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INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA - INPAUNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAZONAS - UFAM
ASPECTOS DO COMPORTAMENTO REPRODUTIVO E A INFLUÊNCIA DEFATORES ECOLÓGICOS SOBRE O SUCESSO NO ACASALAMENTO DE
COLOSTETHUS SP. NA AMAZÔNIA OCIDENTAL
Jesus Rodrigues Domingos de Souza
Dissertação apresentada à Coordenação do Programa de Pós-Graduação em Biologia Tropical e Recursos Naturais doConvênio Instituto nacional de Pesquisas da Amazônia /Universidade Federal do Amazonas como parte dos requisitospara obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas, Áreade Concentração em Ecologia.
g045 Manaus / Amazonas)a 2004
INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA INPAUNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAZONAS - UFAM
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ASPECTOS DO COMPORTAMENTOFATORES ECOLÓGICOS SOBRE O SUCESSO NO ACASALAMENTO DEFATORES SP ̂ A AMAZÔNIA OCIDENTAL
Jesus Rodrigues Domingos de Souza
Dissertação apresentada à Coordenação do Programa de Pós-Graduação em Biologia Tropical e Recursos Naturais doConvênio Instituto nacional de Pesquisas da Amazônia /Universidade Federal do Amazonas como parte dos requisitospara obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas, Areade Concentração em Ecologia.
Manaus / Amazonas
2004
INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA W*UNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAZONAS UF
COLOSTETHUS SP. NA AMAZÔNIA OCIDEINI AL
Jesus Rodrigues Domingos de Souza
Dissertação apresentada à Coordenação do Programa de Pot-gSSÕ em Biologia Trapieal e Reeurs^Convênio Instituto nacional de Pesquisas da AmazôniaUniversidade Federal do Amazonas como parte dw requisitospara obtenção do título de Mestre em Ci&icias Biológicas, Áreade Concentração em Ecologia.
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Orientadora: Dra. Albertina Pimentel Lima
Manaus / Amazonas2004
Souza, Jesus Rodrigues Domingos de
Aspectos do comportamento reprodutivo e a influência de fatores
ecológicos sobre o sucesso no acasalamento de Colostethus sp. na
Amazônia Ocidental. / Jesus Rodrigues Domingos de Souza - 2004
52 f; il. color.
Dissertação (mestrado) - INPAAJFAM, 2004.
1. Colostethus 2. Sucesso no acasalamento 3. Comportamento social
4. Biologia reprodutiva 5. Amazônia Ocidental
CDD 19. ed. 597.8045
Sinopse:
Investigou-se aspectos do comportamento reprodutivo e social de
uma espécie de Colostethus que ocorre em uma floresta secimdáiia naAmazônia Ocidental. Detalhes do comportamento territorial, corte,
acasalamento, oviposição e cuidado paiental são descritos.
Também foram investigados os efeitos do comprimento do macho,
da disponibilidade de alimento, da disponibiüdade de folhas para
oviposição, do tamanho do território, da altura do poleiro e da cobertura
vegetal sobre o sucesso no acasalamento dos machos em uma estação
reprodutiva.
Palavras-chave: Colostethus, sucesso no acasalamento, comportamento
social, floresta secundária, biologia reprodutiva.
AGRADECIMENTOS
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico -CNPqpela bolsa concedida em parte do mestrado.
Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia — INPA e UniversidadeFederal do Amazonas — UFAM por contribuírem em mais uma etapa de meuaprendizado.
Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia — INP A pela passagem aéreano trecho Rio Branco-Manaus.
A Universidade Federal do Acre e a direção do Parque Zoobotâmco, porpermitirem o uso da área para realização desta pesquisa.
Ao Departamento de Ciências Agrárias por disponibilizarem os dadosmeteorológicos.
A Universidade Federal do Acre — UFAC e Direção do Parque Zoobotâmcopela gentileza de ter cedido a área para que o estudo fosse desenvolvido.
A Dra. Albertina Pimentel Lima, pelo desafio da orientação, pela paciência,ajuda financeira no período crítico de coleta de dados, pela ajuda durante a coleta dedados que foi crucid para realização deste trabalho e pelas valiosas sugestões quemelhoraram em muito este trabalho.
A Dra. Claudia Keller pela ajuda na coleta de dados e pelo suporte técnico nouso do programa Ranges V.
A M.SC. Carmozina Araújo, pela ajuda na seleção e pesagem dosinvertebrados do solo.
Aos integrantes da banca examinadora do plano de dissertação. Dr. WUsonSpironello, Dr. Flávio Luisão e Dra. Cláudia Keller, pelas importantes sugestões.
Ao Dr. Moisés B. de Souza, responsável direto pelos meus primeiros passosno estudo dos anuros e que me deu a oportimidade de conhecer um pouco mais essascriaturas tão maravilhosas.
Ao Dr. Walter Hõdl, pela ajuda na elaboração do abstract.
Ao pessoal da CPEc-INPA, professores e funcionários. De forma especial àIza e à Geize, que me socorreram nas dúvidas burocráticas constantes e problemas"informático-metafísicos".
11
Aos meus ajudantes de campo em Rio Branco, Manlia Souza Chaves e MagnoSouza Chaves, sem os quais este trabalho não seria possível.
Aos amigos do mestrado (por ordem alfabética) i Adeilson, Amanda, Bruce,Cris, Fabiano, Fabrizio, Juliana, Karl, Maria Cecília, Maria Clara, Marcelo, Paula eVictor, pelo aprendizado pessoal convivendo com uma mistura tão seleta de"culturas".
Aos amigos que fiz durante os cursos de campoi Silves, Janauaca e ReservaDucke. Pelas boas conversas, pela ajuda e companheirismo nas diversas atividades e,pela oportunidade de estar presente em lugares tão especiais.
A Irlan R. Sandra, pelo empréstimo da filmadora, que permitiu entender umpouco mais sobre a biologia reprodutiva de Colostethus sp.
A Aélico P. Neto, pelas inúmeras vezes que pacientemente resolveu osproblemas relacionados à informática, permitindo dessa forma que parte do trabalhofosse realizado em Rio Branco.
A Maria Augusta B. Rosas, pelas inúmeras passagens aéreas no trecho RioBranco-Manaus-Rio Branco.
A família Crispim: Clarice (minha segunda mãe), Clara e Clecia (mi^ascunhadas predUetas) Rutemberg e Rutemarque (meus ̂jos da guarda) e Nil (o^aposemático), pelo carinho, pelas orações, pela paciência e pelo amor. Nada e taobom quanto ter amigos-irmãos-verdadeiros. Eu me sinto honrado em te-los em minhavida.
A minha mãe, Djanira, pela ajuda financeira durante minha estacüa emManaus, pela força que sempre me deu e ao meu urmão Reginaldo Domingos porestarem presentes em minha vida.
A minha esposa Clivia, pela paciência, pelo amor, pela ajuda e,principalmente por suportar a angústia da distância. Essa é a maior prova de amor queum homem pode ter. E ao nosso filho Lucas, nossa mais preciosa jóia, por tudo o queele trouxe de bom em nossas vidas.
Ao acaso de tudo, inclusive da evolução, sem a qual nada disso seria possível.
111
A meu pai (em memória) por tudoque ele é e à minha mãe.
IV
SUMÁRIO
Resumo..
Abstract.
Introdução geral.
Área de estudo....
Capítulo I
Biologia reprodutiva de Colostethus sp.
.VII
VIII
... 1
...5
Introdução
Material e métodos
Tamanho de machos e fêmeas e distribuição espacialPadrão anual e diário de atividade de vocalização
Estimativas de desovas e cuidado parental
Comportamento de corte, acasalamento e oviposiçãoResultados
Tamanho de machos e fêmeas e distribuição espacial
Padrão anual e diário de atividade reprodutiva
Padrão diário de vocalização
Padrão anual de vocalização
Comportamento de vocalização
Comportamento de corte, acasalamento e oviposição
Comportamento de corte e acasalamento18Comportamento de oviposição20
Retorno do macho90
Padrão anual de desovas e cuidado parental ^
I
9
9
10
10
II
12
12
15
15
. 15
. 16
. 17
2"?Discussão
Distribuição espacial entre machos e fêmeas 23Padrão anual e diário de atividade de vocalização 25
Padrão anual de desovas
Comportamento de corte, acasalamento e oviposição 27
Cuidado parental
Capítulo II
Sucesso no acasalamento em Colostethus sp.
32Introdução
35Material e métodos
35Estimativa de sucesso no acasalamento
35Disponibilidade de alimento
Cobertura vegetal36
Número de folhas para oviposição37
Persistência na atividade de vocalização37
Altura do poleiro
Análise estatística
39Resultados
Discussão
Conclusões gerais
Referências bibliográficas
VI
LISTA DE FIGURAS
Figuras do Capitulo 1:
Fig. 1 - Indivíduo macho de Colosteíhus sp. em atividade de vocalização 4
Fig. 2 — Indivíduo fêmea de Colosteíhus sp 4Fig. 3 - Mapa do Estado do Acre com destaque para a vista aérea do Parque
Zoobotânico ^
Fig. 4 - Diferença entre o número de machos e fêmeas capturados 13Fig, 5 _ Variação no comprimento rostro-uróstilo entre machos e fêmeas 13
Fig. 6 - Distribuição espacial de machos e fêmeas 14Fig. 7 - Número médio de machos vocalizando ao longo do dia 15Fig. 8 - Número médio de machos vocalizando em relação a
precipitação mensal
Fig. 9 — Comportamento de corte, acasalamento e oviposição de19
Colostethns sp
Fig. 10 — Número de desovas produzidas em relação aprecipitação mensal 21
Fig. 11 —Número de girinos transportados em relação ao comprimentorostro-uróstilo
Figuras do Capitulo II:
Fig. 12 — Relação entre as parciais do número de desovas por território e
as demais variáveis independentes 40
Fig. 13 - Relação entre o número de desovas por território e persistênciana atividade de vocalização 41
vil
RESUMO
Neste trabalho eu investiguei aspectos do comportamento reprodutivo e social,
assim como o efeito de variáveis ecológicas sobre o sucesso no acasalamento de uma
espécie de Colostethus que ocorre em uma floresta secundária na Amazônia
Ocidental. O estudo foi realizado em uma área de 875 m^ no Parque Zoobotânico da
Universidade Federal do Acre, no município de Rio Branco, Acre. A área foi visitada
diariamente entre 0430 e 1830 de outubro de 2002 a maio de 2003 e semanalmente
em junho de 2003. A reprodução ocorre durante a estação chuvosa. Todos os animais
capturados dentro da área de estudo foram marcados individualmente através do corte
de um ou mais artelhos. Machos são menores que as fêmeas e vocalizaram
principalmente pela manhã e ao entardecer. Apenas os machos defenderam
territórios, enquanto as fêmeas se mantiveram em áreas em média maiores que os
territórios dos machos. A corte, acasalamento e oviposição ocorreram no período da
manhã. A oviposição ocorreu na face inferior de folhas, preferencialmente verdes, em
média a 7 cm do chão. O sistema de acasalamento é poligâmico com fêmeas
acasalando com mais de um macho e machos acasalando com mais de uma fêmea.
Machos cuidam da desova e depositam as larvas em poças temporárias. A análise de
regressão múltipla relacionando o tamanho do macho, a disponibilidade de alimento,
número de folhas para oviposição, atividade de vocalização, altura do poleiro e
tamanho do território ao número de desovas por macho, indicou que a atividade de
vocalização é o principal fator a influenciar o sucesso no acasalamento de
Colostethus sp.
Vlll
ABSTRACT
I investigated the reproductive and social behavior as well as ecological
variables affecting the mating success of Colosíeíhus sp. inhabiting a secondaiy
forest in the Brazilian Amazon. I carried out the study in an area of 875 m within the
Parque Zoobotânico of the University of Acre, municipality of Rio Branco, Acre
state, Brazil. The area was visited daily between 0430 AM and 6:30 PM between
October 2002 and May 2003 and weekly in June 2003. Reproduction occurs during
the rainy season. Ali individuais caught within the sudy area were individually
marked by toe clipping. Females exceed males in body size. Male calling activity was
most intense in the moming and at dusk. Only males defended territories. Females
used areas that were geneially larger than the territories of males. Courtship, mating
and oviposition occurred in the moming. Oviposition generally occurred on
undersurfaces of green leaves that were, at a mean to 7 cm above the ground. The
mating system was polyginous and polyandrous with females mating with more than
one male and males mating with more than one female within the reproductive
season. Males guarded clutches and camed the tadpoles to temporary ponds. The
multiple regression analysis relating male's size, food availability, number of leaves
available for oviposition, calling activity, perch height and territorial size to number
of clutches obtained by each male, indicated that calling activity was the main factor
to influence mating success in this species.
INTRODUÇÃO GERAL
O gênero Colostethus é considerado um grupo ancestral dentre os
dendrobatídeos pela ausência de alcalóides tóxicos e pela coloração cnptica da
pele (Myers et al, 1978). Todas as espécies ocorrem nas Américas Central e do
Sul, distribuindo-se da Costa Rica ao sudeste do Brasil e Ilha Martmica (Frost,
2002). São encontradas nos mais variados gradientes de altitude, tanto ao nível do
mar (Kaiser & Altig 1994) quanto em ambientes acima de3.000 m, como é o
caso do Colostethus thorntoni (Cochian & Goin, 1970).
O conhecimento, tanto taxonômico quanto ecológico, acerca das espécies
de Colostethus tem aumentado consideravelmente nos últimos anos. Atualmente
existem 113 espécies (Frost, 2003), sendo que nos últimos três anos foram
descritas cinco novas espécies (Grant & Rodriguez, 2001; Grant & Ardila-
Robayo, 2002; Lima & Caldwell, 2001; Caldwell & Lima, 2003), das quais, duasforam descritas paia Amazônia brasileira. Além disso, o conhecimento sobre
história natural, ecologia e biologia reprodutiva de Colostethus também têm
aumentado significativamente (Dole & Durant, 1974, Wells, 1980a, b, c,
Summers, 1990; Praderio & Robinson, 1990; Jimcá et al, 1994, Cummins &
Swan, 1995; Lüddecke, 1999; Lima et al, 2002; Boume et al, 2001; Lima &
Keller, 2003).
Todas as espécies conhecidas de Colostethus são diurnas, com exceção de
Colostethus subpunctatus (Fandino et al, 1997), que vocaliza e efetua o transporte
larval em períodos diurnos e noturnos. A maioria das espécies é encontrada
próxima a ambientes aquáticos, depositam ovos em ninhos terrestres e efetuam o
transporte larval, exceto para espécies nas quais os girinos se desenvolvem
completamente em ninhos terrestres (Juncáeí a/, 1994;Kaiser&Altig, 1994;
Caldwell & Lima, 2003).
Apesar de ser um grupo com ampla distribuição, a biologia reprodutiva de
poucas espécies tem sido investigada. Entretanto, mesmo com poucos estudos,
tem-se registrado uma grande diversidade de modos e comportamentos
reprodutivos. É possível encontrar espécies com características ancestrais como
amplexo durante o acasalamento (e. g. Juncá, 1998; Lima & Keller, 2003) e,
espécies que realizam apenas interações táteis durante a corte (Wells, 1980b,
Lüddecke, 1999; Boume et al, 2002; Lima et al, 2002), o que se considera uma
característica derivada dentre os dendrobatídeos (Weygoldt, 1987).
Demonstrações de agressividade, geralmente estão associadas à defesa de
um território. Há espécies em que apenas os machos são agressivos (Lima et al,
2002). Em outras, notadamente Colostethus trinitatis (Wells, 1980a), as fêmeas
são mais territoriais que os machos, os quais raramente defendem territórios. Há
ainda espécies nas quais machos e fêmeas defendem territórios contra qualquer
indivíduo, inclusive de outras espécies (Wells, 1980b).
O cuidado com as desovas tem sido registrado apenas para machos, exceto
para Colostethus inguimlis (Wells, 1980c), na qual a fêmea realiza todo o cuidado
parental. O transporte de girinos pode ser efetuado exclusivamente por machos (e.
g. Fandino et al, 1997; Wells, 1980a; Lüddecke, 1999), por machos e
esporadicamente por fêmeas (Aichinger, 1991) ou exclusivamente por fêmeas
(Wells, 1980b). Além disso, apenas para C. inguinalis (Wells, 1980c) foi
registrado o crescimento de girinos durante o transporte larval, bem como cuidado
biparental com provisão de alimento para as larvas, através de ovos infertilizados,
registrado para Coloslethus beebei (Boume et al. 2001), conhecido até então
apenas para o avançado gênero Dendrobates.
Girinos endotróficos, os quais desenvolvem-se completamente em ninhos
terrestres e zis larvas não são transportadas para ambientes aquáticos, já foram
registradas para Colostethus chalcopis (Kaiser & Altig, 1994), C stepheni (Juncá
et al 1994) e C nidicola (Caldwell & Lima, 2003). Há ainda um caso interessante
de endotrofia registrado para C. degranvillei cujas larvas completam o -
desenvolvimento no dorso do pai (Lescure, 1984).
A espécie objeto do presente estudo ainda não foi descrita, portanto será
referida como Colostethus sp. (Fig. 1 e 2). Trata-se de uma espécie de
dendrobatídeo encontrada em uma floresta secundána no município de Rio
Branco, Estado do Acre, que possui um modo de reprodução ainda não descrito
para a família Dendrobatidae, o que a toma um interessante objeto de estudo.
Nesta dissertação serão apresentados dados sobre a biologia e ecologia
comportamental de Colostethus sp., distribm'dos da seguinte forma:
No capítulo I, são apresentados dados de distribuição espacial de machos e
fêmeas, do comportamento de corte, acasalamento e oviposição, descrição do
comportamento de vocalização e do cuidado parental em uma estação reprodutiva.
No capítulo II, são avaliados a influência do tamanho do macho, do
tamanho do território, da atividade de vocalização, da disponibilidade de
alimento, da disponibilidade de locais para oviposição, da altura do poleiro e da
cobertura vegetal do território, sobre o sucesso no acasalamento dos machos.
Fig. 1. Macho de Colostethus sp. em atividade de vocalização noParque Zoobotânico, Rio Branco, Acre.
Fig. 2. Fêmea de Colostethus sp. no Parque Zoobotânico, RioBranco, Acre.
h
ÁREA DE ESTUDO
O estudo foi desenvolvido na área do Parque Zoobotânico do Campus da
Universidade Federal do Acre, um fragmento florestal urbano localizado no
município de Rio Branco (09° ST S e 67° 52' O). O parque situa-se a oeste do
Campus, com cerca de 100 hectares de floresta secundária (Fig. 3). A porção norte
do parque possui remanescentes de floresta madura com algumas árvores
alcançando cerca de 30 m de altura e é drenada pelo igarapé Dias Martins. O
restante da área é caracterizado como floresta secundária em diferentes estágios de
recuperação, denominados localmente de "capoeira". De acordo com Meneses-
Filho et al, (1995) existem no parque três perfis de capoeira: Capoeira baixa onde
poucos indivíduos ultrapassam 15 m de altura; Capoeira média com alta
freqüência de indivíduos que alcançam 20 m de altura; Capoeira alta onde existe
alta freqüência de indivíduos que ultrapassam 20 m de altura e dossel fechado.
O clima do município de Rio Branco é segundo Kõppen, do tipo AM
(tropical úmido), caracterizando-se dessa forma por apresentar temperatura média
do mês mais frio sempre superior a 18° C. Possui uma estação seca ou estiagem
com poucas chuvas que ocorre de junho a setembro e outra bastante chuvosa de
outubro a maio.
A precipitação média anual ultrapassa 2.000 mm e a umidade relativa do
ar é considerada alta, apresentando valores anuais em tomo de 85%. A
temperatura média anual situa-se entre 26° e 27° C, com pequenas variações.
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Fig. 3. Mapa do Estado do Acre com destaque para a vista aérea do ParqueZoobotânico (PZ), no município de Rio Branco.Foto: Edson Guilherme.
CAPÍTULO I
BIOLOGIA REPRODUTIVA DE Colostethus sp.
INTRODUÇÃO
Estudos sobre biologia reprodutiva do gênero Colostethus iniciaram com
Test (1954) que descreveu alguns detalhes do comportamento territorial de
Phyllobates {Colostethus) trinitatis. Posteriormente, Sexton (1960) descreveu
mais detalhadamente alguns aspectos do comportamento e estrutura do território
para a mesma espécie. Desde então, o conhecimento acerca do comportamento
social neste gênero vem crescendo e despertando interesse. Entretanto, ainda são
poucas as espécies de Colostethus que têm sido investigadas continuamente,
sendo que detalhes de biologia reprodutiva são conhecidos para somente cerca de
10 % das espécies.
Muitos aspectos do comportamento social, tais como o de defesa de uma
área temporária ou permanente e a agressividade de machos e fêmeas têm sido
investigados em algumas espécies (Dole, 1975; Durant & Dole, 1975; Wells,
1980a; Wells,1980b). Entretanto, somente para Colostethus inguinalis a
distribuição espacial de machos e fêmeas foi descrita (Wells,1980b). Da mesma
forma, aspectos do comportamento de corte são conhecidos para muitas espécies
de Colostethus (Dole & Durant, 1974; Wells, 1980a; Wells, 1980b; Juncá, 1998;
Lüddecke, 1999; Boume et al, 2001; Lima e al, 2002), porém, detalhes do
comportamento de acasalamento e da oviposição são descritos apenas para
Colostethus stepheni e C marchesianus (Juncá, 1998), C. palmatus (Lüddecke,
1999) e C. caeruleodactylus (Lima et al^ 2002).
Com exceção de Colostethus inguinciilis (Wells, 1980b), C. trinitotis
(Wells, 1980a) e C beebei (Boume et ai 2001) que são ativos durante o ano
inteiro, a atividade reprodutiva de Colostethus ocorre apenas durante a estação
chuvosa. Entretanto o ciclo reprodutivo anual foi investigado apenas em C.
stepheni e C. marchesianus (Juncá, 1998) e o ciclo de atividade diária é conhecido
apenas para três espécies, C palmatus (Lüddecke, 1999), C stepheni e C.
marchesianus (Juncá, 1998).
Detalhes relacionados à fertilização dos ovos não foram descritos para
nenhuma espécie de Colostethus. Além disso, o cuidado parental foi investigado
detalhadamente apenas para Colostethus palmatus (Lüddecke, 1999) e C. beebei
(Boume et al, 2001) e o transporte larval é bem compreendido apenas em C.
inguinalis (Wells,1980c).
Apesar de ser considerado um gênero ancestral dentre os dendrobatídeos,
Colostethus possui espécies com comportamentos derivados, como, por exemplo,
C. beebei, cuja fêmea alimenta os girinos com ovos infertilizados (Boume et al,
2001), e espécies com girinos que se desenvolvem completamente em ninhos
terrestres (Kaiser & Altig, 1994; Juncá et ai 1994; Caldwell & Lima, 2003;
Lescure, 1984). Esta diversidade na biologia reprodutiva demonstra que estudos
detalhados são essenciais para o entendimento da evolução do comportamento
social e reprodutivo dentro do gênero Colostethus.
Neste capítulo descrevo um modo reprodutivo inédito para a família
Dendrobatidae. Além disso, investigo a distribuição espacial de machos e fêmeas,
o comportamento de corte, acasalamento e oviposição e o padrão anual e diário da
atividade de vocalização.
MATERIAL E MÉTODOS
As observações de campo foram realizadas em uma parcela de 875 m na
porção cential do parque, caracterizada como capoeiras média e alta. A área foi
subdividida em um sistema de trilhas formando subparcelas de 5 x 5 m. A área foi
visitada diariamente (exceto aos domingos) entre 0430 e 1830 de outubro de 2002
a maio de 2003 e semanalmente em junho de 2003. Os dados de precipitação
foram obtidos da estação meteorológica da Universidade Federal do Acre,
localizada no Campus, a cerca de 500 m da área.
Rinmetria. marcação e distribuição espacial dos indivíduos
Os animais capturados dentro da parcela foram medidos, identificado o
sexo e marcados através do corte do artelho seguindo o sistema de Hero (1989). O
comprimento rostro-uróstilo foi medido com paquímetro com precisão de 0,1 mm.
Os indivíduos marcados foram devolvidos no mesmo local de captura. As
posições de captura e recaptura foram sinalizadas com bandeiras plásticas
numeradas. Apenas os machos que se mantiveram por mais de um mês
vocalizando na área de estudo foram considerados machos residentes. O tamanho
e a forma dos territórios (machos) ou área de vida (fêmeas) foram calculados
mapeando-se todas as posições de captura e recaptura, usando-se o método do
mínimo polígono convexo através do programa Ranges V (Kenward & Hodder,
1995).
10
Padrão anual e diário de atividade de vocalização
Para estimar o número de machos vocalizando foram realizados censos
uma ou duas vezes por semana, com intervalo mínimo de dois dias entre censos,
iniciando às 0430 h e finalizando às 1830 h. Apartir das 1800 h já não havia
machos em atividade de vocalização. A contagem dos indivíduos foi realizada em
intervalos de uma hora percorrendo-se as trilhas dentro da área de estudo. Para
descrever o padrão diário da atividade de vocalização foram utilizados a média e o
desvio-padrão de dezesseis censos realizados entre-dezembro e março, período de
maior atividade de vocalização dos machos. Nas semanas que foi realizado mais
de um censo, foi escolhido aquele que apresentou o maior número de animais
vocalizando. Para o padrão anual de atividade de vocalização foram utilizados a
média e o desvio-padrão de quatro monitoramentos mensais realizados entre
outubro de 2002 e junho de 2003.
Estimativas de desovas e cuidado parental
O número de desovas dentro da área foi estimado por censos semanais.
Nestes censos as desovas foram procuradas em folhas secas e verdes até uma
altura de 30 cm. Nas desovas encontradas foram medidos os seguintes parâmetros:
(a) número de ovos ou embriões, (b) estágio de desenvolvimento da desova, (c)
altura em relação ao solo e (d) tipo de folha utilizada (verde ou seca). Cada desova
foi sinalizada com uma bandeira numerada e monitorada a cada dois dias para
observação do estágio de desenvolvimento. Machos transportando girinos foram
11
capturados. O comprimento rostro-uróstilo foi medido e o número de larvas
transportadas foi quantificado.
Comportamento de corte, acasalamento e oviposicão
As trilhas foram percorridas silenciosamente no período da manhã
procurando-se fêmeas com região ventral dilatada próximas a machos em
atividade de vocalização. Uma vez localizado o casal em potencial, sentava-se
quietamente há uma distância de cerca de 2 m e efetuavam-se os seguintes
registros de comportamento: (a) início da corte (quando o macho avistou a fêmea
e passou a emitir vocalização de namoro); (b) distância entre o casal no início da
corte; (c) tempo gasto nas interações entre macho e fêmea sob a folha usada para
oviposição; (d) o momento em que o macho abandonou a folha de oviposição
(final da corte); (e) tempo gasto pela fêmea durante a oviposição; (f) tempo que o
macho gastou para retomar à desova e (g) tempo gasto sobre a desova.
12
RESULTADOS
Dimorfismo sexual
Foram capturados 181 indivíduos, sendo 105 machos e 76 femeas. Em
outubro foram marcados 71 machos e 41 fêmeas, o que resultou em uma razao
sexual de aproximadamente 2il. Nos meses seguintes as novas capturas
reduziram-se e a razão sexual foi de 111, mantendo-se relativamente constante
para o resto do período reprodutivo (Fig. 4). Do total de machos marcados, apenas
38,1% (N=40) permaneceram na área e foram recapturados até o final da estação
reprodutiva. Do total de femeas, 47,3% (N=36) foram recapturadas nos meses
seguintes. O comprimento rostro-uróstilo dos machos variou de 15,2—18,1 mm
(média=16,7; DP ± 0,5; N=105) e das fêmeas de 16,5-18,5 mm (média=17,6; DP
± 0,5; N=76). Fêmeas foram significativamente maiores que os machos (ANOVA,
Fi.i79=123.68; P< 0,001; Fig. 5).
Distribuição espacial
Os territórios dos machos variaram no tamanho (6,0 a 40,0 m ,
média=17,4) e na forma (Fig. 6). Os machos residentes defenderam territórios
apenas contra outros machos conspecíficos. A distância mmima observada entre
machos vocalizando sem que houvesse interações agonísticas (vocalização de
encontro ou combates físicos) foi de aproximadamente 1 m. Apesar do
espaçamento ter sido bem definido, houve sobreposição parcial no limite dos
territórios entre machos vizinhos (Fig. 6). As fêmeas permaneceram em áreas que
variaram de 14,0 a 79,0 m^ (média=34,8) e sobrepuseram-se em territórios de 2 a
5 machos (Fig. 6). Houve maior sobreposição de áreas entre fêmeas que entre
machos (Fig. 6) Não foram registradas interações agonísticas entre fêmeas.
machos
fêmeas
outubro novembro dezembro janeiro
Fig. 4. Freqüência de captura de machos (barras escuras) e fêmeas (barras claras) nãomarcados de Colostethus sp. de outubro de 2002 a janeiro de 2003.
19.00
18.25
■5) 17.50
16.75
S 16.00
15.25
14.50Fêmea Macho
Fig. 5. Variação no comprimento rostro-uróstilo entre machos efêmeas de Colosíetus sp.
14
I
m
-1
Fig. 6. Distribuição espacial de machos (painel superior) e fêmeas (p^el intermediário) deColostethus sp. durante a época reprodutiva de 2003 no Parque Zoobotânico, Rio Branco (Acre).O painel inferior mostra a sobreposição entre os territórios dos machos (azul) e fêmeas (rosa). Oscírculos indicam o local da primeira captura. A linha pontilhada indica o gride da área de estudo(875 m^).
15
Padrão anual e diário de atividade reprodutiva
Padrão diário de vocalização - Os machos iniciaram a atividade de vocalização
pouco antes do nascer do sol, entre 0445 e 0500 h. O maior número de machos
vocalizando ocorreu às 0530 h, reduzindo-se no período entre 0730 e 1230 h,
voltando a crescer entre 1330 e 1630h. Nenhum macho vocalizou apartir das
1800h (Fig. 7).
04:30 05:30 06:30 07:30 08:30 09:30 10:30 11:30 12:30 13:30 14:30 15:30 16:30 17:30 18:00Hora do dia
Fig. 7. Distribuição do número médio de machos de Colostethus sp. vocalizando aolongo do dia baseado em dezesseis censos diários realizados entre dezembro emarço. As barras verticais indicam o desvio-padrão.
Padrão anual de vocalização - A atividade reprodutiva ocorreu na estação
chuvosa. Alguns machos já estavam vocalizando quando iniciamos o estudo na
primeira semana de outubro. Entretanto, o número de machos vocalizando foi
baixo, indicando início da estação reprodutiva. O número de machos vocalizando
aumentou com o aumento da precipitação mensal e manteve-se alto entre
16
dezembro e março, caindo bruscamente em abril (Fig. 8). Em maio foi registrado
apenas um indivíduo vocalizando e em junho nenhum macho vocalizou.
320
machos
• precipitação
-- 200
o 10
Meses
Fie. 8. Distribuição do número de machos de Colostethus sp. vocalizando emrelação à precipitação mensal de outubro de 2002 a junho de 2003. As barrasverticais indicam os desvios-padrões.
EE
o1(0o
(O
Q.
'ü2>Q.
Comportamento de vocalização
As observações de comportamento de vocalização foram realizadas ao
acaso, durante o período de estudo. Colostethus sp. possui cinco vocalizações. O
canto mais comum pode ser ouvido até cerca de 20 m de distância. Este canto foi
o mais freqüentemente emitido pelos machos e por esse motivo foi considerado
vocalização de anúncio. O segundo canto consistiu de uma seqüência de notas
repetidas mais rapidamente e com mais intensidade que a vocalização de anúncio.
Foi registrado apenas quando machos vizinhos estavam próximos (cerca de 1 m) e
pode ser ouvido até cerca de 10 m de distância. O terceiro canto foi emitido
quando machos se aproximaram cerca de 40 a 60 cm um do outro e logo em
17
seguida iniciarain o combate físico. Ambos foram considerados vocalização de
encontro ou de defesa do território. Durante os combates físicos machos emitiram
"piados" audíveis a cerca de 1 m. O quarto e quinto cantos foram ouvidos quando
casais estavam em cortejo e foram considerados vocalização de namoro. O
primeiro pode ser ouvido há aproximadamente 5 m de distância e foi registrado
em duas situações: (a) quando machos empoleirados perceberam a aproximação
de fêmeas e (b) quando machos conduziram fêmeas para o local de oviposição. O
segundo canto foi ouvido apenas quando machos conduziram fêmeas para o local
de oviposição. Trata-se de uma vocalização baixa, audível a cerca de 1 m. Este
canto é freqüentemente emitido intercalado com o primeiro.
Comportamento de corte, acasalamento e oviposição
Comportamento de corte e acasalamento - A seguinte descrição generalizada é
baseada em observações de 24 pares em atividade de acasalamento. Machos
emitiram vocalização de anúncio em folhas, galhos, troncos e raízes na
serrapilheira. O par iniciou o "passeio nupcial" quando a fêmea chegou entre 30-
40 cm do macho. O macho conduziu a fêmea para o local de oviposição emitindo
canto de namoro. Somente em três observações fêmeas mudaram de direção.
Nestes casos, os machos retomaram rapidamente e posicionaram-se em locais
altos, passando a emitir vocalização de anúncio, este comportamento trouxe a
fêmea de volta. Houve apenas um caso em que o par não continuou a corte. Os
casais utilizaram folhas verdes ou secas dispostas acima do chão para efetuar a
oviposição. Ao chegar embaixo da folha, o macho saltou e agarrou-se à superfície
inferior (Fig. 9a). Ele sentou-se na folha com a região posterior colada à superfície
18
e os membros dianteiros levemente erguidos. De lá emitiu vocalização de namoro.
Poucos minutos depois a fêmea posicionou-se embaixo da folha e saltou ao lado
do macho, permanecendo com a região ventral colada à superfície da folha (Fig.
9b). Em doze observações fêmeas efetuaram mais de um de salto para aderir à
folha. Em duas observações a fêmea desistiu do local antes de saltar. Nas duas
desistências, folheis tinham pêlos na superfície inferior e o macho conduziu a
fêmea para outro local. O casal só interagiu fisicamente quando esteve sob a folha.
O macho se posicionou atrás da fêmea na maioria das vezes, ou ao lado e, com um
dos membros dianteiros efetuou batidas na região posterior da fêmea. Em seguida
o macho subiu no dorso da fêmea e efetuou batidas com as duas patas dianteiras,
uma de cada vez, na região dorso-lateral da fêmea. Não houve amplexo (Fig. 9c).
Logo em seguida o macho deixou o sítio de oviposição e reiniciou a atividade de
vocalização. O tempo gasto nas interações sob a folha variou de 4 a 10 min.
(média= 6,7; DP ± 2,1). As cortes ocorreram entre 5:00 e 11:17 h e duraram de 17
a 257 min. (média=78; DP ± 55). Machos sentaram em substratos úmidos tais
como folhas com água (N=8) ou fezes recém-postas de minhocas (N=3) antes de
voltarem ao sítio de oviposição.
Comportamento de oviposição - Após a saída do macho, a fêmea permaneceu
imóvel por alguns instantes no sítio de oviposição. A região ventral da fêmea
permaneceu unida à superfície foliar. Em seguida ela girou entre 30 e 45° no
sentido horário ou anti-horário em tomo do seu próprio corpo e iniciou a postura.
Os ovos são liberados um a um. Após cada liberação, a fêmea efetuou novo giro
19
de aproximadamente mesmo ângulo e efetuou nova deposição (Fig. 9d). Ela
repetiu este movimento 2 a 3 vezes e depois deixou o sítio de oviposição. Não
possível determinar quando ocorre a fecundação dos ovos. Entretanto, desovas
removidas logo após a saída da femea (portanto antes do retomo do macho)
desenvolveram normalmente (N=3), o que sugere que o esperma é liberado antes
da oviposição. As oviposições ocorreram entre 5:54 e 11:22 h e duraram de 5 a
13 min. (média=8,5; DP ± 2,2).
Fig. 9. Comportamento de corte, acasalamento e oviposição de Colostethus sp. a)macho sob a folha e fêmea preparando-se para saltar; b) macho e fêmea sob a folha; c)interações táteis entre o casal; c) oviposição.
20
Retorno do macho - O macho retomou ao local de oviposição entre 38 e 242 min
(média=131; DP ± 54) após a saída da fêmea. O macho se posicionou embaixo da
folha e salta ao lado da desova. Ele acomodo-se sobre a desova e com a região
ventral comprimiu os ovos contra a superfície da folha. Em seguida com as patas
traseiras, uma de cada vez, movimentou os ovos. Em seguida girou o corpo em
tomo de si cerca de 15 a 30° e com as patas traseiras repetiu o procedimento
descrito acima. Ele efetuou vários giros, ora no sentido horário ora no sentido
anti-horário repetindo os movimentos com as patas traseiras em intervalos
aproximadamente iguais. Ele repousou sobre a desova por alguns instantes e em
seguida deixou a folha. A gelatina aumentou aproximadamente duas vezes após a
seiída do macho. O tempo gasto pelo macho sobre a desova variou de 20 a 37 min
(média=26; DP ± 3,8).
Padrão anual de desova e cuidado parental
As primeiras desovas foram registradas no final do mês de outubro. O
período de maior produção ocorreu entre dezembro e março (Fig. 10). O maior
número de desovas registradas ocorreu em janeiro e fevereiro, coincidindo com os
meses de maior volume de chuvas (286,5 mm e 266,5 mm respectivamente; Fig.
10). As desovas distribuíram-se em alturas que variaram de 0,5 a 23,0 cm
(média=7,3; DP ± 3,1; N=760) em folhas verdes (81,5%) ou secas (18,5%). Os
ovos são brancos e o tamanho da desova variou de 5 a 15 ovos (média=8,2; DP ±
1,4). O desenvolvimento das desovas (período entre a postura e o transporte das
larvas) variou de 11 a 26 dias (média=16,2; DP ± 3,2; N=57). Não foi possível
21
quantificar o número de vezes que machos retomaram à desova até efetuar o
transporte das larvas. Entretanto, machos retomaram à desova mais de uma vez
para hidratá-las. Machos que efetuaram cuidado parental se mantiveram
vocalizando e acasalando com novas parceiras. Machos acasalaram mais de uma
vez com a mesma parceira (N=19), cuidaram de 1 a 5 desovas ao mesmo tempo
(média=3; N=10) e não retiraram ovos ou embriões não-desenvolvidos das
desovas.
O número de larvas transportadas variou 2 a 24 (média=10,6; DP ± 7,2,
N=16). Não houve relação significativa entre o comprimento rostro-uróstilo do
macho e número de larvas transportadas (1^=0.000; P=0.945; Fig. 11). Apesar de
observar apenas machos cuidando da prole, capturei uma femea transportando
quatro girinos em janeiro de 2003 e em fevereiro de 2003, após o desaparecimento
de um macho de seu território, uma fêmea, provavelmente dona da desova,
visitou-a em três ocasiões no período de uma semana, efetuando finalmente o
transporte das larvas após uma pesada chuva.
90
Í8 75CO>
8 600■o
-g 45O
0 30EoZ 15
Ifl
desovas
precipitação
300
250
200EE
150 «roo(O
Q.O
ECL
100
50
OUt junnov dez jan fev mar abr maiMeses
Fig. 10. Distribuição do número de desovas produzidas de Colosteíhus sp. em relação aprecipitação mensal no período de outubro de 2002 a maio de 2003. As barras verticaisindicam o desvio-oadrão.
22
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'15.0 15.7 16.5 17.2 18.0
Comprimento rostro-uróstilo (mm)
Fig. 11. Número de girinos transportados em relação ao comprimentorostro-uróstilo do macho de Colostethus sp. Cada ponto representa umúnico macho, (n=17).
23
DISCUSSÃO
Distribuição espacial entre machos e fêmeas
A distribuição espacial dos machos foi marcadamente diferente das
fêmeas. Havendo uma clara segregação entre os territórios dos machos, com
alguma sobreposição nos limites dos territórios. As fêmeas tiveram áreas de vida
em média maiores que os territórios dos machos e houve sobreposição nas áreas
de vida entre fêmeas. Machos defenderam territórios durante toda a estação
reprodutiva enquanto fêmeas não demonstraram agressividade umas com as
outras ou com machos.
O padrão de distribuição espacial observado para machos de Colostethus
sp. é característico de espécies territoriais, nos quais o espaçamento entre machos
pode reduzir a interferência de outros machos e possibilitar uma melhor
localização pelas fêmeas (Whitney & Krebs, 1975). Vários autores têm
demonstrado a defesa de uma área em espécies da família Dendrobatidae (e. g.
Donnelly, 1989; Roithmair, 1992, Crump, 1972; Wells, 1980b; Juncá, 1998; Lima
et al 2002; Prõhl, 1997). A posse de um território pode permitir acesso direto às
fêmeas de uma área ou aumentar a atratividade do residente (Wells, 1977),
entretanto, a função do território é variável entre espécies.
Em Dendrobatespumilio (Prõhl, 1997), machos não defendem territórios
para assegurar recursos alimentares, o que talvez também ocorra em Colostethus
caeruleodactylus (Lima et al, 2002). Em C. inguinalis (Wells, 1980b) o território
pode proporcionar abrigo, umidade, e locais para alimentação, tanto para fêmeas
quanto para machos. Na estação chuvosa, territórios de machos são maiores e
24
fêmeas não são territoriais. Provavelmente neste período fêmeas são os recursos
disputados pelos machos e territórios grandes podem reduzir a interferência de
outros machos durante a corte, além de limitar a disponibilidade de locais de
vocalização para os competidores (Wells, 1977). Machos residentes
permaneceram na mesma área desde a primeira captura (exceto dois machos),
alterando pouco o tamanho do território ao longo da estação. Entretanto, nas áreas
de sobreposição dos territórios, houve intensa disputa entre os machos.
Provavelmente uma série de recursos pode estar sendo disputado além de fêmeas
(Wells, 1980b), dentre eles locais adequeidos para oviposição que nesta espécie
parece ser lun fator limitante.
Fêmeas agressivas têm sido registradas em algumas espécies de
Colostethus (Durant & Dole, 1975; Wells, 1980a; Junca, 1998). Nestas espécies,
os machos são menos territoriais, movem-se mais freqüentemente de uma área
para outra e efetuam o transporte de larvas. Em espécies com fêmeas pouco
agressivas (Wells, 1980b), machos defendem territórios durante a estação
reprodutiva e fêmeas efetuam o transporte de larvas. Fêmeas de Colostethus sp.
não são territoriais e aparentemente não usam nenhum tipo de comportamento
agressivo com outros indivíduos. De acordo com Wells (1980a), uma provável
explicação para a agressividade da fêmea, está relacionada em parte ao diferente
papel no cuidado parental, sendo difícil para o indivíduo manter um território e
efetuar o transporte larval. No entanto, em Colostethus sp. os machos defenderam
territórios e efetuaram o transporte larval, sugerindo que outros mecanismos
possam determinar a relação entre agressividade e cuidado parental.
25
Padrão anual e diário de atividade de vocalização
Machos de Colostethus sp. vocalizaram apenas durante o período diurno,
com picos de vocalização pela manhã e ao entardecer. Este padrão de vocalização,
já registrado para outras espécies (Jaeger et al.^ 1976; Juncá, 1988), indica que
fatores abióticos tais como temperatura, umidade e intensidade da luz podem
influenciar a atividade de vocalização. Por exemplo, Colostethus nubicola (Jaeger
et ai., 1976) aumenta ou diminui a atividade de vocalização de acordo com a
variação na intensidade da luz e C. palmatus (Luddecke, 1999) diminui a
atividade de vocalização em dias ensolarados e aumentam a taxa de repetição de
notas em temperatura mais elevadas.
Machos de Colostethus sp. vocalizaram apenas na estação chuvosa. Esse
padrão é semelhante a outras espécies de Colostethus (Wells, 1980c; Aichinger,
1991; Juncá, 1998; Lima et al, 2002) e provavelmente está relacionado ao modo
de reprodução destas espécies, que necessitam de ambientes aquáticos para
deposição de girinos. Em Colostethus sp. nenhum macho depositou larvas em
água corrente (observação pessoal) e o transporte de girinos só foi observado
quando poças temporárias haviam se formado. Mesmo em espécies que possuem
girinos endotróficos, que se desenvolvem completamente em ninhos terrestres,
como por exemplom Colostethus stepheni, o pico de reprodução ocorre durante a
estação chuvosa (Juncá, 1998), sugerindo que locais ideais para oviposição,
podem ser um fator limitante para esta espécie.
26
Padrão anual de desovas
Fêmeas depositaram ovos apenas na estação chuvosa, com o pico de
produção coincidindo com o mês de maior volume de chuvas, que ocorreu em
meados da estação. Padrão similar foi registrado para Colostethus
caeruleodactylus (Lima et aí, 2002), onde o maior número de desovas
encontradas ocorreu em março, mês com o maior volume de chuvas para a região.
A atividade reprodutiva de Colostethus sp. difere marcadamente de C. inguinalis
que reproduz o ano inteiro(Wells, 1980b). Este comportamento sugere que fêmeas
necessitam de locais úmidos para efetuarem a oviposição, conforme ocorre com
C. stepheni (Juncá, 1998). Em Colostethus palmatus (Lüddecke, 2003) fêmeas
preferem cavernas úmidas para oviposição. Considerando que em Colostethus sp.
as folhas utilizadas para oviposição localizam-se acima da serrapilheira,
temperatura e umidade, provavelmente são fatores limitantes para a reprodução
desta espécie.
Existem poucos dados publicados sobre aparência dos ovos e tamanhos da
desova no gênero Colostethus. Em Colostethus sp. os ovos são brancos, envoltos
em um líquido gelatinoso transparente, sendo em média 8,2 ovos por desova. Este
padrão difere das demais espécies de Colostethus (Juncá, 1998; Lima et al, 2002,
Wells, 1980; Wells, 1980b) no qual os ovos são pigmentados. Esta diferença na
coloração provavelmente está relacionada ao uso do substrato utilizado para
deposição dos ovos. Ovos pigmentados ficam camuflados na serrapilheira, sendo
provavelmente um pouco mais difíceis de serem vistos por predadores potenciais.
Por outro lado, ovos brancos, posicionados na superfície inferior das folhas, acima
da serrapilheira, como em Colostethus sp., podem estar mais bem protegidos do
27
calor ou de predadores de ovos, tais como lagartos, como observado para
Colostethus caeruleodactylus (Lima et al, 2002).
Comportamento de corte, acasalamento e oviposição
O comportamento de corte, acasalamento e oviposição em Colostethus sp.
é complexo e envolve um repertório de interações vocais e táteis. Durante a corte
os machos conduziram as fêmeas para o local de oviposição, emitindo vocalização
de namoro. Comportamento similar foi registrado para outras espécies de
Colostethus (Wells, 1980a,b; Juncá, 1998; Lima et al, 2002). Ao contráno de C.
palmatus (Lüddecke, 1999) e C. inguinalis (Wells, 1980b), Colostethus sp. não
utiliza o saco vocal como display visual durante a corte. Nestas espécies o display
do saco vocal, desempenha um importante papel para a continuidade da corte.
Lüddecke (1999), usando um modelo de borracha, comprovou que fêmeas de C.
palmatus não prosseguiram a corte quando apenas a vocalização do macho foi
emitida.
Machos vocalizaram em substratos elevados, de modo sunilar ao de outras
espécies de Colostethus (Juncá, 1998) e Dendrobates (Crump, 1972; Goodman,
1971; Silverstone, 1973; Prõhl e Hõdl, 1999). Este comportamento pode aumentar
as chances de ser ouvido por outros machos e parceiras potenciais, advertindo
sobre sua posição, aumentando dessa forma, as chances de acasalamento.
Também pode permitir que machos observem visualmente a área ao redor
(Crump, 1972) ou que o som seja propagado com mais intensidade (Naguib &
Wiley, 2001). Eu obtive alguma evidência de que machos mudam a orientação do
28
canto quando vocalizam, como observado em outras espécies (Goodman, 1971;
Crump, 1972; Silvestone, 1973; Juncá, 1998).
Eu observei machos saltando em folhas dois ou três dias antes de serem
utilizadas para oviposição, sugerindo que eles avaliam as folhas antes de conduzir
as fêmeas para o local de oviposição. Este comportamento foi observado em C.
stepheni (Juncá, 1998) e, de acordo com a autora, pode evitar a perda de tempo
procurando por "ninhos" e a interrupção da corte por outros machos. Entretanto,
apesar da seleção prévia do macho, aparentemente a fêmea seleciona o local de
oviposição, rejeitando folhas inadequadas (com excesso de poeira ou pêlos).
A maioria das espécies de Colostethus realiza amplexo exceto nos grupos
considerado derivados (Crump, 1972). Em Colostethus sp. não houve amplexo e,
as interações táteis só ocorrem quando o casal está sob a folha. Aparentemente os
toques realizados pelo macho na região dorso-lateral da fêmea têm como função
estimular a oviposição, similar a outros machos dendrobatídeos que massageam a
região abdominal das fêmeas, quando em amplexo (Juncá, 1998).
Eu observei fêmeas realizando retração dos olhos durante as interações
táteis. Este comportamento foi também observado em C. palmatus (Lüddecke,
1999). É possível que a retração dos olhos, funcione como uma espécie de
sinalização para o macho, desencadeando a liberação do esperma, que ocorre
antes da deposição dos ovos. Com base em observações de campo, é provável que
o macho deposite o esperma na região cloacal da fêmea, pouco antes de deixar o
local de oviposição. Em alguns casais perturbados, o macho abandonou a folha,
presumivelmente antes da deposição do esperma, e nestes casos, a fêmea não
realizou a oviposição. Assim, eu hipotetizo que o principal estímulo para a
29
deposição dos ovos seja a descarga de esperma na região cloacal da fêmea.
Devido à dificuldade de observar os casais sob a folha sem perturbá-los,
experimentos em campo e observações mais detalhadas sobre o comportamento
de acasalamento e oviposição devem ser conduzidos no futuro.
Cuidado parental
Sapos da família Dendrobatidae realizam um interessante modo de
cuidado parental. Produzem pequenas desovas de ovos terrestres que são
atendidas por um ou ambos os pais e os girinos são carregados para um ambiente
aquático (Weygoldt, 1987), exceto nas espécies com girinos endotróficos
(Lescure, 1984; Juncá et al„ 1994; Kaiser & Altig, 1994; Cald^vell & Lima,
2003). Cuidado biparental com alimentação de girinos com ovos infertilizados é
praticado apenas nos gêneros considerados mais avançados (Weygoldt, 1987).
Com exceção de C. beebei (Boume et al, 2001)
Machos de Colostethus sp. que praticaram cuidado parental visitaram as
desovas regularmente, provavelmente para hidratá-las e cuidaram em média de
três desovas ao mesmo tempo. Nesse período, mantiveram-se vocalizando e
atraindo novas parceiras. Desovas múltiplas já foram registradas para C
caeruleodactylus (Lima et al, 2002), C. marchesianus e C. stepheni (Juncá, 1998),
entretanto, nessas espécies, um grande número de oviposições foi realizado em
folhas que já continham pelos menos uma desova. Colostethus sp. freqüentemente
depositaram uma desova por folha. Nunca foi observado larvas em estágios
diferentes em uma mesma desova, mas, em duas ocasiões, foi observado duas
desovas na mesma folha separadas por aproximadamente 10 cm uma da outra e
30
em estágios diferentes de desenvolvimento. Em pelo menos cinco ocasiões folhas
foram reutilizadas para novas oviposições. Isto sugere que locais ideais para
oviposição podem constituir um fator limitante nesta espécie.
Em Colostethus palmatus fêmeas depositam uma única desova por
"ninho" e o cuidado parental é realizado exclusivamente pelo macho desde da
saída da fêmea após a oviposição até o treuisporte dos girinos para a água, que
dura de 12 a 28 dias, dependendo da temperatura (Lüddecke, 1999). Os machos
cuidam de apenas uma desova e durante esse período não vocalizam. Lüddecke
(1999) sugeriu que cuidado parental contínuo é incompatível com a atividade de
vocalização e atender múltiplas desovas como ocorre em C. stepheni só é possível
devido a ausência de transporte larval. Além disso, o mesmo sugeriu que espécies
com machos cuidando de múltiplas desovas podem receber ajuda das fêmeas
durante o cuidado com a prole.
Em C. caeruleodactylus (Lima et al, 2002), C. marchesianus (Juncá, 1998;
Lima & Keller, 2003) machos transportam girinos, têm múltiplas desovas e
continuam a vocalizar e atrair novas parceuas. Entretanto, Fêmeas de C.
marchesianus foram observadas transportando girinos (Aichinger, 1991). Em C.
inguinalis apenas as fêmeas transportam os girinos (Wells,1980b) e em C.
trinitatis (Wells, 1980a) machos transportam girinos e fêmeas são mais agressivas
que os machos. Em Colostethus sp. apenas os machos foram observados cuidando
da prole (hidratando desovas e transportando larvas), entretanto em quatro
ocasiões observei fêmeas embaixo de folhas que continham desovas.
Possivelmente essas fêmeas estavam observando as condições da desova. Além
disso, uma fêmea visitou periodicamente uma desova depois que o macho
31
desapareceu do território e efetuou o transporte das larvas, sugerindo que pode
haver ajuda da femea durante o cuidado parental, conforme sugestão de Lüddecke
(1999) ou cuidado uniparental facultativo, praticado por um ou por outro sexo
como observado em Eleutherodactylus johnstonei (Boume, 1998).
32
CAPITULO II
SUCESSO NO ACASALAMENTO EM Colostethus sp.
INTRODUÇÃO
Diversos estudos têm investigado a seleção de parceiros por fêmeas em
anuros e, têm-se registrado que características dos machos estão entre os
principais fatores a determinar a formação de pares em uma população (e. g.
Wells, 1977,1979; Howard, 1978; Ryan, 1983; Haddad & Cardoso, 1991;
Roithmair, 1992; Tejedo, 1995; Prõhl & Hõdl, 1999).
Atributos ou "displays" comportamentais, podem influenciar a escolha do
parceiro e conseqüentemente determinar o sucesso no acasalamento. Por exemplo,
é sugerido que machos maiores podem vocalizar por mais tempo, em virtude de
terem mais energia, ou controlar territórios maiores, podendo assim monopolizar
recursos que podem ser essenciais para a reprodução (Wells, 1977). Alguns
autores têm demonstrado que machos maiores acasalam com um maior número de
fêmeas (Wells, 1977; Howard, 1978; Ryan, 1983; Tejedo, 1992). Também se têm
demonstrado, em algumas espécies, que machos maiores permanecem por mais
tempo defendendo um local de vocalização (Tejedo 1992; Roithmair, 1992) ou
possuem um território maior (Roithmair, 1992). Além disso, pequena diferença no
tamanho em relação ao oponente pode proporcionar a vantagem na competição
intra-sexual, deslocando outros machos já em amplexo (Wells, 1979; Ryan, 1983).
Algumas características podem eventualmente serem usadas pelas fêmeas
para avaliar a qualidade ou tamanho do macho e, dessa forma assegurar alguma
33
vantagem adicional na reprodução. Por exemplo, fêmeas de Physalaemus
pustulosus selecionam machos que vocalizam em freqüências mais baixas, os
quais são os maiores dentro da população (Ryan, 1983). Fêmeas de Epipedobates
femoralis selecionam os machos que vocalizam por mais tempo, os quais possuem
os maiores territórios durante a estação reprodutiva (Roithmair, 1992). Machos
que vocalizaram por mais tempo durante a estação reprodutiva (Tejedo, 1995;
Prõhl & Hõdl, 1999) ou que vocalizaram em poleiros mais altos (Prol & Hõdl,
1999) ou que emitiram cantos mais complexos (Haddad & Cardoso, 1991)
atraíram um maior número de fêmeas.
Muitos machos de espécies com reprodução prolongada estabelecem
territórios através da vocalização, os quais são utilizados e defendidos
exclusivamente pelo residente e dentro do qual outros machos não são tolerados.
O macho que domina um território possui uma certa vantagem competitiva em
relação aos seus competidores. Neste senso, território é definido como um espaço
relacionado à dominância (Kaufinan, 1983), no entanto, a fimção do território é
altamente variável dentro das espécies, podendo conter recursos considerados
essenciais para o indivíduo e/ou altamente atrativos para as fêmeas, tais como,
abrigo para fugir de predadores, alimento e locais ideais para oviposição (Wells,
1977), os quais podem predizer o sucesso no acasalamento entre machos de uma
determinada espécie.
Apesar dos estudos mencionados, a formação de pares em uma população
ainda é um assunto pobremente investigando, fazendo-se necessário conhecer
mais profundamente quais os principais mecanismos que determinam este
processo.
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34
Neste capítulo eu investigo os efeitos do comprimento rostro-uróstiio
tamanho do território, persistência na atividade de vocalização, disponibilidade de
alimento dentro do território, disponibilidade de locais para oviposição, altura do
puleiro e cobertura vegetal do território sobre o sucesso no acasalamento dos
machos de Colostethiis sp.
35
IMATERIAL E MÉTODOS
Estimativa do sucesso no acasalamento
O sucesso no acasalamento foi definido como o número de desovas
encontradas dentro dos territórios de cada macho. Todos os territórios foram
revisados semanalmente para registro de novas desovas (ver Cap. I). As desovas
em que o acasalamento não foi acompanhado foram monitoradas até o retomo do
macho e assim foi confirmada a paternidade.
Disponibilidade de alimento
Para estimar a disponibilidade de alimento (biomassa de invertebrados)
foram coletadas amostras de invertebrados, através de armadilhas de interceptação
e queda ("pet-pitfall") nos territórios dos machos residentes. O "pet-pitfall"
consiste de uma garrafa plástica "pet" de dois litros cortada longitudinalmente,
com uma abertura de 20 por 15 cm, com uma tela plástica transparente de 20 por
30 cm. As garrafas foram enterradas ao nível do solo e preenchidas com solução
de água e detergente (3 gotas de detergente/litro de água). Apenas uma armadilha
foi distribuída para cada território e esta permaneceu por um período de 12 horas
(6:00 às 18:00) no centro do território de cada macho. A biomassa de
invertebrados foi estimada com balança de precisão de 0,001 g após a remoção de
excesso de umidade, com papel toalha. Para pesagem, foram utilizados apenas os
invertebrados com o comprimento igual ou menor que a lau^gura média da boca de
machos capturados durante o estudo.
36
Cobertura veseíal dos territórios
Para determinar a cobertura vegetal (herbácea e arbustiva) dos territórios
dos machos, foi utilizado o método adaptado de Bullock (1996), que consistiu no
seguinte: traçou-se uma linha com o uso de uma trena no sentido mais longo do
território e com uma vareta padronizada de (1,0 x 0,3 m), delimitou-se uma faixa
de 1,0 m de altura por 0,2 m de largura. Nessa faixa foram quantificadas todas as
folhas de plantas vivas e ao final, o somatório forneceu um indicativo da cobertura
vegetal. Este número posteriormente foi dividido pelo comprimento de cada
território e multiplicado por 100 resultando em um número que representa o
percentual de cobertura para cada território.
Número de folhas para oviDOsicão
Para estimar o número de folhas potenciais para oviposição, traçou-se uma
linha no sentido mais longo de cada território e delimito-se uma faixa de 20 cm de
largura. A altura máxima em que se observou folhas com desovas foi 23 cm,
entretanto, para se ter uma margem de segurança, optou-se por quantificar todas
as folhas que se encontravam até uma altura de no máximo 30 cm do chão. Todas
as folhas consideradas potencialmente utilizáveis para oviposição, isto é, aquelas
que não tinham pêlos ou pó, foram contábilizadeis. O somatório total de folhas foi
dividido pelo comprimento do território e multiplicado por 100, fornecendo um
percentual de número de folhas potencialmente utilizáveis.
37
Persistência na alividade de vocalização
A persistência na atividade de vocalização foi estimada pela soma do
número de vezes que o indivíduo foi observado vocalizando durante toda a
estação reprodutiva. Para esta estimativa foram efetuados censos uma ou duas
vezes por semana no período das 0500 às 1800 h com intervalo de uma hora entre
cada visita. Para cada indivíduo, foi registrado o número 1 (um) quando em
atividade de vocalização e O (zero) quando em silêncio. O somatório total foi
utilizado na análise dos dados.
Altura do poleiro
Durante os censos para atividade de vocalização foi registrada a altura em
que cada macho vocalizava. A estimativa foi obtida através de uma medida visual
aproximada. Para tanto, efetuou-se um treinamento com uma régua de 30 cm com
precisão de 1 mm antes de começarem os registros. No final de cada censo foi
obtida uma média diária e no final do estudo foi obtida uma nova média apartir
das médias diárias. Esta média foi utilizada na análise dos dados.
38
Análise estatística
Para testar o efeito das variáveis independentes sobre o número de desovas
por território, foi utilizado um modelo de regressão múltipla. As variáveis número
de folhas para oviposição e cobertura vegetal foram significativamente
correlacionadas (r^= 0,556; P < 0,001). Como não é adequado utilizar variáveis
correlacionadas em modelos de regressão múltipla, pois a adição de mais um fator
correlacionado diminui os graus de liberdade e não acrescenta variabilidade ao
modelo, apenas número de folhas potenciais para oviposição foi utilizado. Todas
as análises foram realizadas no programa SYSTAT 8.0 (Wilkinson 1998).
39
RESULTADOS
O modelo de regressão múltipla relacionando comprimento rostro-uróstilo
(CR), tamanho do território (TT), persistência na atividade de vocalização (PA),
disponibilidade de alimento (DA), altura do poleiro (AP) e número de folhas para
oviposição (FO) ao número de desovas por macho (ND), explicou 49% da
variação nos dados (ND=42 - 2,65CR + 0,17TT + 0,1 IPA - 108,60DA + 0.05AP
+ 0,12FO; R^ = 0,49; F6,33 = 5,25; P = 0.001). Apenas persistência na atividade de
vocalização contribuiu significativamente para o modelo (P < 0,001; Fig. 12A).
Apesar de observar que alguns machos defenderam territórios muito maiores que
a média obtida para a população e, que durante a corte algumas fêmeas rejeitaram
locais de oviposição (veja Cap. I), tamanho do território (P = 0,20) e número de
folhas potenciais para oviposição (P = 0,53) não tenderam a influenciar o número
de desovas por território (Fig. 12B e 12F). As demais vanaveis, comprimento
rostro-uróstilo (P = 0,31), disponibilidade de alimento (P = 0,55) e altura do
poleiro (P = 0,88), também não influenciaram sigmficativãmente o número de
desovas por território (Fig. 120,12D e 12E).
O modelo de regressão linear simples relacionando persistência na
atividade de vocalização, com o número de desovas por macho, explicou 45% da
variação nos dados (r^= 0,45; Fi.38= 30,46; P < 0,001; Fig. 13), indicando que
esta variável sozinha explicou quase toda a variação do número de acasalamentos
obtidos pelos machos no modelo utilizado.
40
OJCoCO
EL_
Oa.
COCO>oCO<D"O
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2(D
E
21
14
7
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-7
T i 1 T"
(A) . t
-14' ' ' ' ' -17^-110 -72 -34 4 42 80 -17 -7 3 13 23
Tamanho do territórioAtividade de vocalização
16.0
7.5-
-1.0-
-9.5-
1 r
-
%•• • •
• A •—
(C)
-18.01
J L
17.0
-8.5-
-17.0.20 -0.62 -0.04 0.54 1.12 1.70 -Ò.018 -0.008 0.002 0.012 0.022
Comprimento rostro-uróstilò Disponibilidade de alimento
20
10
-3.5 2.0 7.5
Altura do poleíro
- -10
-20
(F)
13.0 -17.0 -8.5 0.0 8.5
Folhas potenciais17.0
Fig. 12. Relação entre as parciais do número de desovas. por território obtido pormachos de Colostethus sp. com as parciais, persistência na atividade de voc^ização(A); tamanho do território (B); comprimento rostro-uróstüo (C); disponibilidade dealimento (D); altura do poleiro (E) e número de folhas potencialmente utilizáveis (F).
41
80 160Atividade de vocalização
240
Fig. 13. Regressão simples entre o número de desovas por território epersistência na atividade de vocalização de Colostethus sp. Cada pontorepresenta a atividade de vocalização de um único macho durante aestação reprodutiva.
42
DISCUSSÃO
Wells (1977) sugeriu que atributos como disponibilidade de alimento e
sítios de oviposição podem refletir a qualidade do território e são extremamente
importantes para o sucesso do macho em atrair fêmeas. No presente estudo, a
atividade de vocalização foi o único fator capaz de predizer o sucesso no
acasalamento de Colostethus sp., enquanto o tamanho do território, tamanho do
macho, disponibilidade de alimento, altura do poleiro e locais adequados para
oviposição, não demonstraram ter influência sobre o número de acasalamentos
obtidos pelos machos.
O efeito de fatores ambientais ou ecológicos sobre o sucesso no
acasalamento de machos, até o momento foi investigado em apenas três outras
espécies de dendrobatídeos, Epipedohates femoralis (Roithmair, 1992), E.
trivitüttus (Roithmair, 1994) e Dendrobates pumilio (Prol & Hõdl, 1999). Em
Epipedohates femoralis e E. trivitattus a atividade de vocalização juntamente com
tamanho do território, foram os fatores determinantes do sucesso no acasalamento.
Nessas espécies o tamanho do território foi positivamente correlacionado com o
número de dias em atividade de vocalização. Em ambas espécies, machos
defendem grandes territórios na época reprodutiva. Com base no comportamento
de E. femoralis, cujos pares realizam um passeio nupcial pelo território do macho
e fêmeas selecionam parceiros com territórios maiores, Roithmair (1992) concluiu
que a escolha da fêmea é baseada na área defendida pelo macho e não em recursos
auditivos.
43
Fêmeas de Colostethus sp. não selecionaram machos com base no tamanho
do território defendido e aparentemente não há nenhum ganho diferenciai nos
atributos do território, tais como disponibilidade de alimento e sítios apropriados
pzira oviposição. Adicionalmente, eu observei que as fronteiras dos territórios
geralmente foram expandidas quando machos efetuaram os "passeios nupciais" e,
em pelo menos três ocasiões, machos que acasalaram nas fronteiras dos
territórios, entraram em combate físico com machos vizinhos, logo após a saída
do sítio de oviposição. Whitney & Krebs (1975) sugeriram que o espaçamento
mantido entre machos em atividade de vocalização pode reduzir a interferência de
outros machos e permitir a localização por fêmeas receptivas. Além disso, locais
de vocalização e/ou áreas de corte podem ser monopolizados pelo residente,
reduzindo a ação de competidores (Wells, 1977). Assim eu hipotetizo que a
principal função do território para Colostethus sp. não é a de defender áreas com
mais alimento ou com mais locais para oviposição e sim proporcionar ao
residente, acasalamento sem interferência de outros machos.
Freqüência baixa de canto têm sido uma boa indicação do tamanho do
emissor e é sugerido que ela pode ser percebida e interpretada pela fêmea como
um indício confiável para a escolha de um parceiro grande (Howard, 1978; Wilbur
et ai, 1978; Lee & Crump, 1981; Ryan, 1983). Neste estudo, não houve relação
entre o tamanho do macho e o número de desovas obtidas ao longo da estação
reprodutiva, sugerindo que fêmeas de Colostethus sp. não utilizaram freqüências
de canto p£ira avaliar o tamanho do macho.
Machos de Colostethus sp. vocalizaram em substratos elevados e
constantemente mudaram a direção do canto (veja Cap. 1). Na área do Parque
44
Zoobotânico a propagação do som provavelmente não é dificultada pela vegetação
arbustiva, bastante parecida com o sub-bosque de uma floresta primária e,
portanto, altura do poleiro não foi um fator limitante para o sucesso no
acasalamento dos machos, indicando que o uso de poleiro provavelmente serviu
apenas para visualizar a área ao redor conforme sugerido por Crump (1972) para
Dendrobates granuliferus.
A persistência na atividade de vocalização como o principal fator a
influenciar o sucesso no acasalamento, também foi registrado para Dendrobates
pumilio (Prõhl e Hõdl, 1999), uma espécie de reprodução prolongada na qual
fêmeas selecionaram machos que cantaram mais vezes durante toda a estação
reprodutiva e, em outras espécies de reprodução explosiva como Bufo woodhousei
(Woodward, 1982), Bufo calamita (Arak, 1983). Também foi registrado para duas
espécies de Centrolenidae (Jacobson, 1985), nas quais o sucesso no acasalamento
foi correlacionado com a permanência dos machos no sitio de reprodução.
Poucos estudos na região tropical e subtropical têm investigado a
freqüência com que fêmeas produzem ovos em uma estação reprodutiva (Wells,
1979; Kluge, 1981; Tsuji & Lue, 2000). Entretanto, tem-se investigado os custos
da reprodução em termos de taxa reprodutiva potencial (e. g. Kvamemo &
Ahnesjõ, 1996; Prõhl & Hõdl, 1999). O sexo com maior taxa reprodutiva
potencial é aquele que está pronto para acasalar mais rapidamente depois de um
evento reprodutivo e conseqüentemente compete mais intensamente por parceiros.
Machos de Colostethus sp. voltam a vocalizar pouco depois do acasalamento e
podem acasalar novamente no dia seguinte enquanto fêmeas podem acasalar
novamente cerca de dois a três dias depois (dados não publicados). Esta
45
disponibilidade de fêmeas para acasalar em intervalos curtos e o fato de variáveis
ecológicas como sítios apropriados para oviposição, disponibilidade de alimento,
tamanho do território, altura do poleiro e tamanho do macho não serem fatores
limitantes, indicam que machos têm maiores chances de acasalar se vocalizarem
continuamente de um determinado local.
46
CONCLUSÕES GERAIS
1. A atividade reprodutiva de Colostethus sp. em Rio Branco (Acre) occorre
na estação chuvosa. O padrão diário de vocalização é bimodal com picos
no período da manhã e ao entardecer.
2. Colostethus sp. possui dimorfismo sexual, com machos menores que as
fêmeas. Os machos defendem territórios durante a estação reprodutiva. As
fêmeas, ao contrário, não são agressivas e permanecem em áreas maiores
que os machos.
3. A corte, acasalamento e oviposição ocorrem apenas no período da manhã.
Não há amplexo e a deposição dos ovos é efetuada na face inferior de
folhas da vegetação arbustiva.
4. Machos cuidam da prole, podem efetuar o transporte de múltiplas desovas
e as larvas são depositadas apenas em poças temporárias.
5. O sucesso no acasalamento de Colostethus sp. pode ser previsto pela
variação na persistência da atividade de vocalização de cada macho
durante a estação reprodutiva, enquanto tamanho do território,
disponibilidade de alimento, tamanho do macho, altura do poleiro e
disponibilidade de folhas para oviposição não influenciam o número de
parceiras obtidas.
47
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