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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
MESTRADO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
ESTRATÉGIA REPRODUTIVA DO PEIXE HERMAFRODITA
MUSSUM, Synbranchus marmoratus (Osteichthyes, Synbranchidae)
EM UM AÇUDE DO RIO GRANDE DO NORTE, BRASIL
NIRLEI HIRACHY COSTA BARROS
NATAL / RN
2012
NIRLEI HIRACHY COSTA BARROS
ESTRATÉGIA REPRODUTIVA DO PEIXE HERMAFRODITA
MUSSUM, Synbranchus marmoratus (Osteichthyes, Synbranchidae)
EM UM AÇUDE DO RIO GRANDE DO NORTE, BRASIL
ORIENTADORA: PROFA. DRA. SATHYABAMA CHELLAPPA
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-
Graduação em Ciências Biológicas do Centro de
Biociências, da Universidade Federal do Rio
Grande do Norte, como requisito parcial à obtenção
do título de Mestre em Ciências Biológicas.
NATAL / RN
MARÇO, 2012
Barros, Nirlei Hirachy Costa. Estratégia reprodutiva do peixe hermafrodita mussum, Synbranchusmarmoratus Osteichthyes, Synbranchidae em um açude do Rio Grandedo Norte, Brasil / Nirlei Hirachy Costa Barros. - Natal, 2012. 79 f: il.
Orientadora: Profa. Dra. Sathyabama Chellapa. . Dissertação Mestrado. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas.
1. Hermafroditismo animal - Dissertação - 2. Mussum - Dissertação -3. Açude do semiárido - Dissertação. I. Chellapa, Sathyabama. II.Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título.
RN/UF/BSE01 CDU 591.167
Apoio ao UsuárioCatalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial do Centro de Biociências
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
MESTRADO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
ESTRATÉGIA REPRODUTIVA DO PEIXE HERMAFRODITA MUSSUM,
Synbranchus marmoratus (OSTEICHTHYES, SYNBRANCHIDAE) EM UM
AÇUDE DO RIO GRANDE DO NORTE, BRASIL
NIRLEI HIRACHY COSTA BARROS
Esta versão final da dissertação, apresentada pela aluna NIRLEI HIRACHY
COSTA BARROS ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas, do Centro
de Biociências, da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, foi julgada adequada
e aprovada, pelos Membros da Banca Examinadora, na sua redação final.
MEMBROS DA BANCA EXAMINADORA:
____________________________________________
Profa. Dra. Sathyabama Chellappa Depto. de Oceonografia e Limnologia – UFRN (Presidente – Orientadora)
____________________________________________
Prof. Dr. Arrilton Araújo
Depto. de Fisiologia - UFRN (Membro Interno à instituição)
____________________________________________
Profa. Dra. Odete Rocha
UFSCar, SP (Membro Externo à instituição)
Natal/RN, 27 de março de 2012
AGRADECIMENTOS
A Deus pelo dom da vida.
A universidade Federal do Rio grande do Norte pela oportunidade de ensino e
aprendizado.
À Profa. Dr
a. Sathyabama Chellappa, pela amizade, compreensão, aprendizado,
experiência, gentileza, apoio, carinho e excelente orientação, valores que foram
necessários para minha formação acadêmica e elaboração desse trabalho e outros
trabalhos.
Ao Prof. Dr.
Naithirithi Tiruvenkatachary Chellappa pelos ensinamentos,
concelhos e sabedoria, ensinando que na vida o mais importante é lutar pelo que
acreditamos, sempre com humildade e dignidade.
A minha mãe, Maria Conceição, que sempre esteve do meu lado nas horas tristes
e alegres, agradeço pelo seu sorriso diário, admiração, dedicação, amor incondicional,
amizade, educação e pelo apoio. Obrigada pela vida, te amo.
Ao meu pai Diógenes por ter me proporcionado sempre o melhor de tudo
principalmente a educação, obrigada pelo apoio, palavras sábias e investimento em
mim, espero te dar muito orgulho.
―Ser professor é semear em terreno sempre fértil e se encantar com a colheita. Ser
professor é ser condutor de almas e de sonhos, é lapidar diamantes.”
Friedrich Nietzsche
―A família é o porto seguro, pra onde voltamos após uma grande tempestade.‖
Cecília Meireles
“A gratidão é o único tesouro dos humildes”
William Shakespeare
Á minha família, minha avó, minhas tias Maria e Navegante e minha imã
Fernanda pelo apoio e convivência.
Ás minhas primas Irene e Eglane por me apoiar e torcer por mim, nas escolhas
que eu faço em minha vida.
A Especialmente á minha tia Elza (in memorian), que não esta aqui presente,
mas sei que estará sempre cuidando e torcendo por mim, a quem dedico esse trabalho.
Sei que onde ela estiver estará orgulhosa de mim hoje.
Ao meu maior incentivador, Marcus Eduardo pela amizade, companheirismo,
carinho, risadas paciência, surf, cumplicidade, dedicação, respeito, apoio e amor,
obrigada por tudo por estar sempre comigo em todas as horas sempre apoiando minhas
escolhas. Suas vitorias também são as minhas, tenho muito orgulho da pessoa que você
é, e de tudo que você conquistou, sem perder o brilho nos olhos, humildade e caráter.
Desejo que você esteja sempre presente em todas as minhas futuras conquistas, Te amo.
Ás minhas amigas de escola Jamile, pela amizade, apoio, carinho e Liliane (in
memorian), que mesmo não estando presente aqui hoje eu sei que estar lá em cima
como uma estrela olhando e cuidando de mim.
Ás minhas amigas de infância, Dandara, Gaby, Mariana e Renata por terem me
acompanhado desde sempre, em vários momentos de minha vida e por me dar muito
apoio.
“Não deixe de acreditar no amor, mas certifique-se de estar entregando seu
coração para alguém que dê valor aos mesmos sentimentos que você dá, manifeste
suas idéias e planos, para saber se vocês combinam, e certifique-se de que quando
estão juntos aquele abraço vale mais que qualquer palavra.”
Luís Fernando Veríssimo
“Meus amigos são todos assim: metade loucura, outra metade santidade. Escolho-os não
pela pele, mas pela pupila, que tem que ter brilho questionador e tonalidade inquietante.
Escolho meus amigos pela cara lavada e pela alma exposta. Quero amigos sérios, daqueles
que fazem da realidade sua fonte de aprendizagem, mas lutam para que a fantasia não desapareça. Não quero amigos adultos, nem chatos. Quero-os metade infância e outra
metade velhice.”
Fernando Pessoa
Ás minhas amigas da Aline, Liziane, Wanda, Ana Rita e Mirlla agradeço pelo
apoio, pelas risadas, viagens e momentos que me proporcionaram muita felicidade. Eu
me orgulho muito de todas e torço para que sejam sempre felizes em tudo que façam em
suas vidas. Vocês são as melhores lembranças e aquisição da minha época de faculdade.
Á família LABICTIS pela ótima convivência, pelas festas, pelas risadas, pelo
aprendizado e apoio nos trabalhos Mônica, Lúcia, Wallace, Andréa, Ana Ligia, Emilly,
Ozenir, Louise, Marcelo e Thiago.
Aos novos integrantes da iniciação científica, Ana Ligia, Louise, Marcelo e
Ozenir. Sou grata pela contagem de ovócitos, pela convivência e momentos de
descontração no LABICTIS. O tempo não dita necessariamente o nível de importância e
carinho para com outras pessoas, pois apesar do pouco tempo de convivência, já são
bastante queridos.
Á Andréa e Wallace, pela ótima convivência, cumplicidade, amizade e
principalmente pelo apoio e auxilio para a elaboração e finalização desse trabalho.
Tenho muito prazer em tê-los como coautores de meus artigos científicos. Quando
crescer quero ser como vocês, humildes, certos e com um imenso coração.
Ao mar pelas ondas, que todo fim de semana refrescava minhas idéias com um
bom dia de surf, por que não há nada que um dia de surf não cure.
Á CAPES pelo apoio financeiro concedido através da bolsa de Mestrado durante
o período de 2010 a 2012.
“Aqueles que têm um grande autocontrole, ou que estão totalmente absortos no
trabalho, falam pouco. Palavra e ação juntas não andam bem. Repare na
natureza: trabalha continuamente, mas em silêncio. ’’
Mahatma Gandhi
“Seja humilde, pois, até o sol com toda sua grandeza se põe e
deixa a lua brilhar.”
Bob Marley
A todos que de alguma forma passaram em minha vida, e que contribuíram
direto ou indiretamente para realização de muitos outros trabalhos. Obrigada a todos,
sou o resultado da confiança e da força de cada um de vocês.
“Os ideais que iluminaram o meu caminho foram bondade, coragem e verdade.”
Albert Einstein
SUMÁRIO
Página
RESUMO 1
ABSTRACT 2
1.0 INTRODUÇÃO GERAL 4
1.1 Ictiofauna dos açudes do semiárido brasileiro
1.2 Aspectos reprodutivos dos peixes
1.3 Hermafroditismo nos peixes
2.0 OBJETIVOS 10
2.1 Objetivo geral 10
2.2 Objetivos específicos 10
3.0 MATERIAL E MÉTODOS 12
3.1 Local de estudo 12
3.2 Captura dos peixes 14
3.3 Espécie em estudo 16
3.4 Aspectos morfométricos 18
3.5 Proporção sexual dos peixes 18
3.6 Estrutura em comprimento e peso 18
3.7 Primeira maturação gonadal (L50) 19
3.8 Caracterização macroscópica dos estádios de maturação gonadal 19
3.9 Caracterização microscópica dos estádios de maturação gonadal 19
3.10 Índice gonadossomático (IGS) 20
3.11 Índice hepatossomático (IHS) 20
3.12 Fator de condição (K) 21
3.13 Fecundidade, tipo de desova e período reprodutivo 21
3.14 Pluviosidade e parâmetros limnológicos 22
3.15 Normalização do texto 22
4.0 RESULTADOS E DISCUSSÃO 23
4.1 Artigo 1 24
4.2 Artigo 2 42
5.0 CONCLUSÃO 68
6.0 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS GERAIS 70
ANEXOS
74
LISTA DE FIGURAS
Figura 1: Localização da área de estudo: Açude Marechal Dutra, município
de Acari, Rio Grande do Norte
13
Figura 2: Apetrecho de pesca utilizado para a captura dos peixes: a) vista do
covo aberto; b) vista do covo fechado; c) vista lateral de um covo e
d) ilustração do sistema de covos no fundo do açude.
15
Figura 3: Espécie em estudo: mussum, S. marmoratus, taxonomia e sua
distribuição geográfica (pontos amarelos no mapa).
17
1
RESUMO
A estratégia reprodutiva do peixe hermafrodita mussum, Synbranchus marmoratus
(Bloch, 1795) (Osteichthyes: Synbranchidae) foi investigada no açude Marechal Dutra,
Acari, Rio Grande do Norte, utilizando os exemplares capturados mensalmente no
período de julho de 2010 a julho de 2011. Foram verificados os parâmetros
limnológicos e a pluviosidade. Os exemplares capturados foram numerados, pesados,
medidos, dissecados e o fígado e as gônadas foram retiradas, pesadas e identificadas
quanto ao sexo e o estádio de desenvolvimento gonadal. A relação peso-comprimento
foi determinada para sexos agrupados. O tamanho da primeira maturação, o índice
gonadossomático (IGS), o fator de condição (K) e o índice hepatossomático (IHS)
foram determinados. As fases do desenvolvimento das gônadas foram investigadas
usando técnicas macroscópicas e histológicas, além de determinar a fecundidade e o
período reprodutivo da espécie. As características macroscópicas e histológicas de
desenvolvimento gonadal confirmaram os quatro tipos sexuais diferentes na população
dos peixes capturados, sendo: machos primários, fêmeas, intersexos e machos
secundários. Os machos secundários apresentaram os maiores valores de comprimento
total e peso total. A espécie mostrou um crescimento do tipo alométrico negativo com
maior incremento em comprimento do que em peso. O tamanho em que 50% da
população das fêmeas iniciaram o processo de maturação gonadal foi de 43,5 cm de
comprimento total e para os machos secundários foi de 58,5 cm. O fator de condição
apresentou dois picos, um no mês de fevereiro e outro mês de abril de 2011. IGS
indicou um período de reprodução durante julho a setembro de 2010, mostrando
correlação negativa ao fator de condição. IHS mostrou um pico no mês de fevereiro
com o menor valor no mês de dezembro coincidindo com o período de seca da região. A
espécie apresenta um período reprodutivo entre o final das chuvas e o início da seca. S.
marmoratus mostra uma estratégia reprodutiva sazonal que aperfeiçoa seu sucesso
reprodutivo dentro das condições climáticas do semiárido.
Palavras chave: mussum, Synbranchus marmoratus, estratégia reprodutiva,
hermafroditismo, açude do semiárido.
2
ABSTRACT
Reproductive strategy of the hermaphrodite fish the marbled swamp eel,
Synbranchus marmoratus (Bloch, 1795) (Osteichthyes: Synbranchidae) was
investigated in the Marechal Dutra reservoir, Acari, Rio Grande do Norte, using fish
samples captured monthly during the period of July 2010 to July 2011. The
limnological parameters and rainfall were verified. The captured fish specimens were
numbered, weighed, measured, dissected and their gonads and liver were removed,
weighed and identified as to sex and developmental stages of gonads. The length-weight
relationship was determined for grouped sex. The size of first gonadal maturation,
gonadosomatic index (GSI), condition factor (K) and hepatosomatic index (HSI) were
calculated. The development stages of the gonads were investigated using macroscopic
and histological techniques, besides the fecundity and reproductive period. The
macroscopic characteristics and the histological development of gonads confirmed the
four different sexual types in the sampled population: primary males, females, intersex
and secondary males. The secondary males were bigger and heavier than all the other
types. This species showed a negative allometric growth with a higher increase in length
than weight. The size at which 50% of the females began the process of gonadal
maturation was 43.5 cm of total length, and for secondary males it was 58.5 cm.
Condition factor showed two peaks in February and in April 2011. IGS indicated a
reproductive period from July to September 2010 and was negatively correlated with
the condition factor and rainfall. IGS showed a negative correlation when compared
with the condition factor and the rainy season. HSI was highest in February ad lowest in
December. The reproductive period of this species occurs between the end of the rainy
season and the beginning of the dry season. S. marmoratus presents a seasonal
reproductive strategy which optimizes its reproductive success under the semiarid
climatic conditions.
Keywords: Marbled swamp eel, Synbranchus marmoratus, reproductive strategy,
hermaphroditism, semi-arid reservoir.
1
INTRODUÇÃO GERAL INTRODUÇÃO GERAL
4
1.1 Ictiofauna dos açudes do semiárido brasileiro
O semiárido brasileiro corresponde a uma das seis grandes zonas climáticas do
Brasil e estão representados principalmente nas regiões Nordeste e Sudeste. É uma
região de grande importância ecológica por apresentar um regime hidrológico
característico. As bacias hidrográficas sob o domínio do semiárido apresentam
características peculiares, como regime intermitente e sazonal de seus rios. Esses cursos
de água têm como característica secarem durante a maior parte do tempo, reflexo direto
das precipitações escassas e irregulares, associadas à alta taxa de evaporação hídrica.
Por apresentar essas características peculiares, se fez necessária uma expansão dos
recursos hídricos da região, no qual a medida adotada foi o barramento de vários rios
para construção de açudes. Esta medida tem sido uma grande ameaça para o regime de
escoamento natural e a integridade ecológica dos rios e córregos do semi-arido. Esses
corpos aquáticos vêm apresentando uma significativa redução na diversidade de peixes
nativos, devido principalmente à degradação e fragmentação desses ecossistemas, a
sobrepesca dos estoques e a introdução de espécies de outras bacias e/ou espécies
exóticas, que juntos provocam a desestruturação das comunidades ou até mesmo a
extinção local de algumas espécies (AB’ SABER, 1995).
O bioma Caatinga é o principal ecossistema existente no Nordeste brasileiro,
estendendo-se numa área de 844.453 Km2, onde predomina o clima semiárido. A
Caatinga compreende cerca de 7% do território nacional e 70% do Nordeste brasileiro.
Trata-se de um bioma dominado pela vegetação com características xerofíticas
encontrado nos estados da Bahia, Ceará, Piauí, Pernambuco, Rio Grande do Norte,
Paraíba, Sergipe, Alagoas, Maranhão e Minas Gerais. O termo ―caatinga‖ é de origem
Tupi e significa ―mata branca‖, referindo-se ao aspecto da vegetação durante a estação
seca, quando a maioria das árvores perde as folhas e os troncos esbranquiçados e
brilhantes dominam a paisagem. Por sofrer influência do clima semiárido apresenta um
regime de chuvas que interfere na vida de animais e vegetais, que são obrigados a
desenvolver mecanismos próprios para sobreviver (LEAL et al., 2005; PRADO, 2003).
As espécies de peixes que ocorrem na Caatinga representam o resultado de
processos históricos de especiação (LUNDBERG et al., 1998). A ictiofauna dos açudes
do semiárido brasileiro representa o resultado de processos ecológicos que
determinaram a adaptação de espécies às condições climáticas e ao regime hidrológico
da região, processos antrópicos, como as alterações ambientais e os programas de
5
erradicação e introdução de espécies, que levaram á exclusão de elementos autóctones
da fauna original. Esses são fatores que levam á extinção de espécies endêmicas de
peixes. Com a introdução de espécies exóticas a ictiofauna da Caatinga teve uma grande
redução de suas espécies nativas, pois as espécies exóticas competem por recursos, que
já são muitas vezes escassos (ROSA et al., 2003; 2004).
A compilação taxonômica dos peixes que ocorrem no bioma Caatinga revelou a
presença de 240 espécies, distribuídas em sete ordens. A ordem Siluriformes apresenta a
maior diversidade, com 101 espécies, Characiformes apresentam a segunda maior
diversidade, com 89 espécies. As demais ordens são representadas pelos
Gymnotiformes (6), Perciformes (17), Myliobatiformes (1), Clupeiformes (1) e
Synbranchiformes (1). Do total de espécies de peixes encontradas, nove são
introduzidas e 136 são consideradas endêmicas para Caatinga (ROSA et al. 2005;
CHELLAPPA et al., 2009; CHELLAPPA et al., 2011; NASCIMENTO et al., 2011a).
1.2 Aspectos reprodutivos dos peixes
A maioria das espécies de peixes mostra uma periodicidade em seu processo
reprodutivo, iniciando seu desenvolvimento gonadal em uma época anterior àquela de
reprodução, e completando sua maturação gonadal no momento em que as condições
ambientais forem adequadas à fecundação e desenvolvimento de sua prole. A fonte
energética e os nutrientes necessários para o processo de maturação ovocitária e
desencadeamento da reprodução nos peixes são obtidos a partir do alimento ingerido ou
de reservas energéticas depositadas em diferentes partes do organismo (VAZZOLER,
1996). Os índices biológicos, gonadossomático, hepatossomático e de gordura
celomática indicam como peixes usam os recursos naturais do ambiente para gerar
energia que vai atender às diferentes fases da reprodução (VAZZOLER, 1996;
GODINHO, 1991). Durante o ciclo reprodutivo, o fator de condição (K) pode variar de
acordo com as condições de alimentação e desenvolvimento gonadal e pode ser usado,
para algumas espécies, como um indicador do período de desova (CHELLAPPA et al.,
1995; BARBIERI et al. 1996; BARROS et al., 2011).
A morfologia das gônadas em níveis macroscópicos e histológicos
tem sido bastante estudada. A partir da análise detalhada das gonadas se consegue
identificar os ciclos reprodutivos anuais, o início da maturidade reprodutiva,
rítmos de desova, fecundidade e vários outros aspectos da biologia reprodutiva
principalmente de peixes nativos, para o estabelecimento de programas de conservação
6
das espécies. Também é através das gonadas que se consegue identificar o tipo de
desova da espécie, que nos teleósteos pode ser de dois tipos: total e parcelada. Para
peixes com desova total, os ovócitos produzidos são usados uma única vez durante o
seu período de vida. Na desova parcelada, há a liberação contínua de ovócitos maduros
durante o período reprodutivo (VAZZOLER, 1996; BUENO et al., 2006; CHELLAPPA
et al., 2009).
Estudos acerca da estrutura em comprimento e peso de peixes são de grande
importância, uma vez que muitas respostas elucidativas sobre a ecologia das espécies
são obtidas com dados dessa natureza, bem como aspectos de possíveis reflexos das
condições ambientais em que a população se desenvolveu. Estes dados fornecem
também indicações sobre a pesca, mortalidade, época de recrutamento e informações da
região onde essa espécie desova (VAZZOLER & AMADIO, 1989). A relação peso-
comprimento fornece informações biológicas que possibilitam a estimativa do peso
individuo através do conhecimento do comprimento e vice-versa. Também permite
medir a variação de peso esperado para o comprimento de um indivíduo ou grupo de
indivíduos como indicação de sua condição, isto é, acúmulo de gordura, bem estar geral,
e desenvolvimento gonadal (GOULART, 1994; NASCIMENTO et al., 2011b).
As espécies de peixes apresentam variadas estratégias de vida, as quais
permitem a sobrevivência destes organismos em distintos habitats. Dentre as estratégias
de vida está inserida a estratégia reprodutiva, definida como o conjunto de
características que uma espécie deverá manifestar para ter sucesso na reprodução, de
modo a garantir o equilíbrio populacional. Essas características, variáveis e adaptativas,
são denominadas táticas reprodutivas. As táticas reprodutivas estão geralmente
associadas a condições favoráveis de desenvolvimento de ovos e larvas (VAZZOLER,
1996; LOWE-McCONNELL, 1999).
Winemiller (1989) propôs três padrões reprodutivos para os peixes de água doce
sul-americanos: Estratégia de equilíbrio (K) adotada pelos peixes com pequenas
flutuações populacionais ao longo do ano, tamanho do corpo grande, classe de tamanho
corporal uniformemente distribuída ao longo do ano, período reprodutivo prolongado,
ovócitos grandes, desovas repetidas e cuidado parental bem desenvolvido. Exemplos:
espécies da Ordem Characiformes e Siluriformes (BAILLY, 2006). Estratégia
Oportunista (r) adotada pelos peixes com flutuações populacionais intermediárias,
tamanhos do corpo pequeno, distribuição de tamanho corporal uniforme durante a
estação chuvosa, período de desova prolongada, repetido surtos reprodutivos, lotes com
7
ovócitos pequenos, e pouco ou nenhum cuidado parental. Exemplos: espécies da Ordem
Characiformes; Perciformes e Siluriformes (BAILLY, 2006). Estratégia sazonal
adotada pelos peixes com grandes flutuações em populações locais, tamanho do corpo
intermediário a grande, período reprodutivo curto, predominância de adultos na estação
seca e de juvenis na chuvosa, longos tempo de procriação, poucos surtos reprodutivos
por ano, fecundidade intermediária alta, ovócitos pequenos e pouco ou nenhum cuidado
parental. Exemplos: espécies da Ordem Characiformes e Siluriformes (BAILLY, 2006).
1.3 Hermafroditismo nos peixes
Nos peixes teleósteos os padrões de sexualidade se manifestam de varias formas
e são determinados por mecanismos genéticos e fatores ambientais aos quais esses
peixes são submetidos. Cerca de 50% das famílias de peixes teleósteos tropicais
apresentam espécies hermafroditas (AGOSTINHO et al., 1992).
Uma espécie e considerada hermafrodita funcional se uma porção de seus
indivíduos funcionam com ambos os sexos simultaneamente ou sequencialmente em
algum momento de sua vida. Há dois tipos de hermafroditismo funcional nos peixes. O
tipo simultâneo, onde os indivíduos apresentam ambos os sexos durante toda sua vida,
podendo haver um maior ou menor grau de sincronia e inversão de sexo. No tipo
hermafroditismo sequencial, ocorre uma inversão de sexo, de fêmea para macho ou
vice-versa (LONE et al., 2001). Essa inversão sexual e geral ocorre de forma
espontânea, sendo influenciada pelo comportamento sexual, por indução hormonal,
fatores genéticos e fisiológicos. A inversão sexual ocorre de forma não espontânea
quando está ligada apenas a alguns indivíduos de uma espécie, que utilizam a inversão
sexual como mecanismo de defesa, em resposta a alterações no seu habitat e condições
ambientais extremas, tais como: poluição aquática e mudança de temperatura
(WERNER, 1982).
A inversão sexual é a característica marcante do hermafroditismo sequencial, e
oferece uma vantagem adaptativa a esses indivíduos (LO NOSTRO, 2000). Existem
dois tipos de hermafroditismo sequencial: a protandria e a protoginia. Nas espécies
hermafroditas sequenciais protândricas, uma boa parte ou todos os indivíduos de uma
população, inicialmente se reproduzem como machos e posteriormente passam a se
reproduzir como fêmeas. As gônadas inicialmente são testículos e posteriormente são
substituídos ou remodelados se tornando ovários funcionais.
8
Espécies hermafroditas sequenciais protogínicas são mais frequentes entre os
peixes teleósteos (SADOVY; SHAPIRO, 1987). O desenvolvimento desse tipo de
hermafroditismo apresenta algumas diferenças. Ocorre quando, uma boa parte ou todos
os indivíduos de uma população, primeiramente são fêmeas funcionais e mais tarde os
ovários sofrem mudanças e são remodelados em testículos. Em algumas espécies
hermafroditas sequenciais, protogínicas ou protandricas, os indivíduos podem seguir
uma sequencia alternativa de desenvolvimento para chegar ao sexo final (REINBOTH,
1967). Na diandria ou na diginia, o segundo sexo pode resultar tanto de um processo de
inversão, quanto diferenciar-se diretamente na fase juvenil. Na diandria, indivíduos
resultantes da mudança de sexo são ditos secundários, e os indivíduos que não sofrem
esse processo são ditos primários (WARNE; ROBERTSON, 1978).
Nas espécies protogínicas diândricas, são encontrados dois tipos de machos, os
primários que descendem de uma diferenciação direta, e os machos secundários, que são
provenientes de fêmeas após a mudança de sexo (OKADA, 1966). A mudança de sexo
se dá quando ocorre a degeneração do tecido gonadal do primeiro sexo e o crescimento
do segundo sexo, passando por uma fase transicional de intersexo. Nesta fase são
presentes tanto os tecidos femininos como masculinos. Durante a fase de intersexo
ocorrem várias mudanças, tais como: uma aparente desorganização na estrutura gonadal
padrão, degeneração das células somáticas germinativas e estruturais associadas ao
primeiro sexo (fêmea), intensa proliferação de tecido intersticial com estrutura típica do
segundo sexo, proliferação das células germinativas do sexo oposto; e presença de
macrófagos e granulócitos. Esses macrófagos e granulócitos estão possivelmente
envolvidos, na fagocitose ou remoção de partículas provenientes da degradação celular,
e reabsorção de restos teciduais (BESSEAU; BRUSLÉ-SICARD, 1991; BRUSLÉ-
SICARD et al., 1994; BRUSLÉ-SICARD et al., 1992; BRUSLÉ-SICARD;
FOURCAULT, 1997). Nas espécies hermafroditas protogínicas diândricas, quatro tipos
sexuais são observados, tais como: fêmea funcional, macho primário, machos
secundários e intersexos (LO NOSTRO, 2000).
Na família Synbranchidae, o hermafroditismo sequencial protogínico aparece
dominante nas seguintes espécies: Monopterus albus (CHAN; PHILLIPS, 1967) e
Synbranchus marmoratus (LIEM, 1968; CASTILHO-ALMEIDA, 1999; LO NOSTRO,
2000). Os membros da família Synbranchidae ocorrem em uma variedade de habitats,
incluindo águas doces e estuarinas da América Central, América do Sul, Cuba, África
Ocidental, Ásia e no Arquipélago Indo-Australiano (NELSON, 1994).
9
S. marmoratus Bloch 1975, é popularmente conhecido como mussum (BRITSKI
et al.,1999), é um peixe teleósteo que pertence á Família Synbranchidae (ordem
Synbranchiformes) (LO NOSTRO, 2000). O nome desta família de peixes está
relacionado a uma de suas principais características, derivando do grego syn (unidos) +
branchia (brânquias) = ―brânquias unidas‖. Quando comparado com outras famílias de
peixes ósseos os membros de Synbranchidae constituem um grupo relativamente
pequeno, com apenas quatro gêneros e pouco mais de vinte espécies, distribuídas na
região tropical da Ásia, na Oceania, oeste da África, América Central e América do Sul.
Dos quatro gêneros pertencentes à família Synbranchidae, Synbranchus (com duas
espécies conhecidas: S. marmoratus e S. madeira), é o único que corre no continente
americano, sendo encontrado desde o sul do México (Vera Cruz), estendendo-se pela
América central, até o sul da América do Sul (sul da província de Buenos Aires)
(ROSEN; GREENWOOD, 1976; NELSON, 1994).
O Synbranchus marmoratus É uma espécie bentônica, considerada um predador
de hábitos noturnos, se alimentando de presas vivas. Na fase adulta é carnívoro, ingere
peixes e moluscos (Pellecipoda e Gastropoda), bem como insetos, minhocas e materiais
vegetais e crustáceos (LO NOSTRO, 2000). Em muitas localidades da Argentina é
utilizada para consumo humano, por ter semelhança com a enguia europeia e asiática,
Anguilla sp, muito explorada e consumida nesses países. (LO NOSTRO, 2000).
Considerando a carência das informações sobre os aspectos reprodutivos da
ictiofauna de espécies hermafroditas nativas dos açudes do bioma Caatinga, fez-se
necessária a realização desta pesquisa. É importante o aprofundamento do
conhecimento da estratégia reprodutiva do muçum S. marmoratus, correlacionando com
as condições ambientais, gerando informações para subsidiar medidas de manejo e de
exploração racional dessa espécie, bem como gerar uma maior compreensão da
diversidade da sexualidade em peixes teleósteos.
OBJETIVOS
Ardea alba
10
2.0 OBJETIVOS
2.1 Objetivo geral
Este trabalho objetivou verificar a estratégia reprodutiva do peixe hermafrodita
mussum, Synbranchus marmoratus, Bloch 1975 (Osteichthyes: Synbranchidae), no
açude Marechal Dutra, Acari, Rio Grande do Norte, inserido no bioma Caatinga, a fim
de fornecer subsídios para a conservação dessa espécie nos açudes do Rio Grande do
Norte.
2.2 Objetivos específicos
Determinar a estrutura e a relação peso-comprimento, a proporção sexual, o
índice gonadossomático (IGS), o fator de condição (K) e a relação
hepatossomática (IHS) da espécie S. marmoratus;
Verificar o período reprodutivo da espécie em relação às variações de regime
pluviométrico, e as variáveis limnológicos, tais como, temperatura, potencial
hidrogeniônico, condutividade elétrica e oxigênio dissolvido das águas do açude
para caracterizar sua estratégia reprodutiva nas condições climáticas do
semiárido.
Artigo 1: Dinâmica temporal da reprodução do peixe hermafrodita mussum,
Synbranchus marmoratus (Osteichthyes, Synbranchidae)
(Temporal dynamics of reproduction in the hermaphroditic marbled swamp eel,
Synbranchus marmoratus)
Será enviado para a revista: Journal of Applied Ichthyology
Caracterizar macro e microscopicamente os estádios de desenvolvimento
gônadal das fêmeas, os intersexos, os machos primários e secundários, o
comprimento médio de primeira maturação gonadal (L50), a fecundidade, o tipo
de desova e o período reprodutivo da espécie S. marmoratus para caracterizar
sua estratégia reprodutiva nas condições climáticas do semiárido
11
Artigo 2: Mudanças histológicas gônadais que ocorrem durante inversão sexual no
peixe mussum, Synbranchus marmoratus
(Histological changes which occur in gonads during sex reversal in marbled swamp eel,
Synbranchus marmoratus)
Será enviado para a revista: Ecology of Freshwater Fish
MATERIAL E MÉTODOS
12
3. Material e Métodos
3.0 MATERIAL E MÉTODOS
3.1 Local de estudo
O trabalho foi realizado no açude Marechal Dutra, localizado no RN, entre as
coordenadas (―6°24’06,87‖ S e 36°35’07,23‖ W), localizado no semi-árido potiguar na
bacia do Rio Piranhas-Assu que está inserida na mesorregião centro-oeste do Rio
Grande do Norte/ Brasil (Figura 1). O rio Piranhas-Assu nasce na Serra do Bongá, na
Paraíba, com o nome de rio Piranhas, recebe as águas dos rios Paraibanos Piancó e do
Peixe e adentra no Rio Grande do Norte pelo município de Jardim de Piranhas,
passando a receber as águas de todos os rios que formam a bacia hidrográfica da região
do Seridó. O rio Piranhas-Assu é o mais importante do Estado do RN. Represado pela
barragem Engenheiro Armando Ribeiro Gonçalves, passou a formar um grande lago,
que, através de adutoras, abastece de água várias cidades desse Estado, além de irrigar a
área de cultivo de frutas tropicais, principalmente o melão (CBH, 2010).
A barragem Marechal Dutra ou Gargalheiras como é popularmente conhecido,
fica situada na bacia do Rio Acauã do Sistema Piranhas e o rio foi represado para a sua
construção. A barragem tem uma altura de 32,5 metros e 250 metros de comprimento, a
bacia hidráulica ocupa uma área de 780 hectares e sua capacidade máxima de
armazenamento chega aos 40 milhões de metros cúbicos de água (SERHID, 2008).
13
36°22’18.01’’S
36°37’35.02’’O
6°25’51.85’’S 36°37’23.80’’O
36°32’39.92’’O 6°22’17.17’’S
6°25’59.40’’S 36°32’55.53’’O
Açude Marechal Dutra
Figura 1. Localização da área de estudo: Açude Marechal Dutra, município de Acari, Rio Grande do Norte.
14
3.2 Captura dos peixes
Foram coletados mensalmente exemplares de S. marmoratus no período de julho de
2010 a julho de 2011, no Açude Marechal Dutra. A captura dos espécimes foi realizada
com auxílio de pescadores que utilizaram covos, que são armadilhas confeccionadas em
PVC, cilíndricos, que medem cerca de 40 cm de comprimento e 15 cm de diâmetro. Os
covos são armadilhas utilizadas para a captura de camarões na região do açude.
Estruturalmente os covos são ligados uns aos outros por cordas, onde existe uma corda
principal que serve de sustentação a outros covos; cada corda principal suporta de 8 a 10
covos, que ao serem colocados na água não flutuam, descendo ao substrato, sendo uma
armadilha eficaz para capturar espécies bentônicas (Figura 2). Devido ao fato de S.
marmoratus apresentar um habito bentônico e noturno, os covos foram colocados no
fundo do açude no final da tarde, às 17h e retirados pela manhã, às 8h. Após as coletas,
os exemplares foram acondicionados em caixas térmicas, em seguida transportados ao
Laboratório de Ictiologia, do Departamento de Oceanografia e Limnologia da
Universidade Federal do Rio Grande do Norte para a realização da triagem.
15
Figura 2. Apetrecho de pesca utilizado para a captura dos peixes: a) vista do covo aberto; b) vista do
covo fechado; c) vista lateral de um covo e d) ilustração do sistema de covos no fundo do açude.
16
3.3 Espécie em estudo
O mussum, Synbranchus marmoratus (Figura 3) e uma espécie nativa do bioma
caatinga, que se destaca pela sua forma característica. Possui corpo cilíndrico, alongado,
sem escamas, com nadadeiras rudimentares ou até mesmo ausentes. São comumente
encontrados em lagos, córregos, brejos, pântanos, açudes e rios. Podem habitar o
interior de cavernas, ou em túnel que eles constroem nas margens dos rios para se
abrigar. Esse comportamento ocorre principalmente na região do semi-arido nordestino,
durante o inicio da estação da seca, com baixo nível da água, quando eles constroem
―túneis‖, onde se enterram e passam um período de dormência durante a época de
estiagem até que a chegada da estação chuvosa. Este ―túnel‖, em grande parte apresenta
um formato sub-horizontal, pode ter vários divertículos, seguidos por uma secção
vertical que leva ao exterior por uma abertura única (GRAHAM et al., 1995; KENNY,
1995). Embora seu metabolismo diminua muito neste período o peixe permanece ativo.
Sua pele libera grande quantidade de muco, e assim se mantém umedecida, enquanto
alterações na fisiologia de órgãos como rins e fígado garantem a sobrevivência sem
alimentação (ROBINS et al., 1991).
A respiração diferenciada habilita o mussum a migrar durante a noite de um corpo
d’agua para outro que esteja próximo, pois consegue sobreviver com adaptações que
permitem respirar fora da água, graças à faringe altamente vascularizada, que funciona
como um pulmão. Quanto à reprodução é uma espécie hermafrodita, protogínica
diandrica (LO NOSTRO, 2000).
17
Figura 3. Espécie em estudo: mussum, S. marmoratus, taxonomia e sua distribuição geográfica (pontos amarelos no mapa).
Classe: Osteichthyes
Subclasse: Actinopterigii
Divisão: Teleostei
Superordem: Acanthoptherygii
Ordem: Synbranchiformes
Família: Synbranchidae
Gênero: Synbranchus
Espécie: Synbranchus marmoratus
Bloch 1975 (NELSON, 1994)
6 cm
18
3.4 Aspectos morfométricos
Para cada exemplar foram registradas as seguintes medidas morfométricas:
Comprimento total (Lt): distância entre a extremidade anterior da maxila à
extremidade final da nadadeira caudal, expressa em centímetros;
Peso total (Wt): peso total do exemplar expresso em gramas, com aproximação em
centigramas, utilizando-se balança de precisão;
Peso das gônadas (Wg): o peso dos ovários e testículos expresso em gramas,
utilizando-se balança de precisão;
Peso do fígado (Wf): o peso do fígado expresso em gramas, utilizando-se balança de
precisão.
3.5 Proporção entre quatro tipos sexuais dos peixes
Os peixes foram dissecados e as gônadas foram removidas, pesadas e examinadas
para identificar os sexos. A proporção foi verificada através da analise de distribuição
de frequência relativa mensal de machos primários, fêmeas, machos secundários e
intersexos.
3.6 Estrutura em comprimento e peso e relação peso-comprimento
A análise da relação entre o peso total e o comprimento total dos machos e
fêmeas, foi realizada através da distribuição dos pontos empíricos individuais destas
variáveis, considerando o comprimento total como a variável independente e o peso
total como a variável dependente, de modo a estabelecer a expressão matemática que
melhor se ajuste aos dados da relação entre as variáveis envolvidas (SANTOS, 1978).
Wt = K Lt
, em que.
Lt = comprimento total dos indivíduos no instante t;
Wt = peso total dos indivíduos no instante t;
K = fator de condição relacionado com o grau de engorda do animal;
= constante relacionada com a forma de crescimento da espécie.
ln Wt = ln + ln Lt
19
Os dados empíricos da equação foram logaritmizados, para que houvesse uma relação
linear entre as variáveis envolvidas.
3.7 Primeira maturação gonadal (L50)
Para a determinação do comprimento total da primeira maturação sexual, foram
agrupadas as gônadas de machos e fêmeas utilizando-se apenas indivíduos adultos (nos
estádios em maturação, maduro e esvaziado). De acordo com a distribuição das
frequências relativas acumuladas por classes de comprimento total (MORENO et al,
2005).
3.8 Caracterização macroscópica dos estádios de maturação gonadal
Para o estudo macroscópico dos estádios de desenvolvimento, as gônadas foram
revisadas através de incisão ventro-mediana, exposição e inspeção. Através da analise
das gônadas, a identificação dos estádios foram feitas considerando-se os seguintes
aspectos: cor, transparência, vascularização superficial, flacidez, tamanho em relação à
cavidade abdominal e, no caso dos ovários, a visualização dos ovócitos (WEST, 1990;
PALMER et al., 1995; VAZZOLER, 1996; LO NOSTRO, 2000).
3.9 Caracterização microscópica dos estádios de maturação gonadal
As gônadas foram retiradas fragmentos de aproximadamente 1 a 5 cm de
espessura dos ovários, para o estudo histológico dos estádios de desenvolvimento. Os
fragmentos foram fixados em Bouin por 12 a 24 horas (dependendo do tamanho),
lavados em água corrente por 24 horas para retirada do excesso do fixador e
transferidas para álcool 70%, passando por lavagens sucessivas até que todo excesso de
ácido pícrico fosse removido, ou seja, até que o álcool não apresentasse mais a
coloração amarelada.
Após a fixação, os fragmentos foram submetidos às técnicas tradicionais de
tecidos, descritas por Michalany (1990), que foram realizadas no Laboratório de
Histologia do Centro de Biociências da Universidade Federal do Rio Grande do Norte.
Todos os fragmentos foram desidratados em banhos de álcool etílico de uma hora cada,
em concentrações 80%, 90%, 100%, 100%, 100%. Em seguida, foi realizada a
diafanização em quatro banhos de xilol por 30 minutos em cada um, de modo a garantir
clareamento do material e total retirada do álcool. Após a diafanização, foi realizada a
20
impregnação (parafinização), onde os fragmentos foram colocados em três parafinas
histológicas a 600, por uma hora em cada, a fim de garantir total retirada do xilol e
finalmente foi realizada a inclusão (emblocamento) no mesmo tipo de parafina. Os
blocos foram etiquetados para posterior análise.
Após a inclusão, o material foi cortado em micrótomo ajustado para 5µm e foi
desparafinado (dois banhos de xilol de 5 minutos cada), desidratados (banho em álcool
a 100%, 90%, 80% e 70%, de 5 minutos cada) e hidratados durante 10 minutos em
água corrente. Após estes procedimentos, os cortes foram corados com HE
(Hematoxilina-Eosina), onde o material permaneceu 2 minutos em hematoxilina e 3
segundos em eosina. Procedia-se depois da coloração a montagem definitiva das
lâminas. A leitura das lâminas foi feita em um microscópio Nikon Eclipse (E200)
(100X e 400X) no laboratório de Biotecnologia de Microalgas da Universidade Federal
do Rio Grande do Norte.
A descrição histológica das fases de desenvolvimento ovocitário e a
classificação microscópica dos estádios de maturação dos ovários foram feitas
utilizando-se a terminologia descrita por Vazzoler (1996) e West (1990).
3.10 Índice gonadossomático (IGS)
A curva de maturação foi estabelecida (WOOTTON et al., 1978; MCADAM et al.,
1999), utilizando-se a variação mensal dos valores médios do índice gonadossomático
(IGS) para sexos agrupados o qual foi calculado, com base na expressão:
IGS =100 (Wg/ Wt)
Onde,
Wg - peso da gônada em gramas;
Wt - peso total de cada indivíduo.
3.11 Índice hepatossomático (IHS)
O Índice Hepatossomático (IHS) representa a razão entre o peso do fígado (Wf)
e o peso total (Wt) de cada exemplar e auxilia na determinação da biologia
alimentar e reprodutiva. É demonstrado pela equação sugerida por Wooton et al.
(1978):
IHS = Wf / Wt 100 onde,
Wf = peso total do fígado;
21
Wt = peso total dos indivíduos no instante t.
3.12 Fator de condição (K)
O fator de condição (K) fornece importantes informações sobre o estado
fisiológico dos peixes, partindo do pressuposto de que indivíduos com maior massa em
um dado comprimento estão em melhor condição. A variação desse índice ao longo do
ano pode ser utilizada como um dado adicional ao estudo dos ciclos sazonais dos
processos de reprodução. Calculado através da relação peso/comprimento (LE CREN,
1951; LIMA-JUNIOR et al., 2002) e, assim representado:
K = Wt/ Lp
onde,
Lp = comprimento padrão dos indivíduos no instante t;
= coeficiente angular;
Wt = peso total dos indivíduos no instante t.
3.13 Fecundidade, tipo de desova e período reprodutivo
Para estimar a fecundidade (F) foram utilizadas gônadas de 10 fêmeas maduras. Os
peixes foram dissecados e seus ovários foram retirados, pesados e foi feita uma incisão
longitudinal em suas membranas, e foram colocados em Solução de Gilson por 24 horas
para uma completa dissociação dos ovócitos. Posteriormente os ovócitos dissociados
foram lavados e preservados em álcool etílico a 70%. Foram extraídas sub-amostras de
0,1 grama cada (três réplicas). As contagens dos ovócitos nas sub-amostras foram feitas
utilizando placas de BOGOROV e um estéreo-microscópio uma ocular micrométrica.
A fecundidade total foi estimada por regra de três para o peso total dos ovócitos nas
gônadas. Fecundidade = [(número de ovócitos maduros no fragmento do ovário) x (peso
total de ovário)] / (peso do fragmento do ovário).
O tipo de desova foi avaliado através da medição do diâmetro dos ovócitos (em
µm) e através da análise histológica do desenvolvimento dos ovócitos (VAZZOLER
1996).
O período reprodutivo foi determinado através da distribuição das frequências
relativas (%) de cada estádio de maturação das gônadas e a variação da média mensal
do índice gonadossomático (IGS), considerando os sexos separados (VAZZOLER,
1996).
22
3.14 Pluviosidade e parâmetros limnológicos
Para caracterizar o índice de pluviosidade e identificar os períodos de estiagem e
chuva, foram obtidos dados de precipitação pluviométrica da área de estudo através da
Empresa de Pesquisa Agropecuária do Rio Grande do Norte S/A (EMPARN), tendo
como ponto de captação de chuva a cidade de Acarí, RN.
Os parâmetros limnológicos das águas, tais como: temperatura da água (ºC),
concentração de oxigênio dissolvido (mgL-1), pH e condutividade elétrica (μScm
-1),
foram medidos in situ através de sondas específicas do kit multiparâmetro WTW multi
340i, realizando sua calibração antes de cada coleta. Os valores sempre foram
registrados entre as 09h00min e 10h00min.
3.15 Normalizações do texto
A estrutura do texto, as citações, as referências bibliográficas e a diagramação da
dissertação foram feitas baseadas na Associação Brasileira de Normas e Técnicas,
ABNT, segundo Menezes e Carvalho (2006).
RESULTADOS E DISCUSSÃO
23
4.0 RESULTADOS E DISCUSSÃO
Os resultados estão apresentados em forma de dois artigos científicos em
preparação.
Artigo 1: Dinâmica temporal da reprodução do peixe hermafrodita mussum,
Synbranchus marmoratus (Osteichthyes, Synbranchidae)
(Temporal dynamics of reproduction in the hermaphroditic marbled swamp
eel, Synbranchus marmoratus)
Será enviado para a revista: Journal of Applied Ichthyology
Artigo 2: Mudanças histológicas gonadais que ocorrem durante reversão sexual no
peixe mussum, Synbranchus marmoratus
(Histological changes in gonadal development during sex reversal in marbled swamp
eel, Synbranchus marmoratus)
Será enviado para a revista: Ecology of Freshwater Fish
24
4.1 Artigo 1
Dinâmica temporal da reprodução do peixe hermafrodita mussum, Synbranchus
marmoratus (Osteichthyes, Synbranchidae)
(Temporal dynamics of reproduction in the hermaphroditic marbled
swamp eel, Synbranchus marmoratus)
Nirlei Hirachy Costa Barros1*, Wallace Silva do Nascimento
2, Andréa Soares de
Araújo2 e Sathyabama Chellappa
1
1Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas, Centro de Biociências,
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Av. Salgado Filho, 3000, Lagoa Nova,
Natal, Rio Grande do Norte, CEP 59.072-970 Brasil
E-mail: [email protected]; [email protected] 2Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia, Centro de Biociências, Universidade
Federal do Rio Grande do Norte, Av. Salgado Filho, 3000, Lagoa Nova, Natal, Rio
Grande do Norte, CEP 59.072-970 Brasil
E-mail: [email protected], [email protected]
25
Temporal dynamics of reproduction in the hermaphroditic marbled
swamp eel, Synbranchus marmoratus
RESUMO
Foi investigada a dinâmica temporal da reprodução do peixe neotropical
mussum, Synbranchus marmoratus. Os peixes foram coletados em um reservatório
tropical e utilizados para determinar a relação peso-comprimento, comprimento da
primeira maturação gonadal, estágios de maturação das gônadas, índice
gonadossomático, fator de condição, índice hepatossomático e período reprodutivo. A
distribuição temporal das chuvas, temperatura, concentração de oxigênio dissolvido, o
pH e a condutividade elétrica da água foram relacionados com o período reprodutivo do
peixe mussum. A população amostrada foi constituída de quatro tipos de indivíduos:
machos primários, fêmeas, intersexos e machos secundários. Os machos secundários
foram maiores e mais pesados do que todos os outros tipos sexuais. Essa espécie
apresentou crescimento alométrico negativo, com um aumento maior em comprimento
do que em peso. O comprimento médio de primeira maturação das fêmeas foi de 43,5
cm de comprimento total, e de machos secundários foi de 58,5 cm. O período
reprodutivo estendeu-se de julho a setembro e o IGS foi negativamente correlacionado
com o fator de condição. O IHS foi elevado antes do perido reprodutivo e foi baixo
depois da reprodução. A temperatura da água, pH e condutividade elétrica foram os
fatores ambientais mais importantes durante a estação seca, enquanto que, durante a
estação chuvosa os mais importantes foram o oxigênio dissolvido e a precipitação. O
período entre o final da estação chuvosa e início da estação seca marcou o período
reprodutivo da espécie. S. marmoratus apresenta uma estratégia reprodutiva que otimiza
seu sucesso reprodutivo nas condições semi-áridas climáticas.
Palavras chave: Synbranchus marmoratus, reprodução, hermafroditismo, parâmetros
ambientais, açude semiárido.
ABSTRACT
Temporal dynamics of reproduction of the neotropical marbled swamp eel,
Synbranchus marmoratus, was investigated. The fish samples collected from a tropical
reservoir was used to determine the length-weight relationship, length at first gonadal
maturity, maturation stages of gonads, gonadosomatic index, condition factor,
hepatosomatic index and the reproductive period. Temporal distribution of rainfall,
temperature, dissolved oxygen concentration, pH and electrical conductivity of the
water were related to the reproductive period of this fish. The sampled population
constituted of four types of individuals: primary males, females, intersex and secondary
males. The secondary males were bigger and heavier than all the other types. This
species showed a negative allometric growth with a higher increase in length than in
26
body mass. Estimated mean length at first maturity of females was 43.5 cm of total
length, and of secondary males was 58.5 cm. The reproductive period extended from
July to September and IGS was negatively correlated with the condition factor. HSI was
high prior to the breeding season and was low after reproduction. Water temperature,
pH and electrical conductivity were the important environmental factors during the dry
season, whereas, during the rainy season dissolved oxygen and rainfall were important.
The period between the end of the rainy season and the beginning of the dry season
marked the reproductive period of this species. S. marmoratus presents a reproductive
strategy which optimizes its reproductive success under the semiarid climatic
conditions.
Keywords: Synbranchus marmoratus, reproduction, hermaphroditism, environmental
parameters, semi-arid reservoir.
INTRODUÇÃO
O conjunto de espécies de peixes que ocorre na Caatinga representa o resultado
de processos históricos de especiação vicariante, possivelmente determinada por
transgressões marinhas (Lundberg et al., 1998), de processos ecológicos que
determinaram a adaptação de espécies as condições climáticas e o regime hidrológico da
região e, finalmente, de processos antrópicos, como as alterações ambientais e os
programas de erradicação e introdução de espécie, que levaram a exclusão de elementos
autóctones da fauna original (Rosa et al., 2003; 2004; Chellappa et al., 2009; Chellappa
et al., 2011). No semiárido brasileiro a maioria dos rios foi barrada para a construção de
açudes de grande importância principalmente para abastecer a população e gerar renda
com a pesca e atividades de aqüicultura. Porém a construção destes resulta em
alterações ambientais complexas, que incluem a desestruturação das interações entre os
organismos e a interferência direta sobre a rota migratória de algumas espécies bem
como um declínio na ictiofauna nativa (Chellappa et al., 2009; Costa et al., 2009;
Nascimento et al., 2011).
O peixe mussum, Sybranchus marmoratus Bloch 1975 (Synbranchiformes:
Synbranchidae), é uma espécie nativa do bioma Caatinga (Nelson, 1994). Os
Synbranchiformes são peixes de corpo alongado, sem nadadeiras pélvicas e abertura
branquial localizada no lado inferior do corpo (Britski et al.,1999). Uma característica
dominante dessa espécie é o hermafroditismo com inversão de sexo sequencial sendo
27
considerado como uma capacidade especializada da espécie, com isso S. marmoratus
apresenta um hermafrodito do tipo protogínico diandrico (Lo Nostro; Guerrero, 1996).
Estudos sobre a dinâmica da reprodução de espécies nativas são importantes por
fornecer subsídios necessários para elaboração de programas relacionados á pesca e
aqüicultura que visam à exploração racional e à preservação da ictiofauna de ambientes
naturais e artificiais. Dentro dessa linha de pesquisa, destacam-se estudos que abordam
o período de reprodução, tamanho da primeira maturação gonadal, tipo de crescimento e
condições das reservas energéticas durante o período reprodutivo (Chellappa et al.,
1995; Barbieri et al., 1996). Considerando que as informações sobre o mussum S.
marmoratus são limitadas, o objetivo deste trabalho foi avaliar a relação peso-
comprimento, tipo de crescimento, fator de condição, índice gonadossomático, índice
hepatossomático, bem como relaciona-las com a pluviosidade e com os aspectos
reprodutivos que a espécie apresenta no Bioma Caatinga, contribuindo desta forma com
informações que possam subsidiar trabalhos de manejo e conservação da
biodiversidade.
MATERIAL E MÉTODOS
As capturas dos peixes foram realizadas no período de julho de 2010 a julho de
2011 no açude Marechal Dutra (6° 26' 24" S e 36° 38' 00" W), localizado na bacia
hidrográfica Piranhas-Assu, município de Acari, Estado do Rio Grande do Norte, Brasil.
O açude tem uma grande importância, pois suas águas abastecem o município e gera
renda para a população, uma vez que a região se tornou um ponto turístico. As capturas
dos espécimes foram realizadas com auxílio de pescadores que utilizaram como
apetrechos de pesca armadilhas artesanais denominadas ―covos‖. Após a coleta, os
peixes foram transportados em caixas térmicas com gelo e transportados ao laboratório
para a realização da triagem.
Os dados da precipitação pluviométrica (mm) da área de estudo, foram obtidos
na EMPARN, Empresas de Pesquisa Agropecuária do Rio Grande do Norte, para o
período de julho de 2010 a julho de 2011. Os parâmetros limnológicos das águas, tais
como, temperatura da água (ºC), concentração de oxigênio dissolvido (mgL-1
), pH e
condutividade elétrica (μScm-1
), foram medidos in situ através de sondas específicas do
kit multiparâmetro WTW multi 340i, realizando sua calibração antes de cada coleta. Os
valores limnológicos foram registradas mensalmente entre as 09:00 e 10:00h.
28
Para cada exemplar de S. marmoratus foram registrados: comprimento total (Lt)
em cm, aproximação em 0,1 cm; peso corporal (Wt), peso das gônadas (Wg) e peso do
fígado (Wf) em g, com aproximação em 0,01g.
A relação peso total e o comprimento total, para sexos agrupados, foi realizada
através da distribuição dos pontos empíricos individuais destas variáveis: Wt = K Lt ,
onde: (Wt) peso total em gramas; (K) Coeficiente linear = Fator de condição
relacionado com o grau de engorda do indivíduo; () Coeficiente angular = relacionado
com o tipo de crescimento do indivíduo (Froese, 2006). Com o coeficiente angular é
possível determinar o tipo de crescimento da espécie. Se θ for igual a 3, então o
crescimento é isométrico; se for maior que 3, é alométrico positivo; e se for menor que
3, é alométrico negativo. Se o crescimento é isométrico, o incremento em peso
acompanha o crescimento em comprimento, mas se é alométrico negativo, há um
incremento maior em comprimento do que em peso; e, se é alométrico positivo, há um
incremento maior em peso do que em comprimento (Jobling, 2002).
Através da análise macroscópica das gônadas, determinou-se e caracterizou-se o
sexo dos exemplares (Vazzoler, 1996). Para uma melhor visualização dos dados os
machos secundários e primários, foram agrupados. Para o cálculo do fator de condição
(K), utilizou-se a expressão: K = 100 (Wt / Lp) (Froese, 2006). Foram calculados os
valores médios mensais do índice gonadossomático (IGS) para sexos agrupados, tendo
como expressão: IGS = 100 (Wg/ Wt) (Wootton et al., 1978). O índice hepatossomático
(IHS) foi calculado pela equação: IHS = 100 (Wf / Wt) (Wootton et al., 1978).
A análise de componentes principais (PCA) foi aplicada para a ordenação de
cinco variáveis ambientais (temperatura da água, concentração do oxigênio dissolvido,
pH, condutividade elétrica e pluviosidade) em dois eixos fatoriais, com o objetivo de
reduzir a dimensionalidade dos dados e descrever as relações entre estas variáveis
ambientais e o período reprodutivo de S. marmoratus . A PCA foi realizada a partir da
matriz de correlação linear das variáveis ambientais após a transformação logarítmica
dos dados. As ordenações foram feitas no software XLSTAT 7.5.
29
RESULTADOS
Fases de desenvolvimento sexual
Foi capturado um total de 169 exemplares de S. marmoratus e observados em
quatro tipos sexuais diferentes: machos primários (descendem de uma diferenciação
direta- n=2), fêmeas funcionais (n=126), intersexos (indivíduos que apresentam tanto os
tecidos femininos como masculinos na gônada- n=14) e machos secundários
(provenientes de fêmeas após a reversão de sexo- n=27). Houve uma predominância das
fêmeas em todo o período de estudo (Figura 1).
→ Inserir Figura 1
Relação peso comprimento
O comprimento total e peso total foram representados através dos seus valores
médios e analisados para sexos agrupados de S. marmoratus. O valor do coeficiente
angular mostrou que a espécie apresenta um crescimento do tipo alométrico negativo (θ
= 2, 585), com um maior incremento em comprimento do que em peso (Figura 2).
→ inserir Figura 2
Estrutura em peso e comprimento
Os machos primários apresentaram amplitude de comprimento total (Lt) de 22 a
30 (26,5±5,30) cm, fêmeas de 22 a 56 (43,9± 6,85) cm, intersexos de 37 a 56 (49,3±6,7)
cm e machos secundários 45 a 68 (57±4,9) cm. Os machos secundários tiveram os
maiores comprimentos, enquanto os machos primários tiveram os menores. A maior
frequência de fêmeas e intersexos estavam na classe de 42—52 cm (Figura 3 A).
→ inserir Figura 3 (A)
A amplitude de peso total (Wt) para os machos secundários de S. marmoratus,
variou de 6 a 30 g (18±16,9), fêmeas de 9 a 210g (101,4 ±44,5), intersexos de 55 a 222g
(148,3±48,3) e machos secundários de 32 a 327g (203±70,3). Os machos secundários
foram os mais pesados e os machos primários apresentaram o menor peso. A maior
frequência de fêmeas e intersexos encontram-se na classe de 66—126g (Figura 3 B).
30
→ inserir Figura 3 (B)
Fator de condição
O fator de condição de S. marmoratus para sexos agrupados tende a diminuir a
partir do mês de julho, mostrando seu menor valor no período de agosto e apresentando
dois picos um no mês de fevereiro e outro no mês de abril (Figura 4).
→ inserir Figura 4
IGS, IHS, pluviosidade e período reprodutivo
O IGS para sexos agrupados mostrou aumento a partir dos meses de abril, com
picos em julho e agosto de 2010, indicando o período reprodutivo da espécie. O IGS
atingiu seu menor valor no mês de março. O IHS mostrou um aumento no período de
julho a setembro, seguido por uma diminuição gradativa, com menor valor em
dezembro e um pico em fevereiro.
A pluviosidade da região mostrou dois períodos bem definidos, o período de
estiagem e o período chuvoso. O período de estiagem compreendeu os meses de julho á
dezembro, quando os valores de pluviosidade foram menores. O período chuvoso
ocorreu nos meses de janeiro a junho, quando os valores de pluviosidade foram mais
elevados (Figura 5).
Houve correlação negativa entre o IGS e a pluviosidade da área de estudo e entre
o IGS e o IHS. O período chuvoso incluiu os meses de março a abril, durante o qual o
IGS apresentou valores menores. A espécie apresentou um período reprodutivo entre o
final do período chuvoso e o inicio da seca. O maior valor de IHS ocorreu no mês de
fevereiro enquanto ocorreram os menores valores de IGS. O IGS mostrou uma
correlação positiva entre o IHS e uma correlação negativa entre a pluviosidade (Figura
5).
→ inserir Figura 5
31
Analise de componentes principais (PCA)
A análise de componentes principais (PCA), aplicada as variáveis ambientais,
mostrou que os dois primeiros eixos explicaram juntos 95,05% da variância total das
variáveis ambientais. O primeiro eixo fatorial explica 80,87% da variância dos dados,
enquanto o segundo explica 14,18%. O diagrama de ordenação mostra que as variáveis
ambientais, tais como temperatura da água, pH e condutividade elétrica foram os fatores
mais importantes na estação seca (julho a dezembro de 2010) e as variaveis ambientais,
tais como a concentração do oxigênio dissolvido e a precipitação pluviométrica foram
mais influentes na estação chuvosa de (janeiro a junho de 2011) (Fig. 6). Uma vez que
S. marmoratus se reproduz entre o final do período chuvoso e o início do perido de
estiagem, seu período de reprodução está relacionado com o início do aumento da
temperatura da água, do pH e da condutividade elétrica, bem como a diminuição da
concentração do oxigênio dissolvido no ambiente em que se encontra.
→ inserir Figura 6
DISCUSSÃO
No presente trabalho, houve predominância de fêmeas de S. marmoratus,
diferindo do que foi encontrado em um estudo realizado na Argentina onde houve uma
maior predominância de machos (53,3%), seguido de fêmeas funcionais (36,9) e
intersexos (9,8) de S. marmoratus (Lo-Nostro, 2006). A proporção sexual pode mudar
devido a diferenças na taxa de crescimento, no comportamento ou na mortalidade das
espécies em uma determinada região (Vicentini e Araújo, 2003; Edwards, 1998;
Nikolsky, 1963).
A relação peso-comprimento é uma importante ferramenta na biologia e na
ecologia dos peixes, pois através dessa relação é possível determinar indiretamente o
peso através do comprimento e vice-versa, bem como análise o tipo de crescimento
através do coeficiente de alométria, gerado a partir da equação da reta (Leis, 1981;
Agostinho & Gomes, 1997). A mesma espécie em lagoas marginais do São Francisco,
Brasil apresentou um crescimento do tipo isométrico, tendo um incremento em peso e
comprimento na mesma proporção (Braga et al., 2008). Portanto na região do Alto Rio
Uruguai, Brasil, S. marmoratus apresentou um crescimento isométrico positivo (b =
3.28) diferindo assim dos nossos resultados (Oliveira e Zaniboni-Filho, 2009). O valor
32
do coeficiente de alometria pode variar dentro de uma mesma espécie, pois as variáveis
utilizadas para o cálculo estão condicionadas a diferenças do ambiente, como
disponibilidade de recursos e ou mudanças nos fatores bióticos, bem como está
relacionada a fatores genéticos das espécies (Gurgel e Mendonça, 2001). O crescimento
do tipo alométrico negativo para S.marmoratus, é o mais esperado uma vez que a
espécie apresenta o corpo alongado ou serpentiforme.
Indivíduos do S. marmoratus com comprimento médio de 58,73 (± 50,47) cm
foram encontrados na Bacia do Rio Tibagi (PR), Brasil (Shibatta, 2003). O tamanho
máximo para o comprimento total do S. marmoratus encontrado foi de 100 cm por
Britski et al., (1999), mas no sistema da lagoa dos Patos, RS, foi possível achar
indivíduos de S. marmoratus de até 150 cm (Quintela et al., 2007). Na região do Alto
Rio Uruguai, Brasil, S. marmoratus apresentou um crescimento variando de 32, 6–49, 0
cm (Oliveira e Zaniboni-Filho, 2009). No presente trabalho os maiores indivíduos
mediram de 60 a 68 cm e foram machos secundários enquanto que os menores
indivíduos foram os machos primários com comprimentos de 6,0 30 cm.
O fator de condição pode ser definido como o estado de bem estar do peixe, ou
seja, como o animal aproveita os recursos disponíveis existentes numa determinada
época do ano. É frequentemente utilizado como um indicador do período de desova,
uma vez que neste período a intensidade alimentar pode cessar e o fator de condição
mostra valores inferiores (Barbieri et al., 1996). O fator de condição sofre alterações em
função de fatores intrínsecos (desenvolvimento gonadal e tamanho dos exemplares) e
extrínsecos (disponibilidade alimentar, temperatura, entre outros). Para o IGS foi obtida
uma correlação negativa em relação ao fator de condição, uma vez que durante o
desenvolvimento gonadal as reservas energéticas são utilizadas para o processo
reprodutivo (Chellappa et al., 1995; Gurgel et al., 1997).
O Índice gonadossomático pode ser considerado como o melhor indicador do
período de desova (Bazzoli; Godinho, 1991). Os resultados desta relação, determinados
para sexos agrupados mostraram-se elevados no período de seca. Observações similares
foram registradas, onde os machos apresentaram os maiores valores de IGS durante as
estações da primavera e verão (Lo Nostro, 2000).
A elevação destes valores pode representar, portanto, o período reprodutivo da
espécie. Durante o período de seca, como ocorre na região do semiárido, S. marmoratus
realiza comportamento de estivação, onde se entocam em túneis, permanecendo por até
três meses. Respondendo a mudanças sazonais do ambiente aquático os peixes têm
33
adquirido diversos graus de adaptação fisiológica e comportamental para suportar ou
evitar condições abióticas extremas (Lowe McConnell, 1987). Essas condições
extremas ocorrem principalmente na região da caatinga que sofre influencia direta de
clima semiárido, sendo caracterizado por longos períodos de seca que afetam
diretamente os ambientes aquáticos e seus organismos, quando ocorre a diminuição do
nível das águas o oxigênio também diminui consideravelmente e para tolerar essas
alterações, S. marmoratus entra em um processo de estivação podendo sobreviver
enterrado na lama ate que as condições de seu ambiente mudem (Kramer et al.,1978;
Bicudo & Johansen, 1979).
O índice hepatossomático pode estar relacionado com a mobilização das
reservas energéticas necessárias para o processo de vitelogênese, reprodução ou
preparação para o período de inverno, a maturação das gônadas e/ou atividade
reprodutiva que implicam na utilização de materiais obtidos a partir do alimento
ingerido e, principalmente, de reservas energéticas depositadas em diferentes partes do
organismo, sendo legítimo esperar que o peso do fígado e outros órgãos de reserva
reflitam esse fato (Querol et al., 2002; Huntingford et al., 2001). No presente estudo, o
índice hepatossomático pode ser utilizado como um indicador do período reprodutivo,
uma vez que possivelmente a espécie utilizou suas reservas energéticas durante o
período de seca, que se caracterizou como o período reprodutivo da espécie.
O IHS apresentou pico no período de maior intensidade de chuva, mostrando
que durante esse período a espécie estava acumulando reservas energéticas para o
próximo período de estiagem. Santos et al. (2010) estudando três espécies na área
inundada da Amazônia Central, Amazonas, Brasil, encontrou resultados semelhantes
para duas especies, Acestrorhynchus falcirostris e Hoplosternum littorale, que
mostraram um aumento gradual no índice gonadossomático correlacionado com uma
diminuição do IHS. Segundo Zwolinski et al. (2001), as reservas energeticas do corpo
são usadas pelos peixes principlamente pra abastecer o elevado custo energético
necessário para o desenvolvimento das gônadas. Parte dessas reservas é ultilizada
também para o metabolismo e crescimento ou simplesmente é acumulado em forma de
godura celomática (Jobling, 1994).
Em ambientes tropicais as variações de temperatura são influenciadas por
flutuações na precipitação. Com o inicio da estação chuvosa na região, aumenta a
pluviosidade que consequentemente faz com que o transporte de nutrientes do solo
34
aumente a disponibilidade de alimentos, assim enriquecendo os ecossistemas aquáticos.
Oscilações de temperatura, de acordo com as flutuações das chuvas evidenciaram
mostra a sazonalidade da região. A diminuição do nível de oxigênio dissolvido
disponível durante a estação seca pode ser devido à utilização do oxigênio para fins
respiratórios por organismos e decomposição de matéria orgânica que normalmente é
abundante em reservatórios tropicais. Ecossistemas aquáticos, com valores de pH
elevados são encontrados em regiões com balanço hídrico negativo, como os
reservatórios do Nordeste do Brasil (Chellappa & Costa, 2003). Os valores de
condutividade elétrica mantiveram-se baixos durante todo o período do estudo, com
ligeiro aumento durante períodos prolongados de seca e conseqüente diluição durante a
estação chuvosa (Chellappa et al., 2003; Chellappa et al., 2009). A relação entre
variáveis ambientais mostra que as chuvas tem grande influência sobre essas variáveis e
na sazonalidade da região da Caatinga.
O período reprodutivo de S.marmoratus, no açude do bioma Caatinga, está
intimamente relacionado com a pluviosidade da região, uma vez que a espécie utiliza a
chuva como um mecanismo indicador, para iniciar a mobilização dos seus recursos
energéticos para a reprodução. A espécie S. marmoratus pode ser considerada uma
estrategista sazonal, por apresentar um curto período reprodutivo durante a estiagem,
tamanho do corpo intermediário a grande, com predominância de adultos na estação
seca e de juvenis na chuvosa.
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38
Figura 1. Proporção dos tipos sexuais de S.marmoratus durante o periodo de julho de
2010 a julho de 2011.
Figura 2. Relação peso-comprimento para sexos agrupados de S. marmoratus
distribuídos em pontos empíricos individuais.
39
Figura 3. (A):Frequência relativa de comprimento total de quatro tipos sexuais diferentes de
S. marmoratus.(B): Frequência relativa de peso total de quatro tipos sexuais diferentes de S.
marmoratus
A)
B)
40
Figura 4. Fator de condição(K) de S.marmoratus para sexos agrupados durante o período de
julho de 2010 á julho de 2011.
Figura 5. Índice gonadossomático (IGS), Índice hepatossomático (IHS) e Índice pluviométrico
da área de estudo de S.marmoratus para sexos agrupados durante o período de julho de 2010 á
julho de 2011.
41
Figura 6. Análise de componentes principais (PCA) com as variáveis ambientais no
durante período de julho de 2010 á julho de 2011.
42
Mudanças histológicas gonadais que ocorrem durante inversão sexual
no peixe hermafrodita protogínico diândrico mussum, Synbranchus
marmoratus
Nirlei Hirachy Costa Barros
1*, Wallace Silva do Nascimento
2, Andréa Soares de
Araújo2 e Sathyabama Chellappa
1
1Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas, Centro de Biociências,
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Av. Salgado Filho, 3000, Lagoa Nova,
Natal, Rio Grande do Norte, CEP 59.072-970 Brasil
E-mail:[email protected]; [email protected]
2Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia, Centro de Biociências, Universidade
Federal do Rio Grande do Norte, Av. Salgado Filho, 3000, Lagoa Nova, Natal, Rio
Grande do Norte, CEP 59.072-970 Brasil
E-mail:[email protected] ; [email protected]
43
RESUMO
Foram verificadas as mudanças histológicas gonadais, o tamanho da primeira
maturação sexual e a fecundidade do mussum, Synbranchus marmoratus, capturados de
um açude tropical do nordeste do Brasil. Trata-se de uma espécie de peixe hermafrodita
protogínico diândrico, e, portanto a população amostrada teve fêmeas, intersexos,
machos secundários e machos primários. Os peixes foram pesados, medidos, dissecados
e suas gônadas foram retiradas, pesadas e identificadas quanto ao sexo e aspectos
macroscópicos. As gônadas foram observadas macroscopicamente e submetidas a
técnicas histológicas para estudos microscópicos. Dos 169 exemplares capturados,
foram encontradas 126 fêmeas, 14 intersexos, 27 machos secundários e dois machos
primários. Macroscopicamente os quatro tipos sexuais, apresentaram gônadas com
variações quanto ao formato, coloração e ausência ou presença de irrigação sanguínea.
As características microscópicas mostraram estruturas diferenciadas nas gônadas
durante várias fases de desenvolvimento dos quatro tipos sexuais. A fase intersexo foi
subdividida em inicial, intermediária e final, durante essas fases foram identificadas a
presença de centros melano macrófagicos. As fêmeas iniciaram o processo de
maturação sexual com 43,5 cm e os machos secundários com 58,5 cm de comprimento
total. A fecundidade média foi 497,0 (±153,3) e S. marmoratus apresenta desova total.
Palavras chave: Synbranchus marmoratus, reversão sexual, hermafroditismo,
histologia das gônadas.
ABSTRACT
The changes in histological structure of the gonads, size at first sexual maturity
and fecundity were studied in the marbled swamp eel, Synbranchus marmoratus,
sampled from a tropical reservoir in Northeastern Brazil. Since this species is a diandric
protogynous hermaphrodite, the sampled population included females, primary males,
intersex and secondary males. The fish specimens were weighed, measured, dissected
and their gonads were removed, weighed and identified as to sex and developmental
stages of gonads using macroscopic and histological techniques. Of the 169 fish
samples captured, there were 126 females, 14 intersex, 27 secondary males and two
primary males. Four different sexual types were identified macroscopically, with
44
gonads showing variations in shape, coloration and presence or absence of blood
vessels. Microscopic investigations revealed the different gonadal structures during the
sex reversal and in the different sex types. The inter sex type was subdivided into initial,
intermediary and final phases, during which the presence of melano macrophagic
centers was identified. The females were sexually active with 43.5 cm and the
secondary males with 58.5cm of total length. The mean fecundity was 497.0 (±153.3)
and S. marmoratus presents total spawning.
Keywords: Synbranchus marmoratus, sex reversal, hermaphroditism, histology of
gonads.
INTRODUÇÃO
Os Peixes teleósteos apresentam uma grande variabilidade em relação aos
mecanismos de reprodução, podendo ser encontrados desde espécies gonocóricas
(indivíduos que apresentam sexos separados, machos ou fêmeas) e espécies
hermafroditas (indivíduos que apresentam ambos os sexos machos e fêmeas) (Chan &
Yeung, 1983; Reinboth, 1997; Devlin & Nagahama, 2002).
O hermafroditismo encontrado nos peixes pode ser dividido em dois tipos,
sendo, simultâneos e sequenciais. No hermafroditismo simultâneo o individuo apresenta
ambos os sexos funcionais ao mesmo tempo, porém essa modalidade não e comum
entre os teleósteos (Reinboth, 1998). No entanto o hermafroditismo sequencial é bem
difundido entre os teleósteos, e nessa modalidade ocorre uma inversão sexual, podendo
ser um evento espontâneo nas espécies e ou controlado por fatores genéticos,
fisiológicos e comportamentais (Sadovy; Shapiro, 1987). O hermafroditismo sequencial
pode variar de duas maneiras, sendo, protândrico ou protoginico. No hermafroditismo
protândrico a mudança de sexo ocorre de um macho funcional para uma femea
funcional. Enquanto no protoginico a mudança de sexo acontece de uma fêmea
funcional para um macho funcional. Dentro do hermafroditismo protogínico as espécies
podem apresentar dois padrões relacionados aos machos, sendo a monoandria
(indivuduos que nascem e funcionam como machos a vida toda) e a diandria (individuos
machos primários, que nazcem e funcionam como machos a vida toda; machos
secundarios, que nacem como fêmeas e mais tarde sofrem inversão sexual para se tornar
emmacho) (Reinboth, 1967).
45
Estudos relacionados ao processo de inversão sexual sempre trataram as espécies
de peixes da família Synbranchidae como principal alvo. Synbranchus marmoratus
Bloch 1975, também conhecido como ―mussum‖ (Britski et al.,1999), apesenta o corpo
serpentiforme sem escamas. Esta espécie é nativa da região do semiárido brasileiro
inserido no bioma Caatinga. Essa espécie ao longo da evolução desenvolveu
mecanismos para se adaptar as condições dessa região. Foi publicado um trabalho com
S.marmoratus coletados na Argentina. Este trabalho destaca essa espécie sendo um
hermafrodita sequencial, protogínico diandrico, apresentando quatro tipos sexuais em
sua população: machos primários, fêmeas, intersexos e machos secundários (Lo Nostro;
Guerrero, 1996).
O presente trabalho teve o objetivo de responder as seguintes questões:
1. Quais são as características morfológicas que diferenciam os quatros
tipos sexuais de S.marmoratus encontrados na região semiárida do bioma
Caatinga, Brasil?
2. Quais são as mudanças histológicas que ocorrem nas gônadas dos quatro
tipos sexuais durante o ciclo reprodutivo?
3. Qual o tamanho da primeira maturação sexual, fecundidade e tipo de
desova das fêmeas?
Os resultados deste estudo podem gerar dados que podem ser utilizados para a gestão
pesqueira, conservação e compreensão da sexualidade desta espécie.
MATERIAL E MÉTODOS
As coletas dos exemplares de S.marmoratus foram realizadas no período de
julho de 2010 á julho de 2011 no açude Marechal Dutra (6° 26' 24" S e 36° 38' 00" W),
município de Acari, Estado do Rio Grande do Norte. Este açude esta inserido na bacia
hidrográfica de Piranhas- Assu, sendo considerada a maior do estado. As capturas dos
espécimes foram realizadas com auxílio de pescadores que utilizaram como apetrechos
de pesca armadilhas artesanais denominadas ―covos‖. Para cada exemplar foram
registradas as seguintes variáveis: comprimento total (Lt) em cm, aproximação em 0,1
cm; peso corporal (Wt), peso das gônadas (Wg) em g, com aproximação em 0,01g.
As características macroscópicas utilizadas para diferenciar os sexos dos
indivíduos foram baseadas nos aspectos externos das gônadas, tais como, tamanho,
formato, coloração, presença de vasos sanguíneos, presença de ovócitos visíveis e
proporção ocupada na cavidade abdominal (Vazzoler, 1996). As gônadas selecionadas
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para a análise histológica foram fixadas em solução de Bouin durante 12 a 24 h, lavadas
24hs em água corrente para retirar o excesso do fixador e posteriormente foram
preservadas em álcool 70%. Os fragmentos selecionados para os estudos histológicos
foram submetidos ás técnicas descritas por (Smith et al., 1996) e corados pela técnica de
Hematoxilina-Eosina (HE). A descrição histológica das fases de desenvolvimento
ovocitário foi feita utilizando-se a terminologia descrita por (Wallace; Selman, 1981).
Para a determinação do comprimento total da primeira maturação sexual (L50),
foram analisada as gônadas de machos e fêmeas utilizando-se apenas indivíduos adultos
(nos estádios em maturação e maduro), e pela a distribuição das frequências relativas
acumuladas por classes de comprimento total, com esses dados, determinou-se a
mediana a qual corresponde ao comprimento total em que 50% dos indivíduos da
população maturam pela primeira vez (Moreno et al., 1977).
Para estimar a fecundidade absoluta (F), foram utilizadas gônadas de (duas)
fêmeas maduras. Os ovócitos dos ovários maduros foram dissociados através da solução
de Gilson, o total de ovócitos dissociados, foram contados utilizando placas de Bogrov e
um estéreo-microscópio com ocular micrométrica (Gomiero et al., 2009).
O tipo de desova foi avaliado através da medição do diâmetro dos ovócitos (em
µm) e através da análise histológica do desenvolvimento dos ovócitos (VAZZOLER
1996).
RESULTADOS
Foram capturados 169 exemplares de S. marmoratus, sendo: dois machos
primários, 126 fêmeas, 14 intersexos e 27 machos secundários.
1.As características morfológicas que diferenciam os quatros tipos sexuais de
S.marmoratus encontrados são as seguintes:
Machos primários
Os machos primários apresentaram as gônadas como um orgão par, mostrando
dois cordões um direito e outro esquerdo, onde são unidos por tecido conjutivo na
região posterior. Quanto à coloração, a gônada variou apenas de translúcida a um
branco leitoso. A gônada do macho primário apresentou um formato arredondado nas
extremidades, cilíndrico e filiforme (longo e achatado). Foi oabservado também uma
pequena depressão com um aspecto de uma linha, que seguia ao longo do órgão no
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centro de cada órgão. A linha seria possivelmente o duto espermático, canal por onde os
espermas são liberados, para a reprodução (Figura 1a).
Fêmeas funcionais
Morfologicamente as fêmeas apresentaram um ovário sendo um órgão ímpar,
longo, cilindrico e com bordas arredondadas. O desenvolvimento e ou maturação do
ovário é seguido de várias mudanças que podem ser percebidas macroscopicamente ou
visualmente, tais como: coloração, tamanho, formato e volume. Essas mudanças
seguem ao longo dos três estádios de maturação que foram observados nas fêmeas
funcionais, tais como: estádio jovem, em maturação e maduro. Foi observado que
fêmeas no estádio jovem, possuiamo ovário, com uma coloraçao translúcida, em
formato de um filete e em relação ao espaço da cavidade celomatica, orgão ocupava
bem menos que 1/3, já quae apresentava um tamanho e um volume relativamente
pequeno quando relacionado aos outros estádios. Na fase de maturação a coloração do
ovário sofreu varias mudanças, de um vermelho vivo a uma cor mais rosada, houve
também alteração na irrigaçao sanguínea do ovário que no estadio jovem anterior não
era muito evidente, porém nessa fase mostra um aumento considerável sendo bem
evidente ao longo do ovário em maturação. No estádio maduro, a gônada aumentou
consideravelmente seu tamanho e seu volume, ocupando paraticamente todo o espaço
que estava disponível para a mesma na cavidade celomática. Sua coloração também
muda bastante passando de uma cor rosada para um amarelo alaranjando. O aspecto
mais característico dessa fase de maturação é a presença de ovócitos vitelogênicos,
preenchendo todo o ovário, sendo visualmente bem evidentes por apresentarem um
tamanho relativamente grande quando comparados aos ovócitos visíveis em outras
fases, (Figura 1b).
Intersexos
A fase intersexo, foi subdividida em três fases, sendo: Fase inicial, intermediária
e final, do processo de transição sexual. As três fases seguem uma sequência de
mudanças, bastante evidentes tanto macro como microscopicamente. Essas mudanças
acontecem até o final desta fase de intersexo que é caracterizada como uma fase de
transição do indivíduo. Os indivíduos intersexo são provenientes de fêmeas funcionais
que estão no processo de inversão sexual e por esse motivo, em nível macroscópico a
gônada se apresenta como um único cordão, longitudinal no sentido crânio-caudal.
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Quanto ao seu formato a gônada dos indivíduos se mostra cilíndrica, ocupando
uma boa parte da cavidade celomática, sendo possível visualizar vários ovócitos na
região central da gônada e na região limitante da cavidade ovariana, também é possível
observar a formação de aglomerados celulares, sendo caracterizada como uma massa
densa, de um coloração que varia de branca ate um amarelo claro, mostrando uma
evidente desorganização celular, bem como o aparecimento de tecido testicular. Esse
tecido testicular substituirá o tecido germinativo feminino, processo chamado de
regressão sexual (Figura 1c).
Na fase de intersexo inicial a gônada apresentou uma coloração rosada na região
central e amarelada na região limitante da cavidade ovariana, com acentuada
vascularização, era bastante evidente a presença de ovócitos em todo o contorno da
gônada, e a mesma apresentava ainda muitas características macroscópicas da gônada
de uma fêmea funcional.
Na fase Intersexo intermediária, a gônada permaneceu com o mesmo formato
anatômico da fase anterior, porém foi possível ver uma diminuição acentuada dos
ovócitos, que eram mais evidentes na fase anterior. A desorganização celular foi mais
evidente que na fase anterior e pode-se notar bem mais evidente a invasão de tecido
masculino substituindo as células femininas. A coloração da gônada sofreu grande
mudança, pois na fase anterior se mostrava de cor rosada, porém nessa fase a coloração
variou de uma cor mais clara até um aspecto amarelado. Essa fase é caracterizada pelo
aparecimento em grande número de vários pontos pretos, possíveis de serem
visualizados a olho nú. Esses pontos estão tiveram presentes em todo comprimento da
gônada.
Na fase final do intersexo, a gônada muda um pouco sua forma, passando de um
formato cilíndrico para um formato mais delgado e achatado. Outra mudança
macroscópica bem perceptível é a coloração, que se apresenta mais uniforme, diferindo
das fases anteriores, onde a coloração se mostrou bem heterogênea. Uma característica
marcante dessa fase é a impossibilidade de visualizar ovócitos ao longo do seu
contorno, uma vez que a gônada exibe um aspecto mais uniforme, mostrando já não ser
mais um ovário e sim um futuro testículo.
Machos secundários
No macho secundario a gônada é impar mostando-se apenas como um único
cordão, alongado com formato cilíndrico. A gônada da fase final do intersexo completa
totalmente sua transformação quando se torna macho secundário, pois sua gônada não
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apresenta evidências, já que toda a gônada foi completamente preenchida por tecido
masculino e com nenhum vestígio que um dia já foi um ovário. O aspecto que sempre
sofre mudança é a coloração, que variou de rosa claro a branco, quase translúcido. A
gônada se estendendo-se por toda a cavidade celomática, indo da região médio dorsal e
estandendo-se até a papila urogenital. A irrigação sanguínea na gônada foi praticamente
ausente (Figura 1).
→ inserir Figura 1
2. As mudanças histológicas que ocorrem nas gônadas dos quatro tipos sexuais
durante o ciclo reprodutivo são as seguintes:
Machos primários
Os testículos foram envoltos separadamente, por uma túnica albugínea, tecido
conjuntivo denso e unidos na porção superior caudal-crânio, pela fundição dos ductos
eferentes, formando um único duto espermático que se estende até a papila urogenital.
Os testículos dos machos primários não apresentaram nenhum indício de um lúmen
ovariano que preexistiu, conforme observado no testículo dos machos secundários. Dos
dois machos capturados, um estava em estado inicial de maturação e outro em um
estado intermediário. No testículo que estava em maturação inicial, observou-se a
predominância de espermatogônias, as maiores células da linhagem espermatogênica, e
a parede dos túbulos seminíferos foram formadas principalmente por cistos primários ou
espermatogônias. Em estádio de maturação, observou-se a presença de células da
linhagem espermatogênica, com espermatogônias e espermatócitos. Várias
espermatogônias secundárias foram observadas no interior dos cistos, ocorrendo em
conjunto com os cistos de espermatócitos primários e secundários e espermátides com
cistos (Figura 2).
→ inserir Figura 2
Fêmeas funcionais
O ovário das fêmeas reprodutivas se apresenta como uma estrutura em forma
longa, cilíndrica, desprovido de zona medular e revestidos pela túnica albugínea,
constituída de tecido conjuntivo, e vasos sanguíneos. Nas lamelas ovígeras, estão
presentes células germinativas ou ovócitos em proliferaçao nas diferentes fases de
crescimento primário, secundário e maduro. O estroma ovariano é constituído em partes
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por um espaço extravascular proeminente na periferia dos ovócitos em
desenvolvimento.
O ovócito vitelogênico apresenta um ooplasma com grande quantidade de
glóbulos de vitelo, núcleo menor que nos estádios anteriores e nucléolos distribuídos
aleatoriamente, bem como uma zona pelúcida mais estreita. Nas gônadas das fêmeas
funcionais maduras é possivel a presença de ovócitos atrésicos vitelogênico,
caracterizada por apresentar um contorno irregular, desprendimento da zona pelúcida,
desorganização e migração do núcleo para as extremidades (Figura 3).
→ inserir Figura 3
Intersexos
A fase inicial foi caracterizada pela presença de ovócitos primários, com
alvéolos corticais e vários ovócitos vitelogênicos. Foi possível visualizar a presença em
pequeno número de ovócitos atrésicos no processo de absorção. Observou-se nesses
ovócitos atrésicos o desprendimento da zona pelúcida formando um espaço
extravascular. A gônada apresentou uma grande proliferação de células de leyding e
migração de células mióides. Foi observada a invasão de tecido masculino na periferia
das lamelas ovigeras entre as células germinativas femininas, que ainda estavam
presentes na periferia. Também nessa fase inicial começaram a aparecer os centros
melano macrófagicos. Esses centros são agregados celulares pigmentados ou pontos
pretos, que foram visualizados próximos às células germinativas. Esses centros têm
como principal função a remoção ou fagocitose de restos celulares (Figura 4).
A fase intermediária caracterizou-se por apresentar poucos ovócitos e
praticamente todos em fase vitelogênica passando pelo processo de atrésia, sendo
gradativamente absorvidos. O tecido masculino ocupou quase 75% da gônada, sendo
bem mais presente que na fase inicial. Também aumentou a presença de centros melano
macrófagicos e corpos atrésicos, em maior número que na fase anterior. A principal
característica da fase foi a presença de cistos com células masculinas em várias fases de
desenvolvimento, visualizados como aglomerados. Foi possível até a visualização de
espermatozóides (Figura 4).
Na fase final do intersexo, a gônada apresentou-se sem ovócitos vitelogênicos e
apenas poucos ovócitos atrésicos foram visualizados em toda sua extensão. Todo o
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espaço que antes era ocupado por ovócitos foi preenchido por tecido masculino. A
presença de muitos espermatócitos e espermatozóides, como também a presença de
lóbulos, desprovidos de esperma, foram características dessa fase. A presença dos
centros melano macrófagico foi bem significativa, para a remoção total dos restos
celulares do ovário. A fase final a gônada apresentou uma organização celular
masculino evidente (Figura 4).
→ inserir Figura 4
Machos secundários
Histologicamente na gônada de machos secundários foi possível observar, que
os espermatozóides foram distribuídos dentro dos lóbulos, como vários ninhos dispostos
em toda a gônada. Os lóbulos foram dentro da lamela do antigo ovário. Ainda foi
possível visualizar centros melanomacrofágicos na gônada, como sinal que houve uma
remoção praticamente completa de fragmentos do tecido ovariano. Foi visível a
disposição dos ductos eferentes, organizados como canais ligados aos lóbulos.
Apresentou um pouco de esperma residual do período reprodutivo anterior.
Espermatogônias e espermatozóides foram presentes dentro dos lóbulos (Figura 5).
→ inserir Figura 5
O tamanho da primeira maturação sexual, fecundidade e tipo de desova das
fêmeas
Primeira maturação gonadal (L50)
O tamanho no qual 50% da população de fêmeas iniciaram o processo de
maturação gonadal foi 43,5 cm de comprimento total (Figura 6a). O L50 dos machos
secundários mostrou que 50% dos indivíduos iniciaram o processo de maturação
gonadal com 58,5 cm de comprimento total (Figura 6b).
→ inserir Figura 6
Fecundidade e tipo de desova
A fecundidade das fêmeas com comprimento de 42,5 cm variou de 311 a 313
dos ovócitos maduros enquanto da fêmea de 51,0 cm variou de 621 a 627. A
fecundidade média foi 497,0 (±153,3). Cortes histológicos dos ovários de S.
marmoratus, mostraram a presença de ovócitos vitelogênicos e ovócitos
perinucleolares. As presenças de dois lotes de ovócitos maduros, sendo os ovócitos de
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estoque de reserva e o lote de ovócitos maduros, caracterizam a desova como total ou
sincrônica em dois grupos.
DISCUSSÃO
No hermafroditismo usam-se vários termos para designar tipos e processos, e
alguns desses termos são bem confusos tais como ―inversão’’ e ―reversão‖, as duas
palavras são geralmente encontradas quando se fala em mudança de sexo em uma
espécie. Segundo Lone et al., (2001) reversão sexual acontece quando o indivíduo entra
na fase transicional de intersexo, porém após um tempo retorna para o sexo inicial, já no
processo de inversão sexual, a mudança de sexo ocorre quando o individuo passa por
uma fase transicional de intersexo e muda para o sexo oposto. No presente estudo para
S.marmoratus o termo utilizado foi de inversão sexual, já que a espécie foi caracterizada
como hermafrodita protogínica diandrica, onde as fêmeas passam por uma fase de
intersexo, mudando de sexo e se tornando machos (sexo oposto) (Lo-Nostro, 2000).
O hermafroditismo sequencial pode ser de dois tipos: Protândrico (quando os
machos mudam de sexo tornando-se fêmeas) ou Protogínico (quando as fêmeas mudam
de sexo tornando-se machos). No hermafroditismo protogínico, uma proporção de
indivíduos pode se diferenciar diretamente como sexo masculino sendo este designado
por macho primário. Os machos que resultam da inversão sexual de uma fêmea são
denominados de machos secundários. Uma espécie protogínica que tem tanto machos
primários como secundários é denominada de diândrica, enquanto uma espécie
protogínica que só tem machos secundários é denominada de monândrica. Além das
fêmeas e dois tipos de machos, também se encontra dentro da população protogínica
diândrica indivíduos na fase intersexo, que são caracterizados por apresentarem em sua
gônada tanto tecido masculino como feminino, são denominados indivíduos em
transição de fêmea para macho (Reinboth, 1967). Pode-se considerar que o mussum,
S.marmoratus se caracteriza como sendo protogínico dîandrico.
Neste estudo a diandria de S. marmoratus foi evidenciada, pela presença de
machos primários entre os individuos capturados, no açude Marechal Dutra do bioma
Caatinga. Machos primários e secundários podem ou não ocorrer nas populações de
uma mesma espécie dependendo da região onde ela é encontrada (Liem, 1963). A
ocorrência de dois tipos de machos também foi encontrada na população de M. albus na
população de um Synbranchidae (Liem, 1968).
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As caracteristicas macroscópicas gonadais dos individuos capturados, na maioria
das vezes, não permitiu que o sexo fosse determinado, exceto em machos primários que
apresentaram suas gônadas como um par, um lóbulo direito e outro esquerdo, fato este
também observado por Liem, 1968. Outra dificuldade na identificação do sexo nos
individuos foi o fato de S.marmoratus não apresentar dimorfismo sexual externo, por
esse motivo o sexo só foi determinado através de estudos histológicos dos indivíduos.
A histologia geral das gônadas dos machos primários e das fêmeas de S.marmoratus
assemelha-se á descrita para espécies gonocoristas (West, 1990; Vazzoller, 1996) e para
indivíduos intersexos e machos secundários, assemelha-se a descrita por Carruth (2000)
e Lo Nostro (2000).
Dentre o total exemplares capturados as fêmeas foram mais representativas. Em
várias espécies consideradas hermafroditas protogínicas, a organização dos indivíduos é
bem característica, pois várias fêmeas vivem em grupo com apenas um ou poucos
machos, seria o que alguns autores chamam de harém. No chamado harém quando os
machos reprodutores por algum motivo morrem ou são retiradas do ambiente, as fêmeas
maiores sofrem inversão sexual se tornando machos reprodutores (Thresher, 1984).
Esse tipo de organização social foi identificada para várias espécies hermafroditas
protogínicas, principlamente de peixes recifais. Estudos com góbios gênero
Paragobiodon (Thresher, 1984) e pomacantídeos, gênero Pomacanthus (Allen et
al.,1998), ambos hermafroditas protogínicos, mostraram que os indivíduos apresentam
esses tipo de comportamento. Poucos ou nenhum são os estudos com especies,
neotropicais hermafroditas protogínicas, pois essa modalidade de hermafroditismo é
mais comum em peixes marinhos, principalmente recifais. Apenas dois exemplares de
machos primários foram capturados durante o período de estudo. O fato pode ser
explicado, devido à população de machos primários não ser muito siganificativa, na área
de estudo, mostrando que a população está aos poucos sendo substituída por machos
secundários, por apresentar em uma maior vantagem evolutiva.
Estudos que envolvem a ovogênese e classificação gonadal são pré-requisitos
para a compreensão do ciclo de vida dos peixes (Brandão et al., 2003). O processo de
maturação das fêmeas de S.marmoratus assim como em muitos teleósteos, não diferiu
do que é comumente encontrado. Por exemplo, no processo de maturação em nível
microscópico há toda uma sequência de acontecimentos, que se inicia com as ovogônias
que são as primeiras estruturas a aparecerem dentro do ovário, que é logo seguida dos
ovócitos perinucleolares. É na fase perinucleolar dos ovócitos que acontece a
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vitelogênese endógena, ou seja, o aparecimento das vesículas de vitelo (ou alvéolos
corticais), constituídas de glicoproteínas ou polissacarídeos. No presente estudo, essas
etapas foram observadas através da analise microscópica dos fragmentos da gônada, que
possibilitou identificar os ovócitos nas suas várias fases de desenvolvimento no ovário
das fêmeas funcionais (Hibiya, 1982, Zanuy; Carrillo, 1987).
Com o passar da maturação gonadal da fêmea começa a se multiplicar o número
de ovócitos vitelogênicos, que no presente estudo para S.marmoratus foi identificado no
ovário, pela presença de células foliculares. A forma dessas células foliculares é
variável, dependendo da espécie e da fase de desenvolvimento do ovócito (Bazzoli,
1992).
Nas fêmeas foi bem visível na gônada madura a presença de ovócitos atrésicos,
caracterizados por apresentarem uma zona pelúcida desregular e ou até totalmente
desprendida do ovócito, formando um espaço extravascular, bastante visível. Os
ovócitos atrésicos que não foram eliminados sofrem degeneração e são absorvidos,
caracteriza-se pela ruptura da zona pelúcida, hipertrofia das células foliculares,
desorganização e perda da forma arredondada e reabsorção do conteúdo ovular pelas
células foliculares (Guraya, 1994; Hoar, 1969). A zona pelúcida ou membrana
vitelínica em peixes e mamíferos são homólogas, os genes dessa zona resistiram a 650
milhões anos de evolução (Giacco et al., 2000; Epifano et al., 1995). A zona Pelúcida se
caracteriza como um envoltório acelular acidófilo que circunda os ovócitos de
teleósteos, com a função de intermediar a passagem de substâncias para o interior dos
ovócitos e protegê-los após a desova (Hurley; Fisher, 1966). Nos peixes, os
componentes da zona pelúcida são sintetizados dentro do ovário (Guraya, 1986) e
também no fígado sob a influência de estrogênio (Hamazaki et al., 1989; Murata et al.,
1997).
No processo de inversão sexual em S.marmoratus, o ovário das fêmeas sofre
varias mudanças especificamente internas, pois o tecido ovariano é totalmente
substituído pelo tecido masculino, à inversão ocorre apenas em indivíduos adultos.
Porém em alguns Labridae o processo de inversão sexual, ocontece nos indivíduos,
antes da maturidade sexual (Choat; Robertson, 1975; Carruth, 2000).
Durante o processo de inversão sexual, o individuo é denominado intersexo. A
gônada dos individuos intersexo, é bem característica, pois mostra uma parente
deseorganização da arquitetura padrão da gônada, degeneração em massa das celulas
germinativas femininas, presença de centros melanomacrofágicos, invasão de tecido
55
intersticial e células germinativas masculinas, bem como maturação das células
germinativas masculina.
No presente estudo a fase intersexo dos indivíduos foram divididas em três sub-
fases, tais como: Fase inicial, intermediária e final, cada sub-fase apresenta
ceracteristicas diferentes e seguem um processo, onde o objetivo final é a mudança total
de um ovário para o testículo. Na fase intersexo inicial e caracterizada pela grande
desorganização celular, bem como pela presença de ovócitos atrésicos de diferentes
tamanhos e células intersticiais esteroidogênicas. Nas fases intermediária e final do
intersexo, já se encontram cistos contendo espermatogônias que aparecem nas bordas
das lamelas ovígeras, essas espermatogônias irão dar origem aos espermatozóides. O
mesmo padrão histológico do intersexo foi encontrado para M. albus (Liem, 1963) e nos
Gobiidae (Fishelson, 1989), ambos hermafroditas protogínicos. A presença de várias
estruturas encontradas em indivíduos intersexo de S.marmoratus também foram
observadas por vários autores para outras espécies, principalmente a presença das
estruturas que estão relacionadas à remoção, absorção ou limpeza de restos teciduais,
estruturas essas denominadas por melanomacrófagos e macrófagos (Sadovy & Shapiro,
1987, Grier & Taylor,1998).
A presença de granulócitos e atividade macrofágica intensa, são importantes
especialmente para a remoção de resto celular, durante a inversão sexual. Resultados
semelhantes foram encontrados por, Brusle- Sicard et al., (1992) estudando Serranidae
protogínicos. Em S.marmoratus esses granulócitos são em sua maioria centros melano
macrófagicos que são vistos macroscopicamente como pontos pretos (Reinboth; Brusle-
Sicard, 1997). Os centros melano macrófagicos são definidos como um tipo celular,
com formas irregulares, citoplasma reduzido e núcleo praticamente camuflado por
vários grânulos de cor escura. Sua principal importância é a remoção de restos celulares
de tecido em degeneração, consequente da reversão sexual. Estes centros são
observados tanto na gônada de espécies hermafroditas como gonocoristas (Liem, 1968;
Sadovy; Shapiro, 1987).
Nos indivíduos intersexo a inversão sexual é denominada pela diminuição
gradativa da atividade feminina, com degeneração das células germinativas, como
ovócitos não desovados que sofrem reabsorção. Após essas etapas serem alcançadas
ocorre um aumento da atividade espermatogênica (Lo Nostro, 2000).
Os machos secundários são o produto final da inversão sexual, S.marmoratus
apresentou a estrutura anatômica do testículo, semelhante ao de uma fêmea, mostrando
56
que apenas o formato ou anatomia, foi a única característica da fêmea que resistiu
(Cole; Shapiro, 1990).
A estrutura dos testículos em teleósteos é variável, podendo ser tubular e lobular,
(Billard et al.,1982). S. marmoratus apresenta o testículo do tipo lobular irrestrito
composto por numerosos túbulos seminíferos que são separados por uma fina camada
de tecido conjuntivo (Grier, 1980). No interior destes lóbulos são encontrados vários
cistos contendo células da linhagem espermatogênica em desenvolvimento, dentro de
cada cisto, as células apresentam-se geralmente numa mesma fase e a parede dos cistos
é constituída por células de Sertoli (Quagio-Grassiotto et al.,2003; Pudney, 1995).
A atividade espermatogênica e o aumento de um grande número de cistos
primários, secundários, espermatócitos e espermátides foram observados. As paredes
dos túbulos seminíferos foram mais finas do que na Fase I, apresentando acumulação de
espermatozóides. A presença de um duto longitudinal principal, com uma parede
espessa, bem como de vários dutos eferentes, mais fino que na fase anterior e
espermatides localizadas progressivamente mais próximas aos ductos eferentes, assim
como a presença de esperma em fase de desenvolvimento dentro
espermatócitos e espermatócitos primários (Billard et al.,1982).
A espermatogênese é cistica e sincrônica, na sua fase inicial de maturação,
apresenta cistos contendo espermatogônias primárias com diferentes tamanhos. O
testículo possui dois compartimentos distintos o tubular e o intersticial. No tubular
contém células somáticas e as germinativas, que após a espermatogênese irão formar
espermatozoides. O compartimento intersticial é formado por projeções voltadas para o
interior do testículo, delimitando os lóbulos, composto por vasos sanguíneos, fibras
nervosas, células e fibras do tecido conjuntivo, além das células de leyding que possuem
função esteroidogênica (Billard et al.,1982).
Na gônada dos individuos hermaforditas sequenciais as celulas germinativas do
segundo sexo permanecem em estado de ―dormência‖, no primeiro sexo, até o momento
certo para que ocorra a inversão ou a diferenciação ela ocorre apenas durante a mudança
de sexo apartir de um estoque de células tronco (Reinboth, 1983; Bruslé-Sicard et al.,
1997). Em algumas especies, um numero variável de celuas germinativas imaturas do
segundo sexo pode ser encontrada imerso na matriz gonadal do primeiro sexo ou agrupa
em uma região desconhecida da gônada (Shapiro,1987)
O tamanho de primeira maturação sexual é um parâmetro de extrema
importância para se determinar o tamanho mínimo de captura, permitindo definir o
57
limite de comprimento entre os estoques jovem e adulto, sendo, em muitos casos,
medida necessária para se garantir uma atividade de pesca sustentável (Fonteles-Filho,
1989). O comprimento da primeira maturação obtido para machos e fêmeas nesse
estudo, foi o esperado. As espécies protogínicas são mais susceptíveis à sobrepesca, já
que devem atingir um tamanho máximo para reversão de sexo. Assim, se a pressão de
pesca não permitir que os indivíduos se desenvolvam o suficiente para que ocorra a
mudança isso poderia ameaçar todo o estoque, sendo a principal consequência, a
mudança de sexo mais cedo do que ocorria antes, possivelmente comprometendo a
fecundidade total da população, já que os indivíduos maiores sofreram mais com a
sobrepesca (Hawkins; Roberts, 2003).
S.marmoratus apresenta quatro tipos sexuais na sua população. Apenas através
de estudos histológicos os sexos e as fases de desenvolvimento foram caracterizados.
Dois tipos de machos foram encontrados evidenciando a diandria da espécie em um
açude do bioma caatinga. Durante o processo de reversão sexual os indivíduos são
chamados de intersexo. Intersexo são indivíduos que apresentam tanto tecido masculino
e feminino na gônada. A Principal característica da reversão sexual foi a presença de
centros melano macrófagicos. Os centros são importantes para que ocorra toda a
degeneração do tecido. A desova foi do tipo total para S. marmoratus e a espécie não
apresentou dimorfismo sexual externo.
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
ALLEN, G.R.; STEENE, R; ALLEN, M. 1998. A guide to angelfishes &
butterflyfishes. Odyssey Publishing, Tropical Reef Research., Washington, 250p.
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Figura 1. Visualização macroscópica das gônadas de S.marmoratus durante o período de julho de
2010 á julho de 2011. (a) gônada do macho primário, (b) gônada da fêmea funcional, (c) gônada do
intersexo e (d) gônada do macho secundário (Escala = 3cm).
64
Figura 2. (a) e (b) Corte do testiculo de macho primário de S. marmoratus durante o período de julho de
2010 á julho de 2011: (ED) ductos eferentes, (PT) parede do túbulo seminífero, (ST) espermátides,
(1SC) esperma em fase de desenvolvimento dentro dos espermatocitos (SG) espermatócitos primários e
(M) espermatogônia estão em metáfase (Escala = 100µm).
100 µm 100 µm
65
Figura 3. a) Corte do ovário de uma fêmea reprodutiva de S. marmoratus: (n) núcleo, (ZP) zona
pelúcida, (Ca) alvéolos corticais, (POC) ovócitos pré- vitelogênico, (VOC) ovócito vitelogênico,
(EVS) espaço extravascular (Escala = 100µm); b) corte de um ovócito vitelogênico (Escala =
200µm); c) corte de um ovário mostrando ovócitos em diferentes fases, (VOC) ovócito
vitelogênico, (ZP) zona pelúcida, (AVO) ovócitos atrésicos, (II) cromatina nucléolo (Escala =
100µm); d) corte de um ovócito atrésico (Escala = 200µm).
100 µm
100 µm
200 µm
200 µm
66
100 µm 200 µm
Figura 4. (a) Corte da gonada de S. marmoratus durante a fase inicial do intersexo: (VOC)
ovocitos vitelogênicos, (POC) ovócitos crescimento primário, (Ca) alvéolos corticais, (MT)
tecido Masculino (OL) lamelas entre os ovócitos, (EVS) espaço extravascular, (ZP) A zona
pelúcida e (MMC) centros melano macrofagicos (Escala = 100µm); (b) e (c) Corte da gonada de
S. marmoratus durante a fase intermediária do intersexo: (VOC) ovócitos vitelogênicos, (LS)
lúmem ovariano, (POC) ovócitos em crescimento primário, (LS) lúmem ovariano, (MMC) centro
melanomacrofágico, (A) corpos atrésicos, (SP) espermatozóide, (MT) tecido masculino e (PSC)
espermatócitos (Escala = 200µm); (d) e (e) Corte da gonada de S. marmoratus durante a fase final
do intersexo: (PSC) espermatócitos, (ZP) zona pelúcida, (LL) lóbulo do lúmen desprovido de
esperma, (MMC) centro melanomacrofágico e (SP) espermatozóide (Escala = 200µm).
100 µm
200 µm
100 µm
200 µm
200 µm
67
Figura 5. (a) e (b) Corte do testiculo de macho secundários de S. marmoratus: (RS) esperma residual,
(ED) ductos eferentes, (SG) espermatogônias, (SPM) espermatozóides e (MMC) centros
melanomacrofágicos (Escala = 100µm).
100 µm
100 µm
68
a)
b)
Figura 3 Comprimento da primeira maturação de S. Marmoratus, do Açude Gargalheiras
Acari, RN durante o período de julho de 2010 á julho de 2011: (a) fêmeas e (b) machos.
CONCLUSÕES
68
5.0 CONCLUSÕES
Os estudos realizados no intuito de verificar a estratégia reprodutiva da espécie
S. marmoratus no açude Marechal Dutra, da bacia Piranhas-Assu na Caatinga do Rio
Grande do Norte, nos permitiram as seguintes conclusões:
A relação peso-comprimento da espécie mostrou correlação positiva sugerindo que
a espécie aproveita bem os recursos alimentares disponíveis no ambiente;
A espécie aproveita o período entre o final das chuvas e o início da seca para se
reproduzir, fato que foi indicado através dos seus índices gonadossomático,
hepatossomático e fator de condição;
S. marmoratus apresenta no seu ciclo reprodutivo indivíduos que mostram quatro
tipos sexuais: os machos primários, fêmeas, intersexos e machos secundários;
Dois tipos de machos foram encontrados na população de S. marmoratus, sendo:
machos que nascem e vivem como machos (machos primários), ou fêmeas que
sofrem inversão sexual tornando-se machos (machos secundários);
Os machos secundários são maiores e mais pesados que outros indivíduos da
população, mostrando que o processo de inversão sexual está ligado com a
maturidade dos indivíduos.
A evolução reprodutiva nessa espécie ocorreu com finalidade de repor os machos,
com isso, estabelecer um equilíbrio sexual na população. Portanto, as fêmeas
adotaram o mecanismo de inversão sexual gerando assim os machos secundários;
S.marmoratus apresenta um hermafroditismo do tipo protogínico diândrico, sendo
uma modalidade adaptada para sobreviver e aperfeiçoamento do seu processo
reprodutivo na região semiárido;
S. marmoratus, últiliza a estratégia reprodutiva do tipo sazonal, esse tipo de
estratégia mostra que a espécie está adapatada as variações ambientais da região
semiárida.
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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6.0 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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western Caribbean. I: The wrasses (Labridae). Smithsonian Contributions to Zoology
254, 1–27, 1978.
WOOTTON, R. J., EVANS, G. W. & MILLS, L. A. Annual cycle in female three
spined sticklebacks (Gasterosteus aculeatus L.) from an upland and lowland population.
Journal of Fish Biology, 12: 331-343, 1978.
Anexo: Resumos publicados em anais de congre ANEXOS
74
I. ANEXO: Artigo publicado na Journal Applied Ichthyologyrevista- Blackwell
Verlag, Berlin. Publicado em março de 2012.
LENGTH–WEIGHT RELATIONSHIP FOR SEVEN FRESHWATER FISH
SPECIES FROM BRAZIL W. S. Nascimento, A. S. Araújo, N. H. C. Barros1, L. L. Gurgel, E. F. S. Costa and
S. Chellappa
75
II. ANEXO: Artigo publicado na Revista Biota Amazônia – Publicação semestral do
Curso de Ciências Biológicas da Universidade Federal do Amapá, Brasil. Publicado em
dezembro de 2011.
ECOLOGIA REPRODUTIVA DE CICHLASOMA ORIENTALE
(OSTEICHTHYES: CICHLIDAE), UM PEIXE ENDÊMICO DO SEMI-ÁRIDO
BRASILEIRO Liliane de Lima Gurgel, José Roberto Verani, Fabiana Rodrigues de Arruda Câmara, Nirlei
Hirachy Costa Barros, Sathyabama Chellapa
76
III. ANEXO: Artigo publicado na Revista Biota Amazônia – Publicação semestral do
Curso de Ciências Biológicas da Universidade Federal do Amapá, Brasil. Publicado em
dezembro de 2011.
ASPECTOS REPRODUTIVOS DE PIMELODELLA GRACILIS
(VALENCIENNES, 1835) (OSTEICHTHYES: PIMELODIDAE) DO AÇUDE DA
ECOREGIÃO CAATINGA Nirley Hirachy Costa Barros, Wallace Silva Nascimento, Andréa Soares Araújo, Liliane Lima
Gurgel, Sathyabama Chellappa
77
IV. ANEXO: Trabalho apresentado, em forma de painel, durante o I Simpósio
Internacional de Ecologia no período de 23 á 26 de Outubro de 2011.
78
V. ANEXO: Trabalho apresentado, em forma de painel, durante o 13º Congresso
nordestino de Ecologia no período de 08 á 12 de novembro de 2011.
VI. ANEXO: Trabalho apresentado, em forma de painel, durante o 13º Congresso
nordestino de Ecologia no período de 08 á 12 de novembro de 2011.
79
VII. ANEXO: Trabalho apresentado, em forma de painel, durante o 13º Congresso
nordestino de Ecologia no período de 08 á 12 de novembro de 2011.
