é uma importante praga da fruticultura no Rio Grande do Sul. Assim como outras espécies tropicais, apresenta sucessão de hospedeiros nativos e exóticos, de acordo com a época de frutificação. O objetivo deste trabalho foi comparar índices de infestação, intensidade de infestação da mosca-das-frutas e o parasitismo em diferentes fases de frutificação de quatro mirtáceas nativas. Os frutos coletados foram armazenados em condições ambientais até a emergência das moscas ou dos parasitoides. Foram avaliadas a infestação, a intensidade de infestação e o parasitismo entre as espécies frutíferas, entre frutos coletados na copa e no solo e entre os estágios de maturação dos frutos da copa. O maior índice de infestação de mosca-das-frutas ocorreu na goiaba (89,5%) e o menor na goiaba–serrana (67%). A maior intensidade de infestação por fruto foi registrada na goiaba (17,33) e a menor no araçá-vermelho (1,62), a maior média de pupários por grama de fruto foi obtida na goiaba-serrana (0,50) e a menor, na goiaba (0,22). A goiaba-serrana apresentou o maior índice de parasitismo (21,40%) e o araçá-amarelo, o menor (2,81%). Existe maior ocorrência da mosca nas goiabas e goiabas-serranas revelando maior atratividade da praga por estes hospedeiros. A goiaba–serrana demonstrou ser um repositório para espécies de parasitoides nativos.

Palavras-chave: Acca sellowiana; Anastrepha fraterculus; Doryctobracon areolatus; Psidium cattleyanum; Psidium guajava.

Variation on Infestation on Fruit Flies (Diptera: Tephritidae) and Parasitism in Native Myrtaceae in Rio Grande do Sul

Abstract. The fruit fly Anastrepha fraterculus (Wiedemann) (Diptera: Tephritidae) is an important pest of fruit production in Rio Grande do Sul. A. fraterculus presents native and exotic hosts, according to fruiting time. The objective of this study was compare infestation rate, the intensity of infestation of fruit fly and parasitism in four native Myrtaceae. The fruits were stored under ambient conditions until flies or parasitoids emergence. These evaluation were made in fruits collected from the canopy and soil, and between stages of ripening of the canopy. The largest infestation rate of fruit fly occurred in guava (89.5%) and the lowest in feijoa (67%). The intensity of infestation per fruit was highest in guava (17.33) and lowest in red strawberry guava (1.62). The highest rate of puparia per gram of fruit was obtained in the feijoa (0.50) and the lowest in guava (0.22). The highest parasitism rate was in feijoa (21.40%) and the lowest in yellow strawberry guava (2.81%). A greater occurrence of this pest in guava and feijoa revealing highest attractiveness in these hosts. Feijoa is a repository for native parasitodes species.

Keywords: Acca sellowiana; Anastrepha fraterculus; Doryctobracon areolatus; Psidium cattleyanum; Psidium guajava.

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mosca-das-frutas sul-americana Anastrepha fraterculus (Wiedemann) (Diptera: Tephritidae) é responsável por grandes prejuízos na fruticultura (João

2004). Esta se desloca de uma espécie de hospedeiro para outro conforme a disponibilidade de frutos, não só para sua alimentação, mas principalmente para servir-lhe de sítio de oviposição (SalleS 1995). Há registro de mais de 80 plantas hospedeiras, muitas delas exóticas, porém, as mais frequentes são aquelas da família Myrtaceae, principalmente Psidium guajava L. (SalleS 1995). Segundo Selivon (2000), perturbações no ambiente natural podem favorecer o deslocamento de um inseto fitófago de seus hospedeiros primários para frutos exóticos cultivados.

KovaleSKi (1997) sugeriu que, a cada safra, pomares cultivados são reinfestados com indivíduos oriundos de hospedeiros nativos que servem de repositórios nos períodos de entressafra. De acordo com este autor, os frutos da periferia de pomares comerciais e os localizados mais próximos das áreas de mata, são os primeiros a serem atacados por mosca-das-frutas, sugerindo que a migração tem origem em hospedeiros silvestres.

Tendo em vista que o conhecimento dos mecanismos que

envolvem a interação entre plantas, pragas e inimigos naturais é ferramenta indispensável para melhorar a qualidade dos produtos oriundos da fruticultura (loPeS & alveS 2000), o objetivo deste trabalho foi comparar a intensidade de infestação de mosca-das-frutas e o índice de parasitismo em mirtáceas nativas em frutos coletados na copa, em diferentes estágios de maturação e no solo, em três municípios no Rio Grande do Sul.

MATERIAL E MÉTODOS

As amostragens foram realizadas de janeiro a março de 2009, seguindo o período de frutificação de cada espécie. Foram amostradas duas variedades de araçazeiro (Psidium cattleyanum Sabine), amarelo e vermelho, em janeiro e fevereiro. As goiabeiras (P. guajava var. Paluma) foram amostradas em fevereiro e março e, as goiabeiras-serranas (Acca sellowiana Berg.), em março.

De cada uma das espécies foram realizadas coletas em cinco árvores. Os araçás-amarelos foram coletados de árvores isoladas

Agência(s) de Financiamento: CNPq, CAPES

doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.259

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de três locais, no estado do Rio Grande do Sul. Uma situada no Centro Agrícola Demonstrativo da Prefeitura Municipal de Porto Alegre (CAD) (30°07’ S, 51°05’ O), três localizadas no Campus do Vale da UFRGS (30°07’S 51°05’O) em Porto Alegre e uma na Estação Experimental da Embrapa Uva e Vinho (29°09’S 51°31’O) em Bento Gonçalves. Os araçás-vermelhos foram coletados de três árvores situadas no Campus do Vale da UFRGS, uma na Estação Experimental da Embrapa Uva e Vinho e uma em propriedade particular em Montenegro (29°40’S, 51°32’O). A coleta de goiabas-serranas foi realizada na mesma propriedade em Montenegro, em um pomar com manejo orgânico, formado por 68 árvores dispostas em três linhas, com espaçamento de 3 m entre linhas e entre árvores. As goiabeiras constituíam um pomar experimental com 29 árvores dispostas em cinco linhas, com espaçamento de 3 m entre linhas e árvores, localizadas no CAD.

Todas as árvores de onde foram coletados os frutos, não recebiam tratamentos fitossanitários. As coletas incluíram frutos da copa em diferentes estágios de maturação e frutos caídos ao solo, sob a copa das árvores. Nas coletas efetuadas nas copas dos araçazeiros e das goiabeiras, foram amostrados três estágios de maturação dos frutos: verde, semimaduro e maduro. Os estágios de maturação foram determinados visualmente pela coloração do fruto. Nos araçazeiros amarelo e vermelho, em cada estágio de maturação e no solo, foram coletados vinte frutos, totalizando oitenta frutos por árvore. Nas goiabeiras, no solo, e em cada estágio de maturação, foram coletados dez frutos, totalizando 40 por árvore. Nas goiabeiras-serranas coletou-se 20 frutos da copa e 20 do solo, sem distinguir os estágios de maturação, uma vez que visualmente não é possível diferenciá-los com clareza.

Os frutos coletados foram lavados com água e hipoclorito 0,03% e pesados em balança de precisão. Em seguida foram individualizados em recipientes plásticos de 500 mL contendo no fundo uma camada de areia esterilizada e cobertos com tecido tipo “voile”. Estes permaneceram em uma casa de vegetação sob condições ambientais até a formação de pupários. A areia depositada no fundo dos recipientes plásticos foi peneirada aos 12 e 24 dias após a coleta para a obtenção dos pupários, que foram individualizados e acondicionados em potes plásticos de 100 mL contendo uma camada de areia esterilizada, sendo armazenados em câmara climatizada a 25 ± 2 ˚C, 60 ± 10% UR e fotoperíodo 16L:8E, até a emergência dos parasitoides ou das moscas.

Os potes foram revisados a cada dois dias durante os meses de fevereiro, março, abril e maio de 2009, para a retirada das moscas e/ou parasitoides, os quais foram conservados em álcool 70%. Os parasitoides foram identificados pelo Dr. Miguel Francisco de Souza Filho, pesquisador do Laboratório de Entomologia Econômica do Centro Experimental do Instituto Biológico do Estado de São Paulo. Para identificação das moscas-das-frutas utilizou-se a chave proposta por zuCChi (2000). Os espécimes estão depositados na coleção de referência do Laboratório de Biologia, Ecologia e Controle Biológico de Insetos do Departamento de Fitossanidade da Faculdade de Agronomia da Universidade Federal do Rio Grande do Sul.

Foi registrado o número e o peso dos frutos; o número total de pupários e o de insetos emergidos (moscas e parasitoides), além do sexo. O índice de infestação foi obtido a partir do percentual de frutos infestados nas plantas amostradas. O índice de intensidade de infestação foi obtido através do número médio de pupários por fruto e do número médio de pupários por grama de fruto. O parasitismo (Pa) foi determinado a partir da fórmula:

Pa = P/(M+P),

onde, P é o número de parasitoides emergidos e M o número de moscas emergidas. A razão sexual (RS) das moscas e parasitoides emergidos foi calculada pela fórmula:

RS = ♀/♂+♀,

onde, ♀ é o número de fêmeas emergidas e ♂ o número de machos.

Os dados de intensidade de infestação (número de pupários por fruto e número de pupários por grama de fruto) e parasitismo foram analisados comparando as espécies de frutíferas amostradas. Os frutos coletados na copa das árvores entre os três estágios de maturação e no solo.

Os dados de intensidade de infestação foram submetidos à análise de variância pelo teste Kruskal Wallis para dados não paramétricos e Tukey para os com distribuição normal. O nível de significância considerado foi p<0,05. Os dados referentes ao parasitismo aparente foram analisados através do teste G, com nível de significância p<0,05. O teste utilizado para comparar as diferenças na razão sexual foi o Qui-quadrado (χ²) de heterogeneidade, com nível de significância p < 0,01. Para os cálculos foram utilizados os aplicativos Microsoft Excel e Bioestat 5.0 (ayreS et al. 2007).

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Nos araçazeiros-amarelos a infestação por mosca-das-frutas foi de 80% dos frutos. No total foram obtidos 786 pupários, com a intensidade de infestação de 1,96 pupários/fruto e 0,22 pupários por grama de fruto. A infestação em araçazeiro-vermelho foi de 69,2% no qual foram registrados 649 pupários, apresentando intensidade de infestação de 1,62 pupários/fruto ou 0,29 pupários/g de fruto. Das goiabas, 89,5% estavam infestadas, contabilizando-se 3.466 pupários, com intensidade de infestação de 17,33 pupários/fruto ou 0,22 pupários/g de fruto. Nas goiabas-serranas, a infestação foi de 67%, obtendo-se 1.600 pupários e intensidade de infestação de 8 pupários/fruto ou 0,50 pupários/g de fruto.

A maior intensidade de infestação (pupários por fruto) foi encontrada na goiaba, corroborando Silva et al. (2011) que constataram a goiaba como hospedeiro preferencial de A. fraterculus. O fruto da goiabeira, sendo maior que o de outras mirtáceas poderia sustentar um maior número de larvas, fato levantado por Carvalho et al. (2004) que encontraram correlação positiva entre tamanho de frutos amostrados e a quantidade de pupários de mosca-das-frutas, sugerindo que, quanto maior o fruto, maior o número destes.

Por outro lado, a maior intensidade de infestação (pupários por grama de fruto), encontrada na goiaba-serrana (Tabela 1), pode ser devido à disposição das plantas, formando um pomar em meio à propriedade rural e com outras frutíferas próximas, diferente das demais espécies estudadas. KovaleSKi et al. (2000) já haviam referido a influência de hospedeiros primários nas infestações encontradas em pomares vizinhos.

Dados de intensidade de infestação (pupários/grama de fruto) apontam diferenças entre os estágios de maturação e os frutos coletados no solo, entre as diferentes frutíferas (Tabela 1). De modo geral, os frutos no estágio verde foram os que apresentaram a menor intensidade de infestação. Isto pode ter ocorrido pelo maior tempo de exposição dos frutos maduros e semimaduros à praga, em relação aos verdes. O mesmo pode explicar a diferença observada entre os frutos coletados no solo e na copa. A preferência das moscas por frutos em estágios de maturação mais avançados é outro fator que pode ter influenciado esta diferença. Reforçando esta ideia, zuColoto (2002) ressaltou que frutos maduros são preferidos pelas larvas de mosca-das-frutas por uma série de fatores nutricionais, principalmente por sua alta concentração de açúcares, pois ocorre aumento de fagoestimulação.

Comparando o parasitismo entre as espécies frutíferas, observou-se que os percentuais médios encontrados na goiaba-serrana foram maiores do que os do araçá-amarelo e os da goiaba (Tabela 2). A maior intensidade de infestação (pupários/grama de fruto)

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nesta frutífera pode ser um dos fatores responsáveis pelo maior parasitismo. Além disso, deve ser considerado que o pomar de goiabeira-serrana situava-se em área rural, cercado de cultivos que adotam sistema orgânico e mata nativa, portanto sujeito a poucas perturbações, criando condições favoráveis para o crescimento e a manutenção de populações, tanto de fitófagos, quanto dos seus inimigos naturais.

As outras frutíferas nas quais foram feitas coletas, como os araçás, não formavam propriamente pomares ou algumas estavam muito próximas a ambientes urbanos, expostas a grandes perturbações, como são as áreas do Campus e do CAD. Da mesma forma, alvarenGa et al. (2009) trabalhando com espécies de frutíferas de diversas famílias em áreas rurais e urbanas, encontraram diferenças significativas de parasitismo entre estes dois ambientes, sendo a área rural a que apresentou os maiores índices.

Outro fator que pode ter influenciado o parasitismo, especialmente em goiaba-serrana, é a sua época de frutificação, que ocorre no início do outono, após as demais frutíferas, amostradas neste estudo, nas quais a geração parental de parasitoides tenha se desenvolvido. O processo pelo qual inimigos naturais aumentam a densidade populacional após sucessivas gerações de suas presas ou hospedeiros, é conhecido como resposta numérica (haSSel & May 1986). Assim, tanto a densidade das moscas como a dos parasitoides já teria atingido seu pico, tendo em vista que o aumento na população dos últimos é uma resposta ao da praga (JerviS 2005).

Em relação às espécies registradas, considerando o araçá-amarelo, dos pupários emergiram 355 indivíduos, sendo 345 A. fraterculus

e dez Doryctobracon areolatus (Szépligeti) (Hymenoptera: Braconidae). O índice de parasitismo não diferiu entre os frutos coletados na copa e no solo (Tabela 2). Resultado semelhante foi registrado por nuneS et al. (2012) (4,73%), para a mesma espécie frutífera, no município de Pelotas, RS. Tanto os percentuais obtidos neste trabalho quanto os de nuneS et al. (2012), podem ser considerados baixos quando comparados com o referido por SalleS (1996), 17,6%, em três anos de amostragens em Pelotas, RS. Os locais onde se encontravam as árvores amostradas, no presente trabalho, podem ter contribuído para subestimar o parasitismo, principalmente, por sua maioria encontrar-se em ambiente urbano, sujeitas a muitas perturbações, diferentes do estudo de SalleS (1996), no qual as coletas ocorreram em zonas rurais.

No araçá-vermelho emergiram, do total de pupários, 320 indivíduos, sendo 278 de A. fraterculus e 42 de D. areolatus. O índice de parasitismo não diferiu entre os frutos da copa e os do solo (Tabela 2). Comparando os valores encontrados neste trabalho, com os obtidos por Gatelli (2006); 3,7% para frutos coletados no solo e 2% para os da copa, observa-se que os registrados pelo autor são inferiores aos do presente trabalho. Segundo o autor, anos de estiagem seguidos, que antecederam o da sua amostragem, podem ter afetado o parasitismo.

Dos 1.332 indivíduos emergidos em goiaba, 1.238 foram de A. fraterculus e 94 parasitoides de três espécies diferentes: 50 de D. areolatus, 43 Aganaspis pelleranoi (Brethes) (Hymenoptera: Figitidae) e um Doryctobracon brasiliensis (Szépligeti) (Hymenoptera: Braconidae). O índice de parasitismo diferiu entre os frutos coletados na copa e no solo (Tabela 2). Este

Tabela 1. Número médio de pupários de Anastrepha fraterculus, por grama de fruto, em mirtáceas nativas, em diferentes estágios de maturação e coleta na copa e solo. Araçás-amarelos coletados no Centro Agrícola Demonstrativo da Prefeitura Municipal de Porto Alegre (CAD) (30°07’ S, 51°05’ O), no Campus do Vale da UFRGS (30°07’S 51°05’O) e na Estação Experimental da Embrapa Uva e Vinho (29°09’S 51°31’O). Araçás-vermelhos coletados no Campus do Vale da UFRGS, na Estação Experimental da Embrapa Uva e Vinho e em propriedade em Montenegro (29°40’S, 51°32’O). Goiabas-serranas coletadas em Montenegro e a goiaba, no CAD.

FrutoEstágio de maturação* Coleta**

Frutífera***Verde Semimaduro Maduro Copa Solo

Araçá-amarelo 0,14 ± 0,016 b 0,23 ± 0,015 a 0,25 ± 0,020 a 0,21 ± 0,010 B 0,28 ± 0,020 A 0,22 ± 0,012 b

Araçá-vermelho 0,27 ± 0,028 ab 0,32 ± 0,029 a 0,22 ± 0,016 b 0,27 ± 0,013 B 0,37 ± 0,025 A 0,29 ± 0,014 b

Goiaba 0,25 ± 0,048 ns 0,22 ± 0,019 ns 0,23 ± 0,024 ns 0,23 ± 0,005 NS 0,17 ± 0,022 NS 0,22 ± 0,004 b

Goiaba-serrana - - - 0,26 ± 0,048 B 0,70 ± 0,046 A 0,50 ± 0,037 a

* médias seguidas de letras minúsculas distintas na linha diferem entre si pelo teste de Kruskal Wallis, p<0,05 (ns = não significativo), entre os estágios de maturação.** médias seguidas de letras maiúsculas distintas na linha diferem entre si pelo teste de Kruskal Wallis, p<0,05 (NS = não significativo), entre copa e solo.*** médias seguidas de letras minúsculas distintas na coluna diferem entre si pelo teste de Kruskal Wallis p<0,05, no total.

Tabela 2. Percentual médio de parasitismo em pupários de Anastrepha fraterculus, em mirtáceas nativas, por estágio de maturação e coleta na copa e solo. Araçás-amarelos coletados no Centro Agrícola Demonstrativo da Prefeitura Municipal de Porto Alegre (CAD) (30°07’ S, 51°05’ O), no Campus do Vale da UFRGS (30°07’S 51°05’O) e na Estação Experimental da Embrapa Uva e Vinho (29°09’S 51°31’O). Araçás-vermelhos coletados no Campus do Vale da UFRGS, na Estação Experimental da Embrapa Uva e Vinho e em propriedade em Montenegro (29°40’S, 51°32’O). Goiabas-serranas coletadas em Montenegro e a goiaba, no CAD.

FrutoEstágio de maturação* Coleta**

Frutifera***Verde Semimaduro Maduro Copa Solo

Araçá-amarelo 5,88 ns 2,43 ns 2,67 ns 3,26 NS 1,81 NS 2,81 c

Araçá-vermelho 8,53 ns 18,75 ns 7,69 ns 11,66 NS 17,50 NS 13,12 ab

Goiaba 0,30 b 5,55 a 6,40 a 4,17 B 16,94 A 7,05 cb

Goiaba-serrana - - - 27,59 NS 18,07 NS 21,40 a

* percentuais seguidos de letras minúsculas distintas na linha diferem entre si pelo teste G, p<0,05 (ns = não significativo), entre os estágios de maturação.** percentuais seguidos de letras maiúsculas distintas na linha diferem entre si pelo teste G, p<0,05 (NS = não significativo), entre copa e solo.*** percentuais seguidos de letras minúsculas distintas na coluna diferem entre si pelo teste G p<0,05, no total.

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resultado pode ser explicado pelo maior tempo de exposição do fruto infestado ao parasitoide, como ressaltaram varGaS et al. (1993).

Da goiaba-serrana emergiram 628 A. fraterculus e 171 parasitoides (137 D. areolatus, 33 A. pelleranoi e um D. brasiliensis). Os índices para os frutos coletados nas copas e no solo, (Tabela 2) não diferiram. Os altos percentuais de parasitismo observados em goiaba-serrana podem estar associados a alguns fatores como a intensidade de infestação elevada de moscas, a distribuição homogênea das plantas, o manejo do pomar, a localização geográfica, além da vegetação do entorno, como discutido anteriormente.

No araçá-amarelo e no araçá-vermelho, para os três estágios de maturação avaliados não houve diferença significativa no parasitismo (Tabela 2), indicando que, nestes frutos, os parasitoides são capazes de localizar e parasitar o hospedeiro independente do estágio de maturação.

O fato de, na goiaba, o estágio verde apresentar o menor parasitismo, pode indicar que existe uma preferência do parasitoide em procurar frutos em estágios mais avançados de maturação, pois estes conteriam larvas em instares adequados para a oviposição. As espécies do gênero Doryctobracon parasitam preferencialmente larvas de terceiro e quarto instares (wharton 2004). Segundo Canal & zuCChi (2000), o estágio de maturação dos frutos é um dos principais fatores que determinam a escolha do parasitoide na hora da oviposição.

A razão sexual de A. fraterculus foi de 0,58 no araçá-amarelo, 0,60 no araçá-vermelho, 0,51 na goiaba e 0,54 na goiaba-serrana, não havendo diferença significativa entre estas (χ² = 4,62; gl = 3; p > 0,01). Estes resultados corroboram os de ChiaraDia et al. (2004) que, trabalhando com A. fraterculus em citros, encontraram a razão sexual de 0,51, a esperada para esta espécie conforme MaChota Jr. et al. (2010). Em relação aos parasitoides, a razão sexual obtida a partir de pupários extraídos de araçá-amarelo foi de 0,66; de araçá-vermelho 0, 73, de goiaba 0,58 e de goiaba-serrana 0,48, sem diferença significativa entre elas (χ² = 2,55; gl = 3; p > 0,01). nuneS et al. (2011) avaliando a razão sexual de D. areolatus em laboratório encontraram 0,66, semelhante as do presente trabalho, indicando que, a campo, o parasitoide mantém a razão desviada para fêmeas. Esta estratégia é referida para várias espécies de parasitoides, tendo em vista o fato dos machos serem poligínicos, a presença de um maior número de fêmeas reduziria a competição, caracterizando-se como uma vantagem adaptativa (oDe & harDy 2008)

Conclui-se, que as maiores infestações de mosca-das-frutas ocorrem na goiaba e que as maiores intensidades de infestação ocorreram na goiaba e na goiaba-serrana indicando uma maior atratividade desta praga por estes hospedeiros em relação aos outros avaliados. Em relação ao parasitismo, a goiaba-serrana apresentou o maior índice, dando indícios de que a espécie vegetal pode ser um repositório para as populações dos parasitoides nativos.

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Recebido em: 20/07/2012Aceito em: 20/03/2013

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Como citar este artigo:

Pereira-Rêgo, D.R.G., S.M. Jahnke, L.R. Redaelli & N. Schaffer, 2013. Variação na Infestação de Mosca-das-Frutas (Diptera: Tephritidae) e Parasitismo em Diferentes Fases de Frutificação em Mirtaceas Nativas no Rio Grande do Sul. EntomoBrasilis, 6(2): 141-145. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/259. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.259

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Copyright © EntomoBrasilisCopyright © do(s) Autor(es)

Inventário Rápido de Vespas Sociais em Três Ambientes com Diferentes Vegetações

Newton José de Jesus Silva¹, Tatiana Aparecida de Morais², Helba Helena Santos-Prezoto³ & Fabio Prezoto¹

1. Universidade Federal de Juiz de Fora, e-mail: [email protected], [email protected] (Autor para correspondência). 2. Embrapa Gado de Leite, e-mail: [email protected]. 3. Centro de Ensino Superior de Juiz de Fora, e-mail: [email protected]

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EntomoBrasilis 6(2): 146-149 (2013)

En

tom

olog

ia G

era

l

Resumo. Apesar de essenciais, trabalhos que objetivem conhecer a riqueza de vespas em meios naturais e agrícolas são incipientes, refletindo em escassez de tempo, recursos e logística adequada para a sua elaboração. Assim, nosso estudo buscou conhecer as espécies de vespas sociais em área com fragmento florestal, plantio de eucaliptos e pomar, além de testar a hipótese de que inventários rápidos, utilizando-se a busca ativa e armadilhas atrativas são estratégias viáveis para amostrar espécies com maior abundância. Foram coletadas 365 vespas sociais, distribuídas em quatro gêneros e 10 espécies, de modo que o pomar registrou maior riqueza específica (s=8), diversidade (H’=0,5131) e abundância (n=218). Tanto Agelaia vicina (Saussure), quanto Polybia ignobilis (Haliday) e Polistes versicolor (Oliver) foram relatadas nas três áreas. O gênero Agelaia contabilizou mais de 70% dos indivíduos coletados, resultados equivalentes aos de trabalhos conduzidos em fitofisionomias similares, validando a hipótese apresentada. Os inventários constituem-se, ferramentas eficazes na amostragem de espécies de vespas sociais abundantes, refletindo na diminuição de custos e logística em trabalhos de levantamento, contribuindo com ampliação do número de estudos sobre conservação e monitoramento ambiental, além dos relacionados a programas de manejo integrado de pragas.

Palavras-chave: Eucalipto; Fragmento Florestal; Polistinae; Pomar.

A Fast Inventory of Social Wasps in Three Environments with Different Vegetation

Abstract. Although essential, researches that seek to discover the richness of wasps in natural and agricultural environments are incipient, reflecting in shortage of time, resources and adequate logistics for its formulation. Therefore, our study sought to know the species of social wasps in areas with forest fragments, eucalyptus plantations and orchard, in addition to test the hypothesis that fast inventories involving active search and attractive traps are viable strategies for sampling species with greater abundance. We collected 365 social wasps, distributed amongst four genera and 10 species, and the orchard reported the greatest specific richness (s=8), diversity (H’=0.5131) and abundance (n=218). Agelaia vicina (Saussure), Polybia ignobilis (Haliday) and Polistes versicolor (Oliver) were found in the three areas. The genus Agelaia accounted over 70% of the collected individuals, results equivalent to those carried out in similar works regarding phytophysiognomy, thus validating the presented hypothesis. The inventories are effective tools on sampling abundant social wasps species, reflecting on the decrease of costs and logistics in diversity studies, contributing with an increase of the number of conservation and environmental monitoring research, in addition to the ones related to integrated pest management programs.

Keywords: Eucalyptus; Forest Fragment; Orchard; Polistinae.

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espas da subfamília Polistinae apresentam distribuição cosmopolita, com ampla representatividade na região tropical, sendo o Brasil considerado o país com a maior

diversidade no mundo, com aproximadamente 319 espécies, dispostas em 26 gêneros descritos (Prezoto et al. 2007), associando-se a diversas atividades nos ambientes naturais e cultivados, como polinização de espécies vegetais, bioindicação da qualidade ambiental e predação de inúmeras espécies de insetos (Souza et al. 2010; Prezoto et al. 2011).

Segundo SantoS et al. (2007), a refinada ligação entre comunidades de vespas e composição vegetacional, possibilita que áreas mais heterogêneas em fitofisionomia, mantenham maior número de espécies destes insetos, pois, a vegetação, influencia suas abundâncias e diversidades diretamente, fornecendo além de alimento e água, fibra vegetal para construção de ninhos e substratos para nidificação. No entanto, sistemas cultivados, menos complexos estruturalmente, apresentam pretensão à proliferação de pragas (roDriGueS et al. 2009), como Heraclides thoas brasiliensis (Roth. & Jordan), Spodoptera frugiperda (J. E. Smith), Mocis latipes (Guenèe), Diatraea saccharalis (Fabricius), muitas das quais são pertencentes à ordem Lepidoptera, principal fonte proteica para a alimentação de larvas de vespas sociais (Prezoto et al. 2008).

Exemplos recentes sobre diversidade de vespas podem ser encontrados em estudos de CleMente et al. (2012), conduzido em Campo Rupestre e Mata Ciliar; tanaKa Jr & noll (2011), investigando fragmentos florestais no noroeste de São Paulo; SoMavilla & Köhler (2012), listando vespídeos visitantes de florações em bioma Mata Atlântica no estado do Rio Grande do Sul; SiMõeS et al. (2012), inventariando bioma de Cerrado do sul do estado de Minas Gerais; ribeiro Jr. (2008), realizando levantamento de vespas em eucaliptocultura e auaD et al. (2010), registrando espécies de vespas em sistema pastoril, ambos no município de Coronel Pacheco, Minas Gerais.

Entretanto, apesar de essenciais, trabalhos que visam conhecer a riqueza de vespas em meios naturais e agrícolas são incipientes, refletindo em alguns casos à escassez de tempo, recursos e logística adequada para a sua elaboração.

Como alternativa, avaliações biológicas rápidas têm sido utilizadas em levantamentos da entomofauna. Assim, este estudo buscou conhecer as espécies de vespas sociais em área com fragmento florestal, plantio de eucaliptos e pomar, além de testar a hipótese de que inventários rápidos, utilizando-se busca ativa e armadilhas atrativas, são estratégias viáveis para amostrar espécies com maior abundância de indivíduos.

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Inventário Rápido de Vespas Sociais em Três Ambientes com… Silva et al.

e-ISSN 1983-0572

MATERIAL E MÉTODOS

O estudo foi desenvolvido em uma propriedade rural localizada no Município de Simão Pereira, MG (21°57’57’’S e 43°18’43’’W), no período de agosto a novembro de 2008, em áreas contendo plantio de eucaliptos (Eucalyptus grandis W. Hill ex Maiden X E. urophylla ST Blake) com três anos de idade, pomar (Citrus reticulata Blanco (mexerica), Myrciaria jaboticaba (Vell.) (jabuticabeira) e Mangifera indica L. (mangueira) e fragmento florestal (resíduo de Mata Atlântica), mediante coletas mensais.

Para a coleta dos espécimes, dois métodos de amostragem foram utilizados: busca ativa, caracterizada por caminhamentos aleatórios pelas bordas e dentro dos locais de estudo (entre 10:00 e 16:00 h), e armadilhas atrativas (garrafas PET de dois litros com três furos laterais triangulares de 2 x 2 x 2 cm), abastecidas com três substâncias (suco de maracujá, caldo de sardinha e água), modificado de De Souza et al. (2011).

Todas as áreas possuíram distribuição das armadilhas por meio de transectos fixos e lineares com 90 m de comprimento e espaçamento entre as armadilhas de 10 m. Por data de amostragem, somando-se todos os ambientes, foram utilizadas 27 armadilhas, constituindo-se nove por área, e os insetos coletados foram identificados por meio de chaves propostas por riCharDS (1978) e CarPenter & MarqueS (2001), além de comparação com os exemplares da coleção entomológica do Laboratório de Ecologia Comportamental da Universidade Federal de Juiz de Fora (UFJF).

Os dados climatológicos mensais de temperatura (°C) e umidade relativa do ar (%) foram disponibilizados pelo Laboratório de Climatologia e Análise Ambiental (LabCAA), instalado no Departamento de Geociências do Instituto de Ciências Humanas da UFJF e foram correlacionados através do teste de correlação de Spearman com o número de vespas coletadas.

A existência de diferença entre as áreas de acordo com o número de indivíduos coletados foi calculada pelo teste do Qui-quadrado (χ²). Para análise de diversidade, foi utilizado o índice de Shannon-Wiener (H’), e correlação entre as variáveis climáticas e insetos capturados, o coeficiente de Spearman (rs), executados pelo programa BioEstat v5.0 (ayreS et al. 2007). A avaliação da dominância e equidade nos três ambientes, foi feita pelo índice de dominância (Is) e equitabilidade (ED) de Simpson, utilizando-se o software DivEs – Diversidade de Espécies v. 2.0 (roDriGueS 2005).

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Ao fim do estudo, foram registrados quatro gêneros (Agelaia, Polistes, Polybia e Protopolybia) e 10 espécies, totalizando 365 indivíduos coletados, apresentando o pomar, maior riqueza específica (s =8 ) e diversidade (H’ = 0,5131), seguido, respectivamente, pelo plantio de eucaliptos (s = 6; H’ = 0,4887) e fragmento florestal (s = 5; H’ = 0,3856) (Tabela 1).

O pomar diferiu significativamente em número de vespas amostradas (n=218), com o plantio de eucaliptos (n=67; χ² = 145,2072; p < 0,05) e o fragmento florestal (n = 80; χ² = 190,3286; p < 0,05), não sendo o mesmo encontrado entre plantio de eucaliptos e fragmento florestal (χ² = 49,1944; p = 0,1270).

A superioridade tanto da riqueza e diversidade, quanto da abundância de vespas sociais no pomar, pode estar relacionadas ao período de frutificação das espécies cultivadas nesta área (jabuticabas e mexericas), coincidente com os meses de coleta. As vespas possuem comportamento oportunista, e são atraídas para ambientes que forneçam maior quantidade de recursos como água e alimento, o que faz com que explorem ambientes cultivados, menos complexos em fitofisionomia (SantoS et al. 2009; De Souza et al. 2010; bruGGer et al. 2011). As espécies Agelaia vicina (Saussure), Polybia ignobilis (Haliday) e Polistes versicolor (Oliver) foram relatadas em todos os locais de estudo

Tabela 1. Espécies de vespas sociais (Polistinae), coletadas na zona rural do município de Simão Pereira, MG, no período de agosto a novembro de 2008, em diferentes áreas de amostragem. - Espécies Ausentes; B.A.= Busca Ativa; M.= Armadilhas com Maracujá; S.= Armadilhas com Sardinha.

Gêneros e Espécies

Área de Pomar Plantio de Eucaliptos Fragmento Florestal

Armadilhas B. A. Armadilhas B. A. Armadilhas B. A.

M. S. - M. S. - M. S. -

Agelaia sp2 6 (1,64%) 5 (1,37%) 1 (0,27%) - - - 7 (1,92%) 22 (6,03%) 1 (0,27%)

Agelaia vicina (Saussure) 24 (6,58%) 81 (22,19%) 23 (6,30%) 15 (4,11%) 20 (5,48%) 6 (1,64%) 8 (2,19%) 36 (9,86%) 2 (0,55%)

Polistes sp1 - - 8 (2,19%) - - - - - -

Polistes billardieri Fabricius - - - 2 (0,55%) - - - - -

Polistes versicolor (Oliver) 1 (0,27%) - 1 (0,27%) 4 (1,10%) - - 2 (0,55%) - -

Polybia ignobilis (Haliday) 5 (1,37%) - 2 (0,55%) 2 (0,55%) - - 1 (0,27%) - -

Polybia platycephala Richards - - 3 (0,83%) 2 (0,55%) - - - - -

Polybia scutellaris (White) 1 (0,27%) - - - - - - - -

Polybia sericea (Oliver) 18 (4,93%) 1 (0,27%)38

(10,41%)14 (3,84%) - 2 (0,55%) - - -

Protopolybia sp1 - - - - - - 1 (0,27%) - -

(∑) Espécies por Metodologia 6 3 7 6 1 2 5 2 2

(∑) Abundancia Metodologia 55 87 76 39 20 8 19 58 3

(∑) Espécies por Área 8 6 5

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(Tabela 1), demostrando capacidade adaptativa aos diferentes níveis de interferência antrópica.

Os valores encontrados para o índice de dominância (Is) por área de estudo foram: pomar (Is = 0,1509), plantio de eucaliptos (Is = 0,1063) e fragmento florestal (Is = 0,1646), resultados que refletem a maior proporção de espécimes de vespas A. vicina no fragmento florestal, além do menor número de espécies registradas neste ambiente.

A elevada frequência de indivíduos do gênero Agelaia, 70% (n = 257) dentre os insetos coletados no total dos três locais de estudo, corrobora os resultados encontrados em trabalhos como Souza & Prezoto (2006) em floresta estacional semidecidual, no município de Barroso, MG, os quais registraram A. vicina como a espécie constante; ribeiro Jr. (2008) em plantio de eucaliptos em Coronel Pacheco, MG, com mais de 90% das vespas capturadas pertencentes a este gênero; e auaD et al. (2010), inventariando sistema pastoril no mesmo município, com 63,42% das vespas amostradas pertencentes as espécies Agelaia multipicta (Haliday) e A. vicina.

A prevalência deste gênero tem relação com a grande dimensão de suas colônias, podendo conter mais de um milhão de indivíduos (zuCChi et al. 1995; hunt et al. 2001), o que significa maior número de operárias em forrageio e probabilidade de captura.

Comparando-se o presente estudo com trabalhos conduzidos em ambientes com fitofisionomia próxima, este alcançou similaridade e mesmo equivalência em riqueza específica no caso do bioma de

Mata Atlântica, demonstrando confiabilidade na amostragem das espécies com maior abundância, além de facilidade e praticidade na metodologia adotada (Tabela 2).

Por meio da análise da equidade, revelou-se menor índice para o fragmento florestal (E

D = 0,5278), sucedido por plantio

de eucaliptos (ED

= 0,5623) e pomar (ED

= 0,5812), sendo esta uniformidade explicada pela menor probabilidade de localização das espécies de vespas e suas colônias em habitas com densa vegetação, tornando-as mais crípticas nestes ambientes, e aumento na dificuldade de sua amostragem em regiões com sub-bosque desenvolvido (CleMente et al. 2012).

Não foi encontrada correlação significativa (RS = 0,1875; p = 0,2465) entre a temperatura (21,5 ± 2,97 oC) e o número de vespas coletadas, assim como entre estas (RS = -0,0351; p = 0,8298) e a umidade relativa do ar (57,00 ± 19,93%), devido possivelmente ao período transicional entre as estações fria/seca (agosto e setembro) e quente/úmida (outubro e novembro), de modo que as variações entre os valores registrados para os dados climatológicos nesses meses são menos acentuadas quando comparadas às de meses com maior estabelecimento das condições climáticas.

Os resultados obtidos confirmam a hipótese de que os inventários constituem-se ferramentas eficazes na amostragem de espécies de vespas sociais com maior abundância, auxiliando na obtenção de dados com menor gasto de tempo, além de proporcionar diminuição de custos e logística.

Tabela 2. Comparação entre riqueza especifica no presente estudo e outros trabalhos da literatura. *Excluídas armadilhas de dossel.

Ambiente Metodologia de coleta Tempo de Execução (meses)

Riqueza Especifica Referência

Eucaliptocultura Busca Ativa e Armadilhas (garrafas pet)* 12 16 De Souza et al. (2011)

Mata Atlântica (Neves Paulista) Coleta ativa com utilização de líquido atrativo 6 12 GoMeS & noll (2009)

Eucaliptocultura Busca Ativa e Armadilhas (garrafas pet) 12 12 ribeiro Jr. (2008)

Pomar Busca Ativa e Armadilhas (garrafas pet) 13 9 SantoS (1996)

Pomar Busca Ativa e Armadilhas (garrafas pet) 4 8 Esse estudo

Eucaliptocultura Busca Ativa e Armadilhas (garrafas pet) 4 6 Esse estudo

Mata Atlântica (Paulo de Faria) Coleta ativa com utilização de líquido atrativo 6 7 GoMeS & noll (2009)

Mata Atlântica (Pindorama) Coleta ativa com utilização de líquido atrativo 6 6 GoMeS & noll (2009)

Mata Atlântica Busca Ativa e Armadilhas (garrafas pet) 4 5 Esse estudo

Mata Atlântica Busca Ativa, Armadilhas Atrativas e Busca pontual 12 5 CleMente (2009)

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Recebido em: 17/12/2012Aceito em: 17/05/2013

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Como citar este artigo:

Silva, N.J.J., T.A. Morais, H.H. Santos-Prezoto & F. Prezoto, 2013. Inventário Rápido de Vespas Sociais em Três Ambientes com Diferentes Vegetações. EntomoBrasilis, 6(2): 146-149. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/303. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.303

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e-ISSN 1983-0572Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil

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Cupins (Isoptera) Invasores da Rede Elétrica em Áreas Urbanas na Região do Alto Solimões,

Amazônia Ocidental, BrasilAgno Nonato Serrão Acioli & Paulo Vitor Cassiano Oliveira

Universidade Federal do Amazonas, e-mail: [email protected] (Autor para correspondência), [email protected]._____________________________________

EntomoBrasilis 6(2): 150-156 (2013)

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l Resumo. A ordem Isoptera (Insecta), popularmente conhecida como cupim é amplamente distribuída em toda a região Amazônica, com aproximadamente 238 espécies concentradas em quatro famílias. Este é o primeiro estudo de cupins na rede elétrica urbana de pequenas cidades no interior da Amazônia e teve como objetivo realizar um levantamento das espécies e associá-las ao dano causado nos postes urbanos. O estudo foi desenvolvido durante os anos de 2008, 2009 e 2011 em áreas urbanas das cidades de Benjamin Constant, São Paulo de Olivença e Atalaia do Norte, região do Alto Solimões, Amazonas. Foram vistoriados 1.614 postes, coletadas 129 amostras e identificadas nove espécies de cupins. A família Termitidae foi a mais abundante com 96,12%, Rhinotermitidae com apenas 3,88%. O gênero Nasutitermes foi o mais frequente, seus ninhos são construídos na parte superior dos postes. A espécie Nasutitermes acangussu Bandeira & Fontes é a mais importante, causa prejuízos ao consumir a madeira dos postes e danos indiretos na fiação elétrica e acessórios de sustentação da fiação. Na parte inferior (base do poste) além da presença de galerias de Nasutitermes foi constatada a presença de galerias e ninhos de Coptotermes testaceus (Linnaeus), Heterotermes tenuis (Hagen) e Termes hispaniolae (Banks). Os postes de madeira devem ser substituídos por postes de concreto, as bases dos postes devem ser mantidas no limpo, a parte superior do poste e a fiação elétrica ao longo de toda sua extensão não devem ter contato com árvores ou objetos que favoreçam a infestação por cupins.

Palavras-Chave: Amazonas; Danos térmitas; Postes; Pragas urbanas.

Termites (Isoptera) Invaders of Electrical Grid in Urban Areas of the Alto Solimões Region, Western Amazon, Brazil

Abstract. The order Isoptera (Insecta), popularly known as termite is widely distributed throughout the Amazon region, with about 238 species concentrated in four families. This is the first study with termite in electrical grid in a small city in the interior of Amazon and aimed to perform a survey of the specie and relate them to the damage caused in the urban poles. The study was conducted during the years 2008, 2009 and 2011 in urban areas Benjamin Constant, São Paulo de Olivença and Atalaia do Norte cities, Alto Solimões region, Amazon. Were inspected 1,614 poles, 129 samples were collected and identified nine species of termite. The family Termitidae was the most abundant with 96.12%, Rhinotermitidae with only 3.88%. The genus Nasutitermes was the most frequent their nests are built on top of poles. The Nasutitermes acangussu Bandeira & Fontes was the most important because cause damage by eating the wood of the poles and causes indirect damages to electrical wiring and the support accessories. On the bottom (base of the poles) besides the presence of galleries of Nasutitermes was verified the presence of galleries and nests of Coptotermes testaceus (Linnaeus), Heterotermes tenuis (Hagen) e Termes hispaniolae (Banks). The wooden poles must be replaced by concrete poles, the bases of the poles must be kept clean, the top of the poles and electrical wirings along all the extension must not be in contact with trees or objects that favor termite infestation.

Keywords: Amazon; Posts; Termite damage; Urban pests.

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ordem Isoptera (Insecta), conhecida popularmente como cupim ou térmita (no Brasil), comejen (na Colômbia e Peru) e termites (em países de língua inglesa), é constituída por

insetos sociais, com diferentes castas responsáveis por funções específicas dentro de uma colônia. Segundo ConStantino (1998) são descritas para a Amazônia aproximadamente 238 espécies de cupins, ou seja, quase 9% do número de espécies descritas para o mundo e equivalente a aproximadamente 82% das espécies registradas para o Brasil. Para a Amazônia, assim como para o Brasil, são conhecidas quatro famílias de cupins: Termitidae, Kalotermitidae, Rhinotermidae e Serritermitidae.

Dentre os insetos sociais, robinSon (1996) considera os cupins um dos mais bem sucedidos devido à longa vida de suas colônias e por utilizarem celulose como alimento, matéria abundante no sistema terrestre. Apesar disso, poucas espécies de cupins tem obtido sucesso na transição do ambiente natural para o ambiente urbano, e o sucesso de algumas espécies tem sido relacionado à sua habilidade em se adaptar às mais variadas condições

existentes em meio urbano.

A composição das espécies e adaptabilidade dos Isoptera a novos ambientes varia entre regiões, altitudes e nichos. waller & la faGe (1986) acreditam que a eliminação de competidores e predadores pelo homem facilita a proliferação dos cupins em áreas urbanas.

Das espécies adaptadas ao ambiente urbano muitas desenvolveram estratégias de voo que evitam a predação por pássaros e outros animais. Esses cupins realizam as revoadas ao entardecer, quando os seus predadores estão diminuindo suas atividades, e por serem pequenos e de coloração escura passam despercebidos em locais pouco iluminados (robinSon 1996).

Agência(s) de Finaciamento: Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), pelo apoio através do projeto de pesquisa MCT/CNPq/CT-Amazônia nº 55/2008.

doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.332

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Em áreas urbanas, os danos causados em construções são atribuídos a cupins pertencentes a três grupos: cupins de madeira seca, cupins subterrâneos e cupins de madeira úmida. No Brasil, a maioria dos estudos abordando a importância econômica dos cupins foi realizada na região Sudeste, sobretudo no Estado de São Paulo (fonteS & arauJo 1999; eleotério & berti-filho 2000; Milano & fonteS 2002a, 2002b). Para a Amazônia poucos são os estudos sobre cupins pragas, com destaque para os trabalhos desenvolvidos nas cidades de Belém – PA (banDeira et al. 1989), Manaus – AM e Boa Vista – RR (banDeira 1998). Conforme ConStantino (2002) os gêneros Cryptotermes [Cryptotermes brevis (Walker)], Coptotermes [Coptotermes testaceus (L.)], Heterotermes, Cornitermes, Nasutitermes [Nasutitermes corniger (Motschulsky)] e Syntermes têm espécies com potencial de se tornarem pragas na região Amazônica.

Este trabalho teve como objetivo realizar um levantamento das espécies de cupins e descrever os danos causados na rede elétrica da área urbana dos municípios de Benjamin Constant, São Paulo de Olivença e Atalaia do Norte, na região do Alto Solimões, Amazonas, Brasil.

MATERIAL E MÉTODOS

Localização e Características Gerais da Área de Estudo. Este estudo foi realizado nos municípios de Benjamin Constant (4º21’S e 70º2’O), São Paulo de Olivença (3º27’S e 68º48’O) e Atalaia do Norte (4º20’S e 70º9’O), as duas primeiras localizadas na calha do rio Solimões e a terceira na margem direita do rio Javari, todas na mesorregião do Alto Solimões, Estado do Amazonas, Brasil. O clima predominante na região Amazônica é do tipo equatorial (superúmido, Af segundo a classificação de Köppen), sem estação seca/semisseca, caracterizado por elevado índice pluviométrico, variando na mesorregião do Alto Solimões de 2.500 mm até 3.600 mm, com média anual de 2.562 mm; enquanto a temperatura média anual é de 25,7ºC. As classes de solos predominantes em Benjamin Constant são os Cambissolos (90%) e os Gleissolos (10%) e, muito provavelmente, em São Paulo de Olivença e Atalaia do Norte, uma vez que por similaridade de material de origem, do Alto Solimões, são de idades relativas bem mais jovens em relação àqueles profundos e bem drenados de grande parte das terras firmes da região Amazônica (Coelho et al. 2005).

Para os três municípios a energia elétrica é fornecida pela empresa Amazonas Distribuidora de Energia, do Sistema Eletrobrás. Os serviços de energia elétrica são basicamente oferecidos para a área urbana, que tem maior concentração de unidades consumidoras (residências) e densidade populacional (IBGE 2011). Porém, em municípios como Atalaia do Norte e São Paulo de Olivença mais da metade da população vive em comunidades na zona rural. Por outro lado, em Benjamin Constant mais de 60% da população vive na zona urbana, conferindo a esta cidade uma maior quantidade de serviços (Tabela 1).

Procedimentos de Coleta, Identificação e Análise dos Dados. Nos postes da zona urbana foi realizada uma procura por cupins no período entre agosto/2008 a abril/2011. Primeiramente todos os postes foram vistoriados e a coleta procedeu na faixa compreendida entre o nível do solo até 2,00 m de altura. Nos

postes infestados, os cupins foram coletados manualmente, com auxílio de pinças, diretamente dos ninhos ou das galerias, externas ou internas. Procurou-se coletar indivíduos de todas as castas, que foram armazenados em frascos de 10 mL contendo álcool 80% e etiquetados. As características do local de coleta, presença ou não de vegetação no entorno do poste, material utilizado na construção dos ninhos e galerias, tipo de galeria (interna ou externa), presença ou não de ninho principal e o tipo de poste (concreto ou madeira) foram anotadas em caderneta de campo para auxiliar nas análises.

No laboratório, as impurezas das amostras foram removidas, gêneros e espécies foram identificados com auxílio de uma lupa e com a utilização de chaves (niCKle & CollinS 1992; ConStantino 1999, 2001) e descrições taxonômicas (eMerSon 1925; MathewS 1977; banDeira & fonteS 1979; thorne et al. 1994). As espécies não identificadas foram morfotipadas para posterior identificação. Todo o material foi depositado na Coleção de Insetos de Ciências Agrárias – CICA, do Instituto Natureza e Cultura/Universidade Federal do Amazonas – INC/UFAM, em Benjamin Constant - Amazonas.

A análise estatística utilizada foi a distribuição de frequência das espécies, calculada com base na fórmula: F = f X 100/N, onde: F = frequência relativa (%); f = frequência absoluta da espécie; N = número total de coletas efetuadas (beiGuelMan 2002).

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Os postes da rede elétrica da região urbana das três cidades estudadas são de concreto e madeira. As espécies madeireiras utilizadas como postes na região são acariquara (Minquartia guianensis Aubl., Olacaceae), acapu (Vuouacapua americana Aubl., Caesalpiniaceae) e ipê roxo (Tabebuia sp., Bignoniaceae), todas conhecidas na região pela sua resistência aos fatores bióticos e abióticos.

Foram vistoriados 1.614 postes, dos quais 84,20% são de madeira e 15,80% são de concreto. Todos os postes vistoriados neste estudo estavam localizados nas áreas urbanas das três cidades e representam 48,02% do número total de postes distribuídos nas áreas urbana e rural dos três municípios. Nos postes vistoriados foram coletadas 129 amostras e identificadas nove espécies de cupins, pertencentes às famílias Rhinotermitidae e Termitidae, as mais frequentes em estudos sobre cupins na Amazônia (ACKerMan et al. 2009; ACioli & oliveira 2010).

Na Figura 1, observa-se que o maior número de postes vistoriados foi em Benjamin Constant (806), seguido de São Paulo de Olivença (530) e Atalaia do Norte (278). Em todos os postes infestados foram capturados cupins, sendo que o maior número de amostras coletadas foi em Benjamin Constant (50), seguido de Atalaia do Norte (44) e São Paulo de Olivença (35). Postes com o sinal de infestações, mas sem a presença de cupins, também foram computados e, neste caso, para Benjamin Constant foram registrados 59 postes, seguido de São Paulo de Olivença e Atalaia do Norte com 49 e 27 postes, respectivamente.

Estes resultados revelam que apenas 16,36% dos postes estavam danificados por cupins, mas a coleta só foi possível em 7,99% dos postes. Mesmo com a baixa infestação de cupins nos postes, os

Tabela 1. Informações e características dos serviços prestados pela Amazonas Distribuidora de Energia para os três municípios estudados.

CidadesInformações/Características

Extensão da rede (km) Unidades consumidoras (casas) Postes Habitantes/

Município*

Atalaia do Norte 23,00 1.198 593 15.149

Benjamin Constant 89,90 4.890 1.876 33.391

São Paulo de Olivença 57,00 2.950 892 31.426

Total 189,90 9.038 3.361 79.966

* Dados obtidos do IBGE, 2011.

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prejuízos são relevantes em função de sua intensidade. Somente em Atalaia do Norte é que o número de postes com sinais de infestação foi inferior ao número de amostras coletadas com cupins. Mas, esta é a cidade que tem a menor área urbanizada dentre as três e, portanto, maior proximidade com áreas florestais, capoeiras, sistemas agroflorestais e campos.

Outros fatores que podem contribuir para a colonização e o estabelecimento de algumas espécies de cupins é a presença de pequenas áreas verdes no interior da região urbana, casas com quintais grandes e arborizados e a madeira utilizada na construção das residências são muito comuns na região. Pois, segundo CoSta-leonarDo (2002), a adaptação de algumas espécies de cupins ao meio urbano depende da densidade populacional nas áreas naturais vizinhas à área urbana, tipo de solo e vegetação, além do material utilizado nas edificações.

Na Tabela 2, verifica-se que o maior número de espécies foi encontrado no município de Atalaia do Norte (8), seguido de Benjamin Constant (7) e São Paulo de Olivença (5). A família Rhinotermitidae está representada pelas espécies C. testaceus e Heterotermes tenuis (Hagen). Em Benjamin Constant foram

registradas as duas espécies, enquanto que em São Paulo de Olivença foi registrado somente C. testaceus e nenhuma das duas em Atalaia do Norte. Mesmo com a baixa frequência das duas espécies constatada neste estudo, é de conhecimento que sua ocorrência é ampla e ocorre em toda a região Amazônica (ConStantino 2002). Estas duas espécies tem sido registradas causando danos em plantios florestais e agrícolas e, também, em áreas urbanas em várias regiões do Brasil (banDeira 1981; noGueira & Souza 1987; abreu & JeSuS 2004; CoSta-leonarDo 2002).

Os ninhos de C. testaceus e H. tenuis foram encontrados na base dos postes envolvidos por vegetação, normalmente se estendiam até aproximadamente 1,00 m de altura do solo. As galerias de C. testaceus estavam localizadas em frestas preenchidas com argila úmida; enquanto a espécie H. tenuis constrói galerias internas, em frestas ou sob uma fina camada de madeira, e externas, normalmente construídas de barro, localizadas próximas ao solo.

Para a família Termitidae foram encontradas sete espécies, isto significa 77,78% do total do número de espécies registrado neste

Figura 1. Número de postes vistoriados nas cidades de Atalaia do Norte, Benjamin Constant e São Paulo de Olivença.

Tabela 2. Quantidade de amostras (N) e frequência (F (%)) das espécies/morfoespécies de cupins encontradas nos postes da rede elétrica das cidades de Benjamin Constant, São Paulo de Olivença e Atalaia do Norte na mesorregião do Alto Solimões, Amazonas Brasil.

Família/Gênero/Espécie

Benjamin Constant São Paulo de Olivença Atalaia do Norte Total

N F (%) N F (%) N F (%) N F (%)

Rhinotermitidae 3 6,00 - - 2 4,55 5 3,88

Coptotermes testaceus 2 4,00 - - 2 4,55 4 3,10

Heterotermes tenuis 1 2,00 - - - - 1 0,78

Termitidae 47 94,00 35 100 42 95,45 124 96,12

Nasutitermes acangussu 21 42,00 10 28,57 6 13,63 37 28,68

N. ephratae 9 18,00 7 20,00 1 2,27 18 13,95

N. nigriceps 12 24,00 11 31,43 18 40,91 41 31,78

N. surinamensis - - - - 1 2,27 1 0,78

Nasutitermes sp. A 1 - 1 2,86 9 20,45 11 8,58

Nasutitermes sp. C - - - - 5 11,36 5 3,88

Termes hispaniolae 4 8,00 6 17,14 2 4,56 12 9,30

Total 50 100 35 100 44 100 129 100

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trabalho. Destas, seis pertencem à subfamília Nasutitermitinae e apenas uma à subfamília Termitinae. Entre as espécies pragas da família Termitidae, ConStantino (2002) relaciona 47 espécies, das quais 32 pertencem à subfamília Nasutitermitinae e 14 ao gênero Nasutitermes. Para a Amazônia, o gênero Nasutitermes é a principal praga em estruturas de edificações urbanas (banDeira et al. 1989).

A identificação da espécie N. nigriceps ainda é motivo de dúvida. MathewS (1977) alerta que os espécimes identificados como N. nigriceps são muito próximas em semelhança aos espécimes N. acajutlae e N. macrocephalus. ConStantino (2002) reforça que os espécimes identificados como N. nigriceps na América do Sul provavelmente sejam N. acajutlae ou N. macrocephalus. Mas, neste estudo, são consideradas a proposta de thorne et al. (1994) que separa distintamente N. acajutlae de N. nigriceps e as descrições e figuras em MathewS (1977).

As espécies Nasutitermes acangussu Bandeira & Fontes, Nasutitermes ephratae (Holmgren) e Nasutitermes nigriceps (Haldeman) são as mais frequentes e, juntas, perfazem 74,41% do total de amostras coletadas.

A espécie N. nigriceps tem a maior frequência (31,78%) e predomina em Atalaia do Norte com 40,91% das amostras coletadas. Esta espécie tem sido relacionada como praga agrícola na Amazônia brasileira (Mill 1992 apud banDeira 1998) e pela primeira vez está sendo relacionada como espécie praga em região urbana. A área urbana de Atalaia do Norte é muito pequena, arborizada e com corredores verdes em contato com a vegetação florestal, isto pode facilitar a permanência ou a colonização da região urbana por esta espécie. Enquanto a espécie N. acangussu, tem a segunda maior frequência (28,68%) encontrada neste estudo, é bastante comum na região Amazônica. Conforme banDeira (1998) é uma das principais pragas de postes da rede elétrica em Manaus – AM. Nas duas cidades mais urbanizadas, Benjamin Constant e São Paulo de Olivença, N. acangussu é a principal espécie encontrada nos postes da rede elétrica, confirmando desta forma sua importância como cupim

praga no interior da região Amazônica. A espécie N. ephratae, a terceira mais frequente (13,95%), é a terceira em predominância em Benjamin Constant e São Paulo de Olivença, mas tem baixa frequência em Atalaia do Norte, espaço ocupado pela espécie Nasutitermes sp. A. Vale destacar que N. ephratae e N. corniger são muito semelhantes morfologicamente, mas a distinção entre as duas espécies é possível com base na arquitetura externa dos ninhos (thorne 1980) e nos caracteres morfológicos (niCKle & CollinS 1992). Já a subfamília Termitinae está representada pela espécie Termes hispaniolae Banks presente nos postes das redes elétricas das três cidades, mas com maior frequência em São Paulo de Olivença.

Os postes de madeira, que totalizam quase 85,00% da rede elétrica, são mais suscetíveis ao ataque de cupins do que os postes de concreto. Durante as coletas observou-se que muitos estavam situados entre árvores, com a base no interior de vegetação e o contato da fiação elétrica com galhos de árvores (Figura 2). Esse quadro de situações facilita a infestação por cupins em postes nas zonas urbanas.

Os ninhos do gênero Nasutitermes foram encontrados predominantemente na parte superior dos postes. Nesta região o local mais comum é justamente nas peças que fixam os cabos elétricos aos postes (Figuras 3 e 4). Os ninhos normalmente são grandes, envolvem cabos, reatores, aparelhos fotoelétricos, roldanas, hastes de armação das roldanas, braços da luminária, cintas de aço e as cruzetas de madeira, usadas em postes tanto de madeira como de concreto. Esses componentes e estruturas envoltas pelo ninho estão sujeitos ao processo de decomposição, seja pela atuação dos cupins (em caso de peças de madeira ou mesmo de plástico) ou pela oxidação através de ácidos orgânicos (no caso de peças metálicas). Tanto em postes de madeira como de concreto o ninho está conectado ao solo por galerias, cujo objetivo é proteger os indivíduos responsáveis pela coleta de alimento, neste caso, nas proximidades da base dos postes. Também foram observadas galerias construídas nas fiações elétricas com objetivos de alcançar árvores que estavam em contato com os fios, muito provavelmente em busca de alimento.

Figura 2. Aspecto geral mostrando a vegetação no entorno da base de postes (A) e o contato da arborização urbana com postes da rede elétrica (B) em Benjamin Constant, AM.

A B

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Figura 3. Ninho de N. acangussu (A) localizado no topo de um poste de madeira e ninho de N. ephratae (B) localizado em poste de concreto a aproximadamente 3,0m de altura.

Figura 4. Postes de madeira da rede elétrica atacados por N. nigriceps (A), localizado próximo ao topo do um poste, e danos causados por N. acangussu (B).

A B

A B

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Nos postes de madeira o ataque normalmente é muito severo (Figura 4B) e o estrago causado pelo consumo torna-os propícios a tombamentos, situação muito temida por alguns moradores, conforme depoimentos relatados durante as atividades de coletas deste estudo.

Para T. hispaniolae, não foram observados ninhos conspícuos nos postes, mas galerias constituídas de um material mais escuro e bem visível envolvendo a região basal dos postes. As colônias não eram grandes, mas contribuíam direta ou indiretamente para a decomposição dos postes, através de seu consumo ou proporcionando ambientes favoráveis para a infestação de outras espécies de artrópodes ou fungos que atuam também no processo de decomposição dos postes, diminuindo assim sua vida útil. Segundo ConStantino (1999), o gênero Termes ocorre em vários tipos de habitat, alimentam-se de madeira semidecomposta e possivelmente húmus, vivem dentro de madeira, em termiteiros construídos por outros cupins, ou constroem ninhos arborícolas e epígeos cartonados, de cor preta.

A infestação dos postes da rede elétrica urbana ocorre principalmente devido à falta de limpeza da vegetação em seu entorno. De modo geral, os postes estão localizados próximos e ao longo das calçadas, numa pequena faixa em frente às áreas residenciais ou comerciais sem nenhum cuidado do poder público ou do proprietário do lote. Assim, é comum sua base ser envolvida pela vegetação ou em contato com árvores utilizadas na arborização urbana (Figura 2), aumentando a possibilidade de infestação tanto pelo solo, via contato com a base, como pelos postes, cabos (telefônicos e elétricos) e cruzetas em contato com as árvores.

Os principais cupins pragas dos postes da rede elétrica da região do Alto Solimões pertencem à subfamília Nasutitermitinae. As espécies mais importantes são N. acangussu, N. nigriceps e N. ephratae. As espécies C. testaceus, H. tenuis e T. hispaniolae, também constituem pragas nesta região, mas de menor importância que as espécies do gênero Nasutitermes. Para reduzir os prejuízos é necessário que se faça a substituição dos postes de madeira por postes de concreto ou fibra, que mantenha suas bases sempre no limpo, além de não permitir que a parte superior dos postes e a fiação, ao longo de toda sua extensão, mantenha contato com árvores ou objetos que favoreçam a infestação por cupins.

AGRADECIMENTOS

Nós agradecemos ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pelo apoio através do projeto de pesquisa MCT/CNPq/CT-Amazônia No 55/2008 e pela Bolsa de Iniciação Científica, concedida ao acadêmico do curso de Ciências Agrárias e do Ambiente Paulo V.C. de Oliveira. Agradecemos à profa. Shirlane Pantoja da Silva que nos auxílio em coletas e ao Sr. Nixon Franco Rabelo, identificador botânico do Instituto Natureza e Cultura - INC/UFAM.

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e-ISSN 1983-0572

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Recebido em: 15/03/2013Aceito em: 12/06/2013

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Como citar este artigo:

Acioli, A.N.S. & P.V.C. Oliveira, 2013. Cupins (Isoptera) Invasores da Rede Elétrica em Áreas Urbanas na Região do Alto Solimões, Amazônia Ocidental, Brasil. EntomoBrasilis, 6(2): 150-156. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/332. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.332

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New Records of Social Wasps (Hymenoptera: Vespidae: Polistinae) in Amazonas State, Brazil

Alexandre Somavilla & Marcio Luiz de Oliveira

Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, e-mail: [email protected] (Autor para correspondência), [email protected]._____________________________________

EntomoBrasilis 6(2): 157-159 (2013)

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Abstract. In this paper we record the occurrence of Clypearia apicipennis (Spinola, 1851), Leipomeles pusilla (Ducke, 1904), Metapolybia nigra Richards, 1978, Parachartergus richardsi Willink, 1951 and Pseudopolybia langi Bequaert, 1944 in Amazonas State for the first time, including distribution notes.

Keywords: Biogeography; Distribution; Jaú National Park; Ducke Reserve.

Novos Registros de Vespas Sociais (Hymenoptera: Vespidae: Polistinae) no Estado do Amazonas, Brasil

Resumo. Nesse trabalho registramos a ocorrência de Clypearia apicipennis (Spinola, 1851), Leipomeles pusilla (Ducke, 1904), Metapolybia nigra Richards, 1978, Parachartergus richardsi Willink, 1951 e Pseudopolybia langi Bequaert, 1944 pela primeira vez no estado do Amazonas e incluímos notas de distribuição.

Palavras-chave: Biogeografia; Distribuição; Parque Nacional do Jaú; Reserva Ducke.

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asps (Family Vespidae) play a valuable role in agroecosystems, since they visit a large number of plants (herMeS & Köhler 2006; SühS et al. 2009;

SoMavilla & Köhler 2012), acting as pollinators and biological control agents of many crops (CarPenter & MarqueS 2001). There are six subfamilies of Vespidae in the world, three of which occur in Amazonas state, Brazil: Eumeninae, Masarinae and Polistinae; the first two subfamilies comprise solitary or primitively social wasps and the third one includes only eusocial species (CarPenter 1993).

Brazilian Polistinae fauna is the richest in the world with 304 species, where 104 of which are endemic (op cit.). This subfamily is divided into three tribes: Mischocyttarini (Mischocyttarus, 117 species), Polistini (Polistes, 38 species) and Epiponini (19 genera and 150 species) (noll et al. 2004; anDena et al. 2007a, 2007b; noll & wenzel 2008; anDena et al. 2009a, 2009b; anDena & MateuS 2011).

In the Brazilian Amazon, the pioneer works of DuCKe (1904, 1905, 1907) on social wasps are regarded as the first significant studies about the biology, systematics and distribution of this group in the Eastern Amazon, especially in Pará state. So far 20 genera and 200 species of social wasps have been recorded to the Brazilian Amazon region, representing about 70% of the Brazilian Polistinae fauna (Silveira 2002), which makes this biome with the greatest number of wasp species. However, there are many sample gaps in the Amazon region and distribution and occurrence studies are necessary for improving this prior knowledge. Therefore, this study aimed to contribute for the knowledge on the Amazonian social wasp fauna reporting five new occurrence records in the Amazonas state.

MATERIAL AND METHODS

Specimens of social waps were collected with entomological nets or Malaise traps during expeditions in the Ducke Reserve at the city of Manaus (02º55’S/059º58’W) and the Jaú National Park at the city of Novo Airão (02º15’S/062º38’W) (Figure 1). All specimens were deposited in the Zoological Collection of Invertebrates at the Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA) in Manaus. For identifications we followed the keys proposed by riCharDS (1978), CarPenter & MarqueS (2001) and CarPenter (2004).

Figure 1. Localization of Jaú National Park and Ducke Reserve, Amazonas – Figure modified from borGeS (2004).

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New Records of Social Wasps (Hymenoptera: Vespidae… Somavilla & Oliveira

e-ISSN 1983-0572

RESULTS AND DISCUSSION

Five species of Epiponini were collected for the first time in these localities, Clypearia apicipennis (Spinola, 1851) (Figure 2a), Leipomeles pusilla (Ducke, 1904) (Figure 2b), Metapolybia nigra Richards, 1978 (Figure 2c), Parachartergus richardsi Willink, 1951 (Figure 2d) and Pseudopolybia langi Bequaert, 1944 (Figure 2e).

The genera Clypearia de Saussure, Leipomeles Moebius, Metapolybia Ducke, Parachartergus R. von Ihering and Pseudopolybia Von Dalla Torre are distributed in the Neotropical region from Mexico to Argentina, and many species of these genera have been found in Brazil and in the Amazon Region (CarPenter & MarqueS 2001).

There are eight described species of Clypearia which is a genus distributed from Mexico to Bolivia. Seven species are recorded from Brazil and three are endemic (op cit.). Specimens of Clypearia apicipennis were collected on Ducke Reserve, Amazonas.

The genus Leipomeles has only four described species and its distribution ranges from Costa Rica to Brazil. Three species are recorded from Brazil (op cit.). Specimens of L. pusilla were collected on Ducke Reserve, Amazonas state. This species was also previously registered in Pará state.

There are sixteen described species of Metapolybia and this genus is distributed from Mexico to Paraguay. Among the seven species recorded in Brazil, only one is endemic (op cit.). Specimens of M.

Figure 2. (a) Clypearia apicipennis; (b) Leipomeles pusilla; (c) Metapolybia nigra; (d) Parachartergus richardsi; (e) Pseudopolybia langi. Scale: 2 mm.

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Como citar este artigo:

Somavilla A. & M.L. Oliveira, 2013. New Records of Social Wasps (Hymenoptera: Vespidae: Polistinae) in Amazonas State, Brazil. EntomoBrasilis, 6(2): 157-159. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/276. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.276

nigra were collected at the Ducke Reserve and the Jaú National Park, Amazonas state.

The genus Parachartergus has sixteen described species of and it is distributed from Mexico to Argentina. Ten species were recorded in Brazil, and only three are endemic (op cit.). Specimens of P. richardsi were collected on the Ducke Reserve and the Jaú National Park, Amazonas state. This species was also previously registered in Pará state.

The genus Pseudopolybia has only four species and its distribution ranges from Nicaragua to Bolivia. Three species are recorded from Brazil (op cit.). Specimens of P. langi were collected on the Ducke Reserve, Amazonas state. This species was previously registered in Amapá state.

This new distribution records along with the data about diversity and biology of the social wasps in the Amazonas state suggest that many species of this group has not been collected in this state yet (Silveira et al. 2008). This is especially true due to the fact that investigations were not performed in many localities (e.g. upper Solimões river near the city of Tefé; the border region with Peru and Colombia; southwest Amazonas near the Acre state Amazon region; south Amazonas near the states of Rondônia and Mato Grosso and to the east near the state of Pará). Therefore, further studies on the Amazonas state will certainly increase the knowledge of Polistinae fauna.

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Recebido em: 05/09/2012Aceito em: 19/01/2013

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First Record of Lepidoptera in Southern Brazilian Salt Marshes

Marcel Lucas Gantes, Daiane Silveira Carrasco & Fernando D’Incao

Universidade Federal do Rio Grande, e-mail: [email protected] (Autor para correspondência), [email protected], [email protected].

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fica Abstract. Salt marshes are highly productive environments and economic importance, however, little attention is given to insects in this ecosystem,

and its entomofauna unknown in Brazil. Thus, it is the first record for lepidopteran Southern Brazilian coastal marshes (32°01’S; 052°06’W).

Keywords: Butterflies; estuary; moths.

Primeiro Registro de Lepidoptera em Marisma no Sul do Brasil

Resumo. Marismas são ambientes de grande produtividade e importância econômica, no entanto, pouca atenção é dada aos insetos neste ecossistema, sendo sua entomofauna desconhecida no Brasil. Assim, faz-se o primeiro registro de lepidópteros para as marismas do sul do Brasil (32°01’S; 052°06’W).

Palavras-chave: Borboletas; estuário; mariposas.

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he Order Lepidoptera has 150,000 species approximately, which 20,000 are butterflies (MielKe & CaSaGranDe 1997). In the Neotropics there are nearly 38,000 species of moths

and 8,000 of butterflies (hePPner 1991); and in Brazil there are about 25,000 species of moths and 3,300 butterflies (brown 1996).

In Brazil, data about the occurrence and distribution of Lepidoptera are scarce for many ecosystems, mainly in coastal areas. This lack of information makes difficult the evaluation and monitoring of priority areas for conservation (balMer 2002), once this group has a huge insect-plant interaction, being potential biological indicators of health status of natural plant communities (Motta 1993).

Currently, several ecological essays about life cycle of aquatic animals in estuaries have been developed for dealing with high fertility areas; though, poor attention has been given to the insects in ecological reviews of coastal habitat (aDaM 1990). Moreover, with rising habitat destruction, it becomes increasingly important to conduct researches on biological diversity and ecosystems (wilSon 2000).

Salt marshes are among the wetlands of international importance in the context of conservation (São Paulo 1997) and they are spread over almost the entire Brazilian coast (CoSta & Davy 1992). The largest expanses of salt marshes in Brazil are found in the states of Santa Catarina (Soriano-Sierra 1990; Panitz 1992) and Rio Grande do Sul (CoSta et al. 1997), where 95% of salt marsh area in the state lies in the extreme south, bordering the municipalities of Rio Grande and São José do Norte (CoSta & Davy 1992).

Although insects are abundant throughout the salt marsh (CoSta 1998), data on interactions between insects and plants in the Brazilian coastal marshes are nonexistent. Therefore, this essay has the purpose of to making the first record of Lepidoptera in a

Brazilian salt marsh.

Collections were made in the Ilha da Pólvora (32°01’S; 052°06’W) (Figure 1) which lies in Lagoa dos Patos estuary. It has an area of 45 ha, almost entirely covered by salt marshes.

The meteorological data were provided by Estação Meteorológica da Praticagem da Barra do Rio Grande (32°08,2”S; 052°06,2”W).

The salt marshes are colonized by Spartina alterniflora (Loisel) in the frequent (frequently) flooded part, with the largest extent of the marshes dominated by Spartina densiflora (Brong) and Scirpus maritimus (Lam) (SeeliGer et al. 2004). The higher marshes are rarely flooded and receive the coverage of the bush Myrsine parvifolia (a. DC), known as capororoca. The woods of capororoca are mixed plant communities (i.e. with herbaceous plants, climbing plants and bushes). These amphibian trees may reach between 2-3 m tall, even though, they lack a dense canopy, which allows the formation of a significant herbal extract (SeeliGer et al. 2004).

The specimens were captured with an entomological net to rest beneath the woods of capororoca, taken to the laboratory, mounted and identified with the aid of expert guides (CannalS 2003).

Agraulis vanillae incarnata (n. Riley), Papilio cresphontes (Cramer); Eurema deva (Doubleday) were collected at noon, on i/18/2010, under the following weather conditions: air relative humidity: 64%; precipitation: 0; average temperature: 28.6°C; wind: 22 km/h and North.

The caterpillar Megalopyge urens (Berg) was collected grazing on the leaves of M. parvifolia at 2:20 pm, on ii/08/2010, with

Agência(s) de Financiamento: CAPES

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First Record of Lepidoptera in Southern Brazilian Salt Marshes Gantes et al.

e-ISSN 1983-0572

the environmental parameters: air relative humidity: 82%; precipitation: 0; average temperature: 27.3°C; wind: 19 km/h and west-southwest.

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Recebido em: 04/06/2012Aceito em: 19/01/2013

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Como citar este artigo:

Gantes, M.L., D.S. Carrasco & F. D’Incao, 2013. First Record of Lepidoptera in Southern Brazilian Salt Marshes. EntomoBrasilis, 6(2): 160-161. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/241. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.241

Figure 1. Study area – Ilha da Pólvora - Estuary of Lagoa dos Patos (Source: Laboratory of Decapod Crustaceans – Sector Entomology).

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Natural Occurrence of Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin (Hypocreales: Clavicipitaceae) on Anticarsia

gemmatalis Hübner (Lepidoptera: Erebidae) in the State of Mato Grosso do Sul

Camila Rossoni, Samir Oliveira Kassab, Rogério Hidalgo Barbosa, Antonio Souza Silva, Thiago Alexandre Mota & Elisângela de Souza Loureiro

Universidade Federal da Grande Dourados, e-mail: [email protected], [email protected] (Autor para correspondência), [email protected], [email protected], [email protected], [email protected].

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EntomoBrasilis 6(2): 162-164 (2013)

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Abstract. Natural occurrence of an entomopathogenic fungus was reported on Anticarsia gemmatalis Hübner (Lepidoptera: Erebidae) in an area planted with conventional soybeans located in Dourados, Mato Grosso do Sul, Brazil. The caterpillar was collected in the field and taken to the microbiology laboratory of the Universidade Federal da Grande Dourados (UFGD) where it remained in a moist chamber for approximately 7 days. Later, the fungus was isolated on culture medium (PDA) for identification of the entomopathogenic species. The fungus was identified as Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin (Hypocreales: Clavicipitaceae) and this represents the first record of parasitism of this species on the soybean caterpillar in the state of Mato Grosso do Sul.

Keywords: Biological control; Entomopathogens; Soybean caterpillar.

Ocorrência Natural de Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin (Hypocreales: Clavicipitaceae) Sobre Anticarsia gemmatalis Hübner (Lepidoptera: Erebidae) no Estado de Mato Grosso do Sul

Resumo. Relata-se a ocorrência natural de um fungo entomopatogênico sobre a lagarta Anticarsia gemmatalis Hübner (Lepidoptera: Erebidae) em uma área de soja convencional situada no município de Dourados, Mato Grosso do Sul. A lagarta foi coletada a campo e levada ao laboratório de microbiologia da Universidade Federal da Grande Dourados (UFGD), onde permaneceu em câmera úmida por aproximadamente 7 dias. Posteriormente, o fungo foi isolado em meio de cultura (BDA) para identificação da espécie do entomopatógeno. O fungo foi identificado como Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin (Hypocreales: Clavicipitaceae) e, isso representa o primeiro registro de parasitismo, dessa espécie, sobre a lagarta-da-soja no Estado de Mato Grosso do Sul.

Palavras-chave: Controle biológico; Entomopatógenos; Lagarta-da-soja.

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he soybean caterpillar, Anticarsia gemmatalis Hübner (Lepidoptera: Erebidae) is a major defoliating insect pest of brazilian soybean in Brazil, encountered found in all

locations where this crop is cultivated produced (freitaS bueno et al. 2011; wieSt & barreto 2012). Attack of A. gemmatalis compromises the quality of Brazilian soybean crops and defoliation may affect filling of the grains and pods of the plant, resulting in reduced yields (levy et al. 2011).

The control of A. gemmatalis is generally usually performed by application spraying of chemical insecticides bernarDi et al. (2012). The viruses (Baculovirus anticarsia) and entomopathogenic fungi are responsible for biological control of pest populations of A. gemmatalis (Piubelli et al. 2006; SoSa-GóMez et al. 2010).

Entomopathogenic fungi are responsible for approximately 80% of diseases caused in insects and are important regulators of insect pest populations (loureiro et al. 2005). These control agents present advantages over other entomopathogens, including: infection of the different developmental stages of the host, penetration via integument and high capacity for spreading throughout the crop (alveS 1998).

In Brazil, the natural occurrence of entomopathogens on Lepidoptera has been reported since the 1970’s. Among the soybean defoliating caterpillar species recorded for parasitism

by entomopathogenic fungi are: A. gemmatalis along with occurrence of Nomuraea rileyi (Farlow) Samson (Hypocreales: Clavicipitaceae), Pseudoplusia includens Walker (Lepidoptera: Noctuidae) and Trichoplusia ni Hübner (Lepidoptera: Noctuidae) with natural infection of the fungi Zoophthora radicans Brefeld (Humber) (Entomophthorales: Entomophthoraceae) and Paecilomyces tenuipesu (Peck) Samson (Hypocreales: Clavicipitaceae), respectively (SoSa-GóMeS 2002). In other studies, the occurrence of the fungi Paecilomyces amoenoroseus (Hennings) Samson (Hypocreales: Clavicipitaceae) Neozygites sp., Aschersonia aleyrodis Webber (Hypocreales: Clavicipitaceae) has been recorded in Lagria villosa (Fabricius) (Coleoptera: Tenebrionidae), Tetranychus urticae Koch (Acari: Tetranychidae) and whitefly, respectively (SoSa-GóMeS et al. 2001).

The entomopathogenic fungus Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin (Hypocreales: Clavicipitaceae) acts as a natural control agent for Aracanthus mourei Rosado Neto (Coleoptera: Curculionidae) and Diabrotica speciosa Germar (Coleoptera: Chrysomelidae) (ownley et al. 2008). However, natural occurrence of B. bassiana on A. gemmatalis has not yet been registered in the state of Mato Grosso do Sul. Therefore, the objective of the present study was to report natural occurrence of B. bassiana on A. gemmatalis in, where this is the first record for the Brazilian state of Mato Grosso do Sul.

doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.256

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Natural Occurrence of Beauveria bassiana (Balsamo)… Rossoni et al.

e-ISSN 1983-0572

In February 2012 natural occurrence of entomopathogenic fungi on the caterpillar A. gemmatalis was observed in conventional soybeans (cv. EMBRAPA 48), in a test plot located in the UFGD experimental farm in the municipality of Dourados, MS, Brazil, whose latitude is 22°11’53’’S, longitude 54° 55’59’’ W, and altitude 430 m. The area that was recorded the insect presence had 1 ha., the spacing between plants cultivated was 0.45 m. The plants growth stage was R3 in a conventional cultive system.

The caterpillar collected (Figure 01A and B) was sent to the Laboratory of Microbiology, Faculdade de Ciências Biológicas e Ambientais (FCBA) of the Universidade Federal da Grande Dourados (UFGD) in Dourados, Mato Grosso do Sul, Brazil. It was immersed in 70% alcohol and distilled water for superficial disinfection of the insect and then transferred to a Petri dish containing a piece of sterilized and moistened cotton. The plate was kept in a BOD at temperature of 26±2 °C and 14h photophase to promote sporulation (alveS 1998).

Samples of the parasitized caterpillar were taken and subjected to the isolation procedure described by alveS (1998). The Petri dishes containing culture medium were inoculated and incubated for 10 days (26 ± 1 °C and 14h photoperiod). Afterwards this, samples of the colonies were observed under an optical microscope and the presence of conidia was observed; fungi were then inoculated

on PDA culture medium (200 g potatoes, 20 g dextrose, 15 g agar and 1000 mL of distilled water). The inoculated petri dishes were incubated for 10 days (26±2 °C e 14h photoperiod).

From the morphological characteristics described by huMber (1998), the fungus was identified as B. bassiana (Figure 1C). The mycelium encountered on the cadaver was white and phialides presented a globose base, extending apically in a zigzag direction (rachis). Conidia are globose and grouped in conidiophores (Figure 1D). The fungus B. bassiana is well-known in Brazil for its ability to parasitize and cause the death of many insect species of agricultural importance. In Brazil there are no reports of natural occurrence B. bassiana in A. gemmatalis and this is the first record that was observed in the State of Mato Grosso do Sul.

The results of this study can indicate a viable alternative for the management of A. gemmatalis. However, it is emphasized that studies are needed on efficiency of the entomopathogen B. bassiana to control the soybean caterpillar so that the fungus can be used to control this pest. It is important that compatibility studies for fungicides used in soybeans with the entomopathogenic fungus are performed to show if pesticides interfered on growth and development of the natural enemy of B. bassiana.

Figure 1. Caterpillar of Anticarsia gemmatalis (Lepidoptera: Erebidae) in the field (A) and laboratory (B); colonies of the fungus Beauveria bassiana (Hypocreales: Clavicipitaceae) in PDA culture medium (C); conidia and conidiophores of B. bassiana observed by optical microscopy (400X) (D). Author: Kassab, S.O.

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e-ISSN 1983-0572

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Recebido em: 05/07/2012Aceito em: 24/01/2013

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Como citar este artigo:

Rossoni, C., S.O. Kassab, R.H. Barbosa, A.S. Silva, T.A. Mota & E.S. Loureiro, 2013. Natural Occurrence of Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin (Hypocreales: Clavicipitaceae) on Anticarsia gemmatalis Hübner (Lepidoptera: Erebidae) in the State of Mato Grosso do Sul. EntomoBrasilis, 6(2): 162-164. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/256. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.256

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Influência do Fotoperíodo no Parasitismo de Trichogramma galloi Zucchi (Hymenoptera:

Trichogrammatidae) em Ovos de Diatraea saccharalis (Fabricius) (Lepidoptera: Crambidae)

Danilo Renato Santiago Santana¹,³, Patricia Paula Bellon²,³, Elmo Ponte de Melo¹ & Harley Nonato de Oliveira³

1. UNIGRAN - Centro Universitário da Grande Dourados, e-mail: [email protected], [email protected]. 2. Universidade Federal da Grande Dourados, e-mail: [email protected]. 3. Embrapa - CPAO, e-mail: [email protected] (Autor para correspondência)

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EntomoBrasilis 6(2): 165-167 (2013)

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Resumo. As espécies de Trichogramma constituem um importante grupo de parasitoides que atacam, principalmente, ovos de lepidópteros. A qualidade e o desempenho desse inimigo natural podem ser influenciados por alguns fatores, como hospedeiro alternativo utilizado nas criações massais, temperatura e diferenças de fotoperíodo. Nesse sentido, o objetivo desse trabalho foi avaliar o número de ovos parasitados, % de fêmeas que parasitaram, % emergência, razão sexual e número de indivíduos de Trichogramma galloi Zucchi em os ovos de Diatraea saccharalis (Fabricius), na presença e ausência de luminosidade. O delineamento experimental utilizado foi inteiramente casualizado com dois tratamentos (claro e escuro) com 60 repetições, cada uma dessas foi constituída por 40 ovos de D. saccharalis que foram colocados em tubo de vidro com uma fêmea de T. galloi com 24 horas de idade, previamente alimentadas com mel. O experimento foi conduzido à 25º C ± 2º C e 70 ± 10% umidade relativa. Em cada um dos tratamentos, o parasitoide foi removido após 12 horas. O maior número de ovos parasitados (12,9) e % de fêmeas que parasitaram (83,3%) foi observado no período com luz. Em relação à emergência, razão sexual e número de indivíduos por ovo, não houve diferença estatística. Os resultados demonstraram que a presença de luminosidade é essencial para esse agente de controle biológico.

Palavras-chave: Cana-de-açúcar; Controle biológico; Parasitoide.

Influence of Photoperiod on Parasitism of Trichogramma galloi Zucchi (Hymenoptera: Trichogrammatidae) on Eggs of Diatraea saccharalis (Fabricius) (Lepidoptera: Crambidae)

Abstract. Trichogramma species are an important group of parasitoids that attack especially lepidopteran eggs. The quality and performance of this natural enemy may be influenced by factors such as alternative host used in the massal rearing, and differences in the temperature and photoperiod. Based on this, this study aimed to evaluate the number of parasitized eggs, % of females that parasitized, % emergence, sex ratio and number of individuals of Trichogramma galloi Zucchi per egg of Diatraea saccharalis (Fabricius) in the presence and absence of light. The experimental design was completely randomized with two treatments (light and dark) and 60 replications, being each experimental unit composed by 40 eggs of D. saccharalis which were placed in a glass tube with one female of T. galloi with age of 24 hours, previously fed with honey. The experiment was carried out at 25 ± 2 °C and 70 ± 10% relative humidity. In each one of the treatments, the parasitoid was removed from the tube after 12 hours. The highest number of parasitized eggs (12.9) and % of females that parasitized (83.3%) was observed during the period with light. For the emergence, sex ratio and number of individuals per egg, there was no statistical difference. The results showed that the presence of light is essential for this biological control agent.

Keywords: Biological control; Parasitoid; Sugarcane.

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Brasil se destaca por ser o maior produtor de cana-de-açúcar (Saccharum officinarum L.) e por dominar todos os estágios da tecnologia de produção de açúcar

e etanol (willaDino et al. 2011) com produção de 662 milhões de toneladas, em uma área aproximada de 9,1 milhões de hectares plantados (ibGe 2012).

Apesar da adaptação da cultura ao clima do país, ela enfrenta problemas fitossanitários, principalmente com a incidência de insetos-praga tais como a broca da cana-de-açúcar Diatraea saccharalis (Fabricius) (Lepidoptera: Crambidae), a qual diminui a produtividade, causando prejuízo aos produtores (boiça Júnior et al. 1997).

Atualmente o método de controle mais eficiente para essa praga se baseia no uso do controle biológico através do parasitoide larval Cotesia flavipes (Cameron) (Hymenoptera: Braconidae) (Pereira-barroS et al. 2005) e do parasitoide de ovos Trichogramma

galloi Zucchi (Hymenoptera: Trichogrammatidae) (liMeira & rafiKov 2010).

Espécies do gênero Trichogramma apresentam ampla distribuição geográfica e um grande número de hospedeiros (zuCChi & Monteiro 1997); além disso, são de grande interesse, principalmente pelo fato de atuarem na fase de ovo, ou seja, antes mesmo da praga causar danos à cultura (liMeira & rafiKov 2010) e devido à facilidade de criação em laboratório (oliveira et al. 2007).

No entanto, a qualidade e aspectos biológicos de Trichogramma podem ser influenciados por alguns fatores, como o hospedeiro alternativo utilizado nas criações massais (oliveira et al. 2005), a temperatura (PratiSSoli et al. 2004) e o fotoperíodo (Shirazi 2006).

Agência(s) de Fomento: CNPq, FUNDECT e EMBRAPA.

doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.263

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Influência do Fotoperíodo no Parasitismo de Trichogramma… Santana et al.

e-ISSN 1983-0572

Apesar da importância de T. galloi na cultura da cana-de-açúcar e do mesmo ser utilizado em programas de controle biológico, as informações sobre o efeito da ausência/presença de luminosidade no parasitismo desse inimigo natural são escassas. Nesse sentido, o objetivo do presente trabalho foi avaliar o efeito da presença e ausência de luz sobre o comportamento desse parasitoide em ovos de D. saccharalis.

O experimento foi realizado no Laboratório do Controle Biológico da Embrapa Agropecuária Oeste, em Dourados, Mato Grosso do Sul.

Para a realização dos ensaios, cada tratamento (claro e escuro) foi constituído por sessenta repetições. Cada repetição foi constituída por uma massa de quarenta ovos de D. saccharalis com menos de 24 horas de idade que foi oferecida a uma fêmea de T. galloi com 24 horas de idade, previamente alimentada com mel. Essas fêmeas, de cada repetição, foram individualizadas em tubos de vidro (2,5 cm de diâmetro x 8,5 cm de comprimento), vedados com papel filme de PVC laminado, perfurado com alfinete entomológico para aeração. Posteriormente, os tubos permaneceram em câmaras climatizadas (BOD), com temperatura de 25 ± 2 ºC, UR 70 ± 10%, mantidos por 12 horas na presença ou ausência de luminosidade. Após exposição dos ovos ao parasitismo por 12 horas, as fêmeas de T. galloi foram retiradas dos tubos e as massas de ovos foram mantidas nas mesmas condições até o final das avaliações, onde foi verificado o número de ovos parasitados, porcentagem de fêmeas que parasitaram, porcentagem de emergência, razão sexual e número de indivíduos por ovo.

O delineamento experimental utilizado foi inteiramente casualizado, sendo que as médias foram submetidas à análise de variância e comparadas entre si pelo teste t, utilizando-se o programa estatístico Assistat 7.6 Beta.

Observou-se maior número de ovos parasitados por T. galloi no período onde houve luminosidade (12,9) quando comparado ao período escuro (3,0) (Tabela 1). Shirazi (2006) também verificou para Trichogramma chilonis Ishii (Hymenoptera: Trichogrammatidae) em ovos de Corcyra cephalonica (Stainton)

(Lepidoptera: Pyralidae) a influência da luminosidade no número de ovos parasitados. botelho (1997) relata que fêmeas de T. galloi parasitaram maior número de ovos de D. saccharalis durante o dia, demonstrando seu hábito diurno, à semelhança a outras espécies desse gênero. Os resultados encontrados no presente trabalho confirmam que as fêmeas de T. galloi preferem parasitar ovos na presença de luz.

Em relação ao número de fêmeas que parasitaram, observaram-se diferenças significativas no período diurno (83,3%) quando comparado ao período noturno (25%) (Tabela 1), demonstrando que a presença de luz é fator preponderante para que ocorra parasitismo de T. galloi.

Para a emergência, não se observou diferenças significativas entre os fotoperíodos, obtendo-se valores de 67,5% no período diurno e de 55,4% no período noturno. liMa filho & liMa (2003) também não verificaram diferenças significativas na emergência de T. galloi em ovos D. saccharalis e Anagasta kuehniella (Zeller) (Lepidoptera Pyralidae), demonstrando que uma vez parasitados, o tipo de hospedeiro utilizado não afeta a emergência.

O número médio de adultos de T. galloi, emergidos por ovo de D. saccharalis, também não foi afetado pela presença/ausência de luminosidade (2,0 e 1,8 respectivamente) (Tabela 1). Pereira-barroS et al. (2005) avaliando os aspectos biológicos de T. galloi, criados em ovos de D. saccharalis, também constataram valores semelhantes de indivíduos emergidos por ovo.

Quando se avaliou a razão sexual, não foram observadas diferenças significativas entre os tratamentos (Tabela 1), sendo os valores semelhantes aos relatados por SaleS Jr. (1992) nessa mesma espécie e por zart et al. (2012) para Trichogramma pretiosum Riley (Hymenoptera: Trichogrammatidae) em ovos de A. kuehniella.

Com base nas características avaliadas, conclui-se que a presença de luz é essencial para o parasitismo de T. galloi em ovos de D. saccharalis.

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Tabela 1 - Número de ovos parasitados, (%) fêmeas que parasitaram, emergência (%), razão sexual, número de indivíduos por ovo de Trichogramma galloi em ovos da Diatraea saccharalis a 25 ± 2º C, UR 70 ± 10%, mantidos por 12 horas de fotofase e 12 horas de escotofase.

N° de ovos parasitados

% fêmeas que parasitaram

% emergência Razão SexualN° de indivíduos

por ovo

Claro 12,9a 83,3a 67,5a 0,85a 2,0a

Escuro 3,0b 25,0b 55,4a 0,87a 1,8a

Médias seguidas de mesma letra na coluna, não diferem entre si pelo teste de t.

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e-ISSN 1983-0572

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Como citar este artigo:

Santana, D.R.S., P.P. Bellon, E.P. Melo & H.N. Oliveira, 2013. Influência do Fotoperíodo no Parasitismo de Trichogramma galloi Zucchi (Hymenoptera: Trichogrammatidae) em Ovos de Diatraea saccharalis (Fabricius) (Lepidoptera: Crambidae). EntomoBrasilis, 6(2): 165-167. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/263. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.263

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Recebido em: 01/08/2012Aceito em: 28/01/2013

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Criação e Transporte de Ninfas de Ephemeroptera (Insecta) em CampoRafael Boldrini¹ & Paulo Vilela Cruz¹,²

1. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazonia, e-mail: [email protected] (Autor para correspondência). 2. Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia do Amazonas – IFAM, e-mail: [email protected].

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EntomoBrasilis 6(2): 168-170 (2013)

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fica Resumo. Muitas espécies de Ephemeroptera são conhecidas somente em um estágio, normalmente adulto ou ninfa. Nesse estudo é proposto uma

metodologia para transporte e criação de ninfas em campo.

Palavras-chave: Inseto aquático; Ephemeroptera; macroinvertebrado.

Rearing and Transport of Mayfly Nymphs in the Field

Abstract. Many species of Ephemeroptera are known in only one phase, adult or nymph. In this study, we propose a methodology for transport and rearing nymphs in the field.

Keywords: Aquatic insect; Ephemeroptera; macroinvertebrate.

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ordem Ephemeroptera (Insecta) é considerada um grupo oligodiverso, representada atualmente por aproximadamente 3.000 espécies distribuídas em 42

famílias (barber-JaMeS et al. 2008). São encontradas em todas as regiões biogeográficas, exceto na Antártica, no extremo Ártico e em pequenas ilhas oceânicas (eDMunDS et al. 1976).

Muitas espécies são conhecidas somente em um estágio, normalmente adulto ou ninfa, dependendo do gênero ou até mesmo da família em questão. Técnicas foram criadas para tentar obter melhores resultados no sentido do conhecimento taxonômico sobre a ordem, obtendo a associação entre ninfa, subimago e imago. Uma delas é a criação da ninfa em campo ou laboratório, onde a ninfa é colocada em recipientes plásticos e armazenada até a muda de ninfa para subimago. A subimago então é condicionada em recipiente fechado até a próxima muda e obtenção do adulto. Essa técnica é bem detalhada em eDMunDS Jr. et al. (1976).

Mas nem sempre é possível fazer a criação de ninfas em campo adequadamente, principalmente quando o pesquisador se encontra numa longa viajem de pesquisa. Dessa forma, quando as ninfas são retiradas da água e colocadas em caixas de isopor ou outro meio de transporte, essas ninfas acabam morrendo devido ao estresse causado pela grande movimentação da água durante o deslocamento do veículo.

Com a necessidade de obter melhores resultados na criação de ninfas em campo, nesse estudo propomos uma nova metodologia para criação e transporte de ninfas de Ephemeroptera.

O material para confecção da criação (modificada de eDMunDS Jr. et al. 1976) são, copo plástico, filó, elástico, copos de transporte tipo PET, cola quente e isopor. No copo plástico é cortado um circulo no fundo e com a cola quente fixa-se a malha ao fundo do copo (Figuras 1A e 1B), a milimetragem da malha depende do tamanho da ninfa a ser criada, evitando dessa forma fugas do recipiente de criação. Nesse estudo foi utilizado o copo com

diâmetro superior de 7,7 cm e diâmetro inferior de 4,8 cm. O filó serve para cobrir a abertura superior, impedindo a fuga do inseto após a emersão.

As ninfas coletadas e que estão favoráveis para a criação, com a teca alar madura (Figura 1C), são retiradas da água e inseridas individualmente nos copos plásticos que estão encaixados no material flutuante (EVA ou isopor) dentro do rio ou lagoa (Figura 1D), dependendo do local onde as ninfas foram coletadas (SalleS et al. 2012). É recomendável que as ninfas estejam no último instar ou próximo, já que neste instar os insetos não se alimentam, diminuindo cuidados e manutenção.

Havendo a necessidade de deslocamento, o copo de transporte é enchido com água na medida que o copo de criação (contendo as ninfas) ao ser inserido, fique com água suficiente para manter a ninfas submersas (Figura 1E), o que correspondeu neste trabalho a ¾ de água. O copo de criação utilizado neste estudo possui 7 cm de altura e 6 cm de diâmetro.

Com essa metodologia foi verificada menor agitação da água dentro do copo de criação, que é propiciada pelo formato circular do copo de transporte, fazendo com que qualquer impacto resulte em uma corrente de água somente no copo de transporte. Essa metodologia permite o transporte de ninfas vivas por longos caminhos, uma vez que as ninfas se agarram na tela do fundo do copo, sendo menos movimentas pela água e menos estressadas devido ao movimento causado pelo transporte.

Além da manutenção de um leve fluxo de água, as metodologias anteriores necessitam da adição de um substrato, normalmente galhos, para a fixação da ninfa. Contudo, esses substratos podem dificultar a emersão das ninfas esmagando a ninfa dentro do copo ou no caso da subimago, essa pode se chocar contra o substrato,

Agência(s) de Fomento: Programa de Capacitação em Taxonomia -MCT/CNPq/MEC/CAPES/PROTAX nº 52/2010 (Processo número 140201/2011-4)

doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.281

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Criação e Transporte de Ninfas de Ephemeroptera (Insecta)… Boldrini & Cruz

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Figura 1. A. Copo de criação; B. Fundo do copo com malha; C. Ninfa com teca alar madura; D. Isopor com copos de criação. E. Aparato de transporte.

A B

C

D E

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Maio - Agosto 2013 - www.periodico.ebras.bio.br EntomoBrasilis 6(2)

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sofrendo algum impacto que impeça que ela faça a próxima muda para adulto.

Com este método foi possível associar as ninfas e adultos de Callibaetis pollens Needhan & Murphy, Callibaetis gonzalezi (Návas), Callibaetis fasciatus (Pictet), Camelobaetidius janae Dominique & Thomas e Camelobaetidius yacutinga Nieto, Paracloeodes atroari Nieto & Salles, Paracloeodes binodulus Lugo-Ortiz & McCafferty, Paracloeodes ibicui Lugo-Ortiz & McCafferty, Paracloeodes pacawara Nieto & Salles, Paracloeodes peri Nieto & Salles e Rivudiva trichobasis Lugo-Ortiz & McCafferty. Pode-se observar que até mesmo ninfas que vivem em região com muita corredeira, no caso Camelobaetidius, e que normalmente morrem após serem retiradas da água, conseguiram sobreviver dentro do copo por até 2 dias. O período máximo de criação e emersão foi com a espécie C. gonzalezi, que sobreviveu pelo período de uma semana.

AGRADECIMENTOS

Os autores gostariam de agradecer a Dra. Neusa Hamada (Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia) pelo suporte logístico. PVC

agradece ao financiamento do - Programa de Capacitação em Taxonomia -MCT/CNPq/MEC/CAPES/PROTAX nº 52/2010 (Processo número 140201/2011-4)

REFERÊNCIAS

Barber-James, H.M., J.L. Gattolliat, M. Sartori & M.D. Hubbard, 2008. Global diversity of mayflies (Ephemeroptera, Insecta) in freshwater. Hydrobiologia, 595: 339-350.

Edmunds Jr., G.F., S.L. Jensen & L. Berner, 1976. The mayflies of North and Central America. Minneapolis, University of Minnesota Press, 338 pp.

Salles, F.F., R. Boldrini, J.M.C. Nascimento, E.A. Raimundi & Y. Shimano, 2011. Ephemeroptera do Brasil. Disponível em <http://sites.google.com/site.ephemeropterabr>. Acesso em 17/08/2012.

Recebido em: 24/09/2012Aceito em: 14/03/2013

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Como citar este artigo:

Boldrini, R. & P.V. Cruz, 2013. Criação e Transporte de Ninfas de Ephemeroptera (Insecta) em Campo. EntomoBrasilis, 6(2): 168-170. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/281. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.281

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e-ISSN 1983-0572Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil

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Copyright © EntomoBrasilisCopyright © do(s) Autor(es)

First Record of Scirtidae (Coleoptera) Associated with Decaying Carcasses in the Neotropical RegionRodrigo Cesar Azevedo Pereira Farias¹, Daniel Dal-Bó¹, Wellington Emanuel dos Santos¹,

Antonio José Creão-Duarte¹ & Patricia Jacqueline Thyssen²

1. Universidade Federal da Paraíba, e-mail: [email protected] (Autor para correspondência), [email protected], [email protected], [email protected]. 2. Universidade Federal de Pelotas, e-mail: [email protected].

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EntomoBrasilis 6(2): 171-172 (2013)

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fica Abstract. During a two-year study on the insect fauna associated with pig carcasses in an Atlantic forest remnant in João Pessoa, state of Paraíba,

Brazil, 127 adult Scirtes sp. were collected. This is the first record of specimens of the family Scirtidae associated with carcasses in the Neotropical region.

Keywords: Atlantic forest; Forensic entomology; Marsh beetles.

Primeiro Registro de Scirtidae (Coleoptera) Associado a Carcaças em Decomposição na Região Neotropical

Resumo. Durante um estudo de dois anos da entomofauna associada a carcaças de suínos em um remanescente de Mata Atlântica em João Pessoa, PB, Brasil, foram coletados 127 indivíduos de Scirtes sp. Este é o primeiro registro de exemplares da família Scirtidae associados a carcaças na região Neotropical.

Palavras-Chave: Besouros Scirtes; Entomologia forense; Mata Atlântica.

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he family Scirtidae comprises around 800 species described in 35 genera, being Scirtes the second richest genus, with 250 species occurring mainly in temperate

regions (younG 2002; yoShitoMi 2009; SliPinSKi et al. 2011). Recent studies on taxonomic review have focused only on the eastern species of the world (yoShitoMi 2009; yoShitoMi & ruta 2010), so that the western ones, especially of the Neotropical region, are poorly known.

Too little is known about the biology of Scirtidae. Larvae grow on soggy environments (streams, lakes, ponds and swamps), tolerating significant fluctuations of the water level, where they feed by filtering organic matter (Marinoni et al. 2001; younG 2002). Adults of some species can be predators, living under the vegetation and feeding on microinvertebrates (Muona & rutanen 1994). Their association with carrion is unknown, being this the first report of Scirtidae associated with decaying animal matter.

The study took place in an Atlantic forest remnant in João Pessoa, state of Paraíba, Brazil (7°8’20”S; 34°51’34”W). The area is known as “Mata do Buraquinho”, which is crossed by the Jaguaribe river, where is dammed and forms the “Açude do Buraquinho”, located about 200 m away from the study site. Samplings took place in four periods: two in 2009 (March and September) and two in 2010 (March and August) corresponding, in each year, the first sampling to the dry season and the second one to the rainy season. On both periods, two fresh pig (Sus scrofa Linnaeus) carcasses (about 12 kg each) were exposed to decay in order to attract insects. Each carcass was placed in an iron cage covered by a tent-shaped trap, modified from the one created by Shannon (1939), surrounded by eight pitfall traps. Insects were collected daily, with insect net the ones inside the tents, and with sieves

and forceps those from the pitfalls. In the last sampling period (August 2010), a third set of traps were placed, following the same sampling methods of the other ones, but without carcass, with the aim of verifying the real attractiveness of the carcasses. All insects collected were mounted and deposited in “Coleção Entomológica do Departamento de Sistemática e Ecologia” of “Universidade Federal da Paraíba” (DSEC/UFPB). The study was authorized by the Ethic Commission for the Usage of Animals of the same institution (CEUA/UFPB).

Amongst Coleoptera, 127 adult specimens of Scirtidae were collected, all belonging to Scirtes sp., identified with the keys by younG (2002), and confirmed by the specialist Dr. Rafal Ruta (Wroclaw University, Poland). The species showed the highest abundance among beetles collected from the carcasses, and not a single specimen was collected in the third set of traps placed in the last sampling period. The Scirtidae specimens were more abundant in the dry seasons (77.9%), when compared to the wet ones (22.1%), and 92% of them were collected actively with insect net inside the tents.

The decomposition process lasted eight days, and five stages could be perceived: fresh, bloated, active decay, advanced decay and skeletonization. Specimens of Scirtes sp. were captured on the carcasses following the same colonization pattern showed by members of the families Staphylinidae and Histeridae: the majority were collected during the bloated (33.9%), active decay (20.5%) and advanced decay (33.1%) stages, when there was great abundance of Diptera larvae. Therefore, it is possible to presume that Scirtes sp. adults also act as predators on the carcasses.

Agência(s) de Financiamento: CAPES

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First Record of Scirtidae (Coleoptera) Associated with… Farias et al.

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The presence of Scirtes sp. in this study represents the first record of the family Scirtidae associated with carcasses in the Neotropical region. Though the family is not included in the widely used classification of forensically important Coleoptera by SMith (1986), due to its abundance, seasonality and occurrence pattern on the carcasses, the family showed itself relevant concerning to this aspect. Future studies are required to confirm their role on carcasses and their possible forensic utility. Besides that, since each region has its peculiar carrion insect fauna (PuJol-luz et al. 2008; SantoS et al. 2012; Silva & SantoS et al. 2012), the remarkable presence of Scirtidae reinforces the need of regional studies about the composition of insects associated with carcasses throughout Brazil.

ACKNOWLEDGEMENTS

The authors are grateful to Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) for providing them scholarships.

REFERENCES

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Pujol-Luz, J.R.; L.C. Arantes & R. Constantino, 2008. Cem anos da Entomologia Forense no Brasil (1908-2008). Revista Brasileira de Entomologia, 52: 485-492.

Santos, W.E., A.C.F. Alves & A.J. Creão-Duarte, 2012. Dermestes peruvianus Laporte (Coleoptera, Dermestidae): primeiro registro para o Nordeste do Brasil. EntomoBrasilis, 5: 253-254.

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Slipinski, S.A., R.A.B. Leschen & J.F. Lawrence, 2011. Order Coleoptera Linnaeus, 1758. In: Zhang, Z.-Q. (Ed.) Animal biodiversity: An outline of higher-level classification and survey of taxonomic richness. Zootaxa, 3148: 203-208.

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Yoshitomi, H. & R. Ruta, 2010. Revision of the Scirtes flavoguttatus species-group (Coleoptera: Scirtidae: Scirtinae). Zootaxa, 2467: 1-74.

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Recebido em: 28/12/2012Aceito em: 14/03/2013

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Como citar este artigo:

Farias, R.C.A.P., D. Dal-Bó, W.E. Santos, A.J. Creão-Duarte & P.J. Thyssen, 2013. First Record of Scirtidae (Coleoptera) Associated with Decaying Carcasses in the Neotropical Region. EntomoBrasilis, 6(2): 171-172. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/311. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.311