UNIVERSIDADE FEDERAL FLUMINENSE

INSTITUTO DE BIOLOGIA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA MARINHA

Influência de peixes herbívoros na palatabilidade de

macroalgas do Atol das Rocas

Roberto Villaça

Dissertação apresentada ao Curso de

Pós-Graduação em Biologia Marinha da Universidade Federal Fluminense, como

Requisito para obtenção do grau de Mestre em Biologia Marinha

Leonardo Vidal Marques Orientado: Roberto Villaça

Niterói – RJ 2003

i

Ficha Catalográfica

Marques, Leonardo Vidal

Influência de peixes herbívoros nas populações de macroalgas do Atol das

Rocas

Niterói – RJ – Universidade Federal Fluminense – UFF, Instituto de Biologia,

2003.

Dissertação: Mestrado em Biologia Marinha

1. Atol das Rocas 2. Herbivoria 3. Macroalgas Palatabilidade

I. Universidade Federal Fluminense – Instituto de Biologia – Departamento de

Biologia Marinha

ii

À minha esposa Uâni Billio

iii

Agradecimentos Aos meus pais e meus sogros, pelo apoio nos momentos mais difíceis.

A CAPES pela bolsa concedida e a Fundação O Boticário de apoio a

Natureza pelo financiamento do projeto.

Ao IBAMA e a chefe da ReBio, Zélia Brito, por proporcionarem a estadia e

o transporte até o Atol. Ao "capitão" Zeca e "mestre" Ceará, pelas viagens e

pelas voltas rápidas a tempo de embarcarmos para o Rio.

A meu orientador Roberto Villaça, por todos os momentos nestes dois

anos de convivência. E aos meus companheiros de “No Limite” nas duas

temporadas do Atol, Alexandre Almeida, Valéria Aragão, Fernando, Elisângela,

Alexandre Bigio, Adriana.

As meninas do laboratório, Viviane e Sabrina, pela convivência agradável

e identificação das algas utilizadas nos experimentos.

Aos professores e funcionários da Biomar, em especial a Eunice, pela

boa vontade de sempre.

Aos companheiros mestrandos Luciano, Alessandro, Fred, Policarpo,

Gustavo, Leo, Jabuca, Aline, Carla, Dani, Luís, Natascha, Paulão, por todos os

momentos que passamos juntos.

Ao Dr. Joel Creed pela iniciação a pesquisa e os ensinamentos

proveitosos durante todo este tempo.

A Dra. Márcia Figueiredo pelas importantes sugestões e discussões

durante seu curso no Museu Nacional.

Em especial à minha esposa Uâni, por todos os bons e maus momentos,

e por sua total dedicação durante todos esses anos.

E por fim a todos os meus amigos e companheiros, que contribuíram de

alguma forma para a realização deste trabalho e por mais uma etapa cumprida.

iv

Sumário

Resumo ....................................................................................................... v

Abstract........................................................................................................ vi

1. Introdução .............................................................................................. 1

2. Objetivos ................................................................................................ 9

2.1. Geral............................................................................................ 9

2.2. Hipóteses..................................................................................... 9

3. Material e métodos................................................................................. 10

3.1. Área de estudo ............................................................................ 10

3.2. Método de campo ........................................................................ 12

3.2.1. Período de verão.................................................................... 13

3.2.2. Período de inverno ................................................................. 15

3.3. Tratamento estatístico ................................................................. 18

4. Resultados ............................................................................................. 19

4.1. Período de verão ......................................................................... 19

4.2. Período de inverno ...................................................................... 23

5. Discussão............................................................................................... 27

6. Conclusão .............................................................................................. 37

7. Referências bibliográficas ...................................................................... 39

v

Resumo Macroalgas são importantes componentes em todos os ambientes

bentônicos rasos, principalmente sobre substrato consolidado. Muitos dos

ambientes bentônicos rasos, como os ambientes recifais, são submetidos a

freqüentes distúrbios, originados por fatores abióticos e bióticos. A predação por

peixes é uma importante fonte de distúrbio biótico, podendo interferir na

sucessão das principais espécies. Influenciando direta ou indiretamente na

abundância e função das espécies. Para verificar esta influência, foram

transplantadas diferentes espécies de macroalgas encontradas em vários locais

do Atol das Rocas (3º 51’ S e 33º 49’ W). Nestes transplantes, algas da frente e

platô recifais foram transportadas para porções mais rasas dos recifes e

testadas também em seu próprio habitat. Os transplantes tiveram a finalidade de

avaliar se a atividade de forrageamento dos peixes herbívoros afeta a

abundância das macroalgas mais representativas do Atol das Rocas. As algas

Digenia simplex e Bryopsis plumosa, encontradas no platô e em porções rasas

da frente recifal, respectivamente, apresentaram maior preferência alimentar dos

peixes quando comparadas com algas encontradas em maiores profundidades

da frente recifal (Dictyota spp, D. jamaicensis e S. polyceratium), que tiveram

baixa preferência. Estes resultados podem estar sendo influenciados por

diversos fatores, como a ocorrência de refúgios, a complexidade estrutural do

talo da alga e/ou a produção de metabólitos secundários com efeitos

ictiotóxicos. Algumas espécies de morfologia mais simples, como as

filamentosas, podem utilizar outros tipos de estratégia, investindo numa alta

produtividade ao invés de produzirem algum tipo de defesa. O baixo consumo

alimentar mostrado nos experimentos, sugere que outros fatores que não seja a

herbivoria, possam estar impedindo a distribuição das algas mais

representativas.

vi

Abstract Macroalgae are important components in all shallow benthic

environments, especially on consolidated substratum. Many of the shallow

benthic environments, such as reef environments, frequently suffer perturbations

of both biotic and abiotic nature. Herbivory by the fishes is an important source of

biotic disturbance, as it may interfere with the succession of several species.

Herbivory may also directly or indirectly influence species abundance and algal

functional composition. In order to verify this influence, different macroalgae

species found in several spots of Atol das Rocas (3º 51’ S e 33º 49’ W), Brazil,

were transplanted. Algae from the fore reef and from the flat reef were

transported to shallower parts of the reef and were also tested in their own

habitat. The transplants were used to verify whether the foraging of herbivorous

fish affects the abundance of the atoll’s more representative macroalga species.

The algae Digenia simplex and Bryopsis plumosa, found on the flat reef and in

the shallows of the forereef, respectively, were preferentially predated by the fish

when compared to algae found on the forereef at greater depths (Dictyota spp,

D. jamaicensis and S. polyceratium), which suffered little predation. These

results may be influenced by several factors, such as the presence of refuges,

structural complexity of the algal thallus and/or production of secondary

metabolites having ichthyotoxic effects. Some species with simpler morphology,

such as filamentous, thalli may use different strategies, investing in high

productivity instead of some type of defense. The low degree of food

consumption evidenced by the experiments suggests that factors other than

herbivory may be hindering the distribution of the more common algae.

1

1. Introdução

Macroalgas são importantes componentes em todos os ambientes

bentônicos rasos, sobretudo em substrato consolidado. Os tipos de

macroalgas que caracterizam os diferentes habitats bentônicos são muito

variáveis em uma escala global (Jones & Andrew, 1990). Elas possuem uma

enorme variedade de formas, que vão desde pequenas filamentosas, de

rápido crescimento e poucos centímetros de talo, a macrófitas formando

talos com dezenas de metros, e algas coralinas incrustastes, crescendo

fortemente aderidas ao substrato. Estes diferentes tipos de algas, muitas

vezes, diferem radicalmente nas suas taxas de crescimento, habilidades

competitivas, características de deter o herbívoro, distribuição nos recifes e

susceptibilidade aos peixes recifais (Carpenter, 1986; Hay, 1981a, b, 1984a,

1991; Steneck & Dethier, 1994).

Muitos dos ambientes bentônicos rasos, como os ambientes recifais,

são submetidos a freqüentes distúrbios, originados por fatores abióticos e

bióticos. Distúrbios abióticos importantes incluem ondas, correntes, marés,

ciclones e furacões, que alteram profundamente o fundo, abrindo brechas no

substrato de carbonato de cálcio e fornecendo espaços para subseqüente

colonização dos organismos (Connell, 1978; McClanahan, 1997). A predação

também é uma importante fonte de distúrbio (Hay et al., 1983; Hixon, 1991;

McClanahan, 1997; Morrison, 1988), que pode influenciar a sucessão das

principais espécies através de seleção da presa, requerimento de

metabólitos, e os vários procedimentos de alimentação da espécie predadora

(Carpenter, 1986; McClanahan, 1995; McClanahan et al., 1994).

2

A herbivoria possui uma influência direta ou indireta na abundância de

espécies e composição funcional das algas (Carpenter, 1986; Hay et al.,

1983; Morrison, 1988; Steneck & Dethier, 1994), gramas marinhas (Hay,

1981b; McClanahan, 1997; McClanahan et al., 1994) e corais (Tanner, 1995).

Ela pode também influenciar a produtividade (Carpenter, 1986),

concentração de nutrientes, e a erosão do substrato do recife (Klumpp &

Polunin, 1989; Pari et al., 1998). A abundância e a composição dos

herbívoros também são influenciadas pela atividade de pesca humana (Hay,

1984a; McClanahan, 1997; McClanahan et al., 1994), que acabam afetando,

indiretamente, os processos do recife (McClanahan, 1995). Por outro lado, se

a pastagem for suficiente para manter a cobertura de macroalgas

relativamente baixa, fará com que alguns componentes dos bentos,

excluídos anteriormente – especialmente corais pétreos possam – estar

aptos a recolonizar (McClanahan et al., 1999).

Grande parte da produtividade de macroalgas e angiospermas

marinhos são consumidos por herbívoros locais (Carpenter, 1986; Hay,

1991). Peixes herbívoros e ouriços têm um impacto profundo na distribuição,

abundância e evolução das algas recifais tropicais, onde se estima uma taxa

de mordida por volta de 150.000 vezes.m-2.dia-1, mostrando que peixes ou

ouriços, sozinhos, são capazes de remover quase que 100 % da produção

diária (Carpenter, 1986; Hay, 1991, 1996). Conseqüentemente a produção

liquida é mais limitada por herbivoria que por fatores limitantes como luz,

nutrientes ou fluxo-d’água (Carpenter, 1986). Esta forte relação entre

produção e consumo, nas várias porções dos recifes, faz com que a

interação planta-herbívoro seja uma das mais importantes, podendo

3

modificar toda a estrutura da comunidade (Boaventura et al., 2002;

Carpenter, 1986; Hay, 1981b; Hay et al., 1983; Morrison, 1988).

Segundo Choat (1991), peixes herbívoros têm implicação em três

importantes fatores nos recifes. O primeiro refere-se ao trofodinamismo:

herbívoros promovem a ligação do fluxo energético com consumidores

residentes nos ecossistemas de recifes. Segundo, eles podem ter um

profundo impacto na distribuição e na composição das populações de algas

nos ambientes recifais. Terceiro, a interação entre peixes herbívoros,

especialmente espécies territorialistas, tem sido usado, como base para o

desenvolvimento de modelos demográficos e comportamentais de peixes

recifais em geral.

O modo, o tempo de alimentação e a mobilidade de peixes e ouriços,

são muitos diferentes, fazendo com que as algas nos recifes biológicos

sejam capazes de apresentar diferentes regimes seletivos, dependendo

apenas se seus principais consumidores são peixes ou ouriços (Hay et al.,

1983). A alga a ser consumida e o tipo de seleção do consumidor, podem

mediar o sucesso competitivo de diferentes espécies de plantas e corais

(McClanahan et al., 1994; Tanner, 1995); sendo assim, a troca na

dominância do pastador resulta em mudanças surpreendentes na

distribuição e abundância das presas (McClanahan et al., 1994).

A herbivoria pode influenciar a distribuição de algas em um recife, por

dois mecanismos. No primeiro caso, a intensidade de pastagem pode variar

espacialmente no recife. Herbívoros podem ser restringidos a pastagem na

crista recifal devido à forte ação das ondas e à ausência de refúgios contra

predação (Lewis & Wainwright, 1985). Como resultado, a intensidade de

4

pastagem nestes habitats é menor que no resto do recife (Hay, 1981a; Lewis

& Wainwright, 1985; Morrison, 1988). Portanto, a crista recifal e as partes

mais profundas do recife podem ser refúgios espaciais contra pastadores de

macroalgas. O segundo, diz respeito à composição de herbívoros (espécies

e abundância relativa), e, portanto, os herbívoros podem diferir entre os

habitats recifais. Esta possibilidade associada à efetividade das defesas das

algas contra diferentes herbívoros pode resultar na existência de algas

abundantes em alguns habitats, mas não em outros. Estes dois mecanismos

podem atuar em acordo para afetar a distribuição de algas no recife (Hay,

1991; Morrison, 1988). Isto é essencialmente importante para a manutenção

na diversidade de algas (Hay et al., 1983).

O aumento na intensidade de pastagem muda a comunidade de

algas, passando de macroalgas frondosas para tufos de filamentosas de

rápido crescimento, seguido de um desenvolvimento sucessional por outras

formas de algas, como calcárias crostosas, macroalgas foliáceas (ex.:

Dictyota e Dictyopteris) (Cheroske et al., 2000; Steneck & Dethier, 1994) e

invertebrados sésseis semelhantes a corais pétreos (Tanner, 1995). Algumas

espécies de sucessão tardia, como as do gênero Sargassum, terão

freqüentemente menor produção líquida do que os tufos de sucessão

primária, o que pode resultar em menor abundância de consumidores

(McClanahan et al., 1999).

A atividade de alimentação de peixes e ouriços pode realmente ser

vista, em relação às variações espaciais e temporais, nas suas densidades,

impactos e outros processos criando e/ou mantendo a descontinuidade

espacial na estrutura do habitat (Brock, 1979; Carpenter, 1986; Hay, 1981a,

5

b; Jones & Andrew, 1990; Morrison, 1988). Diferenças espaciais na

intensidade de pastagem, por peixes Acanthuridae, Scaridae e

Pomacentridae, criam mosaicos de distribuição das algas, formando

diferentes complexidades nos habitats (Hay et al., 1983), sugerindo que a

pastagem possa ser localmente intensa em áreas estruturalmente

complexas, e reduzidas em áreas onde há pequenos refúgios (Hay, 1981a;

Hay et al., 1983).

Tais mudanças criam mosaicos de habitats que diferem no grau em

que favorecem a algas de defesa ruim, mas com competitividade superior

versus às bem defendida (ou tolerantes ao herbívoro), mas competitivamente

inferior (Morrison, 1988). Se a pressão herbívora for reduzida

experimentalmente, o mosaico sofre um decréscimo natural em sua

comunidade, excluindo espécies típicas de comunidade altamente pastadas

e uma redução da cobertura de corais pétreos, aparentemente como

resultado de competição (Hay, 1991; Morrison, 1988; Tanner, 1995).

Mesmo em áreas recifais de altas pressões de pastagem (ex.: frente

recifais e locais estruturalmente complexos) (Hay, 1981a, b, 1984a; Hay et

al., 1983), algumas espécies de macroalgas crescem em abundância,

sugerindo uma defesa contra pastagem, muito embora diversos autores

tenham comentado que muitas algas de baixa preferência podem conter

metabólitos secundários incomuns. Estudos similares ao realizado por Paul &

Hay (1986) têm discutido as preferências de herbívoros em relação a

metabólitos secundários apresentados na literatura.

Metabólitos secundários parecem ser o mais comum e o mais

ecologicamente importante entre organismos tropicais bentônicos, que estão

6

sujeitos a altas taxas de ataques por consumidores nos recifes biológicos.

Metabólitos secundários originais, incluindo terpenos, acetogeninas,

alcalóides e polifenólicos, são produzidos por uma ampla variedade de

organismos marinhos (Hay, 1996). Até hoje, milhares de metabólitos

secundários marinhos têm sido descritos para esponjas, ascídias, octocorais,

briozoários, poliquetos, macroalgas, micróbios marinhos e outros organismos

bênticos e pelágicos (Hay, 1996; Sammarco, 1996).

Em numerosos exemplos, os metabólitos secundários das plantas têm

afetado os herbívoros de duas formas: (a) diretamente, através da qualidade

do alimento (palatabilidade da alga); e (b) indiretamente, através da interação

mediada por agentes patógenos e predadores (Hay, 1996; Stachowicz &

Hay, 1999). Uma espécie preferida pode correr menos risco quando rodeada

por espécies mais preferidas, do que quando crescendo sozinha, ou pode

ganhar proteção por crescer próxima a espécies repelentes ou não

palatáveis. No primeiro caso, os consumidores são tirados das presas,

considerando sua vizinha mais atrativa; no segundo caso, a presa não é

descoberta porque seus sinais químicos são suavizados ou mascarados por

estes vizinhos repelentes (Hay, 1996; Stachowicz & Hay, 1999).

Algas palatáveis, que são usualmente levadas à extinção local por

pastadores, podem persistir em comunidades ricas em herbívoros, se ela

desenvolver-se por cima ou por baixo de competidores resistentes a

herbívoros (Hay, 1996). Crescendo em uma forte associação com estes

competidores não palatáveis, o crescimento de espécies palatáveis é

diminuído em 85 %, mas os benefícios desta associação, em termos de

redução à herbivoria, podem mais do que compensar este custo competitivo.

7

Portanto, espécies palatáveis podem ser dependentes dos seus

competidores não palatáveis para prevenir sua exclusão da comunidade

devido à pressão herbívora (Hay, 1996).

A Reserva Biológica do Atol das Rocas foi criada em 1978 (Decreto

Lei 83.549/79), sendo a primeira reserva marinha do Brasil; desde então ela

está legalmente protegida, mas somente em 1991, com a implantação de

uma estação de pesquisa, é que se tornou possível a ocupação da reserva.

A área ocupada pela reserva vai até uma profundidade de 1.000 m, o que

proporciona uma região de aproximadamente 360 km² (Leão & Dominguez,

2000).

Atividades ligadas à pesca (comercial e recreacional), bem como o

turismo, não são permitidos. Somente atividades ligadas ao manejo,

conservação e pesquisa são permitidas. A primeira ocupação no atol ocorreu

através de barracas, no ano de 1990, por uma equipe do Projeto TAMAR-

IBAMA, para o manejo das desovas da tartaruga marinha Chelonia mydas,

que na região chega a 500 ocorrências por temporada (dezembro a julho)

(Marcovaldi & dei Marcovaldi, 1999). Mais recentemente diversas pesquisas

vêm sendo desenvolvidas no atol. Echeverría et al. (1997) estudaram a fauna

de cnidários bentônicos vivendo desde o platô recifal a profundidades de –15

m e encontraram cerca de 22 espécies distribuídas em: 8 escleractínios, 4

actínios, 3 zoantídeos, 2 octocorais, 2 milleporinas e 1 ceriantum. A fauna de

cnidários é similar à encontrada em Fernando de Noronha e à do nordeste

brasileiro. Um terço das espécies são endêmicas do Brasil, e o restante são

espécies que ocorrem no Caribe; o coral Siderastrea stellata é dominante

ocorrendo em todos os habitats o atol (Echeverría et al., 1997).

8

Gherardi & Bosence (1999) descreveram o modelo de sucessão

ecológica dos recentes organismos incrustantes: a alga Porolithon cf.

pachydermum é o componente principal da formação dos recifes, tanto no

lado do vento dominante, quanto no lado de ventos fracos. Os gastrópodes

vermetídeos, homotrematodo e foraminíferos acervulinídeos são os

segundos mais importantes construtores do recife.

Floeter et al. (2001) realizaram um estudo comparativo da ictiofauna

das províncias do Brasil, mostrando que a fauna do Atol das Rocas é muito

similar à do Arquipélago de Fernando de Noronha, apresentando apenas 5

espécies endêmicas. Rosa & Moura (1997) desenvolveram um trabalho

sobre a estrutura de comunidade da ictiofauna, encontrando 47 espécies que

foram divididas em 6 níveis tróficos: 11 herbívoros, 5 planctívoros, 4

podadores, 11 microinvertívoros, 15 macroinvertívoros e 12 piscívoros.

Aparentemente, vinte e duas espécies apresentam mais de um nível trófico,

envolvendo as seguintes combinações de categorias: herbívoro /

microinvertívoro, macro / microinvertívoro e macroinvertívoro / piscívoro. O

número de espécies observada em Rocas mostrou-se baixo, comparado com

a província da do Oeste da Índia, mas relativamente alto, se comparado com

os peixes endêmicos da província do Brasil. Thalassoma noranhanum e

Stegastes rocasensis, que são endêmicos desta província, foram os mais

observados (42,84 % das avistagens).

Em 1976, Oliveira Filho & Ugadim, fizeram um levantamento florístico

das algas do atol, encontrando 53 espécies de Rodofíceas, 22 espécies de

Clorofíceas e 18 espécies de Feofíceas; a alga Digenia simplex (Wulfen) C.

Agardh é a alga dominante do platô recifal. Mais recentemente Villaça et al.

9

(2001) desenvolveram estudos ecológicos sobre a distribuição de

macroalgas do platô recifal. Barbosa et al. (2003) e Soares et al. (2003)

trabalharam na investigação de metabólitos secundários das algas Dictyota

pfaffi e Stypopodium zonale, respectivamente.

2. Objetivos

2.1. Geral

Este trabalho teve como objetivo contribuir para o conhecimento da

atividade de peixes herbívoros, sobre a distribuição e abundância das

populações de macroalgas mais representativas do Atol das Rocas.

2.2. Hipóteses

- Peixes herbívoros são responsáveis pela pouca abundância ou

ausência de algumas espécies de algas em diferentes partes rasas

do recife;

- Peixes exercem maior pressão de pastagem nas piscinas do recife;

- Algas de morfologia mais simples (filamentosas) são preferidas às

algas de estrutura mais complexa.

10

3. Material e métodos

3.1. Área de estudo

O Atol das Rocas está localizado no topo de uma cadeia de

montanhas submarinas no oceano Atlântico sul, cuja base encontra-se a

4.000 m de profundidade no leito oceânico (Gherardi & Bosence, 1999),

a 3º 51’ S Latitude e 33º 49’ W Longitude, distante 266 km da cidade de

Natal e a 150 km a oeste do arquipélago de Fernando de Noronha, no

nordeste brasileiro (Echeverría et al., 1997; Kikuchi & Leão, 1997; Leão

& Dominguez, 2000; Oliveira-Filho & Ugadim, 1976) (Figura 1). O

substrato é composto, principalmente, por algas calcárias incrustantes e

moluscos vermetídeos (Gherardi & Bosence, 1999; Kikuchi & Leão,

1997; Leão & Dominguez, 2000; Oliveira-Filho & Ugadim, 1976). Com

forma elíptica, seu eixo mais longo possui 3,7 km de extensão no sentido

E-W, e o eixo mais curto, 2,5 km no sentido N-S (Echeverría et al., 1997;

Kikuchi & Leão, 1997; Soares-Gomes et al., 2001). O platô recifal é

composto por um anel de 100 a 800 m de largura, interrompido por

piscinas de vários tamanhos e profundidades, e dois canais, um ao

norte, “Barretão”, e outro a oeste, “Barretinha” (Gherardi & Bosence,

1999; Leão & Dominguez, 2000; Rosa & Moura, 1997). Duas ilhas

arenosas ocorrem a oeste, a Ilha do Cemitério e a ilha do Farol, onde

está localizado o farol automático da Marinha do Brasil (Leão &

Dominguez, 2000; Soares-Gomes et al., 2001).

Os ventos de leste e sudeste são predominantes ao longo do ano

com uma freqüência de 45 % e velocidades variando entre 6,0 e 10,0

m/s. Estes parâmetros possuem relativa sazonalidade: nos meses de

11

inverno (de junho a agosto), observa-se 35 % para ventos de SE e 15 %

para E, com velocidades variando entre 11,0 e 15,0 m/s; para o verão

(de dezembro a abril), a freqüência fica em torno de 20 % para os ventos

SE e E, com velocidade freqüentemente acima de 20,0 m/s (Gherardi &

Bosence, 1999; Kikuchi & Leão, 1997; Leão & Dominguez, 2000).

Figura 1: Localização geográfica do Atol das Rocas e área da Reserva Biológica.

A temperatura da água do mar possui média de 27,0 ºC, podendo

chegar a 42,0 ºC nas piscinas, com salinidade na superfície variando

entre 36,0 ‰ e 37,0 ‰  (Gherardi & Bosence, 1999; Kikuchi & Leão,

1997; Leão & Dominguez, 2000). O regime de marés é semidiurno e

mesotidal, com uma variação máxima de 2,7 m, deixando exposto o

platô recifal em maré de sizígia baixa (Gherardi & Bosence, 1999).

12

3.2. Método de campo

Os experimentos de herbivoria tiveram por finalidade oferecer

diferentes espécies de algas, simultaneamente, aos peixes herbívoros. A

técnica empregada foi uma adaptação da utilizada por McClanahan et al.

(1994), onde pregadores de roupa foram fixados, com abraçadeiras

plásticas, a uma corda chumbada (gramatura de 140,0 g/m) com 1,0 m

de comprimento. Cada corda possui dez pregadores de roupa com

intervalos de 10,0 cm. O número de cordas variou em cada experimento

entre 10 e 30, com média de 20 cordas. As cordas eram colocadas junto

ao substrato, em todos os pontos de amostragem. No lado externo do

atol elas foram amarradas na extremidade para que não se perdessem,

devido à força das correntes junto ao fundo, que as levavam para

buracos no substrato.

Amostras de algas com aproximadamente 5,0 cm de talo foram

presas nos pregadores e distribuídas de forma aleatória entre as cordas.

A alga D. simplex, foi utilizada em todos os experimentos, porque,

segundo Oliveira-Filho & Ugadim (1976) e Villaça et al. (2001) esta é a

alga mais abundante do platô recifal e Villaça et al. (2001) em testes

preliminares na piscina do cemitério, verificou que ela apresentava

grande consumo. Para a avaliação do consumo, quantificou-se

visualmente o número de talos de algas presentes, intactos ou

consumido (Figura 2). Estabeleceu-se que espécies com consumo < 25

% da amostragem apresenta um baixo consumo. O consumo moderado

varia entre 25 % e 75 %, e alto > 75 %.

13

Figura 2: Contabilização das algas consumidas ou não, ao final do experimento.

Ao todo, foram realizados 18 experimentos em duas temporadas.

Na primeira temporada (março de 2002, verão), avaliou-se o consumo

das macroalgas, testando vários períodos de tempo. A segunda (julho de

2002, inverno) testaram-se transplantes de algas do lado externo para as

piscinas, e algas do platô e do lado externo para o seu próprio habitat

(Figura 3).

3.2.1. Período de verão

O mar forte impediu coletas no lado externo do atol, obrigando-

nos a trabalhar com algas encontradas no platô recifal e coletadas no

período de baixa mar. Neste experimento variou-se o tempo de

exposição e o local. As algas utilizadas foram Bryopsis plumosa (Huds.)

C. Agardh (encontrada em pequenas piscinas localizadas em frente à

casa), Dictyota cervicornis Kütz., D. simplex (ambas coletadas na crista

14

interna) e Gelidiella acerosa (Forssk.) Feldmann & Hamel (coletada no

platô recifal em frente à casa). O primeiro experimento foi o único que

não utilizou B. plumosa; todos os demais utilizaram as quatro espécies.

Um resumo desta temporada pode ser visto na Tabela 1.

Figura 3: Pontos amostrados no Atol das Rocas; piscinas fechadas: Âncoras (A), Tartaruga (B), Cemitério (C) e Farol (D); piscina aberta: Falsa Barreta (E); Platô Casa (F); Frente Recifal rasa (G) e Frente Recifal Profunda –Cabeço das Dictyotas – (H).

O primeiro e o segundo experimentos foram realizados na piscina

da Tartaruga, numa profundidade de 2,0 m com 10 cordas, duas horas e

hora e meia de exposição, respectivamente. O terceiro experimento foi

realizado na Falsa Barreta por 2 h 30 min a uma profundidade de 3,0 m

com 10 cordas. No recolhimento das cordas, algumas destas

encontravam-se cobertas por Dictyopteris jolyana E. C. Oliveira & R. P.

Furtado soltas no fundo. No quarto experimento, apesar de ter sido outro

15

o local (Piscina do Farol) e pouco tempo (1 h 30 min), todas as 10 cordas

estavam cobertas por D. jolyana soltas. O quinto e o sexto experimentos

foram realizados na Falsa Barreta, por um período de exposição de três

e quatro horas respectivamente, a uma profundidade de 3,0 m com 20

cordas em cada um. No sexto experimento, algumas cordas

encontravam-se emboladas devido à ação das ondas. Na Piscina das

Âncoras, foram realizados do 7º ao 11º experimentos, a uma

profundidade de aproximadamente 4,0 m, variando o tempo que foi de 8

h (7º), 4 h (8º) e 24 h (9º - 11º), e o número de cordas, 10 (7º), 30 (8º) e

20 (9º - 11º).

3.2.2. Período de inverno

Com as melhores condições do mar no inverno, pôde-se realizar

coletas de algas no lado externo e a colocação do experimento no platô

recifal e no lado externo; o resumo destes experimentos encontra-se na

Tabela 2.

No experimento 12 foi realizado transplante com algas

encontradas na frente recifal: B. plumosa, Bryothamnion triquetrum (S.

G. Gmel.) M. Howe, Dictyota pfaffi Schnetter e D. simplex da crista

interna; para a Falsa Barreta, utilizaram-se 20 cordas e, após três horas

de exposição, foi realizada uma checagem do material e, como nenhuma

alga apresentasse consumo, o experimento foi deixado no campo até

completar 24 h. A alga D. pfaffi estava em cima de algas filamentosas e,

ao final do experimento, encontrava-se com coloração esbranquiçada.

16

Tabela 1: Resumo dos experimentos da temporada de verão, com número do experimento (Nº Exp), local amostrado, tempo de duração, profundidade do experimento (Prof.), visibilidade no momento da amostragem (Vis.) e espécie amostrada. Nº Exp Local Duração Prof. Vis. Espécie

1 Piscina das Tartarugas 2 h 2,00 10,00 Dictyota cervicornis Digenia simplex Gelidiella acerosa

2 Piscina das Tartarugas 1 h 30 min 2,00 10,00 Bryopsis plumosa Dictyota cervicornis Digenia simplex Gelidiella acerosa

3 Falsa Barreta 2 h 30 min 3,00 8,00 Bryopsis plumosa Dictyota cervicornis Digenia simplex Gelidiella acerosa

4 Piscina do Farol 1 h 30 min 2,50 10,00 Bryopsis plumosa Dictyota cervicornis Digenia simplex Gelidiella acerosa

5 Falsa Barreta 3 h 3,00 10,00 Bryopsis plumosa Dictyota cervicornis Digenia simplex Gelidiella acerosa

6 Falsa Barreta 4 h 3,00 8,00 Bryopsis plumosa Dictyota cervicornis Digenia simplex Gelidiella acerosa

7 Piscina das Âncoras 8 h 4,00 15,00 Bryopsis plumosa Dictyota cervicornis Digenia simplex Gelidiella acerosa

8 Piscina das Âncoras 4 h 4,00 15,00 Bryopsis plumosa Dictyota cervicornis Digenia simplex Gelidiella acerosa

9 Piscina das Âncoras 24 h 4,00 15,00 Bryopsis plumosa Dictyota cervicornis Digenia simplex Gelidiella acerosa

10 Piscina das Âncoras 24 h 4,00 20,00 Bryopsis plumosa Dictyota cervicornis Digenia simplex Gelidiella acerosa

11 Piscina das Âncoras 24 h 4,00 20,00 Bryopsis plumosa Dictyota cervicornis Digenia simplex Gelidiella acerosa

17

O experimento 13 foi realizado com D. simplex e algas do Cabeço

das Dictyotas (Dictyota ciliolata Sond. ex Kütz., Dictyota crispata J. v.

Lamour., Dictyota menstrualis (Hoyt) Schnetter, Hörnig & Weber-Peukert

e Sargassum polyceratium Mont.), transplantadas para a Falsa Barreta

com tempo de exposição de 24 h e 20 cordas.

No experimento 14, realizado no Platô Casa foram testadas algas

do próprio platô como D. simplex, D. cervicornis, D. ciliolata e G.

acerosa; o tempo de exposição foi de 24 h utilizando 20 cordas.

Os experimentos 15 e 16 foram realizados na Frente Recifal, que

se apresentava desnuda e aparentando intensa herbivoria. No

experimento 15 realizaram-se transplantes de algas do Cabeço das

Piranjicas (B. plumosa, Dictyopteris jamaicencis W. R. Taylor, Dictyota

mertensii, S. polyceratium) e D. simplex. Após duas horas de

experimento nenhuma alga das 20 cordas havia sido consumida, tendo

sido deixadas por mais três horas. O experimento 16 repete o

procedimento do 14, com mudança do local e tempo de exposição (4 h).

No Cabeço das Dictyotas (experimento 17) foi realizado teste com algas

do próprio local (Dictyota pinnatifida Kütz., D. crispata, D. menstrualis e

S. polyceratium) e D. simplex, com tempo de cinco horas para as 20

cordas.

No último experimento (18), foi realizado um teste simultâneo de

herbivoria em quatro pontos do atol: uma piscina fechada (Piscina do

Cemitério), uma piscina aberta (Falsa Barreta), frente recifal (em frente à

casa) e um local em profundidade (Cabeço das Dictyotas). Para este

18

experimento, a alga utilizada foi D. simplex e o tempo foi de três horas

com dez cordas para cada local. As cordas foram colocadas no mesmo

horário e utilizaram-se dez cordas por local. Seis cordas da frente recifal

foram deslocadas para um buraco e não foram contabilizadas.

3.3. Tratamento estatístico

Os dados se apresentam de forma qualitativa (consumido – não-

consumido) em categorias discretas (Siegel, 1975); sendo assim, eles

foram analisados através de técnicas não-paramétricas. Para determinar

qual alga foi mais consumida em cada experimento, as espécies foram

testadas umas contra as outras, utilizando-se Tabela de Contingência 2 x

2 e teste Χ² no software STATISTICA 5.5 (StatSoft, Inc.). Segundo Siegel

(1975), o teste do Χ² apresenta resultados confiáveis para valores de n

superiores a 40 e α ≤ 0,05.

19

Tabela 2: Resumo dos experimentos da temporada de inverno, com número do experimento (Nº Exp), local amostrado, tempo de duração, profundidade do experimento (Prof.), visibilidade no momento da amostragem (Vis.) e espécie amostrada. Nº Exp Local Duração Prof. Vis. Espécie

12 Falsa Barreta 24 h 3,00 15,00 Bryopsis plumosa Bryothamnion triquetrum Dictyota pfaffi Digenia simplex

13 Falsa Barreta 24 h 3,00 15,00 Dictyota ciliolata Dictyota crispata Dictyota menstrualis Digenia simplex Sargassum polyceratium

14 Platô Casa 6 h - - Dictyota cervicornis Dictyota ciliolata Digenia simplex Gelidiella acerosa

15 Frente Recifal 5 h 3,00 8,00 Bryopsis plumosa Dictyopteris jamaicensis Dictyota mertensii Digenia simplex Sargassum polyceratium

16 Frente Recifal 4 h 3,00 6,00 Dictyota cervicornis Dictyota ciliolata Digenia simplex Gelidiella acerosa

17 Cabeço das Dictyotas 5 h 8,00 15,00 Dictyota pinnatifida Dictyota crispata Dictyota menstrualis Digenia simplex Sargassum polyceratium

18 Cabeço das Dictyotas 3 h 8,00 15,00 Digenia simplex Falsa Barreta 3,00 - Digenia simplex Frente Recifal 3,00 8,00 Digenia simplex Piscina do Cemitério 2,00 - Digenia simplex

4. Resultados

4.1. Período de Verão

A Tabela 3 e a figura 4 apresentam os resultados obtidos nos

experimentos de consumo por período de tempo, assim como os valores

de p, quando foi possível testar uma alga contra a outra.

20

Nos experimentos de curta duração (entre 1h 30 min e 4 h; 1-6, 8),

as algas não foram consumidas em as piscinas fechadas. Somente

Falsa Barreta – que é uma piscina com conexão ao lado externo – as

algas foram consumidas nos períodos de curta duração, sendo que no

de três horas (5) somente D. simplex foi consumida. Já o ensaio de

quatro horas (6) D. simplex repetiu o resultado do experimento anterior,

sendo toda consumida, com G. acerosa apresentando consumo

moderado, D. cervicornis e B. plumosa não foram consumidas em

nenhum desses experimentos. Provavelmente o tempo de até quatro

horas mostrou-se insuficiente para as piscinas fechadas.

Com o período de 24 horas, as piscinas fechadas puderam ser

visitadas por peixes herbívoros no momento de maré cheia, B. plumosa

e D. simplex apresentaram consumo acima de 75 %, nos três ensaios (9-

11). A alga D. cervicornis foi consumida moderadamente (25 – 75 %) nos

experimentos 9 e 11, e foi praticamente, toda consumida no 10; este

resultado é completamente diferente para G. acerosa, com o consumo

variando de não-consumida a muito pouco consumida (< 25 %) (Figura 4

Tabela 3).

Aparentemente, as algas B. plumosa e D. simplex são mais

palatáveis que as demais, porque foram muito consumidas em quase

todos os experimentos pelos peixes. A alga D. cervicornis apresentou um

consumo de moderado a alto, diferenciando de G. acerosa que,

praticamente, não foi consumida, apresentando um pouco consumo

significativo, mostrando-se de baixa preferência alimentar.

21 A )

G. acerosa (50)

D. s implex (50)

D. cervicornis (50)

B. plumosa (50)

B)

G. acerosa (50)

D. s implex (50)

D. cerv icornis (50)

B. plumosa (50)

C)

0 25 50 75 100

G. acerosa (25)

D. s implex (25)

D. cervicornis (25)

B. plumosa (25)

% de indiv íduos consumidos

Esp

écie

s (n

)D)

G. acerosa (50)

D. s implex (50)

D. cervicornis (50)

B. plumosa (50)

E)

G. acerosa (50)

D. s implex (50)

D. cervicornis (50)

B. plumosa (50)

F)

0 25 50 75 10

G. acerosa (50)

D. s implex (50)

D. cervicornis (50)

B. plumosa (50)

% de indiv íduos consumidos0

Figura 4: Porcentagem de indivíduos consumidos nos experimentos do período de verão: 5 (A), 6 (B), 7 (C), 9 (D), 10 (E) e 11 (F).

22

Tabela 3: Resultados encontrados no período de verão. (n) n amostral, (cons) número de indivíduos consumidos e (ñ cons) número de indivíduos não consumidos. O código ao lado da espécie corresponde à letra do resultado de X2 na comparação com as espécies do mesmo experimento; utilizou-se (-) quando não foi possível realizar o teste de X2.

Resultado teste X2 valores de p Nº Exp

Duração do Exp. Espécie (código) n cons ñ

cons A B C D

1 2 h D. cervicornis (A) 25 0 25 D. simplex (B) 26 0 26 - G. acerosa (C) 49 0 49 - -

2 1 h 30 min B. plumosa (A) 25 0 25 D. cervicornis (B) 27 0 27 - D. simplex (C) 24 0 24 - - G. acerosa (D) 24 0 24 - - -

3 2 h 30 min B. plumosa (A) 25 0 25 D. cervicornis (B) 25 0 25 - D. simplex (C) 25 0 25 - - G. acerosa (D) 25 0 25 - - -

4 1 h 30 min B. plumosa (A) 25 0 25 D. cervicornis (B) 25 0 25 - D. simplex (C) 25 0 25 - - G. acerosa (D) 25 0 25 - - -

5 3 h B. plumosa (A) 50 0 50 D. cervicornis (B) 50 0 50 - D. simplex (C) 50 50 0 - - G. acerosa (D) 50 0 50 - - -

6 4 h B. plumosa (A) 50 0 50 D. cervicornis (B) 50 0 50 - D. simplex (C) 50 50 0 - - G. acerosa (D) 50 20 30 - - < 0,001***

7 8 h B. plumosa (A) 25 25 0 D. cervicornis (B) 25 25 0 - D. simplex (C) 25 25 0 - - G. acerosa (D) 25 15 10 < 0,001*** < 0,001*** < 0,001***

8 4 h B. plumosa (A) 75 0 75 D. cervicornis (B) 75 0 75 - D. simplex (C) 75 0 75 - - G. acerosa (D) 75 0 75 - - -

9 24 h B. plumosa (A) 50 50 0 D. cervicornis (B) 50 22 28 < 0,001*** D. simplex (C) 50 45 5 < 0,05* < 0,001*** G. acerosa (D) 50 0 50 - - -

10 24 h B. plumosa (A) 50 50 0 D. cervicornis (B) 50 49 1 > 0,05 D. simplex (C) 50 50 0 - > 0,05 G. acerosa (D) 50 2 48 < 0,001*** < 0,001*** < 0,001***

11 24 h B. plumosa (A) 50 50 0 D. cervicornis (B) 50 31 19 < 0,001*** D. simplex (C) 50 50 0 - < 0,001*** G. acerosa (D) 50 7 43 < 0,001*** < 0,001*** < 0,001***

23

4.2. Período de inverno

Na Tabela 4 e Figura 5 encontram-se os resultados do consumo

de algas obtidos nos transplantes, assim como os valores de p nos

testes de X².

Em cinco dos seis experimentos (12-17), a alga D. simplex foi a

mais consumida dentre todas as algas testadas, apresentando uma faixa

de consumo variando de baixo a alto; isto faz com que esta espécie

tenha uma maior preferência alimentam entre seus consumidores. As

algas coletadas na frente recifal e colocadas na Falsa Barreta

(experimento 12), praticamente não foram consumidas, o baixo consumo

de D. pfaffi provavelmente se deve ao fato dela estar junto ao tufo de

algas filamentosas. Estas algas provavelmente não são preferidas para o

consumo dos peixes.

Com o transplante de algas do Cabeço das Dictyotas para a Falsa

Barreta (experimento 13), D. simplex obteve um consumo alto, enquanto,

S. polyceratium e D. menstrualis não foram consumidas. D. ciliolata e D.

crispata apresentaram baixo consumo, demonstrando ser de baixa

preferência alimentar. No experimento 14, D. simplex apresentou um

consumo moderado, enquanto que a alga G. acerosa, que é a alga

dominante do próprio local, foi recusada para consumo. As algas D.

cervicornis e D. ciliolata, encontradas na crista interna do atol,

apresentaram baixo consumo.

Em ambos experimentos realizados na Frente Recifal (15 e 16),

apresentaram um baixo consumo para todas as espécies envolvidas no

ensaio. No teste realizado com algas pardas, de maiores profundidades

24

do lado externo e de B. plumosa do próprio local, esta última não

apresentou consumo, enquanto que as demais foram muito pouco

consumidas; provavelmente estas algas são de baixa preferência

alimentar. No experimento 16, apesar do baixo consumo das espécies,

D. cervicornis obteve um consumo semelhante à D. simplex, não

apresentando diferenças significativas. As outras duas, G. acerosa e D.

ciliolata praticamente não foram consumidas, aparentando ser pouco

atrativa para peixes herbívoros.

Com a realização do experimento 17, realizado no Cabeço das

Dictyotas com algas do próprio local, somente D. simplex foi consumida,

mas apresentando uma taxa de consumo relativamente baixa. S.

polyceratium teve apenas um indivíduo consumido e as demais (D.

crispata, D. menstrualis e D. pinnatifida) foram recusadas para o

consumo dos peixes.

O experimento simultâneo de herbivoria (18) com D. simplex

mostrou que praticamente não existe diferença entre os pontos

amostrados para o consumo; apesar da amostragem realizada na Frente

Recifal ter sido prejudicada devido ao deslocamento das cordas, este

ponto provavelmente teria uma maior taxa de consumo. Mesmo

encontrando somente uma diferença significativa entre o Cabeço das

Dictyotas e a Falsa Barreta, a quantidade consumida mostrou-se baixa.

25

A)

D. simplex (50)

D. pfaffi (50)

B. triquetrum (50)

B. plumosa (50)E)

G. acerosa (50)

D.cervicornis (47)

D. simplex (42)

D. ciliolata (47)

F)

S. polyceratium (40)

D. simplex (39)

D. pinnatifida (40)

D. menstrualis (40)

D. crispata (39)

G)

0 25 50 75 100

C. das Dictyotas (79)

F. Recifal (39)

F. Barreta (100)

P. do Cemitério (99)

% de indivíduos consumidos

B)

S. polyceratium (40)

D. simplex (40)

D. menstrualis (40)

D. crispata (40)

D. ciliolata (40)

C)

G. acerosa (50)

D. simplex (50)

D. ciliolata (50)

D. cervicornis (50)

D)

0 25 50 75 100

S. polyceratium (34)

D. simplex (39)

D. mertensii (36)

D. jamaicensis (36)

B. plumosa (38)

% de indivíduos consumidos

Esp

écie

s (n

)

Figura 5: Porcentagem de indivíduos consumidos nos experimentos do período de inverno: 12 (A), 13 (B), 14 (C), 15 (D), 16 (E), 17 (F) e 18 (G).

26

Tabela 4: Resultados encontrados no período de inverno. (n) n amostral, (cons) número de indivíduos consumidos e (ñ cons) número de indivíduos não consumidos. O código ao lado da espécie corresponde à letra do resultado de X2 na comparação com as espécies do mesmo experimento.

Resultado teste X2 valores de p Nº Exp

Espécie ou Local(código) N Cons ñ

cons A B C D E

12 B. plumosa (A) 50 0 50 B. triquetrum (B) 50 1 49 - D. pfaffi (C) 50 4 46 - > 0,05 D. simplex (D) 50 22 28 - < 0,001*** < 0,001***

13 D. ciliolata (A) 40 10 30 D. crispata (B) 40 12 28 > 0,05 D. menstrualis (C) 40 0 40 - - D. simplex (D) 40 38 2 < 0,001*** < 0,001*** - S. polyceratium (E) 40 0 40 - - - < 0,001***

14 D. cervicornis (A) 50 8 42 D. ciliolata (B) 50 12 38 > 0,05 D. simplex (C) 50 29 21 < 0,001*** < 0,001*** G. acerosa (D) 50 0 50 - - -

15 B. plumosa (A) 38 0 38 D. jamaicensis (B) 36 4 32 - D. mertensii (C) 36 5 31 - > 0,05 D. simplex (D) 39 8 31 - > 0,05 > 0,05 S. polyceratium (E) 34 1 33 - > 0,05 > 0,05 < 0,05*

16 D. cervicornis (A) 47 12 35 D. ciliolata (B) 47 3 44 < 0,05* D. simplex (C) 42 9 33 > 0,05 < 0,05* G. acerosa (D) 50 1 49 < 0,001*** > 0,05 < 0,01**

17 D. pinnatifida (A) 40 0 40 D. crispata (B) 39 0 39 - D. menstrualis (C) 40 0 40 - - D. simplex (D) 39 15 24 - - - S. polyceratium (E) 40 1 39 - - - < 0,001***

18 C. das Dictyotas (A) 79 38 51 F. Barreta (B) 100 23 77 < 0,05* F. Recifal (C) 39 11 28 > 0,05 > 0,05 P. do Cemitério (D) 99 29 70 > 0,05 > 0,05 > 0,05

27

5. Discussão

A utilização do período de 24 h superou o ideal para a amostragem,

uma vez que a maior parte das algas testadas foram consumidas acima de

75 %. (Lewis, 1985) sugeriu a utilização um tempo de 8 h, objetivando a

verificação do consumo de peixes, colocando o experimento no inicio da

manhã. Este procedimento foi utilizado no experimento 7 e extrapolou o

tempo ideal para verificar a preferência alimentar, pois das quatro algas

amostradas, três foram completamente consumidas e uma apresentou

consumo moderado (25 – 75 %).

Os resultados encontrados para o período de verão (Tabela 3, Figura)

mostram que os experimentos 1 – 4 de curta duração (1h e 30 min à 2h e 30

min) foram insuficientes para a amostragem, onde nenhuma alga foi

consumida pelos peixes. Paul & Hay (1986), aconselham que o tempo ideal,

deve compreender até o momento em que uma das espécies amostradas,

seja consumida em sua totalidade. Seguindo este procedimento os

experimentos 5 e 6, realizados na Falsa Barreta por um período de 3 e 4 h

mostrou-se ideal, onde D. simplex foi 100 % consumida pelos peixes.

A ocorrência de macroalgas em lugares específicos do Atol das

Rocas, como D. simplex e D. cervicornis no platô recifal (Villaça et al., 2001),

pode indicar a presença de refúgios anti-herbivoria. Em toda a porção sul e

na porção nordeste do atol fortes ondas atuam durante o período de maré

cheia, dificultando o forrageamento dos peixes de recife, semelhantes ao

encontrados por Hay (1981b) nas barreiras de corais do Caribe. Na porção

noroeste a forte influência das ondas ocorre somente no verão, possibilitando

nesta região o forrageamento dos peixes nos meses de inverno. Isto foi

28

evidenciado ao testar a preferência alimentar dos herbívoros em relação às

algas mais abundantes do platô recifal nos meses de inverno, quando a alga

do local – G. acerosa – não foi consumida e as demais tiveram, um consumo

alto como D. simplex e baixo para D. cervicornis e D. ciliolata.

De acordo com Lindahl et al. (2001), a complexidade estrutural do

substrato em recifes biológicos fora da área de abundância de corais vivos

está fortemente relacionada com a riqueza e diversidade da assembléia de

peixes, podendo ser facilitada pelas várias estruturas do recife (Cheroske et

al., 2000). A complexidade topográfica do substrato e a viabilidade dos

refúgios durante as pastagens podem influenciar o desenvolvimento dos

organismos (McClanahan, 1997). Isto está de acordo com o padrão

observado para a alga B. plumosa, que ao ser coletada num local com alta

pressão de herbivoria, como a frente recifal, apresentou poucos centímetros

de talo. Contrariamente, quando foi coletada em pequenos refúgios no platô

recifal em frente a casa, seu talo apresentava aproximadamente 30 cm.

Em habitats profundos da frente recifal existe um domínio de algas

pardas, que não ocorre nas porções mais rasas da frente. Nestas porções

mais rasas, as algas calcárias crostosas dominam o ambiente. Fatores

abióticos, especificamente a alta irradiância (Morrison, 1988) e a alta

exposição às ondas (obs. pessoal), podem limitar a abundância de

macroalgas eretas nas partes rasas dos recifes. Ao final do experimento 12 a

alga D. pfaffi estava esbranquiçada, demonstrado muito provavelmente alta

irradiância, ocorrendo a fotoinibição devido a pouca profundidade do local. E

em algumas piscinas afastadas da crista recifal, pode-se encontrar a

presença de alguns gêneros como Sargassum e Dictyota (obs. Pessoal). Isto

29

deixa claro que a ocorrência de macroalgas eretas nestes habitats não é

impedida pela presença de peixes herbívoros.

Ao transplantar as algas pardas encontradas na frente recifal em

maiores profundidades (8 m) e B. plumosa (6 m) para porções mais rasas (3

m), a alga local B. plumosa não foi consumida e as demais espécies

apresentaram baixo consumo. O mesmo aconteceu com a alga

Bryothamnion transplantada da frente recifal (6 m de profundidade) para a

piscina aberta (3 m de profundidade), onde a alga teve um baixo consumo.

Hay et al. (1983) encontrou um padrão semelhante ao transplantar a alga

Bryothamnion de sua profundidade (9 – 12 m) para profundidades mais rasas

da frente recifal do Caribe, onde elas não foram consumidas. Porém, em

nossos experimentos de transplante de algas encontradas no platô recifal

para a descida recifal elas foram rapidamente consumidas. Este padrão

também foi descrito para um tipo de recife bastante diferente localizado no

complexo da Barreira de Corais de Belize (Hay, 1981b; Hay et al., 1983).

Porém não existe evidência direta para que algas como Bryothamnion

triquetrum não ocorram em áreas rasas do Atol das Rocas. Muitas algas são

mais vulneráveis a herbívoros quando jovens e estas espécies podem estar

aptas a escaparem da herbivoria apenas em profundidade e em partes do

recife topograficamente menos complexas, aonde pastadores podem estar

mais expostos a predadores e menos cuidadosos como consumidores (Hay

et al., 1983).

A variação espacial da abundância de peixes herbívoros (Lewis &

Wainwright, 1985) e da intensidade de pastagem (Hay, 1984a, b; Hay et al.,

1983) ao longo dos habitats de recife têm sido descritas para diversas

30

localidades de recifes tropicais. Porém os fatores que influenciam a

distribuição do habitat de peixes herbívoros não são bem entendidos. Os

platôs recifais entre marés e planícies arenosas remotas parecem atuar

como refúgios espaciais ou temporais de herbivoria, mas não há uma razão

a priori para esperar uma pastagem reduzida em áreas de infralitoral rasas

dominadas por macroalgas (Hay, 1981a, b; Hay et al., 1983). Porém estes

padrões não parecem ser gerais, uma vez que o platô recifal do Atol das

Rocas, por exemplo, não se mostrou um refúgio eficiente para determinadas

espécies de algas. O experimento 14 realizado no platô recifal (casa) com

algas presentes em partes do platô (Tabela 4) no período de inverno,

mostrou um baixo consumo para D. ciliolata e D. cervicornis, porém

moderado para D. simplex, enquanto a alga do próprio local (G. acerosa) não

foi consumida. Neste local do platô (casa), D. simplex não está presente e a

herbivoria parece ser responsável pela sua ausência.

Em locais de intensa herbivoria muita energia pode ser alocada para o

rápido crescimento e aumento da habilidade competitiva, sendo que,

relativamente pouca energia é gasta com defesas contra herbívoros (Hay,

1981a, b; Hay et al., 1983). Quando se compara a resistência relativa a

herbivoria das algas entre os diferentes habitats, espécies que ocorrem

somente nos platôs recifais, lagoas ou planíces arenosas tendem a ser mais

susceptível a herbívoros (ex.: D. simplex). Espécies que sempre ou

ocasionalmente ocorrem nas descidas recifais nunca estão entre estas mais

susceptíveis a herbivoria (ex.: B. triquetrum) (Barry & Ehret, 1993).

A alga D. simplex teve a melhor aceitação na preferência alimentar

entre os peixes herbívoros e foi a mais consumida nas duas temporadas de

31

experimentos (Tabelas 3 e 4, Figuras 4 e 5). Este não é um resultado

surpreendente, uma vez que esta alga não há relato na literatura de defesa

morfológica ou química para esta alga. Seu principal metabólito é o ác. α-

kaínico, que é um potente vermífugo, mas não tem efeito contra herbivoria,

assim com seu talo corticado de consistência macia. Similarmente, B.

plumosa também não possui defesa química ou morfológica, e sua forma

filamentosa é muito apreciada por pastadores. Ela foi muito consumida na

primeira temporada nos experimentos de longa duração, mas na segunda

isto não se repetiu. Apesar disso Digenia ocorre em abundância em quase

todo o anel recifal durante diferentes épocas, o que sugere que ala tenha

uma estratégia de alta produtividade. Apesar de um talo mais complexo

(corticado), ela desempenha função semelhante a algas filamentosas em

tufo, em outros ambientes recifais (Hatcher & Larkum, 1983).

Já B. triquetrum, apesar de não possuir defesa química, apresenta um

talo cilíndrico e extremamente rígido proporcionando uma defesa morfológica

bastante eficaz. O mesmo acontece com G. acerosa, que também não

possui defesa química, mas apresenta um talo coriáceo fortemente aderido

ao sedimento calcário em conjunto com Zoanthus sociatus. Este tipo de

crescimento constitui, muito provavelmente, uma estratégia de defesa contra

a pastagem, pois lhe proporciona maior dureza. Esta hipótese é confirmada

pelo seu baixo e ausente consumo na primeira e segunda temporada,

respectivamente.

Existe uma forte associação entre resistência a pastagem de peixes

herbívoros e a presença de metabólitos secundários (Paul & Hay, 1986),

como foi possível observar nos experimentos com as algas Dictyota spp, D.

32

jamaicensis e S. polyceratium (Tabela 4). Nos experimentos realizados por

Hay (1984b) e Paul & Hay (1986), eles sugeriram que defesas químicas e

morfológicas têm sido selecionadas em áreas de intensa pastagem dos

recifes biológicos. O resumo dos morfotipos das espécies estudadas e os

metabólitos secundários encontram-se na Tabela 5. No entanto, este padrão

não é geral, pois várias espécies de algas de baixa preferência alimentar

contêm metabólitos secundários e/ou defesas estruturais. Observações

realizadas por Hay (1984a, b) e Paul & Hay (1986) propõem que a

preferência alimentar das diferentes espécies de peixes pastadores é similar

nos diversos recifes. Algumas defesas características das algas podem

direcionar a uma ampla faixa de pastadores generalistas (Hay, 1984a; Paul &

Hay, 1986).

Tabela 5: Adaptações morfológicas, produção de metabólitos, efeito nos consumidores, preferencia dos peixes (0 – sem preferência e 3 – maior preferência); Adaptado de Hay (1984b, 1991) e Steneck & Dethier (1994)

Adaptação morfológica Espécie Produção de

Metabólitos Efeito Preferência dos peixes

Filamentosa B. plumosa - Sem efeito 2 Foliácea Dictyota spp Diterpenos Ictiotóxico 1 Foliácea D. jamaicensis Dictyopterenes-A e B Ictiotóxico 0 Corticada B. triquetrum - Rigidez 0 Corticada D. simplex Ácido α-kaínico Sem efeito 3 Corticada G. acerosa - Rigidez 1 Coriácea S. polyceratium Polifenol Rigidez 0

O tamanho, a forma e a composição celular da alga podem controlar a

habilidade do pastador de morder o talo, e deste modo ser comestível. A

rigidez dos filóides de S. polyceratium ou do rígido talo de B. triquetrum,

parecem proporcionar uma menor susceptibilidade a herbívoros (Hay,

1984b), como os Acanthurus spp – os mais abundantes peixes herbívoros do

33

Atol Rosa & Moura (1997) – que segundo Steneck & Dethier (1994) estes

herbívoros preferem macroalgas mais macias como as filamentosas e

foliáceas. Ao contrário dos Acanthurus spp, os Sparisoma spp são menos

abundantes (Rosa & Moura, 1997), possuindo uma boca melhor adaptada

(Choat, 1991; Horn, 1989), e com isso, são consumidores mais generalistas.

Herbívoros de uma maneira geral preferem algas de rápido crescimento,

como as filamentosas e corticadas macias (D. simplex) (Hay, 1984b), tais

algas podem estar investindo mais na crescimento, do que em defesas

morfológicas e/ou químicas.

Em áreas tropicais onde a diversidade de herbívoros é alta, plantas

que conseguem melhor se defender de predadores devem ser

caracterizadas por uma maior diversidade de mecanismos defensivos. Nos

recifes tropicais estudados por Hay (1984b), espécies com menor

susceptibilidade a herbívoros tinham freqüentemente as defesas estruturais e

químicas. Este padrão é semelhante ao encontrado no Atol das Rocas. Em

contraste, a defesa química envolvendo palatabilidade usualmente utiliza o

comportamento de prova e pode ser importante na modificação subseqüente

do forrageamento dos herbívoros, se estes forem capazes de reconhecer

visualmente ou quimicamente (através da mordida) a planta (Steneck &

Dethier, 1994). O comportamento de prova, foi muito observado em todos os

experimentos, talvez peixes jovens tenham experimentado com determinada

freqüência às espécies amostradas.

As preferências dos herbívoros por grupos particulares de algas

podem estar envolvidas em resposta a pressões seletivas baseadas em

diversos fatores incluindo qualidade do alimento e palatabilidade, além do

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custo da busca e tempo de manuseio da presa e exposição a predadores

(peixes, pássaros e polvos) (Barry & Ehret, 1993). A química dos metabólitos

secundários e defesas estruturais das plantas proporcionam muitas funções

ecologicamente relevantes em relação à inibição do herbívoro e repressão

de competidores (Coyer et al., 1993; Stachowicz & Hay, 1999).

Numerosas espécies de algas palatáveis como as filamentosas,

susceptíveis à predação pelos peixes pastadores, são hospedeiras da epífita

D. pfaffi, que apresenta defesa química. Se a planta que impede o consumo

for removida, as espécies palatáveis serão consumidas rapidamente (Hay,

1996). Os diversos metabólitos secundários e adaptações morfológicas

podem servir como funções alternativas, tais como defesas alelopáticas

contra epífitas ou defesas contra outros herbívoros. Pastagens diferenciais

em algas por determinadas espécies dentro da guilda de peixes herbívoros

indicam que as defesas da alga podem ser interpretadas de maneira

particular quanto à herbívoros particulares (Lewis, 1985). A qualidade da

presa, localidade (Hay, 1981a, b; Hay et al., 1983), presença de toxinas ou

redutores digestíveis e a probabilidade de herbívoros serem atacados por

seus próprios predadores enquanto se alimentam (Hay, 1981a, 1984a)

podem formar um papel interativo na determinação da alimentação dos

herbívoros (Hay, 1984b).

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6. Conclusão

A alga D. simplex é a alga mais palatável do Atol das Rocas, sendo a

mais consumida em quase todos os experimentos. Apesar da alga B.

plumosa ter sido muito consumida no período de verão, não existe uma

explicação para ela praticamente não ter sido consumida no inverno. As

algas pardas encontradas no lado externo são menos palatáveis, pois nas

amostragens estas apresentaram baixo consumo.

O lado externo aparenta ter maior pressão de pastagem, pois existe

um domínio de algas pardas da Ordem Dictyotales e do gênero Sargassum,

que são característicos de locais de intensa pastagem. Diferentemente do

lado externo, o platô recifal é um ambiente que serve de refúgio para D.

simplex devido a exposição dos peixes herbívoros à predadores e forte ação

das ondas, impedindo sua alimentação.

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