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MICOLOGIA INTRODUTÓRIA (Texto provisório necessitando ainda revisão e complementação. Para uso exclusivo dos alunos da disciplina Microorganismos Fitopatogênicos.) José Carmine Dianese Brasília 2001 IMPORTÂNCIA DOS FUNGOS Em sua conceituação mais moderna, os fungos, tratados pelo ramo das Ciências Biológicas denominado Micologia, estão distribuídos em três Reinos distintos: Fungi, Chromista e Protozoa. Constituem o maior grupo de microorganismos com um total estimado de 1.500.000 espécies, enquanto que para vírus, bactéria e algas a previsão é de existirem 130.000, 30.000 e 60.000 espécies, respectivamente. Apesar desta magnitude impressionante apenas 5% das espécies fúngicas são conhecidas, ou seja, entre 70.000 e 80.000. Além do interesse científico contido nesta imensa biodiversidade, são os fungos em geral facilmente cultiváveis, tornado-se instrumentos portáteis e extremamente valiosos para a biotecnologia, sempre em busca de novos genes. Imensas coleções de culturas já existem em nações do primeiro mundo, as quais hoje buscam com todo o empenho, ampliá-las principalmente com fungos tropicais. A Tabela 1 dá uma visão geral do progresso feito nas últimas décadas em termos da prospecção de fungos a nível mundial. Tabela 1. Evolução do número de espécies de fungos entre 1971 e 2001

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MICOLOGIA INTRODUTÓRIA

(Texto provisório necessitando ainda revisão e complementação.Para uso exclusivo dos alunos da disciplina Microorganismos

Fitopatogênicos.)

José Carmine Dianese

Brasília 2001

IMPORTÂNCIA DOS FUNGOS

Em sua conceituação mais moderna, os fungos, tratados pelo ramo das Ciências Biológicas denominado Micologia, estão distribuídos em três Reinos distintos: Fungi, Chromista e Protozoa. Constituem o maior grupo de microorganismos com um total estimado de 1.500.000 espécies, enquanto que para vírus, bactéria e algas a previsão é de existirem 130.000, 30.000 e 60.000 espécies, respectivamente. Apesar desta magnitude impressionante apenas 5% das espécies fúngicas são conhecidas, ou seja, entre 70.000 e 80.000. Além do interesse científico contido nesta imensa biodiversidade, são os fungos em geral facilmente cultiváveis, tornado-se instrumentos portáteis e extremamente valiosos para a biotecnologia, sempre em busca de novos genes. Imensas coleções de culturas já existem em nações do primeiro mundo, as quais hoje buscam com todo o empenho, ampliá-las principalmente com fungos tropicais. A Tabela 1 dá uma visão geral do progresso feito nas últimas décadas em termos da prospecção de fungos a nível mundial.

Tabela 1. Evolução do número de espécies de fungos entre 1971 e 2001

1971 45 mil1983 64 mil1995 72 mil1999 83 mil2000 / 2001

Entre 1971 e 1999: 1583 spp. /ano Entre 1995 e 1999: 2.655 spp. / ano

Os fungos têm amplo papel nos ecossistemas, funcionando em associações antagônicas, ou parasíticas, com praticamente todos os grupos de seres vivos, inclusive como parasitas ou hiperparasitas de outros fungos.

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Por outro lado, a ação saprofítica destes organismos, que utilizam uma gama muito diversa de sistemas enzimáticos para degradar substratos orgânicos, permite o uso deles em benefício do próprio homem que, ao cultiva-los in vitro pode extrair não apenas enzimas, mas também metabólitos secundários de grande interesse, com é o caso dos antibióticos, vitaminas, ácidos orgânicos, etc. Ao decompor a matéria orgânica e contribuir para sua ciclagem nos diversos ecossistemas florestais, em savanas e nos campos, mobilizam o lixo orgânico gerado pelas aglomerações urbanas e os resíduos da atividade agropecuária e florestal.

Deve-se enfatizar a importância dos fungos na indústria farmacêutica, a começar pelo exemplo clássico da penicilina, seus derivados semi-sintéticos, cefalosporinas e outros. Sabe-se que a indústria de antibióticos de origem microbiana fatura mais de 35 bilhões de dólares por ano, porém existe apenas um produto, denominado ciclosporina que gera 1 bilhão de dólares por ano e não é um antibiótico. Trata-se de um metabólito fúngico de efeito imuno-depressor e, ao mesmo tempo, de baixa toxicidade ao homem. Esta substância é responsável pelo controle da rejeição em pacientes que receberam órgãos transplantados. Sem a ciclosporina o sucesso dos transplantes estaria comprometido. Isto explica o seu tremendo valor comercial.

No geral, os fungos formam associações simbióticas com o sistema radicular das plantas, as chamadas micorrizas, que melhoram a nutrição mineral de plantas em solos pobres, facilitando a absorção de água e de nutrientes, principalmente fósforo. No homem e em animais causam um grande número de doenças de pele e doenças sistêmicas, além de produzirem micotoxinas, e alcalóides de altíssima toxicidade causando morte após a ingestão (micetismo), enquanto que outros produzem alcalóides alucinógenos. Por outro lado, os fungos são importantes na panificação, em indústrias de fermentação, na produção industrial de ácidos orgânicos (e.g. ácidos cítrico e fumárico) e enzimas, principalmente celulolíticos, proteolíticos, pectolíticos e ligninolíticos.

Finalmente, muitos fungos constituem-se em ótima fonte de nutrientes para o homem quando cozidos, ou quando deles se extraem proteínas produzidas em fermentadores industriais, como ocorre com o produto oriundo de Fusarium graminearum, hoje comercializado com sucesso na Inglaterra com o nome comercial de ?????. Já, no México, espigas de milho deformadas por galhas causadas por Ustilago maydis, denominadas “cuitlacoche”, são muito apreciadas, sendo enlatadas e produzidas industrialmente. Entretanto no Chile, Argentina (Terra do Fogo) e Nova Zelândia os ascomas de Cyttaria spp., um fungo endofítico de plantas do gênero Nothophagus, se constituem em prato muito apreciado, além das caríssimas trufas, que nada mais são do que fungos hipogeos também formando ascomas comestíveis, muito apreciados nas cozinhas francesas e italianas. As trufas são frutificações de fungos micorrízicos do gênero Tuber, principalmente T. melanosporum, T. aestivum, T. brumale, e T. magnatum, são colhidas na Europa com o auxílio de cães e porcos farejadores. As espécies americanas não têm o mesmo sabor esquisito das européias.

As técnicas de cultivo de cogumelos estão muito bem estabelecidas e se constituem em indústrias importantes, principalmente no Oriente (China, Japão, sudeate da Ásia), na Europa e na América do Norte. Substratos como bagaço de cana, esterco curtido, resíduos agrícolas (palhada) são baratos e são báscios no cultivo de cogumelos, sendo que alguns são culticados em pedaços de madeira como é o caso do cogumelo Shitake (Lentinus ????). Entre os fungos comestíveis destacam-se espécies de basidiomicetos dos gêneros Boletus. Agaricus, Pleurotus, Lentinus, Auricularia, Armillaria, Lactarius, entre outros.

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Estas, juntamente com as morchelas (Morchella sp.) são iguarias muito apreciadas e de preço elevado. Todos estes fungos se constituem em alimentos de alto teor de proteína e de ácido nucléico, devendo ser ingeridos em quantidades moderadas para se evitar excesso de ácido úrico no organismo. No Brasil, o cultivo de cogumelos é ainda uma atividade incipiente, apesar de tratar-se de uma excelente alternativa para uma nação tropical e de agropecuária extremamente importante em termos mundiais, cujos resíduos poderiam ter em parte um destino mais nobre do que ser simplesmente incinerado.

Em síntese, a importância dos fungos para humanidade (Alexopoulos et al., 1996; Hawksworth et al., 1995; Wainwright, 1992) pode ser medida em termos:

1. da importância histórica da penicilina e do valor atual de seus derivados semi-sintéticos, além de uma diversidade de outros antibióticos, produtos anti-hemorrágicos derivados da ergotamina, e imuno-depressores responsáveis pelo controle da rejeição de órgão humanos transplantados;

2. dos metabólitos fúngicos de importância industrial e médica, como: ácidos orgânicos, enzimas, produção de alimentos como pães, bebidas alcoólicas tanto fermentadas quanto destiladas, molhos orientais, proteína fúngica extraída de cultura em fermentador, vitaminas (riboflavina) e esteróides, hormônios vegetais, etc.

3. da importância econômica do mercado mundial de enzimas, uma grande variedade deles de origem fúngica;

4. do grande valor da produção mundial de queijos finos (Gorgozola, Camembert, Roquefort, entre outros);

5. da produção industrial de riboflaviana e de esteróides;6. da importância industrial de fungos leveduriformes geneticamente trnsformados

para produzir insulina industrialmente no Brasil, com base em pesquisa desenvolvida na Universidade de Brasília;

7. da imensa importância da produção de combustíveis alternativos não poluentes como é o caso do álcool combustível que gerou o Programa Nacional do Álcool no Brasil e desponta com amplo sucesso nos Estados Unidos onde na virada desse século, pelo menos 2% dos automóveis serão obrigatoriamente movidos a álcool ou combustíveis com características ambientais idênticas;

8. da tremenda importância dos fungos comestíveis em todo o mundo;9. dos efeitos drásticos da ingestão pelo homem de cogumelos tóxicos e

halucinogênicos, induzindo a vários tipos de micetismos, alguns deles fatais;10. do grande potencial representado pelo uso de fungos no controle biológico de

doenças de plantas e de insetos nocivos, reduzindo com isso o uso de pesticidas tóxicos ao homem e agressivos ao meio ambiente;

11. do significado dos fungos como patógenos do homem e animais, principalmente nos trópicos e também em função da epidemia mundial de AIDS, da baixa imunidade de pacientes com câncer e dos transplantados medicados com ciclosporina. Com isto causam grande número de micoses. Existe uma lista de micoses profundas de significado médico, tais como: paracoccidiose, criptococose, blastomicose, coccidiomicose, histoplasmose, aspergilose e candidiase, entre outras;

12. dos prejuízos causados pela alta incidência de alergias respiratórias causadas por fungos;

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13. da alta incidência de envenenamento e morte em ocorrências de micetismo e uso de fungos halucinógenos;

14. dos efeitos maléficos de micotoxinas produzidas em alimentos e rações animais e de efeito mortífero, cancerígeno, promotor de hemorragias, ou de gangrena;

15. da importância biológica dos liquens e das micorrizas, resultantes de simbioses com algas e raízes de dicotiledôneas, respectivamente;

16. da associação simbiótica dos fungos com insetos-jardineiros que usam as plantas como substrato ou proteção para a colônia de fungos que os alimenta. São portadores de micângios, onde carregam esporos ou micélio do fungo, como alguns cupins africanos e asiáticos (gêneros Macrotermes, Microtermes e Odontotermes), formiga saúva (nas Américas), besouros ambrósia e besouros de casca de árvores na América e Europa;

17. do significado dos fungos endofíticos associados a árvores, palmeiras, bem como a gramíneas usadas em pastagem. Neste último caso aumentam o vigor das plantas, porém a ingestão desses organismos pelo gado pode levar a efeitos indesejáveis, afetando a produção de rebanhos inteiros. Em algumas gramíneas a associação evolve fungos produtores de alcalóides, com um efeito vaso-constritor (relacionados com Claviceps purpurea, levando, levando a distúrbios de comportamento do gado, aborto, gangrena com perdas de orelhas, cauda e pés da importância ecológica dos fungos, eficientes na decomposição de restos orgânicos;

18. do efeito deletério dos fungos sobre as plantas, principalmente quando cultivadas, causando a grande maioria das perdas por doenças e pós-colheita, detectadas no sistema agrícola mundial.

Nas Tabelas 1 a 19, extraídas de Wainwright (1992), estão alguns exemplos que enfatizam a importância dos fungos do ponto de vista da biotecnoloia e da indústria.

Tabela 2. Exemplos de produtos industrializados provenientes da atividade fúngica.

ORGANISMO PRODUTOANTIBIÓTICOS

Cephalosporium acremonium

Cefalosporina C

Aspergillus fumigatus FumagilinaPenicillium sp. Griseofulvina

Penicillium chrysogenum PenicilinaHelminthosporium

siccansSicanina

ÁCIDOS ORGÂNICOSAspergillus niger Ácido cítrico

A. niger Ácido glucônicoA. terreus Ácido itacônico

ENZIMASAspegillus sp. Lipase, Pentosanase,

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ProteasesA. niger Beta-glucanase, Celulase,

Glucoamilase, Glucose oxidase, lactase, Amilase e

PectinaseA. oryzae Alfa-amilase

A. awamori GlucoamilasePenicillium sp. Dextranase

Mucor sp. ReninaTrichoderma sp. Celulase

ALIMENTOSAspergillus oryzae MisôMistura de fungos ShoyuMucor. Rhizopus Ragi

OUTROSGiberella fugikuroi Geberelinas

Aureobasidium pullulans PululanaSclerotium sp. Scleroglucanas

Sclerotium sp., Rhizopus sp., Fusarium sp.

Conversão de esteróides

Giberella zeae ZealenoneClaviceps sp. Alcalóides

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TABELA 3. Metabólitos fúngicos primários e secundários produzidos industrialmenteMETABÓLITOS ESPÉCIESPRIMÁRIOSALCOOL Etanol Saccharomyces cerevisiaeÁCIDOS ORGÂNICOSÁcido itacônicoÁcido glucônicoÁcido cítrico

Aspergillus terreusA. nigerA. niger, Yarrowia lipolytica

VITAMINASRiboflavina Eremothecium ashbyii, Ashbya gossypiiPOLISSACARÍDIOSEscleroglucanasPululana

Sclerotium rolfisiiAureobasidium pullulans

NUCLEOTÍDIOS5’- inosina monofosfato 5’- guanosina monofosfato

Hidrolise do RNA de Saccharomyces cerevisiae

SECUNDÁRIOSPenicilina e seus derivados Penicillium chrysogenumCefalosporina ( anti-bacteriano de amplo espectro )

Cephalosporium acremonium

Griseofulvina ( fungistático ) Penicillium griseofulvinAlcalóides vaso-constritores (controle de hemorragias de pós - parto, indução de trabalho de parto, etc )

Caviceps purpurea

Ciclosporina ( imunosupressor, previne rejeição de órgãos transplantados )

Topypocladium inflatum (= Trichoderma polysporum)

Giberelinas ( hormônios de vegetais) Gibberella fujicuroi

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Tabela 4. Ácidos orgânicos produzidos por leveduras

FUNGO ÁCIDOCandida guilliermondi Cítrico

Candida lipolytica CítricoCandida oleophila CítricoCandida brumptii L (+) Isocítrico

Candida hydrocarbofumarica

Alfa - cetoglutárico

Aurebasidium pullulans GlucônicoSaccharomycopsis Glucônico

Candida sp. ItacônicoRhodotorula sp. Itacônico

Tabela 5. Estimativa do mercado mundial de enzimas em 1992

PRODUTOS US$ MILHÕES

Proteases alcalinas 150Proteases neutras 70Outras proteases 50

Isomerases 45Amilases 100Pectinases 40

Lipases 20Outras 55

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Tabela 6. Fontes e aplicações de enzimas produzidos industrialmente

Enzima Fonte AplicaçãoAlfa-amilase Aspegillus oryzae Produção de malteGlucosidases A. niger Xaropes, dextrose, alimentosPululanase Aureobasidium pullulans Degradação de amidoBeta-glucanase Penicillium emersonii Cervejaria e processamento

de alimentosProtease neutra, alcalina e ácida

Aspergillus oryzae Cervejaria, detergentes e panificação

Celulase Trichoderma spp. Hidrólise de celuloseInvertase Leveduras spp. Industria de confeitariaPectinase Aspergillus niger Processamento de frutas e

vinhosAntocianase Aspergillus niger descolorização de uvasRennet Mucor spp. Coagulante de leiteGlicose isomerase e lipases Mucor spp. e Aspergillus Produção de xaropes de

frutose, laticínios, detergentes

Lactase, Saccharomyces lactis Laticínios, panificação

Hemicelulase Aspergillus niger Processamento de gomas e frutas

Glucose oxidase, Catalase Aspergillus niger Processamento de alimentos

Tabela 7. Outros exemplos de enzimas industriais de origem fúngica

ENZIMA APLICAÇÃO FUNGOALFA - AMILASE Panificação Aspergillus nigerGLUCOAMILASE Produção de malte A. niger, Rhizopus foetidusLACTASE Aditivo alimentar Aspergillus oryzaeINVERTASE Conversão de sacarose Aspergillus oryzae,

Saccharomyces cerevisiaePECTINASE Processamento de frutos Aspergillus niger, Rhizopus

sp.LIPASES Suplemento para a lipase

pancreáticaPenicillium roqueforti, Rhizopus delmar

PENICILINA ACILASE Produção de penicilina semi-sintética

Penicillium chrysogenum, Aspergillus ochraceus

PROTEASES ÁCIDAS Panificação Aspergillus saitoi, A. niger, A. oryzae, Mucor pusillus

CELULASES Trichoderma virideRENINA MICROBIANA Produção de queijos Endothia parasitica, Mucor

meiher, M. pusillus

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Tabela 8. Biopolímeros degradados por leveduras

Substrato Espécie EnzimaAmido Saccharomyces diastaticus GlucoamilaseCelulose Aureobasidium CelulaseCelodextrinas Turulopsis Exo (1,4) Beta - glucosidaseCelobiose Brettanomyces claussenii Beta-glucosidaseInulina Kluyveromyces InulinasePectina Aureobasidium Pectinase, pectiliaseXilan Cryptococcus Endo (1,4) Beta - xilanase

Tabela 9. Vitaminas produzidas por leveduras

Espécie Vitamina mg/ml de caldo

Ashbya gossypii Riboflavina 6420Candida flareri Riboflavina 567Eremothecium ashbyii

Riboflavina 2480

Sacharomyces cerevisiae

Ergosterol 3000

Tabela 10. Aplicação industrial das leveduras

ORGANISMO Uso em ou produção deSaccharomyces cerevisiae Cervejaria, Panificação, Fermentações

Rhodotorula CarotenóidesCandida, Lipomyces Lipases

Kloeckera Precursores de esteróidesKluyveromyces fragilis InvertasesTorulopsis bombicola Biodetergentes

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Tabela 11. Proteínas heterólogas produzidas por leveduras

Espécie ProteinasSaccharomyces cerevisiae Glucoamilase de Aspergillus awamori, Beta-

endorfina, Alfa-amilase de Bacillus, Endoglucanase, Alfa-interferon humano, Antígeno de superfície para hepatite-B, Insulina, Interleucina-2, Alfa-amilase de ratos e Imunoglobulina de ratos

Pichia patoris Alfa-amilase de trigo, Antígeno de superfície para hepatite-B, Invertase de levedura

Tabela 12. Produção de etanol por leveduras a partir de substratos vegetais

Espécies Substrato Rendimento ( g/litro)

Sistemas implantadosSaccharomyces cerevisiae Melaço de cana ( Brasil );

Milho e outos grãos (USA)6969

Sistemas experimentais

Candida tropical Hemicelulose hidrolizada 14,3Candida wickerhamii Celobiose 44Kluyveromyces marxianus Melaço de cana ( 41oC ) 8Pachysolen Tannophilus Xilose 13,5Saccharomyces cerevisiae Hidrolizado de soro 70Saccharomyces cerevisiae Xilose + xilose isomerase 110

Tabela 13. Espécies fúngicas comercialmente, ou sendo desenvolvidas para uso no controle biológico de patógenos do solo.

Espécie DOENÇA HOSPEDEIROPhlebia gigantea Podridão de raiz PinheiroTrichoderma harzianum Podridão branca,

tombamento de mudasCebola e várias culturas

Sporidesmium sclerotivorum Tombamento da alface AlfaceGaeumannomyces graminis Take-all TrigoTalaromyces flavus Murcha de Verticillium Aubergine

Tombamento Beterraba

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Tabela 14. Uso direto dos fungos como alimentos

EspécieMacrofungosCogumelo comum Agaricus biporusShii – take Lentinus edodesCogumelo chinês ou cogumelo da palha Volvariella volvaceaCogumelo de inverno Flammulina velutipesCogumelo ostra Pleurotus sp.Trufa Tuber melanosporum

Microfungosa) QueijosRoquefort, Stilon, “Blue” Penicillium roquefortiiCamembert, Brie Penicillium camembertiib) Comidas e molhos orientais fermentados Ang-Kak Monascus purpureaHamanatto Aspergillus oryzaeMisô Aspergillus oryzae, A.

sojaeOntjon Neurospora intermediaShoyu Aspergillus oryzae, A.

sojaeTempeh Rhizopus oligosporus

Tabela 15. Fungos mitospóricos usados no biocontrole de insetos.

Espécie Inseto alvoAschersonia aleyrodis Trialeurodis vaporariorumBeauveria bassiana Leptinotarsa decemlineataBeauveria brogniartii Melolontha melolonthaCulicinomyces clavosporus MosquitosHirsustella thompsonii Ácaros vermelhosMetarhizium anisopliae Besouros,cigarrinhas e

percevejosNomureae rileyi Lagartas diversasTolipocladium cylindroporum MosquitosVerticillium lecanii Afídios e mosca branca

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Por tudo isso, justifica-se capacitar brasileiros em uma área de importância estratégica óbvia para o país, a qual tem sido tão ignorada, a ponto de comprometer a nossa habilidade de dar uma destinação benéfica à nossa biodiversidade microbiana, com isso prejudicando as futuras gerações e subordinando os interesses nacionais no setor biotecnológico a instituições estrangeiras interessadas em comercializar um “know how” que poderia aqui ser desenvolvido se os investimentos forem corretos e obrigatoriamente envolverem a de cientistas capazes de viabilizar a aplicação dos conhecimentos sobre nossa diversidade microbiana. Cabe lembrar que o primeiro passo a ser dado é a descrição das espécies de fungos aqui presentes, na sua maioria inéditas para a ciência.

Especificamente, no caso de Agronomia e Florestas, sabe-se que os fungos são responsáveis por mais de 70% das doenças de plantas cultivadas, sendo que em florestas plantadas, praticamente todas as doenças importantes são causadas por fungos, com exceção da murcha de Ralstonia solanacearum em eucalipto (Wardlaw, Kile & Dianese, 2000). Em condição natural, no Cerrado, por exemplo, praticamente todas as lesões microbianas até hoje registradas em folhas e galhos de plantas nativas, provem de ataques por fungos, não se conhecendo doenças bacterianas em suas 6.200 espécies de plantas nativas.

Apesar de tudo isto, existe uma grande carência de textos didáticos em Micologia no Brasil. Além disso, os poucos disponíveis infelizmente não estão atualizados. Assim, espera-se com este livro atender às necessidades primárias dos alunos de graduação em Agronomia, Biologia e Engenharia Florestal, disponibilizando uma visão básica e moderna dos fungos.

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Aspectos básicos da Filogenia e Classificação dos Fungos

Até recentemente, acreditava-se que os fungos deveriam estar incluídos em um único Reino, embora já na teoria dos cinco reinos defendida por Whittaker (1969) e Leesdale (1974) alguns grupos incorporados aos manuais de micologia estavam alocados fora do Reino Fungi. Os cinco Reinos de Whittaker (1969) foram assim propostos: 1. Monera (Bactéria e Cyanophyta), 2. Protista ou Protoctista (Margulis & Schwartz, 1988) abrangendo Ciliophora, Sarcodina, Zoomastigina, Cnidosporidia, Sporozoa (provaveis ancestrais do Reino Animália), Plasmodiophoromycota e Hyphochytridiomycota- estes dois últimos mais próximos do Reino Fungi; Pyrophyta, Chryzophyta e Euglenophyta - próximos do Reino Plantae); 3. Animalia- evoluíram-se no sentido de uma nutrição baseada na ingestão (Porifera, Coelenterata, Platyhelminthes, Aschelminthes, Tentaculata, Chaetognata, Echinodermata, Annelida, Mollusca, Arthropoda, Chordata); 4. Plantae- com evolução baseada na habilidade de fotossintetizar moléculas (Phaeophyta, Rodophyta, Chlorophyta, Charophyta, Briophyta, Tracheophyta) e finalmente 5. Fungi- com nutrição por absorção através de uma membrana e sem desenvolver uma habilidade fossintetizante (Labyrinthulomycota, Acrasiomycota, Myxomycota, Chytridiomycota, Oomycota, Zygomycota, Ascomycota, e Basidiomycota).

Cavalier-Smith (1987) com base em dados de ultraestrutura (principalmente flagelar e da crista do mitocôndrio), bioquímicos (via de síntese da lisina) e também estudos moleculares concluiu, em sua discussão sobre origem dos fungos, que estes se constituem em um grupo polifilético, ou seja, constituído por subgrupos que evoluíram a partir de ancestrais distintos. Para Cavalier-Smith (1987), são admissíveis seis Reinos: Bactéria, Protozoa, Chromista, Fungi, Plantae e Animalia. O autor admite a existência de quatro grupos distintos de mixomicetos (organismos com uma fase plasmodial em seu ciclo de vida), todos dentro do Reino Protozoa, além de dois grupos convergentes em termos evolucionários: o Reino Fungi sensu strito e os Heterokontimicotyna sensu Dick (1976). Esse último grupo, Chevalier-Smith (1987) transferiu para a Subdivisão (ou Subphylum) Pseudofungi pertencente à Divisão (ou Phylum) Heterokonta do Reino Chromista juntamente com algas heterocônticas, ao lado do Phylum Haptophyta. O Subphylum Pseudofungi conteria os Labyrinthulales, Oomycetes e Hyphochytrea.Assim, o Reino Chromista (Cavalier-Smith, 1983, 1987), também designado Straminopila (Alexopoulos et al., 1996) contem: 1. algas heterocônticas, com plastídios envolvidos por retículo endoplasmático rugoso e circundados por 1 membrana lisa, com clrorofila a e c, zoósporos com, pelo menos, um flagelo com mastigonemas. Abrange as diatomáceas, crisófitas, criptomônadas, que são algas microscópicas, mas também inclue as algas marrons de grande porte. 2. fungos com 1 a 2 flagelos, sempre um com mastigonemas, talo vegetativo 2n, parede com celulose, sem plastídios. Dick (199?), separou este grupo de fungos de Chromista sensu stricto, o qual designou Reino Straminipila, seprando-o das algas marrons.

Fungi sensu stricto constitui-se em um Reino monofilético, tendo como grupo mais primitivo os Chytridiomycetes, os quais deram origem aos Entomophthorales por perda do único cílio do zoósporo dos quitrídeos. Nesse Reino, os mitocôndrios possuem cristas não discóides, semelhantes a placas, idênticas às encontradas em células animais. Já os Heterokonta (do Reino Chromista) possuem mitocôndrios com cristas tubulares e provavelmente evoluíram de algas heterocônticas que perderam os cloroplastos e a

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clorofila, porém mantendo características de parede celular e dois flagelos distintos (um com mastigonemas e outro liso), semelhantes aos das algas.

Hawksworth (1991) sugere classificação na qual distribui os fungos em três Reinos distintos com o Phylum Myxomycota (Myxomycetes, Plasmodiophoromycetes) em Protozoa, Phylum Oomycota (Oomycetes e Hyphochytridiomycetes) em Chromista e, no Reino Fungi sensu stricto, os Phylla: Chytridiomycota, Allomycota, Zygomycota, Endomycota, Ascomycota, Ustomycota, Urediniomycota e Basidiomycota.

Mais recentemente, Barr (1992) enfatiza o fato de que Sachs (1874), De Bary (1884), Atkinson (1909), Bessey (1942) já discutiam se os fungos formavam ou não um grupo monofilético, sendo que Gäuman & Wynd (1952) também separavam Myxomycetes de Eumycetes, excluindo os mixomicetos do que consideravam como fungos propriamente ditos com parede celulósica ou quitinosa. No entanto, o assunto manteve-se indefinido por mais de 30 anos, ou seja, até que Cavalier-Smith (1987), quando pôde ser definitivamente esclarecido por ter levado em conta as contribuições de Bartnicki-Garcia sobre química da parede fúngica e os estudos de Vogel (1965) e LéJohn (1974) sobre a biossíntese de lisina em diferentes grupos de microorganismos, e finalmente os trabalhos de ultraestrutura mostrando em detalhe a diferenças na divisão nuclear (Fuller, 1976, Heath, 1980, 1986), na morfologia do aparato flagelar (Barr, 1992) e dos mitocôndrios (Taylor, 1978).

Barr (1992) considera os fungos verdadeiros (Divisões ou Phylla: Chytridiomycota, Zygomycota, Ascomycota e Basidiomycota) como organismos com quitina na parede celular, com habilidade de produzir lisina via AAA (ácido alfa-amino-adípico) e mitocôndrios com cristas em placas não discóides, além de identidade em termos da análise seqüencial da subunidade 18S do rDNA (Bowman, 1991). Parece claro que Chytriomycota, o mais primitivo membro dos Fungi, deu origem a Zygomycota. Porém, permanece a dúvida quanto à precisa origem desses fungos verdadeiros mais primitivos, ou seja, os Chytridiomycota, seguramente um ancestral flagelado. Assim, Barr (1992) comparou detalhes estruturais do aparato flagelar de vários grupos incluindo amebas flageladas, os denominados choanoflagelados (Cavalier-Smith, 1987) também uniflagelados como os Chytridiomycota. Sua conclusão foi que provavelmente ocorreu foi o contrário, ou seja, os Oomycota teriam perdido um flagelo, dando origem aos choanoflagelados. Assim sendo, a origem desse grupo permanece um enigma.

Porém, Barr (1992) vê muitas evidências a favor da idéia de que Oomycetes e Hyphochytridiomycetes se originaram de algas heterocônticas, com base em dados bioquímicos, morfológicos e moleculares muito bem explicitados por Cavalier Smith (1987). Além disso, observou que os Myxomycota e Plasmodiophoromycota, com base em dados de composição da parede celular e biologia molecular, são muito diferentes dos Fungi e Chromista, conforme revelaram os trabalhos de Bartnicki-Garcia (1987), Gunderson et al. (1987) e Clark (1990).

Barr (1992) também concluiu que os fungos se constituem em um grupo polifilético, porém existem razões de ordem prática, inclusive de interesse da micologia e da fitopatologia para que o grupo seja mantido, embora filogeneticamente não haja justificativa. Assim sendo, Barr (1992) estabeleceu grupos acima de Reino criando A União dos Fungos, composta por organismos distribuídos em três reinos: Eumycota (Phylla: Chytridiomycota, Zygomycota, Ascomycota e Basidiomycota), Chromista (Phylum Heterokonta) e Reino Protozoa (Phylla: Myxomycota e Plasmodiophoromycota). O Phylum Heterokonta do Reino Chromista foi subdividido em: Subphyla Pseudomycotina (Oomycetes e Hyphochytridiomycetes) e Labyrinthista (Classe Labyrinthulea).

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SUMÁRIO DAS CARACTERÍSTICAS DOS FUNGOS CONTIDOS NO REINO PROTOZOA (Sinônimos: Protista, Protoctista)

Todos com fase assimilativa amebóide, células flageladas em alguns grupos, flagelos lisos e flexuosos, dianteiros, raros lateralmente, mas nunca posteriores, células amebóides sempre presentes podendo

formar plasmódios verdadeiros, pseudoplasmódios, ou simplesmente agregados de células enquistadas formando frutificação rudimentar. Grupos com plasmódio, pseudoplasmódio, ou simplesmente

formando agregações celulares.Talo plasmodial geralmente cenocítico, com fase flagelada (flagelos sem mastigonemas) e/ou com fase

plasmodial amebóide, heterotróficos, lisina via ácido amino-adípico (AAA).

1. Acrasiomycota – não formam plasmódio, mas sim colônias resultantes da agregação de células amebóides, cristas mitocondriais discóides, saprófitas2 Dictyosteliomycota – mixamebas se agregam para formar pseudoplasmódio, cristas mitocondriais

tubulares, saprófitas.3. Myxomycota – mixamebas se conjugam dando origem a zigoto diplóide que se deesnvolve formando

um plasmódio verdadeiro, o qual se transforma em esporocarpos organizados contendo esporos, Cristas mitocondriais tubulares

4. Plasmodiophoromycota – com plasmódios verdadeiros haplóides e diplóides intracelulares em algas e raízes de plantas superiores, relacionados a Ciliados com base em estudos com r-RNA, com cristas mitocondriais tubulares à semelhança

SUMÁRIO DAS CARACTERÍSTICAS DOSFUNGOS CONTIDOS NO REINO CHROMISTA

(Sinônimo: Straminopila, Straminipila)Parede celular com celulose (glucanas 1-4) e glucanas 1-3 e

porém sem quitina Fase flagelar heterocôntica – biflagelar (Oomycota), 1 flagelo com com

mastigonemas, ou uniflagelar (Hyphochytridiomycota)Cristas mitocondriais tubulares Lisina via ácido diaminopimélico (DAP)Cloroplastos se presentes (algas) envolvidos por membranas do

retículo endoplasmático rugoso, com clorofila a e c., sem amido e sem ficobilossomosPhylum Oomycota-com dois flagelos, sendo um com mastigonemasPhylum Hyphochytridiomycota- com apenas 1 flagelo anterior com

mastigonemasPhylum Labyrinthulomycota- com células amebóides, ou às vezes flageladas se deslocando em um labirinto de caminhos mucosos.

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SUMÁRIO DAS CARACTERÍSTICAS DOSFUNGOS CONTIDOS NO REINO FUNGI

(Sinônimo: Eumycota)

Fungi sensu stricto = Fungos verdadeiros = Eumycota sensu Barr (1992)Parede celular com quitina e 1-3, 1-6 glucanasEucariotos sem plastídios, nutrição por absorção, osmotróficos, nunca fagotróficos,Sem fase amebóide ou plasmodialMitocôndrios com cristas achatadasCom peroxissomos, unicelulares ou filamentososHifas em geral haplóides e apocíticas, cenocíticas em ZygomycotaFlagelos quando ocorrem (Chytridiomycota) são anteriores e sem mastigonemasPhyla: Chytridiomycota, Zygomycota, Ascomycota, Basidiomycota e

Fungos mitospóricos, fungos anamórficos, ou deuteromicetos

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Tabela 16. Distribuição dos fungos em reinos por vários autores, nas últimas duas décadas.

1982 Protoctista Fungi (1)

1987 Protozoa Fungi Chromista (2)

1991 Protozoa Fungi Chromista(3)

1992 Protozoa Eumycota Chromista (4)

1993 Protoctista Fungi (5)

1995 Protozoa Fungi Chromista (6)

1996 Protista Fungi Stramenopila (7)

1. Margulis & Schwartz; 2. Cavalier-Smith, 3. Hawksworth, 4. Barr; 5. Margulis et al., 6. Hawksworth et al., 7. Alexopoulos et al.

Tabela 17. Características dos organismos contidos nos três Reinos nos quais os fungos estão distribuídos

REINOSProtozoa Chromista Fungi

Nutrição Fagotrófica ou autototrófica (protozoários fotossintetizantes)

Heterotrófica, absorvendo através de membrana, osmotrófica, ou Autotróficos (algas fotossintetizantes)

Heterotrófica, absorvendo através de membrana, osmotrófica

Forma do talo Plasmodial, amebóide Filamentoso ou holocárpico

Filamentoso ou unicelular colonial (leveduras)

Condição nuclear do talo vegetativo

Plasmódio diplóide, ou poucas vezes haplóide

Micélio diplóide Micélio haplóide ou dicariótico

Parede Celular Ausente, ou contendo celulose e quitina nos esporângios e esporos

Presente, excepto nos zoósporos, contendo microfibrilas de celulose

Presente, contendo microfibrilas de quitina

Crista mitocondrial

Tubular Tubular Achatada

Mastigonemas Ausentes Presentes Ausentes

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CARACTERÍSTICAS GERAIS DOS FUNGOSOs fungos "sensu lato" são, portanto, organismos eucarióticos, heterotróficos,

aclorofilados, que se disseminam por meio de esporos, absorvem nutrientes através de membrana plasmática, sendo limitados às formas plasmodiais os exemplos de organismos capazes de praticar a ingestão de partículas orgânicas. A célula fúngica é tipicamente eucariótica, com núcleo limitado por membrana dupla, citoplasma no qual estão dispersos retículo endoplasmático liso e rugoso, aparelho de Goelgi, vacúolos, ribossomos e, nos fungos verdadeiros os lomassomos que são estruturas membranosas vesiculosas formadas entre a plasmalema e a parede celular. O talo se desenvolve sobre e/ou dentro do substrato na forma de células amebóides, pseudoplasmódio ou plasmódio no caso dos Myxomycota, os quais podem formar zoósporos com dois flagelos do tipo chicote. Entre os Fungi (Chytridiomycota, Zygomycota, Ascomycota, Basidiomycota e fungos mitospóricos) existem organismos unicélulares (leveduras) ou miceliais (filamentosos), sendo os últimos formados por hifas, não septadas (cenocíticas nos Chytridiomycota e Zygomycota) ou com diferentes tipos de septos (apocíticas nos demais Phyla). A maioria sujeita a movimentação passiva, todos porém com movimento protoplasmático dentro das hifas, porém, alguns grupos produzem zoósporos flagelados, os Oomycota (Mastigomycota) (Oomycetes e Hyphochytridiomycetes) e Chytridiomycota. A parede celular dos fungos contem quitina como seu elemento estrutural mais importante, porém entre os Oomycota predomina a celulose, porém mesmo quando celulose ocorre, outras glucanas (solúveis e insolúveis) estão presentes em altos níveis, além de proteína e quitosana (Burnett, 1968; Cavalier-Smith, 1987; Bartinicki-Garcia, 1987).

Os fungos podem ser leveduriformes (unicelulares) ou filamentosos. Entre os Fungi (fungos verdadeiros) e os Chromista predominam as formas filamentosas com o talo constituído por hifas, semelhantes a mini-espaguetes flexíveis e de crescimento exclusivamente terminal, mas com grande capacidade de ramificação, gerando uma massa de filamentos entrelaçados, denominada micélio. Os fungos amiceliais formam colônias constituídas de massas de células com aspecto viscoso semelhante a colônias de algumas bactérias, são as leveduras. A grande maioria destas pertence aos Ascomycota, umas poucas são Basidiomycota. Os fungos do reino Protozoa apresentam uma fase plasmodial e outra amebóide/zoospórica e não formam micélio e nem colônias semelhantes às leveduras.

Após acumular energia na forma de micélio, os fungos filamentosos frutificam produzindo conidiomas, ascomas, ou basidiomas nos quais são formados esporos. Estes podem também ser produzidos diretamente por hifas isoladas ou organizadas em grupos compactos, sem ter caracteristicamente uma frutificação com parede (perídio), ou uma base de textura definida. Os esporos podem também ser produzidos endogenamente em esporângios.

Alguns esporos originam-se após um processo meiótico (esporos de origem sexual) e outros resultam da mitose de células haplóides (conídios) ou diplóides (e.g: zoósporos de origem assexual nos Oomycetes).

Os esporos constituem-se nos propágulos dos fungos, cuja maioria é disseminada pelo movimento ou turbulência do ar, chuvas, respingos, pelo homem e animais, ou por vetores especializados. Além disso, os esporos sexuais, constituem fator importante para assegurar a variabilidade genética intra e interespecífica dos fungos.

Muitos Ascomycota apresentam fase assexuada de reprodução, onde hifas e esporos formados resultam sempre de divisão mitótica da célula fúngica. Este conjunto de

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estruturas é sempre haplóide e é designado Fase Anamórfica ou simplesmente o Anamorfo. Esta fase, na maioria das vezes predomina sobre a Fase Teleomórfica ou Teleomorfo, em que hifas haplóides são primeiro se anastomozam ou são dicariotizadas por espermatização, para a seguir ter uma fase diplóide, em geral efêmera. Da célula diplóide vão resultar, por meio de uma meiose, os esporos sexuais (novamente haplóides), os quais germinam permitindo a volta à condição anamórfica. O conjunto do Teleomorfo e Anamorfo de um mesmo fungo constitui o que Weresub & Hennebert ( ) denominaram Holomorfo (Figura 1). O Código Internacional de Nomenclatura Botânica que contem também regras para a nomenclatura dos fungos permite que anamorfos e teleomorfos de um mesmo fungo recebam designações binomiais separadas, ou seja tenham nomes científicos diferentes, como, por exemplo o anamorfo Fusarium moniliforme tem como teleomorfo Gibberella fujikuroi, sendo que o holomorfo recebe o mesmo nome do teleomorfo (G. fujikuroi).

Outros fungos possuem talo constituído às vezes de uma única célula que, na maturidade se transforma em órgão reprodutor, no caso dos talos holocárpicos comuns entre os hrytridiomycota. Já, as leveduras (geralmente Ascomycota, poucas Basidiomycota) formam colônias de células individuais. Eucárpicos, por outro lado, são os talos característicos da maioria dos fungos onde estruturas vegetativas se distinguem dos órgãos de reprodução (frutificações) contendo esporos. Os talos eucárpicos podem ser mono e policêntricos, com uma ou mais frutificações.

As hifas jovens dos Oomycota e Zygomycota que, em conjunto, foram por muitos anos denominados Ficomicetos, são tipicamente asseptadas ou cenocíticas, enquanto que as hifas do Ascomycota, Basidiomycota e Fungos Mitospóricos são septadas, ditas apocíticas. No entanto, hifas envelhecidas em micélio cenocítico contem septos separando segmentos vazios da hifa distantes do ápice ativo, os quais são também encontrados na base de órgãos reprodutivos como esporângios (Zygomycota) e oósporos (Oomycota). Já os Fungos Mitospóricos, Ascomycota e Basidiomycota tem o micélio septado. Ascomycota em geral e, no caso de Uredinales (Basidiomycota causadores de "ferrugens" em plantas), o septo é simples com uma ou várias perfurações, enquanto que na maioria dos Basidiomycota ocorre o chamado "septo dolipórico" de estrutura complexa, permitindo, porém a migração nuclear de uma célula para a seguinte (Burnett, 1968, Bracker, 1970).

Os fungos podem apresentar dimorfismo somático, como no caso de espécies com fases leveduriforme e micelial e outras com fase plasmodial e frutificações complexas, como os Myxomycota. Finalmente, existem fungos polimórficos ou pleiomórficos que revelam extrema plasticidade, sendo capazes de produzir até cinco tipos de esporos diferentes durante o seu ciclo vital, além de hifas vegetativas. É o caso por exemplo de Tilletia ayresii, a "cárie do sino" do capim-colonião, Panicum maximum além de muitos fungos causadores de ferrugens de plantas (Teliomycetes / Uredinales)..

A hifa, além de ter a função vegetativa, pode formar estruturas especializadas para a reprodução e até "tecidos" primitivos, presentes em frutificações (cobidiomas, ascomas e basidiomas) de Fungos Mitospóricos, Ascomycota e Basidiomycota, nas quais os esporos são produzidos e também ocorrem tecidos em estruturas de resistência (esclerócios). Korf (1958) estabeleceu sete tipos diferentes de tecidos hifálicos, os quais se apresentam como diferentes tipos de "texturas", a saber: textura globosa- constituída por células esféricas; textura angular- com células angulosas de seção triangular, quadrangular, pentagonal, etc, com lados de tamanhos diferentes; textura prismática- com células cilíndricas curtas e largas formando um conjunto de filamentos paralelos com septação

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transversal; textura intrincata- com hifas entrelaçadas, porém de dimensões diferentes formando um emaranhado; textura epidermoidea ou textura meandriforme - semelhante às células da epiderme de folhas; textura oblita- com células de parede espessa e pseudoseptos formado por filamentos em paralelo e às vezes se entrelaçando e textura porrecta- com hifas finas, paralelas, septadas, porém com septos distantes uns dos outros (Fig.1). O "Dictionary", no verbete "textura", traz uma ilustração dos diferentes tipos de tecidos, todos propostos por Korf 1958) originalmente para Discomycetes, porém hoje adotados também para a descrição de tecidos de Ascomycota e celomicetos.

Além disso, diretamente das hifas podem ser formados: clamidósporos, esclerócios, rizomorfos, apressórios, haustórios e armadilhas de fungos parasitas de nematóides do solo, entre outras estruturas.

Os fungos geralmente possuem micélio constituído por hifas multinucleadas, homo- ou heterocáriotico, com núcleos haplóides. No entanto, podem ser também dicárioticas ou diplóides, dependendo do grupo e da fase do ciclo de vida. Assim, segundo Burnett (1968) existem 5 tipos de ciclos de vida entre os fungos: 1. Assexual- talo com núcleos exclusivamente haplóides, que se reproduzem por mitose, com ou sem produção de esporos, como ocorre nos Fungos Mitospóricos. 2. Haplóide- meiose segue imediatamente a fusão nuclear que forma um zigôto efêmero e o produto meiótico é então disperso. A fase diplóide é efêmera e os exemplos são numerosos abrangendo Zygomycota e alguns Ascomycota. 3. Haplóide-dicáriotico- semelhante ao anterior, porém os núcleos que irão se conjugar (cariogamia) permanecem por relativamente longo tempo dentro da mesma célula formando dicários. Nestes casos existe micélio dicariótico no qual vai ocorrer a cariogamia e posteriormente a meiose. A duração da condição dicariótica varia de poucas gerações de células como em alguns Ascomycota onde as células ascógenas dicárioticas surgem pouco antes da cariogamia no asco jovem. No outro extremo, com a maior parte do ciclo dicariótico, estão as leveduras (Saccharomycetales) e os "carvões" (Ustilaginales), estando a maioria dos Basidiomycota em uma condição intermediaria. 4. Haplóide-diplóide- as duas fases se alternam regularmente, encontrado apenas em poucas espécies de Oomycetes. 5. Diplóide- fase haplóide restrita aos gametas, talo diplóide, como na maioria dos Oomycetes e Hyphochytridiomycetes.

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CLASSIFICAÇÃO DOS FUNGOS

As Tabelas 17, 18 e 19, mostram como são agrupados os fungos dentro de cada um dos três Reinos.

Tabela 17. Filos e Classes do Reino Protozoa

Phylum ClassesMyxomycota Acrasiomycetes

DictyosteliomycetesMyxomycetes

Plasmodiophoromycota Plasmodiophoromycetes

Tabela 18. Distribuição dos fungos do Reino Chromista (Straminipila sensu Dick, ou Stramenopila sensu Alexopoulos et al., 1996) em Filos, Classes e Ordens.

Filos Classe Ordens / FamíliasOomycota Oomycetes Pythiales: Família

PythiaceaePeronosporales: Famílias Peronosporaceae e Albuginaceae

Hyphochytridiomycota

Hyphochytridiomycetes Hyphochytridiales /HYphochytridiaceae

Labyrinthulomycota

Labyrinthulomycetes Labyrinthulales / Labyrin thulaceae, Thraustochytriales / Thraustochytriaceae

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Tabela 19. Filos e grupos supraordinais do Reino Fungi, com base em Hawksworth et al. (1995) e Alexopoulos et al. (1996) para a maioria dos filos e Eriksson (1999) especificamente para os Ascomycota.

Filos Grupos SupraordinaisChytridiomycota Classe Chytridiomycetes

Zygomycota Classes: Trichomycetes e Zygomycetes

Ascomycota 1. Subfilo Taphrinomycotina (Classes: Neolectomycetes, Pneumocystidomycetes, Schizosaccharomycetes, Taphrinomycetes)

2. Subfilo Saccharomycotina (Classe Saccharomycetes)

3. Subfilo Pezizomycotina (Classes: Arthoniomycetes, Chaetothyriomycetes, Dothideomycetes, Eurotiomycetes, Lecanoromycetes, Leotiomycetes, Pezizomycetes, Sordariomycetes, e 9 Ordens incertae sedis.

Basidiomycota Classes: Teliomycetes (ou Urediniomycetes), Ustomycetes (ou Ustilaginomycetes), Basidiomycetes (ou Hymenomycetes), Gasteromycetes

.

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Fungos do Reino Protozoa

Os fungos contidos neste Reino são eucarióticos todos com uma fase amebóide, em geral unicelulares, formando colônias, agregados de esporos, falsos plasmódios, ou plasmódios (sincícios). São fagotróficos na fase amebóide sem parede celular e quando formam zoósporos estes têm 2 flagelos flexíveis e lisos, nunca rígidos ou com mastigonemas. Neste Reino estão fungos dos Filos Acrasiomycota, Dictyosteliomycota, Myxomycota e Plasmodiophoromycota.

Filo AcrasiomycotaOs Acrasiomycota, denominados fungos gelatinosos celulares ou mixomicetos celulares são saprófitas por excelência, não formam plasmódio ou sincício na fase vegetativa e nem falsos plasmódios, ou seja, os agregados de células individuais não se movimentam. A fase assimilativa é amebóide semelhante a amebas do gênero Limax, ou seja com um único hifopódio e com endoplasma granuloso contrastando com ectoplasma liso, não formam células flageladas e a reprodução sexual é desconhecida. As amebas não migram para formar o sorocarpo. Ele é simplesmente constituído por um grupo de células resultante da agregação das amebas que perderam a mobilidade e se transformaram em células com parede. Assim, uma vez aderidas umas às outras, formam sorocarpos semi-sésseis e esporos em cadeia. O sorocarpo resultante possui haste rudimentar, ou falso pedicelo, não tubular e sem diferenciação das células em camadas, nem acúmulo de celulose. Todas as células agregadas, inclusive as que formam o falso pedicelo germinam liberando uma célula amebóide. Estas amebas ao se alimentarem de bactérias, esporos diversos e células de leveduras crescem e se dividem para formar uma população de amebas que voltam a se agregarem e formar novos sorocarpos. As amebas podem se enquistar, formando microcistos, quando as condições ambientais se tornarem limitantes ao desenvolvimento (Figura  ).Contém a Classe Acrasiomycetes, Ordem Acrasiales com 4 famílias (Acrasiaceae, Copromyxaceae, Guttulinopsidaceae e Fonticulaceae), 4 gêneros e 12 espécies Hawksworth et al. 1995)

Filo DictyosteliomycotaDictyosteliomycota são também fungos gelatinosos celulares, porém filogeneticamente distantes dos Acrasiomycota. Aqui as células amebóides se agregam em resposta a um ferormônio (principalmente AMP cíclico) produzido por uma ou poucas amebas, estabelecendo um centro de agregação para o qual muitas delas migram e se juntam para formar um pseudoplasmódio, capaz de migrar deixando um rastro semelhante ao das lesmas. Nestas estruturas, as amebas permanecem individualizadas, porém intimamente ligadas umas às outras, permitindo o deslizamento do conjunto sobre o substrato, à semelhança de um plasmódio verdadeiro, até a formação de uma frutificação, designada sorocarpo. Este é constituído por um pedicelo tubular com parede diferenciada contendo celulose e o esporângio rudimentar no ápice, dentro do qual são formados os esporos de parede bem definida, lisa contendo celulose. Os esporos são escuros e de parede espessa e contidos em uma matriz mucóide. Estes quando liberados, após perderem a substância mucóide que inibe a germinação liberam amebas haplóides, com pseudópodos numerosos, filamentosos, raramente lobados. Estas amebas, em condições ambientais desfavoráveis principalmente

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carência de água no ambiente ou alta concentração de eletrólitos, forma microcistos, ou seja, enquistam-se, formando parede contendo celulose, fina, porém rígida. Células flageladas não são formadas. A reprodução sexuada ocorre com a conjugação de duas amebas que formam primeiro uma célula dicariótica de parede espessa, onde ocorre cariogamia dando origem ao macrocisto, no qual ocorre meiose e várias mitoses, dando origem a células individualizadas, que serão liberadas na forma de novas amebas haplóides (Figura ). São isolados do solo onde se alimentam de bactérias e sobre as quais são mantidos quando cultivados in vitro. Segundo Hawksworth et al. (1996), envolvendo apenas a Classe Dictyosteliomycetes, Ordem Dictyostelales com 2 famílias, 4 gêneros e 46 espécies.

Filo Myxomycota

Os mixomicetos ou fungos gelatinosos verdadeiros com uma fase assimilativa ou vegetativa constituída por um plasmódio verdadeiro, ou seja, uma massa protoplasmática eucariótica multinucleada, sem parede celular e que possui a característica de poder se deslocar sobre o substrato. Plasmódio contendo núcleos diplóides, o qual cresce incorporando fagotroficamente células de bactérias, leveduras, esporos diversos e, até mesmo, fragmentos de matéria orgânica inerte. Possui grande variedade cor, dependendo da espécie e também de pigmentos contidos nos nutrientes ingeridos, podendo também variar de acordo com o pH do meio. Diferentes plasmódios jovens de uma mesma espécies podem se fundir produzindo um maior, bem como zigotos também podem ser incorporados. Actina e miosina estão presentes nos plasmódios. A camada ectoplásmica logo abaixo da plasmalema contem muitos filamentos de actina. Plasmódio de Physarum polycephalum foi cultivado com sucesso em meio de cultura líquido, onde formam microplasmódios que se reproduzem nesta condição (Daniel & Rusch, 1961). Segundo Alexopoulos et al. (1996) os mixomicetos formam três tipos de plasmódio: 1. Protoplasmódio é o tipo mais simples, mais primitivo e que se mantém em dimensão microscópica, não forma veias e mostra movimento protoplásmico irregular e lento, não rítmico. Quando se frutifica dá origem normalmente a um único esporângio. È o plasmódio de espécies de Ehinostelium, Licea e de Clastoderma. 2. Afanoplasmódio (aphanes- do grego: invisível), característico de Stemonitales e Trichiales, inicia-se na forma de mini-plasmódio, porém ao se desenvolver dá origem a filamentos finos, longos e ramificados de protoplasma pouco granulado, com corrente plasmática limitada a uma faixa estreita do protoplasma, com veias não diferenciadas em região fluida e gelificada. 3. Faneroplasmódio (phaneros do grego: visível), presente em Physariales, cresce rápido a partir de pequenos plasmódios, resultando em massas volumosas de protoplasma granulado, com veias bem difrenciadas mostrando claramente áreas fluidas e gelificadas, com corrente plasmática muito visível, bem ritmada e reversível.Os Mixomycota forma esclerócios resultantes do endurecimento do plamódio em condição ambiental desfavorável ao seu desenvolvimento normal, o qual levaria à formação de esporângios, contendo grandes números de esporos. Os esclerócios são estruturas dormentes capazes de regenerar o plasmódio quando o ambiente assim o permitir. Alguns esclerócios constam de um conjunto de células individuais de parede espessa, denominadas macrocistos.

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Plasmódios sofrem mudanças radicais na forma e na cor ao frutificarem e não existe registro de uma frutificação retornar à sua fase assimilativa plasmodial. Assim, um plasmódio pode formar vários esporângios individualizados, sésseis ou pedicelados. Estes esporângios mostram perídios individuais e permanecem fixados ao substrato por meio de um hipotalo tênue. Outro tipo de esporóforo é etálio, presente nos gêneros Lycogal, Fuligo e Mucilago, que se constitui em uma única frutificação resultante de um plasmódio como um todo, em geral sem perídios individualizando esporângios, porém, em alguns casos, o perídio do etálio recobre esporângios possíveis de serem distinguidos. Existe ainda o pseudoetálio, que é simplesmente um agregado de esporângios claramente separados uns dos outros, que não é recoberto por um segundo perídio, porém podem estar ligados pela base por serem formados sobre um mesmo hipotalo. Finalmente, algumas espécies de Hemitrichia, ocorre o chamado plasmodiocarpo, uma frutificação onde o protoplasma de certas regiões do plasmódio se adensam e se transformam em pontos de produção de esporos, muitas vezes mantendo a mesma forma das veias do plasmódio.O esporângio, que é a forma mais comum de frutificação dos Myxomycota, consta de um hipotalo, pedicelo (quando não é séssil), perídio, columela (nem sempre presente), capilício (ou às vezes pseudocapilício) e esporos. Perídio, nem sempre está presente e, às vezes, é evanescente. Também o esporângio pode ou não ser columelado. A columela pode ser uma extensão do pedicelo para o interior do esporângio, ou pode ser formada na base da cavidade esporangial, podendo ser quimicamente igual ao estipe, ou não. As pseudocolumelas são em geral precipitados de calcáreo no topo do pedicelo. Tanto columelas como as pseudocolumela são áreas de onde se irradiam os filamentos que compõem o capilício. À medida em que os esporos são formados e amadurecem, os filamentos que formam o capilício são secretados e formam o arcabouço do esporângio dentro do qual os esporos se diferenciam e amadurecem, antes de serem liberados. Os capilícios são formados por um conjunto de filamentos de diâmetro uniforme e< muits vezes, com as extremidades afiladas. Quando em vez destes filamentos são secretadas e consolidadas dentro do esporângio estruturas na formna de membranas ou plascas perfuradas, setas e filamentos de forma e diâmetro irregulares, diz-se que setrata de um pseudocapilício. É importante notar-se que pseudocapilícios, somente estão presentes em esporóforos do tipo etálio e pseudoetálio.Entre os Myxomycota são aceitas hoje as ordens: Liceales, Achinosteliales, Trichiales, Physariales, Stemonitales e Ceratiomyxiales, as quais podem ser separadas com base na Chave dicotômica a seguir, adaptada de Teixeira (1971), Hawksworth et al. (1995) e Putzke (1996). Os esporos produzidos nos esporângios são geralmente coloridos e com a superfície ornamentada, ou seja, podem ser equinulados, espinulosos, verrugosos, irregularmente reticulados, regularmente reticulados, ou parcialmente reticulados.

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1. Esporos formados individualmente sobre a superfície de esporóforos flamentosos, colunares, dendróides, coralóides, ou morchelóides Ceratomyxiales (Fams. Ceratiomyxaceae, Cavosteliaceae)

1’. Esporos endógenos formados em esporóforos de outras formas 2

2. Massa de esporos de cor pálida ou de cores vivas, raramente pretas e nunca castanho-arroxeadas. Esporos subhialinos, castanho-amarelados, ou vivamente coloridos quando sob luz transmitida. Calcáreo, quando presente, apenas na parede do esporocarpo 3

2’. Massa de esporos enegrecida ou castanho-arroxeada, contendo esporos castanho-arroxeados, violáceos, ou castanhos sob luz transmitida. Massa de esporos raramente vermelho-escura, purpurina ou ferrugínea, então com esporos vivamente coloridos. Calcáreo, quando presente, secretado também internamente na frutificação 5

3. Capilício e columela ausentes, às vezes com pseudocapilício formado por placas perfuradas ou tubos que podem se desmembrar em filamentos

Liciales (Fams. Liciaceae, Lycogalaceae, Cribariaceae)

3’. Capilício presente, porém quando ausente a columela está presente 4

4. Esporângio pedicelado, pedicelo contendo internamente material granulado, pequeno, raramente acima de 0,5 mm de altura, de cor pálida ou vivamente colorido, columela em geral presente, perídio presente em parte ou in totum, capilício na forma de rede frouxa, aberta, às vezes, incompleta, massas de esporos branca, amarelada, rósea, cinza ou marron, esporos hialinos ou levemente coloridos sob luz transmitida Echinosteliales (Fams. Clastodermataceae, Echinosteliaceae, Echinosteliopsidaceae)

4’. Esporângios sésseis ou pedicelados, maiores, columela ausente, perídio firme persistindo próximo à porção basal do esporângio, capilício abundante na forma de filamentos individuais ou de uma rede, filamentos algumas vezes delicados e rígidos, mas em geral grossos, ocos com superfície bem ornamentada; massas de esporos brancas, ocráceas, amarelas, alaranjadas ou vermelhas; espros subhialinos a vivamente coloridos Trichiales (Fams. Arcyriaceae, Dianemataceae, Trichiaceae)

5. Esporângios com desenvolvimento epihipotálico, pedicelo quando presente secretado internamente no esporângio em formação, pedicelo oco, ou parcialmente recheado por filamentos; calcáreo ausente do perídio e do capilício, calcáreo raramente presente e limitado apenas ao hipotalo, base do perídio, pedicelo, ou à columela Stemonitales (Fam. Stemonitaceae)

5’. Esporângios com desenvolvimento subhipotálico, com o protoplasto do plasmódio subindo pelo interior do pedicelio nas espécies estipitadas, perídio, capilício ou ambos contendo calcáreo Physarales (Fams. Physaraceae e Didymiaceae)

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As Figuras 20-30 contém ilustrações mostrando as características principais dos gêneros-tipo das famílias mais importantes de cada uma das ordens hoje validadas: Ceratiomyxa, Echinostelium, Licea, Trichia, Stemonitis, Physarum.

Filo Plasmodiophoromycota

Os Plasmodiophoromycota, com a Classe plasmodiophoromycetes, constituem um grupo de protozoários parasitas em algas (Woronina em Vancheria e Sorodischus em Chara), fungos do Reino Chromista (Woronina em Saprolegnia, Achlya e Pythium, Octomyxa em Achlya) e plantas superiores da família Cruciferae, pertencentes aos gêneros Brassica, Raphanus, Lepidium, entre outros. Todos lotados na Ordem Plasmodiophorales, família Plasmodiophoraceae englobando 14 gêneros e 42 espécies de protozoários endoparasitas obrigatórios, segundo Hawksworth et al. (1995), os quais admitem ainda Endemosarcaceae contendo 3 espécies de Endemosarca, endoparasitas de protozoários ciliados. Alexopoulos et al. (1996) admitem os gêneros: Plasmodiophora, Sorosphaera, Spongospora, Sorodiscus, Octomyxa, Polymixa e Woronina.Os Plasmodiophoraceae produzem sua fase assimilativa (plasmódio nu) intracelularmente no córtex da raiz de plantas superiores ou dentro dos filamentos de algas ou hifas de fungos, ou seja, possuem talo vegetativo plasmodial endobiótico. Teixeira (1970) produziu uma chave dicotômica, para gêneros de Plasmodiophoraceae, adaptada de Karling (1942) e Sparrow Junior (1960), a qual é aqui atualizada em aspectos secundários e reproduzida a seguir.

1. Células amebóides enquistam-se na superfície de hifas de Oomycota, ou filamentos de algas especialmente do gênero Vaucheria, quando então desenvolvem tubo de penetração deixando o cisto vazio do lado de fora (Figura) Woronina

1’. Células amebóides não se enquistam, mas penetram diretamente as raízes de plantas vasculares e filamentos de algas do gênero Chara e hifas de Oomycota, sem formar tubo de penetração 2

2. Os esporos de repouso são produzidos em células do córtex da raiz de Cruciferae, sendo livres, sem aderência aos esporos vizinhos, soltos; zoosporângios também endobióticos, pequenos, em número variável, produzindo poucos zoósporos (Figura ) Plasmodiophora

2’. Esporos de repouso agregados, formando cistossoros endobióticos, mais ou menos compactos 3

3. Cistossoros de tamanho e formato definidos, causando hipertrofia do local ou parte parasitada 4

3’. Cistossoros de tamanho e formato não definidos, não associados a hipertrofias do local ou parte parasitada 8

4. Cada cistossoro com 2 a 8 esporos de repouso 54’. Cistossoros com muitos esporos de repouso, de número indefinido 6

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5. Esporos geralmente arranjados em grupos de quarto (tétradas); zoosporângios não conhecidos Tetramyxa

5’. Esporos arranjados em grupos de oito (óctadas); zoosporângios numerosos, pequenos, ovais, esféricos, papilados ou não Octamyxa

6. Cistossoros discóides, com duas camadas, achatados Sorodiscus6’. Cistossoros predominantemente elipsóides, ovais, ou esféricos 7

7. Cistossoros normalmente esféricos a elipsóides, ocos, variando em formato e tamanho; zoosporângios pequenos Sorosphaera

7’. Cistossoros ovais ou esféricos, de aparência esponjosa, sem a cavidade central, porém atravessados por canais e fissuras (Figura ) Spongospora

8. Zoosporângios pequenos, ovais a esféricos, poucos zoósporos Ligniera8’. Zoosporângios grandes, alongados, lobados a irregulares, formando tubos de

saída proeminentes (Figura ) Polymyxa

A fase assimilativa de Plasmodiophora brasssicae mais importante, constitui-se em um plasmódio diplóide intracelular na hospedeira, sem parede e que ao amadurecer tem seus núcleos divididos por meiose. A seguir incorporando parte do citoplasma, diferenciam-se para formar uma massa de esporos haplóides, livres e desagregados dentro da célula da hospedeira. Estes esporos de repouso tem parede muito bem definida e espessa. Com o rompimento do tecido, os esporos são liberados e germinam formando cada um uma célula amebóide ou um zoósporo biflagelado, com flagelos sem mastigonemas, localizados em sua porção anterior, heterocônticos, ou seja, ambos na forma de filamentos lisos, sendo um maior que o outro. Estes vão penetrar diretamente os pelos absorventes das raízes, sem formar tubo de penetração e sem deixar qualquer resíduo externo que evidencie algum tipo de enquistamento superficial. Dentro dos pelos o plasmódio haplóide se desenvolve e dá origem a gametângios, na realidade zoosporângios haplóides, que irão liberar alguns zoósporos. Estes se fundem aos pares, quando compatíveis, resultando por cariogamia em um zigoto amebóide. O zigoto enquista-se na superfície da raiz, forma tubo de penetração para transferir seu protoplasto para o interior de uma célula da planta e localizar-se no córtex da raiz. Um plasmódio diplóide então se desenvolve, completando assim o ciclo de vida do organismo. A atividade metabólica de espécies de Plasmodiophora resulta no acúmulo de altos níveis de citocininas e auxinas na raiz, levando a uma evidente hipertrofia, acompanhada também de hiperplasia do tecido cortical. Com isto, as raízes se mostram extremamente alteradas.

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FUNGOS DO REINO CHROMISTA

Modernamente, no Reino Chromista estão incluídas as algas marrons, diatomáceas e outras, além de um grupo de organismos heterotróficos, anteriormente tratado como membro do Reino Fungi, o qual Dick (1990) coloca em um reino à parte, Reino Straminipila. A manutenção do grupo em Chromista é baseada em argumentos sólidos, independentemente de se aceitar a designação de Dick (1990), ou de se acatar a sugestão de manter o grupo juntamente com as algas mencionadas. Dados de ordem filogenética, baseados em aspectos bioquímicos (síntese de lisina), composição química da parede celular (rica em celulose), características ultraestruturais (morfologia das cristas mitocondriais), condição nuclear da fase vegetativa (diplóide) e presença de flagelos com mastigonemas em seus zoósporos, claramente indicam que estes organismos estão mais próximos de algas do Reino Plantae, ao contrário dos fungos verdadeiros (Reino Fungi), mais relacionados aos membros do Reino Animália.

PHYLUM OOMYCOTAPringsheim (1858) já considerava o que hoje se designa

como Oomycota diferente dos fungos verdadeiros e mais proxímos de algas. No entanto, a prática micológica através dos anos levou os

micológos a incluir esse Phylum entre o que hoje chamamos de Reino Fungi.

Fato hoje bem estabelecido é o relacionamento dos Oomycota com as algas heterocônticas, ou seja aquelas que possuem estádio flagellar (zoósporos) com dois flagelos morfologicamente distintos um do outro (Barr, 1992; Cavalier-Smith, 1986, 1987). Dos dois flagelos o mais característico do grupo é o flagelo anterior com projeções finas bilateralmente distribuidas ao longo de uma raque central à semelhança de uma pena, sendo o outro um flagelo liso tipo chicote. Esse último não está presente em membros da Classe Chytridiomycetes (Phylum Chytridiomycota).

Segundo Alexopoulos et al. (1996) as seguintes características separam os Oomycota (Reino Chromista) do membros do Reino Fungi:1. Reprodução assexual por meio de zoósporos biflagelados, portando um flagelo

anterior maior com projeções laterais (tipo “tinsel’) e outro voltado para trás, menor, liso (tipo “chicote”).

2. Características ultraetruturais dos flagelos.3. Talo diplóide no qual a meiose ocorre apenas na produçã dos gametângios.4. Copulação oogonial resultando em esporo de parede espessa, dito oósporo.5. Paredes celulares compostas basicamente de glucanase , contendo ainda

hidroxiprolina e fibrilas estruturais compostas de celulose (glucana como os vegetais.

6. Mitocôndrios com cristas tubulares.7. Síntese de lisina via ácido diaminopimélico (DAP) e não via ácido -amino adípico

(AAA) como ocorre nos fungos verdadeiros. Além disso, existem Oomycota que podem sintetizar esterois via ácido mevalônico e outros como os fitoparasitas da ordem Peronosporales que não produzem qualquer tipo de esterol. Os Oomycota

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no entanto respondem positivamente à adição de esterois ao meio de cultura, em termos de reprodução sexuada e assexuada. Fucosterol é o princial tipo de esterol produzido pelos Oomycota enquanto que no Reino Fungi os organismos sintetizam ergosterol, ausente entre os Oomycota.

8. Por outro lado os Fungi armazenam ernergia na forma de glicogênio, enquanto que os Oomycota armazenam micolaminarinas (1,3 glucanas solúveis em água) semelhante a compostos armazenados por algas. Existem ainda outras diferenças bioquimicamente relevantes indicando a diversidade filogenética quando se compara Oomycota com fungos verdadeiros.

É imprescindível a leitura e anotação cuidadosa do capítulo 23 de Alexopoulos et al. (1996), o qual trata do Phylum Oomycota, especialmnte no que se refere às famílias Pythiaceae e Peronosporaceae.

O Phylum Oomycota acomoda apenas uma classe, Oomycetes. Porém, também são aceitas as ordens: Leptomitales, Rhipidiales, Sclerosporales, Pythiales, Peronosporales e Saprolegniales (Dick, 1990). No entanto, o normal é reunir-se todos os Oomycota fitopatogênicos em uma única ordem Peronosporales sem levar em conta o desmembramento feito por Dick (1990) que deu origem às ordens Sclerosporales e Pythiales, conforme a chave para ordens contida em Alexopoulos et al. (1996).

Ordem PeronosporalesClasssicamente dividida em 3 famílias: Pythiaceae, Peronosporaceae e Albuginaceae.

Família PythiaceaeCom dois gêneros importantes: Phytophthora e Pythium. O primeiro

fitoparasita por execelência e o segundo com representantes fitoparasitas e hiperparasitas com possível uso até no biocontrole de algumas doenças de plantas causadas por espécies do mesmo gênero.

O GêNERO PHYTOPHTHORAWaterhouse (1973) aponta, entre outras, as seguintes caraterísticas

como sendo capazes de separar Phytophthora de Pythium: hifa mais larga, esporângios ovóides, obpiriformes ou limoniformes (formas pouco encontradas em Pythium onde a tendência e para esporângios globosos ou lobados a filiformes), zoósporos biflagelados diferenciados nos esporângios e deles liberados com flagelos completos; parede oogonial com superficie lisa, áspera ou ondulada (muito menos do que em Pythium e nunca espinosa), que pode se tornar espessa e amarronzada; anterídios predominantemente anfíginos, poucas espécies com anterídios inteiramente paráginos, ao contrário de Pythium onde os anterídios såo sempre paráginos (monóclinos ou díclinos); oósporos sempre apleróticos, enquanto que em Pythium eles podem também ser pleróticos; de natureza mais parasitica do que Pythium.

Waterhouse et al. (1983), apresentaram uma análise dos critérios hoje ainda adotados para a classificaçåo de Phytophthora spp.. Os caracteres originalmente usados para definir o gênero e utilizados por DeBary (1887) para descrever a espécie-tipo Phytophthora infestans foram os seguintes:

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esporangióforos ramificados, (inicialmente monopodial e a seguir simpodialmente), esporângios decíduos, formaçåo de zoósporos no esporângio, germinaçåo do esporângio por zoósporos ou por tubo germinativo.

Quarenta e um anos mais tarde, Rosenbaum (1917), organizou a primeira chave contendo 11 das 12 espécies até entåo conhecidas. Os critérios adotados foram: I. tipo de anterídio (1. parágino: lateralmente ligado ao oogônio; 2. anfígeno: anterídio através do qual cresce o oogônio ainda não diferenciado aparecendo como um colar no oogônio maduro e 3. desconhecido), II) papila proeminente ou nåo; III) proporção entre largura e comprimento do esporângio; IV) tamanho dos clamidósporos; V) tamanho dos oósporos; VI) abundância de oósporos.

A próxima monografia do gênero foi a de Tucker (1931), quando trabalhou com 13 espécies e um total de 150 isolados. Usou 11 critérios para a diferenciaçåo das espécies: 1. habilidade de crescer em certos meios; 2. tipo de anterídio (anfígino ou parágino: díclino ou monóclino); 3. presença ou ausência de orgãos sexuais; 4. temperaturas ótima e máxima para crescimento; 5. natureza da papila; 7. presença ou ausência de clamidósporos; 8. abundância de esporângios e clamidósporos; 9. patogenicidade determinada por inoculação; 10. tamanho dos oósporos; 11. presença de dilatações hifálicas.

Em 1934 Leonian examinou 101 isolados pertencentes a 22 espécies e produziu uma chave usando quase todos os critérios de Tucker (1931) com exceção de patogenicidade após inoculação. Além disso, Leonian (1934) acrescentou observações referentes a pedicelo nos esporângios, crescimento ou produçåo de esporos em água destilada após crescimento em extrato de ervilha e crescimento em meio de verde-malaquita em várias concentrações.

Waterhouse (1963) analisou ampla coleçåo de isolados em uma época onde mais de 60 espécies de Phytophthora já constavam da literatura. Ela reconheceu 43 espécies e subespécies. Dividiu o gênero em 6 grupos com base nos seguintes critérios: 1. ápice do esporângio (extensão do espessamento do ápice e largura do poro de saida); 2. abundância de esporângios em meio sólido; 3. natureza decídua ou não do esporângio; 4. proliferação interna do esporangióforo; 5. natureza do anterídio; 6. presença ou ausência de oósporo em tecido da hospedeira ou em cultura; 7. dimensÆes do esporângio, especialmente o comprimento; 8. relaçåo entre comprimento e largura do esporângio; 9. características dos esporangióforos; 10. dilatações hifálicas; 11. presença ou ausência de clamidósporos; 12. tamanho do oogônio; 13. ornamentaçåo da parede oogonial; 14. especificidade patogênica; 15. temperaturas ótimas e máximas para crescimento.

Esta chave é hoje considerada muito simples por nåo ter resolvidos problemas como o dos "complexos": grupo da P. palmivora (MF 1 a 4) e o P. nicotianae-parasitica, e também a pela dificuldade na separaçåo das espécies papiladas muito próximas umas das outras. Por isto Newhook et al.(1978) propuzeram uma nova chave, apresentando os caracteres em forma tabular, onde mantiveram os seis grupos propostos por Waterhouse (1963) (Tabela 1).

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Os seis grupos, contidos na Tabela 1, estabelecidos por Waterhouse (1963) para facilitar a identificaçåo de espécies de Phytophthora, foram assim caráterizados:Grupo I: Ápice do esporângio arcadamente papilado; espessamento apical hialino,

semiesférico ou pelo menos com 5 micrometros de espessura; poro de saida estreito ( 7 micrômetro ou menos). Esporângios abundantes em substrato sólido, geralmente decíduos, sem proliferaçåo interna. Oósporos sempre formados na hospedeira e em cultura. Anterídios todos ou quase todos paráginos.

Grupo II: Esporângios semelhantes aos do Grupo I. Oósporos nåo formados em culturas provenientes de uma única estirpe (heterotálico?). Todos os anterídios anfíginos.

Grupo III: Ápice dos esporângios menos protuberante do que em I e II, algumas vezes apenas ligeiramente papilados; espessamento hialino evidente mas menor do que hemisférico (até 3.5 micrômetros), poro de saida estreito (7 micrômetros ou menos). Esporângios decíduos ou nåo, sem proliferaçåo interna. Oósporos sempre presentes na hospedeira ou em cultura. Anterídios predominantemente ou todos paráginos.

Grupo IV: Ápice do esporângio como em III. Esporângios geralmente decíduos, sem proliferaçåo interna. Oósporos nem sempre presentes em culturas provenientes de uma única estirpe (heterotálico?). Anterídios predominantemente ou todos anfíginos.

Grupo V: Ápice sem protusåo além do contorno geral do esporângio (nåo-papilado); espessamento apical muito fino dificilmente detectável sem coloraçåo, poro de saida amplo com 12 micrômetros ou mais de diametro. Esporângios nåo decíduos, raramente ou nunca produzidos em meio de agar, com proliferaçåo interna. Oósporos sempre produzidos na hospedeira e/ou em cultura sólida. Todos ou a grande maioria dos anterídios såo paráginos.

Grupo VI: Esporângio como em V. Oósporos nem sempre produzidos em culturas provenientes de uma única estirpe. Todos ou a grande maioria dos anterídios såo anfíginos.

Newhook et al. (1978) manteviveram os grupos estabelecidos por Waterhouse (1963) com base nas características: 1) espessamento apical dos esporângios e largura do poro de saida; 2) caducidade dos esporângios e comprimento do pedicelo; e 3) presença de anterídios anfíginos, paráginos ou de ambos os tipos.

Estes três conjuntos de características såo bons para a definiçåo dos grupos principais de espécies.

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Tabela 1. Grupos de espécies de Phytophthora (Newhook et al. 1978)

---------------------------------------------------------------------------------------------------------

Grupo Espécies

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I               cactorum (Lebert & Cohn) Schroter, iranica Ershad

II              palmivora (Butler) Butler, arecae (Coleman) Pethybr., boehmeriae Saw, botriosa Chee, heveae Thompson, meadii McRae, nicotianae B. de Haan (vars. nicotianae e parasitica (Dastur) Waterh.), capsici Leonian, citrophthora (Sm. & Sm.) Leonian, mexicana Hotson & Hartge e castaneae Katsura & Uchida (= katsurae Ko & Chang), megakarya Brasier & Griffin [= palmivora (Butler) Butler MF3 sensu Griffin].

III            citricola Saw., syringae (Kleb.) Kleb., porri Foister, primulae Tomlinson, cyperi (Ideta) Ito, cyperi-bulbosae Seeth. & Ramakr., inflata Caroselli & Tucker, lepironiae Saw., macrospora (Sacc.) Ito & Tanaka e vesicula Anastasiou & Churchland

IV             colocasiae Racib., hibernalis Carne, ilicis Buddenhagen, infestans (Mont.) de Bary, phaseoli Thaxter, melonis Katsura,

V              fragariae Hickman, megasperma Drechsler (vars. megasperma e sojae Hildebrand), quininea Crandall, verrucosa Alcock & Foister

VI              cambivora (Petri) Buisman, cinnamomi Rands, cryptogea Pethybr. & Laff., drechsleri Tucker (vars.. drechsleri e cajani Pal, Grewal & Sarbhoy), erytroseptica Pethybr. (vars. erytroseptica e pisi Bywater & Hickman), richardiae Buisman, vignae Purss, lateralis Tucker & Milbrath, gonapodyides (Petersen) Buisman e japonica Waterh.

--------------------------------------------------------------------------------------------------------------Os zoósporos são produzidos por diferenciação do protoplasma

dentro do esporângio antes de serem liberados. A cobertura do ápice rapidamente dissolve-se, ou se quebra transformando-se em uma vesícula evanescente para a qual os zoósporos passam. A largura do poro de saida e a profundidade do espessamento apical såo caracteres muito estáveis e muito relevantes do ponto de vista taxonômico. As espécies com espessamento hemisférico ou raso tem poro estreito (5-7 micrômetros) e aquelas sem espessamento significativo tem poro mais largo (12 micrômetros).

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A caducidade dos esporângios e o comprimento dos pedicelos såo outros caracteres importantes. Todas as espécies nåo-papiladas nåo possuem esporângios decíduos. Em espécies onde ocorre algum nivel de caducidade, a percentagem de esporângios liberada varia e existem isolados nåo-decíduos em espécies geralmente decíduas. A dimensåo do pedicelo, fragmento de hifa conectado ao esporângio após sua liberaçåo do esporangióforo, permite grupar as espécies decíduas em três grupos: 1) pedicelo curto (menos de 5 micrômetros) e largo- forma morfológica 1 de P. palmivora (P. palmivora, MF1), P. infestans e P. cactorum; 2) pedicelo intermediário (5 a 20 micrômetros), fino e com conteúdo protoplasmático- P. botriosa, P. colocasiae e P. megakarya (= P. palmivora MF3); e 3) pedicelo longo (acima de 20 micrômetros)- P. hibernalis, P. palmivora MF4 e P. capsici.

Os grupos II, IV e VI caráterizam-se por anterídios anfíginos, sendo que no grupo II nåo há registros de anterídios paráginos. Nos outros dois grupos as únicas espécies que mostram paraginia ocasional såo: P. hibernalis e P. richardiae. Espécies paráginas exibem uma pequena percentagem de anterídios anfígenos (cerca de 1%), assim a paraginia e menos constante do que a anfigenia. Apenas 5 espécies possuem grandes proporçÆes de ambos os tipos de anterídios e estas podem ser separadas com base em outras características.

As temperaturas cardiais (mínima, ótima e máxima) constituem-se em critérios válidos ao nível de espécie. Assim, temperatura de 35 C permite o crescimento das espécies: P. nicotiana var. parasitica, P. drechsleri, P. capsici, e P. melonis. Uma baixa temperatura máxima caráteriza P. syringae, P. hibernalis, P. infestans, P. lateralis, P. ilicis, e P. primulae. Em P. lateralis o ótimo para clamidósporos é 24-25 C, enquanto que 14-16 C é o ideal para a produçåo de esporângios.

A Tabela 2, extraida de Waterhouse et al. (1983) mostra os grupos de espécies de acordo com a temperatura ótima de crescimento. Outro critério válido é a taxa de crescimento que, quando muito lenta, esta vinculada às espécies: P. syringae, P. porri, P. primulae, P. infestans e P. phaseoli.

Os cromosomas de Phytophthora såo pequenos e difíceis de contar. Entre 9 e 12 já forma detectados em muitas espécies. Diploidia é a regra geral, havendo registros de tetraploidia em P. infestans e P. meadii.

Entre outros critérios uteis figuram: abundância de oósporos em cultura, tamanho dos esporângios, relaçåo entre comprimento e largura dos esporângios, tamanho do oogônio, característica da parede oogonial, presença de dilataçÆes hifálicas em água, clamidósporos, patogenicidade, padrÆes de crescimento em meio sólido.

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Tabela 2. Agrupamento de espécies de Phytophthora de acordo com a temperatura ótima de crescimento. [Waterhouse et al. (1983)].--------------------------------------------------------------------------------------------Espécies Temp Espécies Temp Espécies Temp-------------------------------------------------------------------------------------------parasitica 30-32 oryzae 26-28 fragariae 20-22melonis 28-32 citricola 25-28 phaseoli 15-20palmivora MF1 27-32 cinnamomi 24-28 primulae 15-20capsici 26-32 citrophthora 24-28 syringae 20drechsleri 28-31 macrospora 28 hibernalis 20vignae 28-30 erythroseptica 27.5 infestans 20palmivora MF4 27-30 mexicana 27.5 lateralis 20colocasiae 27-30 cactorum 20-28 ilicis 20arecae 27-30 megasperma 15-27.5meadii 25-30 botryosa 26nicotianae 25-30 boehmeriae 25inflata 25-30 heveae 25quininea 25 porri 25cryptogea 22-25 megasperma var. sojae 25cambivora 22-24 erythoseptica var. pisi 24

Além disso, Waterhouse et al. (1983) agruparam e descreveram as características de apoio (diâmetro da hifa, tipo de esporangióforos, abundância de esporângios em meio sólido, tamanho do anterídio, achatamento do ápice do esporângio em lactofenol, espessura da parede do oogônio em relaçåo ao seu diâmetro) e ainda aquelas que necessitam ser melhor estudadas (tampa basal do esporângio, esporângios intercalares, vacúolo central em esporângios antes da emergência dos zoósporos, emergência secundária de zoósporos, anterídios bicelulares, anterídios subterminais, material residual no anterídio, anterídio monóclino ou díclino, fusåo nuclear atrazada nos oósporos, germinaçåo dos oósporos, estrutura da parede oogonial, clamidósporos no solo, espessura da parede do clamidósporo, quantidade de micélio aéreo, cor dos orgåos sexuais, crescimento em verde-malaquita, efeito Trichoderma).

Waterhouse et al.(1983) separaram ainda um grupo de características capazes de identificar uma ou duas espécies

1. esporângios deformados: esporângios assimétricos, presentes em P. citrophthora, P. citricola e P. primulae.

2. Colapso do esporângio após deiscência: presente em P. cinnamomi e P. drechsleri.

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3. Esporangióforo composto: em P. infestans e P. phaseoli.4. Ornamentaçåo da parede oogonial: protuberâncias em forma de bolhas vazias

em P.cambivora e P. katsurae e verrugosas em P.verrucosa. 5. Suporte oogonial excêntrico em alguns anterídios anfíginos, característicos de

P. nicotianae var. nicotianae.6. Clamidósporos laterais e sesseis, presentes em P. lateralis.7. Curvatura da ponta da hifa: bem definido em P. porri.8. DilataçÆes hifálicas em agar: dilataçÆes grandes, esféricas e botriosas ou

hifas coralóides na margem da colônia e bem característico de P. cinnamomi. Estas dilataçÆes distinguem-se de clamidósporos por nåo possuirem septo basal e o espessamento da parede, no sentido do interior da hifa, nåo é contínuo.

9. DilataçÆes hifálicas esféricas com projeçÆes de hifas radiais: características de P. nicotianae var. nicotianae.

10. Micélio duro: muito óbvio no caso de P. cinnamomi.11. Esporângio em cachos: em P. botryosa.12. Oogônios em cachos: em P. heveae.13. Ausência de anterídios: em P. insolita Ann & Ko.

Para a identificaçåo das espécies de Phytophthora é indispensável a produçåo de suas estruturas de reproduçåo sexual, assexual e também os clamidósporos. Ribeiro (1983) e Elliot (1983) reviram todos os aspectos da fisiologia da reproduçåo deste fungo. Nestes trabalhos eståo incluidos os efeitos do potencial hídrico, nutriçåo, efeito hormonal dos esteróides, aeraçåo, luz, temperatura, idade das culturas, heterotalismo e homotalismo. Todas estas informaçÆes såo importantes para facilitar a frutificaçåo da cultura que se deseja identificar.

A CHAVE TABULAR DE NEWHOOK, WATERHOUSE & STAMPS (1978) E SUA REVISÃO DE 1990 POR STAMPS, WATERHOUSE, NEWHOOK & HALL.

Este ainda é o mais prático instrumento usado na identificaçåo de espécies de Phytophthora. As espécies såo organizadas com base nos seis grupos de Waterhouse. Características dos: esporângios, orgåos sexuais de reproduçåo, clamidósporos, hifas e das culturas; såo apresentados em 3 tabelas e nessas as espécies de cada grupo såo ordenadas de acordo com o grau de similaridade entre elas. A presença de determinado caráter é assinalada com "+". Frequência relativa é adotada para indicar caducidade de esporângios e dimensåo de seus pedicelos. Outros sinais foram estabelecidos pelos autores e servem para viabilizar o uso das tabelas e para torna-las suficientemente compactas. Para mais estabilidade nas conclusÆes e firmeza nas identificaçÆes é necessário padronizar-se os meios de cultura usados e a descriçåo deve ser baseada em orgåos maduros.

Quarenta e treis espécies foram tabuladas, com uma delas (P. palmivora) subdividida em 4 "morphological forms" (MFs) e quatro outras (P. nicotianae, P. megasperma, P. drechsleri e P. erythroseptica) em 2 variedades cada uma.

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A Tabela 1 descreve os caracteres relativos aos esporângios (forma, papilaçåo, tamanho, caducidade, presença de tampa basal, entre outros) e esporangióforos (produçåo aérea em agar, ramificaçåo, proliferaçåo interna e presença de dilataçÆes) de cada espécie. Já, a Tabela 2, refere-se aos caracteres reprodutivos sexuais. Esta envolve características do anterídio [tipo (anfígino, parágino, uni- ou bicelular), tamanho, número por oogônio, entre outros], oogônio ( ornamentaçåo, forma, tamanho, espessura da parede, agrupamento) e dos oósporos (se formado na hospedeira ou em cultura, tamanho, espessura da parede, se muito ou pouco aplerótico). As características dos clamidósporos, das hifas e as culturais, constam da Tabela 3. Para clamidósporos 6 itens såo considerados (abundância, época de produçåo, frequência entre isolados, tamanho, espessura da parede, posiçåo em relaçåo à hifa). As dilatações hifálicas såo descritas com base na produçåo em água ou agar, tamanho e forma. Ausência de crescimento entre 23 e 26 C e crescimento normal acima de 35 C, eståo também anotados na Tabela 3. Finalmente, existe uma coluna na Tabela 3 para "outras características" (diâmetro de hifa, padrâo de crescimento da colônia, forma da hifa, taxa de crescimento, dureza do micélio, ausência de micélio aéreo em cultura) usadas para auxiliar na identificaçåo de certas espécies.

A produção e o uso de carcterísticas dos orgåos sexuais é problemática, principalmente para espécies heterotálicas, onde é necessário conhecer-se os micélios compativeis e se se depende de cruzamentos interespecíficos para a obtençåo do oósporo, nåo se saberá qual a origem genética das características morfológicas daquele esporo. Em P. cinnamomi, espécie normalmente heterotálica, extratos de raizes de abacateiro induzem a produçåo de orgåos sexuais sem cruzamentos (Zentmyer, 1979) e Brazier (1971) mostrou que Trichoderma viride e produtos volateis emanados de sua cultura produz este mesmo tipo de resposta ("efeito Trichoderma").

AS CHAVES SINÓPTICAS DE HO (1981)Ho (1981) formulou um conjunto de 3 chaves sinópticas nas

quais incluiu 38 espécies aceitas por Waterhouse (1963) e todos os taxa válidos publicados após 1963.

A primeira chave presta-se para a identificaçåo de espécies fitopatogênicas em cultura e incluiu 38 espécies cultiváveis, sendo que quatro delas (P. drechsleri, P. erythroseptica, P. fragariae e P. megasperma), foram subdivididas em duas variedades, cada uma. Já, P. palmivora, abrangeu duas "morphological forms": MF 1 e MF 4. A chave de espécies fitopatogênicas em cultura foi baseada em características como:

1. esporângios (habilidade de produçåo, caducidade, papilaçåo, proliferaçåo interna, forma, tamanho) e ramificaçåo dos esporangióforos;

2. orgåos sexuais (habilidade de produçåo, tipo de anterídio, tamanho do anterídio, anterídio uni- ou bi-celular, forma do oogônio, tamanho do oogônio, morfologia da superficie do oogônio);

3. clamidósporos (habilidade de produçåo, tamanho e posiçåo);4. hifas (aparência -lisa, coralóide ou sinuosa, produçåo de dilataçÆes, tamanho,

forma e arranjo das dilataçÆes, aparência em meio de Fuba-Agar.

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5. fisiologia (temperatura máxima de crescimento, habilidade de crescer em extrato de malte-agar, habilidade de utilizar nitrato como fonte única de nitrogênio, sensibilidade a verde malaquita, produçåo de pigmento em meio de hidrolizado de caseina-tirosina.

6. patogenicidade (infecçåo natural e infecçåo artificial).

A segunda chave de Ho (1981), refere-se a espécies de Phytophthora conhecidas apenas em associaçåo com suas hospedeiras. Nesta, a caraterizaçåo das espécies baseia-se em: especificidade por hospedeiras, papilaçåo, proliferaçåo interna, forma e tamanho dos esporângios, tipo e tamanho de anterídios e morfologia superficial e tamanho dos oogônios. Aqui eståo apenas incluidas as espécies: P. cyperi (Ideta) Ito, P. cyperi-bulbosi Seethalakashimi & Ramakrishnan, P. lepironiae Sawada, P. macrospora (Saccardo) Ito & Tanaka e P. verrucosa Alcock & Foister.

Já, a terceira chave, refere-se a espécies aquáticas de Phytophthora, abrangendo: P. bahamensis Fell & Master, P. cryptogea Pethybridge & Lafferty, P. epistomium Fell & Master, P. gonapodyides (Petersen) Buisman, P.japonica Waterh. [= P. oryziae (Ito & Nagai) Waterh.]., P. megasperma Drechsler, P. mycoparasitica Fell & Master, P. spinosa var. spinosa Fell & Master e var. lobata Fell & Master e P. vesícula Anastasiou & Churchland. Os caracteres aqui enfatizados foram: habitat (água fresca ou salgada), dilataçÆes hifálicas (habilidade de produçåo, tamanho, forma e arranjo), esporângio (papilaçåo, proliferaçåo interna, forma, tamanho, deiscência, morfologia da superficie), tubo de deiscência (tamanho, forma e desenvolvimento), orgåo sexuais (morfologia superficial do oogônio, presença ou ausência de anterídios paráginos e / ou anfíginos).

O GÊNERO PYTHIUM Pringsh.

A primeira monografia do gênero foi a de Matthews (1931). O gênero Pythium já contava com 66 espécies em 1943 (Middleton, 1943), Watrerhouse (1967) admitia 89 espécies, sendo que Plaats-Niterink (1981) já reconhecia 87 espécies, enquanto que Dick (1990) refere-se a 120 espécies acrescentou 21 novas espécies descritas depois de 1981 e mais 4 não incluídos por Plaats-Niterink (1981). Os três primeiros autores consideraram um grande grupo como sendo de espécies duvidosas.

Waterhouse dividiu o gênero em 3 grupos, com base em características do oogênio:

a. oogônio ornamentadob. oogônio liso ou com com ucas saliências: subgrupo1-

produz zoósporos em esporângios filamentosos, lobaados ou globososs; subgrupo 2- não produzem zoósporos ou o fazem raras vezes.

c. Não formam oogônios.

Já, Plaats-Niterink (1981) subdividiu o gênero em espécies:

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a. Homotálicas1. oogônio ornamentado2. oogônio liso2.1 esporângios filamenntosos- não inflados2.2 esporângios filamenntosos- inflados ou lobados2.3 esporângios subglobosos- que se proliferam

percorrentemente ou não2.4 sem esporângios e portanto sem zoósporos conhecidos ou

vistos.b. Heterotálicas ou sem oogônio

Aqui alguns grupos foram estabelecidos com os seguintes tipos de esporângios: Grupo F: filamentosos não infladosGrupo T: filamentosos infladosGrupo P: globosos proliferantesGrupo G: globosos não proliferantesGrupo HS: com inchamentos hifálicos (“hyphal swellings”)

Dick (1990) formulou uma nova chave usando como característica básica a forma e dimensões do oogônio, anterídio e o’soporo. Desenvolveu um diagrama específico para com isto formar grupos de espécies mais assemelhadas e assim facilitar a identificação das mesmas.

O gênero Pythium caracteriza-se por germinar os esporângios (que podem ser terminais ou intercalares) dando origem a uma vesícula externa dentro da qual os zoósporos são diferenciados. Dela os zoósporos são liberados quando completam o desenvolvimento dos flagelos e estes iniciam um processo vibratório que leva ao rompimento da mesma. Além disso, tendem a formar oogônios ornamentados que chegam a verrugosos e equinulados podendo serem até espinulosos. Estas duas características são básicas na separação de Pythium de Phytophthora.

Além disso os oósporos de Pythium podem ser pleuróticos (preenche totalmente a cavidade do oogônio) e apleuróticos (não preenche totalmente a cavidade do oogônio). Em Phytophthora são sempre apleuróticos.

Também os anterídios tem características especificas em Pythium. No caso podem ser hipógino (formados abaixo do oogônio), ou paráginos (ao lado do oogônio. Neste último caso em Pythium podem ser díclinos (ou dióicos) ou monóclinos (ou monóicos). Em Phytophthora, os anterídios podem ser: anfíginos ou paráginos, porém nunca hipóginos.

As principais espécies de Pythium são: P. ultimum, P aphanidermatum, P. irregulare, P. graminicola, P. ologandrum, P. acanthicum, P. periplocum, entre outras.

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As principais diferenças entre Pythium e Phythophtora estão sumarizadas em Ribeiro (1996).

FAMÍLIA ALBUGINNACEAECom um único gênero, Albugo, responsável pelas “ferrugens

brancas”, doenças com sintomas semelhantes aos das ‘ferrugens”, porém as pústulas são alvas, brancas. O fungo produz zoósporos que se enquistam na superfície das folhas de plantas herbáceas diversas, como batata-dôce, espinafre, rabanete, rúcula e outras olerícolas, além de ervas daninhas com a beldroega. Dos cistos origina-se tubo germinativo que vais penetrar a hospedeira pelos estômatos. Forma micélio intercelular com haustórios globóides. Ao frutificar forma uma pústula ou soro, o qual rompe a epiderme expondo esporângios em cadeia e em grandes números e, dentro deles, são formados novos zoósporos. Todo este ciclo é diplóide, portanto assexuado. <a reprodução sexual forma anterídio e oogônio. Da fecundação do último resultam oósporos dentro do tecido da hospedeira. Esses esporos asseguram a sobrevivência do fungo no campo. Na próxima estação, os oósporos germinam lformando esporangióforo e esporângio, o qual liberará zoósporos. Somente na gametogênese dentro do anterídio e oogônio ocorre meiose. Após a fecundação regera-se a condição diplóide, como em todos os Oomycota.

No Sumário de Classsificação dos Fungos Fitopatogênicos são listados exemplos de fungos do Reino Chromista.

Phylum ZYGOMYCOTAOs Zygomycota originaram-se dos Chytridiomycota, grupo em que

as espécies mais evoluídas, apesar de formarem zoósporos com um único flagelo liso, possuem a característica de se reproduzirem sexualmente por isogamia dando origem a um zigoto no ponto de anastomose de duas hifas haplóides (Figura ). Os Zygomycota herdaram esta reprodução isogâmica, porém o zigoto transforma-se em esporo de parede espessa e ornamentada e em geral os resíduos dos gametângios são persistentes, mantendo-se aderidos ao esporo, sendo então designados suspensores. Além disso, perderam a habilidade de formar esporos flagelados, passando a produzir esporos endógenos dissemináveis pelo ar, após a ruptura do esporângio. Estes aplanósporos são produzidos em esporângios de tamanho e forma variados. Em alguns casos, os Zygomycota esporângios (Pilobolaceae) ou conídios (Entomophthorales) podem ser atirados por pressão.

Neste Phylum figuram duas Classes: Zygomycetes e Trichomycetes. Os últimos são fungos sempre associados a artrópodos com poucas espécies, os quais se fixam sobre o exoesqueleto ou, mais comumente, ligam-se a células quitinosas do trato intestinal da espécie hospedeira por meio de uma célula especializada no parasitismo, ou seja, uma espécie de

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apressório. Eles podem preencher o interior da cavidade digestiva de artrópodos dando a impressão de uma camada densamente pilosa, daí a classe ser designada Trichomyces (trichos do grego = pêlo ou cabelo).

CLASSE ZYGOMYCETESSão fungos com reprodução assexual de morfologia diversificada,

envolvendo quase sempre esporangiósporos não flagelados de disseminação por via aérea (aplanósporos), ou esporângios com poucos esporos (esporangíolos) funcionando como conídios. Ainda existem grupos com a habilidade de arremessar por pressão hidráulica os esporângios, ou conídios. Às vezes o esporângio reduz-se a um único esporo (conídio), geralmente formado holoblasticamente em um esterigma. No que se refere à reprodução sexual, esta se realiza por meio de zigósporos, resultantes da fusão de dois gametângios, em geral morfologicamente idênticos (isogamia). Porém os zigósporos podem apresentar diferentes tamanhos e ornamentação muito variada da parede externa, a qual pode apresentar apêndices ou ser verrugosa ou mesmo rica em tuberosidades. Em geral os zigósporos possuem dois suspensores que são resíduos dos dois gametângios. Os supensores podem ser recobertos por apêndices formando um emaranhado de filamentos recurvados sobre o zigósporo. O ciclo vital desse grupo‚ predominantemente haplóide, tem apenas uma fase diplóide efêmera, a qual ocorre dentro do zigósporo, após a cariogamia.

Na Classe Zygomycetes, estão tradicionalmente as Ordens Mucorales, Entomophthorales, Zoopagales e Endogonales. Modernamente, aceitam-se também as ordens Dimargaritales, Kickxellales, Endogonales, Glomales (Alexopoulos et al., 1996; Morton & Benny, 1990). As ordens Asellariales e Harpellales em geral contidas em Trichomycetes podem ser aqui também alocadas (Hawksworth et al. (1995).

Os Entomophthorales possuem conídios que são lançados ao ar por pressão e quando em contato com insetos, os parasita com grande eficiência. Entomophthora o seu gênero principal, inclui a espécie E. muscae que ataca a mosca doméstica.

Os Zoopagales, associados parasiticamente a fungos e invertebrados (amebas e nematóides), possuem conídios em cadeia ou merosporângios, mas não são liberados com pressão. Hawksworh et al. (1995), validaram cinco famílias nesta ordem.

A Ordem Endogonales, com a família Endogonaceae, contendo 5 gêneros saprófitas ou ectomicorrízicos, formam apenas zigósporos. O gênero-tipo da família, Endogone, é micorrízico. Morton & Benny (1990) tranferiram todos os formadores de micorrizas vesiculo-arbusculares e arbusculares para a

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nova ordem Glomales. Essa ordem, com potencial para uso agrícola e biotecnológico, conta com apenas as famílias Glomaceae (gêneros Glomus e Sclerocystis), Gigasporaceae (gêneros Gigaspora e Scutelospora), e Acaulosporaceae (gêneros Enthrostospora e Acaulospora).

ORDEM MUCORALESDo ponto de vista fitopatológico, interessa o estudo dos Mucorales,

os quais se reproduzem vegetativamente por meio de esporangiósporos do tipo aplanósporos, com ou sem apêndices, produzidos em esporângios, merosporângios ou em esporangíolos. Esses últimos são esporângios com poucos esporos, ou um único. Quando os esporangíolos formam apenas um esporo ou poucos, os esporos podem também serem deesignados "conídio".

A reprodução sexuada é por meio de dois gametângios idênticos, formados por duas hifas geneticamente compatíveis, os quais se anastomosam levando à plasmogamia e cariogamia, com formação de um zigoto diplóide. O zigoto se diferencia, sua parede torna-se ornamentada e escurecida devido a modificações, melanização e incrustações, tansformando-se em esporo de resitência, designado zigósporo. Além disso, os zigósporos possuem dois suspensores, os quais são restos dos dois gametângios, que podem ser apendiculados em intensidade e forma variados. A germinação do zigósporo passa por uma meiose e resulta na produção de esporangióforo, esporângio e esporos haplóides. A maioria das espécies é saprofítica, mas existem espécies fitopatogênicas e algumas chegam a atacar também fungos e outras são patógenos de animais. Alguns Zygomycota formam azigósporos, com um único suspensor, indicando a origem partenogênica dos mesmos.

Sabe-se que os Mucorales e Entomophthorales possuem paredes ricas em quitina e quitosana enquanto que as dos Zoopagales, Endogonales e Glomales não foram ainda investigadas.

O talo dos componentes desta ordem é tipicamente eucárpico, possuidor de volumosa massa micelial cenocítica, onde são diferenciados esporangióforos os quais distalmente produzem esporângios com muitos esporangiósporos ou esporangíolos com poucos esporos, ou até com um único conídio. Dentro dos esporângios, em sua porção basal, pode ser encontrada a columela, que é uma vesicula esférica, oblonga a cilíndrica, localizada na extremidade do esporangióforo (hifa que sustenta o esporângio). Quando a columela‚ possue um alargamento em sua base, ou seja quando o esporangióforo se alarga logo abaixo ou no ponto de inserção da parede do esporângio, diz-se que esse possui apófise, ou simplesmente trata-se de um esporângio apofisado. Os esporângios sem columela são limitados a um grupo

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relativamente pequeno dentro da ordem Mucorales, a família Mortierellaceae. Merosporângios formados como conjuntos de excrescências blásticas de uma vesícula no ápice dos esporangióforos, formam um conjunto em geral de oito conídios internamente, os quais são linearmente alinhados, ditos meroconídios. Além de esporangiósporos e conídios, alguns gêneros formam clamidósporos. Trofocistos são encontrados na família Pilobolaceae, consistindo de células volumosas contendo muita reserva nutritiva, localizados sobre ou dentro do substrato, a partir dos quais surgem os esporangióforos.

Quanto à reprodução sexual os Mucorales podem ser homo- ou heterotálicos, quase sempre com isogametângios multinucleares de cuja fusão resulta um zigoto, o qual se desenvoverá em um zigósporo, No casode Mucorales os zigósporos são formados entre dois suspensores. Zigósporos podem ser formados pelo pareamento de cepas de uma mesma espécie, de espécies do mesmo gênero, ou até de gêneros diferentes. Mucorales são na maioria saprófitas, alguns micoparasitas, outros fitopatogênicos e raramente parasitas de insetos ou vertebrados, inclusive do homem. Esta ordem contem 14 famílias. Vários gêneros mostram fototropismo positivo, bons exemplos estão nos gêneros Mucor, Phycomyces, Pylobolus, indicando a presença de um fotorreceptor.

Espécies da família Choanephoraceae, são responsáveis por queima de flores e podridão estilar em frutos de várias plantas. É o caso de Choanephora cucurbitarum, muito comum em Cucurbitaceae cultivadas em regiões quentes e úmidas, como na Baixada Fluminense. Os gêneros Absidia, Mucor, Mortierella e Zygorhynchus são comuns na matéria orgânica do solo, enquanto que Mucor e Rhizopus são cosmopolitas em grande variedade de substratos ricos em amido e açucares encontrados em locais com alguma umidade disponível, causam o bolor do pão e ouros alimentos amiláceos. Nestes gêneros etão espécies produtoras de ácidos orgânicos, com cítrico e fumárico.

Rhizopus‚ importante como causador de podridões moles em tubérculos, raízes e frutos em condição de pós-colheita e até seca de galhos em amendoeira em regiões de clima mediterrâneo, sendo esses processos baseados na habilidade dos fungos produzirem ácidos orgânicos em níveis tóxicos. Ao lado de Mucor e Absidia, constitue-se também em problema na deterioração de grãos armazenados e de sementes usadas para o plantio. Estes três gêneros possuem também espécies com a capacidade de causar micoses no homem e em animais. Na indústria da fermentação Rhizopus spp são usadas na produção de ácido fumárico e lático a partir de amido. O queijo chinês ("sufu"), resulta da ação de uma espécie de Actinomucor sobre a soja. . Gibertella é patogênico ao pessegueiro.

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Cerca de 12 famílias da Ordem Mucorales são aceitas (Alexopoulos et al., 1996; Hawksworth et al., 1985) e caracterizadas por autores modernos, com base na morfologia das estruturas responsáveis pela reprodução assexual, enfatizando a natureza do esporângio e dos esporangióforos. Reprodução sexual e habitat são carateres taxonômicos secundários, mas também usados na caracterização das famílias.

Entre os Mucorales estão dois conjuntos de famílias, sendo um com esporos assexuais produzidos somente em esporângios e o outro com esporos produzidos apenas em esporangíolos ou em esporângios e esporangíolos.

A) Famílias com esporos apenas em esporângios

1. MUCORACEAEAbsidia, Mucor e Rhizopus são gêneros com muitas espécies e

todos com esporângios multiespóricos e com columela e apófise bem definidas. Esporangíolos estão presentes nesta família apenas em Backusella.

Mucor possue esporangióforos hialinos, muitas vezes ramificados, que surgem a partir do micélio contido no substrato, portando um esporângio apofisado, esférico ou globoso, contendo grande número de esporos.

Em Absidia os esporângios são piriformes, com apófise, porém a hifa aérea é modificada para formar estolões e rizóides. Nesse caso, os esporangióforos nunca são formados nos pontos onde estão os rizóides. Modernamente tem sido proposta a elevação do gênero à categoria de família Absidiaceae (Alexopoulos et al., 1996).

Rhizopus, com esporângios globosos, columelados, produz esporangióforos justamente naqueles pontos dos estolões onde se encontram os rizóides. Outros membros desta família são Syzytes, Dicranophora e Spinellus, três gêneros com espécies parasitas de cogumelos superiores. Zygorhynchus (azigospórico) e muitas espécies de Mucor e Absidia são habitantes do solo, enquanto que Pirella e algumas espécies de Mucor crescem em esterco. Rhizopus e Absidia são comuns em grãos estocados, causam podridão de frutos maduros, e são frequentemente isolados do ar e de composto organico.

2. GILBERTELLACEAEEstabelecida por Benny (1991), segregada de Choanephoraceae,

tendo em vista a forma de seus zigósporos serem mais semelhantes aos de Mucoraceae e além de mostrar diferenças marcantes na parede e apêndices dos esporangiósporos, não forma vesículas ou cabeças nos esporangióforos. Esporangiósporos lisos e possuindo dois tufos de apêndices polares finos e

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longos. A família possue apenas um gênero, Gilbertella monotípico, com a espécie G. persicaria, patógeno de pós-colheita em pessegueiro, a qual forma esporângio columelado de parede persistente que se rompe seguindo uma sutura longitudinal durante a disseminação dos esporangiósporos; é uma espécie heterotálica, com zigósporos de paredes verrugosas e suspensores opostos.

3. PILOBOLACEAECom três gêneros Pilobolus, Pilaira e Utharomyces. Os dois

primeiros comumente em esterco de herbívoros e o último em feses de ratos. Os esporângios são columelados e possuem uma parede escura quitinizada e encrustada com cristal de oxalato de cálcio na superfície. Pilobolus spp. formam no substrato os trofocistos contendo carotenóides em alta concentração, a partir dos quais crescem os espororangióforos. . Os esporangióforos não-ramificados são possuidores de fototropismo positivo. Pilobolus forma vesícula subesporangial junto à base do esporângio, porém Utharomyces a forma um pouco abaixo no esporangióforo. Essas vesículas em Pilobolus mostram um turgor crescente a ponto de forçarem o arremesso do esporângio em direção à fonte de luz. Com isso o esporângio se adere a plantas de pequeno porte que ao serem ingeridas por herbívoros asseguram a passgem do fungo pelo seu trato intestinal assegurando sua ampla disseminação. Muitas vezes a germinação dos esporos depende da ação de substâncias orgânicas, enzimas e ácidos por exemplo, as quais estimulam ou são indispensáveis para a germinação dos esporos. Larvas de nematóides parasitas de herbívoros (e.g. Dictiocaulus vivipores – verme pulmonar em bovinos) muitas vezes se associam a esporângios de Pilobolus e são assim fixados aos componentes das pastagens assegurando a re-infestação de seus hospedeiros.

Em Pilaira e Utharomyces os esporangióforos se alongam até tocar um suporte sólido no qual o esporângio maduro se adere liberando-se do esporangióforo.Em Pilobolaceae os zigóspros formados dentro ou sobre o substrato, ao contrário dos esporângios, não são melanizados, mas sim hialinos.

4. MORTIERELLACEAECom os gêneros: Mortierella, Modicella, Haplosporangium,

Dissophora e Aquamortierella, caracterizados por possuirem esporângios sem columela ou apenas com vestígio desta e que contem de um a muitos esporos. Em espécies com apenas um a dois esporos por esporângio, a parede deste é vista como estrutura separada da parede do esporangiósporo. Clamidósporos

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com paredes contendo espículas ou equinulações, são formados na extremidade de ramificações do micélio aéreo, como ocorre em Mortierella. O gênero Modicella é microrrízico.

5. DICRANOPHORACEAECom quatro gêneros: Sporodiniella (parasita de insetos tropicais),

Dicranophora, Spibellus e Syzygites (parasitas em cogumelos em regiões de clima temperado), todos com grandes esporângios apofisados, Zigósporos com suspensotres opostos.

6. SAKSENAEACEAECom um gênero monotípico contendo Saksenaea vasiformis com

esporângios em forma de garrafa de pescoço longo, produzidos isolados ou aos pares em esporangióforos dicotômicos, formando ainda rizóides e estolões. Encontrado em solos tropicais, associado a arroz na Índia e causando zigomicoses em seres humanos. Não se conhece a fase sexuada e os esporângios são formados quando se coloca peças de cultura do fungo em agar dentro de água (Alexopoulos, 1996; Ellis & Ajello, 1982).

7. PHYCOMYCETACEAECom apenas o gênero Phycomyces, acomodando três espécies

distintas, caracteriza-se pelos seus esporangióforos alongados e esverdeados (macróforos), sendo que P. blaskeleanus forma também micróforos que sustentam microesporângios em condições de estresse ambiental ou nutritivo. Os macróforos com forte fototropismo positivo também respondem à gravidade e podem crescer contornando barreiras físicas, com isso alongam-se até ficarem expostos em plena luz e em condições de serem ingeridos e disseminados por animais. Os zigósporos são grandes e formados sobre o substrato, contem apêndices superficiais dicotômicos nos suspensores.

B) Famílias com esporos formados em esporangíolos ou em esporangíolos e esporângios

8. CHOANEPHORACEAEEsporângios grandes, columelados, com parede persistente que se

abre em duas metades. Esporangiósporos estriados, marrons a violeta com dois tufos de apêndices longos e polares, semelhantes a cerdas. Esporângios e esporangíolos formados em esporangióforos separados. Esporangióforos com a extremidade recurvada, dando a impressção de estar suportando pesados

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esporângios. Além destes, quase todas as espécies dos dois gêneros da família (Choanephora, Blakeslea) produzem esporangíolos com um esporo, ou seja, conídios. Todos os gêneros são heterotálicos e vivem principalmente associados a frutos e flores de plantas superiores.

9. CUNNINGHAMELLACEAEOs quatro gêneros da família produzem apenas "conídios" em

cabeças, dilatações ou vesículas localizadas na extremidade distal seus esporangióforos. Clamidósporos podem ser encontrados em micélio contido no substrato. Os gêneros são separados com base na forma da vesícula em que os conídios são formados. Cunninghamella‚ o gênero-tipo desta família é mais comum em solos. Além deste figuram Mycotypha, Phascolomyces e Thamnocephalis.

10. SYNCEPHALASTRACEAEFamília com um gênero (Syncephalastrum J. Schrot., 1886) e duas espécies, possuindo esporangióforos com o ápice dilatado na forma de vesícula globóide, com muitos pontos holoblásticos, cada um dando origem a um merosporângio cilídrico a oblongo contendo um conjunto unisseriado de esporangiósporos ou conídios. Os zigóspros são verrugosos com suspensores opostos.

11. THAMNIDIACEAETodas as espécies formam esporangíolos columelados, com um ou vários esporos formados na extremidade de ramificações do esporangióforo ou a partir de vesículas. O gênero-tipo Thamnidium forma também na extremidade principal do esporangióforo e em algumas ramificações, um esporângio columelado de parede deliquescente. Entre outras características, difere de Choanephoraceae por produzir esporângios e esporangíolos em diferentes pontos de um mesmo esporangióforo. Encontrados em esterco, solo e carne refrigerada (Alexopoulos et al., 1996).Outros gêneros: Fennellomyces (com apêndices nos zigósporos) e Thamnostilum. Cokeromyces.

OUTRAS FAMíLIASMycotyphaceae (Benney et al., 1985) e Stigmoideomycetaceae

(Benny et al., 1992). importante a leitura do Capítulo 5 de Alexopoulos et al. (1996) para que todos tenham em mente as características das famílias

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representadas na coleção de Mucorales e dos membros de outras ordens estudados em aula prática.

CHAVE PARA AS PRINCIPAIS FAMÍLIAS DA ORDEM MUCORALES

1. Esporangiósporos ou conídios formados em esporângios, esporangíolos ou solitários em pontos individuais de vesículas apicais, sem trofocistos 2

1´. Esporangiósporos contidos em esporângios melanizados, marron escuros a negros, lançados por pressão, a partir de esporangióforos oriundos de trofocistos Pilobolaceae

2. Esporangiósporos formados em esporângios não columeladosMortierellaceae

2´. Esporângiósporos formados em esporângios columelados, apofisados ou não, em esporangíolos, ou individualmente em pontos distintos de vesículas de tamanho e formato variável, ou individualmente na extremidade de ramificações do esporangióforo

3

3. Somente esporângios multispóricos e columelados presentes; podendo ser apofisados ou não 4

3´. Esporângios quando presentes associados a esporangíolos, ou esporos formados em merosporângios, ou diretamente sobre vesículas férteis 7

4. Esporangiósporos não estriados e não setulosos, esporângios de parede não persistente 5

4´, Esporangiósporos estriados e setulados bipolarmente, esporângia com parede persistente após deiscência dos esporos Gilbertellaceae

4´´. Esporangiósporos de parede espinosa, parasitas em insetos nos trópicos e de cogumelos em regiões frias Dicranophoraceae

5. Esporângios não-apofisados, geralmente globídes 65’. Esporângios apofisados, piriformes, estolons com rizóides, porém sem

rizóides na base do esporangióforo Absidiaceae5´´. Esporângios lageniforme com longo pescoço Saksenaeaceae

6. Esporangióforo jamais assumindo coloração azul-esverdeada, ramificado ou não, sem constrição abaixo do esporângio Mucoraceae

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6´. Esporangióforo azul-esverdeado, não ramificado, apresentando constrição logo abaixo dos esporângios, os quais são relativamente grandes com cerca de 100.000 esporos Phycomycetaceae

7. Merosporângios uni ou multispóricos presentes em vesícula localizada no ápice de um esporóforo Syncephalastraceae

7´. Esporangiósporos lisos ou estriados formados dentro de esporângios apicais e/ou em esporangíolos localizados em ramificações mais próximas à base do esporangióforo, ou apenas em esporangíolos em vesículas na extremidade do esporangióforo ou de ramificações filiformes 8

8. Esporangiósporos lisos 98’. Esporangiósporos estriados e apendiculados com grupos de

sétulas dispostas bipolarmente, produzidos em um esporângio apical e em esporangíolos em ramificações laterais do esporangióforo Choanephoraceae

9. Esporangíolos exclusivamente formados na superfície de vesículas 10

9´. Esporangiósporos lisos produzidos em esporângios apicais columelados e em esporangíolos formados individualmente na extremidade de ramificações laterais filiformes do esporangióforo Thamnidiaceae

10´. Esporarangiósporos lisos formados individualmente (esporangíolos monospóricos) na superfície de vesículas esféricas, apicais ou em ramificações laterais do esporangióforo Cunninghamellaceae

10´´. Esporangiósporos dispostos em vesícula cilíndrica na extremidade do esporóforo Mycothyphaceae

Hesseltine & Ellis (1973) apresentam uma boa chave de classificação para os principais gêneros das Mucorales. Os produtores de "conídios", ou seja, aqueles com esporos produzidos em pequenos números ou apenas um por esporangíolo constam da chave de Barnett (1955) desde sua primeira edição e em O’Donnell (1979). Outras chaves estão contidas na lista de referências que se segue, principalmente nas monografias de famílias ou de ordens.

ORDEM GLOMALESEsta Ordem também merece destaque, pois aqui são alocados os

fungos formadores de endomicorrizas. Morton & Benny (1990) revisaram a

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Ordem Glomales com duas Subordens, três famílias e seis gêneros, tendo este conceito sido acatado por Hawksworth et al. (1995) e Alexopoulos et al. (1996). Os fungos desta Ordem são hipógeos, apenas algumas vezes epígeos formando endomicorrizas ao se associarem ao sistema radicular de membros da maioria das famílias de plantas terrestres, principalmente em angiospermas, mas também com alguns gimnospermas, pteridófitas e briófitas. Estes fungos posssuem hifas cenocíticas, micélio reduzido e se reproduzem assexualmente por meio de clamidósporos e azigósporos, os quais podem se apresentar isolados ou agregados em esporocarpos. Estes últimos são semelhantes a zigósporos verdadeiros por apresentarem uma estrutura associada semelhante a um suspensor. Porém, azigósporos são tidos como de origem partenogênica. Os clamidósporos e azigóspros podem ser formados em esporocarpos, constituídos por uma emaranhado compacto de hifas que mantem agregados os esporos. Reprodução sexuada é muito rara.

Na interação com as plantas retiram carbohidratos por meio de estruturas dendriformes intracelulares, ou arbúsculos e a elas forecem água e nutrientes nela solúveis, principalmente fósforo. Existem dois grupos principais dentro de Glomales, hoje segregados em duas Subordens. O primeiro forma arbúsculos e vesículas nas raízes e se reproduzem por clamidósporos terminais, intercalares ou laterais, enquanto que o segundo forma apenas arbúscuos e seus esporos são azigósporos.

Morton & Benny (1990) estabeleceram a seguinte chave dicotômica, capaz de permitir identificaão dos táxons que compõem a Ordem Glomales:

A). Somente arbúsculos são formados nas células da raiz das hospedeiras; formam azigósporos na extremidade de uma célula esporogênica pertencente a uma hifa fértil; produz células auxiliares extrarradiculares, as quais acumulam nutrientes

Subordem GigasporineaeCom uma única Família

Gigasporaceae .......................B

B. Tubos germinativos produzidos através da parede do esporo; sem parede interna flexivel;células auxiliares com papilas finas ou equiniladas, clamidósporos em geral acima de 300 m de diâmetro

Gigaspora Gerdemann & Trappe

B’. Tubos germinativos formados a partir de escudos germinativos; grupo de parede interna flexível sempre presente; células auxiliares com papilas largas e superfície verrugulosa ou lisa

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Scutellospora Walker & Sanders AA). Arbúsculos e vesículas formados nas raízes das hospedeiras;

clamidósporos formados terminalmente ou lateralmente sobre ou dentro de hifas férteis; não formam células auxiliares

Subordem Glomineae ....... C

C. Clamidósporos formados no ápice de uma hifa fértil Família Glomaceae......... D

D. Corpos de frutificação de um esporocarpo composto por esporos com paredes laterais aderidas umas às outras; hifas conectivas embebidas em corpo hifálico central; clamidósporos em uma única camada exceto pela parte basal; base composta de hifa estéril Sclerocystis Berk. & Broome

D’. Esporocarpo diferente de “d”; esporos também formados isoladamente ou em agregados frouxos no solo, menos comuns nas raízes

Glomus Tulasne & Tulasne

C’. Clamidósporos formados a partir de um saco esporífero, ou dentro dele Família Acaulosporaceae......... E

E. Esporos formados lateralmente em um pescoço do sáculo esporífero Acaulospora Gerdemann & Trappe

E’. Esporos formados dentro do pescoço do sáculo esporífero Enthrophospora Ames & Schneider

Os fungos da Ordem Glomales são os únicos a formar endomicorrizas arbusculares e vesículo-arbusculares..

Outros Fungos Endomicorrízicos

Além dos Glomales, existem fungos de micélio septado capazes de produzir outras endomicorrizas, porém com características distintas das MVAs e de importância prática bem menor. Neste grupo estão as micorrizas de ericáceas e as micorrizas de orquidáceas. As arbutóides ocorrem em raízes de cinco gêneros da família Ericaceae, além de outros das famílias Pyrolaceae e Menotropaceae. São atribuidas a basidiomicetos dos gêneros Amanita, Cortinarius e Boletus que formam um manto fúngico em torno da raiz e a colonizam intracelularmente, chegando a formar uma rede de hifas intracelulares. São chamadas ectendomicorrizas por suas caraterísticas de

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transição entre os dois tipos de micorrizas. As micorrizas ericóides ocorrem em ericáceas em geral e nelas ocorre penetração das células epidérmicas e corticais, dentro das quais são formadas serpentinas ou nós de hifas do discomiceto Pezizella ericae. Também, fungos do gênero Clavaria têm sido associados com as endomicorrizas ericóides. Finalmente, as endomicorrizas das orquídeas, são produzidas por espécies de Rhizoctonia, cujos teleomorfos permanecem indefinidos, com suspeitas de pertencerem aos gêneros Ceratobasidium, Sebacina e Tulasnella.

Fungos EctomicorrízicosEctomicorrizas e ectendomicorrizas são produzidas por fungos de três

Phyla: Basidiomycota, Ascomycota e Zigomycota (gênero Endogone da família Endogonaceae e Glaziella - Mortierellaceae). Entre os primeiros estão 75 gêneros distribuidos em 33 famílas (Tabela 1). Os Ascomycota Tuberales, as trufas, são importantes fungos micorrízicos, além de serem comestíveis.

Molina e Palmer (1984) revisaram a informação referente ao isolamento e cultivo de fungos ectomicorízicos, onde meios de cultura … base de batata, repolho ou extrato de malte, constituindo meios semi-sint‚ticos, mostraram-se muito eficazes. Tiamina parece ser muito importante para o crescimento da maioria do fungos ectomicorr¡zicos.

As Figuras 7 e 8 mostram aspectos da interação fungo/planta em ectomicorrizas.

No Brasil o gênero Pisolithus (Gasteromycetes -Sclerodermataceae), com a espécie P. tinctorius de ocorrência cosmopolita, o mais estudado entre os Basidiomycota, com frutifica‡’es de até 25 cm de diâmetro e com gleba contendo massa de basidiósporos pulverulenta de cor marron-esverdeada. São comumente encontrados em plantações de pinheiros tropicais. A micorrização dessas essências com P. tinctorius, é uma rotina em muitas áreas de reflorestamento do país.

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------------------------------------------------------------------Tabela 1. Famílias de fungos ectendomicorrízicos distribuidas entre nove Ordens de

Basidomycota e três ordens de Ascomycotyna, segundo Miller, Jr. (1984).------------------------------------------------------------------Phylum / Ordem Família------------------- --------------------1. BasidiomycotaAgaricales Amanitaceae

HygrophoraceaeTricholomataceaeEntolomataceaeCortinariaceaePaxillaceaeGomphidiaceaeBoletaceaeStromilomycetaceae

Russullales RussulaceaeElasmomycetaceae

Gautieriales Gautieriaceae

Hymenogasterales OctavianinaceaeHymenogasteraceaeRhizopogonaceaeHydnangiaceae

Phallales Hysterangiaceae

Lycoperdales Mesophelliaceae

MelanogastralesMelanogastraceaeLeucogastraceae

Sclerodermatales SclerodermataceaeAstraceae

Aphyllophorales CorticiaceaeCantharellaceaeClavariaceaeThelephoraceae

2. AscomycotaElaphomycetales Elaphomycetaceae

Pezizales Humariaceae

Tuberales PseudotuberaceaeHydnotryaceaeGeneaceaeEutuberaceaeTerfeziaceae

-------------------------------------------------------

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OS FUNGOS: UM SUMÁRIO DE CLASSIFICAÇÃO

Não confundir Fungos em português que indica fungos – “sensu lato" por incluir grupos pertencentes aos REGNA (plural de REGNUM, que significa REINO) ou Reinos Protozoa, Chromista e Fungi.

Existem aqui fungos com fase vegetativa plasmodial, que podem também formar zoósporos assexuais com dois flagelos lisos.

PHYLUM MYXOMYCOTA

CLASSE: MYXOMYCETES- Saprófitas sobre plantas e em restos vegetais.Exemplo: Stemonitis

CLASSE: PLASMODIOPHOROMYCETES- Parasitas obrigatórios de plantas|____________PLASMODIOPHORALES|_______Plasmodiophora brassicae - hérnia das crucíferas.|_______Spongospora subterranea - sarna pulverulenta da batatinha.

Fungos com micélio cenocítico, paredes com elementos estruturais constituídos de microfibrilas de celulose e contendo também glucanas, talo diplóide, formando zoósporos assexuais diplóides, reprodução sexual por meio de oogônios (contendo oósferas haplóides- fem.) e anterídios (com núcleos haplóides- masc.), dando origem a oósporos diplóides que germinam regenerando o talo vegetativo também diplóide. Os zoósporos aqui contem 2 tipos de flagelos sendo um anterior ornamentado por fímbrias laterais e outro liso, posterior, do tipo chicote.

Na taxonomia dos Chromista leva-se em conta as formas dos órgãos de reprodução sexual (oogônio e anterídio) e do esporo resultante das reprodução sexual (oósporo), além disso é de grande importância a forma da

FUNGOS DO REGNUM PROTOZOAFUNGOS DO REGNUM CHROMISTA

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fase assexuada, ou seja, do zoosporângio, bem como sua maneira de liberar os zoósporos. Esses fungos podem germinar produzindo vesícula para a qual o protoplasma do esporângio migra e ali os zoósporos se diferenciam para depois serem liberados rompendo a parede fina da vesícula, como ocorre na Família Pythiaceae. Outros grupos, Famílias Albuginaceae e Peronosporaceae, os zoósporos se diferenciam dentro do zoosporângio propriamente dito, não havendo formação de vesícula.

PHYLUM OOMYCOTA

| |__________Classe OOMYCETES - zoósporos com dois flagelos um do tipo chicote e outro tipo pena.| || |______ Ordem SAPROLEGNIALES| | |_______Achlya - fungo aquático muito comum.

Zoosporângios tubulares, geralmente heterotálicos.| | |_______Aphanomyces euteiches - podridão das raízes de rabanete e ervilha.

Zoosporângios não diferenciados, parecem hifas vegetativas. Os zoósporos são liberados e se acumulam no ápice do zoosporângio.

| || |______ Ordem PERONOSPORALES

São na maioria parasitas de plantas, alguns são micoparasitas (Pythium spp.). Caracterizam-se por formar zoosporângios globóides a limoniformes, ou em poucos casos lobados (Pythium aphanidermatum), os quais germinam formando vesícula em Pythiaceae ou diretamente em Peronosparaceae.

| |___ Fam. PYTHIACEAE - esporangióforo quando diferenciado tem crescimento simpodial ou percorrente através do zoosporângios, semelhantes à hifa somática. Em geral, infeção por hifa intracelular em vegetais, parasitas facultativos. ___Exemplos: | ||____Pythium - fungos causadores de "damping-off", com zoosporângios esféricos, ovóides, lobados ou filiformes, porém com zoósporos diferenciados e amadurecidos em vesículas resultantes da

germinação dos esporângios. Oósporos esféricos e geralmente ornamentados, espinulosos, equinulados, verrugosos, etc. Espécies são

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caracterizadas com base na morfologia dos oogônios, oósporos e dos zoosporângios. |

| Algumas espécies: |________P. gracile - esporângio filamentoso, semelhante a hifa. |________P. aphanidermatum - esporângios ostensivamente lobados. |________P. debarianum e P. ultimum - esporângios globosos. |________P. multisporium - mais de 1 ovo por oósporo.| | ||____Phytophthora- zoósporos produzidos e diferenciados dentro de zoosporângios e liberados através de orifício apical, o qual pode ser uma papila. As espécies são caracterizadas com base

principalmente na forma dos zoosporângios (papilados ou não, pedicelados ou sésseis, etc.), na relação entre anterídio (anfígeno, hipógino, ou parágino), forma do oósporo, temperatura máxima, mínima e ótima de crescimento, espécies hospedeiras, entre muitas outras características.

|_________P. infestans - parasita em solanáceas, causa requeima da batata e do tomateiro. |_________P. cinnamomi - podridão das raízes do abacateiro. |_________P. citrophtora e P. parasitica - gomose e podridão-do-pé‚ em citros. |_________P. capsici - ataca pimentão, cacaueiro e seringueira. |_________P. palmivora e P. heveae, também atacam o cacaueiro.

| || |___ Fam. PERONOSPORACEAE- parasitas obrigatórios,

causadores dos míldios. Produzem micélio intercelular e haustórios intracelulares. Os gêneros são caracterizados pela forma do esporangióforo e pela presença ou ausência de papila no esporângio. Desenhe esporangióforo de cada um dos gêneros abaixo mencionados.

________________________________________|| | |_______Peronospora destructor - com

esporângios não papilados - míldio em cebola e alho.| | |_______Peronospora manchurica - míldio

da soja.| | |_________Pseudoperonospora cubensis

com esporângios papilados- míldio em cucurbitaceas.

| | |_______Plasmopara viticola - míldio da videira.

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| | |_______Sclerospora sorghi - míldio do milho e sorgo.

| | |_______Bremia lactucae - míldio do alface.

| |___ Fam. ALBUGINACEAE - Parasitas obrigatórios de plantas causadores das ferrugens brancas. Como os míldios, atacam as hospedeiras formando micélio intercelular com haustórios intracelulares. Produzem pústulas subepidérmicas contendo esporangióforos em grupos compactos, cada um deles formando uma cadeia de esporângios, os quais germinam dando origem a zoósporos. A ornamentação dos oósporos produzidos dentro dos tecidos de hospedeiras específicas, são os critérios usados para designar espécies de Albugo, o único gênero da família

Exemplos:|_______Albugo candida - ataca crucíferas.

|_______A. occidentalis - ataca espinafre.

|_______A. ipomoeae-panduranae - ataca batata-doce.

FUNGOS DO REGNUM FUNGI

Fungos verdadeiros com parede estruturada com base em microfibrilas de quitina cimentadas por glucanas, porém celulose foi observada na parede celular de uma espécie. Possui fase assexuada zoospórica, forma esporo ou esporângio de repouso que germina formando talo cenocítico e diplóide. Cerca de 100 gêneros e 1000 espécies, a maioria saprófitas de importância ecolóogica. Alguns fitopatógenos. Presentes em água e no solo. O Talo pode ser holocárpico, ou eucárpico, s podendo no último caso ser mono ou policêntrico.

| | PHYLUM CHYTRIDIOMYCOTA|| | |_________Classe: CHYTRIDIOMYCETES:

- zoósporos com um só flagelo posterior liso (tipo chicote)

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Ordens: Chytridiales, , Blastocladiales e Monoblepharidales- baseadas em características dos zoósporos e seus flagelos (ver pag. 93 de Alexopoulos et al., 1996).

| | |__________________ Ordem CHYTRIDIALES

| | |______________________________ Fam. SYNCHYTRIACEAE| | || | |_____________ Synchytrium endobioticum, causador da verruga

negra da batata

| | | Ordem MONOBLEPHARIDALES | | |______________________________ Poucos gêneros, saprófitas de

água doce.

| | | Ordem SPIZELLOMYCETALES | | |______________________________ Fam. OLPIDIACEAE| | || | |____Olpidium brassicae- vetor do Vírus da Nervura Gigante em

alface.

| | |______________________________| | | Ordem BLASTOCLADIALES|

| |____________________________ Physoderma maydis: patógeno foliar em milho,

outros gêneros são fungos aquáticos, do solo e alguns parasitas de insetos.

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|PHYLUM ZYGOMYCOTA

Fungos que roduzem aplanósporos em esporângios com columela ou sem columela, reprodução sexual por contato de gametângios filamentosos, morfologicamente idênticos, formando zigósporo, que são esporos de parede espessa geralmente formados entre duas hifas cenocíticas, haplóides e sexualmente compatíveis.

| || |______ Classe TRICHOMYCETES - parasitas de intestino de artrópodos e larvas de insetos.| || |______ Classe ZYGOMYCETES | || |________ Ordem ENTOMOPHTHORALES - parasitas de insetos e alguns são saprófitas.| | |________Entomophtora muscae - parasita moscas.

| |________ Ordem MUCORALES - esporângios de parede fina com columela (projeção

cilíndrica do esporangióforo para dentro do esporângio) ou apófise (dilatação do ápice do esporangióforo).

|___ Fam. MUCORACEAE|________Mucor - sem rizóides e sem estolões.|| | |____Mucor mucedo - comum em esterco. | || | |____Mucor rouxii| | |____Mucor racemosus

| |__Rhizopus com rizóides no mesmo ponto de onde nascem os esporângios e estolões.

| |___Rhizopus stolonifer - causa podridão de Rhizopus em cenoura, morango.

| |_Absidia - com esporângios alongados e apofizados, sem rizóides, porém com estolões.

|_______ Fam. CHOANEPHORACEAE |___Choanephora cucurbitarum- podridão em

frutos jovens de abóbora, possui esporângios com columela e

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paredes persistentes que se quebram em duas metades, espororangíolas unicelulares, aplanósporos com apêndices.

|___Outras famílias com formas saprofíticas:Cunninghamellaceae (Cunninghamella), com esporângíolos

lisos em vesículas. Syncephalastraceae- esporangióforo com cabeça dilatada onde são formados merosporângios, contendo meroconídios (Syncephalastrum), Pilobolaceae- possui mecanismo de liberação forçada dos esporângios (Pilobolus), Thamnidiaceae (Thamnidium), Kickxellaceae (Coemansia)

Ordem ENDOGONALES|

Fam. ENDOGONACEAEEndogone - ectomicorrízico , forma esporocarpos

externos (massas de zigósporos) em raízes. Sclerogone

Ordem GLOMALESFungos endomicorrízico arbusculares e vesículo-arbusculares.

Associados ao cortex de raízes, formam micélio externo permitindo desenvolvimento das plantas em condições limitantes de nutrientes, principalmente P. Famílisa separadas com base em forma e sequência de subunidade de rDNA (Alexopoulos et al., 1996), gêneros caracterizados com base na forma dos esporos e espécies são estabelecidas com base me detalhes da parede dos esporos, dimensões, etc. Arbúsculos e vesículas prestam-se para separar duas Subordens:

1. Subordem Glomineae formam arbúsculos e vesículas , mas não formam células auxiliares.

Fam. ACALOSPORACEAE: Acaulospora (clamidósporos formados lateralmente em hifa a partir de um sáculo esporífero), Entrophospora (clamidósporo produzido em hifa proveniente do sáculo esporífero, porém localizada abaixo do sáculo). Formam seus clamidósporos isolados ou em cachos no solo. Ambos os gêneros formam seus esporos a partir de hifa proveniente de um sáculo

Fam. GLOMACEAE: Glomus (clamidósporos geralmente simples) e Sclerocystis (clamidósporos formando esporocarpos). Ambos com clamidósporos formados no ápice de hifas 2. Subordem Gigasporineae não formam vesículas, mas formam células auxiliares

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Fam. GIGASPORACEAE: Gigaspora (forma azigósporos grandes), e Scutellospora (azigósporos de parede dupla). Formam arbúsculos e formam células-auxiliares no solo.

||_______Ordem ZOOPAGALES

Micoparasitas ou parasitas de pequenos animais. Formam zigósporos, mas também

produzem “conídios” semelhantes aos de Enthomophthoraceae.Na Ordem estão três famílias: ZOOPAGACEAE- são predadores de

amebas e rotíferos; COCHNEMATACEAE - em amebas, namatóides e rotíferos; HELICOCEPHALIDACEAE - parasitas haustoriais de nematóides e seus ovos; PIPTOCEPHALIDACEAE - micoparasitas haustoriais principalmente de fungos Mucoraceae.

FUNGOS MITOSPÓRICOS

| Com exceção de gênero e espécie, todas as categorias taxonômicas aqui usadas para Fungos Mitospóricos (também chamados: Subdivisão Deuteromycotina, Phylum (Filo) ou Divisão Deuteromycota, Fungi Imperfecti, ou Fungos Imperfeitos) aqui designadas são artificiais e usadas meramente como um recurso didático. Esses fungos são na grande maioria anamorfos de Ascomycota e alguns poucos são anamorfos de Basidiomycota. Hifas com paredes claras e septo simples indicam a relação desses fungos com seus teleomorfos ascomicéticos, enquanto que paredes de imagem densa ao microscópio eletrônico de transmissão e septos dolipóricos demonstram relação com basidiomicetos. Apenas para fins didáticos será usada aqui a classificação de Saccardo. No entanto, modernamente estes fungos somente são identificados com base na ontogenia conidial, em uma primeira fase. Depois os dados morfológicos tradicionais são também incluídos, gerando esquemas mistos, onde morfologia (cor, forma, septação, ramificação de conídios, células conidiogênicas e conidióforos e tipo proliferação dos dois últimos (simpodial, percorrente, etc.).

Existem dois grupos principais de Fungos Mitospóricos.

|Grupo 1. Hifomicetos: FUNGOS SEM FRUTIFICAÇÕES, PODENDO FORMAR SINÊMIOS E ESPORODÓQUIOSAssim, neste grupo os conidióforos e conídios são formados externamente, ou seja, sem frutificações.

Tradicionalmente, abrangem 4 Ordens.Ordem MONILIALES (Hifomicetos mucedináceos) - conidióforos livres (não produzem frutificações)| | |___ Fam. MONILIACEAE - conídio e conidióforos solitários e hialinos.

Exemplos:| |______Penicillium digitatum - bolor verde em laranja.

_____Pyricularia oryzae - "brusone" do arroz. |______Aspergillus niger - mofo preto em cebola e alho.

| | |______Oidium persicae - oídio em abacateiro.| | |______Verticillium albo-atrum - murcha em algodão.| | |______Cylindrocladium clavatum - olho pardo em batata.| | |______Chalara paradoxa - podridão negra em abacaxi.| | |______Geotricum candidum - ataca frutos de tomate e citros.| | |______Botrytis cinerea - mofo cinzento em morango.| | | | |__ Fam. _DEMATIACEAE - conídios e/ou conidióforos livres e escuros.| | Exemplos:|_______Exerohilum (sin.: Helminthosporium) turcicum anamorfo de Setosphaeria turcica - queima e manchas em folhas de

milho.|_______Pseudocercospora musae (anamorfo de Mycospherella musicola / Ascomycota - Dothideales) – causa a Sigatoka

amarela em bananeira.|_______Alternaria solani - pinta preta em tomateiro e batata.

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|_______Stemphylium solani - mancha em tomateiro.|_______Bipolaris sorokiniana – queima e manchas foliares do trigo.

Ordem TUBERCULARIALES / Fam. Tuberculariaceae – conídios em esporodóquio (conidióforos curtos formando uma paliçada

compacta), podendo ser claros ou escuros: dematiáceos ou muscedináceos)Exemplos:

|________Fusarium subglutinans - forma macro e microconídios, não forma clamidósporos. Célula conidiogênica fialídica, porém as que formam os microconídios são polifialídicas. Os microconídios não formam cadeias, mas simplesmente cabeças úmidas. Causa a fusariose ou resinose do abacaxi.

|________Fusarium moniliforme semelhante a Fusarium subglutinans, porém microconídios são formados em célula conidiogênica fialídica simples e formam cadeias longas de microconídios em vez de cabeças úmidas.

|________Fusarium oxysporum f. sp. cubense - semelhante à espécie acima, porém forma clamidósporos e causa murcha em bananeiras. Doença chamada “mal-do-Panamá”. Infecta o sistema vascular da planta e com isso provoca sua murcha e morte precoce.

| |__Fusarium oxysporum f. sp. vasinfectum - forma especializada na patogenicidade ao algodoeiro, morfologicamente idêntico à f.sp. acima..

|________Asperisporium caricae Forma esporodóquios característicos. Célula conidiogênica poliblástica causa a varíola do mamão.

|Ordem STILBELLALES / Fam. Stilbaceae – formam sinêmio, ou seja, conidióforos longos formando feixes compactos, podendo ser muscedináceos (claros, hialinos)ou dematiáceos (escuros)

Exemplos:|___________Phaeoisariopsis griseola - com células conidiogênicas fialídicas no ápice de cada conidióforo marrom-claro que

compõe o sinêmio. Causa a mancha angular em feijoeiro| | Graphium sp.- anamorfo de Ophiostoma sp. (mesma família de Ceratocystis), ambos vistos em aula prática. | || |Grupo 2. CELOMICETOS COM FRUTIFICAÇÕES (CONIDIOMAS) Neste grupo os fungos têm seus conidióforos, células

conidiogênicas e conídios formados em acérvulos ou no interior de estromas (pseudopicnídios) ou picnídiosOrdem MELANCONIALE / Fam. MELANCONIACEAE – conidioma acervular, com conidíos produzidos em células

conidiogênicas fialídicas, poliblásticas ou anelídicas.Exemplos:

| | Colletotrichum: Conidiogênese fialídica em acérvulos setosos ou não.|________Colletotrichum gloeosporioides - antracnose em pimentão, jiló, mangueira, cajueiro, etc., conídios oblongos

em conidioma setoso ou não.|________Colletitricum. truncatum - antracnose da soja, conídios falcados, em conidiomas setosos.|________Sphaceloma spp. - célula conidiogênica poliblástica, conídios unicelulares, diferentes espécies causam

verrugose em abacateiro e citrus, etc. Anamorfo de Elsinoe (Ascomycota/Myriangiales)|________Marsonina rosae - conidiogênese poliblástica, conídios 2-celulares, causa mancha foliar em roseira. Anamorfo

de D |________Pestalotiopsis sp. - conidiogênese anelídica, conídios multicelulares, escuros, com duas células medianas mais

escuras, eusseptados, apendiculados- com 3 apêndices apicais e um basal.|________Entomosporium maculatum - cel. conidiogênicas anelídicas, conídios bicelulares, apendiculados,

entomosporiose em macieira, marmeleiro, pereira e outras rosáceas etc.

Ordem SPHAEROPSIDALES - conídios produzidos dentro de picnídios|___________ Fam. SPHAEROPSIDACEAE – picnídios escuros.

Exemplos:|_____________ Phoma - conidioma picnidial, ostiolado, cél. conidiogênicas enteroblástico-fialídicas, formadas a partir da parede

interna dos picnídios, conídios unicelulares, hialinos|_________Phoma destructiva - podridão de Phoma em tomate|_________Phoma caricae-papayae - podridão preta do mamão

|_________Phomopsis: conidiomas estromáticos ou picnidiais, imersos, às vezes multiloculares, com dois tipos de conídios alfa (elípticos) e beta (aciculares recurvados: em forma de pequena bengala)

|_________ Phomopsis phaseolorum f.sp. meridionalis (Teleomorfo: Diaporthe phaseolorum f. sp. meridionalis / Diaporthales) - cancro das hastes da soja

|_________Phomopsis sojae - seca ou queima das hastes e vagens de soja |

__________Septoria - conidioma picnidial, imerso, conídios aciculares, formados holoblasticamente em células poliblásticas, ou enteroblástico-fialídicos.

|_________Septoria spp.- manchas foliares necróticas (septoriose) em soja, maracujá, aipo, alface, etc.|_________Diplodia maydis - conidioma picnidial, células conidiogênicas holoblásticas, podridão do colmo e espigas em milho

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|_________ Pseudodiplodia - conidiomas picnidiais, cél. conidiogênicas fialídicas, formadas na parede interna dos picnídios, conídios marrons com 1 septo, em sucupira branca

|_________Phyllosticta - anamorfo de Guignardia (Dothideales, ascósporos unicelulares, formados em pseudotécios aparafisados). Conidioma estromático ou picnidial, célula conidiogênica holoblástica, conídios com 1 apêndice apical, hialinos, unicelulares.

|_________Phaeoseptoria - conidioma picnidial imerso. Célula conidiogênica holoblástica, formada pela parede interna do picnídio imerso em folhas de eucalipto. Conídios marrons, multisseptados.

|_________Lasiodiplodia - conidioma estromático, parafisado. Célula conidiogênica holoblástica com conídios a maioria hialinos por terem maturação lenta, quando maduros estriados, escuros, com um septo aparecendo como uma banda clara no equador do esporo.

|_________Ascochyta - conidioma picnidial, parede com textura angular (pseudoparenquimática). Célula conidiogênica fialídica, conídios hialinos com um septo.

|___________MYCELIA STERILIA - fungos filamentosos, com hifas apocíticas e que não formam conídios, mas formam estruturas de resistência, os esclerócios, que asseguram a sobrevivência dos mesmos na ausência de hospedeiras e sob condições ambientais adversas. Hifas com septos dolipóricos indicando vinculação com basidiomicetos. Disseminam-se por meio de esclerócios ou por fragmentos de micélio que se mantêm associados a órgão vegetativos ou sementes das plantas hospedeiras. Na fase teleomórfica formam basidiósporos.

Exemplos:|________Rhizoctonia solani- teleomorfo: Thanatephorus cucumeris (Ceratobasidiales / Basidiomycota). Hifas escuras com

septos dolipóricos, ramificando-se caracteristicamente em ângulos de 45 graus com ligeira constrição na base das ramificações. Forma esclerócios em cultura, os quais são pouco estruturados resultando do enovelamento e compactação de hifas vegetativas, não possuindo uma parede melanizada e estruturalmente distinta da parte interna do esclerócio. Causa podridão de raiz, colo e hipocótilo e tombamento de mudas em muitas espécies de plantas.

|_______Sclerotium rolfsii- teleomorfo: Athelia (Tulasnellales / Basidiomycota). Forma esclerócios marron-claros a marron-escuros, bem estruturados, com parede melanizada compacta diferente do cortex que é pseudoparenquimático e hialino. Os esclerócios são formados em cultura sobre micélio denso, branco, cotonoso. Causa podridão do colo em varias plantas, como: beterraba, estévia, confrei, feijão, etc.

| |____Sclerotium cepivorum- semelhante a S. rolfsii, porém forma esclerócios menores e mais escuros e ataca principalmente bulbos de alho.

PHYLUM ASCOMYCOTA

Fungos com micélio apocítico, cujos septos contem poros simples, portanto sem o conjunto de membranas encontrado nos poros de septos dolipóricos de Basidiomycetes. Com os septos dos Ascomycota estão associados os chamados corpos de Woronin, pequenas esferas protéicas responsáveis pela oclusão dos poros dos septos quando da ruptura de uma célula ou no processo de secessão dos conídios. Os Ascomycota formam seus esporos meióticos, os ascósporos, dentro de estruturas globóides, clavadas a cilíndricas denominadas ascos. Estes resultam da diferenciação de uma célula dicariótica, a qual passa sucessivamente por uma cariogamia, meiose e uma ou várias mitoses. Os núcleos haplóides resultantes estarão então contidos em uma célula denominada “célula-mãe do asco”. Cada núcleo se transformará em um ascósporo. Assim, estes esporos endogenamente formados em uma célula especializada, o asco, são haplóides e darão origem a hifas que formarão o talo vegetativo do fungo, ou micélio.

Entre os Ascomycota existem fungos que não produzem frutificações assim os ascos, no caso, são produzidos diretamente das hifas ascógenas, ou seja, os ascos são nus. Entretanto, a maioria dos Ascomycota forma ascomas dentro dos quais os ascos são formados, tais como: cleistotécios (frutificações globóides, sem ostíolo), peritécios (frutificações em forma de garrafa) e apotécios (frutificações em forma de taça com ou sem um pedicelo) formados por fungos com ascos unitunicados. Os fungos podem formar ascos dentro de lóculos estromáticos, porém neste caso os ascos são bitunicados, ou seja, possuem duas paredes, uma interna plástica, extensível e uma externa rígida.

Este é o Phylum mais numeroso dentro do Reino Fungi, com mais de 15.000 espécies conhecidas, tradicionalmente agrupadas nas Classes: Hemiascomycetes, Loculoascomycetes, Plectomycetes,

Pyrenomycetes, Discomycetes e Laboulbeniomycetes, todas caracterizadas pela produção de esporos endógenos denominados ascósporos, formados em estruturas em forma de saco, os ascos. Nos

grupos mais evoluidos os ascos são produzidos de forma organizada em um himênio, em grupos ou fascículos ou simplesmente como um agregado de hifas ascógenas em todo o interior de ascomas.

Esta última modalidade oocrre em formas ascomáticas mais primitivas. Um número muito grande de Ascomycota está associado a algas formando liquens, que são tratados por especialistas distintos

dos micólogos, os liquenologistas, apesar da nomenclatura dos liquens ser baseada na fase teleomórfica de seu componente fúngico. Como estão estas Classses organizadas e tratadas por

Erikssson & Winka (1997)?Michelli (1729) um grande pioneiro da micologia, foi o primeiro a ilustrar um asco.

Desde então muitos estudos tem sido realizados mostrando o pleomorfismo das espécies ascógenas, geralmente associadas a um anamorfo, ou a sinamaorfos. Os fungos mitospóricos podem ter

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teleofomorfos que são Basidiomycota, em poucos casos, ou Ascomycota em sua grande maioria. Os anamorfos de Ascomycota possuem células com paredes espessas, porém translucidas quando observadas em microscópio eletrônico de transmissão, já aqueles com teleomorfo basidiomicético, possuem paredes escuras, ou seja, eletrodensas e, além disso, possuem septos dolipóricos diferentes dos septos com poro simples dos Ascomycota.

Os ascos são produzidos dentro de frutificações chamadas ascomas ou ascocarpos de diferentes tipos. Assim, por exemplo os ascos de Eurotium e Eupenicillium são formados dentro de cleistotécios, os de Xylaria em peritécios contidos em estroma escuro externamente, porém branco em seu interior, Daldinia em estroma preto com aneis concêntricos que retratam uma forma cíclica de desenvolvimento, ou seja, em uma frutificação de caracter perene. Já as "trufas" (e.g. Tuber spp.) são fungos comestíveis muito apreciados, a maioria dos quais produzem os ascos em tecido convoluto revestido por um denso perídio, caracterizando uma condição essencialmente angioascocárpica.

Existem vários tipos de ascos: prototunicados ou evanescentes (com parede delgada que se deliquesce antes da mauração dos ascósporos), unitunicados (com uma só parede), bitunicados( com duas paredes). Os unitunicados podem ser operculados(com tampa que se abre para liberar ascósporos) ou não-operculados. No último caso podem conter um reforço e até anéis no ápice. Estes anéis podem conter amido e daí assumirem a cor azul, sendo chamados então de J+, quando tratados com solução contendo iodo. É o caso de Xilaria, Daldinia, Hypoxylu, Diatrype, Eutypa e outros gêneros.

Os ascos protunicados deliquescentes seriam oriundos da perda de aparelho apical em gêneros de ascos unitunicados como: Chaetomium, Melanospora, Neocosmosporai, Ceratocystis e Monosporascus os quais liberam os esporos em massa úmidas. Por outro lado, menciona o autor que gêneros como Choenotheca, Onygena e Roesleriella formam ascos evanescentes, porém formam massas secas de ascósporos que são dispersas pelo vento. A estrutura e função dos ascos é também simplificada em gêneros cleistoteciais como Pseudoeurotium ou Talaromyces e outros Eurotiales, ou mesmo em espécies marinhas (Halosphaeriales). No processo de dispersão os ascos podem se estender até o ostíolo para então liberar os esporos como em Bertia e Diatrype ou em ascos fissitunicados de Dothideales cuja endotúnica é flexível, ou serem formados e liberados em grandes números dentro do ascoma, como em certos Diaporthales.

Os ascomas variam ainda com relação à presença ou não de hamatécio (Eiksson, 1981), ou seja presença ou não dentro do ascoma de diferentes componentes filamentosos, de tecido pseudoparenquimático, ou apenas restos de células, além dos ascos. São exemplo de diferentes tipos de hamatécios: pseudoparênquima interascal e os filamentos dentro dos corpos de frutificação como paráfises (hifas estéreis formadas entre os ascos), perífises (filamentos forrando o ostíolo dos ascomas), parafisóides (resíduos de tecido entre os ascos), perifisóides ou pseudoparáfises (hifas finas interascais crescendo de cima para baixo do ascoma na direção de sua base).

Os Ascomycota podem também variar quanto à propria estrutura do asco que pode ser esférico e simples, como aqueles produzidos em cleistotécios da Ordem Eurotiales ou em peritécios de Ophiostomatales, ou formados pelas "trufas" (Ordem Tuberales), os dois primeiros exemplos muitas vezes são de ascos deliquescentes ou evanescentes, ou seja que se dissolvem antes da maturação dos ascosporos. Muitas vezes, os ascos são bitunicados como em Dothideales (sensu von Arx & Müller, 1975) ou unitunicados como em Xilariales. Já os ascos dos Pezizales são unitunicados e operculados. Assim os ascos variam em forma e estrutura entre diferentes Ordens de Ascomycota.

Entre os Ascomycota com ascos unitunicados, seus dois grandes grupos, Pyrenomycetes e Discomycetes, foram separados originalmente com base exclusivamente na forma do ascoma. No entanto, filogeneticamente, o que está presente é um gradiente desde pequeno ostíolo e ascos e hamatécio reduzido até uma estrutura apotecióide com um hamatécio e epitécio complexos. Ascomas alongados, lireliformes, os chamados histerotécios, ou seja ascomas em forma de canôas, são semelhantes em função a apotécios que se fecham quando secos e se abrem quando umedecidos. Aparentemente, evoluiram do crescimento lateral de um apotécio arredondado. Hawksworth (1987) cita gêneros pertencentes a diferentes Ordens os quais formam ascoma lireliforme, dentro de diferentes ordens, ou seja: Aulographum (Dothideales), Graphina (Graphidales), Lophodermium (Rhystimathales), Opegrapha (Graphidales), e Waldeana (Lecanorales).

Entre os Ascomycota com ascos unitunicados os ascomas podem estar agrupados dentro ou sobre tecidos fúngicos compactos, os estromas. Alguns gêneros formam estromas como extensões de estipes, como é o caso de Xylaria, Barya, Claviceps, Podosordaria, Cordyceps, Geoglossum e Trichoglossum. Em outros os ascomas se soldam formando um estroma globoso incorporando o tecido da hospedeira, como em Cyttaria,ou não como em Daldinia e Stromatothecia. Outros formam almofadas achatadas onde aos ascomas se agregam uns aos outros lateralmente, como em: Camarops, Dothidea, Hypocreopsis, Hypoxylon e Ustulina. Além disso, grupos de ascomas podem ocorrer dentro de estroma de forma a aparecerem grupos de ostíolos no centro de uma massa estromática, alguns com a cavidade himenial logo abaixo de cada ostíolo (Diatrypales - Diatrypaceae) e outros com longos rostros

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comunicando os ostíolos às bases imersas dos ascomas ,localizadas mais na periferia do estroma (Diaportales - Valsaceae).

Entre as Classes tradicionais, os Hemiascomycetes caracterizam-se por não possuirem ascomas e nem hifa ascógena, podendo o talo ser micelial rudimentar ou leveduriforme. Ainda nessa Classe, na Ordem Taphrinales, os ascos são produzidos diretamente sobre a epiderme da planta hospedeira, em um himênio superficial plano de extensão variável e sem paráfises, já em uma outra ordem, Protomycetales, os ascos são produzidos a partir de células de micélio crescendo dentro do tecido da hospedeira. Em Endomycetales, no conceito acatado por Müller & Arx (1973), naquele grupo hoje coberto pela Ordem Saccharomycetales (Família Metschnikowiaceae) segundo Hawksworth & Erriksson (1993), a situação ainda é menos complexa, pois trata-se das leveduras ascógenas, onde zigotos constituidos por células simples, porém diplóides, se transformam diretamente em ascos, é o caso de Nematospora, agente da mancha de levedura em sementes de feijão, soja e algodão, o qual é transmitido por insetos (Hemiptera).

Em uma outra Classe, Loculoascomycetes (ou Ordem Dothideales sensu Müller & von Arx, 1975), ascos bitunicados, produzidos em ascomas estromáticos, denominados pseudotécios, diferentes dos peritécios verdadeiros. Esses últimos sempre contem ascos unitunicados e são frutificações ampuliformes, doliformes ou esféricas e ostioladas, com parede de textura bem definida e geralmente constituidas por poucas camadas de células. Diferenciar pseudotécios de peritécios, formados por membros da Classe Pyrenomycetes, às vezes é impossível, porém o número de camadas da parede ascal é um caráter estável e capaz de definir se se trata de um ou outro tipo de ascoma.

Já na Classe Plectomycetes os ascos produzidos são em geral evanescentes e formados em cleistotécios oun seja, ascomatas astomáticas (sem ostíolo) e ascósporos não-septados, ao contrário dos Pyrenomycetes com seus peritécios ostiolados, ascos com poro ou abertura apical e, se sem poro, são raramente evanescentes.

Os apotécios são frutificações em forma de taça (ou copo) ou cupuladas, características dos Discomycetes, que podem ter ascos unitunicados operculados ou não, ou raramente bitunicados.

Não se conhece fungo que produza ambos ascósporos e basidiósporos, mas os Ascomycota e alguns Basidiomycota tem a capacidade de produzir outros esporos, denominados conídios, todos eles de origem assexual, característicos de seus anamorfos.

Os principais caracteres levados em conta na classificaçåo dos Ascomycota são aqueles ligados à estrutura do asco e das frutificações onde estes são produzidos.

Assim, uma característica primária usada na classificação dos Ascomycota é o tipo de asco, se unitunicado ou se bitunicado, ou seja com parede simples ou dupla. O asco bitunicado, abre-se por meio de uma ruptura mediana ou subapical de todo operímetro da parede externa, rígida e espessa, resultante de pressão interna exercida pelo conteúdo fluido do asco. Como a parede interna é delgada e flexível, esta se expande levando em sua extremidade distal restos da parede externa. O próximo passo é a liberação, por pressão de dentro para fora do asco, dos ascósporos através do poro presente na extremidade da parede interna.

O asco bitunicado tem um pedicelo curto e muito mais fino do que o corpo do asco contendo os ascósporos. Finalmente, a extremidade dos ascos bitunicados não se cora em azul quando se usa iodo e, na maioria das vezes, produzem ascósporos multisseptados e coloridos. Outra maneira de se observar os ascos bitunicados é em montagem em água, quando é possivel a observação da liberação dos ascósporos pelo sistema denominado "jack-in-the-box". Atualmente, sabe-se também da existência de ascos multitunicados. Ascos de alguns fungos da Ordem Lecanorales, embora considerados bitunicados, parecem ter mais de duas paredes.

Os ascos unitunicados variam de tipo. Eles podem ser operculados, como na Ordem Pezizales, quando possuem uma pequena tampa na extremidade que é levantada quando os ascósporos såo liberados ao ar, por pressão. As demais ordens são de ascos inoperculados e os ascósporos são liberados por meio de um poro apical ou, às vezes não são liberados, como na antiga Ordem Tuberales, hoje aceita como uma Família dentro de Pezizales por Hawksworth & Eriksson (1993), sem se dar ênfase ao seu ascoma com perídio envolvente. Na Ordem Leotiales (=Helotiales) os ascos são produzidos em himênio exposto e possuem um poro consistindo de uma estrutura cônica que se aprofunda na parede do asco. Estes poros são bloqueados por substância que reage com iodo dando uma coloração azul, o mesmo ocorrendo com os ascos das Sphaeriales, onde um espessamento, na forma de anel, ocorre na superfície interna da parede do asco, em torno do poro.

No himênio em que os ascos unitunicados são produzidos ocorre o hamatécio que pode ser constituido por hifas estereis, as paráfises, que separam os ascos uns dos outros. Em alguns casos, elas se unem pelas extremidades e formam uma camada protetora, o denominado epitécio, como em apotécios de Lecanorales. Já na Ordem Xylariales ( =Sphaeriales stricto sensu ), com himênio dentro de ascomas, as paráfises são importantes do ponto de vista taxonômico, além de permitir separa a Ordem dos Loculoascomycetes, que possuem pseudoparáfises.

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Os peritécios são frutificações fechadas, porém ostioladas, onde são produzidos ascos unitunicados, medem no maximum 1 mm, com o formato variando de esférico a lageniforme. Os ascos são produzidos em himênio contido no interior do peritécio, em geral localizado em sua base, onde os ascos são separados uns dos outros por meio de filamentos finos e estéreis, as paráfises. Os ascósporos são liberados de diversas maneiras. Em alguns casos os ascos se extendem até atingir o ostíolo e, cada um em sucessão, libera seus ascósporos que são atirados ao ar com pressão. Em outros, os ascos são liberados dentro do peritécio e saem em uma fileira através do ostíolo, sendo os ascósporos liberados quando o asco atinge o exterior e sua parede é rompida. Um terceiro mecanismos ocorre em poucos gêneros, como Chaetomium e Ceratocystis, onde o asco se dissolve no peritécio e seu conteudo é expelido na forma de uma massa de ascósporos através do ostíolo.

Um peritécio sem ostíolo é chamado cleistotécio ou cleistocarpo e é característico da Classe Plectomycetes, onde os ascos não são produzidos em himênio, portanto também sem paráfises, e em pequenos números por cleistotécio. Aqui o "centrum" do ascoma contem uma massa de hifas ascógenas originando ascos em todo o seu volume interno.

Os ascos bitunicados estão presentes em himênios de alguns fungos produtores de apotécios carbonáceos de abertura estreita, que formam ascomas em forma de canoa denominadas histerotécios (em Hysteriales), em fungos formadores de tiriotécios (Microthyriales), ou em fungos que produzem pseudotécios. Estes últimos são ascomas fechados com aparência de peritécio, porém sem paráfises, mas podendo possuir pseudoparáfises ou parafisóides, que são filamentos que vão do topo ao fundo do pseudotécio e às vezes se ramificam para formar um emaranhado entre os ascos. Ambos, peritécios e pseudotécios, podem ser produzidos dentro ou sobre um estroma, ou seja uma massa compacta de células formando um tecido fúngico. O tamanho dos estromas varia muito, podendo alguns conterem grande número de ascomas e outros apenas um único. Quando os peritécios aparecem agrupados deve-se verificar também a presença ou ausência de estroma, pois isto pode ser um caráter essencial para a distinção entre diferentes grupos. Fungos com peritécios valsóides são aqueles embebidos em estroma no interior da casca de árvores, cujos ostíolos emergem juntos em pequenas áreas circulares da superfície do estroma. Alguns fungos tem seus peritécios agrupados um ao lado do outro, com ostíolos imediatamenmte acima de cada ascoma, dentro de um estroma do tipo Eutypa. Outros peritécios são superficiais, solitários ou cespitosos formando uma linha escura na madeira ou na porção lenhosa de plantas herbáceas.

Alguns peritécios como os de Roselinia e tammbém apotécios podem ser formados sobre um "subiculum" ou subículo, ou seja, sobre um emaranhado frouxo de hifas em torno de suas bases. Já uma placa estromática em torno do ostíolo denomina-se "clipeus" ou clípeo e é caracteristicamente encontrado em Phyllachorales ( =Polystigmatales ).

Na Ordem Myriangiales, ascos esféricos ou quase esféricos, estão distribuidos um por lóculo, dentro de um tecido fúngico ou estroma pouco diferenciado. Já nos Microthyriales ( Pseudosphaeriales ), ascos clavados e bitunicados são produzidos em ascomas com poucos ascos dentro de ascomas achatados, em forma de escudos, chamados tirotécios, produzidos na superfície de órgãos vegetais, principalmente folhas.

Apotécios são ascomas em forma de taças ou pires, com ou sem um pedúnculo denominado estipe, e que contem uma camada de ascos em um himênio geralmente plano a côncavo que é exposto, quando a frutificação está madura. Estas estruturas são típicas das Ordens Helotiales (com ascos inoperculados) e Pezizales (com ascos operculados), mas em ambas as ordens existem famílias onde o himênio cobre a superfície irregular da extremidade clavada de uma haste, sendo este o caso das Morchellaceae e Helvellaceae (Pezizales) e das Geoglossaceae (Leotiales). Se a haste possue uma superfície corrugada e margens definidas e longas, pode ser chamado de "pileus" ou píleo, por analogia com basidiomicetos. Ressalte-se aqui que nesses Ascomycota o himênio é mais exposto e contido na porção superior ao contrário dos "chapeus-de-sapo" que possuem himênio na parte inferior do píleo.

Ascósporos de fungos com ascos operculados, como os Pezizales, não são septados, mas possuem parede rugosa ou até verrugosa. Já os Leotiales, não posssuem ascósporos com parede ornamentada. Nestes últimos, o apotécio é geralmente pequeno ou muito pequeno e ocorre em madeira, casca, caules, folhas ou outros restos de vegetais. Todas as espécies carnosas formadoras de apotécio com mais de 1 cm de diametro, pertencem a ordem Pezizales, com poucas exceções. Estas geralmente ocorrem na superfície do solo ou em esterco.

A maioria dos gêneros da Ordem Lecanorales possue apotécios com himênio gelatinoso e facilmente corado em azul quando tratado com iodo.

A maioria dos Ascomycota produz ascos com 8 ascósporos, porém algumas espécies formam sempre 4 ascósporos e outras apenas 2 ascósporos por asco, porém existem casos de 16, 32, 64 e até mais ascósporos por asco. Além do número, o arranjo dos ascósporos no asco é importante e pode ser: unisseriado, bisseriado ou em fascículos paralelos, neste último caso quando se trata de ascósporos muito longos e estreitos. Porém, fungos com grande número de ascósporos por asco, como alguns Diatrypales possuidores de ascósporos alantóides, não mostram qualquer organização dos asscósporos dentro dos ascos.

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Em síntese, são as seguintes as características usadas para a classificação dos Ascomycota:

1. Ausência ou presença, forma e tipo de ascoma.2. Posição dos ascomas em estromas ou na hospedeira, se embutido ou superficial, 3. Textura e cor do ascoma: gelatinoso, macio, membranoso ou carbonáceo; com

cores vivas ou escuro.4. Presença ou ausência e forma do ostíolo: as Perisporales nåo tem ostíolo no

peritécio e as Hysteriales o tem na forma de uma fenda longitudinal.5. Ascomas agrupados (cespitosos) ou não.6. Características dos ascos: forma, se uni- ou bitunicados, se operculados ou

inoperculados, forma da pedicelo ascal, etc.7. Características dos ascósporos como: forma, cor, septação, tamanho, presença de

apêndice, presença de camada muscilaginosa superficial, etc.8. Presença, ausência e tipo de estroma

Modernamente (Hawksworth et al., 1995) não se distribui os Ascomycota em Classes, por não se ter dados filogenéticos suficientes para se aplicar a classificação a todas as 46 Ordens já conceituadas e aceitas. No entanto, com o objetivo exclusivamente didático, será mantido aqui um esquema de classificação baseado na presença ou ausência e na forma dos ascomas formados por esses fungos.

|_______ Classe HEMIASCOMYCETES - não possuem ascomas, ou seja ascos são nus. | | || |__________ Ordem SACCHAROMYCETALES - Constituída pelas chamadas leveduras ou fermentos, que são fungos unicelulares que se reproduzem por brotamento holoblástico. Nesse caso, duas células haplóides se conjugam e com a transferência de núcleo uma delas torna-se dicariótica e depois diplóide. Este núcleo diplóide sofre meiose, regenerando a condição haplóide nos quatro núcleos resultantes, os quais incorporam parte do citoplasma, diferenciam-se para se tornarem ascósporos, os quais, quando liberados, começam a se dividir mitoticamente e a se reproduzirem por brotamento.

||_____________________ Fam. SACCHAROMYCETACEAE

|________Saccharomyces cerevisae - reprodução por brotamento ou gemulação, levedo de cerveja, principal espécie responsável pela industria da fermentação alcoólica e pela panificação.

|_______________ORDEM SCHIZOSACCHAROMYCETALES|_____________________ Fam. SCHIZOSACCHAROMYCETACEAE

|________ Schizosaccharomyces Fungos unicelulares com reprodução vegetativa por fissão celular ou cissiparidade.

Outras leveduras importantes em termos de atividade fitopatogênica: SPERMOPHTHORACEAE - todos fitopatogênicos

|____________Spermophtora gossypii, Eremothecium sp, Nematospora phaseoli (a última espécie causa mancha de levedura em sementes de feijão, trasmitida por Hemiptera do gênero Nezara e outros). Ainda, entre os Ascomycota com ascos produzidos fora de ascomas, figuram fungos fitoparasitas, que no

entanto em sua fase ascospórica dão origem a um talo leveduriforme, em meio de cultura, os quais atacam principalmente a epiderme das folhas de suas hospedeiras. É o caso da Ordem Taphrinales.

| | |________ Ordem TRAPHRINALES - tem micélio verdadeiro e são parasitas da epiderme de folhas, causando deformações e crestamento.

| | || |_________ Fam. TAPHRINACEAE| |____________Traphina deformans- enrolamento das folhas do pessegueiro - ascos formados em himênio irrompente

através da cutícula das folhas.| | | || ||_______CLASSE PYRENOMYCETES- com ascos formados em fascículo ou em uma camada dentro de peritécios ostiolados ou

não. Ordens diferenciadas pelo tipo de "centrum" ou centro do ascoma, ou seja a região onde estão os ascos e o hamatécio, ou seja os componentes estéreis que se associam aos ascos.

| | || | |______ Ordem SORDARIALES- fungos saprófitas com peritécios superficiais com paredes finas e pilosas, ou

com apêndices bem desenvolvidos, espiralados, retos, ou recurvados, ascósporos em ascos evanescentes (que se dissolvem antes da maturação dos ascósporos.), escuros e com um poro germinativo (Chaetomium); ou peritécios escuros, ascos persistentes com aparelho apical não-amilóide bem desenvolvido, ascósporos unicelulares, escuros lisos (Sordaria), ou ornamentados. (Gelasinospora- ascósporos com pontuações deprimidas na superfície, Neurospora- ascósporos com parede ornada por estrias longitudinais)

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| | |______ Ordem XYLARIALES- peritécios escuros, em estromas negros ou marron-escuros, ás vezes avermelhados (Hypoxylon) ostiolados, paráfises presentes em grandes números, ascos cilíndricos com aparelho apical amilóide, ascósporos escuros com fenda de germinação longitudinal recurvada.

| |_____Xylaria - com estroma clavado bem desenvolvido, negro por fora, porém com um cortex esbranquiçado.| |_____Hypoxylon - estroma pulvinado, às vezes imerso tornando-se irrompente em casca

de árvores, com superfície ondulado mostrando a presença dos ostíolos dos peritécios| |_____Daldinia - estroma pulvinado atingindo até 4-5 cm de altura e largura, coloração

marrons escura contendo internamente os peritécios distribuídos em anéis concêntricos indicando uma sazonalidade no desenvolvimento do estroma.

| |______ Ordem PHYLLACHORALES- Ascos de parede fina e sem aparelho apical. Ascósporos hialinos e asseptados, peritécios parafisados, agregados e imersos em estroma (Phyllachora- causa manchas foliares

chamadas “tar-spots”, ou manchas-de-pixe) ou peritécios individuais imersos no tecido da hospedeira (Glomerella).

|______Glomerella - ascósporos curvos ou elipsóides, teleomorfo de Colletotrichum, causa antracnose em grande número de plantas| | |______Ordem CLAVICEPTALES- Peritécios parafisados formados em estroma resultante de esclerócios ou de massa micelial parasítica, nos quais são formados ascos cilíndricos, de ápice truncado, com aparelho

apical muito desenvolvido, contendo um fino canal central, através do qual ascósporos filiformes são ejetados.| | || |______Claviceps pupurea - Infectam gramíneas e formam em suas inflorescência os chamados “ergots” que são esclerócios. Os peritécios são formados dentro da dilatação apical de um estroma resultante da germinação do

esclerócio. Esse fungo causa o "ergot" dos cereais (principalmente em centeio)| |______Cordiceps - fungos entomófilos, parasita larvas de coleópteros no solo, os quais transformam o corpo da mesma em uma múmia, a partir da qual formam um estroma clavado que aflora sobre o solo, no qual estão

os peritécios.| | |_______ Ordem DIAPORTALES- Peritécios em geral embebidos em pseudostromas

dentro da casca de árvores. No gênero Valsa ocorrem estromas valsóides, onde os peritécios de longos rostros são formados em torno de uma área central para onde os mesmos convergem. No caso de Diaporthe os pseudostromas dão origem a peritécios rostrados espalhados e com os rostros emergindo diretamente acima do ascoma. Ascos com as bases deliqüescentes, fato que os permite flutuar livres dentro do peritécio, sendo empurrados através do ostíolo na maturidade, possuem aparelho apical bem desenvolvido, muito refringente, porém não-amilóide. Alguns gêneros com ascósporos alantóides e outros elípticos.

| | |_______Diaporthe citri- teleomorfo de Phomopsis citri, causa a melanose em citros. |________Diaporthe phaseolorum- teleomorfo de Phomopsis, ataca a soja e outras leguminosas.! |_______Cryphonectria cubensis- causa o cancro do eucalípto, com peritécios e picnídios (com conídios hialinos unicelulares,

formados em fiálides) ambos formados em pseudostroma . Ascos livres dentro ao ascoma, contendo ascósporos hialinos, unisseptados.

! |_______Gauemannomyces graminis- (anamorfo: Phialophora sp.) podridão do pé do trigo.

| |_______ Ordem HYPOCREALES- peritécios com parede pseudoparenquimática, coloridos, brilhantes, vermelho, amarelo, alaranjado, ou azulados, com pseudoparáfises presentes.

| | |________ Nectria galligena- ascomas periteciais, de paredes verruculosas, avermelhados, formados em estromas bem desenvolvidos, cancro em macieira e pêra; anamorfos: Fusarium, Tubercularia (hifomiceto moniliáceo) | |

|________Nectria haematococca- podridão de raízes em ervilha e a murcha da pimenta do reino na Amazônia; anamorfo: Fusarium solani.

| | |________Gibberella zeae, teleomorfo de Fusarium moniliforme - podridão vermelha em espiga de milho| | |________Gibberella fujikuroi- "bakanae" do arroz (teleomorfo de Fusarium moniliforme)| | |________Neocosmospora vasinfecta- podridão do caule em soja| | |________ Calonectria, com ascomas vermelho-alaranjados, de parede lisa com textura pseudoparenquimática.

Anamorfo de Cylindrocladium spp.

| | |______ Ordem ERYSIPHALES, causam doenças chamadas oídios Com ascos em fascículo, ou com um único asco por ascoma, a partir de um ponto na base do ascoma. Parasitas obrigatórios causadores dos oídios ou míldios pulverulentos, peritécios não ostiolados ou cleistotécios com apêndice (expansão)

| | |______ Fam. Erysiphaceae|_______Erysiphe - apêndices simples ou miceliais, formam mais de um asco por ascomas|______Erysiphe cichoracearum- oídio das cucurbitáceas|______ Blumeria - semelhante a Erysiphe porém com a célula basal do conidióforo dilatada|____________Blumeria graminis f. sp. tritici- oídio do trigo|______Sphaerotheca- apêndices ascomatais simples e mais de um asco por ascoma|____________Sphaeroteca pannosa- oídio da roseira

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|______Podosphaera- apêndice ramificado dicotomicamente, 1 asco por ascoma.____________Podosphaera leucotrica- míldio pulverulento em macieira, ameixeira e outras rosáceas.|______Microsphaera- apêndices ramificados dicotomicamente, vários ascos por ascoma.|____________Microsphaera alni- míldio pulverulento em lírio|______Uncinula- apêndices com ápice curvado, mais de 1 asco por ascoma. Principal oídio de plantas nativas do cerrado.

Exemplos: U. heringeriana em Qualea grandiflora, U. viegasii em Qualea parviflora, U. alvimii em Bowdichia virgilioidees.

|____________Uncinula necator- causa o oídio da videira| | |

| Todos estes gêneros tem o hifomiceto Oidium como anamorfo e possuem micélio superficial, parasitando apenas a epiderme da hospedeiras, por meio de haustórios. No entanto, dois outros gêneros formam anamorfos diferentes: o gênero Leveillula (com micélio semi-endofítico) tem Oidiopsis como anamorfo e no caso de Phyllactinia o anamorfo é Ovulariopsis.

|_______Classe PLECTOMYCETES - com cleistotécios| | ||_____________________________ Ordem EUROTIALES- maioria saprófitas, ascos pequenos e globosos, geralmente evanescentes formados em cleistotécios de parede delgada ou espessa e rígida, dando aparência de esclerócio.

Os ascos são formados em todo o volume interno do esclerócio diretamente das hifas ascógenas que enchem a cavidade ascomática. Ascósporos pequenos, hialinos, muitas vezes ornamentados, alguns são saturniformes com aba característica. Teleomorfos de Aspergillus e Penicillium

| || | |_______Talaromyces e Eupenicillium - teleomorfos de Penicillium spp.| | |_______Emericella e Eurotium - teleomorfos de Aspergillus spp.| | ||__________________________Ordem OPHIOSTOMATALES - embora tendo ascoma com pescoço e ostíolo, estão juntos dos

Eurotiales pelas características de terem ascos evanescentes em todo o volume da frutificação, portanto sem uma região fértil definida considerados Plectomycetes por alguns autores e como Pyrenomycetes por outros.

Ceratocystis fimbriata, seu anamorfo Chalara produzindo em fiálides com cilíndrico formador de parede dois tipos de endoconídios, um cilíndrico e outro em forma de barril. Forma ainda clamidósporos. Ataca cafeeiro, cacaueiro, Gmelina arborea, figueira, Crotalaria, batata-doce, pessegueiro, amendoeira, ameixeira, seringueira e outras hospedeiras.

Ceratocystis paradoxa, ocorre como seu anamorfo Chalara (=Thielaviopsis) paradoxa com três tipos de esporos que incluem conídios escuros de parede espessa. Causa podridão preta em pós-colheita em banana atacando o engaço e em abacaxi afetando a base dos frutos maduros..

| |CLASSSE DISCOMYCETES

[Condensado principalmente de Korf, R.P. 1973. In: Ainsworth et al.The Fungi. Vol. IV-A. Chapter 9]

As Ordens dos DISCOMYCETES

Nessa classe estão os fungos com “centrum” semelhante ao tipo-Xylaria, porém em vez de formarem peritécios forma apotécios. O himênio aqui é parafisado com ascos operculados ou inoperculados contendo poro apical.Ás ordens com ascos operculados são: Medeolariales, Cyttariales e Pezizales, enquanto que as ordens Rhytismatales, Ostropales e Helotiales formam ascos inoperculados.

Chave para ordens de Discomycetes com ascos inoperculados1. Ascósporos decarregados por ruptura de ascoma e ascos, em geral hipógeos Tuberales1. Ascomas epígeos em restos vegetais ou parasitas em folhas ou ramos 2

2. Parasitas em Medeola (Liliaceae), ascos deliquescentes, formados dentro de himênio fortemente parafisado, formado em alterações fusiformes na superfíceie da hospedeira (1 família e um único gênero: Medeolaria)

Medeolariales2. Não parasíticos em Medeola, ascos persistentes, não deliquescentes 33. .Apotécios não estipitados dentro de estroma escuro formado em restos vegetais ou, mais comumente, imersos em

folhas Rhytismatales3. Apotécios formados sem proteção estromática 4

4. Ascos com ápice dilatado contendo ascósporos filiformes Ostropales4. Ascos com ápice sem dilatação, ascósporos de forma variada, podendo o apotécio ser ou não originário de um

esclerócio 5

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5. Ascos inoperculados Leotiales (Helotiales)5. Ascos operculados 66. Parasitas em Nothophagus, apotécios em galhas complexas estimuladas pela infeccção do fungo

Cittariales6. Geralmente saprófitas, apotécios de forma variada, simples ou compostos Pezizales

|_______ Classe DISCOMYCETES- himênio em apotécios com estipe ou sésseis, contendo ascos e paráfises, muitas vezes formando um epitécio resultante do entrelaçamento do ápice de paráfises ramificadas, ou de substância mucóides ali acumuladas. A estrutura himenial é suportada pelo excípulo.

Fungos com apotécios típicos, ou seja, frutificações em forma de taça, podendo chegar a formas fechadas quase esféricas, principalmente na Ordem Tuberales (trufas). Estes, na maioria hipógenos, formam um grupo em que os ascósporos não são liberados por pressão. Em geral, o himênio é aberto e exposto, composto por ascos e paráfises, podendo apresentar a parte superior recoberta por um emaranhado resultante da ramificação das paráfises, denominado epitécio, neste caso o himênio pode ser somente constituído de paráfises, ficando os ascos dentro de um sub-himênio. A identificação de gêneros neste grupo depende, antes de mais nada de um corte na seção mediana do apotécio para que se entenda perfeitamente a estrutura desta frutificação. Torna-se imprescindível reconhecer além dos ascos, paráfises, epitécio, outros componentes do apotécio como: pseudoepitécio (quando não ocorre formação de emaranhado de paráfises, mas simplesmente as extremidades destas estão grudadas e embebidas em uma substância viscosa, gel ou muscilagem), ecto-excípulo, excípulo medular, estipe, subhimênio, flanco e margens do apotécio. Todos estes componentes estão ilustrados na Fig. 1 de Korf (In: Aisnworth et al. (1973). The Fungi, Acad. Press, N.York, pg. 250).

Ordens com ascos inoperculados|______ Ordem RHYTISMATALES- apotécios sésseis, imersos tornando-se irrompentes nas folhas

das hospedeiras, os ascos são inoperculados. Algumas espécies são saprófitas em materiais vegetais e outras são importantes parasitas de plantas, em folhas, casca de galhos e madeira. Possuem ascomas apotecióide séssil, imerso em estroma ou em tecido da hospedeira que se rompe para expor o himênio. Ascos unitunicados, cilíndricos ou pedicelados, ânulos pequenos, quando presentes. Os ascósporos são hialinos a marrons, simples ou septados, algumas vezes com bainha. A espécie tipo da Ordem é Rhytisma acerina, parasita de Acer spp., porém altamente sensível à poluição do ar a ponto de deixar de ocorrer em áreas onde a degradação do ar atinge altos níveis. No grupo, estão também incluídos vários fungos endofíticos cujo papel simbiótico-mutualístico tem sido modernamente postulado. Possuem ascósporos hialinos de parede delgada, com uma bainha mucosa envolvente, às vezes apenas em uma extremidade. São atirados por pressão e atingem tecidos jovens, infectando e frutificando em coníferas, ericáceas, mirtáceas e gramíneas. Muitos infectam as folhas sem mostrar sintomas até que a planta se mostre enfraquecida, época em que o fungo produz a sua frutificação, ou seja um estroma com ascomas tipicamente embebidos de maneira profunda em folhas ou acículas que se trincam por meio de rachaduras longitudinais expondo o apotécio do fungo. Cortes transversais revelam a sua estrutura com facilidade. Os anamorfos produzem fialósporos. Entre os gêneros principais estão: Lophodermium em acícula de Pinus, Meloderma, Cyclaneusma e Rhytisma. Outros gêneros de interesse para a fitopatologia: Coccomyces em Prunus, Soleela e Elytroderma em Pinus.

| | |____Rhytisma acerina - manchas em folhas Acer pseudoplatanus ("siccamore")| | |

| Ordem OSTROPALES- Apotécios não se desenvolvem dentro de estroma. Himênio exposto desde o início ou desenvolvendo-se dentro de um primórdio esférico que se abre por um poro muito antes da maturação dos ascos e ascósporos. Ascos cilíndricos muito longos e estreitos com ápice muito espessado e dilatado com poro delicado e contendo 8 ascósporos filiformes, multisseptados, quase tão longos quanto os ascos, semelhantes aos de Claviceptaceae. Sem importância fitopatológica.

| | |______ Ordem TUBERALES- tem ascoma subterrâneo (hipógeos), saprófitas, ectomicorrízicos.

Geralmente hipógeos, como o gênero Tuber, com himênio recoberto mesmo nas formas epígeas, ascósporos liberados sem pressão por ação de animais. Ascos esféricos a clavados em himênio ou espalhados dentro dos tecidos do ascoma. No grupo estão as trufas comestíveis.

| | |_______Tuber sp., trufas comestíveis | | |______ Ordem LEOTIALES - com ascos inoperculados formados em apotécios estipitados, oriundos da germinação de esclerócios ou de estroma forma em frutos mumificados. Semelhante a Ostropales, porém com ascos mais para clavados, ascósporos de várias formas, se filiformes o asco não apresenta ponta espessada. Ascomas pequenos a moderados, clavados, pileados, cupulados, discóides estipitados ou sésseis, superficiais ou imersos em tecido da hospedeira. Muito importantes como fitopatógenos, vários gêneros saprófitas, porém raramente encontrados no solo ou em esterco. Ascos clavados a cilíndricos com poro apical que pode corar-se azul com iodo. Ascósporos descarregados com violência através do referido poro. Ascósporos geralmente lisos, hialinos ou marrons, alguns com marcas cianófilas. A Família Sclerotiniaceae, com apotécio estipitado em estroma ou a partir de esclerócio ou em camadas de tecido de planta estromatizado, e importante por possuir gêneros fitopatogênicos como: Sclerotinia, Whetzelinia, Monilinia, Pseudopeziza e Diplocarpon.

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| |_______Sclerotinia fuckeliane- teleomorfo de Botrytis cinerea. Ataca frutos plântulas.| |_______Sclerotinia (Monilinia) fructigena- podridão parda do pessegueiro | |_______Sclerotinia sclerotiorum- podridão de esclerotinia em alface, soja, feijão irrigado, ervilha e feijão-de-vagem.| |

Ordens com ascos operculados

Ordem MEDEOLARIALESCaracterizam-se por serem parasitas de plantas do gênero Medeola (Lilliaceae), produzindo um

micélio interno nos caules das plantas causando dilatações e rachaduras da epiderme onde paráfises são produzidas e entre elas estão os ascos. Ocorre no hemisfério norte.

| | |______ Ordem PEZIZALES- ascos operculados, geralmente saprofíticos ocorrendo sobre o folhedo em florestas de clima temperado. Descarga de ascósporos por pressão, geralmente epígeos, ascos clavados a cilíndricos, raramente ovóides. Ápice do asco mais fino que as paredes laterais, abrindo-se por meio de uma tampa (opérculo), que é atirada para trás quando os esporos são liberados, poucas vezes por meio de uma fenda apical. Sem importância para a fitopatologia, apesar do grande número de gêneros reconhecidos, cerca de 80 (Korf, 1973).

| | | |_______Peziza spp.- saprófitas, algumas com ascomas comestíveis

|_______Classe LOCULOASCOMYCETES sensu Luttrell (1973) e Barr (1987), com algumas modificações: Ascomycota com ascostroma, ou seja, ascos formados em cavidades ou lóculos dentro de estromas. Os ascos são bitunicados. Hoje este grupo está quase sempre dentro de uma única Ordem, Dothideales sensu Arx & Müller (1975)

Nannfeldt (1932) dividiu os ascomicetos com ascoma em Ascoloculares para incluir todos aqueles que formavam ascos e paráfises em cavidades contidas em um estroma pré-formado e Ascohymeniales os ascomicetos cujos ascos e paráfises se desenvolviam como um himênio e não em um estroma preexistente. Seriam os primeiros os Loculoascomyctes sensu Luttrell (1973) e os últimos os Pyrenomycetes e os Discomycetes. Ascos bitunicados, com parede externa e rígida denominada exotúnica e a interna e plástica ou endotúnica, os quais descarregam os ascósporos após a evaginação da endotúnica, mantendo a exotúnica não extensível com a extremidade rompida, através da qual a endotúnica se expande para, a seguir, liberar por pressão os ascósporos. Os ascomas são de vários tipos, porém não se constituindo em peritécios verdadeiros, mas sim em pseudotécios, ou seja, são tidos como estromas com um ou mais lóculos. O micélio septado pode ser uni- ou multinucleado, com parede lisa ou verrucosa. Alguns grupos (Asterinales) apresentam hifopódios e outros (Chaetothyriales, Trichothyriales) possuem micélio com hifas setosas. A presença de uma reentrância, denominada "nasse", a qual se constitui em uma saliência da parede interna (endotúnica) na extremidade do asco, é uma indicação de que se trata de um asco bitunicado. Apenas a família Englerulaceae contém ascos bitunicados evanescentes. Os ascos unitunicados possuem paredes mais delgadas e a grande maioria tem um estrutura ou aparelho apical, ou seja apresentam ânulos, anéis ou complexos apicais, ou são operculados como nos Discomycetes da ordem Pezizales. Os ascos com aparelho apical podem ser corados de azul por iodo, quando se trata de corpos amiláceos, porém os de natureza química diferente, os não-amilóides, apresentam apenas uma maior refringência na região apical. Alguns ascos operculados também são corados com iodo, porém de forma difusa na porção apical.

A classificação adotada por Arx & Müller (1975) é ainda uma alternativa aceitável para a identificação de gêneros de Loculoascomycetes, desde que se tenha consciência da evolução taxonômica do grupo expressa por Barr (1984) e Hawksworth & Eriksson (1993). Arx & Müller (1975), adotaram o conceito amplo da Ordem Dothideales, nome mais antigo dado por Lindau em 1897, para uma ordem de fungos com ascos bitunicados e nela incluir incluíram todos os ascomicetos com essa forma de asco. As seguintes Ordens anteriormente estabelecidas foram incluídas como famílias em Dothideales sensu Müller & Arx (1975): Hysteriales Lindau, Perisporales Lindau, Dothideales Lindau, Myriangiales Starbäck, Atichales Mangin & Patouillard, Hemisphaeriales Thiessen, Pseudosphaeriales Thiessen & Sydow, Trichothyriales Nannfeldt, Microthyriales Martin, Lophiostomatales Miller, Dothiorales Müller & Arx, Pleosporales Luttrell, Chaetothyriales Batista & Ciferri e Capnodiales Batista & Ciferri. As frutificações peritecióides dos Loculoascomycetes podem possuir pseudoparáfises, hifas estéreis que são formadas entre os ascos a partir do topo da ascomas e que se extenuem dai até a base da frutificação. Muitas vezes apenas resíduos de tecido pseudoparenquimático é encontrado entre os ascos.

Os ascos geralmente formam oito ascósporos. A cor dos ascomas pode variar, sendo característica da família Tubeufiaceae a presença de ascos bitunicados em ascomas coloridos, semelhantes à dos Hypocreaceae unitunicados. Os ascósporos variam em forma, septação, coloração, presença de bainha de muscilagem, rugosidades ou de perfurações na parede.

Luttrell (1973) caracterizou os Loculoascomyctes com base nas seguintes características: :1. Ascos Bitunicados- as paredes duplas são individualizadas durante a descarga de ascósporos,

mostrando uma membrana tênue externa, o exoasco, que não se distende e uma membrana interna espessa e plástica denominada endoasco. Os ascos jovens apresentam parede delgada, porém com o amadurecimento o endoasco torna-se mais espesso, principalmente em seu ápice onde mostra uma câmara subapical dentro da qual o protoplasma se aloja. Esta reentrância marca o ponto por onde os ascósporos serão liberados. O endoasco torna-se mais fino à medida em que se aproxima a hora da deiscência dos ascósporos, fase em que a condição bitunicada torna-se perfeitamente evidente. O

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ectoasco abre-se no ápice ou abaixo desse, ao mesmo tempo em que o endoasco expande-se através desta abertura estendendo-se duas a três vezes em relação à dimensão do asco fechado. Os ascósporos migram para a extremidade do endoasco e são, um a um, liberados por pressão através do poro apical do endoasco. Este processo pode ser observado em seções de ascomas montadas em água. Grupos próximos de oito ascósporos livres, em contato uns com os outros, é característico de ascos unitunicados, onde a descarga dos esporos é simultânea, mas em bitunicados os ascósporos não formam esses grupos.

Uma característica do ápice de ascos bitunicados é o chamado "nasse", na forma de quatro bastões verticais ao longo das paredes da câmara subapical, os quais coram-se de azul com azul-de-algodão. A câmara subapical pode ser algo ornamentada, porém é muito diferente do ápice dos ascos unitunicados, com os ânulos quitinóides de Diaportaceae e Sordariaceae e o ânulo amilóide duplo das Xylariaceae, estes últimos reagindo positivamente com iodo, fato que não ocorre com os ascos bitunicados. Já ascos operculados podem mostram reação I+ difusa na ponta do asco.

2. Ascostromas- A natureza ascostromática do ascoma foi a primeira característica que levou os micólogos a separar este grupo dos Euascomycota  [Dothidiineae de Theissen e Sydow (1918) e Ascoloculares de Nannfeldt (1932)]. Os Loculoascomycetes formam seus ascos em cavidades de estromas (lóculos) que não são forradas por um perídio ("peridium"). Já, nos Euascomycota, o perídio é originário de um envólocro de hifas que cerca os ascogônios e com a maturação este se desenvolve formando a parede do peritécio (perídio).

3. Tipo de “centrum”: em Myriangiales ascos globosos são formados em lóculos individuais em diferentes níveis por toda uma massa estromática em forma de almofada, discóide ou subglobosa ("centrum" tipo-Myriangium). Já em Dothideales, fascículos de ascos são produzidos em lóculos peritecióides aparafisados de um mesmo estroma ou individuais ("centrum" tipo-Dothidea). Os lóculos de Dothideales abrem-se em seus ápices por poros lisogênicos, às vezes com perifises, como em espécies de Mycosphaerella. Em ambas as Ordens mencionadas, a parede interna dos lóculos não tem semelhança com uma parede de peritécio ou perídio. Já, em fungos com pseudotécio peritecióide, pode ocorrer alguma confusão, pois o estroma sendo reduzido a uma estreita camada e com formato ampuliforme, pode levar a uma conclusão errada. Na Ordem Pleosporales, os ascos são clavados a cilíndricos e ocorrem cobrindo uma camada basal ampla em lóculos peritecióides, geralmente em estroma unilocular, contendo pseudoparáfises e ostíolo lisógeno, ou esquizógeno com perífises ("centrum tipo-Pleospora). Um quarto tipo de estrutura do "centrum" dos Loculoascomycetes, mencionado por Luttrell (1973) é o da família Patellariaceae, com ascoma idêntico a um apotécio. Hifas parafisóides formam, por meio de suas extremidades, na parte superior do pseudotécio apotecióide, um epitécio, sob o qual está o himênio, como em um apotécio verdadeiro. ( Esta família não foi aceita por Hawksworth & Eriksson (1993) entre os Dothideales [=Loculoascomycetes] ).

Ascósporos Septados- Outra característica comum à maioria dos Loculoascomycetes é a produção de ascósporos septados. Segundo Luttrell (1973), se os ascósporos são unicelulares existe uma possibilidade de 9 em 10 de tratar-se de Eucascomiceto, enquanto que para esporos unicelulares escuros com poros ou aberturas de germinação e ornamentados, a probalidade de não ser Loculoascomycetes ainda é maior. Nenhum dos Loculoascomycetes tem esporos alantóides (em forma de salchicha ligeiramente recurvada). Se os ascósporos tem um único septo, há 50% de probabilidade de ser um Loculoascomycetes, mas se os ascósporos são fragmósporos ou dictiósporos esta chance sobe para 90%".

Sivanesan (1984) aceitou o conceito luttrelliano de Loculoascomycetes e dividiu a Casse nas Ordens: Capnodiales, Chaetothyriales, Dothideales, Hysteriales, Microthyriales, Myriangiales e Pleosporales. Aceitou a subdivisão das Ordens em Famílias proposta por Eriksson (Opera Botânica 60, 1981).

|_______Classe LOCULOASCOMYCETES sensu Luttrell (1973) e Barr (1987), com modificações.| || |______ Ordem MYRIANGIALES- comuns em regiões temperadas e tropicais. Ascos em estromas multiloculares, com apenas um asco por lóculo, porém os lóculos podendo estar distribuídos em vários planos dentro do

estroma. .| |_______Fam. MYRIANGIACEAE |____Myriangium spp.- associado a colchonilhas| |Ascósporos muriformes.| |______ Fam. ELSINOEACEAE|___ Elsinoe- teleomorfo de Sphaceloma (conidioma acervular, conídios elípticos, hialinos, conidiogênese

poliblástica), com ascos globosos com ascósporos tetracelulares, hialinos. Causa verrugose em várias hospedeiras. Muitas espécies. Exemplos:

| |_________Elsinoe fawcettii- verrugose dos citros| |_________Elsinoe perseae- verrugose do abacateiro| | |______ Ordem DOTHIDEALES- ascos produzidos em fascículos dentro de ascostroma uni ou multilocular, pseudotécios pequenos, sem pseudoparáfises |________Fam. DOTHIDEACEAE- ascósporos bicelulares, hialinos| | |_______Mycosphaerella fragariae- mancha foliar em morango, teleomorfo de Ramularia sp.| |_______Mycosphaerella melonis - crestamento gomoso do caule do melão

|_______Mycophaerella musicola- mal de Sigatoka, anamorfo Pseudocercospora musae

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| | | |________ Fam. CAPNODIACEAE- ascósporos muriformes, escuros.(fumaginas), associados a secreções de insetos, como afídeos e colchonilhas.| |_______Capnodium citri associado a excreções de colchonilhas como Orthesia praelonga, afídios como Aphis sp., Toxoptera citricidus e aleurodídeos (moscas-brancas) como Bemisia tabaci.| |_________ Ordem PLEOSPORALES- ascos bitunicados produzidos em ascostromas pseudoparafisados, a maioria uniloculares.|| |_______Venturia inaequalis- sarna da macieira, teleomorfo de Spilocaea pomi|_______Cochliobolus, com ascósporos hialinos, filiformes e multisseptados, formados em ascos cilíndricos bitunicados, contidos

em pseudotécios escuros, pilosos; anamorfo: Bipolaris e Curvularia. Comum em trigo no Cerrado: Cochliobolus sativus, anamorfo: Bipolaris sorokiniana (=Helminthosporium sativum)- podridão de raízes e queima de folhas em trigo, ascósporos.

| |_______Pleospora herbarum com ascósporos muriformes, anamorfo: Stemphyllium.| |_______ Pyrenophora, com ascósporos muriformes (dictiósporos), teleomorfo de

Drechslera (hifomiceto dematiáceo), com várias espécies causando manchas foliares em gramíneas. Setosphaeria, com ascósporos multisseptados (phragmosporae) teleomorfo de

Exerohilum, também causando manchas em gramíneas.Nota: Os anamorfos Bipolaris, Drechslera e Exerohilum foram desmembrados do gênero Helminthosporium por

possuírem conidióforos de crescimento simpodial, ficando Helminthosporium restrito aos fungos com conídios de morfologia idêntica aos produzidos pelos três gêneros mencionados, porém formados em conidióforos de crescimento determinado e não simpodial.

Phylum BASIDIOMYCOTA

Esporos de origem sexuada produzidos exogenamente em basídios septados (heterobasídios) ou não (holobasídios), hifas com septos dolipóricos, a maioria das espécies com hifas contendo grampos de conexão nas hifas dicarióticas.

|______Classe BASIDIOMYCETES (= Hymenomycetes) - basidiocarpo gimnocárpico ou semi-angiocárpico com himênio exposto na maturidade, basidiósporos liberados com violência a partir de holobasídios, que na Ordem Dacrymycetales‚ bifurcado e com apenas dois basidiósporos. As a Ordens Tullasnelales e Exobasidiales não possui basidiocarpo.

| |______ Ordem AGARICALES- basidiocarpos carnosos e perecíveis rapidamente, com estipe e basídios produzidos em lamelas ou na superfície interna de poros, raramente na superfície do basidiocarpo. |______Armillaria (sin= Armillariela) - A maioria das espécies são comestíveis e conhecidas em regiões de clima temperado. Trata-se de fungo produtor de basidioma estipitado-pileado, com volva e anel, o qual se forma em troncos mortos. O fungo forma longos rizomorfos, os quais permitem a infeção de grupos de árvores causando morte de florestas em reboleiras. Pouco se sabe sobre as espécies brasileiras, porém é muito comum em clima temperado‚ A. mellea. Causa podridão das raízes de Pinus spp. e em eucalípto.

|______Crinipellis perniciosa- causa a vassoura-de-bruxa do cacaueiro| | |______Mycena citricolor (= Omphalia flavida)- mancha foliar e queda de folhas em cafeeiro.| |______ Ordem TULLASNELALES Thanatephorus cucumeris- teleomorfo de Rhizoctonia solani.| |______ Ordem EXOBASIDIALES Exobasidium- basídios produzidos livres na superfície da hospedeira na qual

causam hipertrofias. Comum em Ericaceae (Azalea, Rhododendron)| |______ Ordem APHYLLOPHORALES- Basidiocarpo, quando pileado, possui lamelas firmemente ligadas ao píleo, muitas

vezes duro semelhante a madeira. Basidiocarpo além de pileado pode ser ressupinado, clavado ou coróide . himênio com superfície lisa, enrugada, dentada ou em poros.

| |_______Corticium (= Phanerochaete) salmonicolor- himênio efuso na superfície da hospedeira, basídios com quatro basidiósporos. Causa a rubelose dos citros e a doença-rosada em eucalípto, seringueira, cacaueiro e até em macieira.

| |________Ganoderma, Fomes, Heterobasidion (=Fomes), Stereum- importantes patógenos florestais a apodrecedores de madeira.

|______________Classe TELIOMYCETES (= Uredimiomycetes) - basídio (metabasídio) resulta da germinação de uma célula de parede espessa (probasídio) denominada teliósporo (na Ordem Uredinales e clamidósporo ou ustilósporos na Ordem Ustilaginales). Não possuem basidiocarpo.|______Ordem UREDINALES- causam ferrugens, parasitas obrigatórios, formam micélio intercelular com haustórios em sua hospedeiras. Teliósporos formam quatro basidiósporos balistospóricos, formados em esterigmas. As macrocíclicas com até‚ cinco tipos de esporos, produzidos em pícnios ou espermogônios, écios, urédias, télias e metabasídios. Hoje são aceitas 14 a 15 famílias nesta Ordem, porém aqui será adotado o esquema clássico de 3 famílias, baseado na forma e tipo de germinação dos teliósporos.

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|______ Fam. COLEOSPORIACEAE- os teliósporos sésseis formados em soros subepidérmicos, são convertidos diretamente em metabasídio com 4 células, formando uma esterigma por célula, na qual o basidiósporo‚ produzido, não ocorrendo germinação externa..

| | |______Coleosporium plumeriae- causa a ferrugem do jasmim-do-Cabo (Plumeria sp.).| |______ Fam. MELAMPSORACEAE- teliósporo (séssil), cilíndrico, em grupos formando paliçadas subepidérmicas, germina

formando metabasídio que produz quatro basidiósporos| | |_____ Phakopsora spp.- muitas espécies que causam ferrugem de muitos cultivos importantes, sja, videira, entre outros

Melampsora lini- ferrugem do linho.| | |_____Cronartium fusiforme- galhas e cancros em Pinus spp.| |_______ Fam. PUCCINIACEAE- com teliósporos pedicelados| |______Gymnosporangium spp., teliósporos unicelulares, em coníferas no hemisfério norte e causa também vassoura-

de-bruxa em roseira |______Puccinia graminis f. sp. tritici- ferrugem do trigo(teliósporo com um septo. Hospedeiro complementar‚ Berberis

vulgaris, ausente no Brasil onde o fungo mantem apenas seu ciclo uredínico.Crossopsora hymaenaeae- ferrugem do jatobá

| |______Phragmidium violaceum- em Rubus spp., com teliósporos multisseptados.| |______Uromyces phaseoli- ferrugem do feijão, com teliósporos unicelulares. Família não definida: |

|______Hemileia vastatrix- ferrugem do cafeeiro, teliósporos raramente formados, semelhantes dos urediniósporos que são unicelulares, equinulados, por‚m com uma face lisa, formados em tufos através do estômatos da hospedeira.

Classe USTOMYCETES (= Ustilaginomycetes) - Semelhantes aos Teliomycetes, porém podem ser cultivados em sua fase de levedura. Causam doenças em plantas chamadas de “carvões”. Seus probasídios, chamados ustilósporos, germinam de duas formas distintas. Esta forma de germinar separa a ordem principal dos Ustomycetes, denominada USTILAGINALES, em duas famílias distintas.

|______ Ordem USTILAGINALES- causam os carvões, parasitas muito desenvolvidos, cultiváveis em sua base haplóide, micélio intercelular com hifas intercelulares. Preferem inflorescência, ovário e tecidos jovens. Basidiósporos não são formados em esterigmas, mas sim por brotação das células de um metabasídio com 3 septos.

|________ Fam. USTILAGINACEAE- basidiósporos formados holoblasticamente na lateral de metabasídio com quatro células. Eles podem germinar repetitivamente produzindo várias gerações de basidiósporos.

| |________Ustilago maydis- carvão comum do milho| |________Ustilago scitaminea- carvão da cana-de-açúcar| |________Ustilago avenae- carvão da aveia| |________Ustilago nuda- carvão solto da cevada| |________Ustilago tritici- carvão solto da trigo |________Sporisorium reillianum- carvão no topo do milho|_______ Fam. TILLETIACEAE- apresenta metabasídios sem septos, ou com apenas 1 septo, e basidiósporos cilíndricos

produzidos terminalmente em uma região poliblástica.| |________Conidiosporomyces ayresii (Tilletia) ayresii- carie do sino em Panicum maximum (capim colonião), com cinco

esporos diferentes: Dois ustilósporos sendo um estéril e outro bem formado, um esporo em forma de Y que pode germinar formando um blastósporo alongado ou um balistósporo em forma de banana, além dos basidiósporos cilíndricos.

| |________Tilletia caries- carie do trigo| |________Urocystis cepulae- ustilósporos formando bolas de esporos, causa o carvão de cebola |________Entyloma sp. produz galhas em folhas e haste de caupi no Nordeste. Forma seus ustilósporos dentro das galhas.

Classe GASTEROMYCETES- basidioma angiocárpico que, desintegrado após a maturação, quando então os basidiósporos são liberados. Importantes como formadores de ectomicorrizas, como é o caso de Pisolithus tinctorius em Pinus caribaea.

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