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Boletim do Museu de BiologiaMello Leitão

Nova SérieVolume 39 Número 2 - Abril/Dezembro de 2017

Ministério da Ciência, Tecnologia, Inovações e ComunicaçõesInstituto Nacional da Mata Atlântica

v. 39 n. 2abril-dezembro

2017

Nova Série


BOLETIM DO MUSEU DE BIOLOGIA MELLO LEITÃONova SérieISSN 0103-9121 (versão impressa)ISSN 2318-9444 (versão eletrônica)v. 39 n. 2abril-dezembro2017

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Bol. Mus. Biologia Mello Leitão Nova Série Santa Teresa v. 39 n. 2 p. 95-147 abril-dezembro 2017


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Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão - Nova Série – n. 1 (1992). – Santa Teresa: Instituto Nacional da Mata Atlântica, 1992 –


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Títulos anteriores: Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão – Antropologia, 1953; Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão – Biologia, 1949-1985; Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão – Botânica, 1949-1985; Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão – Divulgação, 1960-1984; Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão – Geologia, 1978; Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão – Proteção à Natureza, 1949-1982; Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão – Zoologia, 1951-1984.

1. Biologia. 2. Botânica. 3. Conservação. 4. Ecologia. 5. Zoologia. I. Instituto Nacional da Mata Atlântica. II. Museu de Biologia Prof. Mello Leitão.

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Publicação: on line, 06 de dezembro de 2017

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PRODUCÃO EDITORIALCoordenação editorialLuisa Maria Sarmento Soares

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ImpressãoGráfica e Editora Nonononon

Ilustração da capaTeresa Miranda/ Chris Colombo (Beija-flor)Fotos: 1 - Paliavana prasinata (Ker Gaw.) Benth, Flor2 - Nematanthus Kautskyi Chautems e Rossini, Frutos3 - Nematanthus Kautskyi Chautems e Rossini, FlorCréditos: Josiene Rossini

Tiragem: 250 exemplares

v. 39 n. 2abril-dezembro

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CONTEÚDO/CONTENTS

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Aspectos de vida de Odontophrynus carvalhoi Savage & Cei, 1965 (Amphibia, Anura, Odontophrynidae) em um brejo de altitude no Nordeste brasileiro - Life aspects of Odontophrynus carvalhoi Savage & Cei, 1965 (Amphibia, Anura, Odontophrynidae) in an upland forest at northeastern Brazil ...................................................................................................... Elvira Florentino da Costa, Filipe Augusto C. do Nascimento, Mauro de Melo Júnior & Ednilza Maranhão dos Santos

Seleção de invertebrados na dieta de marsupiais (Mammalia: Didelphimorphia) em fragmento de Mata Atlântica no nordeste do Brasil - Selection of invertebrates in the marsupials diet (Mammalia: Didelphimorphia) in a fragment of Atlantic forest in northeastern of Brazil .......................................................................................................... Anderson Mendonça Conceição & Adriana Bocchiglieri

A família Gesneriaceae na Reserva Biológica Augusto Ruschi, Santa Teresa, ES, Brasil - The family Gesneriaceae in the Biological Reserve Augusto Ruschi, Santa Teresa, ES, Brazil .......................................................................................................... Josiene Rossini, Helio de Queiroz Boudet Fernandes & Alain Chautems

95Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 39(2):95-115. Abril-Dezembro de 2017

Aspectos de vida de Odontophrynus carvalhoi Savage & Cei, 1965 (Amphibia, Anura, Odontophrynidae)

em um brejo de altitude no Nordeste brasileiro

Elvira Florentino da Costa¹*, Filipe Augusto C. do Nascimento2,3, Mauro de Melo Júnior4 & Ednilza Maranhão dos Santos4

RESUMO: O presente trabalho foi realizado em uma propriedade particular conhecida como Café do Brejo, região de Brejo de Altitude do Semiárido nordestino, no município de Triunfo, Pernambuco, Brasil, no período de maio de 2011 a maio de 2012. Objetivando descrever aspectos da história de vida de Odontophrynus carvalhoi, realizamos observações diurnas (14h às 17h) e noturnas (18h às 22h). A espécie mostrou-se generalista em relação ao uso dos microhabitats, com 50% dos indivíduos encontrados na serrapilheira, 30% entre a vegetação herbácea, 6% no solo (seco a enlameado), 6% enterrados na lama e 8% entre as rochas. Como sítio de canto, foram registrados três microhabitats: (i) corpos d’água, (ii) solo úmido com rochas e folhiço e (iii) vegetação herbácea. A quantidade de machos vocalizando e/ou o encontro visual de indivíduos foram influenciados pelo aumento da precipitação e umidade relativa, e pela redução da temperatura do ambiente. A população apresentou dimorfismo sexual, com as fêmeas maiores e mais pesadas que os machos. Os comportamentos observados para a espécie foram: (i) aumento do tamanho corporal pela inflação de ar, (ii) emissão de canto de soltura e (iii) escavação do substrato, com o intuito de se enterrar. Possíveis causas desses comportamentos são discutidas. O girino apresentou uma conformação generalista, habitando tanto o fundo quanto a superfície de corpos d’água lênticos e lóticos.

1 Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Conservação. Universidade Federal Rural de Pernambuco/Unidade Acadêmica de Serra Talhada, Avenida Gregório Ferraz Nogueira, s/n, José Tomé de Souza Ramos, CEP: 56909-535, Serra Talhada, PE, Brasil. e-mail: [email protected]

² Setor de Zoologia, Museu de História Natural, Universidade Federal de Alagoas, Av. Aristeu de Andrade, Farol, CEP: 57021-090, Maceió, AL, Brasil. e-mail: [email protected]

3 Programa de Pós-Graduação em Zoologia, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Minas Gerais. Cx. Postal 486, CEP: 30123-970, Belo Horizonte, MG, Brasil.

4 Universidade Federal Rural de Pernambuco, Departamento de Biologia. Rua Dom Manoel de Medeiros, s/n, Dois Irmãos, CEP: 52171-900, Recife, PE, Brasil. e-mails: [email protected], [email protected]

* Autor para correspondência: [email protected]

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Palavras-chave: anuros, comportamento, reprodução, morfologia larval, Caatinga.

ABSTRACT: (Life aspects of Odontophrynus carvalhoi Savage & Cei, 1965 (Amphibia, Anura, Odontophrynidae) in an upland forest at northeastern Brazil) This study was conducted on a private property known as Café do Brejo, in the municipality of Triunfo, Pernambuco state, northeastern Brazil. The region is characterized as Brejo de Altitude. The study’s purpose was to describe life history aspects of the toad Odontophrynus carvalhoi. The surveys were conducted from May 2011 to May 2012 and observations were made on daytime (14:00 to 17:00) and nighttime (18:00 to 22:00). The species was generalist regarding the microhabitats use, 50% were found in leaf litter, 30% among the herbaceous vegetation, 6% in the soil (dry or muddy), 6% buried in the mud and 8% among rocks. We registered three microhabitats used as call site: (i) water bodies, (ii) moist soil with rocks and feaf litter and, (iii) in the herbaceous vegetation. The number of calling males and/or visual encounter of individuals were influenced by the increased rainfall and relative humidity, and by the reduction of local temperature. The species was sexually dimorphic with females larger and heavier than males. We documented the following behaviors: (i) increased body size by air inflation, (ii) emission of release call, and (iii) excavation of the substrate, with the purpose of bury. Possible causes of these behaviors are discussed. The tadpole has a generalist morphology; it inhabits either the bottom as surface of lentic and lotic water bodies.Key-words: anurans, behavior, reproduction, larval morphology, Caatinga.

Introdução

O Brasil detém atualmente mais de 1000 espécies de anfíbios anuros (Segalla et al., 2014). Destas, cerca de 40 ocorrem nos chamados Brejos de Altitude (Moura, 2010), encraves de floresta úmida dentro de áreas de Caatinga (veja Pôrto et al., 2004). Como as populações de anfíbios sofrem um processo de declínio amplamente reconhecido (Collins & Storfer, 2003; Stuart et al., 2004; Eterovick et al., 2005), tendo como principal ameaça a destruição de seus habitats (Silvano & Segalla, 2005), trabalhos sobre história de vida, sobretudo nessas áreas, são indispensáveis para o delineamento de estratégias de conservação e manejo (Greene & Losos, 1988).

O gênero Odontophrynus Reinhardt and Lütken, 1862 é composto por anuros de porte médio habitantes das regiões sudeste e leste da América do Sul. Atualmente, é composto por 12 espécies (Frost et al., 2017) distribuídas em

Costa et al.: Aspectos de vida de Odontophrynus carvalhoi Savage & Cei, 1965 (Amphibia, Anura, Odontophrynidae)

97Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 39(2). 2017

três grupos fenéticos (Savage & Cei, 1965; Caramaschi, 1996; veja Caramaschi & Napoli, 2012 para uma sinopse): grupos de O. americanus, O. cultripes e O. occidentalis. Além disso, O. salvatori, atualmente não alocado a nenhum grupo, pertencia a um extinto grupo junto com O. moratoi, espécie transferida para o gênero Proceratophrys (Amaro et al., 2009).

Odontophrynus carvalhoi, pertencente ao grupo de O. cultripes, foi descrita por Savage & Cei (1965) a partir de um exemplar coletado no município de Poção, estado de Pernambuco. Sua distribuição atual inclui desde o Vale do Rio Jequitinhonha (ao sul), no estado de Minas Gerais, passando pelo nordeste do estado de Goiás, até o estado do Ceará (ao norte), abrangendo os biomas da Mata Atlântica, Cerrado e Caatinga (Feio & Caramaschi, 1995; Juncá, 2006; Lisboa et al., 2010; Loebmann & Haddad, 2010; Caramaschi & Napoli, 2012; Dias et al., 2014; Santos et al., 2017). Essa espécie, de hábito terrestre e coloração críptica, apresenta inúmeras glândulas espalhadas no dorso, glândulas paratóides evidentes e tubérculo metatarsal interno modificado em forma de “pá”, característica que permite o animal se enterrar, evitando o ressecamento (Lynch, 1971; Freitas & Silva, 2004; Caramaschi & Napoli, 2012). Sua larva foi brevemente descrita a partir de indivíduos provenientes do município de Maracás, no estado da Bahia (Caramaschi, 1979), distante cerca de 870 km de sua localidade-tipo, e recentemente redescrita a partir de populações descobertas nos municípios de São Domingos e Sítio D’Abadia, ambos no estado de Goiás, a cerca de 1.500 km da localidade-tipo (Santos et al., 2017). Dados de história natural e ecologia da espécie ainda são escassos, existindo informações sobre o padrão de atividade e dieta de uma população da Mata Atlântica do estado do Ceará (Brito et al., 2012) e aspectos de seu comportamento de defesa (Bezerra et al., 2010).

No presente trabalho, tivemos como objetivo descrever aspectos da história de vida de Odontophrynus carvalhoi em um Brejo de Altitude da Caatinga no estado de Pernambuco, caracterizando sua ocupação ambiental, aspectos reprodutivos e comportamentais, e correlacionando-os com fatores abióticos (temperatura, umidade e pluviosidade). Além disso, redescrevemos detalhadamente a morfologia externa de seu girino a partir de uma série ontogenética maior que as de Caramashi (1979) e Santos et al. (2017) e proveniente de uma população mais próxima da localidade-tipo.

Material e Métodos

Área de estudo. O trabalho foi realizado no município de Triunfo (07°50’17”S, 38°06’06”O), localizado na parte setentrional da microrregião Pajeú, porção

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norte do estado de Pernambuco (Figura 1). A área é considerada Brejo de Altitude (Porto et al., 2004), possuindo cerca de 1.100 m de elevação, clima úmido (CPRM, 2005) e temperaturas oscilando entre 8ºC no inverno e 30ºC no verão. A taxa pluviométrica anual é de 1.222 mm, e as chuvas se distribuem durante todo o ano, com maior intensidade em março e abril. O relevo da região é montanhoso, com vegetação do tipo floresta subcaducifólia (CPRM, 2005).

Figura 1. Mapa do estado de Pernambuco com destaque para a localização da área de estudo (Café do Brejo), no município de Triunfo.

As coletas de dados foram realizadas em uma propriedade particular conhecida como Café do Brejo (07°49’43”S, 38°06’43”O). A área apresenta elevação de 1.073 m e uma extensão de 90 ha, destacando-se dois tipos de ambientes: (1) fragmentos de vegetação arbustiva, com altura aproximada de

Figura 2. Área de estudo: A – poça temporária. Município de Triunfo, Pernambuco; B – trecho da área com vegetação rasteira.



3-10 m, predominando espécies frutíferas e (2) fragmentos de vegetação rasteira, composta por gramíneas com altura média de 80 cm. Existem dois córregos temporários de aproximadamente 50 m de comprimento e profundidade média de 5 e 9 cm, respectivamente; plantações de bananeira e três poças temporárias, com profundidade aproximada de 30 cm e distando entre si cerca de 6 m.

Coleta de Dados. Os dados foram coletados mensalmente no período de maio de 2011 a maio de 2012, com observações semanais de maio a julho de 2011. Devido à maior precipitação nesses meses, foram feitas visitas diurnas (14 às 17h) para verificar a possível presença ou vocalização de indivíduos nesse período. No restante do período, as coletas foram realizadas entre às 16 e 22h, ou até diminuir o número de indivíduos em atividade de vocalização, totalizando 85 horas de busca ativa e registro auditivo (um pesquisador por coleta).

Indivíduos de Odontophrynus carvalhoi foram observados (utilizando o método animal focal, segundo Del Claro, 2004), por no mínimo 30 minutos, para obtenção de dados referentes à ocupação ambiental, embates físicos, amplexo e atividade de vocalização. A distância entre os indivíduos foi medida com trena manual e a localização de cada um foi sinalizada com fitas na vegetação. Após a aferição do comprimento rostro-cloacal (CRC) e da massa, os espécimes foram fotografados e soltos nos seus respectivos locais de captura. Para obtenção do CRC, utilizou-se paquímetro (precisão 0,01 mm) e para a aferição da massa foi usada balança (precisão 0,1 g). A identificação sexual foi determinada pela presença ou não do saco vocal e a maturidade foi estimada pelo CRC (segundo Savage & Cei, 1965). Nenhum espécime foi coletado devido ao fato de já existirem registros de exemplares dessa espécie, para essa localidade, na Coleção Herpetológica da Universidade Federal Rural de Pernambuco (CPHUFRPE 1763, 2482, 2335).

Para verificar se houve alguma correlação dos parâmetros ambientais com a distribuição espacial, temporal e atividade da espécie, a temperatura e umidade relativa do ar foram tomadas a 1,5 m de altura em relação ao solo, com termo-higrômetro digital, em cada dia de coleta. Os dados de pluviosidade foram obtidos através do Instituto Agronômico de Pernambuco (http://www.ipa.br/indice_pluv.php, acesso em setembro 2012), localizado na cidade de Serra Talhada, a 26 km da área em estudo. A influência desses parâmetros sobre a atividade dos espécimes foi analisada através da correlação linear de Pearson (r) pelo software BioEstat®5.8.4 (Ayres et al., 2007). Os dados foram avaliados previamente quanto à normalidade. Todas as correlações foram consideradas significativas quando p ≤ 0,05, considerando a hipótese de que os fatores abióticos interferem diretamente no comportamento e sobrevivência dos indivíduos. Para verificar a existência de dimorfismo de tamanho entre machos

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e fêmeas, os valores de CRC foram testados, através do Teste-t de Student no software Excel® 2007, considerando significativo quando p ≤ 0,05.

Os girinos foram coletados na mesma área com auxílio de uma peneira de mão (licença de coleta SISBIO Nº 468927), eutanasiados com lidocaína 5% e fixados em formalina 10%, exceto dois exemplares que foram mantidos vivos no laboratório, até completarem a metamorfose, para confirmação da identidade da espécie. Alguns espécimes foram fotografados in situ, para registros relacionados à coloração e aspectos ecológicos. A morfometria e observações sobre as mudanças ontogenéticas foram baseadas em 30 girinos entre os estágios 24 e 42 (Gosner, 1960) e a descrição foi realizada a partir de um exemplar em estágio 37 por ser, em nossa amostra, o que possuía os caracteres larvais melhor evidenciados. As medidas de morfometria (sensu Lavilla & Scrocchi, 1986; Altig & McDiarmid, 1999; Grosjean, 2005) utilizadas foram: comprimento total (CT); comprimento do corpo (CC); altura do corpo (AC); largura do corpo (LC); comprimento da cauda (CCA); altura da cauda (ACA); altura da musculatura da cauda (AMC); altura da nadadeira dorsal (AND); altura da nadadeira ventral (ANV); diâmetro dos olhos (DO); distância focinho-narina (DFN); distância olho-narina (DON); largura do disco oral (LDO); distância interorbital (DIO, considerando a distância entre as bordas internas dos olhos) e distância internasal (DI, considerando a distância entre as bordas internas das narinas). Além disso, medimos o comprimento do espiráculo (CE, em posição lateral, desde o início de sua parece externa até a margem externa de sua abertura) e o comprimento do tubo cloacal (CTC; em posição ventral, entre sua margem anterior e terminação posterior). Também foi tomado o CRC dos jovens recém-metamorfoseados. A terminologia dos caracteres larvais seguiu Altig & McDiarmid (1999). Todas as medidas estão em milímetros e foram feitas sob estereomicroscópio com retículo micrométrico, exceto o comprimento total, comprimento do corpo, altura e largura corporal, em que foi usado paquímetro (precisão de 0,01 mm). Todas as larvas coletadas foram depositadas na Coleção Herpetológica do Museu de História Natural da Universidade Federal de Alagoas (MUFAL 10717).

Resultados

Ocupação Ambiental. Odontophrynus carvalhoi ocupou áreas associadas a ambientes temporários lóticos e lênticos, com presença de vegetação herbácea. Nos ambientes selecionados, foram observados 51 espécimes, dos quais 69% estavam em fragmentos de vegetação arbustiva e 31% em vegetação herbácea (Brachiaria sp.). A espécie mostrou-se generalista em relação ao uso dos



microhabitats, com 50% dos indivíduos encontrados na serrapilheira, 30% entre a vegetação herbácea, 6% no solo (seco a enlameado), 6% enterrados na lama e 8% entre as rochas.

A quantidade de machos vocalizando e/ou o encontro visual de indivíduos apresentaram correlação positiva significativa com a precipitação (Pearson; r = 0,59, p = 0,03) e a umidade relativa (Pearson; r = 0,59, p = 0,03), e negativa com a temperatura local (Pearson; r = -0,59, p = 0,03).

Figura 3. Relação do número de indivíduos de Odontophrynus carvalhoi registrado no município de Triunfo, Pernambuco, no período de maio/2011 a maio/2012, com os dados abióticos. A = temperatura e pluviosidade; B = umidade relativa do ar. Dados pluviométricos - Fonte: Instituto Agronômico de Pernambuco (2012).

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Aspectos Reprodutivos. Três microhabitats foram caracterizados como sítio de canto para a espécie: (i) corpos d’água, com profundidade média de 15 cm (Figura 4-A); (ii) solo úmido com algumas rochas e folhiço predominante de Coffea arabica L. (café) e Annonasquamosa L. (pinha) (Figura 4-B); e (iii) vegetação herbácea (Brachiara sp.) (Figura 4-C).

Treze indivíduos foram registrados vocalizando, entre as 19 e 22 h, nos meses de maio (n = 8), junho (n = 2) e julho (n = 8) de 2011, período de maior pluviosidade e menor temperatura média (3.32 mm e 18ºC, respectivamente), com a presença de corpos d’água lênticos e lóticos temporários. Desses 13 machos, dois foram encontrados dentro dos corpos d’água, a uma distância média entre eles de 2 m. Vocalizavam ao mesmo tempo e por cerca de 20 minutos, alternados em segundos. Em outro dia de coleta, dois outros espécimes foram observados enterrados em solo úmido e também vocalizavam concomitantemente a uma distância média de 80 cm entre si. Os demais indivíduos registrados, em dias distintos, vocalizavam sobre o folhiço (n = 4), entre a vegetação herbácea (n = 2) e entre rochas (n = 3). Todos distavam cerca 50 cm dos corpos d’água. Não foi observado embate físico entre indivíduos.

Nos meses de menor pluviosidade e maior temperatura médias (1,65 mm e 27ºC, respectivamente), de agosto de 2011 a abril de 2012, não foram encontrados adultos, apenas juvenis (até outubro de 2011). Girinos foram observados de maio até agosto de 2011, quando as poças secaram. Um casal em amplexo axilar foi registrado, eventualmente, fora do período do estudo (Figura 4-D). Não foram encontradas desovas.

As fêmeas de O. carvalhoi foram significativamente maiores (66,0 ± 1,9 mm, amplitude 52,8-68,0 mm; n = 9) que os machos (54,2 ± 4,2 mm, amplitude 45,0-60,4 mm; n = 9; p = 0,03), e também mais pesadas (média fêmeas 45,0 ± 8,3 g, amplitude 32-59 g, n = 9; média machos 34,0 ± 8,3 g, amplitude 19,0-43,0 g, n = 9; p = 0,02).

Aspectos Comportamentais. Três padrões comportamentais foram registrados. No primeiro deles (n = 5), o espécime inflava o corpo, aumentando a largura corporal quando era coletado manualmente ou apenas tocado. O segundo comportamento (n = 10) se deu quando eram manipulados. Logo após inflar-se, o indivíduo emitia um canto de soltura (release call), similar ao canto de anúncio, que era repetido até quatro vezes (Figura 4-E). O terceiro comportamento (n = 4), consistia na realização de movimentos com os membros posteriores e laterais do corpo, removendo o sedimento e se enterrando na lama, sobretudo quando o animal percebia a presença do pesquisador (Figura 4-F).



Figura 4. Indivíduos de Odontoprhynus carvalhoi ocorrentes no município de Triunfo, Pernambuco no período de maio/2011 a maio/2012. A – indivíduo vocalizando dentro de corpo d’água; B – indivíduo vocalizando sobre solo úmido com folhiço; C – indivíduo vocalizando entre a vegetação herbácea; D – casal em amplexo; E – indivíduo vocalizando quando manuseado pelo pesquisador e F – indivíduo se enterrando em solo lamoso.

Redescrição do girino. Girino em estágio 37 apresenta corpo oval em vistas dorsal e ventral, e levemente achatado dorso-ventralmente. O comprimento do corpo equivale a 37,4% do comprimento total. O focinho é oval em vista lateral e dorsal.

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Os olhos são dispostos dorsalmente e dirigidos lateralmente, localizados no final do primeiro terço corporal; a distância interorbital corresponde a 25,6% da largura do corpo. As narinas possuem aberturas em forma de rim, localizadas dorsalmente na altura do focinho, com diâmetro internasal equivalendo a 15,4% da largura do corpo. O espiráculo está disposto lateralmente no lado esquerdo do corpo, no terço médio e logo abaixo da linha mediana, encontrando-se preso ao corpo em toda a sua extensão e sua abertura é dirigida postero-dorsalmente. O tubo cloacal é preso à membrana ventral com abertura direcionada para o lado direito. O disco oral é ventral, com largura equivalente a 18,3% da largura do corpo, apresentando duas invaginações laterais; possui uma única fileira de papilas marginais, interrompidas no lábio anterior; as papilas possuem forma cônica e são distintas, não há papilas submarginais. A fórmula da fileira dos dentes labiais é 2/3(1); P-1 com uma interrupção mediana, onde caberiam cerca de quatro dentes labiais. O bico córneo é pigmentado e com as bordas serrilhadas; o bico superior tem forma de arco e o inferior tem forma de “V” aberto. A musculatura caudal tem altura equivalendo a 44% da altura da cauda, afilando-se até a extremidade, onde se torna pontiaguda; os miômeros e miosseptos são parcialmente visíveis. A nadadeira dorsal é originada no terço posterior do corpo, mais alta que a ventral, tendo um curto início retilíneo, passando a seguir ascendentemente até a metade da cauda e depois seguindo descendentemente até o final. Já a nadadeira ventral origina-se na margem posterior do corpo, segue retilínea até a metade da cauda, passando a convergir até o final. A extremidade caudal é aguda, convergindo levemente na direção dorsal.

Medidas do girino ilustrado (em mm): CT = 51,2; CC = 19,2; AC = 6,8; LC = 11,7; CCA = 32,0; ACA = 7,9; AND = 3,0; ANV = 2,0; AMC = 3,5; DFN = 2,6; DI = 1,8; DON = 1,9; DO = 2,9; DIO = 3,0; LDO = 3,5; CE = 2,7; CTC = 1,8. A morfometria das demais larvas encontra-se na Tabela 1.

Coloração: quando em vida, o girino apresenta o dorso e as regiões laterais com tonalidade marrom, ventralmente apresenta-se castanho claro, podendo ser visualizada a espiral do intestino. A cauda e musculatura caudal apresentam coloração marrom claro, com pontuações escuras sem formar desenho definido. Após a fixação, o tom castanho do corpo fica mais escuro, a musculatura da cauda apresenta aspecto leitoso e as membranas ficam translúcidas.

Variações ontogenéticas: no estágio 24, a larva possui uma coloração mais clara quando comparada a girinos em estágios avançados. No estágio 42, o tubo cloacal e o espiráculo desaparecem, as distâncias internasal e focinho-narina diminuem e os pigmentos escuros aumentam. As glândulas dorsais, características dos adultos, começam a ficar evidentes. Os dentes labiais e o bico córneo desaparecem. Dois indivíduos recém-metamorfoseados apresentaram CRC de 17,6 e 17,8 mm, respectivamente.



Figura 5. Girino de Odontophrynus carvalhoi (MUFAL 10717) em estágio 37 (Gosner, 1960). A – vista lateral; B – vista dorsal; C – vista ventral e D – disco oral.

Habitat e hábitos: As larvas foram observadas em ambientes lênticos, com profundidade média de 1 m e em ambientes lóticos, com profundidade de aproximadamente 20 cm, formados no período chuvoso. Nas poças, os indivíduos permaneciam tanto no fundo como na superfície dos corpos d’água, sem formar cardumes; nos córregos, nadavam contra a correnteza.

106

Med

idas

E 2

4(N

=2)

E 2

5(N

=2)

E 2

6(N

=1)

E 2

7(N

=4)

E 2

8(N

= 4)

E 3

0(N

= 3)

E 3

1 (N

=1)

E 3

2(N

= 2)

E 3

3(N

=1)

E 3

4(N

= 3)

E 3

9(N

=3)

E 4

1(N

=1)

E 4

2(N

=1)

CT

18,9

±5,2

10,9

±0,7

66,8

28,0

±8,0

23,3

±3,9

26,8

±6,4

41,5

40,0

±13,

336

,139

,4±3

,552

,2±1

,756

,056

,0

CC

7,8±

3,6

4,4±

0,2

10,4

10,8

±2,8

9,6±

2,2

10,9

±2,6

18,3

15,4

±5,3

14,5

16,8

±1,4

20,2

±1,6

24,3

21,9

AC

3,2±

1,1

1,9±

0,1

4,1

4,7±

1,8

4,1±

0,8

4,2±

1,2

8,5

7,5±

4,7

6,5

8,1±

1,7

9,7±

1,1

10,3

9,79

LC4,

2±1,

92,

5±0,

35,

76,

4±1,

55,

1±1,

35,

5±1,

310

,78,

8±4,

07,

710

,1±1

,512

,5±0

,515

,413

,13

CC

11,2

±1,6

6,5±

0,9

56,4

17,1

±5,1

13,9

±1,7

16,8

±3,8

23,2

24,5

±8,0

21,6

22,7

±4,9

23,8

±6,1

31,8

34,1

3

AC

A4,

0±1,

42,

6±0,

14,

66,

0±1,

65,

0±1,

55,

1±2,

010

,07,

4±3,

77,

19,

0±0,

710

,2±0

,710

,210

,10

AM

C1,

5±0,

70,

9±0,

21,

52,

0±1,

21,

9±0,

12,

0±0,

74,

03,

3±1,

83,

04,

0±0,

64,

0±0,

35,

06,

00

AN

D1,

1±0,

11,

1±0,

12,

02,

7±0,

42,

1±0,

7 2

,0±0

,74,

03,

7±0,

63,

03,

8±0,

34,

2±0,

23,

24,

80

AN

V0,

7±0,

30,

9±0,

11,

01,

6±0,

51,

4±0,

51,

0±0,

62,

91,

8±0,

72,

52,

2±0,

12,

2±0,

02,

01,

00

DO

0,9±

0,1

0,4±

0,0

1,0

1,0±

0,3

1,0±

0,4

1,0±

0,1

1,5

1,3±

0,4

0,9

1,3±

0,3

2,0±

0,0

2,2

2,70

DIO

1,4±

0,6

0,8±

0,0

1,5

2,1±

0,6

2,0±

0,1

2,2±

0,6

3,0

3,0±

1,4

3,5

2,7±

0,7

4,0±

0,6

3,9

3,70

DFN

2,0±

0,0

1,5±

0,0

2,8

3,0±

1,4

2,6±

0,6

3,0±

0,1

5,0

4,9±

1,6

4,0

5,2±

0,1

5,9±

0,2

6,7

4,80

DIL

0,6±

0,3

0,6±

0,1

1,0

0,9±

0,1

1,1±

0,5

1,2±

0,5

1,6

1,2±

0,3

2,4

1,8±

0,2

2,0±

0,6

1,8

1,00

DO

N0,

9±0,

10,

4±0,

21,

01,

0±0,

31,

0±0,

31,

0±0,

51,

51,

3±0,

41,

31,

8±0,

21,

8±0,

02,

02,

60

LDO

1,5±

0,7

0,9±

0,1

2,1

2,0±

0,4

1,8±

0,4

1,9±

0,5

3,0

2,6±

0,6

2,7

3,0±

0,9

3,4±

0,9

4,0

5,00

CE

0,8±

0,4

0,2±

0,0

1,2

1,6±

0,8

1,4±

0,7

1,7±

0,5

4,3

1,6±

0,6

2,8

2,0±

0,0

3,0±

0,0

2,2

____

CTC

0,7±

0,5

0,3±

0,1

1,1

1,1±

0,1

1,1±

0,4

1,1±

0,1

1,2

1,3±

0,4

2,0

1,0±

1,2

2,0±

0,5

4,0

____

Tabe

la 1

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N);

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l (LD

O);

com

prim

ento

do

espi

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E) e

com

prim

ento

do

tubo

clo

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(CTC

).



Figura 6. Girinos de Odontophrynus carvalhoi (MUFAL 10717) em uma das poças ocorrentes na área, município de Triunfo, Pernambuco.

Discussão

Odontophrynus carvalhoi ocupou áreas associadas a ambientes aquáticos formados após fortes chuvas. A presença de chuva é o gatilho ambiental para espécies que utilizam ambientes temporários para se reproduzirem (Ramos, 2010), uma vez que a disponibilidade de sítios aquáticos para reprodução é maior durante a estação chuvosa (Aichinger, 1987). A ocupação ambiental e as atividades da espécie estudada estiveram estritamente ligadas aos parâmetros ambientais da região (aumento da precipitação e da umidade relativa e diminuição da temperatura); característica similar foi encontrada para uma população da mesma espécie estudada em área de floresta tropical úmida no estado do Ceará (Brito et al., 2012) e parece ser também comum para outras espécies do gênero (Cei, 1980; Borteiro et al., 2010; Grenat et al., 2009; Brandão & Batista, 2000; Rossa-Ferres & Jim, 1996). Ademais, O. carvalhoi não restringiu sua ocupação a um único tipo de ambiente aquático, ocupando ambientes lóticos e lênticos temporários, em uma série de microhabitats associados a esses ambientes. Tal plasticidade no uso de diferentes habitats pode funcionar como uma adaptação para ambientes instáveis, fazendo com que espécies assim possam ter um fitness maior em relação àquelas restritas a um habitat em particular (Arzabe, 1999).

Wells (1977) considerou dois padrões temporais de comportamento reprodutivo em anuros: o explosivo (quando a reprodução se estende por poucos dias) e o prolongado (quando a reprodução se estende por várias semanas), podendo essas duas categorias serem interpretadas como dois

108

extremos de um contínuo (Wells, 1977; 2007). A atividade reprodutiva de O. carvalhoi se estendeu por cerca de três meses (maio, junho e julho), o que caracterizaria como padrão prolongado. Nesse padrão, os machos atraem as fêmeas para o seu sítio reprodutivo através do canto de anúncio, diferente das espécies de reprodução explosiva, em que os machos geralmente buscam ativamente as fêmeas (Wells, 1977). Machos vocalizantes de O. carvalhoi foram sempre vistos parados em seu sítio de canto. Canelas & Bertoluci (2007) também reportaram reprodução prolongada para uma população de O. cultripes da Serra do Caraça, área de transição entre Mata Atlântica e Cerrado, no estado de Minas Gerais. Por outro lado, Araújo et al. (2009) identificaram reprodução explosiva em uma população de O. cultripes em uma área de floresta estacional semidecidual montana no estado de São Paulo. Fatores climáticos, associados à viabilidade sazonal dos ambientes de reprodução, podem estar atuando na variabilidade da duração desses períodos reprodutivos (Wells, 1977).

O dimorfismo sexual é um atributo compartilhado por cerca de 90% dos anfíbios anuros (Shine, 1979). O. carvalhoi apresentou dimorfismo sexual em relação ao tamanho e a massa corporal, com as fêmeas sendo maiores e mais pesadas que os machos. Resultados similares foram encontrados por Alves et al. (2011) em uma população de O. carvalhoi da reserva florestal de São José da Mata, no estado da Paraíba. Segundo Halliday & Tejedo (1995), a existência ou não de dimorfismo sexual em uma dada espécie de anfíbio pode ser determinada pela combinação entre a idade de maturação sexual, em ambos os sexos, e a taxa de crescimento após a maturação sexual. Na maioria das espécies de anfíbios estudadas, fêmeas protelam a maturidade por um ou dois anos em relação aos machos (Halliday & Tejedo, 1995), assim, é possível que em O. carvalhoi os machos atinjam a maturidade sexual precocemente em relação às fêmeas. Além disso, fatores ecológicos também podem exercer efeito sobre o dimorfismo sexual, neste caso, se o tamanho ou a idade, em um dos sexos, forem condicionantes para manter a taxa de sobrevivência da espécie, ela compensa com o dimorfismo sexual (Halliday & Tejedo, 1995). Para Woolbright (1983), a seleção também beneficia o aumento do tamanho das fêmeas, por propiciar uma maior produção de ovos, garantindo melhor fecundidade. Acreditamos que isso possa ocorrer em O. carvalhoi. Além disso, dimorfismo sexual também pode ter sido o resultado de uma estratégia para viver em um ambiente com periodicidade marcante de chuvas, onde machos atingiriam a maturidade primeiro para assim que as chuvas ocorram eles possam iniciar a reprodução. Estudos são necessários para testar essas hipóteses.

Um dos comportamentos observados em O. carvalhoi foi o de inflar-se



quando coletado manualmente ou tocado, comportamento este já registrado anteriormente na espécie (Bezerra et al., 2010) e já documentado para outras espécies de anuros (e.g. Escobar-Lasso & Rojas-Morales, 2012; Escobar-Lasso & González-Duran et al., 2012; Ferrante et al., 2014; Zandomenico et al., 2014). Inflar os pulmões é um comportamento conhecido, por exemplo, entre os bufonídeos para evitar a predação por algumas serpentes (Sazima & Haddad, 1992). Devido a sua ocorrência em diferentes famílias, supõe-se que esse comportamento tenha se originado muito cedo durante a diversificação dos anuros (Toledo et al., 2011), tendo como provável função parecer maior para intimidar um potencial predador (Duellman & Trueb, 1994; Wells, 2007; Toledo et al., 2011).

Outro comportamento registrado para a espécie enquanto era manipulada foi a emissão do chamado canto de soltura (release call). O repertório vocal dos anuros é variado e pode ser classificado em relação ao contexto em que ocorrem (Bogert, 1960). O canto de soltura (release call) geralmente é emitido por machos ou fêmeas não reprodutivas quando são amplexados por outro macho, sinalizando esse último para que desista. (McClelland & Wilczyuski, 1989; Wells, 2007). No entanto, esse canto também pode ser induzido artificialmente ao se manusear o animal, comprimindo delicadamente as laterais de seu corpo (e.g. Garda et al., 2010; Guerra et al., 2011), como ocorreu em O. carvalhoi. Em Odontophrynus, cantos de soltura são registrados para O. americanus (Grenat & Martino, 2013) e O. cordobae (Grenat et al., 2012; Grenat & Martino, 2013). Em ambas, os autores constataram uma semelhança entre esses cantos e seus respectivos cantos de anúncio, o que também foi observado aqui, apesar de não termos feito uma análise acústica.

A remoção de sedimentos com os membros posteriores e laterais do corpo, enterrando-se na lama, foi outro comportamento observado em O. carvalhoi. O hábito de se enterrar pode servir para vários propósitos, tais como estivação, proteção dos ovos e forrageamento subterrâneo (Nomura et al., 2009), além de prevenir contra desidratação (Rosset & Alcalde, 2004). Brito et al. (2012) registraram indivíduos de O. carvalhoi enterrados durante o período seco no município de Guaramiranga, no estado do Ceará, sugerindo que a espécie usa esse comportamento para evitar dessecação. No contexto das nossas observações, O. carvalhoi se enterrava apenas quando percebia a presença do pesquisador, indicando que possa usar esse comportamento também para se defender.

O girino descrito aqui se assemelha, de maneira geral, ao descrito por Caramaschi (1979) e Santos et al. (2017). Todas as doze espécies de Odontophrynus possuem suas larvas descritas. Em sua maioria, o gênero possui girinos com morfologia generalista, corpo ovóide dorsal e ventralmente, e

110

levemente deprimido em vista lateral; olhos dorsais e dirigidos lateralmente; espiráculo sinistro e dirigido posterodorsalmente; tubo cloacal ligado à membrana ventral e com abertura no lado direito do corpo; e musculatura caudal robusta, com a membrana dorsal usualmente maior que a ventral (Nascimento et al., 2013; Menegucci et al., 2016; Rocha et al., 2017). Odontophrynus carvalhoi compartilha com O. cultripes, O. occidentalis, O. maisuma, O. salvatori e O. americanus a coloração marrom do corpo, miômeros e miosseptos parcialmente visíveis e ausência de papilas submarginais (Savage & Cei, 1965). Quando comparado com O. cordobae, O. carvalhoi apresenta o disco oral com fileira de papilas marginais interrompidas no lábio superior (interrupção no lábio superior e inferior em O. corbobae; Grenat et al., 2009).

Odontophrunus carvalhoi ainda diferencia-se das outras espécies do gênero por apresentar fórmula dental 2/3(1) [2(2)/3(1) em O. cordobae, O. achalensis, O. americanus, O. cultripes, O. juquinha, O. lavillai, O. monachus e O. occidentalis; e 2(2)/3(2) em O. salvatori; Caramaschi, 1979; Cei, 1980; Rossa-Feres & Jim, 1996; Brandão & Batista, 2000; Grenat et al., 2009; Menegucci et al., 2016; Rocha et al., 2017; Santos et al., 2017 presente estudo].

Odontophrynus carvalhoi se assemelha a O. cordobae e O. occidentalis, por habitar riachos e lagos (Grenat et al., 2009; Cei, 1980) diferindo de O. monachus e O. salvatori, que habita somente riachos, e O. americanus, O. juquinha, O. lavillaie, O. maisuma e O. barrioi por habitarem apenas lagos (Cei, 1980; Rossa-Feres & Jim, 1996; Borteiro et al., 2010; Menegucci et al., 2016; Rocha et al., 2017).

O modo de vida de O. carvalhoi é influenciado pela sazonalidade do ambiente, com sua atividade ocorrendo durante a temporada chuvosa da região. Possui uma morfologia larval e hábito generalistas, não se restrigindo ao único tipo de corpo d’água e utilizando uma variedade de microhabitats para reprodução. Além disso, possivelmente utiliza o hábito de se enterrar no solo não só para se prevenir da dessecação como também para se defender de possíveis ameaças.

Agradecimentos

Agradecemos ao Sr. Bel e Dona Tereza por permitirem a pesquisa em sua propriedade (Café do Brejo). Aos dois revisores anônimos, pelas sugestões que melhoraram substancialmente o manuscrito, e à Fundação de Amparo à Pesquisa e Tecnologia do Estado de Pernambuco – FACEPE, pelo apoio financeiro (APQ #0748-2.04/10).



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Seleção de invertebrados na dieta de marsupiais (Mammalia: Didelphimorphia) em fragmento de

Mata Atlântica no nordeste do Brasil

Anderson Mendonça Conceição1 & Adriana Bocchiglieri1,*

RESUMO: Apesar da dieta de marsupiais ser amplamente estudada em ambiente de Mata Atlântica, a seleção do alimento por este grupo não é bem conhecida. Este estudo teve por objetivo caracterizar a disponibilidade de invertebrados no ambiente e sua seleção pelos marsupiais Marmosops incanus e Marmosa demerarae, entre agosto/2014 a maio/2015, em um fragmento de Mata Atlântica no estado de Sergipe. Foi realizado batimento entomológico na copa de 18 árvores para a amostragem de invertebrados na área e os marsupiais foram capturados utilizando-se 60 armadilhas Sherman dispostas no solo e a 1,5 m deste. Suas fezes foram coletadas e acondicionadas em potes com álcool a 70%. Foram capturados 1098 invertebrados, distribuídos em 13 ordens, sendo Hymenoptera (29,41%), Coleoptera (26,41%) e Araneae (26,23%) as mais representativas. A análise das fezes de M. incanus (N=19) e M. demerarae (N=37) caracterizou as espécies como insetívoras, sendo Hemiptera, Coleoptera, Lepidoptera e Hymenoptera os grupos mais representativos na dieta. Pelo teste t2 de Hotelling pareado observou-se que houve seleção dos invertebrados tanto por M. demerarae (p<0,000001) como M. incanus (p<0,00005). Apesar da baixa disponibilidade no ambiente, os marsupiais selecionaram representantes de Lepidoptera, por exemplo, durante o período amostrado. Já Orthoptera, Aranae e Pulmonata foram frequentes no RVSMJ porém pouco consumidos ou não foram registrados na dieta de nenhuma das espécies de marsupiais amostradas.

Palavras-chave: disponibilidade de alimento, ecologia alimentar, Marmosa demerarae, Marmosops incanus, Sergipe.

1 Laboratório de Mastozoologia, Universidade Federal de Sergipe. Av. Marechal Rondon, s/n, Rosa Elze, CEP 49100-000 - São Cristóvão, Sergipe, Brasil.

* Autor para contato: [email protected]

Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 39(2):117-126. Abril-Dezembro de 2017

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ABSTRACT: (Selection of invertebrates in the marsupials diet (Mammalia: Didelphimorphia) in a fragment of Atlantic forest in northeastern of Brazil) Although the diet of marsupials is widely studied in an Atlantic Forest environment, the selection of food by this group is not well known. This study aimed to characterize the availability of invertebrates in the environment and its selection by the marsupials Marmosops incanus and Marmosa demerarae, from August 2014 to May 2015, in a fragment of Atlantic Forest in state of Sergipe. An entomological umbrella was utilized in the canopy of 18 trees to sample the invertebrates in the area and the marsupials were captured using 60 Sherman traps on the ground and 1.5 m above this. Their feces were collected and conditioned in recipients with 70% alcohol. A total of 1098 invertebrates were captured and classified in 13 orders, being Hymenoptera (29.41%), Coleoptera (26.41%) and Araneae (26.23%) the most representative. The fecal analysis of M. incanus (N = 19) and M. demerarae (N = 37) characterized the species as insectivorous, being Hemiptera, Coleoptera, Lepidoptera and Hymenoptera the most representative groups in the diet of these species. By the paired Hotelling test it was observed that there was selection of invertebrates by both, M. demerarae (p<0,000001) and M. incanus (p <0.00005). Despite the low availability in the environment, the marsupials selected representatives of the order Lepidoptera during the study period. Orthoptera, Aranae e Pulmonata were frequent in the RVSMJ but little consumed or not recorded in the diet of the marsupials species.

Key-words: food availability, feeding ecology, Marmosa demerarae, Marmosops incanus, Sergipe.

Introdução

Os marsupiais neotropicais apresentam hábitos alimentares variados, sendo caracterizados pelo consumo de artrópodes, frutos, partes florais e pequenos vertebrados (e.g. Lessa & Geise, 2010; Cáceres & Lessa, 2012; Santori et al., 2012). Entre os fatores que influenciam a dieta, a disponibilidade do alimento tem se mostrado, através dos estudos de Leiner & Silva (2007), Casella (2011) e Camargo et al. (2014), como um dos mais importantes para os estudos de seleção de recursos por marsupiais. Entretanto, representantes desse grupo podem selecionar alimentos de maior qualidade, em nível nutricional e energético, mesmo que estes sejam menos abundantes no ambiente (Barboza et al., 2009).

Conceição & Bocchiglieri: Seleção de invertebrados por marsupiais


Esta seleção pode ocorrer principalmente pelas variações sazonais do ambiente que alteram a disponibilidade dos recursos alimentares e as escolhas nutricionais pelas espécies (Leiner & Silva, 2007; Camargo et al., 2014). De acordo com Camargo et al. (2014), essas escolhas também podem ser influenciadas pelas condições reprodutivas dos organismos devido às altas demandas energéticas no período de reprodução. Assim, a disponibilidade dos recursos e a preferência na seleção destes estão entre os fatores que afetam a atividade do organismo durante o seu forrageio (Perry & Pianka, 1997). Desta maneira, através da análise do material consumido e de sua disponibilidade no ambiente é possível avaliar e compreender como os marsupiais selecionam os itens alimentares que consomem (Leiner & Silva, 2007; Casella, 2011; Pinotti et al., 2011, Camargo et al., 2014).

No Brasil, a maioria dos trabalhos sobre dieta de marsupiais visou caracterizar apenas os itens consumidos pelas espécies (Lessa & Geise, 2010). Em estudos realizados na Mata Atlântica foi caracterizado um hábito mais generalista da dieta desse grupo, apresentando um maior consumo de invertebrados, em geral representantes das classes Insecta e Arachnida (e.g. Martins & Bonato, 2004; Carvalho et al., 2005; Casella & Cáceres, 2006; Leiner & Silva, 2007; Pinotti et al., 2011). Entretanto, apesar de alimentos de rápida digestão como invertebrados de corpo mole e pequeno porte e polpa de frutos serem consumidos por muitas espécies, estes itens são subestimados em suas dietas (Dickman & Huang, 1988; Santori et al., 2012).

Considerando a escassez de estudos que associem a influência da disponibilidade do alimento no ambiente e o seu consumo (Lessa & Geise, 2010; Santori et al., 2012), este trabalho objetivou avaliar se a disponibilidade de invertebrados influencia seu consumo pelos marsupiais Marmosops incanus (Lund, 1840) e Marmosa demerarae (Thomas, 1905) em um fragmento de Mata Atlântica no estado de Sergipe, nordeste do Brasil.

Material e métodos

Área de estudo. O estudo foi desenvolvido em uma trilha junto à sede (10°32’S; 37°03’O) do Refúgio de Vida Silvestre Mata do Junco – RVSMJ, no município de Capela, em Sergipe. Neste município, o regime de chuvas é concentrado entre os meses de março a agosto e, no período referente ao estudo, a temperatura média foi de 27,5ºC e a média pluviométrica de 199 mm (SINDA, 2015). O RVSMJ é a segunda maior área preservada no estado, possuindo 1.520 ha (Santos et al., 2007), e corresponde a um fragmento florestal em estágio avançado de sucessão (Souza-Alves et al., 2014).

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Coleta e análise de dados. A amostragem dos marsupiais compreendeu o período de agosto/2014 a maio/2015, durante duas noites por mês. Foi utilizado o método de captura-marcação-recaptura em seis transecções separadas entre si pelo menos por 100 m. Cada transecção foi composta de cinco pontos de captura distantes 15 m cada, sendo dispostas em cada ponto duas armadilhas modelo Sherman (25 x 9 x 8 cm), a aproximadamente 1,5 m de altura e no solo; totalizando 1.200 armadilhas/noite. Essas armadilhas foram iscadas diariamente com uma mistura de sardinha em lata, creme de amendoim, milho, banana e fubá, sendo vistoriadas no início da manhã.

A coleta do material fecal ocorreu durante o manuseio dos animais capturados e por vistoria nas armadilhas, sendo as fezes armazenadas em potes plásticos contendo álcool 70%. Após a captura e identificação, os animais foram liberados no mesmo local de captura segundo a licença de Pesquisa e Coleta da Secretaria de Meio Ambiente e Recursos Hídricos de Sergipe n. 032.000-0662/2014-1. As fezes foram triadas em laboratório e os fragmentos de invertebrados encontrados foram analisados sob lupa estereomicroscópica (Nikon SMZ1000) e identificados em nível de ordem, segundo Triplehorn & Johnson (2015).

A amostragem dos invertebrados ocorreu no mesmo período da captura dos marsupiais e foi realizada com o método de batimento com o guarda-chuva entomológico. Optou-se por amostrar apenas os invertebrados na copa das árvores, pois estudo prévio na área demonstrou que 83% das capturas dos marsupiais ocorreram no sub-bosque (dados não publicados). Os batimentos foram realizados em três pontos definidos por sorteio em cada transecção. Em cada ponto, uma árvore com circunferência a altura do peito ≥ 15 cm foi selecionada e os batimentos foram realizados em três ramos (10 batimentos/ramo) (adaptado de Sousa-Souto et al., 2014). A captura dos invertebrados ocorreu enquanto os mesmos caíam dos ramos no guarda-chuva entomológico e, para isso, foram utilizadas pinças ou pincéis para manipulação do material. A coleta foi realizada no período da manhã e tarde, evitando os horários mais quentes do dia, e o material foi guardado em sacos plásticos identificados e acondicionados em refrigerador.

Os invertebrados coletados durante o batimento foram posteriormente armazenados em frascos contendo álcool 70%. As amostras foram analisadas utilizando uma lupa estereomicroscópica, onde os indivíduos foram identificados, seguindo o mesmo procedimento dos fragmentos de invertebrados encontrados nas fezes dos marsupiais, e contabilizados. Após esse processo, o material foi seco em estufa à 60ºC durante três dias e posteriormente pesado com auxílio de balança de precisão 0,0001g (Aaker, modelo M254A) para obtenção da biomassa.

Para análise dos dados foi determinada a frequência de ocorrência (FO) dos invertebrados encontrados nas fezes de cada espécie de marsupial, calculada



como a proporção de amostras fecais que continham determinado item alimentar. A frequência absoluta da biomassa (FA), relacionada à disponibilidade dos invertebrados no ambiente, foi calculada a partir do peso seco das ordens de invertebrados capturadas pelo método do batimento. Para verificar se houve diferença entre o consumo dos invertebrados e a sua disponibilidade no ambiente durante o período de estudo, os dados foram transformados pelo arco seno da raiz quadrada para realização do teste t2 de Hotelling pareado no programa PAST® (Hammer et al., 2001), com nível de significância de 5%.

Resultados

Disponibilidade de invertebrados. Foram capturados 1098 invertebrados, distribuídos em quatro classes e 13 ordens, com peso seco total de 1,58 g (Tabela 1), sendo as classes mais abundantes Insecta (66,4%) e Arachnida (29,6%). Hymenoptera apresentou a maior abundância entre os invertebrados (N=323; 29,41%), seguida por Coleoptera (N=290; 26,41%) e Araneae (N=288; 26,23%). A abundância total dessas ordens correspondeu a 82,05% dos invertebrados capturados durante o período de estudo.

Orthoptera apresentou a maior contribuição de peso seco (0,30g; FA=18,98%), seguida por Hymenoptera (0,25g; FA=15,82%), Hemiptera (0,25g; FA=15,82%), Coleoptera (0,23g; FA=14,56 %) e Pulmonata (0,22g; FA=13,92%) (Tabela 1).

Dieta e seleção de invertebrados. Foram analisadas 56 amostras de fezes, sendo 19 de Marmosops incanus e 37 de Marmosa demerarae. Em 87,5% dessas amostras foram encontrados fragmentos de insetos, distribuídos em oito ordens. Os grupos mais consumidos pelos marsupiais foram Hemiptera, Coleoptera, Lepidoptera e Hymenoptera (Tabela 2).

Apesar do maior consumo de invertebrados pelos marsupiais, no geral, ser similar aos grupos que apresentaram maior disponibilidade no ambiente, houve seleção dos itens alimentares tanto por M. demerarae (T2 = 618.6, p<0,000001) e M. incanus (T2 = 626.4, p< 0,00005) ao longo do período estudado.

Orthoptera foi o grupo de insetos com maior disponibilidade no ambiente, porém foi pouco consumido por M. demerarae na área e, apesar da disponibilidade de representantes das ordens Aranae e Pulmonata no RVSMJ, não foi registrado o consumo desses itens por nenhuma das espécies de marsupiais amostradas. Por outro lado, Lepidoptera foi a uma das ordens com menor disponibilidade no ambiente e uma das mais registradas na dieta das duas espécies (Tabelas 1 e 2).

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ClasseOrdem Abundância (N) Peso seco (g) Frequência absoluta da biomassa

(%)

Insecta

Hymenoptera 323 0,25 15,82

Coleoptera 290 0,23 14,56

Blattodea 67 0,13 8,23

Hemiptera 19 0,25 15,82

Orthoptera 19 0,30 18, 98

Lepidoptera 4 0,01 0,63

Diptera 3 <0,01 −

Mantodea 3 0,04 2,53

Thysanoptera 1 <0,01 −

Arachnida

Araneae 288 0,14 8,86

Ixodida 21 <0,01 −

Pseudoscorpiones 16 <0,01 −

Gastropoda

Pulmonata 43 0,22 13,92

Chilopoda 1 <0,01 −

Tabela 1. Abundância total, peso seco (g) e frequência absoluta da biomassa (%) dos invertebrados coletados com o batimento entomológico no Refúgio de Vida Silvestre Mata do Junco, Sergipe.

Item alimentarMarmosops incanus

(N=19)Marmosa demerarae

(N=37)

Hemiptera 11 (57,89) 15 (40,54)

Coleoptera 11 (57,89) 14 (37,83)

Lepidoptera 9 (47,36) 15 (40,54)

Hymenoptera 6 (31,57) 15 (40,54)

Orthoptera – 2 (5,40)

Diptera 1 (5,26) –

Blattodea 2 (10,52) 1 (2,70)

Odonata – 1 (2,70)

Tabela 2. Invertebrados consumidos pelos marsupiais Marmosops incanus e Marmosa demerarae no Refúgio de Vida Silvestre Mata do Junco/Sergipe sendo, em parênteses, a frequência de ocorrência (%) dos itens encontrados nas fezes.



Discussão

A maior representatividade das ordens Hymenoptera e Coleoptera na área de estudo foi semelhante à encontrada por Leiner & Silva (2007) para a Mata Atlântica no sudeste do país. De acordo com Carvalho et al. (2005), a ordem Coleoptera é o grupo mais diverso no planeta e, segundo Triplehorn & Johnson (2015), Hymenoptera (Formicidae) é o grupo que possui a maior biomassa em florestas tropicais. Representantes de Coleoptera, Hemiptera, Hymenoptera e Orthoptera contribuíram com a maior parte da biomassa seca no RVSMJ, como também observado por Camargo et al. (2014) em área de Cerrado, decorrentes da maior abundância e tamanho corporal dos indivíduos dessas ordens no ambiente.

As espécies de marsupiais amostradas nesse estudo foram caracterizadas por uma dieta baseada em invertebrados, corroborando outros estudos em áreas de Mata Atlântica que demonstraram o grande consumo de insetos por marsupiais (e.g. Carvalho et al., 1999; Carvalho et al., 2005; Casella & Cáceres, 2006; Fernandez et al., 2006; Leiner & Silva, 2007; Casella, 2011; Pinotti et al., 2011).

Apesar da variação na disponibilidade dos itens alimentares no ambiente ao longo do período de estudo, o consumo dos invertebrados pelas espécies de marsupiais não apresentou essas alterações. Desse modo, nossos dados não corroboram o que foi sugerido por Pinheiro et al. (2002) e Fernandez et al. (2006) para Micoureus (=Marmosa) demerarae que caracterizaram a espécie como oportunista ao ajustar sua alimentação à disponibilidade de recursos no ambiente. A influência da disponibilidade do recurso não é o único fator decisivo na seleção dos itens alimentares, visto que a competição, as preferências na dieta e o retorno energético do alimento são aspectos importantes considerados durante o forrageio das espécies (Perry & Pianka, 1997).

Essas variações no consumo, através de seleção do alimento, foram observadas para Marmosops paulensis (Tate, 1931) na Mata Atlântica (Leiner & Silva, 2007) e Gracilinanus agilis (Burmeister, 1854) no Cerrado (Camargo et al., 2014). Camargo et al. (2014) atribuíram as alterações na frequência de consumo de itens alimentares às altas demandas energéticas e nutricionais, provocadas por períodos de gravidez e lactação, que podem resultar na seleção de insetos por fêmeas. Segundo Fernandez et al. (2006), a seleção de itens alimentares poderia ser maior se os estudos de dieta e disponibilidade de recursos focassem em níveis taxonômicos mais específicos desses itens.

A seleção pelas ordens Lepidoptera, Hemiptera e Coleoptera pode significar uma preferência pelo consumo de itens de maior tamanho corporal e, consequentemente, com maior quantidade de nutrientes disponível. Entretanto,

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o elevado consumo de representantes de Hymenoptera pode não ser decorrente da preferência por esse item alimentar. De acordo com Leiner & Silva (2007), a elevada abundância de formigas em sua área de estudo possivelmente provocou o elevado consumo desse grupo por Marmosops paulensis (Tate, 1931). A ordem Hymenoptera é constituída por insetos sociais que forrageiam em longas trilhas (Triplehorn & Johnson, 2015), o que poderia elevar o seu consumo pela fácil acessibilidade desse recurso. Por outro lado, grupos que apresentam mecanismos de fuga, como pernas saltadoras em Orthoptera (Triplehorn & Johnson, 2015), acabam dificultando a sua captura, o que pode ter provocado o baixo registro deste grupo na dieta dos marsupiais no RVSMJ apesar de sua maior disponibilidade no ambiente.

As análises de dieta através de conteúdo fecal podem interferir na caracterização dos itens consumidos pelas espécies devido à superestimação das ordens de invertebrados que possuem partes rígidas como élitros (Coleoptera), hemiélitros (Hemiptera) e mandíbulas (Hymenoptera) dificilmente digeridos no trato digestório dos marsupiais (Carvalho et al., 2005; Fernandez et al., 2006; Leiner & Silva, 2007). Além disso, também pode ocorrer a subestimação de invertebrados que não possuem corpos rígidos (e.g. Pulmonata e larvas de Lepidoptera) e de polpa de frutos, por serem facilmente digeridas, tendendo ao não registro nas fezes (Dickman & Huang, 1988).

Marmosops incanus e Marmosa demerarae no RVSMJ demonstraram uma dieta primariamente insetívora com seleção dos itens alimentares ao longo de período estudado não diretamente associada à maior disponibilidade dos recursos no ambiente. Essa seleção pode ter ocorrido em decorrência do maior tamanho corporal e qualidade nutricional de representantes, em geral, das ordens Lepidoptera e Hemiptera, por exemplo.

Agradecimentos

A UFS e FAPITEC/SE pelo apoio logístico e a SEMARH/SE pela infraestrutura disponibilizada. A R.H.S. Bezerra pela colaboração durante as campanhas e a D.M. de Melo pela disponibilização dos dados de dieta.

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A família Gesneriaceae na Reserva Biológica Augusto Ruschi, Santa Teresa, ES, Brasil

Josiene Rossini1*, Helio de Queiroz Boudet Fernandes2 & Alain Chautems3

RESUMO: Este trabalho contribui para o conhecimento da flora da Reserva Biológica (Rebio) Augusto Ruschi, Santa Teresa, Espírito Santo, Brasil. A família Gesneriaceae está representada na área de estudo por 12 espécies distribuídas nos gêneros: Codonanthe (2 spp.), Columnea (1 sp.), Nematanthus (5 spp.), Paliavana (2 spp.) e Sinningia (2 spp.). Apresentamos chave para determinação de gêneros e espécies, além de descrições de espécies, ilustrações e comentários ecológicos e de distribuição geográfica.

Palavras-chave: Botânica, Taxonomia, Floresta Atlântica.

ABSTRACT: (The family Gesneriaceae in the Biological Reserve Augusto Ruschi, Santa Teresa, ES, Brazil). This work contributes to the knowledge of the flora of the Augusto Ruschi Biological Reserve, Santa Teresa, Espírito Santo, Brazil. The family Gesneriaceae is represented in the study area with 12 species distributed in the genera: Codonanthe (2 spp.), Columnea (1 sp.) Nematanthus (5 spp.), Paliavana (2 spp.) and Sinningia (2 spp.). We present a key for genera and species, and species descriptions, illustrations and comments ecological and geographical distribution.

Key words: Botany, Taxonomy, Atlantic forest.

1 Museu Nacional do Rio de Janeiro/ Universidade Federal do Rio de Janeiro, Quinta da Boa Vista - São Cristóvão, Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brasil, CEP 20940-040

2 Instituto Nacional da Mata Atlântica, Avenida José Ruschi n° 4 - Centro, Santa Teresa, Espírito Santo, Brasil, CEP 29650-000

3 Conservatoire et Jardin botanique de la Ville de Genève, C. P. 60 CH-1292 Chambésy/GE, Switzerland* Autor para correspondência: [email protected]

Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 39(2):127-147 . Abril-Dezembro de 2017

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Introdução

Gesneriaceae Rich. & Juss. ex DC. pertence a ordem Lamiales, e compreende cerca de 150 gêneros e 3.500 espécies, com distribuição pantropical (Weber et al., 2013). Na América Tropical, encontram-se cerca de 1.200 espécies e 63 gêneros (Chautems & Araújo, 2009; Moeller & Clark, 2013). O centro de diversidade da família nos neotrópicos localiza-se a noroeste da América do Sul (da Colômbia ao Equador), sendo a região Sudeste do Brasil um centro secundário de diversidade (Perret et al., 2006). No Brasil ocorrem aproximadamente 220 espécies, inseridas em 28 gêneros. Para o estado do Espírito Santo, foram registradas até o momento 38 espécies pertencendo a 9 gêneros (BFG, 2015).

O município de Santa Teresa, localizado na região Centro-Serrana do ES, possui três áreas de preservação dentro de seus limites: a Estação Biológica de Santa Lucia, o Parque Natural Municipal de São Lourenço, e a Reserva Biológica (Rebio) Augusto Ruschi (Gonçalves, 1997). A Rebio Augusto Ruschi está inserida na Reserva da Biosfera da Mata Atlântica, pela UNESCO (Corrêa, 1996), constituindo uma das poucas áreas de relicto e endemismo de fauna e flora espírito-santense (Ruschi, 1984), sendo reservada para estudo pelo Estado em 1948 e criada em 1982 pela União com o nome de Reserva Biológica Nova Lombardia, recebendo sua atual denominação em homenagem ao naturalista do mesmo nome em 1986. A Rebio apresenta vegetação primária com aparente exploração seletiva em algumas áreas, sendo a Floresta Ombrófila Densa a formação fitogeográfica predominante, composta por uma alta diversidade de espécies arbóreas. A presença de numerosas epifítas é também notável, com as seguintes famílias se destacando: Gesneriaceae, Piperaceae, Begoniaceae, Araceae, Bromeliaceae e Orchidaceae (Gonçalves, 1997).

O presente estudo teve como objetivo inventariar as espécies da família Gesneriaceae encontradas na Rebio Augusto Ruschi, fornecendo descrições, chaves de identificação, bem como comentários sobre a taxonomia e distribuição das espécies desta família.

Material e Métodos

A área de estudo, Reserva Biológica Augusto Ruschi, está localizada no município de Santa Teresa, Espírito Santo, possui uma superfície de 3.598,41 ha (19°45´00” e 20°00´00” lat. Sul e 40°27´00” e 40°38´00” W). Engloba as nascentes dos rios Piraquê-açú, Timbuí e a microbacia do rio Doce (Gonçalves,

Rossini et al.: Gesneriaceae da Rebio Augusto Ruschi


1997). Ruschi (1979) descreveu três tipos de clima na Rebio, classificados segundo Koeppen como Cwa, Cfa e Cfb. A temperatura média anual máxima é de 23,8°C e mínima de 16,42°C e a precipitação média anual é de 1.630,67 mm, sendo os meses de maio e junho os mais secos e novembro e dezembro os mais úmidos. A vegetação é dos tipos Floresta Pluvial Atlântica Montana e Floresta Ombrófila Densa (Gonçalves, 1997) e a altitude varia de 800 a 1100 m (Tabacow, 1992).

O levantamento das espécies foi feito à partir do material depositado no herbário Museu de Biologia Prof. Mello Leitão (MBML) e consultas ao banco de dados do SpeciesLink (2016) com registro para a Rebio Augusto Ruschi. Adicionalmente, foram realizadas excursões de 2001 a 2003, ao longo das trilhas, linhas de divisa e estrada principal para coleta e observação das espécies na área de estudo. Os materiais foram coletados férteis, preparados de acordo com as técnicas usuais (Peixoto & Maia, 2013) e inclusos no herbário MBML. Flores e frutos foram conservadas em álcool 70% para análise posterior, auxiliando nas descrições e ilustrações, e depositados no herbário MBML.

Os nomes dos autores de táxons foram citados segundo Brummitt & Powell (1992). A terminologia utilizada para a descrição das espécies e da família baseou-se em revisões, divulgações de novas espécies e floras sobre a família (Araujo et al., 2005; Barros et al., 2010; Blaser et al., 2012; Chautems, 1988; Chautems & Matsuoka, 2003; Chautems et al., 2005; Ferreira et al., 2015; Rossini & Chautems, 2007).

É apresentada uma chave de identificação tanto para os gêneros quanto para as espécies, além de descrições elaboradas a partir de materiais coletados na Rebio, e quando necessário, por material adicional de espécimes coletadas no município de Santa Teresa, registradas no MBML. As ilustrações das flores foram confeccionadas através de material fresco, em cultivo na Casa de Vegetação do Instituto Nacional da Mata Atlântica e coleção em álcool do herbário MBML.

Resultados e Discussão

Tratamento taxonômico. A família Gesneriaceae está representada na Reserva Biológica Augusto Ruschi por 12 espécies distribuídas nos gêneros: Codonanthe (2 spp.), Columnea (1 sp.), Nematanthus (5 spp.), Paliavana (2 spp.) e Sinningia (2 spp.).

GESNERIACEAE Rich. & Juss. ex DC. in Essai Prop. Med. Pl. 2: 192. 1816.

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Ervas, subarbustos ou arbustos, epifíticos ou terrestres, às vezes com base do caule tuberosa. Caule ereto, escandente ou pendente, às vezes provido de raízes adventícias. Folhas geralmente opostas, iguais ou anisófilas, simples, membranáceas a crassas; subsésseis a pecioladas; margem inteira, crenada, crenulada, denteada, serrada ou serreada. Brácteas presentes ou ausentes. Inflorescência axilar ou terminal, cimosa ou flores solitárias. Flores zigomórficas, raramente actinomorfas, bissexuadas, protândricas, ressupinadas ou não; cálice gamossépalo, 5 lacínias, verdes a coloridas, margem inteira, dentada ou serreada; corola gamopétala, tubulosa, campanulada, infundibuliforme ou cilíndrica, branca ou colorida, podendo apresentar giba ou ventre acentuado próximo ao ápice, 5 lobos eretos ou revolutos; estames 4, inclusos, estaminódio às vezes presente, anteras coerentes em retângulo ou em disco, rimosas ou poricidas; nectário formado por 1-5 glândulas; ovário súpero, ínfero ou semi-ínfero, bicarpelar, unilocular, placentação parietal; estilete simples; estigma estomatomórfico. Fruto deiscente, seco ou carnoso ou indeiscente bacáceo; sementes pequenas, elípticas, lisas ou estriadas.

Chave para determinação de gêneros e espécies dasGesneriaceae da Reserva Biológica Augusto Ruschi

1. Erva ou arbusto, terrestre, rupícola ou raramente epifítica, sem raízes adventícias, fruto seco..................................................................................... 2

1’. Subarbusto epifítico ou rupícola, com raízes adventícias, fruto carnoso ... 3

2. Caule herbáceo com base perene e tuberosa, corola tubulosa, nectário formado por duas glândulas dorsais unidas e geralmente uma glândula ventral .................................................................................................................. 4. Sinningia

4. Planta epifítica ou rupícola, inflorescência terminal, laxa, 1 flor por bráctea, corola vermelha, bilabiada, anteras coerentes em disco ........................................................................................................... S. cooperi

4’. Planta terrestre ou rupícola, inflorescência axilar, 1-3 flores por folha, corola creme a branca, lobos eretos, anteras coerentes em retângulo ...................................................................................................... S. villosa

2’. Caule lenhoso, base tuberosa ausente, nectário formado por 5 glândulas ......................................................................................................... 5. Paliavana



5. Inflorescência terminal, fasciculada, de 1-4 flores por axila; corola infundibuliforme, verde com máculas vináceas a marrons, lobos revolutos ............................................................................................. P. prasinata

5’. Inflorescência axilar, axilar única, corola campanulada, roxa às vezes com pontuações vináceas na face interna, lobos patentes a revolutos ................................................................................................. P. tenuiflora

3. Corola tubuloso-campanulada de até 2 cm compr. ou tubuloso-ventricosa, anteras com deiscência poricida ................................................ 6. Codonanthe

6. Lâmina glabra, verde discolor, com margem às vezes vinácea, corola branca na face externa, tubuloso-ventricosa com ventre acentuado, face interna amarelada ................................................................... C. gibbosa

6’. Lâmina pubescente, às vezes vinácea na face abaxial, corola creme a rosada externamente, tubuloso-campanulada, fauce com máculas marrons ............................................................................................ C. devosiana

3’. Corola campanulada de 4-6 cm de compr., tubulosa-cilíndrica ou tubulosa-gibosa, anteras com deiscência rimosa ........................................ 7. Columnea

7. Corola tubulosa-cilíndrica e base alargada em relação ao restante do tubo, fruto bacáceo ................................................ Columnea sanguinea

7’. Corola campanulada ou tubulosa-gibosa, fruto carnoso deiscente ........................................................................................... 8. Nematanthus

8. Corola branca, campanulada ............................................................ 9

9. Flores com fragrância, lacínias do cálice oblongo-lanceoladas cobrindo menos da metade do comprimento da corola, interior do tubo da corola com máculas amarelas próximo ao ápice e a base, face interna dos lobos branca ......................................... N. albus

9’. Flores sem fragrância, lacínias do cálice lanceoladas cobrindo ca. de dois terços do comprimento da corola, com guias de néctar amarelas pontuadas de vináceo no interior do tubo, lobos brancos com máculas vináceas na face interna ....................... N. wiehleri

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8’. Corola de cores variadas, exceto branca, tubuloso-gibosa ou infundibuliforme ................................................................................ 10

10. Flores eretas, pedicelo de até 2,3 cm, corola tubuloso-gibosa, 2-3 cm compr. .......................................................................... 11

10’. Flores pendente-ressupinadas, pedicelo de 4-17 cm, corola infundibuliforme lateralmente achatada próxima ao ápice, 4-5,5 cm compr. N. crassifolius

11. Cálice com lacínias ovado-elípticas, verde, pubescentes, corola vermelho-alaranjada com listras amarelas na base dos lobos, com tricomas seríceos .................... N. sericeus

11’. Cálice com lacínias truladas, vermelhos com base amarelada a esverdeada, glabras, corola vermelho-alaranjada, glabra ............................................. N. kautskyi

Codonanthe (Martius) Hanstein, Linnaea 26. 209. 1854.

Subarbusto, epifítico ou rupícola, raízes adventícias presentes. Folhas isófilas. Inflorescência em cimeira, axilares; corola tubuloso-ventricosa ou tubuloso-campanulada, branca; anteras coerentes em retângulo, com deiscência poricida. Fruto bacáceo.

1. Codonanthe devosiana Lemaire, Ill. Hort. 2: t. 56. 1855. (Fig.1, A)

Subarbusto 0,2-0,4 m alt., epifítico, raramente rupícola. Caule pendente ou escandente, pubescentes. Entrenós 1,2-2 cm compr. Folhas com pecíolo 2-3 mm, verde, pubescente; lâmina 0,9-1,8 x 0,6-1,1 cm, verdes, às vezes com face abaxial vinácea, densamente pubescente, elípticas a orbiculares, ápice obtuso, base obtusa, margem inteira. Inflorescência com 1-2 flores por axila, pedicelo 3-6 mm compr., avermelhado, pubescente; cálice soldado na base por 1,5 mm, lacínias 3-4 x 0,5-1 mm, lineares, verdes a avermelhadas, densamente pubescente, margem inteira; corola 13-18 mm compr., tubuloso-campanulada, pubescente, base do tubo com 3 mm diâm., ápice do tubo 6-6,6 mm diâm., creme a rosada exteriormente, amarelada com máculas marrons na fauce, lobos 3x4 mm, eretos a patentes; filetes 8-9 mm compr.; ovário 2 mm compr., pubescente, branco, estilete 8 mm compr., branco, glabro. Fruto 1,0-1,2 cm compr., laranja, pubescente.



Na Rebio Augusto Ruschi, foi encontrada em local de borda de mata e próxima a uma clareira (observação direta). Ocorre nas matas costeiras dos estados da BA, ES, RJ, SP, PR, SC e RS (Chautems & Matsuoka, 2003; BFG, 2015). Floresce de junho a setembro e frutifica de fevereiro a agosto. Dentre as espécies do gênero Codonanthe conhecidas, somente C. devosiana e C. serrulata Chautems apresentam caule, folhas e flores pubescentes, estas se diferenciam pela margem da lâmina foliar: inteira em C. devosiana e nitidamente serreada C. serrulata.

Material examinado: BRASIL. ESPÍRITO SANTO: Santa Teresa, Reserva Biológica Augusto Ruschi, 13.VIII.2002, fl., R. R. Vervloet 701 (MBML); 27.II.2009, est., Rossini, J. 694 (MBML).

Material adicional examinado: BRASIL. ESPÍRITO SANTO: Santa Teresa, Estação Biológica de Santa Lúcia, 05.IX.2001, fl., L. Kollmann 4525 (MBML 15019); 06.VII.1989, bt., W. Boone 1297 (MBML 5655).

2. Codonanthe gibbosa Rossini & Chautems, Candollea 62 (2): 215-220. 2007. (Fig.1, B)

Subarbusto 0,5-1 m alt., epifítico. Caule pendente, filiforme, glabrescente, pubescente próximo ao ápice. Entrenós 1,5–2 cm compr. Folhas com pecíolo 1,4-2,6 mm, verde, pubérulo; lâmina 1,4-2 x 0,8-1 cm, discolores, glabra, ovado-orbiculares, ápice agudo, base obtusa, margem inteira, às vezes vinácea e levemente ciliada. Inflorescência com 1 flor por axila, pedicelo 6-11 mm, verde, pubescente, levemente sigmóide em material fresco; cálice soldado na base por 2 mm, lacínias 5,6-7x2,5-4 mm, oblongo-lineares, ápice verde e base avermelhada, pubérulas, margem inteira, avermelhada; corola 15-18 mm compr., tubuloso-ventricosa, glabra, base do tubo 4,5 mm diâm., ápice do tubo 7,6 mm diâm., formando ventre acentuado, branca, base dos lobos amarela na face interna, lobos 3-8x3-6 mm, desiguais, inferior ereto a convexo, pubérulos, tricomas glandulares na face interna; filetes 7-8 mm compr.; ovário 2,5–3 mm compr., viloso, branco, estilete 7 mm compr., branco, glabro. Fruto 0,9-1,1 cm compr., amarelo, globoso com ápice afunilado, glabro.

Na Rebio Augusto Ruschi, a espécie é geralmente encontrada próxima a rios e córregos, sua floração ocorre de agosto a outubro e frutifica de dezembro a fevereiro. Codonanthe gibbosa é endêmica do estado ES, e até o momento os registros se restringem aos municípios de Alfredo Chaves e Santa Teresa (Rossini & Chautems, 2007). Dentre as 11 espécies descritas de Codonanthe, C. gibbosa se diferencia facilmente pelo caule filiforme, pela corola com ventre

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protuberante, e é a única com ausência de pontuações vináceas na face interna da corola.

Material examinado: BRASIL. ESPÍRITO SANTO: Santa Teresa, Reserva Biológica Augusto Ruschi, 27.IX.2001, fl., Kollmann 4784 (MBML); 04.IX.2002, fl., R. R. Vervloet 821 (MBML, RB); 03.X.2002, fl., R. R. Vervloet 1140 (MBML); 08.X.2002, fl., R. R. Vervloet 1171 (MBML, RB); 31.I.2003, fr., J. Rossini 217 (MBML); 02.IX.2003, fl., J. Rossini 506 (MBML); 27.VIII.2003, fl., J. Rossini 500 (MBML, RB); 22.VIII.2012, fl. T.B. Flores, 1056 (ESA); 23.VIII.2012, fl. T.B. Flores, 1085 (ESA); 22.VIII.2012, fl. T.B. Flores, 1063 (ESA).

Material adicional examinado: BRASIL. ESPÍRITO SANTO: Santa Teresa, Nova Lombardia, 18.XI.2005, fl., L. Kollmann 8463 (MBML); 18.XI.2005, fl., A. P. Fontana 1785 (MBML); Lombardia, Alto Santo Antônio, 06/II/2009, est., J. Rossini 686 (VIC).

Columnea Linnaeus, Sp. Pl. 638. 1753.

Subarbusto, epifítico ou rupícola, raízes adventícias presentes. Folhas fortemente anisófilas. Inflorescência em cimeira, axilares, brácteas presentes; corola tubulosa-cilíndrica, amarelada; anteras coerentes em retângulo, com deiscência rimosa. Fruto bacáceo.

3. Columnea sanguinea (Persoon) Hanstein, Linnaea 34. 384. 1865. (Fig.1, C-D)

Subarbusto 0,4-1,2 m alt., epifítico ou rupícola. Caule escandente, ereto. Entrenós 1-6 cm. Folhas com pecíolo 0,1-1,2 cm, verde, pubescente; lâminas maiores 18-26x4,5-7,6 cm, menores 1,8-6x0,5-2 cm, decussadas, discolores, pubescentes, as maiores obovadas, as menores ovadas, membranáceas, ápice acuminado, base assimétrica, margem denteada com tricomas avermelhados. Inflorescência com 1 flor por axila, pedicelo 4 mm, verde, pubescente; brácteas (2) 9-10 mm compr., lineares; cálice soldado na base por 1 mm, lacínias 1,5-2,3 cm compr., lanceoladas, desiguais, lobos ápice acuminado, pubescente, margem serreada com tricomas avermelhados; corola 2,5-3 cm compr,, tubulosa-cilíndrica, amarelada, vilosa, base do tubo de 4 mm diâm., porção estreita em 3 mm diâm., ápice 4 mm diâm., lobos 3x2 mm, eretos, iguais, margem com tricomas avermelhados, face interna glabra; filetes 15 mm compr., glabros; ovário 3-4 mm compr., pubescente, branco, estilete 17-19 mm compr., branco, glabro. Fruto 0,8-1,4 cm compr., verde a amarelado, glabro.



Na Rebio foi coletada em local sombreado e úmido, floresce de setembro a dezembro, flores e frutos podem ser encontrados no mesmo indivíduo. De ampla distribuição ocorre na Bolívia, Colômbia, Costa Rica, Cuba, República Dominicana, Equador, Guiana Francesa, Haiti, Peru, Suriname, Trindade e Tobago e Venezuela (Skog & Boogan, 2007). No Brasil, ocorre nos estados AM, RO, RR, AL, BA, CE, PE e ES (BFG, 2015). A espécie se difere facilmente das outras Gesneriaceae registradas para a Rebio, principalmente por apresentar folhas fortemente anisófilas, com lâminas grandes (medindo de 18-26 cm) de base assimétrica, e corola tubulosa-cilíndrica amarelada e vilosa.

Material examinado: BRASIL. ESPÍRITO SANTO: Santa Teresa, Reserva Biológica Augusto Ruschi, 01.VIII.2002, fr., R. R. Vervloet 640 (MBML); 08.VIII.2002, fr., R. R. Vervloet 676 (MBML); 04.IX.2002, fl., R. R. Vervloet 829 (MBML); 05.XI.2002, fr. e fl., R. R. Vervloet 1342 (MBML); 03.XII.2002, fl., R. R. Vervloet 1387 (MBML).

Nematanthus Schrader, Gott. Gel. Anz. 1: 718. 1821. 4.

Subarbusto, epifítico ou rupícola, raízes adventícias presentes. Folhas anisófilas ou subiguais. Inflorescência em cimeira, axilares; flores ressupinadas ou não-ressupinadas, pendentes ou eretas, fragrância ausente ou presente; corola campanulada ou tubulosa-gibosa, branca, vermelha, vermelho-alaranjada; anteras coerentes em retângulo, com deiscência rimosa. Fruto cápsula loculicida.

4. Nematanthus albus Chautems, Selbyana 25: 2. 2005. (Fig.1, E)

Subarbusto 0,4-0,8 m alt., epifítico. Caule escandente ou pendente, pubescente. Entrenós 1,5–3 cm. Folhas anisófilas, pecíolo 0,8-2,5 cm, verde, pubescente; lâminas foliares maiores 6-10x2,5-3,5 cm, menores 2,5-3,5x1,5-2 cm, discolores, às vezes com a face abaxial vinácea, ovadas, pubescentes com tricomas glandulares, ápice acuminado, base cuneada, margem subinteira. Inflorescência com 1 flor por axila, flores não-ressupinadas, eretas, fragrância cítrica; pedicelo 4-6 mm, verde, pubescente; cálice soldado na base por 3-6 mm, lacínias 1,8-2 cm compr., verdes, oblongo-lanceoladas, cobrindo menos da metade do comprimento da corola, pubescente, ápice agudo, margem inteira; corola 4,5–5,5 cm compr., campanulada, branca, interior com máculas amarelas próximo ao ápice e máculas roxas a vináceas na base, pubescente, lobos 10–12x12–15 mm, eretos, brancos; filetes 2,5 cm compr., brancos, glabros; ovário 8 mm compr., glabro, branco, estilete 3 cm compr., glabro, branco. Fruto 1,7–2 cm compr., vináceo, glabro.

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Na Rebio Augusto Ruschi, foi encontrada em locais sombreados a semi-sombreados, floresce de janeiro a abril, frutifica de janeiro a julho. Ocorre nos estados de AL, PE, BA e ES (BFG, 2015). As flores de N. albus, com corola branca tubuloso-campanulada, se assemelham as de N. wiehleri, e estes distinguem-se dos outros Nematanthus encontrados na Rebio, os quais geralmente apresentam corola de outras cores e giboso-ventricosa. Quando florido, N. albus se diferencia de N. wiehleri pela presença de fragrância cítrica e lobos da corola brancos.

Material examinado: BRASIL. ESPÍRITO SANTO: Santa Teresa, Reserva Biológica Augusto Ruschi, 05.II.2003, fl., J. Rossini 237 (MBML, RB); 22.I.2003, fr., J. Rossini 208 (MBML); 01.IV.2003, fl., R. R. Vervloet 2092 (MBML); 10.VII.2003, fr., J. Rossini 361 (MBML).

5. Nematanthus crassifolius (Schott) Wiehler, Selbyana 5: 382. 1981. (Fig.1, F)

Subarbusto 0,5-1,5 m alt., epifítico ou rupícola. Caule escandente, glabro, raízes adventícias presentes. Entrenós 2-7 cm. Folhas anisófilas, pecíolo 0,3-2,2 cm, verde, às vezes vináceo, pubérulo; lâminas foliares maiores 5,3–14x2–3,5 cm, menores 3-5,5x1,4-2,5 cm, discolores, face abaxial às vezes vinácea, elípticas a lanceoladas, glabras, ápice cuspidado, base cuneada, margem inteira. Inflorescência com 1-2 por axila, flores ressupinadas, pendentes, fragrância ausente; pedicelo 4–17 cm, verde a vináceo, pubérulos; cálice soldado na base por 3-4 mm, lacínias 1,6-3 cm compr., verde a vináceas, ovado-oblongas, pubescente na face externa, glabro na face interna, ápice acuminado, margem levemente serreada a inteira; corola 4-5,5 cm compr., infundibuliforme lateralmente achatada próximo ao ápice, vermelha, pubérula, lobos 5-8x12-15 mm, revolutos; filetes 3,5-4 cm compr., brancos, glabros; ovário 6 mm compr., pubérulo, estilete 4 cm compr., branco, pubescente. Fruto de 1,5-3 cm compr., verde a vináceo, pubérulo.

Nematanthus crassifolius pode ser considerada uma espécie comum na Rebio, as populações foram observadas em pequenos afloramentos de rocha próximo a córregos até como epífitas sobre arbustos, em locais sombreados ou a pleno sol. É a única espécie de Gesneriaceae na Rebio que apresenta a flor pendente. A coloração do cálice pode variar de verde, avermelhado ou vináceo dependendo do ambiente onde é encontrada. Floresce de abril a setembro, frutifica fevereiro a abril. É endêmica da região sudeste (BFG, 2015), ocorrendo em altitudes entre 400 a 1400 m. Apresenta como característica marcante dentre as espécies encontradas na Rebio as flores pendente-ressupinadas (Araujo et al., 2005; Blaser et al., 2012).



Material examinado: BRASIL. ESPÍRITO SANTO: Santa Teresa, Reserva Biológica Augusto Ruschi, 18.IX.2001, fl., L. Kollmann 4626 (MBML); 16.IV.2002, fl., R. R. Vervloet 122 (MBML); 23.VII.2002, fr., R. R. Vervloet 518 (MBML); 03.X.2002, fr., R. R. Vervloet 1125 (MBML); 05.IX.2002, fl., R. R. Vervloet 858 (MBML); 11.III.2003, fr., R. R. Vervloet 1957 (MBML); 01.IV.2003, fr., R. R. Vervloet 2103 (MBML); 16.IV.2003, fl., R. R. Vervloet 2244 (MBML); 29.IV.2003, fl., R. R. Vervloet 2324 (MBML); 13.V.2003, fl., J. Rossini 315 (MBML); 13.II.20003, fr., J. Rossini 255 (MBML); 10.VII.2003, fr., J. Rossini 359 (MBML); 05.II.2003, fl., J. Rossini 231 (MBML); 03.IV.2003, bt. J. Rossini 311 (MBML); 15.II.2007, fl., R.C. Britto 176 (MBML).

6. Nematanthus kautskyi Chautems & Rossini, Selbyana 25:2. 2005. (Fig.1, G)

Subarbusto 0,3-1,5 m alt., epifítico. Caule escandente com base lenhosa, glabra. Entrenós 1-5 cm. Folhas anisófilas, pecíolo 0,5-1,2 cm, avermelhado; lâminas foliares 1,5-8,5x0,7-4 cm, face adaxial verde escura e face abaxial verde clara com pequenos pontos vináceos nas lâminas jovens, elípticas, crassas, glabras, ápice agudo, base cuneada, margem inteira. Inflorescência com 1-2 por axila, flores não-ressupinadas, eretas, fragrância ausente; pedicelo 1-2,3 cm, vermelho, glabro; cálice soldado em 4 mm, lacínias 1-1,4x0,6-0,8 cm, truladas, vermelhas com base amarelada a esverdeada, glabras, ápice agudo, margem inteira; corola 2-2,5 cm compr., tubuloso-gibosa, com uma compressão lateral anterior à giba, vermelho-alaranjada, crassa, glabra, base tubulosa 1-1,5 cm compr., giba 0,9-1,4 cm diâm., lobos 2x2 mm, eretos; filetes 2 cm compr., brancos, glabros; ovário 5-6 mm compr., base amarela, ápice alaranjado, glabro, estilete 13 mm, branco, glabro. Fruto de 1-1,2 cm compr., amarelo, glabro.

A espécie foi encontrada na Rebio como epífita no dossel a cerca de 15m de alt., floresce de março a setembro, às vezes flores e frutos são encontrados no mesmo indivíduo. Como característica marcante dentre as espécies de Gesneriaceae da Rebio, N. kautskyi possui flores com corola tubuloso-gibosa, vermelho-alaranjada, glabra e de consistência resistente. Ocorre nas florestas úmidas do estado do ES e norte do RJ (Chautems et al., 2005; BFG, 2015).

Material examinado: BRASIL. ESPÍRITO SANTO: Santa Teresa, Reserva Biológica Augusto Ruschi, 13.III.2002, fl., L. Kollmann 5655 (MBML, RB); 24.X.2002, fr., R. R. Vervloet 1267 (MBML).

Material adicional examinado: BRASIL. ESPÍRITO SANTO: Santa Teresa, Estação Biológica de Santa Lúcia, 13.VIII.2003, fl. e fr., L. Kollmann 6292 (MBML).

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Figura 1. A. Codonanthe devosiana Lem., flor; B. Codonanthe gibbosa Rossini & Chautems, flor; C-D. Columnea sanguinea (Pers.) Steud., C. lacínia do cálice, D. Corola; E. Nematanthus albus Chautems, flor; F. Nematanthus crassifolius (Schott) Wiehler, flor; G. Nematanthus kautskyi Chautems & Rossini, flor (A, R. R. Vervloet 701; B, J. Rossini 500; C-D, R. R. Vervloet 640; E, J. Rossini 237; F, J. Rossini 315; G, L. Kollmann 6292).



7. Nematanthus sericeus (Hanstein) Chautems, Candollea 39: 299. 1984. (Fig.2, A)

Subarbusto 0,3-0,6 m alt., epifítico ou raramente rupícola. Caule ereto ou escandente, pubescente nas porções mais jovens dos ramos. Entrenós 1-4 cm. Folhas subiguais, pecíolo 0,3-10 cm, pubescente, verde a levemente vináceo; lâminas foliares 3–4x1–1,5 cm, elípticas, verdes, crassas, pubescente na face adaxial e serícea na face abaxial, ápice acuminado, base aguda, margem inteira. Inflorescência com 1-2 por axila, não-ressupinadas, eretas, fragrância ausente; pedicelo 3-7 mm, verde, viloso; cálice soldado na base por 2 mm, lacínias 8-14x3-4 mm, verdes, pubescentes, ovado-elípticas, ápice acuminado, margem inteira; corola 2,5–3 cm compr., tubuloso-gibosa, vermelho-alaranjada com estrias amarelas na base dos lobos, pubescente, base tubulosa 0,6-1,2 cm compr., giba 0,9-1,2 cm diâm., lobos 3x3 mm, amarelos eretos; filetes 1,6-2,5 cm compr., brancos, glabros, anteras coerentes em retângulo, com deiscência rimosa; ovário 3-4 mm compr., branco, pubescente, estilete 1,3-2,2 cm compr., branco, pubescente. Fruto de 1-1,3 cm compr., amarelo, pubescente.

Ocorre na Serra do Cipó em MG, na Serra dos Órgãos no RJ, na Serra do Mar em SP (BFG, 2015) e este registro na Rebio Augusto Ruschi foi o primeiro para o estado do ES. Floresce em dezembro. Possui corola tubuloso-gibosa, com tricomas seríceos, é vermelho-alaranjada com estrias amarelas que têm início nos lobos e se estendem até a porção mediana da giba.

Material examinado: BRASIL. ESPÍRITO SANTO: Santa Teresa, Reserva Biológica Augusto Ruschi, 03.X.2002, fl., R. R. Vervloet 1141 (MBML).

Material adicional examinado: ESPÍRITO SANTO: São Roque do Canaã, Alto Misterioso, 05.XI.2007, fl., L. Kollmann 10116 (MBML); Santa Maria de Jetibá, Rio das Pedras, 20.I.2003, fr., L. Kollmann 5920 (MBML).

8. Nematanthus wiehleri Chautems & Peixoto, Selbyana 25: 2. 2005. (Fig.2, B)

Subarbusto 35-70 cm alt., epifítico. Caule escandente, pubescente. Entrenós 0,6–2,2 cm. Folhas anisófilas, pecíolo 0,4–1,2 cm, verde, pubescente; lâminas foliares grandes 8-12x1,5–2 cm, pequenas 4,5-6x0,8-1,5 cm, discolores, elíptica a obovada, crassas, pubescentes com pelos glandulares, ápice acuminado, base atenuada, margem serrada. Inflorescência com 1 flor por axila, flores não-ressupinadas, eretas, fragrância ausente; pedicelo 4-7 mm, verde, pubescente; cálice soldado na base por 5 mm, lacínias 3–3,5 cm compr., cobrindo ca. de

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dois terços do comprimento da corola, verdes, lanceoladas, pubescente, ápice agudo, margem inteira; corola 4-5 cm compr., campanulada, branca, com guias de néctar amarelas pontuadas de vináceo no interior do tubo, pubescente, lobos 10-12x12-15 mm, eretos, brancos, com máculas vináceas na face interna; filetes 3 cm compr., brancos, glabros; ovário 6 mm compr., glabro, estilete 3 cm, branco, glabro. Fruto de 1,7–2 cm compr., vináceo, glabro.

Na Rebio Augusto Ruschi, ocorre como epífitas sobre árvores próximas aos rios e córregos, floresce de dezembro a janeiro e frutifica fevereiro. Ocorre nos estados MG e ES (Chautems et al., 2005; BFG, 2015). Se assemelha a N. albus quanto ao hábito e forma da flor, e é diferenciada pela forma da lâmina foliar (elíptica em N. albus vs. lanceolada em N. wiehleri), tamanho do cálice (15-25 mm em N. albus vs. 25-35 mm em N. wiehleri), máculas vináceas nos lobos da corola e ausência de fragrância.

Material examinado: BRASIL. ESPÍRITO SANTO: Santa Teresa, Reserva Biológica Augusto Ruschi, 09.I.2002, fl., L. Kollmann 5277 (MBML); 03.X.2002, est., R. R. Vervloet 1146 (MBML).

Material adicional examinado: BRASIL. ESPÍRITO SANTO: Santa Teresa, Parque Natural Municipal de São Lourenço, 27.X.1998, fl. L. Kollmann 794 (MBML); Estação Biológica de Santa Lúcia, 17.XII.2005, fr., J. Rossini 568 (MBML); Nova Lombardia, 18.X.2006, fl., L. Kollmann 9378 (MBML);

Paliavana Vandelli, Fl. Lusit. Brasil. Spec. 40. 1788.

Arbustos, rupícola ou terrestre, raízes adventícias ausentes. Caule sem base tuberosa. Folhas levemente isófilas, opostas ou 3-verticiladas. Inflorescência em cimeira ou fasciculada, terminal ou axilar; flores eretas; corola campanulada ou infundibuliforme, verde ou roxo claro; anteras coerentes em retângulo, com deiscência rimosa. Fruto cápsula loculicida.

9. Paliavana prasinata (Ker Gawler) Bentham, Gen. Pl. 2: 1003. 1876. (Fig.2, C)

Arbusto 1,5-4 m alt., rupícola ou terrestre. Caule lenhoso, glabro, decíduo na base. Entrenós 1,5–8 cm. Folhas levemente isófilas, opostas; pecíolo 5 mm, verde a avermelhado; lâminas foliares 4-16x2,7-8,5 cm, face adaxial verde escura, pubescente, abaxial verde clara, oblongo-elíptica, ápice agudo a levemente acuminado, base cuneada, margem serreada. Inflorescência fasciculada, terminal, 1-4 flores por axila; pedicelo 1,5-2,2 cm compr., verde,



pubérulo; cálice soldado na base por 15 mm, verde, tomentoso, lacínias triangulares, 12-16x9 mm, subiguais, margem inteira; corola 2,5-3,5 cm compr., infundibuliforme com dorso arqueado, base 11 mm diâm., porção estreita 8 mm diâm., porção arqueada 22 mm diâm., pubescente com face interna glabra, verde com máculas vináceas a marrons, lobos 15x10-12 mm, revolutos, subsiguais; filetes 2,8 cm compr., brancos; nectário formando por 5 glândulas, levemente unidas na base; ovário 6 mm compr., verde, glabro, estilete 2,5 cm compr., levemente exsertos, esverdeado, tomentoso. Fruto 1,3-2,1 cm compr., verde a marrom.

Na Rebio Augusto Ruschi, foi encontrada em afloramentos dentro da mata. Habita afloramentos rochosos associados a Floresta Atlântica nos estados de ES, RJ e MG (Chautems, 2002; BFG, 2015). Floresce de abril a agosto, podendo apresentar flores e frutos no mesmo indivíduo. Diferencia-se facilmente dentre as espécies de Gesneriaceae da Rebio pelo hábito arbustivo e corola verde com máculas marrons.

Material examinado: BRASIL. ESPÍRITO SANTO: Santa Teresa, Reserva Biológica Augusto Ruschi, 09.IV.2002, fl. e fr., R. R. Vervloet 80 (MBML); 11.VI.2002, fl. e fr., R. R. Vervloet 343 (MBML); 28.VIII.2002, fr., R. R. Vervloet 781 (MBML); 10.IV.2003, fl., R. R. Vervloet 2233 (MBML); 10.VII.2003, fl. e fr., J. Rossini 364 (MBML).

Material adicional examinado: BRASIL. ESPÍRITO SANTO: Santa Teresa, Penha, 05.VII.2005, fl. L. Kollmann 7892 (MBML); Lombardia, 30.VII.2009, fl. J. Rossini 700 (MBML).

10. Paliavana tenuiflora Mansfeld, Repert. Spec. Nov. Regni. Veg. 38: 27.1935. (Fig.2, D)

Arbusto 1-3 m alt., rupícola. Caule lenhoso, sem base tuberosa, pubescente na extremidade dos ramos, não decíduo na base. Entrenós 1,5–3 cm. Folhas isófilas, opostas a 3-verticiladas; pecíolo 1-3,5 cm, ferrugíneo a avermelhado; lâminas foliares 5,5-11,5x2,5-4,2 cm, discolores, face adaxial pubescente, face abaxial pubescente, elíptica, ápice agudo, base cuneada, margem serreada. Inflorescência axilar, uniflora. Inflorescência em cimeira, axilar, 1 flor por axila; pedicelo 1,3-1,8 cm compr., verde; cálice soldado na base por 7–16 mm, oval-arredondado, verde, tomentoso, lacínias 13-17x8-13 mm, subiguais, margem inteira, levemente vinácea; corola 4,5-5 cm compr., campanulada, base 5-6 mm de diâm., porção estreita em 4-5 mm diâm., porção alargada 22-24 mm diâm.,

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pubérulas, roxo claro com pontuações vináceo no interior do tubo, lobos 15-18x9-13 mm, patentes a revolutos, subiguais; filetes 2-2,5 cm compr., brancos, glabros; nectário formado por 5 glândulas, livres; ovário 4 mm compr., verde, pubescente, estilete 2 cm compr., branco, pubescente. Fruto 1,5-1,7 cm compr., verde a marrom.

Na área de estudo foi encontrada em afloramentos rochosos e próximo a cachoeiras. Ocorre em mata ciliar e afloramentos do Cerrado e da Mata Atlântica nos estados de PB, PE, AL, BA, MG (Chautems, 1991), PB (BFG, 2015), e registrada na Região Central Serrana do ES (Rossini, 2009). Floresce de março a junho e frutifica em agosto. Possui o hábito e folhas muito semelhantes a P. prasinata, diferencia-se pelas flores solitárias nas axilas das folhas, forma do cálice (lobo oval-arredondado em P. tenuiflora vs. lobos triangulares em P. prasinata) e corola roxa.

Material examinado: Santa Teresa, Rebio Augusto Ruschi, 04.III.2004, fl., R. R. Vervloet 2613 (MBML).

Material adicional examinado: Santa Teresa, Santo Anselmo, 11.V.2006, fl., Kollmann 9041 (MBML).

Sinningia Nees, Ann. Sci. Nat. (Paris) 6: 297. 1825

Ervas, rupícola ou terrestre, raízes adventícias ausentes. Caule com porção anual, apical decumbente ou ereto, totalmente herbáceo ou às vezes com base sublenhosa, e porção perene, basal tuberosa. Folhas levemente anisófilas a anisófilas. Inflorescência cimosa, terminal ou axilar, laxa ou ereta, flores na axila das brácteas ou na axila das folhas; corola tubulosa ou tubulosa com giba dorsal, branca, creme ou vermelha; anteras coerentes em retângulo ou coerentes em disco, com deiscência rimosa. Fruto cápsula loculicida.

11. Sinningia cooperi (Paxton) Wiehler, Selbyana 1: 32. 1975. (Fig.2, E)

Ervas, 40-50 cm alt., epífita ou rupícola. Caule decumbente, totalmente herbáceo, pubescente, verde a vináceo. Entrenós 3-9,5 cm. Folhas levemente anisófilas, pecíolo 0,5-3,5 cm, vináceo, pubescente; lâminas 4-11x3-7,5 cm, verdes, pubescentes, ovado-orbiculares, ápice levemente arredondado a agudo, base cordada, margem crenulada, nervuras vináceas na face adaxial, lâminas às vezes decíduas na base. Inflorescência terminal, laxa, 1 flor na axila de brácteas; pedicelo 2-3,5 cm, avermelhado a vináceo, pubérulo; cálice soldado



na base por 3 mm, 1-2x3-5 mm, lacínias triangulares, verdes, às vezes com base vinácea, pubérulas, margem inteira; corola 5,5-6 cm compr., vermelha, pubérula, tubulosa, base 6 mm com 5 saliências, constricta em 4 mm diâm., alargada em 8-10 mm diâm., 2-labiada, lobos (2) dorsais unidos, eretos, 12-16x5-6 mm, (2) laterais, eretos a revolutos, 6-10x1 mm, ventral, 4x2 mm; estames levemente exsertos, filetes 3,5 cm compr., avermelhados, glabros; nectário formado por 2 glândulas dorsais, unidas; ovário 5-7 mm compr., vermelho, pubérulo, estilete exserto, 4-5 cm compr., avermelhado, pubérulo. Fruto não observado.

Foi encontrada na área de estudo em afloramentos rochosos em local sombreado. Ocorre nos estados do ES, RJ, SP, PR, SC (BFG, 2015). Floresce em maio. Dentre as espécies de Sinningia descritas até o momento, assemelha-se a S. magnifica (Otto & Dietrich) Wiehler pela forma e coloração da corola, e a principal diferença entre elas é o caule sempre decumbente e a inflorescência, com flores nas axilas das brácteas em S. cooperi vs. caule ereto ou decumbente, mas flores sempre nas axilas de folhas em S. magnifica.

Material examinado: BRASIL. ESPÍRITO SANTO: Santa Teresa, Reserva Biológica Augusto Ruschi, 21.V.2002, fl., L. Kollmann 5670 (MBML 16731); 27.VIII.2003, est., J. Rossini 503 (MBML).

Material adicional examinado: BRASIL. ESPÍRITO SANTO: Santa Teresa, 25 de julho, 15.VII.1987, fl., H. Q.B. Fernandes 2168 (MBML); Santo Henrique, 26.I.2005, fl., L. Kollmann 7309 (MBML).

12. Sinningia villosa Lindley, Bot. Reg. 13: t. 1112. 1827. (Fig.2, F)

Erva 25-60 cm alt., rupícola ou terrestre. Caule ereto, às vezes com base sublenhosa, pubescente no ápice, verde a vináceo. Entrenós 1-8 cm. Folhas anisófilas, opostas, pecíolo 1,5-6,5 cm, vináceo, pubescente; lâminas 7-13X3–7 cm, face adaxial verde escura, face abaxial vinácea, pubescente, ovado-oblongas, ápice acuminado, base cordada a obtusa, margem crenulada. Inflorescência axilar, ereta, 1-3 flores na axila das folhas; pedicelo 0,2-0,7 cm, verde a vináceo, pubescente; cálice soldado na base por 3-6 mm, 10-26x3-10 mm, lacínias lineares a lanceoladas, base verde com ápice dos lobos vináceo, pubescente exteriormente, glabrescente internamente, margem inteira; corola 3,5-4 cm compr., branca a creme, com máculas vináceas próximo a base, pubescente, tubulosa, base 7 mm diâm., constricta em 4 mm diâm., giba dorsal 9-11 mm diâm., lobos 8-10x11-15 mm, eretos, desiguais, face interna glabra; filetes 2,6-3 cm compr., brancos, glabros, anteras coerentes em retângulo;

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Figura 2. A. Nematanthus sericeus (Hanst.) Chautems, flor; B. Nematanthus wielheri Chautems, flor; C, Paliavana prasinata (Ker Gawl.) Benth., flor; D. Paliavana tenuiflora Mansf., flor; E. Sinningia cooperi (Paxt.) Wiehler, flor; F. Sinningia villosa Lindl., flor. (A, R. R. Vervloet 1141; B, R. R. Santos s/n°; C, J. Rossini 556; D, R. R. Vervloet 2613; E, L. Kollmann 5670; F, L. Kollmann 7395).



nectário formado por 2 glândulas dorsais, 2-lobadas e às vezes uma glândula ventral menor; ovário 5 mm compr., púrpuro a vináceo, pubescente; estilete 2,5-3 cm compr., branco, glabro. Fruto jovem, 2,4 cm compr., ovóide, vináceo, pubescente.

Na Rebio foi encontrada próxima a rios e córregos, com distribuição para os estados de MG, ES e RJ (BFG, 2015). Floresce em março. Apresenta formato da corola tubuloso com giba dorsal e coloração branca, difere de S. cooperi pela corola tubulosa, bilabiada e vermelha. Na área de estudo os indivíduos de S. villosa, apresentaram porte menor (25-45 cm) do que é observado comumente para a espécie (40-60 cm), possuindo porção ereta do caule de consistência sublenhosa e perene; as lacínias do cálice alcançam além da porção mediana da corola e apresentam flores com odor fétido. Na descrição do tipo desta espécie, o caule é herbáceo e anual; o cálice possui lacínias com comprimento até a porção mediana da corola (Lindley, 1827).

Material examinado: BRASIL. ESPÍRITO SANTO: Santa Teresa, Reserva Biológica Augusto Ruschi, 06.III.2003, fl., R. R. Vervloet 1943 (MBML); 11.III.2005, fl., L. Kollmann 7395 (MBML).

Material adicional examinado: BRASIL. ESPÍRITO SANTO: Santa Teresa, Country Club, 16.X.1986, fl., H. Q. B. Fernandes 1797 (MBML).

Agradecimentos

A primeira autora agradece ao Instituto Nacional da Mata Atlântica (Museu de Biologia prof. Mello Leitão): direção, curadoria do herbário MBML, seus funcionários, estagiários, pesquisadores associados e terceirizados pelo apoio a pesquisa e formação profissional, e ao projeto Biodiversidade do ES (subprojeto Flora de Santa Teresa – financiamento CNPq – processo 400360/01-2) pelo apoio financeiro para execução deste trabalho.

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A literatura citada no texto deverá mencionar o último sobrenome do autor e a data da publicação (Passamani, 1973; Laps & Chiarello, 1989). Quando se tratar de mais de dois autores, a citação deverá conter o último sobrenome do primeiro autor seguido de et al., e a data da publicação (Zortéa et al.,1994). Estes trabalhos serão relacionada em ordem alfabética sob o título Literatura Citada, segundo o último sobrenome dos autores. Indique o nome completo das publicações. Não abrevie. Exemplos de referências são:Vieira, F. & Gasparini, J. L. 2007. Os Peixes Ameaçados de Extinção no Estado do Espírito Santo, p. 87-104. In: Pas-

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Nova SérieVolume 39 Número 2 - Abril/Dezembro de 2017

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Aspectos de vida de Odontophrynus carvalhoi Savage & Cei, 1965 (Amphibia, Anura, Odontophrynidae) em um brejo de altitude no Nordeste brasileiro - Life aspects of Odontophrynus carvalhoi Savage & Cei, 1965 (Amphibia, Anura, Odontophrynidae) in an upland forest at northeastern Brazil ...................................................................................................... Elvira Florentino da Costa, Filipe Augusto C. do Nascimento, Mauro de Melo Júnior & Ednilza Maranhão dos Santos

Seleção de invertebrados na dieta de marsupiais (Mammalia: Didelphimorphia) em fragmento de Mata Atlântica no nordeste do Brasil - Selection of invertebrates in the marsupials diet (Mammalia: Didelphimorphia) in a fragment of Atlantic forest in northeastern of Brazil .......................................................................................................... Anderson Mendonça Conceição & Adriana Bocchiglieri

A família Gesneriaceae na Reserva Biológica Augusto Ruschi, Santa Teresa, ES, Brasil - The family Gesneriaceae in the Biological Reserve Augusto Ruschi, Santa Teresa, ES, Brazil .......................................................................................................... Josiene Rossini, Helio de Queiroz Boudet Fernandes & Alain Chautems

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