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7/21/2019 Livro Criação Massal Percevejos Predadores
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Página da ficha catalográfica
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PREFÁCIO
A elaboração de um livro explicativo contendo imagens, figuras e esquemas favorece a
compreensão e interpretação sobre criações de inimigos naturais predadores para programas de
controle biológico de lagartas desfolhadoras.
Esse material foi preparado a partir de conhecimentos adquiridos ao longo de anos de
experiência e de pesquisas desenvolvidas no Laboratório de Controle Biológico de Insetos da
Universidade Federal de Viçosa. O conhecimento sobre percevejos predadores vem sendo relatado,
somente, em caráter científico em linguagem técnica, o que dificulta o acesso e a interpretação das
informações.
Este livro representa uma fonte de consulta para produtores (agroflorestais), profissionais
ligados aos setores de ensino, pesquisa e extensão e pode ser utilizado para melhoria do manejo e
técnicas de criação de percevejos predadores.
Mábio Chrisley Lacerda, DSc. Fitotecnia
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DEDICATÓRIA
Dedicamos este trabalho àqueles, realmente, interessados em colaborar com o desenvolvimento
do controle de pragas em áreas agrícolas e florestais brasileira com filosofias de preservação ao meio
ambiente, melhoria da qualidade dos produtos alimentícios e saúde dos trabalhadores do meio rural.
Aos professores do curso do Programa de Pós-graduação em Entomologia da Universidade Federal de
Viçosa, pelo comprometimento com a melhoria constante no setor do agronegócio, o que torna a UFV
excelência na área de controle de pragas.
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ÍNDICE
1. CONTROLE BIOLÓGICO ..............................................................................................................91.1. Tipos de Controle Biológico ......................................................................................................9
1.1.1. Controle Biológico Clássico ...............................................................................................91.1.2. Controle Biológico Natural ............................................................................................... 101.1.3. Controle Biológico Aplicado ............................................................................................ 10
2. PREDADORES ............................................................................................................................. 112.1. Importância dos Predadores Pentatomidae (Hemiptera: Heteroptera) .............. .............. ........... 11
* Informações Complementares.................................................................................................. 112.2. Aspectos Morfológicos que Diferenciam Percevejos Predadores dos Fitófagos ........................ 122.3. Principais Espécies Utilizadas no Controle de Lagartas Desfolhadoras ....... ............. ............ .... 13
2.3.1. Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae) .............................................................. 132.3.2. Podisus distinctus (Heteroptera: Pentatomidae)................................................................. 152.3.3. Brontocoris tabidus (Heteroptera: Pentatomidae) .............................................................. 172.3.4. Supputius cincticeps (Heteroptera: Pentatomidae) ............................................................. 19* Informações complementares .................................................................................................. 22
2.4. Importância Econômica e Ambiental dos Pentatomidae ........... ..................... ........... .............. .. 23
2.5. Dimorfismo Sexual .................................................................................................................. 242.6. Localização e Captura dos Predadores no Campo .................................................................... 252.7. Necessidade de se Renovar a Criação de Percevejos Predadores ....................................... ....... 262.8. Empresas que Comercializam Inimigos Naturais ..................................................................... 27
3. TÉCNICAS DE CRIAÇÃO DE PERCEVEJOS PREDADORES ............. ............. ......... ................ 273.1. Recipientes para a Criação de Percevejos ................................................................................ 273.2. Procedimentos para Manutenção de uma Criação Massal de Predadores Pentatomidae .......... .. 29
3.2.1. Alimentação ..................................................................................................................... 293.2.2. Limpeza ............................................................................................................................ 313.2.3. Variáveis Climáticas ......................................................................................................... 313.2.4. Manejo das Posturas ......................................................................................................... 313.2.5. Fase Ninfal ....................................................................................................................... 32
3.2.5.1. Ninfas de Primeiro Estádio ............................................................................................ 323.2.5.2. Ninfas à Partir do Segundo Estádio ................................................................................ 323.2.5.3. Horário de Manuseio...................................................................................................... 33
4. TIPOS DE PRESAS E DIETA UTILIZADA ................................................................................. 334.1. Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae) ......................................................................... 33
4.1.1. Ciclo de vida..................................................................................................................... 334.1.2. A Criação ......................................................................................................................... 344.1.3. A utilização ...................................................................................................................... 39
4.2. Musca domestica (Diptera: Muscidae) ..................................................................................... 404.2.1. Ciclo de Vida .................................................................................................................... 404.2.2. Ativação do Moscário ....................................................................................................... 404.2.3. Criação de Musca domestica............................................................................................. 41
4.2.4. A Utilização de Musca domestica ..................................................................................... 424.3. Dieta Artificial ........................................................................................................................ 43
5. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ............................................................................................ 45
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APRESENTAÇÃO
O Brasil vem se destacando como grande exportador de produtos agrícolas em uma economia
globalizada. No entanto, as exportações brasileiras de base agropecuária permanecem concentradas em
número restrito de produtos básicos, cujo ciclo de vida se encontra em fase de desenvolvimento (soja
em grão, café, açúcar, carne bovina, frango e pasta de papel). Seu crescimento no setor de produtos
agroindustriais e de maior valor agregado tem sido lento.
O principal fator de competitividade da agricultura brasileira é a ampla disponibilidade de
terras, que permite expandir a produção com baixos custos. Essa vantagem competitiva necessita,
entretanto, de sustentabilidade, por exercer forte pressão sobre o meio ambiente. A crescente
incorporação de novas terras ao cultivo contribui para o desmatamento, com grandes impactos no
ecossistema.
A expansão de monoculturas como plantios de soja, café e eucalipto clonal, pode gerar pressão
de seleção para insetos-pragas pela abundância de alimento e ausência de limitações ao seu
desenvolvimento. O controle dessas pragas com inseticidas causa impactos ambientais indesejáveis
como a morte de inimigos naturais, intoxicações e contaminações ambientais, aumento de custos e
surgimento de insetos resistentes. Entretanto, apenas, cerca de 1% de das espécies de insetos podem
ser consideradas pragas e a maioria delas fica restrita pela topografia, clima, condições meteorológicas,
limitação de nichos adequados, competição, doenças e inimigos naturais. A idéia de que os insetos
podem reduzir populações de pragas é antiga, sendo os chineses os primeiros a usar predadores
(formigas) para controlar lagartas e coleobrocas de citros no século III a.C. O primeiro caso de sucesso
de controle biológico clássico foi obtido com a introdução da joaninha Rodolia cardinalis (Mulsant),
da Austrália em 1888 para o controle de populações do pulgão branco Icerya purchasi Maskell na
California, exercendo controle total dessa praga em menos de dois anos. A partir daí, houve um grande
avanço na área de controle biológico, totalizando, entre 1890 e 1975, 176 casos de programas com
sucesso parcial ou total em diferentes paises.
Êxitos do controle biológico foram notáveis em pomares, áreas reflorestadas e em estufas.
Árvores cultivadas representam um agro-ecossistema relativamente estável, que garante o tempo
necessário para os inimigos naturais se multiplicarem e as estufas têm áreas reduzidas, podendo ser
manipuladas. Existem registros de programas de controle biológico com sucesso em ilhas oceânicas,
como Fiji e Havaí. Extensões de terras continentais são, igualmente, promissoras para o controle
biológico, mas grandes áreas torna necessário liberar diferentes biótipos ou espécies de inimigos
naturais adaptados às diferentes condições locais.
Medir o sucesso de programas de controle biológico é de certa forma, subjetivo por depender
da extensão, nível de controle e benefícios. Alguns inimigos naturais ajustam-se às práticas existentes
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de manejo de pragas, mas seu impacto individual é difícil de mensurar. Contudo, o histórico do
controle biológico é favorável, principalmente por, muitas vezes, ser o último recurso quando todos os
outros métodos de controle falharam. Programas de controle biológico são bem sucedidos quando há
pesquisas suficiente.
O controle biológico apresenta conquistas em ambos os hemisférios, porém, tem maiores
sucessos em áreas tropicais e sub-tropicais por terem sido objeto de uma notável explosão de pragas
exóticas, em culturas economicamente importantes. Assim, o controle biológico com inimigos naturais
nativos e introduzidos no Brasil é parte do manejo de pragas de várias culturas, em pomares, canaviais,
áreas reflorestadas e pastagens.
Heteroptera predadores da família Pentatomidae como Podisus maculiventris (Say) e Perillus
bioculatus (Fabricius) na América do Norte e Europa, Eocanthecona furcellata (Wolff) (Heteroptera:
Pentatomidae) no Sudeste da Ásia e Índia e Podisus nigrispinus (Dallas), Podisus distinctus (Stal)
Brontocoris tabidus (Signoret) e Supputius cincticeps (Stal) na América do Sul podem ser utilizadas
em programas de controle biológico.
Os Pentatomidae entomófagos tem sido estudados no Brasil desde a década de 1930 mostrando
o potencial desses predadores na regulação de populações de pragas, especialmente Lepidoptera e
Coleoptera. Pesquisas de campo e laboratório determinaram o ciclo de vida, métodos de criação
massal, preferência por presas, desenvolvimento em dietas artificiais, características reprodutivas,
sobrevivência e taxa de predação desses percevejos as quais são fundamentais para programas de
controle biológico. Técnicas econômicas para criação massal, armazenamento, transporte e liberação
dos agentes de controle biológico devem ser obtidas, e sua biologia e as relações ecológicas entre
predador e praga-alvo deve ser estudadas.
O lançamento deste livro visa fornecer uma visão geral e atualizada das técnicas de produção
de percevejos predadores para programas de controle biológico aplicado em propriedades ou empresas,
como menor custo a manutenção do equilíbrio ambiental, melhoria da qualidade dos produtos
alimentícios e/ou pela saúde de seus trabalhadores.
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1. CONTROLE BIOLÓGICO
No Brasil, o uso das técnicas de controle biológico de pragas associadas às atividades agrícolas
e florestais é recente. A maior resistência à implantação desses programas pode ser o aspecto cultural,
pois o uso de inseticidas promove uma redução drástica e imediata de pragas. O controle biológico, por
sua vez é, na maioria das vezes, imperceptível aos olhos, pois o produtor não vê a praga morta no
chão. Isso mostra que o aspecto cultural pode ser o maior desafio em nosso país para que programas de
controle biológico sejam implantados e tratados como uma forma eficiente de se combater problemas
ligados a surtos de insetos pragas.
O controle de pragas de culturas agrícolas e essências florestais incluem o biológico com
organismos (inimigos naturais), sejam predadores, parasitóides e/ou patógenos que consome outros
organismos (pragas). Essa prática se destaca no controle de surtos populacionais de insetos pragas pela
redução de suas populações abaixo dos níveis de dano econômico e pode ser utilizada com inseticidas
seletivos, o que torna uma prática ecológica e ambientalmente correta
O estabelecimento de um programa de controle biológico requer planejamento e conhecimento,
como o treinamento adequado dos profissionais para a produção de inimigos naturais e instalações
adequadas para a obtenção do maior número possível desses insetos. O conhecimento da biologia dos
agentes de controle biológico e das pragas a serem controladas e seus períodos de maior ocorrência
devem ser conhecidos. Além disso, recomenda-se o monitoramento da cultura, onde será estabelecido
ou aplicado o programa de controle biológico. Inimigos naturais específicos de certas pragas tornam
necessário se identificar e determinar aquelas causadoras dos maiores danos. Em conseqüência disso,
devem-se determinar os grupos de agentes de controle biológico a serem liberados, o número ideal de
inimigos naturais e a época mais apropriada de liberação. Uma metodologia segura de amostragem da
população de pragas e de inimigos naturais pode ajudar na tomada de decisão de acordo com o nível de
infestação da praga-alvo.
O controle biológico assume importância cada vez maior em programas de Manejo Integrado
de Pragas (MIP) e associado a busca de produtos agrícolas melhores, representa uma das alternativas
para se reduzir o uso de agrotóxicos. O controle biológico constitui, ao lado da taxonomia e do nível de
controle e amostragem, um dos pilares de sustentação de qualquer programa de MIP.
1.1. Tipos de Controle Biológico
1.1.1. Controle Biológico Clássico
O controle biológico clássico se caracteriza pela importação, introdução, estabelecimento e
colonização de agentes de controle biológico (predadores, parasitóides e/ou patógenos), para a redução
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do nível populacional de determinado organismo que esteja gerando danos econômicos. Este trabalho
envolve a transferência de organismos vivos de um local para outro, ou, mesmo, de um país para outro.
A entrada e liberação de material exótico, são realizadas com a autorização dos órgãos de fiscalização,
pois existem leis internacionais e nacionais para transportar material biológico de um país para outro.
Além disso, entidades governamentais são responsáveis para testar esses organismos antes de
liberarem sua entrada no país.
1.1.2. Controle Biológico Natural
O controle biológico natural refere-se aos inimigos naturais que ocorrem, naturalmente, na
região e, no MIP onde é responsável pela mortalidade natural no agroecossistema e,
conseqüentemente, pela manutenção de um nível de equilíbrio das pragas. Esses inimigos naturais
devem ser preservados pela manipulação no ambiente de forma favorável com inseticidas seletivos, em
épocas corretas e com menores dosagens, práticas culturais adequadas e preservação do hábitat e suas
fontes de alimentação.
1.1.3. Controle Biológico Aplicado
O controle biológico aplicado representa a liberação inundativa de agentes de controle
biológico de criações massais em laboratório, visando a rápida redução das populações de pragas para
níveis equilibrados. O inimigo natural deve ser criado sobre um hospedeiro/presa para esse tipo de
controle (e para o controle biológico clássico). Portanto, a criação de duas espécies de insetos é
necessária, sendo uma o inimigo natural e outra o hospedeiro/presa natural ou alternativo, sendo o
último mais viável, economicamente, na maioria dos casos. Técnicas de criação in vitro, também, têm
sido viabilizadas com a criação dos inimigos naturais em dietas artificiais.
O controle biológico aplicado pode ser comparado ao uso de inseticidas convencionais pela sua
rápida ação e boa aceitação dessa técnica.
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2. PREDADORES
2.1. Importância dos Predadores Pentatomidae (Hemiptera: Heteroptera)
Os Heteroptera predadores são benéficos ao homem, por serem generalistas e alimentarem-se
de grande número de insetos de diversas ordens. São importantes para os programas de manejo de
pragas em sistemas agrícolas e florestais, por contribuírem para o equilíbrio populacional dos insetos
fitófagos, principalmente lagartas desfolhadoras e reduz o uso de agentes de controle químico
(inseticidas).
Os principais percevejos predadores, utilizados no controle de lagartas desfolhadoras, são das
famílias Pentatomidae e Reduviidae. Os gêneros Podisus e Brontocoris (Pentatomidae) destacam-se
como os mais agressivos e são encontrados, praticamente em todo o território nacional. Além desses
gêneros, Supputius, Tynacantha (Pentatomidae) e Alcaeorrhychus (Reduviidae) são conhecidos e com
potencial para o controle de pragas agrícolas e florestais. A diversidade de agroecossistemas com esses
insetos predadores mostra a importância dos mesmos para o controle biológico. No Brasil, os gêneros
Podisus e Brontocoris são relatados predando lagartas desfolhadoras em diferentes culturas como
tomateiro (Bergam et al., 1984), algodoeiro, (Medeiros et al., 2000, 2003, Lemos et al., 2001, 2003,
Oliveira et al. 2002a), eucalipto (Zanuncio et al., 1994) e soja (Matos Neto et al. 2002). Nos Estados
Unidos (EUA) Podisus maculiventris tem sido utilizado na cultura da batata, para o controle de
Leptinotarsa decemlineata (Coleoptera: Chrysomelidae) (Cloutier & Bauduin 1995) e na Europa, esses
predadores são criados e disponibilizados, comercialmente, para o controle biológico (De Clercq,
2000).
* Informações Complementares
Estruturas corporais da morfologia externa (nome das partes corporais) do corpo dos percevejos
predadores na fase adulta (Figura 1 A) e na fase imatura (Figura 1 B).
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Foto: José Lino Neto
Figura 1. (A) Percevejo predador adulto com detalhes das estruturas da região dorsal do corpo. (B)
Ninfa de um percevejo predador com detalhes das estruturas da região dorsal do corpo.
2.2. Aspectos Morfológicos que Diferenciam Percevejos Predadores dos Fitófagos
No campo, é possível se observar a presença de diferentes percevejos que, a primeira vista, são
parecidos, mas tem funções distintas. Alguns deles podem ser predadores de pragas, por se
alimentarem de proteínas de origem animal, parcialmente digeridas. Esses percevejos rompem os
tecidos (corpo) da presa com suas peças bucais (rostro), injetam saliva que iniciam o processo dedigestão extra-oral e, em seguida, começam a succionar os tecidos liquefeitos.
Outros percevejos se especializaram mais e podem utilizar plantas como alimento por
possuírem peças bucais perfurantes e alimentam-se de uma dieta líquida, mas alguns são capazes de se
alimentar até, mesmo, de sementes em formação. O alimento usual de percevejos que se alimentam de
plantas é o conteúdo celular vegetal e esses insetos selecionam partes da planta com precisão, dirigindo
suas peças bucais, semelhantes a agulhas, por entre as células e através delas, para alcançar fontes de
alimento ricas em açúcares, nitrogênio e/ou outros nutrientes. No entanto, algumas diferenças podem
distinguir esses dois tipos de percevejos no campo.
Percevejos que se alimentam de plantas, apresentam o aparelho bucal fino e comprido,
ultrapassando o ponto de inserção do terceiro par de pernas e alcançando a região abdominal do inseto
(Figura 2 A). Possuem corpo alongado ou hexagonal. Percevejos predadores da família Pentatomidae
apresentam aparelho bucal grosso e curto, não ultrapassando o ponto de inserção do terceiro par de
pernas do inseto (Figura 2 B). Além disso, o primeiro segmento do rostro não é fundido, o que permite
A B
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sua total projeção para frente (distendido). Suas antenas apresentam cinco segmentos e seu corpo é
hexagonal. Percevejos predadores de outras famílias, como os Reduviidae, apresentam aparelho bucal
curto (com três segmentos) e curvo, e seu corpo é alongado (Figura 2 C).
Foto: José Lino Neto
Figura 2. Comprimento do rostro: percevejos fitófagos (A), percevejos predadores (B), percevejos
predadores da família Reduviidae (C).
2.3. Principais Espécies Utilizadas no Controle de Lagartas Desfolhadoras
2.3.1. Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae)
Esta espécie é importante em programas de controle biológico de lagartas desfolhadoras, sendo
agressiva no combate a pragas agrícolas e florestais responsáveis por prejuízos em plantações.
A distribuição geográfica desse predador inclui Brasil, Panamá, Costa Rica, Bolívia, Argentina,
Peru, Equador, Suriname, Guiana e Paraguai (Thomas, 1992).
O ciclo de vida dessa espécie e de todos os percevejos predadores da subfamília Asopinae
inclui a fase de ovo, ninfa (cinco estádios) e adulta. Esses insetos ovipositam em massas de ovos com
30 a 80 ovos. Seus ovos esbranquiçados quando recém ovipositados (Figura 3 A), adquirindo, após
alguns minutos, coloração acinzentada (Figura 3 B), que se modifica, novamente, próximo ao período
de eclosão, quando tornam-se avermelhados (Figura 3 C). Com auxílio de lupa, pode-se observar, na
parte superior do ovo, uma estrutura com espinhos chamadas aerópilas (estruturas respiratórias e que
se rompe para eclosão das ninfas) lembrando uma coroa (Figura 3 D).
As ninfas de P. nigrispinus, ao eclodirem, são de coloração marrom-escura, quase preta, com
forma corporal arredondada e medindo, aproximadamente, 1,40 mm de comprimento e 1,00 mm de
largura (Figura 4 A). Ninfas de todas as espécies de percevejos abordadas nesse livro permanecem
A B C
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juntas nessa fase, agarradas aos ovos e alimentando-se de liquido ou próximas a uma fonte de água. No
segundo estádio, as ninfas apresentam as mesmas características morfológicas com um ligeiro aumento
no tamanho corporal, 2,50 mm de comprimento e 1,70 mm de largura (Figura 4 B).
A diferenciação do primeiro e segundo estádios é difícil a olho nu devido ao pequeno tamanho,
a presença da exúvia (exoesqueleto velho) auxilia na identificação da mudança de estádio em criação
massal.
Nos terceiro, quarto e quinto estádios (Figura 4 C, D, E), o abdome de P. nigrispinus apresenta
coloração avermelhada com pequenas faixas escuras medianas e laterais no corpo, que ajudam a
diferenciar esses estádios.
O desenvolvimento das estruturas alares (tecas alares) auxilia na identificação dos estádios. No
primeiro, apresentam aspecto de estarem fundidas ao corpo; o segundo, as tecas estão mais bem
definidas e, ligeiramente maiores; o terceiro, as tecas alares são melhor diferenciadas e pode-se
perceber o início da formação do escutelo; o quarto, estádio estão bem desenvolvidas, lateralmente e
no quinto, recobrem praticamente a metade do abdome.
Os adultos diferenciam-se dos imaturos por apresentarem o hemiélitro totalmente formado e
cobrindo todo o abdome, escutelo bem definido e em forma triangular, o pronoto apresenta espinhos
laterais (aspectos comuns a todas as espécies da subfamília Asopinae) (Figura 4 F). Machos e fêmeas
de P. nigrispinus tem, aproximadamente, 10 mm a 12 mm de comprimento. Ambos os sexos possuem
antena e rostro dividido em cinco segmentos.
Foto: José Lino Neto e Evaldo Martins Pires
Figura 3. Ovos de percevejos predadores recém ovipositados apresentando coloração esbranquiçada
(A). Após alguns minutos esses ovos, apresentam coloração acinzentada (B). Ovos próximo a eclosão
A B
C D
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das ninfas apresentam coloração avermelhada (C). Detalhe da estrutura em forma de espinho (estrutura
respiratória) (D).
Foto: José Lino Neto
Figura 4. Ninfas de primeiro estádio (A), segundo estádio (B), terceiro estádio (C), quarto estádio (D),
quinto estádio (E) e adulto de Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae) (F).
2.3.2. Podisus distinctus (Heteroptera: Pentatomidae)
Podisus distinctus foi relatado no Brasil, Bolívia, Colômbia, Argentina, Equador, Venezuela,
Guiana Francesa, Peru e Ilhas Galápagos (Thomas, 1992; Henry & Wilson 2004).As ninfas de P. distinctus, no primeiro estádio, corpo oval e, fortemente, convexo, com maior
largura ao nível do terceiro urosternito; largura total (LT)= 1,15 ± 0,08; comprimento total (CT)= 1,29
± 0,07 e o dorso do abdome com 7+7 manchas laterais e quatro manchas dispostas medianamente,
todas pretas (Figura 5 A). No segundo estádio, as ninfas de P. distinctus tem a LT= 1,26 ± 0,06; CT=
2,58 ± 0,18; dorsalmente mostram 9+9 manchas pretas laterais, e ventralmente seis manchas castanho-
claras(Figura 5 B). No terceiro estádio, apresentam LT= 3,27 ± 0,37; CT= 4,44 ± 0,36; pronoto com
A
B
C D
E F
B
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manchas 1+1 em forma de “Y” contrapostos e, dorsalmente, como descrito para o segundo estádio,
exceto pelo surgimento de 5+5 manchas, que variam do branco ao alaranjado (Figura 5 C). No quarto,
apresentam a LT= 4,01 ± 0,21; CT= 5,77 ± 0,33; escutelo e tecas alares levemente desenvolvidos
dorsalmente e a fusão das manchas pretas laterais passando a 7+7 (Figura 5 D). No quinto, LT= 5,75 ±
0,43; CT= 9,11 ± 0,57; tecas alares e escutelo são evidentes e ocorre o desaparecimento das manchas
1+1 do pronoto (Soares et al., 2007a) (Figura 5 E). A fase adulta de P. distinctus (Figura 5 F) se
diferencia de P. nigrispinus pelo maior comprimento e largura total, pronoto mais comprido e largo,
cabeça menor e mais larga e coloração mais escura. A morfologia do aparelho genital é a característica
que pode, confiavelmente, diferenciar adultos dessas espécies.
O ciclo de vida de P. distinctus assemelha-se ao relatado para P. nigrispinus, mas, esse
predador tem menor longevidade e reprodução em laboratório (Lemos et al. , 2003). Larvas de Musca
domestica (Diptera: Muscidae) não devem ser utilizadas para alimentar esse predador (Zanuncio et al.,
1998). No entanto, larvas de M. domestica pode ser usada em condições de reduzida disponibilidade de
T. molitor porém, apenas durante os segundo e terceiro estádios. A partir do quarto, é recomendado
que se retorne ao uso de pupas de T. molitor para se evitar a redução brusca no número de predadores
da criação (Matos-Neto et al., 2004).
Foto: José Lino Neto
A B
C D
E F
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Figura 5. Ninfas de primeiro estádio (A), segundo estádio (B), terceiro estádio (C), quarto estádio (D),
quinto estádio (E) e adulto de Podisus distinctus (Heteroptera: Pentatomidae) (F).
2.3.3. Brontocoris tabidus (Heteroptera: Pentatomidae)
Brontocoris tabidus é um dos principais predadores utilizado em programas de controle
biológico de lagartas desfolhadoras (Figura 6), podendo ser encontrado no Brasil, Chile, Paraguai e
Argentina (Thomas, 1992). Ovos de B. tabidus tem coloração verde clara quando recém ovipositados,
escurecendo em seguida e momentos antes da eclosão, (aproximadamente três dias) tornam-se
avermelhados. Ninfas de primeiro estádio (Figura 7 A) possuem corpo ovalado, pernas e antenas de
cor castanha escuro e abdome de vermelho intenso. O abdome desse predador apresenta quatro placas
centrais e simétricas na fase dorsal e pequenas placas pretas na fase lateral direita e esquerda. Ninfas
de segundo estádio (Figura 7 B) apresentam o corpo ovalado, cabeça preta, antenas acinzentadas com
parte clara na base e no ápice dos três primeiros segmentos. O tórax é preto com as margens laterais do
pronoto e do mesonoto, as vezes, apresentando aspecto serrilhado. A parte dorsal do abdome é
avermelhada com placas medianas dorsais e a parte ventral do abdome é vermelha-amarelada. No
terceiro estádio (Figura 7 C), a cabeça apresenta coloração preta. O tórax e o pronoto são
avermelhados, algumas vezes amarelados e o mesonoto e o metanoto tem cor escura. O abdome é de
cor amarelada dorsal e ventralmente. No quarto estádio (Figura 7 D), a cabeça é preta, o tórax
apresenta coloração semelhante à do estádio anterior, com as margens do pronoto serrilhadas. O
abdome, geralmente de cor laranja, com pronoto de mesma cor, e em alguns casos podem apresentar
resquícios da coloração vermelha. As placas dorsais são semelhantes às do estádio anterior. No quinto
estádio (Figura 7 E), a cor predominante é laranja com variação de verde claro ao alaranjado. As
antenas são pretas com partes claras no ápice e na base dos três primeiros segmentos. O rostro
(aparelho bucal sugador) alcança o segundo par de pernas. Dorsalmente, o tórax apresenta manchas
escuras com distribuição e formas variáveis. Pronoto e abdome de coloração alaranjada. Margens
antero-laterais do pronoto, levemente serrilhadas. Tecas alares (hemiélitro) alcançando a margem
posterior do terceiro tergo (segmento) abdominal.
Os adultos, logo após a emergência, apresentam coloração verde clara, e, 24 horas, adquirem acoloração definitiva de verde amarelada ao marron claro (Figura 7 F). Dorsalmente, podem apresentar
manchas pretas no escutelo, além de pequenas manchas vermelhas no hemiélitro. Ventralmente, a
coloração é verde clara a branca, com manchas pretas. A cabeça tem formato triangular e com as
margens laterais preta. Os olhos são compostos, esféricos, castanhos escuros com um anel branco
recobrindo a parte posterior. As antenas são inseridas nas margens laterais da cabeça, sempre visíveis
quando examinadas dorsalmente. O aparelho bucal tipo picador sugador, com o rostro composto de
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quatro segmentos, alcança as coxas posteriores do segundo par de pernas. O pronoto, de forma
trapezoidal, esverdeado e com espinhos na parte póstero-lateral, característico da subfamília Asopinae.
Na parte ventral, há uma abertura de cada lado no metatórax que são as glândulas odoríferas. O
escutelo tem formato triangular e alcança a parte membranosa do hemiélitro.
O dimorfismo é verificado, principalmente pela genitália externa e pelo tamanho do corpo,
sendo as fêmeas maiores que os machos (Barcelos et al., 1993).
Foto: Rosenilson Pinto
Figura 6. Adulto de Brontocoris tabidus (Heteroptera: Pentatomidae).
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Foto: José Lino Neto
Figura 7. Ninfas de primeiro estádio (A), segundo estádio (B), terceiro estádio (C), quarto estádio (D), quinto estádio (E) e adulto de Brontocoris tabidus (Heteroptera: Pentatomidae).
2.3.4. Supputius cincticeps (Heteroptera: Pentatomidae)
O predador S. cincticeps é, também, utilizado no controle biológico de lagartas desfolhadoras
(Figura 8), com distribuição geográfica no Brasil, Venezuela, Paraguai, Chile, Bolívia e Argentina
(Thomas, 1992).
O primeiro estádio, logo após a eclosão da ninfa, apresenta abdome vermelho brilhante e a cor
da cabeça, tórax, pernas e antenas vão, gradativamente, mudando de castanho escuro até a coloração
preta (Figura 9 A). As ninfas apresentam a cabeça cônica, fortemente, declivente e de coloração preta,
BA
C D
E F
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com as antenas escuras apresentando um anel branco no ápice do primeiro e segundo segmentos
antenais e um anel vermelho na base e no ápice do terceiro segmento. O tórax é escuro com o abdome
vermelho, apresentando na face dorsal e nas margens laterais quatro placas medianas pretas.
No segundo estádio, a cabeça é escura com pontuações pretas esparsas, antenas castanho
escura, com o segundo segmento maior que os demais, anel branco no ápice dos dois primeiros
segmentos e um vermelho na base e no ápice do terceiro segmento (Figura 9 B). O rostro alcança o
segundo segmento abdominal e o tórax é escuro com pontos pretos. No terceiro estádio (Figura 9 C), a
cabeça e as antenas são semelhantes às do estádio anterior. O tórax apresenta o pronoto com coloração
alaranjada, pontuações ferrugíneas e margens laterais serrilhadas. Mesonoto e metanoto pretos e com
pontuações. Abdome dorsalmente alaranjado, com manchas avermelhadas no centro. Pontuações e
placas pretas medianas e laterais semelhantes às do segundo estádio. O quarto estádio (Figura 9 D),
mantém a forma ovalada e abdome mais largo que o pronoto. Coloração geral entre alaranjada,
amarela e esverdeada, com manchas pretas e alaranjadas. A cabeça é alaranjada com machas pretas ou
apenas preta. O tórax é alaranjado com manchas pretas e o abdome alaranjado com placas pretas
centrais no dorso e nas laterais. Ventralmente, apresenta coloração alaranjada e, em alguns casos, com
manchas escuras. Outras formas de coloração do abdome são amareladas e esverdeadas com manchas
pretas. No quinto estádio (Figura 9 E), a forma do corpo é ovalada, a largura do abdome é pouco maior
que a largura do pronoto. Cabeça truncada no ápice e preta com pontuações de mesma cor. Antenas,
castanho escura, com interseções dos segmentos amarelo claro. Tórax amarelo esverdeado, com
pontuações avermelhadas. Pronoto com margens laterais serrilhadas, mesonoto de coloração amarela
pouco mais clara que o pronoto, com uma placa preta mediana, no sentido longitudinal. Dorsalmente,
o abdome é verde claro, contornado lateralmente com conexivos pretos, apresentando três placas
pretas medianas. Ventralmente, é todo amarelo translúcido, inclusive as pernas (Zanuncio et al.,
1993a).
O adulto, logo após a emergência, apresenta coloração avermelhada e, após 24 horas, adquire
coloração marrom clara com pontuações marrom escuro, dorsalmente (Figura 9 F). Ventralmente, a
coloração é verde clara, com três pontuações pretas distribuídas no tórax. A cabeça é triangular, com
margens laterais de coloração preta. Olhos compostos, esféricos e pretos. As antenas são avermelhadas
e inseridas nas margens laterais da cabeça, sempre visíveis quando dorsalmente. O rostro é composto
de quatro segmentos e alcança as coxas do terceiro par de pernas. Tórax com espinhos laterais,
característica da subfamília Asopinae. Pronoto trapezoidal de coloração marrom escuro, com as
margens serrilhadas. O escutelo plano, desenvolvido, alcançando a asa membranosa. As pernas são
verde claro; tíbias achatadas com tarsos formados por três tarsômeros (segmentos), sendo o segundo
muito pequeno, quase se fundindo com o terceiro (Zanuncio et al. 1992).
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Uma informação importante com relação à S. cincticeps, é que essa espécie pode apresentar
padrões diferentes de coloração, principalmente no quinto estádio (Figura 10).
Foto: José Lino Neto
Figura 8. Adulto de Supputius cincticeps (Heteroptera: Pentatomidae).
Foto: José Lino Neto
Figura 9. Ninfas de primeiro estádio (A), segundo estádio (B), terceiro estádio (C), quarto estádio (D),
quinto estádio (E) e adulto de Supputius cincticeps (Heteroptera: Pentatomidae).
BA
DC
E F
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Foto: José Lino Neto
Figura 10. Ninfas de V estádio de Supputius cincticeps (Heteroptera: Pentatomidae) com diferentes
padrões de coloração.
* Informações complementares
I. Exúvia (resíduo da mudança de estádio)
A cada mudança de estádio, as ninfas trocam o exoesqueleto (cutícula) e liberam a cobertura
corporal anterior (Figura 11 A e B).
Foto: Evaldo Martins Pires
Figura 11. (A) Vista superior e (B) vista lateral da exúvia de percevejos predadores liberada após cada
mudança de estádio.
II. Ninfa logo após a muda de estádio e adulto recém emergido
Os percevejos predadores, logo após a muda de estádio (Figura 12 A) e a emergência (última
muda, que ocorre quando a ninfa de quinto estádio se torna adulto), apresenta coloração avermelhada
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(Figura 12 B). Nesse instante, o exoesqueleto é frágil (mole), tornando-se escuro é rígido logo em
seguida.
Foto: Evaldo Martins Pires
Figura 12. Ninfa de percevejo predador logo após mudança de estádio (A). Adulto recém emergido
(B).
2.4. Importância Econômica e Ambiental dos Pentatomidae
O uso de percevejos predadores da família Pentatomidae tem se tornado uma eficiente forma
para o controle de surtos de lepidópteros desfolhadores em diversas culturas. A liberação desses
predadores reduz as pulverizações de inseticidas, que são de custo elevado e realizadas com aviões
(Figura 13) tratores ou pulverizadores manuais e atomizadores. Percevejos predadores são eficientesno controle de lepidópteros desfolhadores e representa um procedimento ambientalmente correto.
Além disso, a ocorrência de lepidópteros desfolhadores, geralmente, inclui mais de uma espécie,
gênero ou família (Freitas et al., 2005, Guedes et al., 2000), o que reforça a necessidade de se utilizar
predadores generalistas como Heteroptera predadores (Torres et al., 2006). A liberação de percevejos
predadores, tem alcançado resultados satisfatórios em plantações de eucalipto e evita a ocorrência de
surtos de lagartas desfolhadoras (Zanuncio et al. 2002).
Heteroptera predadores são liberados de forma inundativa ou inoculativa em plantios de
eucalipto. Liberações inundativas são feitas em talhões com picos populacionais de lagartas, enquantoas inoculativas são feitas em talhões susceptíveis às infestações de lepidópteros (Torres et al., 2006). A
caracterização dos talhões susceptíveis à lagartas desfolhadoras é feito pelo monitoramento de
lepidópteros com armadilhas luminosas para se determinar a dinâmica populacional dos mesmos
(Santos et al., 1998, Zanuncio et al., 2003 Freitas et al., 2005) e indicar os períodos mais prováveis de
liberação dos percevejos predadores (Torres et al., 2006). Dessa forma, liberações inoculativas de
percevejos predadores são realizadas em locais com maior número de adultos de lepidópteros-praga.
A B
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Isto aumenta a probabilidade desses inimigos naturais se estabelecerem na área, evitando altos níveis
de desfolha e aplicações de inseticidas (Torres et al., 2006). Por isto, percevejos predadores como B.
tabidus e P. nigrispinus são liberados com sucesso para o manejo de lepidópteros desfolhadores de
eucalipto desde 1987 (Zanuncio et al., 2002, Torres et al., 2006).
A capacidade de dispersão de Heteroptera predadores deve ser destacada, pois esses inimigos
naturais ao serem liberados no campo alcançam locais onde nenhum outro tipo de controle alcançaria.
Isso se deve a dificuldade do uso de outras técnicas de pulverização e mesmo restrições no uso de
produtos químicos (barreiras físicas a inseticidas).
Figura 13. Pulverização aérea em plantio de eucalipto para controle de pragas.
2.5. Dimorfismo SexualA identificação de machos e fêmeas de percevejos predadores pode ser feita pela observação de
características como:
O tamanho corporal auxilia na diferenciação de machos e fêmeas de pentatomídeos predadores,
com as fêmeas sendo maiores que os machos (Figura 14 A e B). A forma mais indicada de se
diferenciar machos e fêmeas é pela observação de detalhes da genitália externa. As fêmeas apresentam
na parte póstero-ventral (região da genitália, no final do abdome na parte ventral) uma região em
forma, ligeiramente, convexa e serrilhada, por outro lado, no macho, essa região é ligeiramente
côncava e sem essa estrutura com aspecto serrilhado (Figura 15 A e B).
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Foto: José Lino Neto
Figura 14. Macho (A) e fêmea (B) de Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae).
Foto: Evaldo Martins Pires
Figura 15. Detalhe da genitália externa masculina (A) e feminina (B) de Brontocoris tabidus
(Heteroptera: Pentatomidae).
2.6. Localização e Captura dos Predadores no Campo
Os percevejos predadores podem ser encontrados em focos ou surtos de lagartas desfolhadoras,
onde pode ser coletados, manualmente, ou com redes entomológicas e acondicionados em copos
plásticos, gaiolas e ou outros recipientes que permitam transportá-los. Após a captura, devem ser
A B
A B
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colocadas algumas presas, para que possam se alimentar e levados ao laboratório. Um novo método de
coleta é o uso de feromônios que se destaca pela facilidade na atração e coleta (Aldrich et al., 1997). A
catação manual é dispendiosa, necessitando de grande esforço e muita mão de obra, mas em surtos de
lagartas desfolhadoras, esses predadores podem ser encontrados de três maneiras:
- transição de faixas de espécies nativas e povoamento florestal, onde ocorre uma entomofauna mais
rica. A coleta pode ser feita, manualmente, com rede entomológica, feromônio ou associação dessas
técnicas.
- em operações de tratos culturais, onde se remove o sub-bosque. Esse procedimento afugenta a
entomofauna, facilitando a captura de predadores que se refugia e abriga nesses locais. A coleta pode
ser feita manualmente, com rede entomológica ou associação dessas duas técnicas.
- outra opção seria o estabelecimento de um programa de monitoramento com armadilhas luminosas
para a captura de lepidópteros adultos. Muitos desses insetos não caem na armadilha ficando nos
arredores, e por isto, é comum encontrar posturas nesses locais, o que também, concentra a população
de inimigos naturais facilitando a coleta dos percevejos. A coleta pode ser feita com rede entomológica
e feromônio (Zanuncio et al. 1993b; Aldrich et al., 1997).
2.7. Necessidade de se Renovar a Criação de Percevejos Predadores
Laboratórios de criação massal oferecem condições ótimas para a produção de insetos, nas
condições controladas, aliadas ao baixo fluxo gênico da criação, podem causar perda de “fitness” de
predadores. Nesses ambientes, são comuns degenerações genéticas que podem ocorrer devido a
alterações como a deriva genética, a seleção e a endogamia em insetos submetidos a longos períodos
de criação (Hopper et al., 1993). A deriva genética surge de uma pequena amostra da população, em
que alguns genótipos contribuem mais e outros menos a cada geração. A seleção é a sobrevivência ou
reprodução preferencial de um genótipo, enquanto a endogamia representa acasalamentos de
indivíduos parentais próximos (Mackauer, 1976, Hopper et al., 1993).
Os agentes de controle biológico não precisam direcionar sua energia para a sobrevivência em
laboratório, pois há sempre disponibilidade de presas e parceiros, o que pode favorecer a seleção de
indivíduos com menor capacidade de busca e supressão de presas e limitada atividade de vôo (Hopper
et al., 1993, Soares et al., 2007). Isto mostra a necessidade de controle de qualidade em programas de
manejo de pragas com inimigos naturais criados, massalmente, em laboratórios (Soares et al., 2007b).
A degeneração genética pode ser evitada e a variabilidade genotípica restaurada iniciando-se a
colônia fundadora com o maior número possível de indivíduos, aumentando a probabilidade da colônia
conter os diferentes genótipos de Heteroptera predadores do campo e realizando introduções periódicas
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de indivíduos para aumentar a freqüência de heterozigotos e a variabilidade genética nessas
populações (Hopper et al., 1993). Com isto, recomenda-se renovar para se variar o material genético.
2.8. Empresas que Comercializam Inimigos Naturais
Na América do Norte, Podisus maculiventris (Heteroptera: Pentatomidae) é produzido
comercialmente e vendido por empresas como a Bug Factory (Canadá) e The Green Spot
(Notthingham – EUA).
No Brasil, o comércio de inimigos naturais para o uso direto e estabelecimento de criações
massais, ganha importância, principalmente por causa da evolução no aspecto cultural do produtor, que
vêm reconhecendo o controle biológico como uma técnica que pode representar baixo custo, e ser
altamente, eficiente e, diretamente, ligada a garantia de boa qualidade dos produtos isentos de
inseticidas.
3. TÉCNICAS DE CRIAÇÃO DE PERCEVEJOS PREDADORES
3.1. Recipientes para a Criação de Percevejos
A criação de percevejos predadores era feita em copos de plástico de 500 ml ou tubos de canos
de PVC em laboratório. Novas tecnologias para facilitar a criação massal desses insetos, foram
desenvolvidas. Uma dessas tecnologias é a utilização de gaiolas de madeira (30 x 30 x 30 cm) telada
(geralmente de náilon) superior e lateralmente para evitar a fuga dos percevejos. Na parte da frente,
utiliza-se uma tampa de vidro, para uma melhor visualização do interior da gaiola e limpeza e
manutenção da criação (Figura 16 A e B). No fundo da gaiola (parte inferior interna), recomenda-se a
cobertura com papel, para facilitar a limpeza.
Foto: Evaldo Martins Pires
Figura 16 (A) Gaiolas de madeiras para a criação de percevejos predadores em laboratório. (B)
Detalhe dos predadores no interior da gaiola.
A B
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Criações de percevejos predadores podem, também ser feitas no campo. Neste caso, sacos de
tecido organza são utilizados envolvendo galhos de plantas de eucalipto ou goiabeira (Figura 17 A e
B). Uma nova tecnologia vem sendo testada e apresentado bons resultados para se criar percevejos no
campo. Uma adaptação na sacola de tecido organza convencional foi realizada, e chamada de
“Unidade para Criação de Percevejos – ControBiol” (UCP– ControBiol) (Figuras 18 A e B), que são
sacolas com uma abertura de formato retangular de 10 x 10 cm semelhante a uma janela. Um tecido de
algodão é costurado nas partes laterais internas dessa abertura para reforçar o tecido organza e impedir
que rasgue. Uma tela do tipo “anti-afídeo” é costurada para fechar essa abertura. Nas partes laterais
externas da abertura, um pedaço de tecido de organza deve ser costurado em, apenas, três lados, para
recobrir a tela anti-afídeo. Um dispositivo de fechamento com “Zip Loc” deve ser adaptado na parte
não costurada para proporcionar o fechamento e não permitir que as presas alternativas escapem.
A UCP– ControBiol apresenta bons resultados, principalmente com larvas de Musca domestica
(Diptera: Muscidae) para o desenvolvimento e reprodução de percevejos predadores, e com facilidade
e velocidade de se realizar a manutenção das criações.
Foto: Rosenilson Pinto
Figura 17. (A) Criação de percevejos predadores em sacolas de tecido organza no campo. (B) Detalhe
interno da sacola de tecido organza onde são mantidos os percevejos predadores.
A B
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Fotos: Evaldo Martins Pires
Figura 18. Unidade para criação de percevejos (UCP-ControBiol) colocada em plantas de Eucalyptus
sp (A). Detalhe do posicionamento das larvas de Musca domestica (Diptera: Muscidae) na UCP –
ControBiol (B).
3.2. Procedimentos para a Manutenção de uma Criação Massal de Predadores Pentatomidae
Alguns critérios do manuseio e manutenção da criação massal merecem grande destaque, para
se garantir o sucesso na produção de percevejos predadores como:
3.2.1. Alimentação
O fornecimento de alimento deve ser planejado de acordo com a necessidade da criação e
condições do alimento e para isso, inspeções diárias na criação devem ser feitas. Predadores podem praticar o canibalismo com a falta de alimento (Figura 19).
O alimento deve ser colocado na parte interior e superior das gaiolas. Um algodão previamente
umedecido com água destilada deve ser colocado na parte superior para fornecer água aos percevejos
(Figura 20).
No campo, as presas são colocadas no interior do saco de organza e não há necessidade de se
colocar o algodão, umedecido, pois os insetos têm o orvalho da manhã e a água de chuva, além de
adquirirem água ao sugarem as plantas.
Foto: Evaldo Martins Pires
Figura 19. Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae) praticando o canibalismo.
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Foto: Evaldo Martins Pires
Figura 20. Pupas de Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae) colocadas na parte superior da
gaiola de criação dos percevejos predadores e o algodão umedecido com água destilada.
O material vegetal (folhas de eucalipto, goiaba, tomate, soja, algodão, etc), e a presa alternativa
(pupas de T. molitor , larvas de Musca domestica, etc.), mostra resultados adequados para o
desenvolvimento e reprodução de percevejos predadores. Alguns benefícios do uso de plantas na
alimentação (Figura 21) podem ser citados como melhoria no desenvolvimento ninfal, aumento da
longevidade e fecundidade das fêmeas, maior sobrevivência desses predadores no campo,
principalmente, durante períodos de escassez de presas ou quando as presas apresentam baixa
qualidade nutricional. Supputius cincticeps apresentou maior peso na fase adulta e menor mortalidade
na fase ninfal quando alimentandos com pupas de T. molitor e Eucalytus urophylla (Assis Jr. et al.,
1999), além de maior fertilidade (Assis Jr. et al., 1998).
Foto: Rosenilson Pinto
Figura 21. Brontocoris tabidus (Heteroptera: Pentatomidae) se alimentando de planta de eucalipto.
Brontocoris tabidus é o pentatomídeo predador do Brasil com maior dependência de plantas
como suplemento alimentar para seu sucesso em criação massal. Características como a oviposição,
número de posturas, número de ovos, número de ninfas, longevidade de fêmeas e machos são algumas
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das maiores evidencias do efeito positivo de se disponibilizar material vegetal para percevejos
predadores (Oliveira et al., 2002b; Pinto, 2002; Zanuncio et al., 2008).
3.2.2. Limpeza
A limpeza de gaiolas e placas de Petri deve ser feita diariamente descartando o alimento velho,
exúvias, o papel toalha (para forrar o fundo da gaiola) para se evitar a ocorrência de patologias que
possam prejudicar o desempenho da criação massal.
3.2.3. Variáveis Climáticas
Picos de temperatura (extremas) prejudicam a produção de percevejos predadores. A
temperatura de 25 a 27oC é ideal para a criação massal de predadores Asopinae. A temperatura ótima
para Podisus distinctus é de 27,4oC (Santos et al., 2004) e a de P. nigrispinus 28oC (Medeiros et al.,
2004). Temperaturas baixas retardam o período de incubação dos ovos e podem causar danos a criação
sendo 14,0ºC considerado o limite térmico mínimo (Torres et al., 1998). Temperaturas elevadas
prejudicam o desenvolvimento embrionário e a eclosão das ninfas, sendo 29ºC o limite térmico
máximo e 33ºC, considerado letal (Santos et al., 2004). A umidade relativa de 70 ± 10% é considerada
satisfatória para o bom desempenho da criação massal de percevejos predadores.
3.2.4. Manejo das Posturas
Ovos de percevejos predadores devem ser retirados dos recipientes de criação com um pedaço
de algodão para não danificá-los durante o manuseio e acondicionados em placas de Petri sobre uma
fina camada de algodão (Figura 22 A). Um chumaço de algodão, previamente umedecido deve ser
colocado na tampa da placa de Petri, para se manter a umidade no interior da placa e fornecer água às
ninfas. Essas placas podem ser mantidas separadamente dos indivíduos adultos para facilitar o
manuseio durante essas fases (Figura 22 B).
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Foto: Evaldo Martins Pires
Figura 22. Posturas de percevejos predadores acondicionadas sobre algodão na placa de Petri (A).
Criação de percevejos predadores, ovos e ninfas de primeiro estádios mantidos em placas de Petri (B).
3.2.5. Fase Ninfal
3.2.5.1. Ninfas de Primeiro Estádio
Ninfas de primeiro estádio não se alimentam de presas e consomem água e resíduos do ovo
(Figura 23), o que permite sua manutenção em placas de Petri até a primeira muda.
Foto: Fernando Azevedo de Freitas
Figura 23. Ninfas de primeiro estádio (recém eclodidas) de Podisus nigrispinus (Heteroptera:
Pentatomidae) sobre o ovo.
3.2.5.2. Ninfas à Partir do Segundo Estádio
À partir do segundo estádio, as pupas de T. molitor , larvas de M. domestica (presas
alternativas) ou lagartas desfolhadoras (presa natural), devem ser fornecidas às ninfas dos predadores
com água em sacos de organza ou sobre o recipiente de criação (gaiolas).
A B
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3.2.5.3. Horário de Manuseio
Estudos para melhorar técnicas de criação de percevejos predadores em laboratório mostram
que a manutenção da criação massal (retirada de posturas, troca da planta, limpeza da gaiola, ou seja,
contato em geral) deve ser feita pela manhã (6h00min à 12h00min) para se minimizar o impacto na
criação e o estresse sobre o predador (Pires et al., 2006).
4. TIPOS DE PRESAS E DIETA UTILIZADA
Várias presas são utilizadas para criação de percevejos predadores e a escolha de um tipo de
presa pode evitar problemas na manutenção e no desenvolvimento dos percevejos. Pupas de T. molitor
e/ou larvas de M. domestica são recomendadas para esses predadores por terem fácil manuseio, boa
capacidade de multiplicação, baixo custo de produção e adaptabilidade em laboratório.
4.1. Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae)
Tenebrio molitor é um besouro da ordem Coleoptera, família Tenebrionidae, com cerca, de 10
a 15 mm para machos e 10 a 18 mm para fêmeas (Figura 24). Essa presa é a mais utilizada para criação
de percevejos predadores pela facilidade de criação e bom desenvolvimento que proporciona a esses
inimigos naturais.
Foto: Marcus A. Soares
Figura 24. Adulto de Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae).
4.1.1. Ciclo de Vida
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O ciclo de vida de T. molitor (Figura 25) dura aproximadamente, quatro a cinco meses a 28°C
(Barbosa, 2004). Temperaturas mais baixas retardam o desenvolvimento e aumentam a duração do
ciclo desse inseto. Por outro lado, temperaturas elevadas causam danos a criação por inviabilizar os
ovos de T. molitor .
Tenebrio molitor sofre metamorfose completa, com todas as fases do desenvolvimento: ovo,
larva, pupa e adulto. O período de ovo (incubação) dura de 10 a 15 dias, o estágio larval,
aproximadamente, 60 dias, com cinco a sete mudas e o pupal, aproximadamente, 21 dias até a
emergência dos adultos (Barbosa, 2004).
Figura 25. Ciclo biológico de Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae).
4.1.2. A Criação
A criação de Tenebrio molitor é feita em bandejas plásticas ou de madeira de tamanho variado,
o que facilita o manejo e armazenamento da criação (Figura 26).
1° Estádio (Ovo)
Postura até eclosão(incubação) 10 a 15 dias
Larva até pupa ocorrem de5 a 7 mudas. 60 dias
2° Estádio (Larva)
Pupa até adulto21 dias
3° Estádio (Pupa)
4° Estádio (Adulto)
Postura de 500 a1000 ovos por
desova
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Foto: Evaldo Martins Pires
Figura 26. Criação de Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae).
O substrato para alimentação de T. molitor deve ser composto, basicamente, de cereais e
derivados ricos em carboidratos, como o farelo de trigo. O uso de levedo de cerveja a 5% pode
melhorar o nível protéico do substrato e o desenvolvimento, longevidade e reprodução dos predadores
(Zamperlini, 1995).
Fatias de chuchu, cana e espigas de milho devem ser colocados sobre o substrato de criação
para complementar a alimentação e suprir líquidos (Figura 27).
A umidade relativa deve ser controlada, pois valores acima de 75% pode prejudicar a criação
de T. molitor e provocar a fermentação do substrato, além disso, a temperatura em torno de 26 a 32
o
C(Barbosa, 2004).
Foto: Evaldo Martins Pires
Figura 27. Chuchu utilizado como complemento alimentar e fonte de liquido para a criação de
Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae).
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Após, aproximadamente quatro dias o chuchu, utilizado como meio úmido na criação de T.
molitor , apresenta-se, praticamente, seco (Figura 28).
Foto: Evaldo Martins Pires
Figura 28. Condição do chuchu, quatro dias após a alimentação do Tenebrio molitor (Coleoptera:
Tenebrionidae).
A criação de T. molitor deve ser mantida em local seco e pouca luminosidade e salas
climatizadas, com temperatura e umidade relativa controlada, o que favorece o desenvolvimento
desses insetos. Tenebrio molitor apresenta hábitos noturnos e, no ambiente, vivem no interior de
troncos ou silos fechados de grãos armazenados, não se adaptando à locais com alta incidência de luz.
Os efeitos da luminosidade podem ser atenuadas com folhas de papel toalha sobre o substrato ao
diminuir a luz incidente sobre a criação. Esse papel toalha deve ser trocado rotineiramente, pois larvas
e adultos perfuram parte desse material rapidamente, permitindo a penetração da luz (Figura 29 A e B).
Foto: Evaldo Martins Pires
Figura 29. Papel toalha sobre o farelo de trigo (A). Dois dias após a colocação desse papel (B).
A inspeção visual no ambiente de criação de T. molitor é importante para se manter o controle
sobre a proliferação de ácaros, fungos, bactérias e parasitas nocivos.
O farelo de trigo deve ser trocado, sempre que apresentar aspecto de pó fino (Figura 30 A e B).
Esse procedimento é feito com peneiramento (Figura 31), e, somente, o pó é eliminado, sendo as larvas
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e adultos de T. molitor (Figura 32 A e B) separados do farelo deteriorado. Essa atividade deve ser
executada em local aberto sem correntes de ar e com máscara facial para impedir que o pó seja inalado.
As bandejas com larvas de T. molitor , nos primeiros estádios, devem ser divididas em metade do
volume, evitando-se perdas de larvas misturadas ao farelo durante o peneiramento.
Foto: Evaldo Martins Pires
Figura 30. Farelo de trigo deteriorado apresentando aspecto de pó, instante ideal para que seja
realizada a troca (A). Farelo de trigo novo (B).
Foto: Evaldo Martins Pires
Figura 31. Peneiramento do farelo de trigo.
A B
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Foto: Evaldo Martins Pires
Figura 32. Bandeja de larvas e pupas após peneiramento (A). Detalhe das larvas e pupas na bandeja
(B).
A separação dos indivíduos adultos de T. molitor , dos imaturos, deve ser realizada a cada 15
dias. Isso melhora o desenvolvimento das larvas por reduzir a competição por alimento, o estresse na
criação devido a grande quantidade de insetos no mesmo local e aumentar a ocorrência de
acasalamento, com os adultos mantidos juntos em uma mesma bandeja (Figura 33).
Os adultos de T. molitor podem ser separados colocando-se folhas de papel toalha sobre o
farelo (Figura 34 A), pois eles tendem a permanecer na parte superior da folha e podem ser movidos de
uma bandeja para outra (Figura 34 B).
Foto: Evaldo Martins Pires
Figura 33. Adultos de Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae) após separação de seus imaturos.
AB
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Foto: Marcus A. Soares
Figura 34. Técnica para separação dos adultos de Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae),
utilizando papel toalha (A). Adultos sendo transferidos (B).
As posturas de T. molitor podem ser observadas aderidas a partículas (resíduos) de farelo de
trigo (Figura 35) ou no fundo das bandejas de criação. Essas devem ser cobertas com mais ou menosum centímetro de farelo e após aproximadamente 10 dias ocorrerá e eclosão das larvas de T. molitor e
observadas pelo movimento, nos farelos das larvas de primeiro estádio desse inseto.
Foto: Evaldo Martins Pires
Figura 35. Posturas de Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae) com resíduos de farelo de trigo.
4.1.3. A Utilização
Pupas de T. molitor são utilizadas como presas alternativa para percevejos predadores (Figura
36 A e B) e proporciona alta capacidade reprodutiva, baixa mobilidade, não possuírem ferrão
(facilitando o manuseio), não secretarem substâncias desagradáveis ou tóxicas ao homem e não
transmitirem doenças.
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Foto: Evaldo Martins Pires
Figura 36. Percevejos predadores se alimentando de pupas de Tenebrio molitor (Coleoptera:
Tenebrionidae). Imaturo (A). Adulto (B).
4.2. Musca domestica (Diptera: Muscidae)Esse inseto possui distribuição geográfica mundial em áreas rurais e urbanas, geralmente,
próximos ao homem e ao seu redor (sinantrópicos).
Os substratos de desenvolvimento de larvas de M. domestica variam, de lixo orgânico, nas
áreas urbana e rural, até aqueles criados por práticas agriculturais, especialmente, as relacionadas com
o manejo dos animais domésticos.
4.2.1. Ciclo de Vida
Ovos da M. domestica são brancos, alongados e com menos de um milímetro de comprimento.A eclosão ocorre de oito a 24 horas após a postura e as larvas começam a se alimentar logo após a
eclosão por, aproximadamente, cinco dias, até a fase de pupa. Larvas recém eclodidas são brancas,
muito ativas e o ciclo desse inseto compreende os estágios de ovo, larva, pupa e adulto. No verão, a
fase de pupa dura de três a seis dias, mas nos dias mais frios pode ser prolongado, podendo chegar a
várias semanas. As fêmeas copulam logo após a emergência ou em, 24 horas depois, iniciando a
atividade de postura após dois ou três dias. Esse período pode se prolongar até o vigésimo dia após a
emergência. Cada fêmea de M. domestica pode fazer até seis posturas, depositando de 400 a 900 ovos
durante sua vida. Em dias mais quentes, o adulto estará, completamente, formado em quatro ou cinco
dias. O ciclo de vida completo de M. domestica dura de 10 a 14 dias.
4.2.2. Ativação do Moscário
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Foto: Evaldo Martins Pires
Figura 37. Sala com um moscário ativo e o outro reserva (A). Sistema de aquecimento da sala de
criação do moscário (B). Bandeja com substrato de farelo de trigo para postura (C). Bandeja de
engorda das larvas de Musca domestica (Diptera: Muscidae) (D). Procedimento de separação das
larvas de Musca domestica (Diptera: Muscidae) (E). Detalhe das larvas de Musca domestica (Diptera:
Muscidae) (F).
4.2.4. A Utilização de Musca domestica
Larvas ou pupas de M. domestica, utilizadas para alimentação de percevejos predadores (Figura
38 A), devem ser oferecidas e trocadas a cada dois ou três dias. As larvas devem ser colocadas em uma
das partes da placa de Petri (parte inferior) (Figura 38 B), para evitar que fujam ou, em gaiolas
adaptadas, onde são colocadas em copos, tipo “cafezinho” (100 ml), na parte superior da gaiola (Figura
A B
C D
E F
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38 C). Esses copos são cortados na parte inferior e uma tela fina de náilon colocada para fechar o
fundo e permitir que os predadores tenham acesso às larvas de M. domestica (Figura 38 D).
O uso de larvas de M. domestica, para criação massal de percevejos predadores destaca-se pelo
baixo custo. No entanto, o desempenho reprodutivo e biológico de predadores com essa presa são
inferiores, comparados ao de outras presas, como Diatraea saccharalis (Fabricius) (Lepidoptera:
Pyralidae) e Bombyx mori (Linnaeus) (Lepidoptera: Bombycidae).
Foto: Evaldo Martins Pires
Figura 38. Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae) se alimentando de larvas de Musca
domestica (Diptera: Muscidae) (A). Larvas colocadas dentro da gaiola de criação de percevejos
predadores em placa de Petri (B). Gaiola adaptada para o fornecimento de larvas de M. domestica (C).
Detalhe do copo tipo cafezinho adaptado para o posicionamento das larvas de M. domestica (D).
4.3. Dieta Artificial
Uma das grandes barreiras para criação massal de percevejos predadores é a disponibilidade de
presas para sua alimentação. Presas como T. molitor são adequadas para predadores Pentatomidae, mas
seu longo ciclo torna necessário se ter uma grande criação para suprir a necessidade alimentar dos
percevejos. Isto aumenta custos com mão de obra e substrato para criação dessa presa (farelo de trigo).
A B
D
C D
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As lavras de M. domestica são, também, utilizadas para criar percevejos predadores e o
destaque dessa presa é sua grande produtividade nos criadouros (moscário) e baixo custo (Otuka et al.,
2006). Um moscário com aproximadamente, 10 mil moscas produz, diariamente, 3,0 kg de larvas. No
entanto, percevejos predadores apresentam piores resultados com larvas de M. domestica comparado
àqueles com pupas de T. molitor e outras presas como D. saccharalis (Otuka et al., 2006). Outras
presas, como B. mori, T. arnobia, A. argilacea vêm sendo testadas como fonte alimentar, mas as
necessidades alimentares, vulnerabilidade às patologias e o ciclo de vida desses insetos limita seu uso
como presas dos percevejos predadores.
Limitações no uso de presas naturais e alternativas tornam necessário se utilizar dietas para
percevejos predadores. Dietas artificiais vêm sendo desenvolvidas para criação de predadores
Pentatomidae pelo laboratório de controle biológico da Universidade Federal de Viçosa. Alguns
resultados apresentam grande evolução com uma dieta artificial com 100g fígado, 100g carne gorda de
boi, 50 ml de solução de sacarose a 5%, 62,5g de larvas de B. mori de quarto e quinto estádio, nipagim
a 0,5% e tetraciclina a 0,05%, triturados por cinco minutos em liquidificador têm apresentado
resultados positivos (Saavedra, 1996). No entanto, pesquisas com percevejos predadores estão, ainda,
sendo desenvolvidas na UFV visando à substituição das presas alternativas por dietas artificiais para
suprir as necessidades alimentares dos predadores Pentatomidae.
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Evaldo Martins Pires - Biólogo e Mestre emEntomologia, atualmente é doutorando emEntomologia na Universidade Federal deViçosa. Trabalha com controle biológico de
pragas desfolhadoras, projetos deimplantação de programas de controle
biológico com ênfase em Pentatomidae predadores.
Rosenilson Pinto - Agrônomo e doutor emEntomologia pela Universidade Federal deViçosa. Trabalha com monitoramento deformigas cortadeiras e controle biológico de
pragas desfolhadoras.
Marcus Alvarenga Soares - Agrônomo pelaUniversidade Federal de Minas Gerais eatualmente estudante de doutorado emEntomologia pela Universidade Federal deViçosa. Trabalha com controle biológico de
pragas utilizando predadores e parasitóides.
José Cola Zanuncio - Professor Titular doDepartamento de Biologia Animal daUniversidade Federal de Viçosa. PhD em
Germi Porto Santos – Eng. Florestal. Doutor em Entomologia. Atualmente é pesquisador EMBRAPA – EPAMIG, Universidade
Federal de Viçosa. Trabalha com pragasassociadas a eucaliptocultura.
Terezinha Vinha Zanuncio – Bióloga.Doutora em Entomologia pela UniversidadeFederal de Viçosa e atualmente pesquisadorada SIF. Trabalha com controle biológico de
pragas associadas à eucaliptocultura.