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SELEÇÃO DO LOCAL DE OVIPOSIÇÃO POR CERAEOCHRYSA
SPP. (INSECTA: NEUROPTERA: CHRYSOPIDAE): A
PREFERÊNCIA PELA PRESA ESTÁ ASSOCIADA AO MELHOR
DESEMPENHO DA PROLE?
FORTUNATO BRUNETTI LAMBERT
UNIVERSIDADE ESTADUAL DO NORTE FLUMINENSE DARCY RIBEIRO - UENF
CAMPOS DOS GOYTACAZES - RJ
MARÇO - 2012
SELEÇÃO DO LOCAL DE OVIPOSIÇÃO POR CERAEOCHRYSA
SPP. (INSECTA: NEUROPTERA: CHRYSOPIDAE): A
PREFERÊNCIA PELA PRESA ESTÁ ASSOCIADA AO MELHOR
DESEMPENHO DA PROLE?
FORTUNATO BRUNETTI LAMBERT
Orientador: Dr. Gilberto Soares Albuquerque
CAMPOS DOS GOYTACAZES - RJ MARÇO - 2012
Dissertação apresentada ao Centro de Biociências e Biotecnologia da Universidade Estadual do Norte Fluminense Darcy Ribeiro, como parte das exigências para obtenção do título de Mestre em Ecologia e Recursos Naturais
SELEÇÃO DO LOCAL DE OVIPOSIÇÃO POR CERAEOCHRYSA SPP. (INSECTA: NEUROPTERA: CHRYSOPIDAE): A
PREFERÊNCIA POR PRESA ESTÁ ASSOCIADA AO MELHOR DESEMPENHO DA PROLE?
FORTUNATO BRUNETTI LAMBERT
Aprovada em 30 de março de 2012
Comissão Examinadora:
____________________________________________________________
Profa. Daniela Rodrigues (D.Sc., Biologia Animal) - UFRJ
____________________________________________________________ Prof. Milton Erthal Junior (D.Sc., Produção Vegetal) - IFF
____________________________________________________________ Prof. Richard Ian Samuels (Ph.D., Entomologia) - UENF
____________________________________________________________ Prof. Gilberto Soares Albuquerque (Ph.D., Entomologia) - UENF
Orientador
Dissertação apresentada ao Centro de Biociências e Biotecnologia da Universidade Estadual do Norte Fluminense Darcy Ribeiro, como parte das exigências para obtenção do título de Mestre em Ecologia e Recursos Naturais
ii
A Charles R. Darwin, cujas obras transcendem gerações
na busca da liberdade através do conhecimento, diante da
tirania da ignorância.
iii
AGRADECIMENTOS
As forças evolutivas da mutação, deriva gênica e seleção natural, pela
minha existência.
Aos meus pais, José Carlos e Maria Lucia, e irmãos, Bernardo e Carla, por
todo o apoio, preocupação e dedicação durante esta fase de minha vida, assim
como em todos os outros momentos que a precederam.
A toda minha família, pelas mais diversas contribuições oferecidas.
A minha namorada Lynna, pelo companheirismo, amor, carinho,
compreensão e presença em todos os momentos, que fizeram com que esta
jornada fosse muito mais prazerosa de viver.
Ao meu orientador, Gilberto Soares Albuquerque, pelos ensinamentos que
transpassam os trabalhos acadêmicos e que certamente serão úteis por toda
minha vida.
A Universidade Estadual do Norte Fluminense e ao Programa de Pós-
Graduação em Ecologia e Recursos Naturais, pela oportunidade do curso e
concessão de bolsa de mestrado.
As professoras Maria Cristina Gaglianone e Ana Maria Matoso Viana, pelas
participações e contribuições em meu Comitê de Acompanhamento.
Ao professor Paulo Pedrosa, pela valiosa revisão da dissertação.
Aos professores Richard Ian Samuels e Milton Erthal Junior, pela grande
contribuição ao participarem da banca de minha defesa de dissertação.
iv
A professora Daniela Rodrigues, pelo aceite e empenho dedicado à
participação na banca examinadora de minha defesa de dissertação.
Aos diversos professores que contribuíram para minha formação
acadêmica durante o curso do mestrado.
Aos funcionários do PPG Ecologia e Recursos Naturais e do Laboratório de
Entomologia e Fitopatologia, pelos ótimos serviços prestados.
Aos amigos de laboratório, que certamente levarei por toda minha vida,
Jorge (Jojote), Leonardo (Lelecones), Thaís (Tatá), Gilson, Adriano (Tá me
ouvindo?), Sílvio, Jaídson (Jajá), Gabriela, Euzileni (Zinha) e Jatinder (Jati), pelo
apoio, diversos momentos de descontração, churrascos inesquecíveis e diversas
outras situações valorosas.
Especialmente ao companheiro de laboratório Adriano Soares Rêgo, pela
indispensável contribuição nas análises estatísticas.
Aos companheiros de república Paulo César (Paulinho, o bonzinho), Sílvio
(Gordinho), Bruno (Brunão, o popstar) e Cindy Firefox (a cachorra), pelas
bizarrices, situações cômicas e impossíveis de acontecer em outro lugar.
Aos demais amigos da UENF e Cederj, pela convivência agradável, trocas
de experiências e, acima de tudo, muitas risadas.
Por fim, aos integrantes do Metallica, Black Sabbath, Iron Maiden, Slipknot,
Ramones, Dio (in memorian), Apocalyptica, dentre tantos outros, cujas músicas
me mantiveram acordado por diversas noites redigindo o presente trabalho.
v
SUMÁRIO
LISTA DE FIGURAS ....................................................................................... vii
LISTA DE TABELAS ...................................................................................... viii
RESUMO ......................................................................................................... x
ABSTRACT ..................................................................................................... xii
1. INTRODUÇÃO ............................................................................................ 1
2. REVISÃO DE LITERATURA ...................................................................... 5
2.1. A cultura da goiaba ........................................................................ 5
2.2. Família Chrysopidae ...................................................................... 8
2.3. Gênero Ceraeochrysa ................................................................... 12
2.4. Efeito das presas no desenvolvimento de crisopídeos ................. 14
2.5. Hipótese da preferência-desempenho .......................................... 15
3. OBJETIVO .................................................................................................. 20
4. MATERIAL E MÉTODOS ........................................................................... 21
4.1. Área de estudo ............................................................................... 21
4.2. Organismos envolvidos no estudo ................................................. 22
vi
4.2.1 Predadores ........................................................................ 22
4.2.2. Presas .............................................................................. 23
4.3. Metodologia .................................................................................... 24
4.3.1. Obtenção dos crisopídeos adultos e de sua prole............ 24
4.3.2. Obtenção das presas ....................................................... 25
4.3.3. Criação das larvas ............................................................ 27
4.3.4. Experimentação ................................................................ 28
5. RESULTADOS ............................................................................................ 31
5.1. Ceraeochrysa claveri ...................................................................... 31
5.2. Ceraeochrysa cincta ....................................................................... 38
5.3. Ceraeochrysa cornuta .................................................................... 44
6. DISCUSSÃO ................................................................................................ 53
7. CONCLUSÕES ............................................................................................ 64
8. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ........................................................... 66
vii
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Peso das pupas (média ± DP, gramas) de Ceraeochrysa claveri alimentadas com quatro presas diferentes no estágio larval¹ (25 ± 1ºC,14hL:10hE) (n = 2; 10 larvas/repetição)......................................................... 34 Figura 2. Sobrevivência (média ± DP, %) dos estágios imaturos de Ceraeochrysa claveri alimentados com quatro presas diferentes¹ (25 ±1ºC, 14hL:10hE) (n = 2; 10 larvas/repetição).................................................. 35 Figura 3. Peso das pupas (média ± DP, gramas) de Ceraeochrysa cincta alimentadas com quatro presas diferentes no estágio larval¹ (25 ± 1ºC,14hL:10hE) (n = 2; 10 larvas/repetição)......................................................... 40 Figura 4. Sobrevivência (média ± DP, %) dos estágios imaturos de Ceraeochrysa cincta alimentados com quatro presas diferentes¹ (25 ±1ºC, 14hL:10hE) (n = 2; 10 larvas/repetição).................................................. 41 Figura 5. Peso das pupas (média ± DP, gramas) de Ceraeochrysa cornuta alimentadas com quatro presas diferentes no estágio larval¹ (25 ± 1ºC,14hL:10hE) (n = 2; 10 larvas/repetição)......................................................... 48 Figura 6. Sobrevivência (média ± DP, %) dos estágios imaturos de Ceraeochrysa cornuta alimentados com quatro presas diferentes¹ (25 ±1ºC, 14hL:10hE) (n = 2; 10 larvas/repetição).................................................. 49
viii
LISTA DE TABELAS
Tabela 1. Tempo de desenvolvimento (média ± DP, dias) dos estágios imaturos de Ceraeochrysa claveri em quatro presas diferentes¹ (25 ± 1ºC,14hL:10hE) (n = 2; 10 larvas/repetição)......................................................... 32 Tabela 2. Características reprodutivas (média ± DP) de Ceraeochrysa claveri alimentada com quatros presas diferentes no estágio larval¹ (25 ±1ºC, 14hL:10hE) (n = 2; 10 larvas/repetição).................................................. 36 Tabela 3. Longevidade (média ± DP, dias) de adultos de Ceraeochrysa claveri alimentados com quatro presas diferentes no estágio larval¹ (25 ±1ºC, 14hL:10hE) (n = 2; 10 larvas/repetição).................................................. 37 Tabela 4. Tempo de desenvolvimento (média ± DP, dias) dos estágios imaturos de Ceraeochrysa cincta em quatro presas diferentes¹ (25 ± 1ºC,14hL:10hE) (n = 2; 10 larvas/repetição)......................................................... 39 Tabela 5. Características reprodutivas (média ± DP) de Ceraeochrysa cincta alimentada com quatros presas diferentes no estágio larval¹ (25 ±1ºC, 14hL:10hE) (n = 2; 10 larvas/repetição).................................................. 43 Tabela 6. Longevidade (média ± DP, dias) de adultos de Ceraeochrysa cincta alimentados com quatro presas diferentes no estágio larval¹ (25 ±1ºC, 14hL:10hE) (n = 2; 10 larvas/repetição).................................................. 45 Tabela 7. Tempo de desenvolvimento (média ± DP, dias) dos estágios imaturos de Ceraeochrysa cornuta em quatro presas diferentes¹ (25 ±1ºC, 14hL:10hE) (n = 2; 10 larvas/repetição).................................................. 46
ix
Tabela 8. Características reprodutivas (média ± DP) de Ceraeochrysa cornuta alimentada com quatros presas diferentes no estágio larval¹ (25 ±1ºC, 14hL:10hE) (n = 2; 10 larvas/repetição).................................................. 50
Tabela 9. Longevidade (média ± DP, dias) de adultos de Ceraeochrysa cornuta alimentados com quatro presas diferentes no estágio larval¹ (25 ±1ºC, 14hL:10hE) (n = 2; 10 larvas/repetição).................................................. 52
Tabela 10. Sumário das diferenças intraespecíficas de Ceraeochrysa claveri, Ceraeochrysa cincta e Ceraeochrysa cornuta alimentadas com quatro presas diferentes no estágio larval (C: controle, ovos de Anagasta kuehniella; AP: Aleurodicus pulvinatus; AF: Aleurothrixus floccosus; UB: Ulotingis brasiliensis; >: pouco maior; >>: maior; >>>: muito maior; =: igual; <: pouco menor; <<: menor; <<<: muito menor)¹ (25 ± 1ºC, 14hL:10hE)(n=2;10larvas/repetição).................................................................... 55
x
RESUMO
LAMBERT, F.B. M.Sc. Universidade Estadual do Norte Fluminense Darcy Ribeiro. Março de 2012. Seleção do local de oviposição por Ceraeochrysa spp. (Insecta: Neuroptera: Chrysopidae): a preferência pela presa está associada ao melhor desempenho da prole? Prof. Orientador: Gilberto Soares Albuquerque.
Em estudo prévio, três espécies de Ceraeochrysa (C. claveri, C. cincta e C.
cornuta) (Neuroptera: Chrysopidae) demonstraram, em maior ou menor grau,
preferência por sítios de oviposição em goiabeiras associados com determinadas
espécies de presas, principalmente as moscas-brancas Aleurodicus pulvinatus e
Aleurothrixus floccosus e o percevejo-de-renda Ulotingis brasiliensis. O objetivo
do presente trabalho foi averiguar se essa preferência encontra paralelo no
desempenho de Ceraeochrysa spp. nessas presas, de acordo com a hipótese da
preferência-desempenho de Jaenike. Para isso, esses três predadores foram
alimentados, durante o estágio larval, com as mesmas três espécies de presas, a
fim de avaliar-se seu desempenho, aqui considerado como o conjunto de
características dos estágios imaturos (tempo de desenvolvimento, sobrevivência e
peso pupal) e dos adultos (incidência de oviposição, períodos de pré-oviposição e
oviposição, taxa de oviposição diária, fecundidade, fertilidade e longevidade), ao
longo de uma geração. Os resultados demonstraram que as três espécies de
Ceraeochrysa são capazes de sobreviver, se desenvolver e se reproduzir sob
regime exclusivo de cada uma das presas. Entretanto, pela comparação dos
resultados entre os tratamentos, foi possível constatar que A. pulvinatus foi a
presa que proporcionou o melhor desempenho dos três predadores. No caso de
xi
C. claveri, cuja preferência de oviposição em relação às presas não é tão distinta
entre U. brasiliensis e A. pulvinatus (um pouco maior pela primeira), seu
desempenho foi o menos claramente favorecido por A. pulvinatus; além disso,
essa espécie foi a que melhor desempenho apresentou quando alimentada com
U. brasiliensis. Por outro lado, C. cincta e C. cornuta, que preferem amplamente
ovipositar próximo a colônias de A. pulvinatus em goiabeiras, também
apresentaram desempenho muito melhor nessa presa. Portanto, é possível
concluir que o comportamento de oviposição e o desempenho de C. cincta e C.
cornuta em relação a suas presas ajustam-se à hipótese da preferência-
desempenho. Essa constatação tem importantes implicações para o controle
biológico de pragas: ao menos para algumas espécies de Chrysopidae, é possível
prever quais presas serão mais intensamente atacadas pelo predador, dentre o
rol de espécies que causam danos a uma cultura, por meio da verificação dos
locais preferenciais de oviposição de suas fêmeas.
xii
ABSTRACT
LAMBERT, F.B. MSc. Universidade Estadual do Norte Fluminense Darcy Ribeiro. March, 2012. Oviposition site selection by Ceraeochrysa spp. (Insecta: Neuroptera: Chrysopidae): is the preference for prey associated with better performance of the offspring? Advisor: Gilberto Soares Albuquerque.
In a previous study, three species of Ceraeochrysa (C. claveri, C. cincta,
and C. cornuta) demonstrated, to a greater or lesser degree, preference for
oviposition sites in guava trees associated with certain species of prey, especially
the whiteflies Aleurodicus pulvinatus and Aleurothrixus floccosus and the lace bug
Ulotingis brasiliensis. The objective of this research was to investigate whether this
preference is reflected in the performance of Ceraeochrysa spp. on these preys,
according with Jaenike’s preference-performance hypothesis. To do so, larvae of
these three predators were fed the same three prey species, in order to evaluate
their performance, here considered as a set of biological traits of the immature
stages (developmental time, survival, and pupal weight) and adults (incidence of
oviposition, pre-oviposition and oviposition periods, daily oviposition rate,
fecundity, fertility, and longevity), over one generation. The results showed that the
three species of Ceraeochrysa are able to survive, develop and reproduce on
each kind of prey. However, a comparison of the results among treatments clearly
demonstrated that the best performance of the three predators was achieved
under a regimen of A. pulvinatus. For C. claveri, whose oviposition preference in
relation to prey is not so distinct between U. brasiliensis and A. pulvinatus (slightly
higher for the first), its performance was clearly the least favored by A. pulvinatus;
xiii
in addition, it was the one that showed the best performance on U. brasiliensis. On
the other hand, C. cincta and C. cornuta, which largely prefer to oviposit near
colonies of A. pulvinatus on guava trees, also showed a much better performance
on this prey. Thus, we conclude that the oviposition behavior and performance of
C. cincta and C. cornuta in relation to their prey fit the preference-performance
hypothesis. This finding has important implications for the biological control of
pests: at least for some species of Chrysopidae, it is possible to predict which prey
will be more heavily attacked by the predator, from the set of species that cause
damage to a crop, by means of the verification of the preferred oviposition sites of
the females.
1
1. INTRODUÇÃO
Os inimigos naturais são os principais agentes reguladores de densidades
populacionais de praticamente todas as espécies de animais e vegetais. Eles
tiveram sua importância reconhecida pelo ser humano a partir do
desenvolvimento do processo de plantar e colher, quando este percebeu que
artrópodes-pragas (um dos grupos de inimigos naturais dos vegetais)
prejudicavam a produtividade das culturas. Desta forma, concluiu-se que
estratégias de controle eram necessárias para reduzir a densidade populacional
destes organismos, diminuindo assim os danos causados a essas plantas
cultivadas.
O controle biológico natural atua na regulação do tamanho populacional de
diversos insetos fitófagos que proliferam nos agroecossistemas, diminuem sua
produtividade e trazem prejuízos econômicos ao setor agrícola. Dentre os insetos
que fazem parte dos agentes de controle, havia um consenso de que os
parasitoides se sobressaiam aos predadores, devido ao fato de serem
específicos, ao contrário destes últimos, que são mais generalistas (Hagen et al.,
1976). Contudo, estudos que evidenciam a existência de predadores com alto
grau de especificidade em relação à presa vêm substituindo este antigo
pensamento (Hagen, 1987; Gilbert, 1990; Abuquerque et al., 1997). Os
predadores ainda exibem a vantagem de que suas larvas consomem grande
quantidade de presas durante seu desenvolvimento, enquanto as dos parasitoides
consomem apenas um hospedeiro (Luff, 1983).
Se por um lado o controle biológico foi um dos únicos métodos disponíveis
para o combate de artrópodes considerados pragas agrícolas até o início do
2
século XX, hoje o controle químico é o método mais utilizado por agricultores de
todo o mundo, devido, principalmente, ao seu relativo baixo custo operacional e
alta eficiência. Porém, o uso indiscriminado faz deste método o mais prejudicial,
pois apresenta efeitos tóxicos aos seres humanos (teratogênese, carcinogênese,
infertilidade, alergias), à biota em geral (bioacumulação) e ao ambiente
(contaminação e poluição) (Carson, 1962). Além disso, o surgimento de
resistência pelo processo de seleção natural devido à contínua utilização dos
químicos agrícolas leva a um círculo vicioso, que requer sempre novos
compostos, com diferentes sítios de ação, para continuar controlando as pragas.
Diante da necessidade de redução no uso de produtos químicos na
agricultura, o controle biológico de pragas entrou novamente em evidência nas
últimas quatro décadas, visando a preservação do meio ambiente, a melhoria da
qualidade dos alimentos e a redução dos custos de produção das culturas. Uma
vantagem do controle biológico é a possibilidade de integração com todos os
demais métodos de controle, inclusive com os inseticidas, de preferência os
seletivos (Senior & McEwen, 2001), sendo assim, uma tática concisa dentro do
Manejo Integrado de Pragas e Doenças.
Insetos da família Chrysopidae constituem um dos grupos de predadores
mais utilizados em programas de controle biológico de pragas em nível mundial
(Tauber et al., 2003), devido à sua ocorrência e relativa abundância nos
agroecossistemas, predando presas diversas, tais como pulgões, cochonilhas,
ácaros e muitos outros pequenos artrópodes com tegumento facilmente perfurável
(Carvalho & Souza, 2000). Além destas, os crisopídeos possuem outras
características desejáveis em um inimigo natural, como grande capacidade de
forrageamento, extensa distribuição geográfica, elevada voracidade, polifagia, alto
potencial reprodutivo, fácil criação em laboratório e tolerância a alguns defensivos
químicos (New, 1975, 1984; Senior & McEwen, 2001).
Os Chrysopidae são insetos exclusivamente predadores, ao menos em um
estágio de vida, estando presentes em praticamente todos os agroecossistemas
(McEwen et al., 2001). São conhecidas cerca de 1.200 espécies e subespécies,
sendo que na região Neotropical este grupo é particularmente diverso, pois nela
ocorrem mais de 300 espécies (Brooks & Barnard, 1990).
No Brasil, a partir da década de 1990, o interesse por esse grupo de
insetos vem crescendo, já que a acentuada diversidade de crisopídeos aqui
3
presentes só aumenta as chances de se encontrar agentes potenciais de controle
de pragas (Freitas, 1998). Porém, apesar de os crisopídeos serem utilizados
efetivamente em programas de controle biológico em diversos países, no Brasil
isto ainda não acontece devido, entre outros fatores, ao grande desconhecimento
das espécies aqui ocorrentes. De forma a oferecer embasamento científico sobre
a família para posterior aplicação prática em campo, é necessário que se estude
primeiramente aspectos biológicos básicos, tais como o comportamento e o
hábito alimentar, que auxiliam na seleção correta daqueles agentes de controle
mais apropriados para pragas de culturas específicas.
Albuquerque et al. (2001) ressaltaram que espécies dos gêneros
Ceraeochrysa e Chrysoperla são mais promissoras quanto ao potencial de
aplicação em programas de controle biológico de pragas agrícolas nas Américas
do Sul e Central, devido à sua abundância natural em agroecossistemas, por
apresentarem características desejáveis para criação massal e por terem como
presas um grande número de pragas de importância econômica. Dentre estes
dois gêneros, Ceraeochrysa apresenta maior aplicabilidade aos agroecossistemas
brasileiros, pois possui grande número de espécies [mais de 60, segundo Sosa &
Freitas (2011)], enquanto que Chrysoperla contém poucas espécies e é
característico de campos abertos, como pastagens. Ainda assim, somente
algumas espécies do primeiro gênero foram estudadas até o momento.
O presente trabalho está inserido na linha de pesquisa do setor de inimigos
naturais do Laboratório de Entomologia e Fitopatologia da UENF, que desde o
final da década de 1990 vêm investigando a diversidade, características
bionômicas e potencial dos crisopídeos no controle biológico de pragas da região
Norte Fluminense, sob a coordenação do Prof. Dr. Gilberto S. Albuquerque, em
convênio com pesquisadores da Cornell University (EUA). Neste contexto, o
presente estudo dá continuidade às pesquisas com as espécies do gênero
Ceraeochrysa, que apresentam ampla distribuição na região Neotropical e têm
seu valor como agentes de controle biológico principalmente em pomares, por
preferirem ambientes arbóreos, embora as espécies deste gênero ocorram em
diversos outros tipos de agroecossistemas (Adams & Penny, 1987).
De acordo com resultados obtidos previamente em meu projeto de
monografia de graduação (Lambert, 2009), as fêmeas das três espécies mais
abundantes de Ceraeochrysa em pomares de goiaba em Campos dos
4
Goytacazes, isto é, Ceraeochrysa cincta (Schneider), Ceraeochrysa cornuta
(Banks) e Ceraeochrysa claveri (Navás), mostraram clara preferência por
ovipositar em sítios próximos a certas espécies de presa dentre o conjunto de
insetos fitófagos encontrados nessa cultura na região estudada. As duas
primeiras preferiram ovipositar próximo a agrupamentos da mosca-branca
Aleurodicus pulvinatus (Maskell) (Hemiptera: Aleyrodidae), enquanto a última
preferiu ovipositar em associação com o percevejo-de-renda Ulotingis brasiliensis
Drake (Hemiptera: Tingidae). Essa constatação nos levou a questionar se essa
preferência estaria associada com o melhor desempenho da prole nessas presas,
de acordo com a “hipótese da preferência-desempenho” de Jaenike (1978).
Segundo tal hipótese, existiria associação entre a preferência pelo local de
oviposição exibida pelas fêmeas e o desempenho de sua prole, isto é, a mãe
tenderia a depositar seus ovos preferencialmente em hospedeiros/presas que
proporcionassem melhor desenvolvimento, sobrevivência e reprodução a seus
filhos.
Diversos estudos têm investigado esta hipótese com insetos herbívoros em
relação a suas plantas hospedeiras, embora alguns trabalhos também tenham
investigado a mesma com insetos parasitoides em relação a seus hospedeiros e,
em menor escala, com predadores em relação a suas presas (Petersen & Hunter,
2002; Van Nouhuys et al., 2003; Johnson et al., 2006). Duelli (1987), num dos
poucos trabalhos com insetos predadores, testou a hipótese para os crisopídeos
Chrysopa nigricornis Burmeister e Chrysoperla carnea (Stephens), sendo a
primeira uma espécie predadora e a segunda uma não predadora durante o
estágio adulto, e observou que apenas a espécie predadora apresentou
preferência por ovipositar próximo a presas potenciais. A maioria das espécies
neotropicais, incluindo as do gênero Ceraeochrysa, não é predadora no estágio
adulto, mas ainda é prematuro estender os resultados de Duelli (1987) a estas e
outras espécies de crisopídeos, havendo a necessidade de mais estudos para
testar a hipótese da preferência-desempenho para esse grupo.
A elucidação da hipótese da preferência-desempenho tem importante
implicação para o controle biológico. Caso essa hipótese seja válida para um
determinado grupo de inimigos naturais, será possível inferir, pelo comportamento
de oviposição das fêmeas, quais presas/hospedeiros serão os melhores alvos
para sua ação.
5
2. REVISÃO DE LITERATURA
2.1. A cultura da goiaba
A goiabeira, Psidium guajava L. (família Myrtaceae), é uma espécie
arbórea de pequeno porte e com tronco tortuoso, com 3 a 6 metros de altura.
Suas folhas são elíptico-oblongas, ligeiramente grossas e coriáceas, verdes ou
verde-amareladas, levemente lustrosas na face superior, medindo 7 a 15
centímetros de comprimento. As folhas são distribuídas de forma oposta nos
ramos e apresentam o limbo pontuado por células glandulares, que liberam
essências aromáticas. As flores são de coloração branca, hermafroditas,
perfumadas e eclodem em botões que podem estar dispostos de forma isolada ou
em grupos de dois ou três, localizados sempre na axila das folhas e nos brotos
novos que aparecem em ramos maduros.
A principal forma de polinização das flores é a autofecundação, podendo
também ocorrer fecundação cruzada através de diversos insetos; dentre estes, o
himenóptero Apis mellifera L. é o agente polinizador mais comum. Os frutos são
bagas que podem apresentar diferentes formas, tamanhos e cores de polpa de
acordo com a cultivar e, quando maduros, apresentam sabor doce e odor forte
(Gonzaga Neto, 2001; Ide et al., 2001).
A goiabeira é originária da América Tropical, possivelmente entre o México
e o Peru, onde ainda pode ser encontrada em estado silvestre. Atualmente está
distribuída por todo o mundo, devido à sua capacidade de dispersão e adaptação
a diferentes ambientes, possibilitando sua presença em amplas áreas tropicais e
6
subtropicais do globo. Sobrevive em climas úmidos ou secos, e resiste até mesmo
a eventuais geadas, sendo mesmo considerada uma praga em algumas regiões
(Menzel, 1985). Contudo, as condições ideais para seu desenvolvimento incluem
temperatura média de 25ºC e precipitação anual entre 1000 e 1600 milímetros.
Pode ser cultivada em solos argilosos, arenosos, pedregosos ou calcários, desde
que o pH esteja situado entre 4,5 e 9,4, e ainda tolera moderadamente a
salinidade. Os solos mais recomendados são os profundos, permeáveis e com
boa drenagem, embora as goiabeiras também cresçam espontaneamente em
solos bastante úmidos, ao contrário da maioria das frutíferas de porte arbóreo (Ide
et al., 2001).
O ranking mundial na produção de goiaba é liderado pelo Brasil, que no
ano de 2010 teve uma produtividade de 316.363 toneladas do fruto sobre a área
plantada de 15.677 hectares (IBGE, 2010a), sendo que Paquistão, México, Egito,
Venezuela, Jamaica, Quênia, África do Sul, Austrália e Porto Rico também são
apontados como grandes produtores. Embora esteja na posição de maior
produtor mundial, o Brasil tem participação inexpressiva no mercado internacional
da fruta “in natura”. O país produziu 300 mil toneladas de goiaba em 2000 e
exportou somente 0,06% desse volume, sendo a França, o Canadá, o Reino
Unido e os Países Baixos os maiores importadores (Choudhury, 2001).
É importante destacar que, embora a goiaba seja uma das frutas tropicais
mais populares e de maior aceitação no País, o seu consumo ainda é pequeno,
não indo além de 380 grama/pessoa/ano. Pode ser processada de forma
artesanal (produção de doces caseiros e consumo in natura) ou industrialmente
(doces, compotas, sucos, polpas e geleias), possuindo alto teor de açúcares, sais
minerais, vitamina C, fibras, licopeno e betacaroteno. A atual tendência global de
aumento no consumo de frutas de mesa e de sucos naturais é uma oportunidade
que pode ser aproveitada como um incentivo para os produtores brasileiros
aumentarem a produção e a qualidade da cultura da goiaba (Zambão & Neto,
1998).
A preocupação com o aumento da competitividade da goiaba e seus
produtos é de grande importância para o Brasil, pela possibilidade de aumento do
volume de exportação deste fruto, proporcionando não somente maiores ganhos
econômicos, como também a geração de milhares de emprego em toda a cadeia
produtiva. No Estado de São Paulo (principal estado produtor do país), por
7
exemplo, a cultura de goiaba gerou no ano de 2003 cerca de 9100 empregos
diretos no campo e mais de 10.000 empregos indiretos, na cadeia produtiva
(CATI–DEXTRU, 2003). Além disso, o Brasil apresenta áreas extensas com solo
e clima adequados à produção da goiaba em escala comercial, o que favorece o
incremento no valor nutritivo da fruta, na produção agrícola, na ampliação da
atividade industrial e no potencial de exportação (Neto, 2001).
O Estado do Rio de Janeiro apresenta condições climáticas adequadas
para o cultivo da goiabeira sem interrupções durante o ano. Segundo dados da
Produção Agrícola Municipal do IBGE, no ano de 2010 este estado apresentava
662 hectares de área cultivada, representando um aumento maior que 100% em
relação ao ano de 1990, no qual o cultivo da goiaba abrangia 316 hectares. Com
uma produção de 13.059 toneladas, o Rio de Janeiro é o quinto maior estado
produtor de goiaba em nível nacional, estando atrás de São Paulo (98.272 t),
Pernambuco (90.496 t), Pará (20.182 t) e Bahia (14.217 t). Desta forma o Rio de
Janeiro possui uma posição de destaque no cenário nacional da produção deste
fruto. É válido ressaltar que os dados a respeito da produção anual da goiaba
revelam o crescimento do interesse por esta cultura no Estado, tendo aumentado
em cerca de 52% no período entre o ano de 2001 (8.608 t) e 2010 (13.059 t)
(IBGE, 2010a).
Dentre as mesorregiões, a região Metropolitana e o Norte Fluminense são
as mais produtivas no Estado do Rio de Janeiro, com 6.128 e 4.990 toneladas de
goiaba colhidas no ano de 2010, respectivamente, e aproximadamente 83% de
toda a área plantada desta cultura no Estado. O município com maior produção é
Cachoeiras de Macacu (3.340 t), seguido por São Francisco de Itabapoana (2.370
t), São João da Barra (2.100 t), Itaguaí (940 t), Campos dos Goytacazes (450 t) e
Cordeiro (450 t) (IBGE, 2010a).
Diversos artrópodes alimentam-se da goiabeira, podendo provocar vários
danos às diferentes partes do vegetal. A densidade populacional destas espécies
varia conforme a região do Brasil e a sazonalidade, podendo ser consideradas
pragas primárias, secundárias ou ocasionais, de acordo com o grau de infestação
nesta cultura. Mais de 100 espécies-pragas já foram identificadas no País, dentre
as quais estão insetos das ordens Hemiptera (famílias Tingidae, Coreidae,
Aphididae, Coccidae, Psyllidae, entre outras), Diptera, Coleoptera, Lepidoptera,
Hymenoptera, Orthoptera e Isoptera, além de diversas espécies de ácaros
8
(Maricone & Soubihe Sobrinho, 1961). Segundo Ide et al. (2001), as principais
pragas da goiabeira são as brocas Timocratica albella (Zeller) e Trachyderes
thoracicus (Oliv.), o psilídeo Triozoida sp., o tingídeo Corythaica sp., o gorgulho
Conotrachelus psidii (Marshall) e diversas moscas-das-frutas, como Ceratitis
capitata (Wied.) e Anastrepha spp.
Levantamentos de crisopídeos em pomares de goiabas são escassos. No
Brasil, um dos únicos é o de Freitas e Penny (2001), que encontraram 16
espécies de Chrysopidae: oito do gênero Ceraeochrysa, duas de Leucochrysa,
duas de Chrysopodes, duas de Plesiochrysa e duas de Chrysoperla, no Estado de
São Paulo. Em outro levantamento mais recente, em três pomares de goiaba de
Campos dos Goytacazes, RJ, Multani (2008) encontrou 18 espécies de
Chrysopidae: oito do gênero Leucochrysa, cinco de Ceraeochrysa, três de
Chrysopodes, uma de Chrysoperla e uma de Plesiochrysa. Em nível mundial,
estudos sobre a ocorrência deste grupo de insetos na cultura da goiaba também
são raros. Mani & Krishnamoorthy (1990) registraram grande abundância de
Odontochrysa lacciperda (Kimmins) e C. carnea predando duas pragas da
goiabeira de grande importância na Índia, a cochonilha-listrada [Ferrisia virgata
(Cockerell)] e a cochonilha-branca [Planococcus citri (Risso)]. Segundo tais
autores, estas duas espécies de crisopídeos têm fundamental importância na
manutenção do equilíbrio das populações destas pragas em níveis baixos,
ocasionando assim menos danos às culturas.
2.2. Família Chrysopidae
Os crisopídeos pertencem à ordem Neuroptera, subordem
Hemerobiiformia, família Chrysopidae (Tauber et al., 2009), sendo esta a segunda
maior família da ordem, com cerca de 1.200 espécies e subespécies descritas,
divididas em 86 gêneros e subgêneros, presente em todas as regiões do planeta,
excluindo a Antártida (Smith, 1922, 1926; Brooks & Barnard, 1990). Possuem
grande diversidade na região Neotropical, com 21 gêneros e cerca de 350
espécies descritas (Brooks & Barnard, 1990; Brooks, 1994; Albuquerque et al.,
2001).
Diversas características apresentadas pela família Chrysopidae são
favoráveis à sua utilização na redução da densidade populacional de muitos
9
artrópodes-praga, como ampla distribuição geográfica, polifagia, grande
capacidade de busca por presas, alta voracidade, potencial de reprodução
elevado, facilidade de criação em laboratório e tolerância a certos produtos
fitossanitários (New, 1975, 1984; Senior & McEwen, 2001). Outra característica
fundamental para tal objetivo é a grande plasticidade ecológica deste grupo de
insetos, que podem habitar tanto ambientes naturais (como florestas ou campos
abertos) quanto diversas culturas de interesse econômico (Tauber, 1974; Agnew
et al., 1981; Freitas, 2001).
A família é dividida em três subfamílias: Apochrysinae, Nothochrysinae e
Chrysopinae, sendo que as duas primeiras abrangem em conjunto apenas cerca
de 3% das espécies (Brooks & Barnard, 1990). Por outro lado, Chrysopinae
possui o maior número de espécies e é dividida em quatro tribos: Ankylopterigini,
Belonopterygini, Chrysopini e Leucochrysini. A grande maioria das espécies que
vêm sendo usadas ou que possuem potencial como agentes em programas de
controle biológico pertencem à tribo Chrysopini (Brooks & Barnard, 1990), devido
principalmente à sua alta capacidade reprodutiva, grande voracidade,
adaptabilidade para criação em laboratório, resistência a agroquímicos, entre
outras características (Carvalho et al., 1998; Tauber et al., 2000; Costa, 2002;
Boregas et al., 2003; Auad et al., 2005).
Insetos da família Chrysopidae são holometábolos, sendo que o tempo de
duração do ciclo de vida varia entre as espécies e de acordo com as condições
abióticas e bióticas durante o desenvolvimento (Smith, 1926; Canard & Principi,
1984; Tauber et al., 2001). Os adultos possuem corpo delicado, normalmente de
coloração verde, e tamanho variável, medindo geralmente entre 10 e 40 mm; as
antenas são filiformes e os olhos apresentam coloração dourada. Suas asas são
hialinas ou com manchas escuras e podem medir entre 6 e 35 mm de
comprimento, apresentando nervuras numerosas (Lima, 1942; Souza, 1999; Silva,
2003; Tauber et al., 2009). Na maioria das espécies, os adultos são arbóreos,
embora possam ser encontrados em vegetação baixa, como gramíneas. Em
geral, apresentam boa habilidade de dispersão e amplo espectro alimentar, o que
facilita a exploração de habitats temporários (Aun, 1986).
As fêmeas dos crisopídeos depositam ovos com formato elipsóide que são
fixos na extremidade de um pedúnculo hialino com alguns milímetros de
comprimento, exercendo aparentemente a função de proteção contra o ataque de
10
predadores e canibalismo (New, 1986). A coloração dos ovos varia conforme a
espécie, mas passam a apresentar uma tonalidade mais escura à medida que o
embrião se desenvolve. Também variam de acordo com a espécie o volume do
ovo, o comprimento do pedúnculo e a forma como os ovos são depositados pelas
fêmeas, podendo ser isolados, em fileira, em espiral, em grupos separados ou em
grupos com pedúnculo separados ou unidos (Smith, 1921, 1922; New, 1975,
1986; Gepp, 1990).
O estágio larval difere radicalmente da forma adulta, tanto na aparência
como nos hábitos, fator este que confere grande vantagem evolucionária à família
Chrysopidae, visto que os estágios ativos exploram diferentes nichos ecológicos
(Freitas, 2001). As larvas são campodeiformes, com corpo fusiforme, e possuem
três instares. Apresentam cabeça grande, mandíbulas e maxilas geralmente
longas e em forma de foice, antenas longas, primeiro dos dez segmentos
abdominais reduzido, tubérculos torácicos e abdominais setígeros e empódio em
forma de trompete entre as garras tarsais (Díaz-Aranda et al., 2001). O aparelho
bucal é formado por duas mandíbulas e duas maxilas, sendo que ambas contém
um sulco longitudinal que, quando acopladas, formam um ducto por onde passa o
fluido que as larvas sugam de suas presas (Smith, 1922).
Na maioria das espécies, as larvas possuem o hábito de carregar “lixo”, um
agregado de detritos formado principalmente por exúvias de insetos, fibras de
origem animal ou vegetal, insetos mortos, pedaços de liquens, teias de aranha e
outros materiais. Estas larvas possuem cerdas com ponta em forma de gancho
dispostas em fileira no dorso e tubérculos torácicos alongados com numerosas
cerdas longas, que facilitam a fixação do “pacote de lixo” na face dorsal da larva.
O hábito de carregar detritos está presente nas três subfamílias de Chrysopidae.
Por outro lado, as larvas consideradas nuas não apresentam tal comportamento e
possuem cerdas curtas e com ponta reta, tanto no dorso quanto nos tubérculos
(Gepp, 1984; Diaz-Aranda et al., 2001). O comportamento de carregar detritos
sobre o corpo é considerado uma condição plesiomórfica em Chrysopidae,
enquanto que o hábito nu é provavelmente uma característica apomórfica,
surgindo da perda do hábito de carregar lixo, fazendo com que estas larvas sejam
mais ativas que as carregadoras de detritos (Brooks & Barnard, 1990).
Após a larva de terceiro instar completar seu desenvolvimento, ela tece um
casulo de formato esférico feito de seda, a qual é produzida pelos túbulos de
11
Malpighi e excretada pelo ânus, ficando aderido ao substrato por fios da própria
seda (Canard & Principi, 1984). O estágio no qual o indivíduo permanece dentro
do casulo na forma larval é denominado pré-pupa. Ao realizar uma ecdise no
interior do casulo, o indivíduo passa para o estágio de pupa, que possui
mandíbulas bem desenvolvidas, com o objetivo de cortar uma abertura em um
dos pólos do casulo quando estiver apta a eclodir. A partir deste momento, o
adulto farado (pupa móvel) sai do casulo e fixa-se a um substrato para realizar a
última ecdise, transformando-se em adulto, seguida pela expansão das asas e
liberação do mecônio (Smith, 1921; Lima, 1942; Canard & Principi, 1984; Nuñez,
1988; Brooks & Barnard, 1990).
Além do comportamento das larvas de carregar detritos sobre o corpo, que
exerce a função de proteção, os crisopídeos apresentam outros hábitos e
artifícios para se defenderem de seus próprios predadores, como o pedúnculo
que sustenta os ovos no substrato, a presença de gotículas de fluido oleoso
(composto pela mistura de ácidos graxos, um éster e uma série de aldeídos)
sobre o pedúnculo com função repelente (Eisner et al., 1996), as mandíbulas
longas e afiadas e as cerdas longas sobre o dorso das larvas, o casulo que
envolve a pupa, as glândulas repelentes dos adultos de alguns gêneros e a
coloração críptica das larvas e adultos (Smith, 1926).
As larvas são carnívoras em todas as espécies estudadas, alimentando-se
de diversos tipos de presas, em geral artrópodes de tamanho pequeno e corpo
facilmente perfurável (Freitas, 2001). As principais presas das larvas incluem os
estágios imaturos dos seguintes grupos: afídeos de quase todas as famílias,
moscas-brancas, cochonilhas (Monophlebidae, Pseudococcidae, Eriococcidae,
Coccidae e Diaspirididae), cigarrinhas (Cercopidae, Cicadellidae, Membracidae e
Fulgoridae), psilídeos, tripes, psocídeos, lepidópteros (Tortricidae, Pyralidae,
Noctuidae e Pieridae), ácaros (Tetranychidae e Eriophyidae) e, menos
frequentemente, besouros, dípteros, himenópteros e outros neurópteros (Principi
& Canard, 1984). As larvas realizam a busca por presas de forma ativa, sendo
comum a ocorrência de canibalismo (Smith, 1922; New, 1975).
Diferentemente do estágio larval, os adultos podem apresentar diversos
hábitos alimentares, como glicífago, polinívoro ou carnívoro (Principi & Canard,
1984). Entretanto, a grande maioria das espécies não é predadora nesse estágio,
alimentando-se geralmente de néctar e pólen ou ainda de secreções açucaradas
12
liberadas por algumas espécies de homópteros (equivalente ao termo ‘honeydew’,
da língua inglesa) (Smith, 1921; New, 1975; Principi & Canard, 1984).
Os crisopídeos são um dos grupos de insetos mais utilizados em
programas de controle biológico em nível mundial, embora em várias regiões,
como na Neotropical, essa afirmação não se aplique principalmente devido à
escassez de conhecimento sobre a família (Albuquerque et al., 1994). Por outro
lado, em diversos países do Hemisfério Norte, o conhecimento a respeito deste
grupo é relativamente avançado, tanto que estes já são comercializados e
utilizados em programas de controle biológico. Na América do Norte, por exemplo,
os crisopídeos são produzidos com fins comerciais desde a década de 1980,
sendo utilizadas para isso as espécies C. carnea, Chrysoperla comanche (Banks)
e Chrysoperla rufilabris (Burmeister). Os estudos aplicados com espécies de
Chrysopidae nesta região foram iniciados na década de 1940 e hoje o avanço na
utilização destes predadores é reflexo, principalmente, do progresso nas
metodologias de produção massal, dos estudos aplicados à ecologia e
sazonalidade, da realização de revisões sistemáticas e às frequentes avaliações
da eficácia das metodologias de liberação. Similarmente avançados estão os
estudos dessa família na Europa e China, que também possuem meios e técnicas
para multiplicação em larga escala e liberação aprimorados, principalmente com
as espécies C. carnea e Chrysoperla sinica (Tjeder), respectivamente.
Atualmente, os esforços dos países dessas regiões estão voltados para melhorias
na automatização da criação e aperfeiçoamento das técnicas de liberação.
2.3. Gênero Ceraeochrysa
O gênero Ceraeochrysa foi criado por Adams após o desmembramento de
Chrysopa Leach, reconhecidamente parafilético (Adams, 1982). Na ocasião, 24
espécies foram transferidas para esse gênero novo; atualmente, 61 espécies são
conhecidas, as quais se distribuem desde o Canadá até a Argentina, sendo a
maioria de ocorrência tropical (Tauber et al., 2000; Freitas & Penny, 2001;
Oswald, 2007; Freitas et al, 2009; Sosa & Freitas, 2010, 2011). É um dos gêneros
mais comumente encontrados na região Neotropical, não só em número de
indivíduos, mas também pela grande diversidade de espécies, estando presente
em diversos ecossistemas, como florestas, matas abertas, pomares e cultivos
13
como milho e hortaliças, nos quais suas larvas predam várias espécies de
artrópodes-pragas (Tauber et al., 2000; Albuquerque et al., 2001; Tauber & de
León, 2001).
As larvas de Ceraeochrysa spp. apresentam o hábito de carregar detritos
sobre seu dorso, possuindo numerosas cerdas nos tubérculos torácicos e em
todos os segmentos do tórax e abdome, que auxiliam na sustentação do pacote
de lixo (Tauber et al., 2000). Após se alimentarem, estas larvas geralmente
depositam restos de suas presas sobre suas cerdas com o auxílio das
mandíbulas, agregando material ao pacote de detritos (Adams, 1982; López-
Arroyo et al., 1999).
As espécies de Ceraeochrysa apresentam elevado potencial para uso
como agentes de controle biológico, principalmente devido à facilidade de criação
massal, por predarem diversas espécies-pragas de culturas e por sua capacidade
de se proteger contra seus inimigos naturais (camuflagem, defesa química dos
ovos e habilidade de fuga de teias de aranhas), o que as auxiliam na defesa
contra outros predadores e parasitoides que interferem no seu ciclo de vida
(López-Arroyo et al., 1999b,c; Albuquerque et al., 2001).
Apesar da grande abundância e importância deste gênero no Brasil,
trabalhos dedicados à biologia e ecologia de Ceraeochrysa são escassos quando
comparados com outros países e outros gêneros, como Chrysoperla, sobre o qual
há uma vasta literatura disponível (por exemplo, Auad et al., 2001; Silva et al.,
2002; Bezerra et al., 2006; Pessoa & Freitas, 2008). Tal fato se deve,
principalmente, ao estado incipiente da sistemática deste grupo (Tauber & de
León, 2001). A recente revisão de Freitas et al. (2009) certamente auxiliará na
expansão dos estudos com esse gênero.
O primeiro levantamento abrangente de Ceraeochrysa realizado no país
ocorreu na Amazônia, no qual foram encontradas 16 espécies (Adams & Penny,
1987). Mais recentemente, Freitas & Penny (2001), em levantamentos em sete
estados brasileiros (Santa Catarina, São Paulo, Minas Gerais, Mato Grosso, Mato
Grosso do Sul, Bahia e Rio Grande do Norte), encontraram 15 espécies, sete
adicionais ao estudo acima, em diversos tipos de agroecossistemas, totalizando
23 espécies ocorrentes no Brasil. De acordo com o “Neuropterida Species of the
World”, um catálogo que inclui registros em artigos publicados desde o início do
século XX, constam 30 espécies com ocorrência no Brasil (Oswald, 2007). Isto
14
significa que mais da metade das espécies descritas de Ceraeochrysa já foram
encontradas em nosso País. Além disso, várias espécies coletadas na região
Neotropical, incluindo o Brasil, precisam ser descritas (Albuquerque et al., 2001).
Em pomares de goiaba em Campos dos Goytacazes, RJ, Multani (2008)
encontrou cinco espécies de Ceraeochrysa, sendo que três delas (C. claveri, C.
cincta e C. cornuta) estavam entre as mais abundantes ao longo do ano neste
agroecossistema. Por essa razão, concluiu que, dentre as 18 espécies
amostradas no estudo, estas três espécies estão entre os principais agentes de
controle biológico natural de pragas da goiabeira na região. Além disso, o autor
concluiu que a abundância de presas nesta cultura foi um fator determinante da
elevada abundância de crisopídeos na mesma.
2.4. Efeito das presas no desenvolvimento de crisop ídeos
A qualidade e a quantidade de alimento consumido durante o estágio larval
podem influir na sua taxa de crescimento, tempo de desenvolvimento, peso e
sobrevivência, assim como afetam a fecundidade, longevidade, movimentação e
capacidade de competição dos insetos adultos (Parra, 1991). Diversos estudos
vêm demonstrando experimentalmente a influência que a qualidade das presas
exerce sobre diversos aspectos dos crisopídeos, principalmente sobre seu
desenvolvimento e reprodução. Principi & Canard (1984) relataram que a
qualidade do alimento fornecido às larvas de crisopídeos exerce fundamental
influência no tempo de desenvolvimento preimaginal, no aumento do peso
corpóreo e na viabilidade, ou seja, diferentes presas podem prolongar ou diminuir
a duração do desenvolvimento larval, assim como favorecer ou prejudicar o ganho
de massa corpórea e sobrevivência. Um exemplo do efeito das presas no período
de desenvolvimento é o trabalho de Awadallah et al. (1976), no qual larvas de C.
carnea alimentadas com ovos do lepidóptero Spodoptera littoralis (Boisduval)
tiveram desenvolvimento 67% mais rápido em relação à Thrips tabaci Lindeman.
Em estudo mais recente, Liu & Chen (2001) verificam diferenças ao comparar o
período de desenvolvimento larval de C. carnea alimentadas com três espécies
de afídeos, sendo Aphis gossypii Glover a presa que resultou no menor tempo de
desenvolvimento do predador (19,8 dias), seguida por Myzus persicae (Sulzer)
(22,8 dias) e Lipaphis erysimi (Kaltenbach) (25,5 dias).
15
Diferentes presas também podem influenciar o ganho de peso dos
imaturos, como Chrysopa perla L., que, quando alimentada com diferentes
espécies de afídeos, difere quanto ao peso pupal, sendo de 28 mg no tratamento
com a mistura das presas M. persicae e Acyrthosiphon pisum (Harris) e de 32,4
mg no tratamento com Microlophium evansi (Theobald) (Principi & Canard, 1984).
A sobrevivência também é um fator afetado pela qualidade da presa à disposição
dos crisopídeos, como constatado por Hydorn & Whitcomb (1979) ao testar larvas
de terceiro instar de C. rufilabris alimentadas com adultos de Drosophila
melanogaster Meigen, as quais não conseguem tecer o casulo, ou seja, esta
presa não é nutricionalmente adequada para tal predador. Outro exemplo são os
efeitos negativos que os afídeos Macrosiphum rosae (L.) e M. evansi exercem ao
servirem de alimento para C. perla, levando este predador à morte durante o
estágio de pupa para o primeiro caso ou no momento da emergência do adulto,
para o segundo (Principi & Canard, 1984). É possível também que, embora
algumas presas possam proporcionar um desenvolvimento normal para seus
predadores, estas prejudiquem seus aspectos reprodutivos, podendo até mesmo
impedir completamente o sucesso reprodutivo dos adultos, como acontece com
C. perla, que, quando alimentada durante o estágio larval somente com o afídeo
Megoura viciae Buckton, os machos adultos se tornam estéreis (Canard, 1970).
Segundo a ecologia evolutiva, o sucesso reprodutivo, resumido pela
aptidão de um indivíduo, é resultado de algum fator de seu comportamento,
morfologia ou qualquer outra característica biológica, e a seleção tende a
favorecer a expressão deste aspecto correspondente à melhor aptidão possível,
embora a relação funcional entre alguns caracteres e a aptidão nem sempre seja
clara (Jaenike, 1978). Nos organismos que não apresentam cuidado parental e,
desta forma, precisam depositar seus ovos em locais nos quais sua prole esteja
apta a encontrar alimento em quantidade e qualidade adequadas, como é o caso
dos crisopídeos, o comportamento de oviposição das fêmeas é um fator biológico
fundamental da aptidão, sobre o qual provavelmente a seleção natural atua.
2.5. Hipótese da preferência-desempenho
A escolha do local onde a fêmea de um inseto ovipositará geralmente
determina, em larga escala, quais hospedeiros ou presas sua prole terá à
16
disposição para se alimentar, principalmente no caso da prole recém-eclodida ser
relativamente séssil e incapaz de percorrer grandes distâncias à procura de outra
fonte de alimento apropriada, o que torna a escolha do local para oviposição um
momento crucial para a sobrevivência e sucesso reprodutivo futuro da progênie.
Desta forma, o comportamento de oviposição é essencial na investigação de
muitos aspectos da biologia dos insetos, como, por exemplo, a dinâmica das
populações, a evolução da história de vida e o controle biológico de insetos-
pragas (Singer, 1986; Renwick, 1989).
Como a escolha por hospedeiros/presas apropriados para o crescimento e
desenvolvimento larval é feita pela oviposição da fêmea, a relação entre a
preferência de oviposição da fêmea e o desempenho larval é um componente vital
para as ideias atuais sobre a evolução da escolha por presa/hospedeiro
(Thompson, 1988; Singer et al., 1994; Thomas & Singer, 1998). É esperado que,
através da seleção natural, a decisão de uma fêmea sobre onde depositar seus
ovos, ou seja, sua preferência de oviposição, resulte no melhor desempenho de
sua prole. Desta forma, uma ligação entre a preferência de oviposição e o
desempenho da progênie poderia ser antecipada. O desenvolvimento das
pesquisas neste sentido revela o aprimoramento gradual de conceitos, levando a
uma perspectiva mais pluralística, revelada pela contínua experimentação desta
relação (Thompson & Pellmyr, 1991). O comportamento de parasitoides que
buscam maximizar a quantidade de hospedeiros parasitados com sucesso tem
sido modelado consistentemente baseado neste ponto de vista (por exemplo,
Cook & Hubbard, 1977).
A hipótese da preferência-desempenho (Jaenike, 1978) pressupõe que há
uma relação entre o local de oviposição preferencialmente escolhido pela fêmea e
o desempenho de sua prole, já que a fêmea adulta busca maximizar sua aptidão
ao ovipositar em locais que otimizam o desempenho da prole (Thompson, 1988).
Os trabalhos relacionados a esse tema procuram investigar se a mãe sabe o que
é o melhor para sua prole, ou seja, se ao ovipositar a fêmea está fazendo a
melhor decisão possível para maximizar o desempenho larval e sua própria
aptidão (por exemplo, Courtney & Kibota, 1990). Diversos estudos apontam para
uma relação positiva entre a preferência da mãe e o desempenho da prole
(Whitham, 1978, 1980, 1981; Price et al., 1987; Damman & Feeny, 1988;
Auerbach & Simberloff, 1989; Kouki, 1993; Gu & Walter, 1999). Por outro lado,
17
alguns trabalhos indicam que a mãe não faz a melhor escolha para seus
descendentes (por exemplo, Rausher, 1982; Courtney, 1986; Thompson, 1988;
Roininen & Tahvanainen, 1989; Courtney & Kibota, 1990; Valladares & Lawton,
1991; Underwood, 1994).
Segundo Thompson (1988), o termo preferência oviposicional é definido
como “a ordem hierárquica de espécies de planta estabelecida pelas fêmeas
ovipositoras, ou seja, em um teste experimental no qual plantas de várias
espécies são oferecidas simultaneamente, a preferência é expressa como a
proporção de ovos postos em cada espécie de planta”. Ele usou o termo
desempenho como “termo composto, incluindo sobrevivência durante todos os
estágios imaturos, taxa de crescimento larval, eficiência indicada por índices
nutricionais, massa pupal e fecundidade e longevidade do adulto”.
Estudando a relação da preferência-desempenho em insetos fitófagos,
Singer (1986) verificou que a preferência de um inseto é demonstrada quando,
entre duas espécies de planta (A e B) igualmente acessíveis para a oviposição da
fêmea, mais ovos são postos em A do que em B, dentro de um curto período de
tempo. Geralmente, a preferência pode ser detectada quando a fêmea oviposita
mais em determinadas partes de uma planta individual (como as folhas ou caule,
galhos longos ou curtos), em determinadas plantas dentro de uma espécie, ou em
determinadas espécies dentre a comunidade vegetal.
Singer (2004) ressalta que, nas discussões sobre a relação entre a
preferência materna e o desempenho da prole, geralmente algumas questões
costumam ser confundidas, tais como:
1. A preferência está correlacionada com o desempenho entre populações?
Ou seja, as variações que se observam na preferência entre diferentes
populações estão associadas com as variações no desempenho entre essas
mesmas populações?
2. A preferência está correlacionada com o desempenho dentro das
populações? Ou seja, fêmeas com preferências particulares geram prole com
desempenho igualmente particulares?
3. A escolha da presa é adaptativa ao nível de população? Até que ponto a
ordem das presas na hierarquia de preferências dos predadores concorda com a
ordem das mesmas presas em sua capacidade de sustentar o crescimento e
sobrevivência da larva?
18
Segundo Wiklund (1981), dentro de uma população de adultos, pode existir
variação na preferência de oviposição das fêmeas e, consequentemente, no
desempenho de sua prole. Assim, se algumas fêmeas da população mostrarem
alta preferência e outras baixa, tal fato pode implicar numa importante variação
comportamental na qual a seleção natural pode agir. Frequentemente acredita-se
que as fêmeas apresentam uma hierarquia de preferência por diferentes
hospedeiros disponíveis (por exemplo, Wiklund, 1981; Courtney et al., 1989; Nylin
& Janz, 1993; Thomas & Singer, 1998). A consequência desta preferência não é
exata, pois a distribuição dos ovos varia entre a população e dentro do próprio
indivíduo, em resposta a diversos fatores biológicos e ambientais (Fitt, 1986;
Minkenberg et al., 1992). Por exemplo, é comum encontrar que a idade das
fêmeas afeta o comportamento de oviposição, pois estas tendem a ser menos
seletivas com o avanço da idade, elevando assim a amplitude da dieta de sua
prole (Sadeghi & Gilbert, 2000).
A hipótese da preferência-desempenho tem sido investigada mais
frequentemente com insetos herbívoros em relação a suas plantas hospedeiras e
com insetos parasitoides em relação a seus hospedeiros, existindo poucos
estudos dedicados a averiguar tal hipótese para predadores em relação a suas
presas (Sadeghi & Gilbert, 1999; Petersen & Hunter, 2002; Kunkel & Cottrell,
2007).
Em um dos poucos estudos com predadores, Omkar (2005) avaliou a
preferência-desempenho para o coleóptero generalista Propylea dissecta
(Mulsant) (Coleoptera: Coccinellidae) em relação a sete espécies de afídeos,
medindo parâmetros da preferência e do desempenho e correlacionando-os. Foi
verificado que os adultos do predador consumiram maior quantidade de uma
espécie de presa em particular, depositaram mais ovos nas plantas infestadas
com estes pulgões e tiveram melhor desempenho na mesma espécie preferida
para oviposição. Assim sendo, este trabalho demonstrou uma relação positiva
entre a preferência e o desempenho para o grupo de insetos estudados.
Por outro lado, Duelli (1987) realizou trabalho com uma espécie de
crisopídeo predadora (C. nigricornis) e outra não predadora (C. carnea) no estágio
adulto, e observou que somente a primeira preferiu ovipositar em plantas que
estavam infectadas por presas potenciais para sua prole. Assim como C. carnea,
a maioria dos crisopídeos da região Neotropical, incluindo o gênero
19
Ceraeochrysa, não é predadora no estágio adulto, alimentando-se basicamente
de pólen, néctar e honeydew de pulgões e cochonilhas (Brooks & Barnard, 1990).
Contudo, é necessário examinar a ocorrência da hipótese da preferência-
desempenho para outras espécies de Chrysopidae, pois ainda não existem
informações suficientes que sustentem uma generalização sobre sua ocorrência
neste grupo de predadores.
20
3. OBJETIVO
Testar a segunda premissa da hipótese da preferência-desempenho para
três espécies de Ceraeochrysa (Neuroptera: Chrysopidae) ocorrentes em
pomares de goiaba de Campos dos Goytacazes, isto é, verificar se a preferência
demonstrada pelas fêmeas de crisopídeos por uma presa no momento da seleção
do local de deposição de seus ovos está associada com o melhor desempenho de
sua prole.
21
4. MATERIAL E MÉTODOS
A partir dos levantamentos realizados em trabalho anterior (Lambert, 2009),
foi possível determinar as três espécies de crisopídeos que ovipositam com maior
frequência e abundância nos pomares de goiabeira de Campos dos Goytacazes,
as quais foram selecionadas para estudo: Ceraeochrysa claveri, C. cincta e C.
cornuta. A avaliação do desempenho destes predadores foi realizada em relação
às três espécies-pragas encontradas em maior abundância nesses pomares:
duas espécies de mosca-branca, Aleurodicus pulvinatus (Maskell) e Aleurothrixus
floccosus (Maskell) (Hemiptera: Sternorrhyncha: Aleyrodidae), e uma de
percevejo-de-renda, Ulotingis brasiliensis Drake (Hemiptera: Heteroptera:
Tingidae) (Multani, 2008; Lambert, 2009).
4.1. Área de estudo
Os locais de coleta de adultos das três espécies de Ceraeochrysa e das
três espécies de presas foram pomares de goiaba da Escola Técnica Estadual
Agrícola Antônio Sarlo (21º43’S, 41º20’O), Empresa de Pesquisa Agropecuária do
Estado do Rio de Janeiro (Centro Estadual de Pesquisa em Agroenergia e
Aproveitamento de Resíduos) (21º44’S, 41º18’O) e Universidade Estadual do
Norte Fluminense Darcy Ribeiro (UENF) (21º45’S, 41º17’O). Essas instituições
estão localizadas no município de Campos dos Goytacazes, norte do Estado do
Rio de Janeiro, que apresenta área de 4.027 Km² e população de 463.731
habitantes, dos quais 90% vivem na zona urbana da cidade. O município está em
média a 14 m de altitude, estando inserido no bioma Mata Atlântica (IBGE,
22
2010b). O clima é classificado como tropical chuvoso de monção (tipo Am), com
precipitação média anual de 1.023 mm, evapotranspiração potencial de 1.601 mm
anuais e temperatura média anual de 23ºC (Ometto, 1981).
4.2. Organismos envolvidos no estudo
4.2.1. Predadores
C. claveri foi descrita por Navás (1911) com base em espécimes coletados
na Colômbia. Está distribuída do sul do Brasil a Cuba (Adams, 1982; Adams &
Penny, 1987), onde habita diversos agroecossistemas, principalmente de citros e
banana, nas Américas do Sul e Central e no Caribe (Scomparin et al., 1996). No
Brasil, também foi encontrada em plantações de seringueira, laranja, milho e
goiaba (Freitas & Penny, 2001).
C. cincta foi originalmente descrita por Schneider (1851) a partir de
espécimes coletados no Estado do Rio de Janeiro. Sua distribuição estende-se do
norte da Argentina ao sudeste dos Estados Unidos (Adams 1982; Adams &
Penny, 1987), sendo encontrada em florestas e pomares (Mason et al., 1991;
Scomparin et al., 1996). No Brasil, foi registrada em diversos cultivos, como
seringueira, laranja, milho, goiaba e algodão (Freitas & Penny, 2001). C. cincta é
uma das espécies sul-americanas com maior potencial de agente de controle
biológico, por suas características predatórias, distribuição abrangente, criação
em laboratório facilitada, potencial de adaptação a diversos ambientes de cultivo,
resistência a vários pesticidas e atividade de adultos ao longo do ano (Núñez,
1988). Esse último aspecto foi corroborado por López-Arroyo et al. (1999a), que
não registraram diapausa nem conseguiram induzi-la em laboratório sob
condições propícias para a ocorrência deste comportamento.
C. cornuta foi descrita por Navás (1925) com base em espécime coletado
em Niterói, Rio de Janeiro, tendo sido registrada também na Amazônia, México,
Guatemala e Costa Rica (Adams & Penny, 1987; Penny, 2002). No Brasil, foi
encontrada em plantações de seringueira e laranja (Freitas & Penny, 2001).
Pouco se conhece sobre a preferência alimentar de cada uma destas
espécies de crisopídeos, mas sabe-se que o adulto não é predador, mas
alimenta-se provavelmente de honeydew, néctar e pólen, e emite um odor
defensivo contra ataques de seus inimigos naturais. Suas larvas predam
23
cochonilhas, ácaros, moscas-brancas, afídeos, psilídeos, tripes, ovos e larvas de
lepidópteros e coleópteros (Principi & Canard, 1984; Freitas, 2002).
4.2.2. Presas
A. pulvinatus distribui-se por diversas regiões das Américas do Sul e
Central, incluindo o Brasil, México, Panamá, Belize, El Salvador, Honduras,
Nicarágua, Trinidad e Tobago, Bolívia, Colômbia, Equador, Guiana, Peru e
Venezuela. Normalmente, esta espécie não causa problemas econômicos, pois
suas populações são controladas por diversos inimigos naturais (Martin &
Watson, 1998). Foi registrada em culturas como coqueiro, goiabeira, cafeeiro,
Piper nigrum, espécies de Chrysobalanus, Coccoloba, Guettarda, Hura, Insertia,
Persea, Vismia, Jatropha e outros hospedeiros, englobando 17 famílias vegetais.
No entanto, esta espécie foi disseminada em várias ilhas do Caribe (Barbados,
Jamaica, Montserrat, Saint Kitts e Nevis, Antigua, Saint Vincent e Grenadines,
Granada, Dominica), onde, devido à ausência de inimigos naturais, tem causado
danos severos em coqueiros e goiabeiras. Com a intenção de combater A.
pulvinatus em Nevis, um trabalho de controle biológico foi conduzido até o final
dos anos 90, com a introdução de vespas parasitoides do gênero Encarsiella, que
demonstraram capacidade de se estabelecer na ilha (Kairo et al., 2001).
A. floccosus parece ser originária das Américas do Sul e Central (Mound &
Halsey, 1978). É conhecida como praga de Citrus, embora seja polífaga, pois se
alimenta de outras plantas, como cafeeiro, cajueiro, goiabeira, laranjeira,
tangerineira, mangueira, limoeiro, Annona, Diospyros e Solanum (Cassino &
Nascimento, 1999). No Brasil, foi primeiramente registrada por Hempel (1899).
Atualmente encontra-se em quase todos Estados do País, como Bahia, Ceará,
Maranhão, Minas Gerais, Paraíba, Paraná, Rio de Janeiro, Rio Grande do Sul,
Santa Catarina, São Paulo, Pernambuco, Amazônia, Espírito Santo, Pará, Rio
Grande do Norte, Sergipe e Tocantins (Silva et al., 1968; Arruda, 1972; Cassino,
1979; Nascimento et al., 1997). Seus agentes de controle biológico mais usados
são os parasitoides Cales noacki Howard (Aphelinidae) e Amitus spiniferus
(Brethes) (Platygasteridae) (Katsoyannos et al., 1997).
O prejuízo causado aos vegetais atacados por ambas as espécies de
mosca-branca acima relatadas, assim como para outros Aleyrodidae, é
24
ocasionado pelos estágios imaturos, que se alimentam da seiva vegetal por
sucção. Ao ser acometida por estas espécies, a planta tem seu vigor reduzido e é
predisposta ao ataque por patógenos. Além disso, ao sugar a seiva da planta
hospedeira, as ninfas secretam honeydew (excreta açucarada), o que favorece o
aparecimento do fungo Capnodium sp., causador da fumagina, um mofo preto
fuliginoso que se desenvolve na superfície das folhas. Este fato leva à diminuição
da capacidade fotossintética do vegetal, além de dar um aspecto negativo à
cultura. A aparência da planta ainda é prejudicada pelas densas colônias dos
estágios imaturos, pois os ovos e larvas são recobertas com cerosidades
filamentosas esbranquiçadas, formando flocos que podem cobrir toda a superfície
foliar. Não foram feitos estudos para quantificar as perdas econômicas resultantes
da ação dessas pragas, mas estas podem ser potencialmente elevadas. Além da
perda de plantas e do custo para sua substituição, é alto o custo das medidas de
controle, tanto em termos materiais e de equipamentos quanto de potenciais
efeitos adversos para o ambiente (Gallo, et al., 2002; Kairo et al., 2001).
O percevejo-de-renda U. brasiliensis possui poucos milímetros de
comprimento e é facilmente reconhecível por sua coloração característica. É
comumente encontrado em goiabeiras e vive em colônias, geralmente
numerosas, na superfície inferior das folhas, onde seus ovos ficam aderidos por
uma secreção por ele produzida (Lima, 1940). Adultos e imaturos possuem
aparência semelhante e coexistem nas folhas, onde se alimentam sugando a
seiva do vegetal e provocando dano conhecido como “ferrugem” às plantas, além
de manchar as folhas de preto devido a seus excrementos. Quando a folha está
muito danificada, os adultos a abandonam e procuram novas folhas para se
alimentar e reproduzir (Bondar, 1925). No único trabalho que consta a distribuição
de U. brasiliensis nas culturas brasileiras, Silva et al. (1968) registraram esta
espécie em goiabeiras na Bahia, Minas Gerais, Pará e São Paulo, o que
demonstra a falta de estudos relacionados à espécie em questão.
4.3. Metodologia
4.3.1. Obtenção dos crisopídeos adultos e de sua pr ole
Para iniciar os experimentos, as coletas de adultos dos crisopídeos C.
claveri, C. cincta e C. cornuta em pomares de goiaba de três locais distintos,
25
acima mencionados, teve o intuito de garantir a diversidade genética da prole
gerada a partir de tais adultos, a ser testada nos diferentes tratamentos. As
coletas foram realizadas durante o dia com auxílio de rede entomológica e os
adultos capturados foram acondicionados individualmente em frascos plásticos
para serem transferidos ao laboratório.
Ao chegar ao laboratório, os crisopídeos coletados foram identificados em
nível de espécie, com auxílio de chave de identificação (Freitas & Penny, 2001),
coleção de referência presente no LEF e de um microscópio estereoscópico. O
sexo de cada adulto foi determinado e estes foram separados em casais em
gaiolas plásticas de 340 ml com filó na face superior, mantidas em câmara de
incubação com temperatura constante de 25 ± 1ºC e fotoperíodo de 14hL:10hE,
para a obtenção de ovos. Nas gaiolas, os indivíduos coletados receberam
suprimento contínuo de água destilada, por meio de um tubo de ensaio de vidro
vedado com algodão inserido em orifício na lateral da gaiola, e de dieta composta
por frutose autolisada, mel e levedo de cerveja (1:1:1), que era depositada na tela
da gaiola.
Os ovos gerados pelas fêmeas foram coletados do interior da gaiola com
auxílio de pinça entomológica e transferidos para placas de Petri, onde foram
mantidos individualmente para receber a dieta larval após a eclosão.
4.3.2. Obtenção das presas
Para oferecer as presas como alimento às larvas de crisopídeos, as folhas
das goiabeiras contendo essas presas foram retiradas da planta com auxílio de
uma tesoura e depositadas em sacos plásticos para serem transportadas ao
laboratório. Cada folha ou partes das folhas coletadas foram inspecionadas
individualmente sob microscópio estereoscópico, com o auxílio de um pincel de
ponta fina e uma agulha de seringa, a fim de verificar a viabilidade das presas a
serem oferecidas às larvas. Nesse processo, foram descartadas presas que
estavam mortas ou que já haviam sido predadas, ovos eclodidos e pupas
emergidas, além de espécies habitantes das folhas de goiabeira que não eram de
interesse do estudo (ácaros, cochonilhas, pulgões, psilídeos, colêmbolos, por
exemplo). Após a inspeção, o número de presas em cada folha coletada era
contado. Para oferecer para as larvas de crisopídeos uma quantidade uniforme de
26
alimento, o tamanho do pedaço de folha a ser recortado era variável, dependendo
da densidade de presas presente. Para cada larva era oferecido um pedaço de
folha com presas, depositado em placa de Petri.
A princípio, todo o suprimento de presas seria oriundo dos pomares de
goiaba utilizados para as coletas. Para suprir a demanda do experimento, as
coletas de presas eram realizadas no mínimo uma vez a cada dois dias, pois não
é possível manter por mais que um dia as presas em laboratório após serem
coletadas sem que estas percam sua qualidade nutricional e, assim, acabem por
alterar o resultado final do desempenho dos crisopídeos. Porém, durante o
desenvolvimento do projeto, não foi possível obter presas em número suficiente
para manter as criações das larvas de crisopídeos em laboratório, devido aos
baixos níveis de infestação destas nos pomares na época do estudo.
Devido a este fato, para complementar o suprimento de presas, foi
necessário criá-las em mudas de goiabeira dentro de gaiolas mantidas em casa-
de-vegetação, com condições adequadas para seu desenvolvimento. Para isso,
foram construídas três gaiolas feitas com armação de madeira, com as seguintes
dimensões: 1,30 m de largura, 1,80 m de altura e 1,30 m de profundidade. Estas
armações foram revestidas com tela anti-afídeo transparente para evitar a entrada
de predadores e parasitoides das presas e também para evitar que estas se
dispersassem no interior da casa-de-vegetação. Em uma das faces de cada
gaiola havia uma porta de acesso com velcro nas bordas, o que permitia a
abertura e o fechamento seguro por parte do experimentador.
As três gaiolas de isolamento foram posicionadas de forma a criar um
corredor entre elas, que recebeu o mesmo telado das gaiolas, além de ter uma
passagem frontal fechada com velcro. Assim, esta disposição das gaiolas e o
isolamento do espaço existente entre elas garantiu maior segurança quanto à
entrada de animais indesejados que poderiam comprometer a criação das presas
mantidas em seu interior. Cada gaiola recebeu quatro mudas de goiabeira da
variedade Paluma, com aproximadamente 1,80 m de altura. Indivíduos adultos
das três espécies de presas estudadas foram inseridos no interior das gaiolas,
sendo uma espécie de presa por gaiola, para dar início à infestação das mudas.
A manutenção de mudas de goiabeira nessas gaiolas surtiu efeito positivo
para a obtenção das espécies de moscas-brancas A. pulvinatus e A. floccosus, as
quais se disseminaram amplamente nas mudas, atingindo grandes densidades, o
27
que permitiu sua utilização nos experimentos com as larvas de crisopídeos. Por
outro lado, o percevejo-de-renda U. brasiliensis não se adaptou à criação nessas
gaiolas, pois alguns dias após cada tentativa de infestação com adultos, não era
possível encontrá-los nas mudas. Foram realizadas várias tentativas a fim de
promover condições mais adequadas ao estabelecimento do percevejo-de-renda
nas mudas, como o aumento da umidade deste ambiente e, posteriormente, a
diminuição deste mesmo parâmetro. Também foi testado o efeito do aumento do
número de indivíduos introduzidos em cada tentativa de infestação, assim como o
aumento da frequência destas tentativas, a fim de repor os indivíduos que não se
adaptassem às condições da gaiola. Nenhuma tentativa foi bem sucedida. Por
esse motivo, para testar a presa U. brasiliensis, foi necessário coletá-la
diretamente do campo, utilizando-se como fonte o pomar de goiaba da
PESAGRO-RIO, que foi o que apresentou maior abundância desta presa. No
segundo semestre de 2011, as goiabeiras desse pomar sofreram uma poda e a
regeneração de seus galhos e folhas parece ter contribuído de alguma forma para
o aumento da abundância do percevejo-de-renda nesta cultura, o que viabilizou o
suprimento da demanda de indivíduos necessários para a criação das larvas das
três espécies de crisopídeos em laboratório.
Os ovos de Anagasta kuehniella (Zeller) (Lepidoptera, Pyralidae),
considerado tratamento controle, foram adquiridos da empresa Bug Agentes
Biológicos, de Piracicaba, SP. Esses ovos são mantidos sob refrigeração e, por
isso, são inviáveis (não há desenvolvimento embrionário).
4.3.3. Criação das larvas e adultos dos crisopídeos
As larvas utilizadas nos quatro tratamentos foram mantidas nas mesmas
condições acima descritas para os crisopídeos adultos advindos do campo (25 ±
1ºC e 14hL:10hE). Foi realizado o acompanhamento diário das criações para
determinar os parâmetros selecionados. As larvas foram mantidas
individualmente em placas de Petri, onde foram alimentadas diariamente ad
libitum com as presas coletadas no campo ou na casa-de-vegetação, ou com
ovos de A. kuehniella. O alimento foi reposto todos os dias para cada larva e as
presas consumidas no dia anterior foram removidas do recipiente de criação das
larvas. Após as larvas tecerem o casulo, os mesmos foram limpos com auxílio de
28
um pincel de ponta fina para retirar o excesso de detritos aderidos à sua
superfície externa, o que permitiu analisar o conteúdo interno através da
transparência característica do material constituinte do casulo. Tais casulos foram
verificados diariamente a fim de detectar a ocorrência de ecdise em seu interior, o
que pode ser constatado pela presença de uma mancha escura na parede interna
dos mesmos, indicando assim, a passagem do estágio de pré-pupa para o de
pupa. Por meio de balança analítica, as pupas foram pesadas após 24 horas de
sua ecdise.
Os adultos originados a partir das larvas utilizadas nos experimentos foram
mantidos em recipientes idênticos e receberam a mesma dieta citada para os
adultos oriundos do campo. Ao atingirem o estágio adulto, foram constituídos
casais para acompanhar os parâmetros referentes a esta etapa do ciclo de vida
dos crisopídeos. Os ovos gerados pelas fêmeas foram coletados com auxílio de
pinça entomológica e depositados individualmente em tubos de ensaio de vidro de
40 ml, com o intuito de fazer a contagem dos ovos e verificar a fertilidade dos
mesmos após a eclosão das larvas.
4.3.4. Experimentação
Para verificar se a preferência de oviposição demonstrada pelas fêmeas
das três espécies de Ceraeochrysa nos pomares de goiaba de Campos dos
Goytacazes (Lambert, 2009) está relacionada com o melhor desempenho de sua
prole, o desenvolvimento, sobrevivência e características reprodutivas dessas
espécies foram testados comparativamente em quatro tratamentos: três
referentes a cada uma das três espécies de presas acima citadas, sendo duas
espécies de mosca-branca (A. pulvinatus e A. floccosus) e uma de percevejo-de-
renda (U. brasiliensis), e o quarto com ovos do lepidóptero A. kuehniella
(tratamento padrão; alimento geralmente usado na criação de crisopídeos e que
proporciona bom desenvolvimento e reprodução).
Os parâmetros analisados para os estágios imaturos dos crisopídeos em
cada regime de presas foram:
• Tempo de desenvolvimento: período compreendido entre cada estágio de
desenvolvimento (parcial) ou entre a oviposição e a emergência do adulto
(total).
29
• Sobrevivência: percentual de indivíduos imaturos sobreviventes ao final do
desenvolvimento.
• Peso pupal: peso do casulo no estágio de pupa, medido 24 horas após a
ecdise da pré-pupa.
Os parâmetros verificados para os crisopídeos adultos foram:
• Incidência de oviposição: percentual de casais que se reproduziram e
depositaram ovos férteis dentre o número de casais formados.
• Período de pré-oviposição: tempo decorrido entre o pareamento do casal e a
data da primeira oviposição.
• Período de oviposição: número de dias em que houve oviposição.
• Taxa de oviposição diária: número médio de ovos depositados por dia.
• Fecundidade: número total de ovos produzidos pela fêmea em toda sua vida.
• Fertilidade: percentual de ovos férteis dentre o total de ovos produzidos.
• Longevidade do adulto: tempo transcorrido desde a emergência do adulto até a
sua morte.
Para cada tratamento, foram realizadas duas repetições com 10 larvas de
crisopídeos cada, totalizando 20 larvas de cada espécie de crisopídeo. As
exceções foram os tratamentos de C. claveri com A. pulvinatus e A. kuehniella e
de C. cincta com A. kuehniella, para os quais foram realizadas três repetições,
cada uma com 10 larvas, totalizando 30 larvas para estes tratamentos. Isto se deu
devido à impossibilidade de pesar as pupas no momento em que a primeira
repetição destas criações atingiu a fase de pesagem e, desta forma, estas
repetições tiveram todos os parâmetros analisados, com exceção do peso pupal.
O delineamento experimental foi inteiramente casualizado (DIC). Os dados
referentes aos aspectos biológicos das espécies de crisopídeos avaliadas em
condições controladas de laboratório foram submetidos à análise descritiva
(médias ± desvio padrão) e análises de variância (ANOVA, com soma dos
quadrados do tipo I) cujas médias dos tratamentos foram comparadas pelo teste
de Tukey ao nível de 5% de probabilidade. Para todos os tratamentos, os dados
foram previamente analisados pelo teste de Kolmogorov-Smirnov para avaliar a
normalidade e homogeneidade das variâncias. Todos os dados apresentaram
distribuição normal, com exceção da longevidade de machos e fêmeas de C.
cornuta e da taxa de oviposição diária de C. claveri, os quais foram transformados
30
para log (x+1), para atender os pressupostos de homogeneidade de variância e
obtenção de distribuição normal dos dados. As análises foram conduzidas com o
programa Statistica 7,0 (StatSoft Inc.1984-2004). Pela combinação das diferentes
características analisadas, foi possível discutir qual presa possibilita o melhor
desempenho da prole das espécies de crisopídeos aqui estudadas.
31
5. RESULTADOS
5.1. Ceraeochrysa claveri
O tempo de desenvolvimento total dos estágios imaturos de C. claveri foi
maior no tratamento com o percevejo-de-renda U. brasiliensis (média de 33,9
dias), enquanto que o tratamento controle com ovos do lepidóptero A. kuehniella
resultou no desenvolvimento mais rápido (26,6 dias) (Tabela 1). Nas duas outras
presas, as moscas-brancas A. pulvinatus e A. floccosus, o tempo de
desenvolvimento foi intermediário (28,0 e 28,6 dias, respectivamente). Essas
diferenças nos tempos de desenvolvimento foram resultantes principalmente do
efeito da presa no segundo e terceiro instares e no estágio de pré-pupa (larva de
3º instar dentro do casulo). Larvas de C. claveri nesses instares alimentadas com
U. brasiliensis apresentaram desenvolvimento significativamente mais lento em
comparação com as demais presas. Para os estágios de segundo instar e pré-
pupa, os tratamentos entre as diferentes presas, exceto U. brasiliensis, não
diferiram significativamente, enquanto que para o terceiro instar o tempo de
desenvolvimento foi maior no regime com U. brasiliensis, seguido por A. floccosus
e A. pulvinatus, e menor com A. kuehniella. Os estágios de ovo, primeiro instar e
pupa não apresentaram diferenças significativas entre as presas utilizadas no
estudo. O melhor estado nutricional alcançado pelas larvas ao final de seu
desenvolvimento, medido através do peso pupal, foi verificado no tratamento
controle (média de 0,0106 gramas), seguido por A. pulvinatus (0,0102 g) e A.
floccosus (0,0097 g), enquanto que com U. brasiliensis o peso foi bem menor
32
Tabela 1. Tempo de desenvolvimento (média ± DP, dias) dos estágios imaturos
de Ceraeochrysa claveri em quatro presas diferentes¹ (25 ± 1ºC, 14hL:10hE) (n =
2; 10 larvas/repetição).
¹ médias seguidas pela mesma letra, na linha, não diferem entre si pelo teste de Tukey (P < 0,05)
* n = 3
Estágio
Presa
A. pulvinatus* A. floccosus U. brasiliensis A. kuehniella*
Ovo 4,97 ± 0,06 a 5,00 ± 0,01 a 5,00 ± 0,01 a 5,00 ± 0,01 a
1º instar 3,60 ± 0,53 a 3,65 ± 0,50 a 4,25 ± 0,21 a 3,30 ± 0,30 a
2º instar 3,33 ± 0,23 b 3,40 ± 0,14 b 4,75 ± 0,35 a 3,10 ± 0,10 b
3º instar 4,30 ± 0,44 bc 4,65 ± 0,21 b 7,55 ± 0,21 a 3,53 ± 0,32 c
Pré-pupa 3,60 ± 0,36 b 4,05 ± 0,07 ab 4,45 ± 0,07 a 3,60 ± 0,10 b
Pupa 8,23 ± 0,06 a 7,90 ± 0,14 a 7,92 ± 0,30 a 8,07 ± 0,15 a
Desenvolvimento
total 28,03 ± 0,47 bc 28,65 ± 0,50 b 33,93 ± 1,17 a 26,60 ± 0,44 c
33
(0,0068 g), tendo sido a única presa que conferiu peso significativamente
diferente entre os tratamentos (Figura 1). A sobrevivência dos estágios imaturos
de C. claveri foi de 100% para todas as espécies de presas testadas, com
exceção do tratamento com U. brasiliensis, no qual a sobrevivência foi de 90%,
embora esta diferença não tenha sido significativa (Figura 2).
Quanto às características reprodutivas avaliadas, apesar de terem sido
observadas grandes variações entre os valores médios obtidos nos quatro
tratamentos, em nenhuma situação essas diferenças foram significativas (Tabela
2). Apenas 50% dos casais de C. claveri no tratamento com A. floccosus e 58,3%
no tratamento com A. pulvinatus depositaram ovos férteis. Por outro lado, nos
tratamentos com U. brasiliensis e A. kuehniella, todos os casais geraram ovos
férteis, ou seja, a incidência de oviposição nos adultos oriundos de larvas
alimentadas com essas presas foi de 100%. O período de pré-oviposição foi
menor nas fêmeas do tratamento com U. brasiliensis (média de 9,1 dias),
enquanto que a dieta com A. pulvinatus refletiu no maior tempo para o início da
oviposição (11,9 dias). O período de oviposição foi maior nas fêmeas tratadas
com a presa controle (média de 47,6 dias), seguido por A. pulvinatus (36,7 dias),
U. brasiliensis (34,5 dias) e, por último, A. floccosus (29,7 dias). Semelhante aos
resultados obtidos para o período de oviposição, a taxa de oviposição diária foi
maior no tratamento com A. kuehniella (média de 11,0 ovos/dia), seguido por A.
pulvinatus (9,2 ovos/dia) e U. brasiliensis (8,5 ovos/dia), sendo o menor resultado
observado no tratamento com A. floccosus (7,3 ovos/dia). O maior resultado para
a fecundidade de C. claveri foi obtido no tratamento com A. kuehniella (média de
503,1 ovos), enquanto que o menor valor para este parâmetro foi sob regime com
A. floccosus (238,0 ovos), ficando os tratamentos com A. pulvinatus e U.
brasiliensis com valores intermediários (366,7 e 294,0 ovos, respectivamente).
Quanto à fertilidade, o tratamento com U. brasiliensis foi o que apresentou maior
resultado (média de 92,2%), seguido por A. kuehniella (72,9%) e pelas moscas-
brancas A. pulvinatus (51,5%) e A. floccosus (26,7%). A longevidade dos adultos
de C. claveri não diferiu significativamente entre os diferentes tratamentos, porém
foi maior quando suas larvas foram submetidas ao regime com A. kuehniella
(média de 91,7 dias) (Tabela 3).
34
Figura 1. Peso das pupas (média ± DP, gramas) de Ceraeochrysa claveri
alimentadas com quatro presas diferentes no estágio larval¹ (25 ± 1ºC,
14hL:10hE) (n = 2; 10 larvas/repetição).
¹ médias seguidas pela mesma letra não diferem entre si pelo teste de Tukey (P < 0,05)
aa
b
a
0
0,002
0,004
0,006
0,008
0,01
0,012
A.
pulvinatus
A.
floccosus
U.
brasiliensis
A.
kuehniella
Pe
so p
up
al
(g)
C. claveri
35
Figura 2. Sobrevivência (média ± DP, %) dos estágios imaturos de Ceraeochrysa
claveri alimentados com quatro presas diferentes¹ (25 ± 1ºC, 14hL:10hE) (n = 2;
10 larvas/repetição).
¹ médias seguidas pela mesma letra não diferem entre si pelo teste de Tukey (P < 0,05)
* n = 3
a a aa
0
20
40
60
80
100
120
A. pulvinatus* A. floccosus U. brasiliensis A. kuehniella*
So
bre
viv
ên
cia
(%
)
C. claveri
36
Tabela 2. Características reprodutivas (média ± DP) de Ceraeochrysa claveri
alimentada com quatros presas diferentes no estágio larval¹ (25 ± 1ºC,
14hL:10hE) (n = 2; 10 larvas/repetição).
Característica
Presa
A. pulvinatus* A. floccosus U. brasiliensis A. kuehniella*
Incidência de
oviposição (%) 58,33 ± 52,04 a 50,00 ± 0,01 a 100,00 ± 0,01 a 100,00 ± 0,01 a
Período de pré-
oviposição (dias) 11,94 ± 0,92 a 10,88 ± 0,53 a 9,13 ± 2,65 a 11,44 ± 1,26 a
Período de
oviposição (dias) 36,67 ± 18,61 a 29,75 ± 18,39 a 34,50 ± 10,61 a 47,56 ± 6,20 a
Taxa de oviposição
diária (ovos/dia) 9,18 ± 3,67 a 7,35 ± 0,16 a 8,50 ± 0,52 a 11,02 ± 3,50 a
Fecundidade
(ovos) 366,72 ± 312,67 a 238,00 ± 188,09 a 294,00 ± 103,95 a 503,11 ± 103,62 a
Fertilidade (%) 51,55 ± 44,92 a 26,72 ± 26,27 a 92,22 ± 1,23 a 72,92 ± 21,45 a
¹ médias seguidas pela mesma letra, na linha, não diferem entre si pelo teste de Tukey (P < 0,05)
* n = 3
37
Tabela 3. Longevidade (média ± DP, dias) de adultos de Ceraeochrysa claveri
alimentados com quatro presas diferentes no estágio larval¹ (25 ± 1ºC,
14hL:10hE) (n = 2; 10 larvas/repetição).
Estágio
Presas
A. pulvinatus* A. floccosus U. brasiliensis A. kuehniella*
Adulto 57,67 ± 23,34 a 71,15 ± 42,50 a 63,35 ± 1,20 a 91,73 ± 23,27 a
Fêmea 69,83 ± 45,09 a 59,84 ± 41,95 a 43,75 ± 18,50 a 90,14 ± 11,03 a
Macho 54,61 ± 28,95 a 83,25 ± 36,42 a 78,42 ± 4,49 a 92,14 ± 29,76 a
¹ médias seguidas pela mesma letra, na linha, não diferem entre si pelo teste de Tukey (P < 0,05)
* n = 3
38
Por outro lado, a longevidade apresentou menor duração no tratamento
com A. pulvinatus (57,7 dias). Nas dietas com A. floccosus e U. brasiliensis foram
obtidos valores intermediários (71,1 e 63,3 dias, respectivamente). Analisando a
longevidade separadamente por sexo, os machos corroboraram o resultado geral
dos adultos, alcançando maior longevidade no tratamento controle (média de 92,1
dias), seguida por U. brasiliensis (78,4 dias) e A. floccosus (83,2 dias), sendo
menor com A. pulvinatus (54,6 dias). Já as fêmeas apresentaram maior tempo de
vida quando alimentadas durante o estágio larval com A. kuehniella (média de
90,1 dias), seguido pelo regime com A. pulvinatus (69,8 dias), enquanto as
menores longevidades foram obtidas nos regimes com U. brasiliensis e A.
floccosus (43,7 e 59,8 dias, respectivamente).
5.2. Ceraeochrysa cincta
Semelhante ao ocorrido com C. claveri, o tempo de desenvolvimento dos
estágios imaturos de C. cincta foi maior no tratamento com o percevejo-de-renda
U. brasiliensis (média de 36,0 dias), enquanto que sob os regimes de ovos de A.
kuehniella e da mosca-branca A. floccosus observaram-se os desenvolvimentos
mais rápidos (29,8 dias) (Tabela 4). Quando alimentados com a outra mosca-
branca, A. pulvinatus, a duração dos estágios imaturos apresentou valor
intermediário (31,2 dias). O prolongamento do tempo de desenvolvimento na
presa U. brasiliensis se fez sentir principalmente no segundo e terceiro instares. O
estágio de pupa foi mais curto no tratamento controle com A. kuehniella e mais
longo nos regimes com A. pulvinatus e U. brasiliensis. Os estágios de ovo,
primeiro instar e pré-pupa não apresentaram diferenças significativas entre os
experimentos com as quatro espécies de presas. O maior peso pupal de C. cincta
foi alcançado no tratamento com A. kuehniella (média de 0,0099 gramas), embora
este não tenha diferido significativamente do obtido com A. pulvinatus (0,0095) e
A. floccosus (0,0087) (Figura 3). Por outro lado, o regime que utilizou U.
brasiliensis como alimento resultou na menor média para o peso pupal (0,0066 g),
significativamente diferente dos outros três tratamentos. Os dados de
sobrevivência dos estágios imaturos de C. cincta não resultaram em diferenças
significativas entre os tratamentos (Figura 4). Dentre as presas utilizadas como
39
Tabela 4. Tempo de desenvolvimento (média ± DP, dias) dos estágios imaturos
de Ceraeochrysa cincta em quatro presas diferentes¹ (25 ± 1ºC, 14hL:10hE) (n =
2; 10 larvas/repetição).
Estágio
Presa
A. pulvinatus A. floccosus U. brasiliensis A. kuehniella*
Ovo 5,00 ± 0,01 a 5,00 ± 0,01 a 4,90 ± 0,14 a 5,00 ± 0,01 a
1º instar 3,70 ± 0,71 a 4,20 ± 0,28 a 4,65 ± 0,21 a 4,00 ± 0,10 a
2º instar 4,10 ± 0,14 b 3,55 ± 0,35 b 5,30 ± 0,28 a 3,83 ± 0,32 b
3º instar 5,30 ± 1,84 ab 4,25 ± 0,07 b 7,85 ± 0,64 a 4,40 ± 0,44 b
Pré-pupa 4,20 ± 0,01 a 4,30 ± 0,28 a 4,60 ± 0,14 a 4,33 ± 0,06 a
Pupa 8,90 ± 0,14 a 8,60 ± 0,01 ab 8,73 ± 0,23 a 8,27 ± 0,06 b
Desenvolvimento
total 31,20 ± 2,83 ab 29,85 ± 0,21 b 36,04 ± 1,05 a 29,83 ± 0,84 b
¹ médias seguidas pela mesma letra, na linha, não diferem entre si pelo teste de Tukey (P < 0,05)
* n = 3
40
Figura 3. Peso das pupas (média ± DP, gramas) de Ceraeochrysa cincta
alimentadas com quatro presas diferentes no estágio larval¹ (25 ± 1ºC,
14hL:10hE) (n = 2; 10 larvas/repetição).
¹ médias seguidas pela mesma letra não diferem entre si pelo teste de Tukey (P < 0,05)
a a
b
a
0
0,002
0,004
0,006
0,008
0,01
0,012
A.
pulvinatus
A.
floccosus
U.
brasiliensis
A.
kuehniella
Pe
so p
up
al
(g)
C. cincta
41
Figura 4. Sobrevivência (média ± DP, %) dos estágios imaturos de Ceraeochrysa
cincta alimentados com quatro presas diferentes¹ (25 ± 1ºC, 14hL:10hE) (n = 2; 10
larvas/repetição).
¹ médias seguidas pela mesma letra não diferem entre si pelo teste de Tukey (P < 0,05)
* n = 3
a aa
a
0
20
40
60
80
100
120
A. pulvinatus A. floccosus U. brasiliensis A. kuehniella*
So
bre
viv
ên
cia
(%
)
C. cincta
42
alimento, a única que gerou mortalidade no predador foi o regime com U.
brasiliensis, no qual a sobrevivência média foi de 80%. Este valor, porém, não
diferiu significativamente dos demais tratamentos, nos quais a sobrevivência foi
de 100%.
As características reprodutivas de C. cincta apresentaram variações
consideráveis entre os tratamentos, mas, assim como para C. claveri, não houve
diferenças significativas para nenhum parâmetro (Tabela 5). O regime com A.
pulvinatus foi o único que propiciou a deposição de ovos férteis por todos os
casais de C. cincta. Já os casais oriundos dos regimes com as presas A.
kuehniella, U. brasiliensis e A. floccosus apresentaram incidência de oviposição
relativamente inferior, de 66,7% para a primeira e de 50% para as duas últimas. O
maior período de pré-oviposição foi observado no tratamento no qual as larvas de
C. cincta receberam A. pulvinatus como alimento (média de 12,3 dias), enquanto
que no tratamento com A. kuehniella as fêmeas levaram o menor tempo para o
início da oviposição (9,7 dias), seguido por A. floccosus (10,2 dias) e por U.
brasiliensis (11,0 dias). O maior período de oviposição foi observado no
tratamento com A. pulvinatus (média de 37,3 dias), valor próximo do obtido no
regime com U. brasiliensis (34,0 dias), seguido por A. floccosus (24,4 dias);
fêmeas oriundas de larvas alimentadas com ovos de A. kuehniella foram as que
ovipositaram por menor período (23,6 dias). O número de ovos depositados
diariamente foi maior para as fêmeas alimentadas no estágio larval com A.
pulvinatus (média de 10,9 ovos/dia), enquanto que a dieta com A. floccosus
resultou na taxa de oviposição diária de 8,3 ovos/dia. Nas presas U. brasiliensis e
A. kuehniella, essas taxas foram ainda menores, de 7,4 e 7,3 ovos/dia,
respectivamente. A quantidade de ovos depositados pelas fêmeas de C. cincta ao
longo da vida foi maior no tratamento com A. pulvinatus (média de 397,0 ovos).
Por outro lado, larvas alimentadas com ovos de A. kuehniella resultaram em
fêmeas com a menor fecundidade (168,2 ovos), seguido pelos regimes com as
presas A. floccosus (206,9 ovos) e U. brasiliensis (303,9 ovos). A fertilidade
também apresentou maiores valores no tratamento com A. pulvinatus (média de
87,6%), enquanto que os demais tratamentos proporcionaram valores de
fertilidade bem inferiores e muito próximos entre si, isto é, 48,8% no tratamento
com U. brasiliensis, 47,6% em A. kuehniella e 36,8% em A. floccosus.
43
Tabela 5. Características reprodutivas (média ± DP) de Ceraeochrysa cincta
alimentada com quatros presas diferentes no estágio larval¹ (25 ± 1ºC,
14hL:10hE) (n = 2; 10 larvas/repetição).
Característica
Presa
A. pulvinatus A. floccosus U. brasiliensis A. kuehniella*
Incidência de
oviposição (%) 100,00 ± 0,01 a 50,00 ± 0,01 a 50,00 ± 70,71 a 66,67 ± 38,19 a
Período de pré-
oviposição (dias) 12,33 ± 1,41 a 10,25 ± 1,06 a 11,00 ± 4,24 a 9,72 ± 1,11 a
Período de
oviposição (dias) 37,34 ± 7,55 a 24,37 ± 5,13 a 34,00 ± 12,73 a 23,61 ± 2,55 a
Taxa de oviposição
diária (ovos/dia) 10,86 ± 2,63 a 8,26 ± 1,09 a 7,36 ± 7,52 a 7,35 ± 2,45 a
Fecundidade
(ovos) 397,00 ± 6,12 a 206,88 ± 19,62 a 303,88 ± 357,62 a 168,17 ± 39,51 a
Fertilidade (%) 87,62 ± 5,61 a 36,77 ± 15,44 a 48,82 ± 69,04 a 47,64 ± 33,14 a
¹ médias seguidas pela mesma letra, na linha, não diferem entre si pelo teste de Tukey (P < 0,05)
* n = 3
44
A longevidade dos adultos de C. cincta não apresentou diferenças
significativas entre os diferentes regimes alimentares (Tabela 6). Todavia, a maior
longevidade ocorreu nos adultos submetidos a A. pulvinatus como fonte de
alimento no estágio larval (média de 77,3 dias), seguido pelos tratamentos com U.
brasiliensis (66,2 dias), A. kuehniella (64,1 dias) e A. floccosus (54,6 dias).
Considerando somente a longevidade dos machos, o regime com A. pulvinatus
também apresentou maior valor para este parâmetro (média de 83,2 dias),
enquanto os tratamentos com as presas A. kuehniella, U. brasiliensis e A.
floccosus resultaram em longevidades inferiores (73,5, 71,3 e 62,2 dias,
respectivamente). As longevidades das fêmeas corroboraram essa mesma
tendência, sendo ligeiramente maior no regime com A. pulvinatus (média de 68,5
dias), seguido por U. brasiliensis (65,9 dias), A. kuehniella (57,6 dias) e A.
floccosus (46,3 dias).
5.3. Ceraeochrysa cornuta
O desenvolvimento total do estágio de ovo até o estágio adulto de C.
cornuta foi significativamente mais longo quando as larvas foram alimentadas com
o percevejo-de-renda U. brasiliensis (média de 36,0 dias) (Tabela 7). Nas demais
presas, esse tempo foi bem inferior e relativamente semelhante, ou seja, 31,8 e
30,6 dias nos regimes alimentares com as moscas-brancas A. pulvinatus e A.
floccosus respectivamente, e 29,4 dias com ovos do lepidóptero A. kuehniella.
Essa diferença se deveu principalmente pelo prolongamento na duração do
terceiro instar sob o regime de U. brasiliensis, que foi o único estágio de
desenvolvimento que apresentou diferença significativa na duração entre os
tratamentos. Nessa presa, a duração média do terceiro instar foi de 8,5 dias, bem
superior ao obtido em A. pulvinatus (5,9 dias), A. floccosus e A. kuehniella (4,6
dias para ambos). Embora o período de desenvolvimento dos demais estágios
imaturos não tenha diferido significativamente entre os tratamentos, o regime com
ovos de A. kuehniella tendeu a apresentar os menores valores para este
parâmetro. Os maiores pesos de pupas foram detectados nos tratamentos com A.
kuehniella (média de 0,0133 gramas), A. pulvinatus (0,0131 g) e A. floccosus
45
Tabela 6. Longevidade (média ± DP, dias) de adultos de Ceraeochrysa cincta
alimentados com quatro presas diferentes no estágio larval¹ (25 ± 1ºC,
14hL:10hE) (n = 2; 10 larvas/repetição).
Estágio
Presa
A. pulvinatus A. floccosus U. brasiliensis A. kuehniella*
Adulto 77,30 ± 18,53 a 54,60 ± 25,46 a 66,21 ± 8,98 a 64,13 ± 8,52 a
Fêmea 68,50 ± 14,14 a 46,32 ± 15,46 a 65,90 ± 7,21 a 57,61 ± 11,05 a
Macho 83,17 ± 21,45 a 62,17 ± 29,23 a 71,33 ± 22,52 a 73,49 ± 15,17 a
¹ médias seguidas pela mesma letra, na linha, não diferem entre si pelo teste de Tukey (P < 0,05)
* n = 3
46
Tabela 7. Tempo de desenvolvimento (média ± DP, dias) dos estágios imaturos
de Ceraeochrysa cornuta em quatro presas diferentes¹ (25 ± 1ºC, 14hL:10hE) (n =
2; 10 larvas/repetição).
Estágio
Presa
A. pulvinatus A. floccosus U. brasiliensis A. kuehniella
Ovo 5,00 ± 0,01 a 5,00 ± 0,01 a 5,00 ± 0,01 a 5,00 ± 0,01 a
1º instar 3,65 ± 0,50 a 4,05 ± 0,07 a 4,70 ± 0,01 a 3,50 ± 0,57 a
2º instar 4,05 ± 0,64 a 3,90 ± 0,14 a 4,70 ± 0,14 a 3,45 ± 0,64 a
3º instar 5,90 ± 0,85 b 4,65 ± 0,21 b 8,48 ± 0,11 a 4,60 ± 0,57 b
Pré-pupa 4,40 ± 0,28 a 4,15 ± 0,07 a 4,64 ± 0,05 a 4,25 ± 0,35 a
Pupa 8,83 ± 0,38 a 8,85 ± 0,21 a 8,50 ± 0,09 a 8,60 ± 0,71 a
Desenvolvimento
total 31,80 ± 1,13 b 30,60 ± 0,42 b 36,00 ± 0,16 a 29,44 ± 0,99 b
¹ médias seguidas pela mesma letra, na linha, não diferem entre si pelo teste de Tukey (P < 0,05)
47
(0,0128 g), sendo que essas médias não diferiram significativamente entre si
(Figura 5). Por outro lado, o peso pupal foi significativamente menor no regime
com U. brasiliensis (0,0095 g). A sobrevivência dos estágios imaturos não variou
significativamente entre os tratamentos, sendo que o regime alimentar com U.
brasiliensis resultou na maior mortalidade (média de 90% de sobrevivência),
seguido por A. pulvinatus (95%), enquanto que todas as larvas alimentadas com
A. kuehniella e com A. floccosus sobreviveram até o final do desenvolvimento
juvenil (Figura 6).
Para C. cornuta, as características reprodutivas também variaram muito
entre os tratamentos, mas da mesma forma que o observado para C. claveri e C.
cincta, não houve diferenças significativas (Tabela 8). O tratamento que resultou
no maior número de casais que depositaram ovos férteis foi A. pulvinatus (média
de 58,3%), enquanto que o menor número de casais ovipositantes foi observado
na dieta com U. brasiliensis (12,5%). Os regimes com as presas A. floccosus e A.
kuehniella também resultaram em baixa incidência de oviposição nos casais daí
resultantes (16,7% para ambos). O período necessário para as fêmeas iniciarem
a ovipositar foi maior no tratamento com A. kuehniella (média de 19,5 dias),
seguido pelos regimes com A. pulvinatus e A. floccosus (17,5 e 17,0 dias,
respectivamente). Em contrapartida, o período de pré-oviposição no tratamento
com U. brasiliensis foi bem mais curto (8,5 dias). O período de oviposição foi curto
em todos os tratamentos. Nos regimes com as presas A. kuehniella e A.
pulvinatus, este período durou cerca de duas semanas (médias de 14,0 e 13,7
dias, respectivamente), enquanto nos tratamentos com A. floccosus e U.
brasiliensis durou menos de uma semana (5,2 e 6,5 dias, respectivamente). A
taxa de oviposição diária foi muito similar entre os tratamentos, variando entre
uma média de 4,9 ovos/dia sob regime de A. pulvinatus a 3,9 ovos/dia sob A.
floccosus. Já a fecundidade, em virtude do maior período de oviposição, foi maior
nos regimes de A. kuehniella (média de 78,0 ovos) e A. pulvinatus (65,7 ovos).
Nos dois outros tratamentos, a fecundidade foi bem inferior: 26,5 ovos com U.
brasiliensis e 23,7 ovos com A. floccosus. A fertilidade dos ovos só foi elevada no
tratamento com A. pulvinatus (média de 89,1%); nos demais tratamentos, a
fertilidade foi baixa: 33,3% com U. brasiliensis,16,2% com A. kuehniella e 12,2%
com A. floccosus.
48
Figura 5. Peso das pupas (média ± DP, gramas) de Ceraeochrysa cornuta
alimentadas com quatro presas diferentes no estágio larval¹ (25 ± 1ºC,
14hL:10hE) (n = 2; 10 larvas/repetição).
¹ médias seguidas pela mesma letra não diferem entre si pelo teste de Tukey (P < 0,05)
a a
b
a
0
0,002
0,004
0,006
0,008
0,01
0,012
A.
pulvinatus
A.
floccosus
U.
brasiliensis
A.
kuehniella
Pe
so p
up
al
(g)
C. cornuta
49
Figura 6. Sobrevivência (média ± DP, %) dos estágios imaturos de Ceraeochrysa
cornuta alimentados com quatro presas diferentes¹ (25 ± 1ºC, 14hL:10hE) (n = 2;
10 larvas/repetição).
¹ médias seguidas pela mesma letra não diferem entre si pelo teste de Tukey (P < 0,05)
a a
a
a
0
20
40
60
80
100
120
A. pulvinatus A. floccosus U. brasiliensis A. kuehniella
So
bre
viv
ên
cia
(%
)
C. cornuta
50
Tabela 8. Características reprodutivas (média ± DP) de Ceraeochrysa cornuta
alimentada com quatros presas diferentes no estágio larval¹ (25 ± 1ºC,
14hL:10hE) (n = 2; 10 larvas/repetição).
Característica
Presa
A. pulvinatus A. floccosus U. brasiliensis A. kuehniella
Incidência de
oviposição (%) 58,34 ± 11,79 a 16,67 ± 23,57 a 12,50 ± 17,68 a 16,67 ± 23,57 a
Período de pré-
oviposição (dias) 17,50 ± 9,19 a 17,00 ± 0,01 a 8,50 ± 0,71 a 19,50 ± 2,12 a
Período de
oviposição (dias) 13,75 ± 3,18 a 5,17 ± 1,65 a 6,50 ± 0,71 a 14,00 ± 3,54 a
Taxa de oviposição
diária (ovos/dia) 4,95 ± 0,90 a 3,93 ± 0,01 a 4,40 ± 0,14 a 4,24 ± 3,57 a
Fecundidade
(ovos) 65,75 ± 4,60 a 23,75 ± 3,18 a 26,50 ± 0,71 a 78,00 ± 82,73 a
Fertilidade (%) 89,06 ± 1,13 a 12,20 ± 17,25 a 33,35 ± 47,16 a 16,24 ± 22,97 a
¹ médias seguidas pela mesma letra, na linha, não diferem entre si pelo teste de Tukey (P < 0,05)
51
A longevidade média dos adultos de C. cornuta foi igual ou inferior a um
mês, não diferindo significativamente entre os quatro tratamentos (Tabela 9). Os
adultos oriundos do tratamento com a presa A. pulvinatus apresentaram
longevidade um pouco maior (média de 30,6 dias). Nos demais tratamentos, as
longevidades médias variaram de 27,6 dias (A. kuehniella) a 22,3 (A. floccosus).
Analisados separadamente por sexo, a maior longevidade dos machos foi
observada no tratamento com A. pulvinatus (média de 41,5 dias), seguido pelos
regimes com U. brasiliensis (26,5 dias), A. kuehniella (23,0 dias) e A. floccosus
(21,7 dias), sendo que essas quatro médias também não diferiram
significativamente. Por outro lado, as fêmeas apresentaram diferenças
significativas entre os tratamentos, sendo que a maior longevidade foi obtida no
regime com A. kuehniella (média de 31,2 dias). Sob os regimes de A. floccosus e
A. pulvinatus, as fêmeas apresentaram valores intermediários de longevidade
(23,3 e 20,9 dias, respectivamente), enquanto com U. brasiliensis a longevidade
foi menor (19,7 dias).
52
Tabela 9. Longevidade (média ± DP, dias) de adultos de Ceraeochrysa cornuta
alimentados com quatro presas diferentes no estágio larval¹ (25 ± 1ºC,
14hL:10hE) (n = 2; 10 larvas/repetição).
Estágio
Presa
A. pulvinatus A. floccosus U. brasiliensis A. kuehniella
Adulto 30,56 ± 10,68 a 22,35 ± 2,05 a 23,50 ± 1,17 a 27,65 ± 0,07 a
Fêmea 20,93 ± 2,37 ab 23,25 ± 3,18 ab 19,75 ± 3,89 b 31,22 ± 0,87 a
Macho 41,50 ± 22,63 a 21,71 ± 1,36 a 26,50 ± 0,99 a 23,03 ± 2,51 a
¹ médias seguidas pela mesma letra, na linha, não diferem entre si pelo teste de Tukey (P < 0,05)
53
6. DISCUSSÃO
Em estudo prévio, Lambert (2009) constatou que fêmeas de C. claveri, C.
cincta e C. cornuta demonstraram preferência por ovipositar em sítios próximos a
presas específicas em pomares de goiaba de Campos dos Goytacazes, RJ. C.
claveri apresentou 43,1% dos ovos coletados no campo associados ao percevejo-
de-renda U. brasiliensis, enquanto os demais foram associados com outras
presas em menor escala: 25,4% com a mosca-branca A. pulvinatus, 9,9% com
outra mosca-branca, A. floccosus, e 21,6% com outras presas, como ácaros,
cochonilhas e ovos de lepidópteros, ou sem associação aparente com presas. C.
cincta teve 79,3% dos seus ovos associados a A. pulvinatus, enquanto apenas
9,1% dos ovos foram depositados próximos a U. brasiliensis e 8,4% próximos a A.
floccosus, não apresentando associação com presas apenas em 3,2% dos casos.
Por sua vez, C. cornuta apresentou ampla preferência por A. pulvinatus (91,7%
das associações), enquanto que todos os demais ovos encontrados estavam
associados a A. floccosus (8,3%); nenhuma oviposição dessa espécie foi
detectada associada ao percevejo U. brasiliensis ou outras presas.
No presente estudo, os predadores C. claveri, C. cincta e C. cornuta
demonstraram capacidade de sobreviver, se desenvolver e se reproduzir nas três
espécies de presas mais associadas a tais espécies de Chrysopidae em pomares
de goiaba de Campos dos Goytacazes, citadas acima. Desta forma, os diferentes
desempenhos exibidos por estes predadores quando alimentados com presas
distintas indicam que estas afetam de maneira variada suas histórias de vida.
54
Quando os desempenhos dos estágios imaturos dos crisopídeos obtidos
nas três presas de ocorrência natural nos pomares de goiaba são comparados
com o desempenho no tratamento controle (Tabela 10), constata-se que o regime
com U. brasiliensis resultou em tempos de desenvolvimento significativamente
maiores nas três espécies de Ceraeochrysa, indicando que tal presa causa um
atraso no desenvolvimento juvenil desses predadores quando comparada às
outras presas testadas. O menor desempenho dos imaturos de Ceraeochrysa
submetidos ao tratamento com U. brasiliensis também foi verificado nos
resultados do peso pupal, no qual esta presa resultou nas menores médias em
relação às demais presas. A sobrevivência ao final do desenvolvimento juvenil,
embora não tenha diferido significativamente entre os diferentes tratamentos com
presas, também foi menor no regime com U. brasiliensis, sendo esse o único
tratamento no qual houve mortalidade de larvas das três espécies de predadores.
Portanto, o estado nutricional inferior das larvas de Ceraeochrysa ao fim de seu
desenvolvimento, quando as mesmas alimentam-se apenas do percevejo-de-
renda, pode também explicar a maior incidência de mortalidade nestes
predadores. Por outro lado, o tratamento controle ofereceu as melhores condições
de desenvolvimento, peso pupal e sobrevivência dos imaturos para as três
espécies de crisopídeos, ainda que a dieta com esta presa não tenha
apresentado diferenças significativas com relação às demais presas para estes
parâmetros na maioria dos casos. Assim como muitas outras espécies de
Chrysopidae, os resultados aqui obtidos indicam que os ovos de A. kuehniella são
altamente adequados à criação de crisopídeos em laboratório (Albuquerque,
2009). Deve-se ressaltar que essa é uma espécie associada com grãos
armazenados e, portanto, não é normalmente predada por crisopídeos na
natureza.
O baixo desempenho relativo dos imaturos de Ceraeochrysa spp.
alimentados com U. brasiliensis talvez se deva às características intrínsecas
dessa espécie, principalmente sua mobilidade no estágio ninfal, o que dificulta
sua predação pelas larvas dos crisopídeos. As ninfas das moscas-brancas A.
pulvinatus e A. floccosus são imóveis durante todo o estágio imaturo, ficando
aderidas às folhas da planta hospedeira enquanto se alimentam de sua seiva, o
que, em tese, facilita a ação predatória das larvas dos crisopídeos, já que as
mesmas buscam suas presas de forma aleatória no substrato. Logo, estas
55
Tabela 10. Sumário das diferenças intraespecíficas de Ceraeochrysa claveri, Ceraeochrysa cincta e Ceraeochrysa cornuta
alimentadas com quatro presas diferentes no estágio larval (C: controle, ovos de Anagasta kuehniella; AP: Aleurodicus pulvinatus; AF:
Aleurothrixus floccosus; UB: Ulotingis brasiliensis; >: pouco maior; >>: maior; >>>: muito maior; =: igual; <: pouco menor; <<: menor;
<<<: muito menor)¹ (25 ± 1ºC, 14hL:10hE) (n = 2; 10 larvas/repetição).
¹ símbolos em negrito indicam melhor desempenho para o parâmetro avaliado dentre as três presas naturais
² categorização do tratamento controle, com base em valores médios de diversas espécies de Chrysopidae obtidos nas mesmas condições (Canard et al., 1984),
para efeito de comparação intraespecífica
Parâmetro avaliado C. claveri
C. cincta
C. cornuta
C² AP AF UB
C² AP AF UB
C² AP AF UB
Tempo de desenvolvimento curto > >> >>>
curto > = >>
curto >> > >>>
Peso pupal baixo < << <<<
baixo = < <<
baixo = < <<
Sobrevivência dos imaturos elevada = = <
elevada = = <
elevada < = <<
Incidência de oviposição elevada < << =
intermed. >> < <
baixa >> = <
Período de pré-oviposição curto > < <<
curto >>> > >>
longo < < <<
Período de oviposição curto < <<< <<
curto >> < >
curto = << <<
Taxa de oviposição diária baixa < <<< <<
baixa >> > =
baixa = = =
Fecundidade alta < <<< <<
baixa >>> > >>
baixa < << <<
Fertilidade intermed. < << > baixa >> < =
baixa >>> < >
Longevidade dos adultos alta <<< < <<
intermed. >> < >
baixa > < <
56
espécies não apresentam capacidade de fuga de seus predadores. A espécie
controle A. kuehniella foi oferecida aos crisopídeos no estágio de ovo, não
oferecendo qualquer resistência à sua predação. Pelo fato de U. brasiliensis ser a
presa que, dentre as utilizadas no estudo, apresente maior resistência contra a
predação, há grande probabilidade de os crisopídeos se alimentarem desta
espécie com menor eficiência. Presas móveis determinam maior tempo de busca
e de manuseio por parte dos predadores para sua captura, de forma que a taxa
de consumo alimentar por unidade de tempo é menor (Speight et. al., 1999). Isso
justificaria o desempenho inferior dos indivíduos de Ceraeochrysa alimentados
com essa presa.
Diferentemente do ocorrido para os parâmetros dos imaturos, os resultados
das características reprodutivas apresentaram tendências variadas quanto ao
desempenho dos adultos das três espécies de Ceraeochrysa nas quatro presas
testadas, embora as médias da maioria das características avaliadas não tenham
diferido significativamente entre os tratamentos. É possível que com um número
maior de repetições e consequente diminuição na variabilidade dos valores
médios, diferenças significativas entre os tratamentos possam ser evidenciadas.
Apesar da não significância das diferenças entre tratamentos para a
maioria dos parâmetros, os resultados dos aspectos biológicos de C. cincta
apontam claramente para um melhor desempenho dessa espécie no tratamento
com A. pulvinatus (Tabela 10), a qual também foi a presa amplamente preferida
durante a seleção do local de oviposição pelas fêmeas deste crisopídeo (Lambert,
2009). O desempenho dessa espécie foi melhor até mesmo que no tratamento
controle com ovos de A. kuehniella. Os diversos parâmetros analisados ainda
demonstram que C. cincta apresentou desempenho inferior e equivalente nas
dietas com as presas U. brasiliensis e A. floccosus, fato este que é corroborado
pelo resultado do estudo da preferência de oviposição pelas fêmeas, no qual as
taxas observadas para estas duas presas foram baixas e muito semelhantes.
Assim como C. cincta, C. cornuta também apresentou desempenho bem
melhor no tratamento com a presa A. pulvinatus (Tabela 10), sendo que esta
também foi a presa preferida em larga escala por suas fêmeas no momento da
oviposição em relação às demais presas presentes nos pomares de goiaba
avaliados (Lambert, 2009). O segundo melhor desempenho de C. cornuta, que
também ocorreu em consonância com os resultados apresentados por C. cincta,
57
foi observado no tratamento com A. kuehniella. A dieta composta por A. floccosus
acarretou no terceiro melhor desempenho (segundo melhor, considerando apenas
as presas ocorrentes nos pomares de goiaba) de C. cornuta. Ao comparar este
resultado com a preferência de oviposição exibida pelas fêmeas deste predador,
as quais associaram a segunda maior proporção de ovos com A. floccosus, o
desempenho de C. cornuta nesta presa corrobora a escolha das fêmeas. Por sua
vez, o pior desempenho de C. cornuta no tratamento com U. brasiliensis vem
refletir o resultado do estudo de preferência de oviposição, que não constatou
associação de ovos desse predador com essa presa nos pomares de goiaba.
Para os adultos de C. claveri, a presa preferida pelas fêmeas no momento
de oviposição, o percevejo U. brasiliensis, propiciou melhor desempenho quanto
aos parâmetros de incidência de oviposição, período de pré-oviposição e
fertilidade, evidenciando que, dentre os crisopídeos estudados, C. claveri foi o que
apresentou melhor desempenho no tratamento com essa presa (Tabela 10).
Porém, o desempenho em U. brasiliensis foi inferior em relação a duas outras
presas testadas. O melhor desempenho ocorreu no tratamento controle, tanto em
relação aos parâmetros dos imaturos como na maioria dos parâmetros dos
adultos. Como ovos de A. kuehniella não são uma presa natural de Ceraeochrysa,
a presa com ocorrência em goiabeiras que resultou no melhor desempenho de C.
claveri foi a mosca-branca A. pulvinatus, a qual foi a segunda presa mais
associada a este crisopídeo no levantamento da preferência de oviposição
(Lambert, 2009). Por sua vez, o tratamento com A. floccosus resultou no pior
desempenho comparativo de C. claveri, coincidindo com a terceira posição
ocupada por essa presa na preferência das fêmeas deste predador ao ovipositar.
Segundo dados do referido estudo, fêmeas de C. claveri foram, dentre as três
espécies de crisopídeos estudadas, as que apresentaram preferência mais
flexível no momento de associar seus ovos a presas. Desta forma, os resultados
do desempenho deste predador nas diferentes presas corroboram tais dados, não
tendo ficado clara a correlação entre a preferência de oviposição das fêmeas e o
desempenho da prole em relação a uma presa específica para esta espécie.
Os outros poucos estudos existentes que avaliaram a preferência de
oviposição e o desempenho da prole em Chrysopidae não conseguiram
demonstrar relação entre essas variáveis. Petersen & Hunter (2002) testaram a
validade da hipótese da preferência-desempenho em duas espécies de Chrysopa
58
(C. nigricornis e C. comanche) frente a suas presas mais comuns em pomares de
nogueira-pecã, os afídeos Monellia caryella (Fitch) e Melanocallis caryaefoliae
(Davis). Em testes em gaiolas contendo mudas de nogueira-pecã com uma ou
outra espécie de presa, foi constatado que C. comanche até demonstrou
preferência por ovipositar nas mudas com o afídeo M. caryaefoliae, enquanto que
C. nigricornis não demonstrou preferência por nenhuma das presas. Por outro
lado, nos testes de desempenho, que avaliaram a sobrevivência, tempo de
desenvolvimento, peso pupal, período de pré-oviposição e fecundidade nos cinco
primeiros dias de oviposição dos dois predadores quando alimentados com uma
ou outra espécie de presa, não foram detectadas diferenças significativas para
nenhum desses parâmetros entre os tratamentos.
Kunkel & Cottrell (2007) analisaram a preferência de oviposição de fêmeas
de C. rufilabris em relação às mesmas espécies de afídeos (M. caryella e M.
caryaefoliae) do estudo anterior, também em mudas de nogueira-pecã, e
verificaram que as fêmeas de C. rufilabris apresentaram preferência de oviposição
por plântulas infestadas por M. caryella, independente da densidade desta presa.
Porém, o desempenho das larvas do crisopídeo (medido através do tempo de
desenvolvimento, mortalidade das larvas e peso dos adultos 24h após a
emergência) não foi afetado pelos tratamentos com os dois afídeos, sendo bem
sucedidas em ambos.
Duelli (1987), ao testar a preferência por sítios de oviposição dos
crisopídeos C. nigricornis (predador no estágio adulto) e C. carnea (adulto não
predador), constatou que apenas a primeira espécie exibiu clara preferência por
ovipositar em locais que apresentavam presas potenciais em detrimento daqueles
que não continham alimento. Tal resultado foi explicado pelas distintas estratégias
de oviposição. C. carnea é uma espécie nômade habitante de campos abertos e,
por isso, distribuir seus ovos em uma ampla área seria vantajoso. Por outro lado,
C. nigricornis é uma espécie arbórea, onde as presas tendem a ocorrer de forma
mais concentrada (localmente restrita), sendo, portanto, mais confiável ovipositar
uma maior quantidade de ovos associados às mesmas. Esse autor, porém, não
testou a relação da preferência de presas com o desempenho da prole.
Portanto, os resultados aqui apresentados são os primeiros a oferecer
indícios da ocorrência de associação entre a preferência por presas exibida pelas
fêmeas e o melhor desempenho da prole para a família Chrysopidae, já que ao
59
menos em duas das três espécies de Ceraeochrysa estudadas, isto é, C. cincta e
C. cornuta, o desempenho da prole foi claramente melhor na presa preferida no
momento da oviposição das fêmeas.
Diversos trabalhos com outros grupos de insetos predadores têm
evidenciado a ocorrência do melhor desempenho da prole quando alimentada
com a presa/hospedeiro preferida por sua mãe para oviposição (Whitham, 1978,
1980, 1981; Price et al., 1987; Damman & Feeny, 1988; Auerbach & Simberloff,
1989; Kouki, 1993; Gu & Walter, 1999; Yamaga & Ohgushi, 1999; Omkar, 2005).
Por exemplo, Omkar (2005) indicou relação positiva entre a preferência de
oviposição e o desempenho da prole para o predador generalista P. dissecta em
relação a sete espécies de afídeos presentes em seu habitat. Esse
coccinelídeo foi capaz de se desenvolver e se reproduzir eficientemente em todas
as presas oferecidas, mas Aphis craccivora Koch foi a preferida para alimentação
e oviposição dos adultos e ofereceu o melhor desempenho às suas larvas. Os
resultados da preferência de oviposição de P. dissecta indicaram uma ordem
hierárquica da adequabilidade das presas. O autor concluiu que o melhor
desempenho deste predador em A. craccivora pode ser atribuído à presença de
níveis adequados de nutrientes nesta presa e/ou ao seu maior consumo devido à
sua maior palatabilidade. Tais observações são passíveis de análise para os
predadores aqui estudados, uma vez que estes também foram capazes de se
desenvolver em todas as suas presas associadas no campo e demonstraram
certa ordem na preferência de oviposição de acordo com o desempenho gerado
em cada presa.
Gu & Walter (1999) estudaram a preferência de oviposição e o
desempenho do lepidóptero Helicoverpa armigera (Hübner) (Lepidoptera:
Noctuidae) em sua planta hospedeira natural, a serralha (Sonchus oleraceus L.),
em relação a culturas nas quais este inseto é considerado praga: milho, sorgo e
duas variedades de algodão. Em experimentos de exposição simultânea dos
diferentes hospedeiros, as fêmeas demonstraram ampla preferência por ovipositar
na serralha, assim como suas larvas preferiram se alimentar desta planta. O
melhor desempenho na dieta composta pela serralha, que resultou em maiores
taxas de sobrevivência e peso corpóreo das larvas, sugerem que este vegetal
pode ser o primeiro hospedeiro no qual H. armigera se adaptou em seu processo
de especiação.
60
Yamaga & Ohgushi (1999) investigaram a relação entre a preferência de
oviposição e o desempenho da prole do coleóptero herbívoro Epilachna
pustulosa Kono (Coleoptera: Coccinellidae) em relação a dois hospedeiros:
Cirsium kamtschaticum Ledeb. (cardo) e Caulophyllum robustum Maxim, ambos
ocorrentes no ambiente natural deste inseto. A avaliação da preferência, que foi
realizada em campo, demonstrou maior densidade de ovos do coleóptero em C.
robustum durante os dois anos de realização do estudo. Experimentos de
laboratório corroboraram a preferência das fêmeas, sendo que a dieta de C.
robustum resultou em menor mortalidade e tempo de desenvolvimento larval. Ao
analisar os principais fatores que influenciaram o desempenho de E. pustulosa
nos diferentes hospedeiros ao longo do estudo, os autores verificaram que a
predação por artrópodes em C. kamtschaticum e a desfolhação de C. robustum
foram determinantes na sobrevivência das larvas deste inseto. Isso evidencia a
importância de se verificar a preferência em condições de campo, onde outros
fatores podem exercer influência na seleção dos locais de oviposição das fêmeas
e no desempenho da prole, além dos intrínsecos à presa/hospedeiro.
Por outro lado, vários estudos sugerem que a relação entre a preferência
de oviposição das fêmeas e o desempenho da prole não ocorre em determinados
predadores (Rausher, 1982; Courtney, 1986; Thompson, 1988; Roininen &
Tahvanainen, 1989; Courtney & Kibota, 1990; Valladares & Lawton, 1991;
Underwood, 1994; Fréchette & Coderre, 2000). Ao estudar a capacidade das
fêmeas do crisopídeo C. rufilabris de modificar sua estratégia de oviposição em
função da presença ou ausência de presas, Fréchette & Coderre (2000)
constataram que tais fêmeas não apresentam preferência por sítios de
oviposição, depositando ovos tanto na presença quanto na ausência do afídeo
Macrosiphum euphorbiae Thomas. Como a sincronia de eclosão dos ovos foi o
único parâmetro do desempenho que variou significativamente entre os
tratamentos, os autores concluem que C. rufilabris pode alterar a sincronia de
eclosão de seus ovos sob condições de escassez de presas, de modo a favorecer
o canibalismo entre as larvas recém-nascidas e os ovos, aumentando assim, as
chances de sucesso reprodutivo de sua prole. Porém, o fato da preferência das
fêmeas ter sido testada individualmente através de experimento com uma única
opção de presa em ambiente controlado, além dos poucos parâmetros do
desempenho da prole avaliados (fecundidade, fertilidade, dispersão e sincronia de
61
eclosão dos ovos), talvez não seja suficiente para refutar a existência de uma
relação preferência-desempenho para determinada presa em C. rufilabris.
Roininen & Tahvanainen (1989) analisaram sob condições de laboratório a
associação da preferência das fêmeas com o desempenho da prole das vespas
fitófagas Nematus pavidus Lepeletier (polífaga) e N. salicis L. (monófaga)
(Hymenoptera: Tenthredinidae) em relação a seis espécies de salgueiro (Salix
spp.), incluindo plantas nativas da região de ocorrência das vespas e outras
exóticas, ocorrendo no local como cultivadas. Quando a preferência de oviposição
foi testada oferecendo-se todos os hospedeiros simultaneamente, ambos os
fitófagos preferiram um hospedeiro especificamente (N. salicis preferiu seu
hospedeiro natural, enquanto N. pavidus preferiu uma espécie introduzida).
Quando as plantas foram oferecidas individualmente, N. salicis manteve sua
especificidade de oviposição, enquanto N. pavidus ovipositou
indiscriminadamente. O desempenho larval (medido pelo tempo de
desenvolvimento, sobrevivência e peso das larvas) de N. salicis foi melhor em seu
hospedeiro preferido. Por outro lado, N. pavidus não demonstrou melhor
desempenho em sua planta mais associada e, desta forma, não apresentou
relação entre a preferência oviposicional das fêmeas e o desempenho de sua
prole. Contudo, a ausência desta relação ocorreu apenas para uma das espécies
predadoras e, assim como nossos resultados, este fato demonstra que espécies
relacionadas (mesmo gênero e habitante do mesmo local) podem apresentar
diferentes estratégias de oviposição associadas ao desempenho da prole.
As possíveis explicações a respeito do desempenho de um predador sob
regime de determinada presa/hospedeiro implicam na discussão de diversos
fatores que podem influenciar esta relação de forma mais abrangente que o valor
nutricional do alimento consumido (Thompson, 1988; Thompson & Pellmyr, 1991;
Nylin & Janz, 1993; Singer et al., 1994). Tauber & Tauber (1987) sugerem que a
relação preferência-desempenho pode ser resultado de múltiplos fatores, sendo
estes ecológicos, fisiológicos e genéticos. Tais autores estudaram a
especificidade alimentar do crisopídeo generalista Chrysopa quadripunctata
Burmeister, que foi capaz de se desenvolver e se reproduzir independente do tipo
de presa oferecida como alimento, e do especialista Chrysopa slossonae Banks, o
qual não produziu ovos férteis quando alimentado com espécies diferentes da sua
presa usual, o afídeo Prociphilus tesselatus (Fitch). Segundo Albuquerque et al.
62
(1997), que também estudaram parâmetros da história de vida dos crisopídeos C.
quadripunctata e C. slossonae associados à especificidade alimentar, os insetos
predadores são, de forma geral, menos restritos a diferentes presas quando
comparados aos fitófagos em relação aos seus hospedeiros. Desta forma, as
associações entre predadores e presas são provavelmente mais influenciadas
pelas características do habitat e/ou pela fenologia, tamanho ou abundância das
populações de ambos os grupos, do que pelo conteúdo nutricional ou outras
características intrínsecas das presas.
Esta visão multifatorial da ocorrência do melhor desempenho em
determinada presa é corroborada por Courtney & Kibota (1990), os quais afirmam
que o desempenho da prole pode ser explicado por diversos fatores, dentre estes:
1) fatores mecânicos envolvidos na alimentação; 2) existência de predação,
competição e outras interações biológicas; 3) fenologia da presa/hospedeiro; 4)
ação de microrganismos; 5) efeitos das condições microclimáticas; 6) dieta
naturalmente diversificada; 7) disponibilidade da presa/hospedeiro; 8) adultos que
seleção de presas/hospedeiros usados pelos adultos na própria alimentação; 9)
seleção de locais de oviposição com maiores chances de encontro entre machos
e fêmeas; 10) não percepção de diferenças na adequabilidade de
presas/hospedeiros pelas fêmeas ovipositoras; 11) evolução em processo de
eliminação da ocorrência em presas/hospedeiros com baixo desempenho, devido
ao tempo transcorrido insuficiente ou baixa variabilidade genética da população, e
12) seleção de habitat das fêmeas para viver e se reproduzir onde a
presa/hospedeiro que fornece desempenho ótimo à sua prole não ocorre. Os
autores ainda dividem estes fatores em proximais (conteúdo nutricional e
características morfológicas de presas/hospedeiros, variações ambientais,
interações bióticas e características fisiológicas dos insetos consumidores),
ontogenéticos, filogenéticos e fatores últimos, determinados pelos efeitos da
seleção natural. Assim, devido à complexidade inerente a este tema, as
explicações sobre a relação entre o desempenho da prole e a preferência de
oviposição das fêmeas podem ser analisadas a partir de diversos aspectos
bióticos e abióticos que influenciam a relação predador – presa/hospedeiro. No
caso de C. cincta e C. cornuta, a natureza da relação de preferência-desempenho
para com a presa A. pulvinatus não foi aqui investigada e precisa ser investigada
no futuro.
63
Diferentemente do presente estudo, na maior parte das publicações
envolvendo a hipótese da preferência-desempenho em predadores, os
experimentos da avaliação da preferência de oviposição foram conduzidos em
ambientes artificiais (Duelli, 1987; Roininen & Tahvanainen, 1989; Gu & Walter,
1999; Fréchette & Coderre, 2000; Petersen & Hunter, 2002; Omkar, 2005; Kunkel
& Cottrell, 2007), nos quais a variedade de presas foi restrita e os fatores bióticos
e abióticos que podem influenciar tal comportamento foram controlados. Além
disso, os desempenhos dos predadores geralmente foram estudados levando-se
em consideração um número relativamente pequeno de parâmetros biológicos, o
que poderia, em tese, refletir uma relação entre preferência e desempenho mais
distante da realidade. Um problema comum em estudos que se propõem a avaliar
a relação da preferência-desempenho é a seleção dos parâmetros biológicos que
representam o melhor desempenho e, dentre estes, quais implicam em relações
evolutivas (Janz et al., 1994). Os resultados aqui obtidos para os diferentes
parâmetros selecionados para avaliar o desempenho de Ceraeochrysa spp. em
relação às suas presas não nos permitiu estabelecer aqueles que melhor
evidenciam tal resposta. Por outro lado, esses parâmetros, em conjunto, se
mostraram apropriados para demonstrar a validade da hipótese da preferência-
desempenho para duas das três espécies avaliadas.
64
7. CONCLUSÕES
A partir dos resultados obtidos dos experimentos realizados para avaliar o
desempenho de C. claveri, C. cincta e C. cornuta ao predarem no estágio larval
as três presas preferidas pelas fêmeas desses predadores no momento de
selecionar o local de oviposição em goiabeiras (Lambert, 2009), é possível tecer
as seguintes conclusões quanto à segunda premissa da hipótese da preferência-
desempenho e a validade dessa hipótese para as três espécies de Ceraeochrysa:
a) os três predadores são capazes de sobreviver, se desenvolver e se
reproduzir quando alimentados com as moscas-brancas A. pulvinatus e A.
floccosus e o percevejo-de-renda U. brasiliensis;
b) a hipótese para C. cincta e C. cornuta foi confirmada pela nítida associação
entre preferência e desempenho em relação a A. pulvinatus, pois a maioria
dos parâmetros avaliados na prole apresentaram melhor desempenho
nessa presa, enquanto estudo prévio havia demonstrado que fêmeas
destes predadores apresentam ampla preferência de depositar seus ovos
próximo a tal presa;
c) a validade da hipótese da preferência-performance para C. claveri não foi
comprovada, uma vez que houve uma dissonância entre a preferência de
oviposição das fêmeas, previamente determinada (U. brasiliensis, seguido
de A. pulvinatus e A. floccosus) e o desempenho da prole (melhor em A.
pulvinatus, seguido de U. brasiliensis e A. floccosus);
65
d) o presente trabalho incrementa a literatura a respeito da hipótese da
preferência-desempenho para insetos predadores, grupo este que carece
de informações sobre a relação entre a preferência de oviposição das
fêmeas e o desempenho da prole, quando comparado com a literatura
disponível para outros grupos de insetos, como fitófagos e parasitoides;
e) a confirmação desta hipótese traz importante contribuição para o controle
biológico de pragas, uma vez que, ao menos para algumas espécies de
Chrysopidae, é possível prever, através da constatação dos locais
preferenciais de oviposição por parte das fêmeas destes predadores, quais
presas dentre as diversas espécies ocorrentes em determinada cultura
serão mais eficientemente predadas pelos mesmos.
66
8. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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