Rudy Camilo Nunes

Posicionamento filogenético de Chaetognatha baseado em dados morfológicos

Dissertação apresentada como requisito final à obtenção do grau de Mestre em Ciências Biológicas, área de concentração em Zoologia. Curso de Pós-Graduação em Ciências Biológicas, Zoologia, Departamento de Sistemática e Ecologia da Universidade Federal da Paraíba. Orientador: Prof. Dr. Martin Lindsey Christoffersen.

João Pessoa

2012

i  

Rudy Camilo Nunes

Posicionamento filogenético de Chaetognatha baseado em dados morfológicos

Dissertação apresentada como requisito final à obtenção do grau de Mestre em Ciências Biológicas, área de concentração em Zoologia. Curso de Pós-Graduação em Ciências Biológicas, Zoologia, Departamento de Sistemática e Ecologia da Universidade Federal da Paraíba. Orientador: Prof. Dr. Martin Lindsey Christoffersen.

João Pessoa

2012

ii  

Agradecimentos

Agradeço ao orientador Prof.º Dr. Martin Lindsey Christoffersen, pela infinita

paciência e pelo apoio durante todo o processo. Pelo conhecimento acumulado em

décadas de pesquisa e dedicação que, tão facilmente, me foi doado ao longo de nossas

conversas formais e informais. E, sobretudo, pela relação de amizade e confiança

construída durante o período em que trabalhamos juntos.

A Prof.ª Dr. Maria Nazaré Stevaux (UFGO), que durante a graduação me

apresentou a Biologia Evolutiva, fato que me proporcionou dar um sentido real ao

estudo da história biológica do nosso planeta.

A minha esposa Angélica Pereira Soares, pelo companheirismo e lealdade

incondicionais. Por compartilhar de todas as dificuldades e conquistas vividas desde o

início desta etapa. Pelo amor, carinho e dedicação empenhados todos os dias.

Aos meus pais, irmãos e familiares que, em diferentes níveis e momentos,

forneceram a ajuda necessária para que se rompessem as barreiras existentes até aqui.

Aos grandes amigos, que hoje fazem parte da família, Carolina Caldas, Fabiano

Nogueira, Filipe Eduardo Macedo Menezes, Lucas Aguiar Rosa e Marianne Krela por

todos os dias em que vivemos juntos a mesma vida. Agradeço a eles pelas lindas tardes

nas praias paraibanas, pela paz de espírito e sabedoria oferecidos em diversas situações

do dia-a-dia e pelas inúmeras histórias vividas, e que sempre serão lembradas.

Aos grandes amigos Danilo Rada, Flávia Moura, Hugo Fernandes, Luana

Poliseli Ramos e Newton Mota Gurgel Filho pela parceria e pelos momentos de

confraternização, pelas bebedeiras intelectualizadas ou não e por toda a diversão que

proporcionaram. Foram vários os momentos em que a amizade de vocês foi decisiva pra

resolver problemas pessoais, profissionais ou simplesmente pra tornar a vida mais rica e

interessante.

A José Eriberto de Assis, que sempre esteve pronto a ajudar em todas as

situações, mesmo antes do meu ingresso no programa. Pelas boas discussões acerca da

Sistemática Filogenética e dos aspectos evolutivos dos metazoários e pela participação

decisiva em vários momentos importantes.

A todos os colegas e amigos do Programa de Pós-Graduação em Ciências

Biológicas (Zoologia) da Universidade Federal da Paraíba.

A CAPES, pela bolsa de mestrado que pagou minha estadia na cidade de João

Pessoa durante dois anos, e que deixou muita saudade após o seu término.

iii  

Sumário

Agradecimentos .............................................................................................................. ii

Lista de tabelas ............................................................................................................... v

Lista de figuras ............................................................................................................... vi

Resumo ........................................................................................................................... 01

Abstract ........................................................................................................................... 02

1. Introdução ................................................................................................................... 03

1.1. Caracterização morfológica do grupo ..................................................................... 04

Caracteres externos .............................................................................................. 05

Parede corporal e musculatura ............................................................................ 06

Celoma e estruturas mesodérmicas ...................................................................... 07

Sistema nervoso e órgãos sensoriais .................................................................... 08

Sistema digestivo ................................................................................................... 10

Reprodução e desenvolvimento ............................................................................. 10

Registro fóssil ........................................................................................................ 12

1.2. Histórico do posicionamento filogenético e classificação do grupo ....................... 13

2. Metodologia ................................................................................................................ 15

2.1. Escolha dos grupos externos e composição do grupo interno ................................. 16

2.2. Fonte de caracteres .................................................................................................. 19

Codificação ........................................................................................................... 20

2.3. Polarização dos caracteres ....................................................................................... 20

2.4. Análise dos dados e reconstrução da árvore filogenética ........................................ 21

iv  

3. Resultados ................................................................................................................... 22

3.1. Evidências de monofilia dos táxons terminais ........................................................ 28

3.2. Discussão dos caracteres ......................................................................................... 30

4. Discussão geral ........................................................................................................... 56

5. Conclusões .................................................................................................................. 73

6. Referências ................................................................................................................. 74

v  

Lista de tabelas

Tabela 1. Matriz gerada a partir de 25 caracteres morfológicos. Os caracteres foram

codificados com “0-5” para os diferentes estados apresentados. Caracteres inaplicáveis

foram codificados com “-” e caracteres duvidosos ou desconhecidos com “?”. Todos os

caracteres foram tratados como não ordenados durante a análise. ................................. 25

Tabela 2. Lista de caracteres contendo 25 caracteres morfológicos (sendo 17

multiestado e 8 binários). Os caracteres foram codificados com “0-5” para os diferentes

estados apresentados. ...................................................................................................... 25

Tabela 3. Matriz contendo os 25 caracteres morfológicos reanalisados e ordenados com

base no cladograma da Fig. 1, gerado a partir da análise inicial dos caracteres não-

ordenados. Os caracteres foram recodificados com “0-5”, onde “0” representa o estado

plesiomórfico e “1-5” representam os estados apomórficos sucessivos de cada caráter.

Caracteres inaplicáveis foram codificados com “-”. ...................................................... 27

Tabela 4. Lista de caracteres reordenados com base na árvore mais parcimoniosa obtida

nesta análise (Fig. 1). Aqui, os caracteres foram codificados com “0” para o estado

plesiomórfico e “1-5” para os diferentes estados apomórficos sucessivos. ................... 27

vi  

Lista de figuras

Fig. 1. Árvore mais parcimoniosa, gerada a partir de 25 caracteres morfológicos

(tamanho: 59; CI: 0,91 e RI: 0,90). Os números abaixo de cada ramo indicam,

respectivamente, os valores de suporte bootstrap e jacknife, obtidos de forma heurística,

com 1000 pseudoréplicas e com as mesmas especificações utilizadas na obtenção do

cladograma. Os números acima de cada ramo representam os caracteres que sustentam

cada clado recuperado. ................................................................................................... 23

Fig. 2. Distribuição dos caracteres de Chaetognatha ao longo do sistema filogenético de

Radialia + Pogonophora e Oweniida, demonstrando sua ligação com diferentes níveis

hierárquicos dentro deste grupo. a) sistema nervoso intraepitelial [sni]; b) enterocelia

[en]; c) clivagem radial [cr]; d) deuterostomia [de]; e) fotorreceptores ciliados [fc]; f)

ausência de tentáculos mesossomais [atm], presença de células multiciliadas em tecidos

ectodérmicos e endodérmicos [cm]; g) nadadeira caudal pós-anal [ncp], presença de

apenas dois tagmas corporais [dt], intestino linear com ânus ventral pré-anal [avpa]; h)

ausência de estágio larval e metamorfose [elm], fibras musculares transversalmente

estriadas [me]; i) simetria bilateral perfeita [sb], sistema lateral de órgãos ciliares

sensoriais [ocs], intestino muscularizado [im], predação ativa [pa], presença de epitélio

multiestratificado [em]. .................................................................................................. 67

1  

Resumo

As relações evolutivas de Chaetognatha foram testadas com a utilização de métodos

filogenéticos e a filogenia de Deuterostomia foi reconstruída. Deuterostomia +

Chaetognatha formaram o grupo interno desta análise e os táxons terminais foram

Ectoprocta, Brachiopoda, Pterobranchia, Echinodermata, Enteropneusta, Tunicata,

Cephalochordata e Craniata, além de Chaetognatha. Como grupos externos foram

utilizados os táxons Oweniida, Pogonophora (Frenulata + Vestimentifera) e Phoronida.

A anatomia geral do grupo foi analisada e a partir dela foram selecionados os caracteres

mais informativos com base na literatura primária. As hipóteses de homologia primária

foram primeiramente levantadas e subsequentemente sujeitas a um teste de congruência

adequado, que neste caso foi a análise de parcimônia. Foram selecionados 25 caracteres,

dos quais 17 são multiestado e 8 são binários. A construção da matriz de caracteres e a

análise de parcimônia foi efetuada com auxílio do programa TNT 1.1. Todos os

caracteres foram tratados como não ordenados e receberam peso “1”. Foi obtida apenas

uma árvore mais parcimoniosa, com tamanho 59, índice de consistência 0.91 e índice de

retenção 0.90. A monofilia de Deuterostomia, com a inclusão de Chaetognatha,

Ectoprocta e Brachiopoda foi recuperada. Chaetognatha foi recuperado como grupo

irmão de Craniata, em uma posição terminal no cladograma, com base nos caracteres

082, 16, 202 e 213 e 251 da Tabela 4.

2  

Abstract

The evolutionary affinities of Chaetognatha were tested under phylogenetic methods

and the phylogeny of Deuterostomia was reconstructed. Deuterostomia + Chaetognatha

formed the ingroup and Ectoprocta, Brachiopoda, Pterobranchia, Echinodermata,

Enteropneusta, Tunicata, Cephalochordata, and Craniata were the terminal taxa, in

addition to Chaetognatha. Oweniida, Pogonophora (Frenulata + Vestimentifera), and

Phoronida formed the outgroup. The general anatomy of the group was analyzed and,

from this process, the most informative characters were selected from the primary

literature. The primary homology hypotheses were firstly built and subsequently tested

with an appropriate congruence test, the parcimony in this case. Twenty five characters

were selected, seventeen are multistate and eight are binary. The character matrix

construction and the parcimony analysis were performed with the TNT 1.1 package. All

characters were treated how unordered and received identical weights. Just one most

parcimonious tree was recovered (length 59, consistence index 0.91 and retention index

0.90). The deuterostome monophyly, plus Chaetognatha, Ectoprocta and Brachiopoda,

was recovered. Chaetognatha was recovered most closely related to Craniata, in a

terminal position into the cladogram, supported by the characters 082, 16, 202 e 213 e

251 from the Table 4. 

3  

1. Introdução

Chaetognatha é um pequeno grupo de animais bilateralmente simétricos

encontrados em todos os habitats marinhos, desde águas costeiras até oceanos abertos e

zonas abissais (Bone et al., 1991; Kapp, 2007). O grupo compreende um total de

aproximadamente 140 espécies conhecidas até o momento (Kasatkina & Buryi, 1999;

Doguzhaeva et al., 2002; Papillon et al., 2006). No entanto, novas espécies continuam

sendo descritas e uma estimativa é que esse número chegue a mais de 200 (Bieri, 1991;

Ghirardelli, 1997). Apesar de possuir um tamanho corporal relativamente pequeno,

variando entre 2 e 120 mm de comprimento (Bieri & Thuesen, 1990), todas as espécies

de Chaetognatha são carnívoras e podem se alimentar em vários níveis tróficos,

desempenhando um importante papel nas cadeias alimentares marinhas e agindo na

transferência de energia do plâncton, principalmente copépodos (David, 1955; Reeve,

1966; Horridge & Boulton, 1967), para os níveis tróficos superiores. São comumente

encontrados em abundância no plâncton e chegam a compor cerca de 10% da biomassa

de zooplâncton (Ball & Miller, 2006).

O plano corporal de Chaetognatha consiste de uma cabeça armada com dentes e

espinhos de apreensão e um corpo fusiforme, composto por um tubo de musculatura

locomotora dentro de uma membrana basal, onde a musculatura atua sobre um

hidroesqueleto celômico, e coberto por uma epiderme que se apresenta como um

epitélio multiestratificado em muitas partes do corpo. Além do intestino e das gônadas,

não existem outros órgãos internos e, como é de se esperar em um grupo de predadores

ativos, Chaetognatha possui um sistema nervoso e órgãos sensoriais relativamente

complexos, incluindo um elaborado sistema de receptores mecânicos de vibrações que

atuam na detecção de presas, e olhos dotados de fotorreceptores ciliados (Bone et al.,

1991).

Os Chaetognatha não possuem sistemas sanguíneo-vascular, respiratório e

excretor especializados, um fato comum em animais de tamanho muito reduzido. As

trocas gasosas e a excreção parecem ocorrer por difusão através da parede corporal e o

estado do conhecimento atual sobre a fisiologia do grupo e os mecanismos que podem

estar envolvidos nessas funções ainda é muito restrito (Brusca & Brusca, 2003). Shinn

(1993) descreveu um sistema hemal, até então desconhecido. Esse sistema compreende

um conjunto de seios e canais muito pouco organizados, localizados especialmente entre

o intestino e o peritônio circundante, sendo que pequenos espaços dentro de mesentérios

4  

e septos podem conter fluido hemal. O transporte interno é feito, provavelmente, por

difusão e ajudado pelos movimentos corporais. Algumas células do fluido hemal e

celômico podem estar envolvidas em processos de excreção e trocas gasosas (Shinn,

1993; Brusca & Brusca, 2003).

As relações evolutivas de Chaetognatha continuam sendo motivo de grande

debate entre os cientistas da área e este assunto continua gerando grande quantidade de

publicações em revistas especializadas em biologia evolutiva (Shinn, 1997; Giribet et

al., 2000; Helmkampf et al., 2008; Edgecombe et al., 2011). Nos últimos vinte anos a

sistemática filogenética vem sendo amplamente dominada por hipóteses baseadas em

dados moleculares e essa predominância vêm influenciando profundamente as ideias

sobre a evolução dos maiores grupos metazoários, incluindo Chaetognatha (e.g.,

Aguinaldo et al., 1997; Winnepenninckx et al., 1998; Zrzavý et al., 1998; Halanych,

2004). Por outro lado, a introdução dos dados moleculares não foi suficiente para

resolver o problema das afinidades evolutivas do grupo, um problema tão antigo quanto

a sua descoberta. Enquanto dados moleculares sugerem uma relação distante entre

Chaetognatha e Deuterostomia (Telford & Holland, 1993; Wada & Satoh, 1994), a

morfologia do grupo aponta justamente na direção contrária, como foi concluído a partir

da análise feita neste trabalho. Assim como ocorre com dados morfológicos em

filogenias moleculares, aqui os dados moleculares parecem não informativos para o

grupo, o que é corroborado por Wägele & Rödding (1998) que fizeram uma análise da

qualidade da informação filogenética contida nos alinhamentos utilizados por vários

autores, concluindo que o sinal filogenético contido nesses alinhamentos é insuficiente

para suportar o posicionamento de vários grupos, sendo que Chaetognatha apresentava

uma das proporções mais desfavoráveis entre sinal filogenético e ruído.

Neste trabalho, dados da morfologia global de Chaetognatha foram levantados a

partir da literatura primária especializada e comparados com a morfologia dos diversos

táxons deuterostômios. A partir das metodologias utilizadas, foi obtido um sistema

filogenético bem estruturado de Deuterostomia, com a inclusão de Chaetognatha entre

os táxons mais derivados, única posição em que o plano corporal do grupo se enquadra

de forma mais parcimoniosa.

1.1. Caracterização morfológica do grupo

Apesar de possuir uma série de características morfológicas únicas ou incomuns

entre os metazoários, Chaetognatha é um grupo pouco conhecido para não especialistas

5  

e amplamente negligenciado nos livros didáticos de zoologia. Além disso, a pouca

informação disponível sobre o grupo nos livros didáticos é baseada, quase que

unicamente, nos gêneros Sagitta e Spadella que, apesar de englobar o maior número de

espécies viventes, são os mais derivados (Casanova & Duvert, 1996; Casanova &

Moreau, 2005) e possuem uma série de caracteres modificados em relação aos gêneros

mais basais. Esse fato torna necessário que se faça uma breve revisão sobre a

morfologia e desenvolvimento desses animais, com o intuito de possibilitar uma visão

mais ampla das estruturas morfológicas do grupo e uma melhor compreensão das suas

possibilidades de relacionamento evolutivo. Detalhes adicionais e revisões mais

completas sobre Chaetognatha podem ser vistas nos trabalhos de Hertwig (1880a, b, c);

Grassi (1883); Kuhl (1938); Hyman (1959); Alvariño (1965) e Bone et al. (1991).

Caracteres externos

Entre os caracteres mais notáveis do grupo estão os dentes e os espinhos de

apreensão encontrados na região cefálica dos animais, em grupos laterais. Os espinhos

de apreensão são muito maiores e compridos que os dentes, mas apresentam uma

estrutura similar. Ambos são formados por dois tubos concêntricos de α-quitina,

conectados por lamelas obliquamente arranjadas (Bone et al., 1983; Kapp, 1991).

Cobertas pela epiderme da cabeça e a cutícula, repousam as placas laterais e ventrais,

estruturas quitinosas rígidas que servem como ponto de fixação para a complexa

musculatura cefálica. O colarinho é uma estrutura única de Chaetognatha, sendo

formado por uma extensão da epiderme da cabeça e equipados com um músculo retrator

e extensor, capazes de mover o colarinho, podendo encobrir a cabeça completamente ou

expô-la juntamente com o conjunto de espinhos de apreensão. Dorsalmente na região

cefálica podem ser observados dois órgãos sensoriais, a corona ciliata, um órgão pouco

conhecido, mais ou menos oval, formado por células ciliadas e glandulares, tendo em

vista que o órgão também possui propriedades secretoras (Ghirardelli, 1968); e o órgão

retrocerebral, que assim como a corona ciliata, também apresenta função secretora.

Lateralmente podem ser observadas nadadeiras laterais que podem ser encontradas em

número variável de um ou dois pares. As nadadeiras são achatadas e cobertas pela

epiderme, são sustentadas por dois arcos de raios quitinosos e não agem diretamente na

natação ativa, servem mais como estruturas de flotação no ambiente planctônico

(Welsch & Storch, 1983b; Kapp, 1991).

6  

Parede corporal e musculatura

Uma cutícula fina, secretada pela epiderme, foi encontrada apenas na cabeça por

Duvert & Salat (1979), mas Furnestin (1967) publicou uma micrografia mostrando parte

da epiderme caudal de Sagitta elegans coberta pela cutícula, e Pierrot-Bults (1976b)

observou uma cutícula fina sobre as vesículas seminais de Sagitta serratodentata. A

epiderme é multiestratificada sobre o tronco e na região dorsal da cabeça, mas no

restante do corpo ela encontra-se, quase sempre, como uma camada única de células,

uma condição incomum para grupos invertebrados (Duvert et al., 1984; Bouligand,

1985; Bone et al., 1991; Nielsen, 2001; Casanova & Duvert, 2002; Stach, 2008). A

epiderme é separada do tecido subjacente, principalmente musculatura, por uma

membrana basal contínua, consistindo da lâmina basal da epiderme e células

musculares, e uma camada interposta entre elas, contendo matriz extracelular e fibras de

colágeno. A membrana basal, a epiderme e a cutícula formam um exoesqueleto firme,

porém flexível e permeável. A membrana basal previne todo o contato físico entre a

epiderme e a camada muscular adjacente, mas permite a passagem de íons e acetilcolina

(Kapp, 1991).

O suporte corporal dos Chaetognatha é providenciado pelas qualidades

hidrostáticas do celoma e pela musculatura bem desenvolvida, com um auxílio da

cutícula e membrana basal. A cutícula quitinosa flexível ajuda a manter a forma

corporal, mas em muitas partes do corpo ela está ausente. Nestes locais, aparecem

células secretoras abundantes e uma membrana basal bem desenvolvida abaixo de toda

a epiderme. Além da musculatura complexa da cabeça, a musculatura da parede

corporal consiste de quatro quadrantes de músculos longitudinais bem desenvolvidos,

dois ventro-laterais e dois dorso-laterais. Nos gêneros mais basais são observadas faixas

pareadas de músculos transversais segmentares ao longo da superfície ventro-lateral do

tronco e da cauda, sendo que estas estruturas são ausentes nas espécies mais derivadas

(Casanova, 1985; Salvini-Plawen, 1986, Casanova & Duvert, 2002). Apesar do corpo

de todos os Chaetognatha ser achatado dorso-ventralmente, as formas pelágicas se

locomovem através de rápidas flexões laterais do corpo, envolvendo movimentos

alternados de arremesso do corpo para frente e períodos de flotação passiva. Essas

flexões são causadas por contrações alternadas dos músculos longitudinais direito e

esquerdo (Hyman, 1959; Casanova & Duvert, 2002; Brusca & Brusca, 2003).

7  

Os músculos transversais segmentares são característicos das espécies bentônicas

e bentoplanctônicas, e também são formados por dois tipos de musculatura, a clássica

transversalmente estriada e uma musculatura secundária, envolvida na supercontração.

A musculatura transversal é constituída por faixas pareadas que correm ventralmente e

obliquamente da extremidade dos quadrantes musculares longitudinais dorsais para a

raiz do mesentério ventral que separa os quadrantes musculares ventrais (Casanova &

Duvert, 2002). A presença de dois tipos de músculos na parede corporal de

Chaetognatha foi reportada por Grassi (1883) que denominou essas estruturas como

músculo primário e secundário. O músculo primário representa mais de 80% do volume

corporal do tronco, enquanto o músculo secundário representa menos de 1% (Duvert,

1989). O músculo secundário, apesar de pouco expressivo em termos de volume,

apresenta uma aparência única, sendo formado por dois tipos de sarcômeros (S1 e S2) e

possivelmente se trata de uma autapomorfia de Chaetognatha (Casanova & Duvert,

2002). A função do músculo secundário nesses animais ainda é incerta, mas estudos

indicam que o sarcômero S1 é representativo de sistemas de contração lenta (Duvert,

1991) e apresenta características típicas de músculos supercontráteis, de forma mais

desenvolvida nos gêneros basais (Casanova & Duvert, 2002). Sarcômeros S2 são menos

conhecidos tanto em função como em composição (Royuela et al., 2002), mas são

altamente variáveis em tamanho e são polimórficos, apresentando grande variação

estrutural dentro do grupo (Casanova & Duvert, 2002).

Celoma e estruturas mesodérmicas

Chaetognatha exibe cavidades mesodérmicas pareadas formadas por enterocelia

durante o desenvolvimento embrionário. O celoma do tronco e da cauda é dividido em

dois compartimentos por um mesentério dorso-ventral mediano. Esse mesentério

apresenta perfurações que permitem uma comunicação entre os dois compartimentos

celômicos. As cavidades são preenchidas por um fluido celômico incolor, onde flutuam

pequenos corpúsculos não definidos, que permanecem em movimento constante pela

ação de cílios da parede celômica (Hyman, 1959).

A existência de um celoma verdadeiro nos adultos de Chaetognatha foi debatida

por muito tempo (Hyman, 1959; Ahnelt, 1980). Segundo Hyman (1959), um celoma

enterocélico verdadeiro é formado durante o estágio embrionário, mas esse celoma é

suprimido ao longo do desenvolvimento, sendo impossível afirmar se a cavidade

existente no indivíduo adulto corresponde à cavidade embrionária ou não. Por outro

8  

lado, estudos recentes da ultraestrutura desses celomas têm demonstrado que as

cavidades corporais dos adultos são completamente revestidas por um peritônio

escamoso ou parcialmente revestidas por esse peritônio e por células de origem

mesodérmica, demonstrando que as cavidades adultas correspondem a celomas

verdadeiros (Shinn & Roberts, 1994). Estudos da ultraestrutura das cavidades feitos por

Duvert & Salat (1979) e Welsch & Storch (1982) também demonstraram que a cavidade

corporal é coberta com um fino epitélio de origem mesodérmica, o que afirma a

natureza celômica das cavidades (Kapp, 1991). Estes estudos afirmam também que os

celomas não são completamente obliterados durante o desenvolvimento embrionário

como foi proposto por Hyman (1959). Eles são apenas reduzidos durante o crescimento

do embrião e, após o término do desenvolvimento, se expandem novamente para formar

a cavidade corporal do adulto. Inicialmente, pensou-se que o celoma da cabeça, apesar

de ser muito reduzido pela complexa musculatura cefálica, corresponde ao protoceloma

e os celomas do tronco e cauda correspondem, respectivamente, ao meso- e

metacelomas (Shinn & Roberts, 1994; Brusca & Brusca, 2003). Por outro lado, Duvert

& Salat (1995) e Kapp (2000) concluíram que as bolsas do arquêntero formam apenas

os celomas da cabeça e do tronco e que o septo que separa as cavidades do tronco e da

cauda representa uma formação secundária e não uma partição celômica verdadeira,

sugerindo que Chaetognatha possui apenas dois pares de cavidades celômicas e não três,

como na maioria dos animais enterocélicos.

Sistema nervoso e órgãos sensoriais

Chaetognatha é um grupo de predadores ativos e rápidos que se alimentam de

presas vivas e não é surpreendente que eles tenham um sistema nervoso relativamente

elaborado, equipado com uma variedade de órgãos sensoriais associados a ele. Esse

conjunto de características é um dos principais responsáveis pelo sucesso do grupo

como predadores ativos (Bone & Goto, 1991). O alto grau de cefalização é uma

característica frequentemente encontrada em animais adaptados a esse modo de vida

(Brusca & Brusca, 2003). O sistema nervoso central é formado por um grande gânglio

cerebral na cabeça, um par de gânglios vestibulares inervando os músculos dos espinhos

de apreensão e um grande gânglio ventral, que compreende a maior massa concentrada

de tecido nervoso do animal. Nervos pares conectam o gânglio cerebral aos gânglios

vestibulares e ao gânglio ventral. Do gânglio cerebral também partem um par de nervos

para a corona ciliata, os nervos ópticos e nervos para os músculos e órgãos sensoriais

9  

da cabeça. O gânglio ventral é uma estrutura retangular, longitudinalmente alongada,

localizada na parte mediana da região ventral do corpo do animal. Esta estrutura é

responsável pelo controle da natação e dela partem doze pares de pequenos nervos

laterais, formando um denso plexo nervoso subepidérmico na região dorso-lateral, e um

par de nervos posteriores que passam pela região anal do corpo (Hyman, 1959; Nielsen,

1995; Brusca & Brusca, 2003).

Entre os órgãos sensoriais encontrados, está presente um complexo sistema de

pêlos sensoriais distribuídos lateralmente ao longo de todo o corpo do animal, de modo

muito similar à linha lateral encontrada nos peixes. Esses pêlos detectam movimentos e

vibrações na água e, aparentemente, têm um papel importante na detecção de alimento,

permitindo que o animal ataque presas em movimento com a precisão necessária

(Horridge & Boulton, 1967). Estas estruturas podem ter contribuído enormemente para

a adaptação dos Chaetognatha a hábitos predadores e a uma existência pelágica. Em

uma única espécie, Bathybelos typhlops, o gânglio ventral está ausente e outro gânglio é

observado na região dorsal do pescoço, entre a cabeça e o tronco, local onde

normalmente se encontra a corona ciliata, ausente nessa espécie. Sua estrutura é

semelhante a do gânglio ventral em forma e tamanho (Owre, 1973; Bieri & Thuessen,

1990).

Além do sistema de pêlos, esses animais possuem um par de olhos frontais,

situados logo abaixo da epiderme, na superfície dorsal da cabeça. A estrutura desses

olhos é incomum e cada um consiste de cinco ocelos do tipo taça pigmentar invertida,

sendo um grande ocelo lateral e quatro pequenos ocelos medianos, organizados em duas

fileiras de dois ocelos cada. Os olhos dos Chaetognatha não têm lentes, com exceção de

duas espécies do gênero Eukrohnia. Na maioria das espécies esses olhos provavelmente

não formam imagens, mas dão orientações de direção e intensidade luminosa, sendo

usados para migrações verticais. Os ocelos possuem células fotorreceptoras ciliadas,

como na maioria dos deuterostômios. Um terceiro órgão sensorial, a corona ciliata, não

é bem conhecida. Acredita-se que ela possa ter uma função quimiorreceptora e alguns

destes quimiorreceptores específicos já estão sendo positivamente identificados

(Hyman, 1959; Nielsen, 1995; Brusca & Brusca, 2003).

Juntamente com o sistema nervoso central, há um extensivo plexo nervoso

epidérmico no tronco, consistindo de uma rede de fibras nervosas finas inseridas nas

bases das células epidérmicas adjacentes à membrana basal. Essas fibras são derivadas

dos nervos radiais do gânglio ventral. Nada é conhecido sobre a função das fibras dentro

10  

do plexo epidérmico que não agem como fibras motoras da musculatura do tronco, mas

é óbvio que algumas delas inervam os receptores ciliados de vibração (Bone & Goto,

1991).

Sistema digestivo

O sistema digestivo é completo, mas relativamente simples. Consiste de um tubo

contínuo que se estende da boca até o ânus, situado numa posição imediatamente

anterior à cauda, na sua interface com o tronco, e subdividido histologicamente e

funcionalmente em boca, esôfago, intestino, reto e ânus (Kapp, 1991). O alimento entra

pela boca, que se abre em uma pequena faringe ou esôfago, seguindo por um intestino

tubular e desembocando em um pequeno reto que termina no ânus. O intestino é

sustentado por um mesentério dorsal e ventral. A faringe possui uma musculatura bem

desenvolvida e células secretoras de muco, que permitem que o alimento passe

facilmente pelo trato digestivo, possibilitando que presas sejam engolidas inteiras

(Brusca & Brusca, 2003). O intestino e o reto possuem células multiciliadas

especializadas para a absorção de nutrientes (Parry, 1944). A maior parte da digestão é

extracelular, realizando-se na região posterior do intestino, podendo ocorrer de forma

extremamente rápida. Segundo Alvariño (1965), o processo de digestão pode ser

totalmente realizado em 40 minutos e, após defecar, o animal está pronto para se

alimentar novamente. Parry (1944) e Welsch & Storch (1983a) observaram dois tipos de

células, com predominância de células secretoras na região anterior do intestino e de

absorção na região posterior. Com exceção do divertículo intestinal, encontrado em

muitas espécies, não há outros apêndices intestinais.

Reprodução e desenvolvimento

Os Chaetognatha são hermafroditas protândricos, reproduzindo-se de forma

exclusivamente sexuada. Os órgãos reprodutivos masculinos e femininos localizam-se

no metassoma e encontram-se completamente separados pelo septo tronco-caudal, com

uma organização e disposição que é única entre os metazoários (Kapp, 1991). Todos os

representantes conhecidos possuem um par de ovários situados na parte posterior do

celoma do tronco, imediatamente anterior ao septo tronco-caudal e um par de testículos

localizados no celoma da cauda, imediatamente após o septo tronco-caudal. O celoma

caudal geralmente é dividido em dois compartimentos por um mesentério dorsoventral

mediano. Quando a maturidade sexual se aproxima, massas de espermatogônias brotam

11  

para fora dos testículos, dentro do celoma caudal, onde sofrerão uma espermatogênese e

ficarão circulando pela corrente celômica. Até a maturidade sexual plena, toda a região

caudal será ocupada pelo material reprodutivo. A partir daí, massas de espermatozoides

se formam nas vesículas seminais e são liberadas pelos espermatóforos. Ao lado de cada

ovário um oviduto conduz os ovos imaturos ao poro genital, localizado rente ao septo

tronco-caudal, mas os detalhes desse processo são pouco esclarecidos. A troca de

esperma é mútua em algumas espécies, mas existem casos em que essa troca pode ser

recíproca, não-recíproca ou pode ocorrer até mesmo autofertilização (Hyman, 1959;

Reeve & Cosper, 1975; Brusca & Brusca, 2003). A transferência de esperma foi mais

bem estudada nas espécies bentônicas do gênero Spadella. Neste caso, após uma dança

de acasalamento elaborada, as massas de esperma são depositadas como bolas no corpo

do parceiro. A ruptura dessas bolas permite que o esperma flua e entre nos gonóporos e

ovidutos femininos, onde ocorre a fertilização. Formas bentônicas tendem a depositar os

ovos em algas ou outros substratos apropriados. Formas neríticas secretam uma camada

gelatinosa em volta de cada um dos zigotos, que permanecem flutuando no mar, liberam

embriões em desenvolvimento que afundam e terminam o seu desenvolvimento no

fundo oceânico ou fazem migrações verticais para depositar os ovos no fundo ou em

algum objeto estacionário. Espécies do gênero Eukrohnia incubam os embriões dentro

de duas bolsas marsupiais temporárias, localizadas próximo à cauda, em ambos os lados

do corpo e liberam jovens livre natantes (Brusca & Brusca, 2003).

O desenvolvimento é direto, desconhecendo-se qualquer estágio larval ou

metamorfose. Os ovos são transparentes e com pouco vitelo. A clivagem é radial,

holoblástica, indeterminada e equivalente, formando uma blástula com uma pequena

blastocele. A gastrulação ocorre por invaginação e começa no estágio de 60 células,

originando uma gástrula clássica (John, 1933; Kuhl, 1938; Kuhl & Kuhl, 1965). O

blastóporo marca a porção terminal do individuo adulto e se fecha durante o

desenvolvimento. Posteriormente, a boca é formada por uma invaginação ectodérmica

(estomodeu). O ânus também é formado de forma secundária, porém, sem a

participação de um proctodeu. Neste caso, o intestino toca a ectoderme diretamente, e se

funde a ela, formando o ânus. As bolsas do arquêntero formam primeiro os celomas da

cabeça e do tronco, sendo que o celoma caudal, aparentemente, é uma formação

secundária (Duvert & Salat, 1995; Kapp, 2000). Antes de eclodir, o embrião se dobra e

a cabeça se diferencia da cauda. O tempo de desenvolvimento do zigoto até a eclosão

pode ser influenciado pela temperatura, mas varia entre 19 e 68 horas (Hyman, 1959;

12  

Dallot, 1968; Reeve & Cosper, 1975; Brusca & Brusca, 2003). Não há metamorfose,

mas o desenvolvimento dos órgãos adultos continua a partir das estruturas embrionárias,

levando aproximadamente 6 dias para alcançar o desenvolvimento total. Entretanto, a

embriologia do grupo foi estudada apenas para Sagitta (Hertwig 1880a; Doncaster

1902) e Spadella (John 1933) e muito ainda precisa ser elucidado sobre a embriologia e

desenvolvimento pós-embrionário do grupo (Kapp, 1991).

Registro fóssil

O arquivo fóssil escasso de Chaetognatha é o resultado de sua quase completa

ausência de tecidos rígidos e apenas os espinhos de apreensão, dentes e as placas

laterais, juntamente com possíveis impressões de partes moles do corpo são potenciais

evidências fósseis de antigos representantes do grupo (Doguzhaeva et al., 2002;

Casenove et al., 2011). O fóssil cambriano Amiskwia sagittiformis, do Cambriano do

Burgess Shale foi tido como um Chaetognatha por Owre & Bayer (1962) e Conway-

Morris (1977), mas segundo Bieri (1991) e Doguzhaeva et al. (2002) não há nenhuma

característica substancialmente marcante de um Chaetognatha neste fóssil, tais como

ganchos, ovários ou vesículas seminais. Além da falta de estruturas típicas de

Chaetognatha, o fóssil Amiskwia possui outras estruturas desconhecidas em qualquer

Chaetognatha vivente, como um intestino que se estende até o final da cauda e dois

tentáculos extremamente grandes (Bieri, 1991). Titerina rocycanensis do Ordoviciano

da Bohemia é frequentemente tido como um Chaetognatha (Kraft & Mergl, 1989; Kraft

et al., 1999), sendo conhecido a partir de três impressões de seu corpo. Seu corpo é

pequeno, alongado e sua porção anterior é distintamente diferenciada, com um par de

robustos espinhos. Paucijaculum samamithion do Pensilvaniano médio da área do

Mazon Creek, Illinois, foi classificado como Chaetognatha com reservas por Schram

(1973). Esse fóssil é conhecido de algumas impressões de corpo mole e possui algumas

indicações de espinhos de apreensão, um corpo circular, uma nadadeira caudal e

nadadeiras pouco desenvolvidas. Os fósseis protoconodontes do Paleozóico inferior

foram interpretados como possíveis Chaetognatha por Szaniawski (1980, 1982, 1983,

1996, 2002), Repetski & Szaniawski (1981), Bengtson (1983), Sweet (1988), Kraft et

al. (1999) e McIlroy & Szaniawski (2000), mas atualmente são tidos como conodontes,

um grupo proximamente aparentado a Craniata (Aldridge et al., 1986). Euserratosagitta

serratum, do Mississipiano superior exibe um grande número de similaridades

morfológicas e ultraestruturais com os espinhos dos Chaetognatha viventes e oferecem

13  

forte evidência da existência de Chaetognatha no Paleozóico (Dozuzhaeva et al., 2002).

Eognathacantha ercainella é tido como o mais antigo registro fóssil de um

Chaetognatha, datado como sendo do Cambriano inferior do sul da China (Chen &

Huang, 2002). Porém, segundo Szaniawski (2005), o único espécime preservado é

insuficiente para responder algumas questões e a única evidência que liga esses animais

a Chaetognatha são estruturas que lembram espinhos de apreensão. Entre os mais certos

fósseis de Chaetognatha estão três espécimes descritos por Wallcott (1911), nomeados

Oesia disjuncta. Esses fósseis foram reavaliados por Szaniawski (2005) e comparados

com três espécies de Chaetognatha viventes (Archeterokrohnia rubra, Heterokrohnia

mirabilis e Heterokrohnia furnestine), especialmente secas e comprimidas, com intuito

de simular as condições de preservação dos fósseis. Inúmeras estruturas típicas de

Chaetognatha foram positivamente identificadas em Oesia disjuncta, tais como

espinhos de apreensão, musculatura transversal, nadadeira caudal e possíveis correlatos

do gânglio ventral, ovários, ânus, nadadeiras laterais e vesículas seminais. A relação de

Oesia disjuncta com Chaetognatha viventes foi questionada apenas por Conway-Morris

(2009), mas foi aceita por vários outros autores (e.g., Vannier et al., 2005; Ball &

Miller, 2006; Hu et al., 2007; Giribet, 2008), conforme apontado por Szaniawski

(2009).

1.2. Histórico do posicionamento filogenético e classificação do grupo

Segundo Hyman (1959) e Bone et al. (1991), o primeiro registro e os primeiros

desenhos de um Chaetognatha apareceram no trabalho de Slabber (1769), que capturou

alguns espécimes na costa da Holanda em 1768 e nomeou o novo animal de verme do

mar ou Sagitta. Duas figuras de Sagitta também aparecem em um trabalho sobre pesca

de baleias de Scoresby (1820) e mais de 50 anos depois da descoberta de Slabber

(1769), Quoy & Gaimard (1827) fizeram uma breve segunda descrição de Sagitta.

Nenhum dos autores citados soube em que grupo classificar esses animais com alguma

segurança. Durante o século XIX foram publicados vários artigos sobre a anatomia,

embriologia e posição sistemática de Sagitta, incluindo o trabalho de Darwin (1844) que

encontrou exemplares em abundância no Atlântico Norte e nas costas do Brasil,

Argentina e Chile. Darwin (1844) foi o primeiro a descrever corretamente os espinhos

de apreensão presentes ao redor da cabeça desses animais e sua ação, descrevendo

também o conjunto de pequenos dentes localizados próximo à boca. No mesmo ano,

Krohn (1844) fez um apanhado do conhecimento sobre a anatomia e gametogênese de

14  

Chaetognatha existente em sua época, discutindo a dificuldade de posicionamento

sistemático de Sagitta e propondo uma afinidade com Annelida. Huxley (1851) discutiu

brevemente a posição sistemática de Sagitta, rejeitando a ideia de uma relação próxima

com Mollusca, difundida entre os cientistas da época, e propôs uma hipótese de

relacionamento com alguns Arthropoda (Hyman, 1959). Posteriormente, Leuckart

(1854) e Leuckart & Pagenstecher (1858) propuseram que Chaetognatha deveria ser

classificado como um grupo separado e colocado entre Annelida e Nematoda. De forma

que o isolamento do grupo entre os metazoários ainda persiste nos dias recentes (Duvert

& Salat, 1980; Duvert & Gros, 1982; Bone et al., 1983; Bone & Pulsford, 1984; Bone et

al., 1991). Após estudos posteriores de embriologia, Gegenbaur (1858) corroborou a

visão de Leuckart (1854) e criou para Sagitta a classe Oestelhelminthes, que foi

colocada entre Nemathelminthes e Annulata e, posteriormente foi renomeada como

Chaetognatha, de acordo com Leuckart (1854). Schneider (1866) relacionou

Chaetognatha à Nematoda, no filo Nemathelminthes com base em similaridades no

arranjo da musculatura da parede corporal entre os dois grupos. Essa visão foi

corroborada por Metschnikov (1867) e revivida por Hyman (1959). Hertwig (1880a, b,

c) proporcionou um grande avanço no conhecimento sobre a embriologia, histologia e

anatomia do grupo a partir de pesquisas originais, concluindo que a construção

anatômica de Chaetognatha é mais similar a de Nematoda e Annelida (Poligordius),

mas que a conclusão final sobre seu relacionamento evolutivo deve ser decidida com

base em fatores embriológicos, especialmente o modo de formação do celoma (Hyman,

1959). Grassi (1883) reavaliou a anatomia, embriologia e histologia de Chaetognatha

também com o objetivo de posicionamento sistemático do grupo. O autor fez uma

comparação crítica cuidadosa com outros grupos metazoários, concluiu que é

impossível ligar Chaetognatha a qualquer um dos grupos citados anteriormente e

observou que o grupo tem em comum com lofoforados, Echinodermata, hemicordados e

cordados a formação enterocélica do celoma e do mesoderma. Mas que existem

diferenças anatômicas que, segundo o autor, são obstáculos insuperáveis para

formulação de qualquer hipótese de relacionamento. Günther (1907, 1908) defendeu

fortemente a hipótese de relacionamento com Mollusca, que foi igualmente rejeitada por

Thiele (1907), que era especialista em Mollusca. Bütschli (1910) propôs que

Chaetognatha deveria ser classificado juntamente com os animais tricelomados no

grupo Oligomera. Burfield (1927) fez comparações anatômicas e concluiu que

Chaetognatha é possivelmente uma ramificação pouco modificada de algum grupo

15  

protocelomado primitivo, do qual todos os animais celomados derivam, corroborando a

hipótese de MacBride (1914).

Já no século XX e início do século XXI, o principal objetivo dos especialistas foi

determinar as afinidades evolutivas do grupo (Bone et al., 1991). Contudo, esse objetivo

ainda não foi alcançado, e até o momento nenhuma proposta consistente de

posicionamento filogenético para Chaetognatha atingiu um consenso (Nielsen, 1995;

Shinn, 1997; Giribet et al., 2000; Helmkampf et al., 2008). Durante os últimos 150

anos, Chaetognatha tem sido relacionado a uma enorme e diversa lista de outros grupos

metazoários, entre eles Nematoda, Annelida, Mollusca, Crustacea, Arachnoidea,

Protocoelomata, Oligomera e Chordata, o que é uma indicação clara de que sua posição

filogenética continua desconhecida (Bone et al., 1991).

2. Metodologia

Este trabalho foi conduzido de acordo com os princípios básicos da sistemática

filogenética. Seu propósito fundamental é a identificação de grupos monofiléticos e das

relações de parentesco entre esses grupos através da análise comparativa de estruturas

homólogas em estado apomórfico. O marco inicial da sistemática filogenética

contemporânea foi a publicação de Hennig (1950) e a sua posterior tradução para o

idioma inglês em 1966. Hennig (1950) proporcionou a base filosófica e metodológica

para os métodos cladísticos modernos e representou um avanço significativo sobre a

postura filosófica das demais escolas de sua época. Esse avanço se reflete

principalmente no que diz respeito à forma de entender a diversidade biológica ao longo

do processo histórico de diversificação e formação de novas linhagens evolutivas e dos

processos hierárquicos de formação de grupos taxonômicos acima dos níveis

populacionais, organísmicos e de espécie, tradicionalmente abordados pela síntese neo-

darwinista.

Inúmeras propostas filogenéticas pré-hennigianas foram publicadas (e.g., Haeckel,

1866, 1874; Hyman, 1951; Cuénot, 1952; Hadzi, 1953; Jägersten, 1955; Hanson, 1958;

Marcus, 1958; Remane, 1958, 1959). Contudo, essas propostas iniciais não possuíam

um parâmetro explícito e objetivo para identificação de grupos monofiléticos, parâmetro

este proposto pela primeira vez por Hennig (1950, 1966). A proposta hennigiana

vivenciou um período de intenso debate científico que, embora tenha sido

marcadamente acentuado nas décadas de 70 e 80, perdura até o presente momento.

Importantes contribuições se somaram à proposta inicial, principalmente no que tange a

16  

análise de parcimônia (Kluge & Farris, 1969; Farris, 1969, 1970; Goloboff, 1996;

Carpenter, 1988; Goloboff et al., 2008), escolha do grupo externo (Mickevich, 1982;

Donoghue & Cantino, 1984; Brooks & Wiley, 1985; de Queiroz, 1985; Kluge &

Strauss, 1985; Nelson, 1985; Clark & Curran, 1986; O’Grady & Deets, 1987;

Mickevich & Lipscomb, 1991; Nixon & Carpenter, 1993; Grandcolas et al., 2009) e

codificação de caracteres (Nelson & Platnick, 1981; Mickevich & Lipscomb, 1991;

Zeppelini, 2001; Fitzhugh, 2006). A incorporação dessas contribuições permitiu um

maior rigor e objetividade nas análises filogenéticas, bem como uma maior agilidade e

capacidade de processamento de grandes matrizes de caracteres. Este fato é ainda mais

útil em tempos onde a biologia molecular desponta como uma promissora fonte de

caracteres quantitativos.

2.1. Escolha dos grupos externos e composição do grupo interno

Geralmente, recomenda-se que os grupos externos de uma análise filogenética

sejam os mais proximamente relacionados com o grupo de estudo ou, se possível, que

sejam grupos irmãos do mesmo (Donoghue & Cantino, 1984; Maddison et al., 1984;

Wiley et al., 1991). Contudo, até o momento, não existe nenhum consenso sobre as

relações evolutivas de Chaetognatha (Bone et al. 1991; Nielsen, 1995; Shinn, 1997;

Giribet et al., 2000; Helmkampf et al., 2008). Esse fato mostrou-se um obstáculo na

seleção de grupos externos e mesmo na delimitação dos táxons terminais possivelmente

relacionados a Chaetognatha e que viriam a formar um grupo interno nessa análise.

Nesse caso, para delimitação de um conjunto de táxons terminais, foi necessário fazer

uma breve análise e discussão prévia dos caracteres de Chaetognatha, bem como uma

revisão bibliográfica sobre as possíveis relações filogenéticas do grupo.

Embora vários trabalhos recentes, baseados em evidências moleculares,

repetidamente posicionem Chaetognatha entre os protostômios, rejeitando a relação do

grupo com os deuterostômios enterocelomados, eles também falharam na tentativa de

chegar a um consenso. Estudos baseados em diferentes classes de caracteres

moleculares chegaram a posicionar Chaetognatha próximo a diversos grupos de

metazoários, entre eles Protostomia + Deuterostomia, em uma posição basal dentro de

Bilateria (Telford & Holland, 1993; Wada & Satoh, 1994), Nematoda (Halanych,

1996b; Littlewood et al., 1998), Nematomorpha (Peterson & Eernisse, 2001),

Ecdysozoa (Zrzavý et al., 1998; Peterson & Eernisse, 2001; Colgan et al., 2008;

Helmkampf et al., 2008; Mallat et al, 2012), Nemertodermatida, na base de Protostomia

17  

(Giribet et al., 2000), Lophotrochozoa (Papillon et al., 2004; Matus et al., 2006; Dunn

et al., 2008; Philippe et al, 2011) ou Lophotrochozoa + Ecdysozoa (Helfenbein et al.,

2004; Marlétaz et al., 2006).

Por outro lado, evidências morfológicas não suportam essas hipóteses e apontam,

de forma contundente, para uma relação próxima entre Chaetognatha e Deuterostomia

(Ghirardelli, 1981). Esses indícios podem ser vistos não só em caracteres embriológicos

tradicionalmente utilizados, como o destino do blastóporo, a clivagem radial e o celoma

enterocélico, mas também em outras características estruturais complexas. Segundo

Hyman (1959), a estrutura das fibras e a disposição dos feixes musculares de

Chaetognatha são remanescentes de uma relação de ancestralidade comum com

Nematoda, principalmente devido à ausência de uma musculatura circular. Entretanto,

uma estrutura organizacional muito semelhante pode ser encontrada em grupos

tipicamente deuterostômios como Enteropneusta, que possui musculatura circular

apenas na região da probóscide e do colar mesossomal (Hyman, 1959). Algo ainda mais

importante, e desconsiderado na proposta de Hyman (1959), é que todas as fibras

musculares da parede corporal e de grande parte da musculatura visceral de

Chaetognatha são transversalmente estriadas, inclusive com ocorrência de um intestino

altamente muscularizado e com peristaltismo (Hyman, 1959; Duvert & Salat, 1995;

Casanova & Duvert, 2002; Royuela et al, 2003). Este fato é observado somente em

animais deuterostômios e, de forma possivelmente homoplástica (Ghirardelli, 1968;

Pierrot-Bults & Nair 1991), nos músculos de voo assíncrono de insetos alados (Duvert

& Savineau, 1986; Savineau & Duvert, 1986; Bernstein et al., 1993; Casanova &

Duvert, 2002). Outros fatores, como a presença de fotorreceptores ciliados (Reisinger,

1970; Bone & Goto, 1991, Nielsen, 1995), a organização oligomérica do corpo (Hyman,

1959; Christoffersen & Araújo-de-Almeida, 1994) e um sistema nervoso claramente

epineural (Salvini-Plawen, 1988), apontam para uma relação próxima entre

Chaetognatha e os demais grupos deuterostômios. Essas questões colocam em cheque

as propostas atuais de posicionamento filogenético do grupo baseadas em dados

moleculares, a própria qualidade da informação filogenética contida em sequências

moleculares do grupo, como já foi apontado por Wägele & Rödding (1998). Isso faz

necessária uma análise mais detalhada das possíveis relações entre Chaetognatha,

Deuterostomia e Protostomia.

Dessa forma, optou-se por promover uma análise filogenética com um grupo

interno formado por Chaetognatha, pelos grupos consensualmente vistos como

18  

deuterostômios (Pterobranchia, Echinodermata, Enteropneusta, Tunicata,

Cephalochordata e Craniata) e incluindo Brachiopoda e Ectoprocta (=Bryozoa),

possivelmente relacionados a Deuterostomia (Nielsen, 2001). Dessa forma, espera-se

que todas as possibilidades de relacionamento de Chaetognatha dentro de

Deuterostomia possam ser testadas, desde os grupos mais basais, até os mais derivados.

Embora a posição dos “lofoforados” (Phoronida, Brachiopoda e Ectoprocta), dentro ou

próxima de Deuterostomia, tenha sido questionada por dados moleculares (Halanych,

1996a; Zrzavý et al., 1998; Dunn et al., 2008), ela é bem suportada por evidências

morfológicas (e.g., Emig, 1982; Ax, 1989; Cripps, 1991; Jefferies, 1991; Schram, 1991;

Christoffersen & Araújo-de-Almeida, 1994; Nielsen, 2001). Somando-se a isso, a

inclusão desses grupos na análise abre margem para testar alguma possível relação

filogenética entre Chaetognatha e algum dos grupos “lofoforados”.

Como grupos externos, foram escolhidos Phoronida, Pogonophora e Oweniida,

tidos por alguns autores como proximamente relacionados a Deuterostomia (Ivanov,

1975; Christoffersen & Araújo-de-Almeida, 1994; Nielsen, 1995; Salvini-Plawen,

2000), e que apresentam tanto caracteres deuterostômios como protostômios,

possibilitando o posicionamento de Chaetognatha fora do grupo interno, o que apontaria

uma relação com protostômios também em nível morfológico. Oweniida é uma família

de poliquetas tubícolas proximamente aparentada com Pogonophora (Schulze, 2001;

Rousset et al., 2004; Pleijel et al., 2009). Pogonophora, por sua vez, possui em seus três

primeiros segmentos, o plano corporal clássico de Deuterostomia e sua relação com

Annelida só pôde ser identificada a partir do descobrimento do opistossoma. Esse grupo

foi visto por muitos autores como um verdadeiro elo entre Protostomia e Deuterostomia,

apresentando uma série de caracteres que podem ser a base da formação do plano

corporal deuterostômio e das estruturas típicas do grupo, incluindo a enterocelia, o

sistema nervoso epineural, o desenvolvimento de braços tentaculados contendo espaço

celômico e o corpo tripartido e tagmatizado, alguns desses caracteres também

encontrados em Oweniida (Livanov & Porfireva, 1965, 1967; Salvini-Plawen, 1982,

1998, 2000; Smith & Ruppert, 1987; Christoffersen & Araújo-de-Almeida, 1994;

Almeida & Christoffersen, 2001; Almeida et al., 2003; Alonso, 2004; ver Rouse &

Fauchald, 1995, 1997; Rouse, 2001; Schulze, 2003; Bartolomeus et al., 2005 para uma

opinião alternativa). Phoronida, por sua vez, é proximamente relacionado a Brachiopoda

e Ectoprocta (Emig, 1982; Ax, 1989; Cripps, 1991; Schram, 1991), além de possuir

inúmeras características tipicamente encontradas em protostômios e deuterostômios

19  

(Temereva & Wanninger, 2012). Porém, apesar deste grupo apresentar a maior parte das

características diagnósticas de Deuterostomia, a boca não é formada por uma abertura

secundária, o que neste caso pode ser considerado, a priori, uma condição plesiomórfica

para o grupo que indica que Phoronida pode ser historicamente relacionado a

Deuterostomia mas, ainda assim, um grupo não deuterostômio. Entretanto, os grupos

externos não foram apontados manualmente durante a análise de parcimônia, tendo sido

recuperados automaticamente pelo programa utilizado, conforme sugerido por Nixon &

Carpenter (1993).

2.2. Fonte de caracteres

A literatura primária foi utilizada como fonte de informação descritiva para a

realização deste trabalho. Entende-se como literatura primária os trabalhos referenciais

sobre a morfologia dos grupos analisados, que contenham informações detalhadas sobre

a anatomia, morfologia ou ultraestrutura, bem como ilustrações que possuam qualidade

suficiente para que possam ser feitas comparações com estruturas homólogas de outros

indivíduos. O levantamento de caracteres para este estudo foi realizado através da

análise de ilustrações e descrições encontradas em tratados zoológicos e trabalhos

referenciais sobre a morfologia e anatomia de Chaetognatha e Metazoa (e.g., Hertwig,

1880; Grassi, 1883; Doncaster, 1902; Burfield, 1927; John, 1933; Hyman, 1940, 1955,

1959; Nielsen, 2001).

A utilização da literatura como fonte de informações sobre caracteres

morfológicos é uma boa estratégia para reconstruir filogenias. Isso é possível devido à

existência de grande quantidade de trabalhos publicados nesta área, e que possuem

qualidade suficiente para que se possam fazer inferências filogenéticas a partir destes

dados. Muitos trabalhos filogenéticos produzidos com base apenas em dados

morfológicos obtidos a partir da literatura especializada estão sendo publicados em

periódicos e estão sendo amplamente aceitos e debatidos pela comunidade científica

(e.g., Schram, 1991; Christoffersen & Araújo-de-Almeida, 1994; Rouse & Fauchald,

1995, 1997a, 1997b). Uma grande quantidade de trabalhos puramente descritivos foi e

continua sendo publicada anualmente, oferecendo um potencial muito grande a ser

explorado em análises comparativas. Os trabalhos referenciais são facilmente

encontrados na internet e geralmente fazem parte do acervo a ser aproveitado das

universidades. A utilização da literatura na análise filogenética é infinitamente mais

barata e rápida que quaisquer outros métodos que envolvam procedimentos de

20  

levantamento dos dados, sejam moleculares ou investigação em acervos de museus e

coleções científicas.

Neste trabalho, foram comparados caracteres já conhecidos, uma vez que os

mesmos foram obtidos a partir da literatura. Porém, esse fato não descaracteriza a

originalidade do estudo, tendo em vista que esses caracteres, principalmente para

Chaetognatha (que é, de fato, o objeto deste estudo), nunca foram analisados

conjuntamente em um estudo filogenético. São caracteres abordados de forma isolada e

o intuito desse trabalho foi inseri-los em um contexto mais amplo e analisá-los em

conjunto com uma base de dados de um grupo maior, testando hipóteses de

posicionamento filogenético. A contribuição deste trabalho, o que lhe confere um

caráter inédito, é o fato de termos identificado e coletado dados que já existem em

trabalhos puramente descritivos, de forma isolada e sem grande valor filogenético, e

sintetizarmos esse conhecimento de forma que ele se tornasse filogeneticamente útil.

Codificação

Os caracteres foram codificados como “0”, “1”, “2”, “3”..., para cada um de seus

diferentes estados. Durante a análise de parcimônia, todos os caracteres foram tratados

como não ordenados e receberam pesos idênticos. Caracteres duvidosos ou cujo estado

não é conhecido para determinado grupo foram codificados como “?” e caracteres

inaplicáveis foram codificados como “-”. A codificação de caracteres como ausente (0)

e presente (1) foi evitada ao máximo neste trabalho. Isso se deve à possibilidade de

inserção de um nível adicional de ruído à matriz de caracteres, inerente a esse tipo de

abordagem, tendo em vista que, qualquer que seja o caráter, ele deriva de uma condição

plesiomórfica pré-existente (Hennig, 1966; Wiley, 1981) e a identificação dessa forma

plesiomórfica, sempre que possível, é fundamental para obtenção de hipóteses

filogenéticas mais consistentes. A condição “ausente” é plenamente aceitável apenas

quando fizer referência a uma redução ou perda secundária do caráter (Pimentel &

Riggins, 1987).

2.3. Polarização dos caracteres

A polarização dos caracteres foi feita em duas etapas. Na primeira, usou-se o

método de comparação com grupos externos múltiplos (Watrous & Wheeler, 1981;

Maddison et al., 1984; Nixon & Carpenter, 1993; Moura & Christoffersen, 1996; von

Sternberg, 1997) e a polarização das séries de transformação foi feita automaticamente,

21  

com base na distribuição dos caracteres e estados de caráter do grupo externo e do

grupo interno (Tabela 2) na topologia da árvore mais parcimoniosa (Patterson, 1988).

Na segunda etapa, utilizamos a árvore mais parcimoniosa obtida anteriormente como

um critério objetivo para construção de uma nova matriz (Tabela 3), possibilitando a

reinterpretação de caracteres duvidosos e a identificação de homoplasias que, a partir

desse ponto, foram desmembradas em diferentes caracteres (ou estados de caráter, no

caso de reversões), que podem ser visualizados na Tabela 4. Posteriormente, os

caracteres da nova matriz foram redistribuídos na topologia da árvore mais

parcimoniosa obtida na primeira etapa. O objetivo de reanalisar os caracteres com base

no cladograma da Fig. 1 e construir uma nova matriz é proporcionar uma discussão

mais adequada dos caracteres e seus diferentes estados. Com esse fim, toda vez que

citarmos um caráter a partir deste ponto do texto, estaremos fazendo referência aos

caracteres reordenados, descritos nas Tabelas 3 e 4.

A determinação da direcionalidade de uma série de transformação (polarização) é

um dos pontos fundamentais de toda e qualquer análise filogenética (Amorim, 2002;

Wiley, 1981). Hennig (1950, 1966) inicialmente propôs que essa polarização deveria ser

feita a priori, por comparação manual dos estados de caráter encontrados no grupo

externo e nos grupos de interesse, com a participação decisiva do conhecimento

empírico e da experiência do pesquisador. A partir daí, seriam inferidas hipóteses

filogenéticas. Contudo, esse tipo de postura foi amplamente criticada pela comunidade

científica. A postura atual parte do princípio que, desde que os caracteres escolhidos

sejam informativos, eles devem apresentar uma distribuição hierárquica que

corresponda à própria sequência hierárquica de formação dos táxons envolvidos na

análise, recapitulando a sequência de formação histórica dos grupos. Desse modo,

acredita-se que seja possível recuperar a história genealógica dos grupos em questão

sem a participação subjetiva do pesquisador nas decisões de direcionalidade das séries

de transformação, sendo que a parcimônia assume o papel de decisor da polaridade dos

caracteres. Nesse caso, a qualidade da informação filogenética contida nos caracteres

tem um papel decisivo para a qualidade do resultado final da análise como um todo.

2.4. Análise dos dados e reconstrução da árvore filogenética

O programa TNT 1.1 (Goloboff et al., 2008) foi utilizado para construção da

matriz de caracteres, realização da análise de parcimônia, visualização da distribuição

dos caracteres sobre a topologia da árvore mais parcimoniosa, cálculo dos valores de

22  

suporte bootstrap e jacknife, comprimento, índice de consistência e índice de retenção.

Foi realizada uma busca heurística usando a opção traditional search, com 100

sequências adicionais, raiz aleatória 1 e 1000 árvores salvas por replicação. O algoritmo

de troca de ramos (branch swapping) foi o tree bisection reconnection (TBR). Durante

a análise, esse algoritmo quebra cada árvore em duas partes e reconecta os ramos em

todas as combinações possíveis até encontrar a combinação mais parcimoniosa. A opção

MULPARS (salva todas as árvores de menor comprimento) foi ativada e os ramos de

comprimento zero foram colapsados. Todos os caracteres foram tratados como não

ordenados e receberam peso 1. O cálculo dos valores de suporte bootstrap/jacknife foi

feito de forma heurística, com 1000 pseudoréplicas, cortadas em 50, e com as mesmas

especificações utilizadas na obtenção do cladograma. Os valores de suporte e os grupos

recuperados são apresentados na Fig. 1. A árvore mais parcimoniosa obtida a partir

desta metodologia foi enraizada automaticamente pelo algoritmo de parcimônia, sem

que os grupos externos fossem determinados previamente (Nixon & Carpenter, 1993),

de forma que a própria distribuição hierárquica dos caracteres na topologia final do

cladograma foi capaz de identificar os grupos externos e testar a monofilia do grupo

interno.

3. Resultados

A matriz utilizada na elaboração da hipótese filogenética apresentada neste

trabalho (Tabela 1) foi construída com base em 25 caracteres morfológicos (Tabela 2),

dos quais, 17 são multiestados e 8 binários. O grupo interno é composto por 9 táxons

terminais e o grupo externo por 3 táxons terminais (Oweniida, Pogonophora e

Phoronida). Com base nesses caracteres e nos procedimentos metodológicos descritos

acima, com pesagem idêntica para todos os caracteres, foi encontrada apenas uma

árvore mais parcimoniosa (Fig. 1) com tamanho de 59 passos, índice de consistência

(CI) 0,91 e índice de retenção (RI) 0,90. Apenas uma politomia não foi resolvida nesta

análise, entre Brachiopoda, Ectoprocta e o restante do grupo interno, na base do

cladograma. Os valores de suporte de bootstrap/jacknife podem ser observados na Fig.

1.

 

Fig. 1

RI: 0,

jackni

utiliza

susten

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Deut

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e cada ramo i

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181, 191, 20

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os como:

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e Phoronid

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01, 211. Os

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94), Almeid

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1998, 200

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no. Pogonop

a e Phoro

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eurais, conf

00), Smith

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racteres 012

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23 

 

0,91 e

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nimal

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onida

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Ch] +

com

ado a

phora

onida,

ícolas

forme

et al.

2001),

2, 021,

ia de

sal e

24  

Chaetognatha na posição mais derivada), que é sustentada pelos caracteres 041, 091 e

241. A monofilia de Pharyngotremata (Schaeffer, 1987) (Pt (Ec (En (Tu (Ce (Ch +

Cr)))))) foi recuperada e sustentada pelos caracteres 032 e 151. A monofilia de

Dexiothetica (Jefferies, 1979) (Ec (En (Tu (Ce (Ch + Cr))))) é sustentada pelos

caracteres 111 e 172. Contudo, o nome atribuído ao grupo por Jefferies (1979) torna-se

impróprio a partir desta análise, uma vez que Dexiothetica sensu Jefferies (1979) faz

referência à formação de um novo plano de simetria bilateral em Chordata e

Enteropneusta, a partir da supressão do lado direito do corpo de Echinodermata. Com

subsequente reorganização do plano corporal a partir do lado esquerdo somente.

Entretanto, verificou-se aqui que o dexiotetismo (representado nos grupos enterocélicos

pela assimetria do proto e mesoceloma) é uma condição plesiomórfica para

Deuterostomia, que surgiu inicialmente em Pogonophora, e está presente em todos os

outros grupos, com exceção de Craniata e Chaetognatha. Essa questão será discutida

com mais detalhes posteriormente, no tópico referente à discussão do caráter 08.

Eupharyngotremata (Christoffersen & Araújo-de-Almeida, 1994) (En (Tu (Ce (Cr +

Ch)))) foi sustentado pelos caracteres 033, 120, 152, 192 e 212. A monofilia de Chordata

(Ehrenberg, 1836), com Tunicata em uma posição basal em relação à Cephalochordata

(Tu (Ce (Cr + Ch))), foi sustentada pelos caracteres 022, 042, 054, 063, 101, 112, 121, 131,

141, 183 e 193. O clado formado por (Ce (Cr + Ch)), chamado por Schaeffer (1987) de

cordados somíticos, foi sustentado pelos caracteres 023, 102, 221, 230 e 242. O clado

mais derivado, formado por Chaetognatha + Craniata, nomeado Bioculata por

Christoffersen & Araújo-de-Almeida (1994), foi sustentado pelos caracteres 082, 202,

213 e 251, com valor de suporte bootstrap de 66%.

25  

Tabela 1. Matriz gerada a partir de 25 caracteres morfológicos. Os caracteres foram codificados com “0-

5” para os diferentes estados apresentados. Caracteres inaplicáveis foram codificados com “-” e caracteres

duvidosos ou desconhecidos com “?”. Todos os caracteres foram tratados como não ordenados durante a

análise.

Táxons Número e estados dos caracteres 0

1 02

03

04

05

06

07

08

09

10

11

12

13

14

15

16

17

18

19

20

21

22

23

24

25

Oweniida 0 0 - - - 0 0 0 0 0 0 - 0 0 0 - 0 0 0 0 0 0 - 0 0Pogonophora 1 0 0 0 0 1 0 1 - 0 0 - 0 0 0 - 1 0 - - 0 0 - 0 0Phoronida 2 1 1 0 1 2 1 1 0 0 0 - 0 0 0 - 1 1 1 1 1 0 - 0 0Brachiopoda 2 1 1 1 1 2 1 1 1 0 0 - 0 0 0 - 1 1 1 1 1 0 - 1 0Ectoprocta 2 1 1 1 1 2 1 1 1 0 0 - 0 0 0 - 1 1 1 1 1 0 - 1 0Pterobranchia 2 1 2 1 1 2 1 1 1 0 0 - 0 0 1 - 1 2 1 1 1 0 - 1 0Echinodermata 2 1 2 ? 2 2 1 1 1 0 1 - 0 0 1 - 2 1 1 1 1 0 - 1 0Enteropneusta 2 1 3 1 3 2 1 1 1 0 1 0 0 0 2 - 2 2 2 1 2 0 - 1 0Tunicata 2 2 3 2 4 3 1 1 1 1 2 1 1 1 2 - 2 4 3 1 2 0 - 1 0Cephalochordata 2 3 3 2 4 3 1 1 1 2 2 1 2 1 2 - 2 4 3 1 2 1 1 2 0Craniata 2 3 3 2 4 3 1 0 1 2 2 1 2 1 2 1 2 4 3 2 3 1 1 2 2Chaetognatha 2 4 3 2 5 3 1 0 1 2 2 - 0 0 0 0 2 3 3 2 3 1 0 3 1

Tabela 2. Lista de caracteres contendo 25 caracteres morfológicos (sendo 17 multiestado e 8 binários).

Os caracteres foram codificados com “0-5” para os diferentes estados apresentados.

01. Formação do celoma: (0) esquizocélica; (1) três primeiros segmentos formados por enterocelia e opistossoma esquizocélico; (2) enterocélica.

02. Compartimentos celômicos: (0) mais de três compartimentos celômicos; (1) três compartimentos celômicos; (2) ausência de um celoma bem definido, mas com estruturas mesodérmicas originadas a partir do arquêntero; (3) três compartimentos celômicos, com múltiplos blocos somíticos induzidos a partir do mesoblastema notocordal; (4) dois compartimentos celômicos.

03. Modificações do mesoceloma: (0) mesoceloma presente, mas com extensões tentaculares ciliadas retidas no protoceloma; (1) mesoceloma com extensões tentaculares ciliadas voltadas para a posição ventral, em volta da boca; (2) mesoceloma com extensões tentaculares ciliadas voltadas para a posição dorsal, não circundando a boca; (3) mesoceloma presente, mas com extensões tentaculares ciliadas completamente ausentes.

04. Projeção metassomal: (0) metassoma presente, mas sem formar um tagma distinto do mesossoma; (1) metassoma formando um tagma distinto do mesossoma, com uma projeção peduncular, geralmente utilizada para fixar o organismo ao substrato; (2) tagma metassomal formando uma projeção caudal com posição pós-anal.

05. Diferenciação prossomal: (0) prossoma com extensões tentaculares contendo espaço celômico; (1) prossoma reduzido, formando uma pequena projeção pontiaguda entre os tentáculos mesossomais e contendo espaço celômico; (2) prossoma formando um pedúnculo usado para fixação ao substrato; (3) Prossoma formando uma probóscide escavadora bem desenvolvida; (4) prossoma indiferenciado e com um celoma bastante reduzido ou obliterado por estruturas cefálicas no adulto; (5) prossoma ausente.

06. Segmentos corpóreos: (0) metaméricos; (1) três primeiros segmentos tagmatizados e opistossoma metamérico; (2) oligoméricos com proto, meso e matassoma; (3) oligoméricos com apenas dois segmentos tagmatizados.

07. Padrão de clivagem: (0) espiral; (1) radial. 08. Plano de simetria: (0) perfeitamente bilateral; (1) bilateral, com assimetrias causadas por maior desenvolvimento de estruturas no lado esquerdo do corpo.

09. Origem da boca: (0) blastóporo; (1) estomodeu. 10. Metamorfose: (0) larva primária ciliada sofre metamorfose e origina o indivíduo adulto; (1) larva primária ciliada ausente, larva girinóide se fixa, sofre metamorfose e origina um adulto séssil; (2) ausência de qualquer fase larval e metamorfose, juvenis são miniaturas dos adultos livre-natantes.

11. Larva primária ciliada: (0) tipo trocófora; (1) tipo diplêurula (tornaria); (2) ausência total de uma larva primária ciliada.

12. Endóstilo: (0) complexo branquial contendo uma faixa epibranquial dorsal secretora de muco e

26  

compostos de iodina; (1) órgão muco-ciliado endostilar, com faixas perifaringeanas dentro da faringe. 13. Notocorda: (0) região dorsal mediana do arquêntero indiferenciada; (1) região dorsal mediana do arquêntero evagina-se e se diferencia em uma nova faixa mesodérmica metassomal que origina a notocorda, presente apenas na região caudal; (2) notocorda se estende além da região caudal . 14. Crista neural: (0) ectoderme dorsal mediana indiferenciada; (1) uma faixa dorsal mediana da ectoderme se diferencia em um tecido nervoso especializado.

15. Fendas faringeanas: (0) faringe sem poros; (1) um par de fendas faringeanas; (2) fendas faringeanas múltiplas.

16. Sistema lateral de receptores mecânicos: (0) sistema lateral de órgãos ciliares sensoriais; (1) sistema lateral de órgãos ciliares sensoriais localizados em poros especializados.

17. Tipo de fotorreceptores: (0) rabdoméricos; (1) ausência de fotorreceptores; (2) ciliados. 18. Forma e disposição do sistema nervoso central: (0) cordão nervoso ventral intraepitelial; (1) sistema nervoso central pouco organizado; (2) pequeno cordão nervoso dorsal, mesossomal, possuindo conectivos laterais ligados a um cordão nervoso ventral que se estende pelo metassoma; (3) cordão nervoso dorsal oco, estendendo-se posteriormente até o final da região caudal; (4) gânglio cerebral dorsal, conectivos laterais circunfaringeanos e um gânglio nervoso ventral localizado no metassoma.

19. Forma do trato digestivo: (0) trato digestivo reto, com boca e ânus terminais; (1) em forma de U, com ânus localizado próximo a boca; (2) linear, indo de uma boca anterior para um ânus dorsalmente localizado; (3) linear, indo de uma boca anterior para um ânus posterior, ventralmente localizado e rente a uma projeção caudal pós-anal.

20. Peristaltismo: (0) alimento é deslocado através do tubo digestivo por uma combinação de ação ciliar e contrações rítmicas; (1) alimento é deslocado através do tubo digestivo por ação ciliar; (2) alimento é deslocado através do tubo digestivo por contrações rítmicas da musculatura intestinal.

21. Captura de partículas alimentares: (0) micropartículas são capturadas com a utilização dos tentáculos da coroa tentacular; (1) micropartículas são capturadas com a utilização dos tentáculos mesossomais; (2) micropartículas são capturadas com a utilização das fendas faringeanas em um processo de filtração; (3) macropartículas são capturadas por predação ativa com auxílio de estruturas rígidas na apreensão de presas.

22. Fibras musculares da parede corporal: (0) lisas; (1) transversalmente estriadas. 23. Blocos musculares segmentares: (0) presentes apenas na região ventral e não funcionais; (1) bem desenvolvidos e funcionais.

24. Tipo de sistema circulatório hemal: (0) completamente fechado e com vasos bem desenvolvidos; (1) aberto, vasos reduzidos abrindo em espaços hemais que não contém parede vascular; (2) completamente fechado, com a presença uma aorta dorsal, ventral e um sistema porta hepático. (3) aberto, completamente sem vasos, líquido hemal circula em seios e canais muito pouco organizados.

25. Tecido epitelial: (0) todo o epitélio é formado por apenas uma camada de células; (1) colarinho, região dorsal da cabeça e tronco apresentam epitélio multiestratificado; (2) todo o epitélio é multiestratificado.

27  

Tabela 3. Matriz contendo os 25 caracteres morfológicos reanalisados e ordenados com base no

cladograma da Fig. 1, gerado a partir da análise inicial dos caracteres não-ordenados. Os caracteres foram

recodificados com “0-5”, onde “0” representa o estado plesiomórfico e “1-5” representam os estados

apomórficos sucessivos de cada caráter. Caracteres inaplicáveis foram codificados com “-”.

Táxons Número e estados dos caracteres 0

1 02

03

04

05

06

07

08

09

10

11

12

13

14

15

16

17

18

19

20

21

22

23

24

25

Oweniida 0 0 - - - 0 0 0 0 0 0 - 0 0 0 - 0 0 0 0 0 0 - 0 0Pogonophora 1 0 0 0 0 1 0 1 0 0 0 - 0 0 0 - 1 0 - - 0 0 - 0 0Phoronida 2 1 1 0 1 2 1 1 0 0 0 - 0 0 0 - 1 1 1 1 1 0 - 0 0Brachiopoda 2 1 1 1 1 2 1 1 1 0 0 - 0 0 0 - 1 1 1 1 1 0 - 1 0Ectoprocta 2 1 1 1 1 2 1 1 1 0 0 - 0 0 0 - 1 1 1 1 1 0 - 1 0Pterobranchia 2 1 2 1 1 2 1 1 1 0 0 - 0 0 1 - 1 2 1 1 1 0 - 1 0Echinodermata 2 1 2 1 2 2 1 1 1 0 1 - 0 0 1 - 2 2 1 1 1 0 - 1 0Enteropneusta 2 1 3 1 3 2 1 1 1 0 1 0 0 0 2 - 2 2 2 1 2 0 - 1 0Tunicata 2 2 3 2 4 3 1 1 1 1 2 1 1 1 2 - 2 3 3 1 2 0 - 1 0Cephalochordata 2 3 3 2 4 3 1 1 1 2 2 1 2 1 2 - 2 3 3 1 2 1 0 2 0Craniata 2 3 3 2 4 3 1 2 1 2 2 1 2 1 2 1 2 3 3 2 3 1 0 2 2Chaetognatha 2 4 3 2 5 3 1 2 1 2 2 2 3 2 3 0 2 4 3 2 3 1 1 3 1

Tabela 4. Lista de caracteres reordenados com base na árvore mais parcimoniosa obtida nesta análise

(Fig. 1). Aqui, os caracteres foram codificados com “0” para o estado plesiomórfico e “1-5” para os

diferentes estados apomórficos sucessivos.

01. Formação do celoma: (0) esquizocélica; (1) três primeiros segmentos formados por enterocelia e opistossoma esquizocélico; (2) enterocélica.

02. Compartimentos celômicos: (0) mais de três compartimentos celômicos; (1) três compartimentos celômicos; (2) ausência de um celoma bem definido, mas com estruturas mesodérmicas originadas a partir do arquêntero; (3) três compartimentos celômicos, com múltiplos blocos somíticos induzidos a partir do mesoblastema notocordal; (4) dois compartimentos celômicos.

03. Modificações do mesoceloma: (0) mesoceloma presente, mas com extensões tentaculares ciliadas retidas no protoceloma; (1) mesoceloma com extensões tentaculares ciliadas voltadas para a posição ventral, em volta da boca; (2) mesoceloma com extensões tentaculares ciliadas voltadas para a posição dorsal, não circundando a boca; (3) mesoceloma presente, mas com extensões tentaculares ciliadas completamente ausentes.

04. Projeção metassomal: (0) metassoma presente, mas sem formar um tagma distinto do mesossoma; (1) metassoma formando um tagma distinto do mesossoma, com uma projeção peduncular, geralmente utilizada para fixar o organismo ao substrato; (2) tagma metassomal com uma projeção caudal com posição pós-anal.

05. Diferenciação prossomal: (0) prossoma com extensões tentaculares contendo espaço celômico; (1) prossoma reduzido, formando uma pequena projeção pontiaguda entre os tentáculos mesossomais e contendo espaço celômico; (2) prossoma formando um pedúnculo usado para fixação ao substrato; (3) Prossoma formando uma probóscide escavadora bem desenvolvida; (4) prossoma indiferenciado e com um celoma bastante reduzido ou obliterado por estruturas cefálicas no adulto; (5) prossoma ausente.

06. Segmentos corpóreos: (0) metaméricos; (1) três primeiros segmentos tagmatizados e opistossoma metamérico; (2) oligoméricos com proto, meso e matassoma; (3) oligoméricos com apenas dois segmentos tagmatizados.

07. Padrão de clivagem: (0) espiral; (1) radial. 08. Plano de simetria: (0) perfeitamente bilateral; (1) bilateral, com assimetrias causadas por maior desenvolvimento de estruturas celômicas no lado esquerdo do corpo; (2) ausência secundária de assimetrias, simetria bilateral virtualmente perfeita.

09. Origem da boca: (0) blastóporo; (1) estomodeu. 10. Metamorfose: (0) larva primária ciliada sofre metamorfose e origina o indivíduo adulto; (1) larva primária ciliada ausente, larva girinóide se fixa, sofre metamorfose e origina um adulto séssil; (2) ausência de qualquer fase larval e metamorfose, juvenis são miniaturas dos adultos livre-natantes.

11. Larva primária ciliada: (0) tipo trocófora; (1) tipo diplêurula (tornaria); (2) ausência total de uma

28  

larva primária ciliada. 12. Endóstilo: (0) complexo branquial contendo uma faixa epibranquial dorsal secretora de muco e compostos de iodina; (1) órgão muco-ciliado endostilar, com faixas perifaringeanas dentro da faringe; (2) endóstilo secundariamente ausente.

13. Notocorda: (0) região dorsal mediana do arquêntero indiferenciada; (1) região dorsal mediana do arquêntero evagina-se e se diferencia em uma nova faixa mesodérmica metassomal que origina a notocorda, presente apenas na região caudal; (2) notocorda se estende além da região caudal; (3) notocorda secundariamente ausente. 14. Crista neural: (0) ectoderme dorsal mediana indiferenciada; (1) uma faixa dorsal mediana da ectoderme se diferencia em um tecido nervoso especializado; (2) crista neural secundariamente ausente.

15. Fendas faringeanas: (0) faringe sem poros; (1) um par de fendas faringeanas; (2) fendas faringeanas múltiplas; (3) fendas faringeanas secundariamente ausentes.

16. Sistema lateral de receptores mecânicos: (0) sistema lateral de órgãos ciliares sensoriais; (1) sistema lateral de órgãos ciliares sensoriais localizados em poros especializados.

17. Tipo de fotorreceptores: (0) rabdoméricos; (1) ausência de fotorreceptores; (2) ciliados. 18. Forma e disposição do sistema nervoso central: (0) cordão nervoso ventral intraepitelial; (1) sistema nervoso central pouco organizado; (2) pequeno cordão nervoso dorsal, mesossomal, possuindo conectivos laterais ligados a um cordão nervoso ventral que se estende pelo metassoma; (3) Cordão nervoso dorsal oco, estendendo-se posteriormente até o final da região caudal; (4) gânglio cerebral dorsal, conectivos laterais circunfaringeanos e um gânglio nervoso ventral localizado no metassoma.

19. Forma do trato digestivo: (0) trato digestivo reto, com boca e ânus terminais; (1) em forma de U, com ânus localizado próximo a boca; (2) linear, indo de uma boca anterior para um ânus dorsalmente localizado; (3) linear, indo de uma boca anterior para um ânus posterior, ventralmente localizado e rente a uma projeção caudal pós-anal.

20. Peristaltismo: (0) alimento é deslocado através do tubo digestivo por uma combinação de ação ciliar e contrações rítmicas; (1) alimento é deslocado através do tubo digestivo por ação ciliar; (2) alimento é deslocado através do tubo digestivo por contrações rítmicas da musculatura intestinal.

21. Captura de partículas alimentares: (0) micropartículas são capturadas com a utilização dos tentáculos da coroa tentacular; (1) micropartículas são capturadas com a utilização dos tentáculos mesossomais; (2) micropartículas são capturadas com a utilização das fendas faringeanas em um processo de filtração; (3) macropartículas são capturadas por predação ativa com auxílio de estruturas rígidas na apreensão de presas.

22. Fibras musculares da parede corporal: (0) lisas; (1) transversalmente estriadas. 23. Blocos musculares segmentares: (0) bem desenvolvidos e funcionais; (1) presentes apenas na região ventral e não funcionais.

24. Tipo de sistema circulatório hemal: (0) completamente fechado e com vasos bem desenvolvidos; (1) aberto, vasos reduzidos abrindo em espaços hemais que não contém parede vascular; (2) completamente fechado, com a presença uma aorta dorsal, ventral e um sistema porta hepático; (3) aberto, completamente sem vasos, líquido hemal circula em seios e canais muito pouco organizados.

25. Tecido epitelial: (0) todo o epitélio é formado por apenas uma camada de células; (1) colarinho, região dorsal da cabeça e tronco apresentam epitélio multiestratificado; (2) todo o epitélio é multiestratificado.

3.1. Evidências de monofilia dos táxons terminais

Grupo interno

Brachiopoda

Apomorfias: indivíduos secretam conchas bivalves (Hyman, 1959).

Ectoprocta

Apomorfias: presença de polimorfismo entre os zoóides da colônia, onde os

indivíduos são especializados para funções diferenciadas (Nielsen, 2001)

29  

Pterobranchia

Apomorfias: zoóides secretam tubo contendo queratina e colágeno (Armstrong et

al., 1984).

Echinodermata

Apomorfias: presença de um sistema hidrovascular, endoesqueleto, simetria

pentarradial e tecido conectivo mutável (Brusca & Brusca, 2003; Nielsen, 2001).

Enteropneusta

Apomorfias: larva tornária, probóscide prossomal escavadora, esqueleto da

probóscide (Hyman, 1959).

Tunicata

Apomorfias: túnica formada por proteínas e grande quantidade de fibras de

celulose, reversão periódica do batimento cardíaco, glândula pilórica (Neumann, 1933;

Berrill, 1947; Kriebel, 1967; Hirose et al., 1997; Kimura et al., 2001; Nakashima et al.,

2004).

Cephalochordata

Apomorfias: presença de vários ocelos do tipo taça pigmentar ao longo do cordão

neural (Hesse ocelli), de um anel de cirros orais, e notocorda constituída principalmente

por células contendo fibras contráteis (Welsch, 1968; Flood, 1975; Ruppert, 1997a;

Wicht & Lacalli, 2005).

Chaetognatha

Apomorfias: presença de um septo entre o tronco e a cauda, dividindo o celoma

metassomal em dois, de um colarinho, do gânglio nervoso ventral e do conjunto de

espinhos de apreensão (Hyman, 1959; Bone et al., 1991b; Kapp, 1991).

Craniata

Apomorfias: epitélio multiestratificado em toda a superfície corporal, vasos

sanguíneos contendo tecido endotelial, órgãos olfatórios associados com o telencéfalo,

olhos parietal e pineal dorsais associados ao diencéfalo e um cérebro verdadeiro

envolvido por um neurocrânio (Starck, 1982; Romer & Parsons, 1986; Mickoleit, 2004;

Janvier, 2008).

30  

Grupo externo

Oweniida

Apomorfias: Neuropódio com campos densos de ganchos pequenos (Fauchald &

Rouse, 1997).

Pogonophora

Apomorfias: Segmentação teloblástica restrita ao tagma opistossomal, uncini

com dentes opostos, frênulo, tronco, bordas com glândulas piriformes sobre o tronco,

ausência de intestino, tubo colapsável (Rouse, 2001).

Phoronida

Apomorfias: presença de uma larva actinotroca (Hyman, 1959).

3.2. Discussão dos caracteres

01. Formação do celoma: (0) esquizocélica – todos os espaços celômicos em Oweniida

são distintamente esquizocélicos e esses animais apresentam o padrão clássico de

metameria observado nos demais poliquetas e animais segmentados (Fauchald & Rouse,

1997). (1) três primeiros segmentos formados por enterocelia e opistossoma

esquizocélico – o desenvolvimento dos espaços celômicos dos três primeiros segmentos

de Pogonophora segue o padrão enterocélico típico (Ivanov, 1963, 1975, 1988; Salvini-

Plawen, 1972; Ulrich, 1972; Gureeva & Ivanov, 1986), onde bolsas mesodérmicas se

destacam do arquêntero e dão origem a três cavidades pareadas, correspondentes ao

proto, meso e metacelomas encontrados nos deuterostômios. E assim como nos demais

animais enterocélicos, mesoderma e cavidades celômicas são formadas em um evento

único. Na verdade, até o descobrimento do opistossoma de Pogonophora (Webb,

1964a), não havia dúvidas de que esses animais apresentavam relações evolutivas

próximas com Deuterostomia, como pode ser exemplificado por Hartman (1954),

Hyman (1959) e Ivanov (1963). Todo o plano corporal desses animais é organizado

com base em um modelo oligomérico tripartido semelhante ao dos deuterostômios

(Rocha et al., 2006). Contudo, o opistossoma, apesar de pouco desenvolvido em relação

ao restante do corpo, retém o padrão de desenvolvimento teloblástico encontrado em

poliquetas e a formação dos espaços celômicos é claramente esquizocélica, com o

desenvolvimento de múltiplos blocos celômicos metaméricos pareados a partir de um

mesoderma formado previamente (Nørrevang, 1970). A estrutura corporal dos três

31  

primeiros segmentos de Pogonophora, bem como a formação dos respectivos espaços

celômicos contidos neles fornecem fortes evidências que sustentam a hipótese de que

esses animais representam um elo entre avançados protostômios gastroneurais e

deuterostômios epineurais na transição entre um plano corporal metamérico e um novo

plano corporal oligomérico e tripartido que originou a linhagem Deuterostomia, e que

esses espaços celômicos são homólogos ao proto, meso e metacelomas de

Deuterostomia (Livanov & Porfireva, 1965; Livanov & Porfireva, 1967; Salvini-

Plawen, 1982; Smith et al., 1987; Christoffersen & Araújo-de-Almeida, 1994; Salvini-

Plawen, 1998; Salvini-Plawen, 2000; Almeida & Christoffersen, 2001; Almeida et al.,

2003). (2) enterocélica – a formação do mesoderma e das cavidades celômicas em

todos os deuterostômios, incluindo Phoronida, Brachiopoda, Ectoprocta e Chaetognatha

ocorre exclusivamente a partir da evaginação de bolsas do arquêntero, conforme o

padrão enterocélico típico (Hyman, 1959; Nielsen, 2001). Apesar de existirem variações

sutis ao longo do desenvolvimento desse caráter nos grupos citados, com exceção de

Chaetognatha e Chordata, o padrão geral de desenvolvimento das bolsas mesodérmicas

permanece completamente estável.

02. Compartimentos celômicos: (0) mais de três compartimentos celômicos –

Oweniida apresenta múltiplos segmentos celômicos metaméricos, conforme encontrado

nos poliquetas de um modo geral. Contudo, é possível observar uma tendência clara de

redução, fusão e tagmatização dos segmentos anteriores, uma característica encontrada

não só em Oweniida, mas nos Sabellida de modo geral (Bartolomeus et al., 2005).

Pogonophora retém esse padrão apenas no opistossoma, enquanto proto, meso e

metassomas são novidades evolutivas em relação ao desenvolvimento teloblástico dos

segmentos opistossomais e as anulações encontradas nessas regiões são apenas externas

e não afetam os órgãos externos e cavidades celômicas (Hyman, 1959). (1) três

compartimentos celômicos – a maioria dos deuterostômios apresenta uma típica

divisão tripartida do mesoderma em proto, meso e metaceloma, pelo menos durante o

estágio larval planctônico (Stach, 2002). Em Phoronida, Brachiopoda, Ectoprocta,

Pterobranchia, Echinodermata e Enteropneusta o desenvolvimento larval segue esse

mesmo padrão, representando a forma basal de Deuterostomia (+ Phoronida= Radialia)

e uma novidade evolutiva chave para a formação do padrão corporal oligomérico

tricelomado que une todos esses táxons (Maisey 1986; Schaeffer 1987; Bartolomaeus

1993; Nielsen 1995; Lüter 2000). Nesses grupos, celoma e mesoderma são formados ao

32  

mesmo tempo durante o desenvolvimento embrionário e sua origem é completamente

endodérmica, a partir das bolsas do arquêntero. O padrão enterocélico tripartido pode

ser claramente reconhecido em todos os grupos, com exceção de Chaetognatha,

Tunicata, Cephalochordata e Craniata, onde esse padrão encontra-se bastante

modificado (Stach, 2002). (2) ausência de um celoma bem definido, mas com

estruturas mesodérmicas originadas a partir do arquêntero – o celoma em Tunicata

é secundariamente perdido (Ruppert, 2005) e não há informações diretas sobre a

formação das estruturas celômicas nesses animais. A existência de um celoma na

história evolutiva desse grupo é inferida somente a partir das estruturas de origem

celômica encontradas no grupo, em comparação com seus homólogos em outros

cordados (Nielsen, 2001; Brusca & Brusca, 2003). Não há evidências de estruturas

mesodérmicas segmentares nesse grupo, em contraste com Cephalochordata e Craniata

(Stach, 2002, 2008). Por outro lado, existe a hipótese mais recente de que o

metamerismo mesodérmico e todas as estruturas ligadas a ele tenham sido perdidas

secundariamente (Christoffersen & Araújo-de-Almeida, 1994; Blair & Hedges, 2005;

Ruppert, 2005; Delsuc et al., 2006; Putnam et al., 2008). (3) três compartimentos

celômicos, com múltiplos blocos somíticos induzidos a partir do mesoblastema

notocordal – Cephalochordata e Craniata apresentam esse caráter em estado derivado,

onde o padrão tricelomado original de Deuterostomia é mascarado pelo

desenvolvimento secundário de múltiplos blocos somíticos na região metassomal,

induzidos a partir do mesoblastema notocordal, em correlação com o novo sistema

neurolocomotor encontrado nesses animais (Stach, 2002; Ruppert, 2005). Contudo,

vários esforços têm sido feitos na tentativa de identificar remanescentes de uma

organização tripartida do mesoderma nesses grupos e o padrão tricelomado primitivo

ainda pode ser reconhecido em estruturas mesodérmicas derivadas de proto, meso e

metacelomas, conforme discutido por Stach (2002). (4) dois compartimentos

celômicos – a forma de proliferação das bolsas mesodérmicas em Chaetognatha é muito

semelhante a que é observada em Brachiopoda, principalmente no gênero Terebratalia

(baseado nas ilustrações de Long (1964) e Nielsen (1991)). Contudo, em Chaetognatha

esse caráter também se encontra modificado em relação ao padrão basal de

Deuterostomia. Nesses animais são formados apenas dois pares de cavidades

mesodérmicas a partir das bolsas do arquêntero (Duvert & Salat, 1995; Kapp, 2000). O

celoma do tronco corresponde ao metaceloma dos demais deuterostômios, o que pode

ser verificado pela posição do intestino, gônadas e ânus. Já a homologia da cavidade

33  

anterior de Chaetognatha torna-se mais difícil de determinar a partir dos dados

embriológicos disponíveis atualmente. Porém, a posição da boca e a ausência de

atividade excretora fornecem indícios de homologia com o mesoceloma de

Deuterostomia. Em Pterobranchia e Enteropneusta, onde as bolsas celômicas e

compartimentos corporais são muito bem definidos, a boca fica posicionada exatamente

na fusão entre o prossoma e o mesossoma, na extremidade anterior do mesossoma, em

uma posição similar à que é observada em Chaetognatha.

03. Modificações do mesoceloma: (0) mesoceloma presente, mas com extensões

tentaculares ciliadas retidas no protoceloma – em Pogonophora, o mesoceloma e o

protoceloma são uma única estrutura inicialmente, formando um par de

protomesocelomas, como ocorre também em Echinodermata (Salvini-Plawen, 2000).

Ainda nessa fase, as projeções tentaculares são formadas a partir do protomesoceloma

esquerdo. Posteriormente no desenvolvimento, proto e mesocelomas se separam

formando um par de mesocelomas sem projeções tentaculares, posteriormente

delimitados por um septo interno, como no mesossoma dos animais oligoméricos, e um

par de protocelomas assimétricos (Salvini-Plawen, 2000). (1) mesoceloma com

extensões tentaculares ciliadas voltadas para a posição ventral, em volta da boca –

em Phoronida, Brachiopoda e Ectoprocta, o mesoceloma forma um par de extensões

tentaculares ciliadas contendo espaço celômico que circunda a boca, mas não o ânus

(Nielsen, 2001; Brusca & Brusca, 2003). O lofóforo é uma nova estrutura formada por

uma dupla camada de parede corporal, contendo um simples arco de tentáculos com

forma crescêntica. Eles são usados principalmente para captura de micropartículas

alimentares e trocas gasosas com a corrente de água alimentar que circula entre os

tentáculos lofoforais (Hoverd, 1985; Nielsen, 1987; Christoffersen & Araújo-de-

Almeida, 1994). (2) mesoceloma com extensões tentaculares ciliadas voltadas para a

posição dorsal, não circundando a boca – a coroa tentacular de Pterobranchia também

é formada por tentáculos mesossomais ciliados que contém um lúmen celômico, de

forma muito similar ao lofóforo de Phoronida, Brachiopoda e Ectoprocta, possuindo a

mesma função biológica em todos esses grupos, possuindo uma mesma origem

embriológica e ocupando uma posição corporal relativamente similar, atendendo a

vários critérios de homologia primária. No gênero basal Rhabdopleura, é encontrado

apenas um par de projeções tentaculares ciliadas, representando a forma plesiomórfica

do caráter, observada nos grupos lofoforados (contudo eles não circundam a boca e são

34  

organizados em uma posição dorsal), enquanto nos gêneros Cephalodiscus e Atubaria

são encontrados cinco ou mais pares de braços tentaculados. Na verdade, a homologia

entre os tentáculos de Pterobranchia e um lofóforo verdadeiro é geralmente invalidada

somente porque em Pterobranchia, os tentáculos não circundam a boca completamente

(Hyman, 1959; Lester, 1985; Dilly et al., 1986; Schram, 1991; Brusca & Brusca, 2003).

No entanto, é óbvio que esse não é um argumento válido para questionar uma hipótese

de homologia (principalmente quando ela é tão bem suportada), tendo em vista que em

Pterobranchia, essa estrutura se encontra em estado apomórfico em relação aos grupos

lofoforados e pequenas modificações são naturalmente esperadas. Além disso, em

qualquer situação onde se comparam estruturas homólogas em diferentes grupos, elas

apresentam diferenças. É natural do processo evolutivo que os caracteres se modifiquem

e não se apresentem idênticos, mesmo em grupos muito próximos, isso porque

homólogo não é sinônimo de idêntico. Já em Echinodermata, o mesoceloma é

comumente chamado de hidroceloma e, nesses animais, são produzidas extensões

tentaculadas somente a partir do mesoceloma esquerdo que, assim como em

Pogonophora, é inicialmente ligado ao protoceloma esquerdo, formando um

protomesoceloma e mesmo no indivíduo adulto essas duas cavidades continuam ligadas

por um canal (Hyman, 1955). Nesse caso, o mesoceloma esquerdo, bem como suas

extensões tentaculares, é modificado em um sistema hidrovascular que, nos grupos

basais, ainda é utilizado para alimentação ciliar. Nos Echinodermata de vida livre, o

sistema hidrovascular torna-se o principal sistema de locomoção. O mesoceloma direito

é pouco desenvolvido e geralmente torna-se associado ao hidrotubo do mesoceloma

esquerdo como o saco dorsal. (3) mesoceloma presente, mas com extensões

tentaculares ciliadas completamente ausentes – Em Enteropneusta, Tunicata,

Cephalochordata, Chaetognatha e Craniata o mesoceloma não forma projeções

tentaculares e, com exceção de Enteropneusta, encontra-se pouco desenvolvido ou

obliterado por estruturas cefálicas no adulto (Bone et al., 1991, Lacalli, 2008, Ruppert,

2005). Essa condição possivelmente representa uma perda secundária associada com o

desenvolvimento de um novo sistema de filtração de micropartículas alimentares nas

fendas faringeanas. Em Chaetognatha, por outro lado, não há sinais de um sistema de

fendas faringeanas e todos os membros desse grupo apresentam alimentação

macrofágica, por predação ativa. Inicialmente torna-se difícil afirmar se a ausência dos

tentáculos mesossomais em Chaetognatha e nos demais grupos citados são eventos

independentes. Contudo, a partir do cladograma apresentado na Fig. 1 é possível

35  

concluir que esse foi um fato único na história desses grupos, representado uma

sinapomorfia para Eupharyngotremata.

04. Projeção metassomal: (0) metassoma presente, mas sem formar um tagma

distinto do mesossoma – Pogonophora e Phoronida apresentam uma região

metassomal bem desenvolvida e com compartimentos celômicos distintos, mas

indiferenciada em relação ao mesossoma e sem nenhum tipo de projeção especializada

(Hyman, 1959; Nielsen, 2001). (1) metassoma formando um tagma distinto do

mesossoma, com uma projeção peduncular, geralmente utilizada para fixar o

organismo ao substrato – em Brachiopoda, Ectoprocta e Pterobranchia o metassoma

apresenta uma projeção peduncular especializada na fixação do organismo ao substrato.

Nos grupos coloniais (Ectoprocta e Pterobranchia), a projeção metassomal forma um

stolon que une fisicamente os membros da colônia e participa ativamente no transporte

de nutrientes entre eles. No gênero semi-colonial Cephalodiscus, essa ligação é perdida

e os animais vivem em agregados com a mesma estrutura do gênero basal

Rhabdopleura, mas sem contato físico direto entre os membros, com a projeção

peduncular agindo na fixação e movimentação dos zoóides dentro do tubo (Eaton, 1970;

Dilly, 1993). Em algumas espécies de Enteropneusta, os juvenis apresentam vestígios

dessa estrutura, que é perdida nos adultos (Hyman, 1959; Eaton, 1970; Nielsen, 2001).

É provável que Echinodermata tenha possuído alguma estrutura metassomal semelhante

ao pedúnculo de Pterobranchia (Jefferies, 1979), mas não há vestígios nas espécies

atuais ou informação suficiente na literatura sobre a ausência ou presença dessa

estrutura no grupo e esse caráter foi inicialmente codificado como desconhecido.

Porém, fazendo uma reanálise desse caráter a partir do cladograma da Fig. 1 é possível

inferir que essa estrutura realmente se encontrava presente nos primeiros

Echinodermatha e que sua perda trata-se de uma das muitas autapomorfia do grupo. (2)

tagma metassomal com uma projeção caudal em posição pós-anal – uma novidade

evolutiva que marca a história dos cordados é a projeção caudal pós-anal especializada

para locomoção ativa através de ação muscular, formada pelo tagma metassomal desses

animais. Tunicata apresenta essa estrutura somente na larva girinóide e a movimentação

é proporcionada pela ação de faixas musculares longitudinais ventro-laterais e dorso-

laterais. Entretanto, em Tunicata não há formação de blocos musculares segmentares e

as fibras musculares da parede corporal são lisas. Em Craniata e Cephalochordata a

nadadeira caudal encontra-se associada a blocos musculares segmentares que

36  

proporcionam uma propulsão mais eficiente a partir dessa estrutura. Somado a isso,

todas as fibras musculares são estriadas. Em Chaetognatha, essa estrutura é achatada

dorso-ventralmente e é utilizada para flotação mais que para propulsão, provavelmente

em correlação com o estilo de vida planctônico e o tamanho reduzido dos membros

desse grupo. O sistema propulsor caudal de Chaetognatha não está associado a blocos

musculares segmentares, mas todas as fibras musculares são transversalmente estriadas,

conforme encontrado também em Craniata e Cephalochordata.

05. Diferenciação prossomal: (0) prossoma com extensões tentaculares contendo

espaço celômico – a região prossomal de Pogonophora é bem desenvolvida, dotada de

uma coroa tentacular, uma vesícula cardíaca com pericárdio e órgão excretório. O

prossoma é posteriormente delimitado por um septo interno que o separa fisicamente do

mesossoma, de forma semelhante a que é encontrada em animais oligoméricos (Salvini-

Plawen, 2000). A assimetria do protoceloma também pode ser observada nesses

animais, onde o protoceloma direito forma o pericárdio e o protoceloma esquerdo é

elaborado com projeções tentaculares. Os tentáculos de Pogonophora são homólogos

aos tentáculos mesossomais de Phoronida e Deuterostomia, conforme descrito no tópico

referente ao caráter 8. (1) prossoma reduzido, formando uma pequena projeção

pontiaguda entre os tentáculos mesossomais e contendo espaço celômico – o

epistoma encontrado em Phoronida, Brachiopoda, Ectoprocta e o escudo cefálico de

Pterobranchia são claramente homólogos, possuindo uma organização estrutural,

funcional, uma origem embrionária, cavidades celômicas e órgãos internos

completamente correlacionados entre si (Nielsen, 2001). (2) prossoma formando um

pedúnculo usado para fixação ao substrato – em Crinoidea, o grupo mais basal

dentro da diversa linhagem Echinodermata, a região prossomal forma uma projeção

peduncular. Essa formação é possivelmente uma autapomorfia de Echinodermata, mas

homóloga a região prossomal de Pterobranchia e lofoforados. Protocelomas também

surgem de forma similar à dos outros deuterostômios, mas em Echinodermata, o

protoceloma direito quase sempre se degenera durante o desenvolvimento e o

protoceloma esquerdo (=axoceloma) é modificado no hidrotubo, associado ao

hidroceloma (Hyman, 1955; Brusca & Brusca, 2003). (3) Prossoma formando uma

probóscide escavadora bem desenvolvida – entre todos os grupos que possuem um

plano corporal tripartido, Enteropneusta é o que possui a região prossomal mais bem

desenvolvida e funcional. Neste grupo, o prossoma encontra-se modificado em uma

37  

probóscide escavadora contendo um amplo espaço celômico e que também age como

órgão locomotor (Hyman, 1959). Neste grupo, é possível ver com clareza a assimetria

do protoceloma ao longo do desenvolvimento. Neste caso, o protoceloma esquerdo se

torna a ampla cavidade celômica da probóscide escavadora do adulto, possuindo um

celomóporo associado a ela, e o protoceloma direito origina o pericárdio, menor em

relação à cavidade celômica e levemente deslocado para a direita (Nielsen, 2001;

Röttinger & Martindale, 2012). Essa conformação demonstrou-se uma via de regra entre

todos os animais enterocélicos, com exceção de Craniata e Chaetognatha. (4) prossoma

indiferenciado e com um celoma bastante reduzido ou obliterado por estruturas

cefálicas no adulto – ao contrário dos demais táxons analisados, Tunicata,

Cephalochordata e Craniata não possuem uma região prossomal bem definida. De fato,

a maior porção corporal nesses grupos é formada pelo metassoma e o que podemos

observar é uma região cefálica formada pela fusão dos tagmas prossomal e mesossomal

com cavidades celômicas praticamente anuladas pelo desenvolvimento das estruturas

cefálicas. Conforme discutido por Stach (2002), existem duas hipóteses de homologia

entre o prossoma de Deuterostomia e estruturas encontradas em Chordata. A hipótese

clássica e mais aceita, é que o protoceloma em Cephalochordata corresponde ao

divertículo de Hatschek, cujo lado esquerdo dá origem ao Hatschek’s pit e ao Hatschek

groove, e em Craniata essa estrutura corresponde a bolsa de Rathke que é o precursor da

adenohipófise nos juvenis de Craniata (MacBride, 1898; Goodrich, 1917; Franz, 1927;

Nielsen, 1995). A hipótese alternativa, apresentada por Stach (2002), propõe que o

protoceloma é homólogo ao nefrídio de Hatschek em Cephalochordata, mas não

apresentou um possível homólogo em Craniata. Segundo Stach (2008), uma estrutura

possivelmente homóloga pode ser encontrada também em Tunicata, correspondendo a

glândula neural a ao funil ciliado que se abre na região dorsal anterior da cesta

branquial. Assim como em Cephalochordata (Olsson, 1969; Gorbman et al., 1983;

Gorbman, 1995) vários hormônios encontrados na adenohipófise de Craniata estão

sendo demonstrados na glândula neural de Tunicata através de técnicas

himunocitológicas (Romanov, 2000). (5) prossoma ausente – Chaetognatha não

apresenta um protoceloma ou mesmo uma região prossomal em qualquer fase do seu

desenvolvimento. Nesse grupo, as bolsas do arquêntero formam apenas dois pares de

celomas completamente simétricos. Um par de metacelomas que contém as gônadas e

todo o material visceral, e um par de mesocelomas que dão origem aos músculos e

estruturas mesodérmicas da cabeça e que se encontram bastante reduzidos no adulto.

38  

Dessa forma, a cabeça de Chaetognatha é completamente mesossomal e o septo que

divide o celoma do tronco e da cauda é uma formação secundária e não uma partição

celômica verdadeira (Duvert & Salat, 1995; Kapp, 2000).

06. Segmentos corpóreos: (0) metaméricos – todo o corpo de Oweniida apresenta

segmentos teloblásticos repetidos ao longo de sua extensão, conforme o padrão

metamérico encontrado nos poliquetas de um modo geral (Rouse & Fauchald, 1997;

Rouse, 2001). (1) três primeiros segmentos tagmatizados e opistossoma metamérico

– em Pogonophora os segmentos metaméricos são restritos ao opistossoma, de forma

que os segmentos anteriores – proto, meso e metassoma – são tagmatizados e

apresentam especializações regionais, conforme encontrado também nos animais

oligoméricos. (2) oligoméricos com proto, meso e metassoma – em Phoronida,

Brachiopoda, Ectoprocta, Pterobranchia, Echinodermata e Enteropneusta o plano

corporal é completamente tripartido e oligomérico, com uma probóscide bem

delimitada, uma região mesossomal contendo tentáculos (com exceção de

Enteropneusta) e um metassoma contendo as gônadas e vísceras. (3) oligoméricos com

apenas dois segmentos tagmatizados – em Tunicata, Cephalochordata, Craniata e

Chaetognatha não é possível observar o padrão arquimérico ancestral de Deuterostomia

e nesses grupos há apenas dois segmentos tagmatizados, uma cabeça bem desenvolvida,

formada pela fusão e redução de estruturas prossomais e mesossomais e um corpo

metassomal, que em Craniata e Cephalochordata é subdividido pelas estruturas

segmentares desenvolvidas a partir dos somitos mesodérmicos (Bone et al., 1991, Stach,

2008; Lacalli, 2008).

07. Padrão de clivagem: (0) espiral – Oweniidae e Pogonophora, embora ainda existam

algumas discordâncias quanto ao estado desse caráter em Pogonophora (ver Gureeva,

1979; Gureeva & Ivanov, 1986; Ivanov, 1988, 1994), apresentam um padrão de

clivagem tipicamente espiral, assim como é observado em poliquetas e protostômios de

um modo geral (Rocha et al., 2006). (1) radial – Phoronida, Brachiopoda, Ectoprocta,

Pterobranchia, Echinodermata, Enteropneusta Tunicata, Cephalochordata, Craniata e

Chaetognatha apresentam um padrão de clivagem tipicamente radial. Uma regra geral

entre os deuterostômios é que a primeira clivagem seja mediana, existindo um grau de

determinação entre os vários grupos, mas cada célula do estágio de duas células é

geralmente apta a se desenvolver em um embrião completo (Bone et al., 1991; Nielsen,

2001). Analisando o cladograma obtido nesta análise, é possível afirmar que a clivagem

39  

radial encontrada nesses grupos é diferente da encontrada em cnidários e ctenóforos,

constituindo uma novidade evolutiva e uma sinapomorfia para Radialia, corroborando a

proposta de Ax (1989). Nesta análise, os caracteres foram lançados na matriz como não-

ordenados e a distribuição desses caracteres na topologia da árvore mais parcimoniosa

apontou a clivagem radial observada em Radialia como uma condição derivada da

clivagem espiral dos protostômios. Um cenário congruente com a hipótese de parafilía

de Protostomia, corroborada também por outros caracteres, como o surgimento da

enterocelia em Pogonophora, juntamente com as assimetrias e aparatos tentaculares

associados ao proto e mesocelomas e ao próprio sistema nervoso intraepitelial, não

originado a partir do tufo apical da larva, ambos sendo características marcantes da

linhagem Deuterostomia. A questão é que, mesmo entre os protostômios, a clivagem

espiral apresenta intensa variação de um grupo para o outro (Shimotori & Goto, 2001).

Entre os crustáceos, por exemplo, é possível perceber claramente um padrão de

clivagem muito diferente do padrão espiral clássico (Alwes & Scholtz, 2004;

Gerberding & Patel, 2004). A partir deste cenário, é fácil hipotetizar um desses grupos

que apresentam um padrão de clivagem aberrante em relação ao padrão espiral se

modificando ao ponto de chegar a um estado semelhante ao padrão ancestral encontrado

em cnidários e ctenóforos, um típico caso de reversão.

08. Plano de simetria: (0) perfeitamente bilateral – o plano de simetria original de

Bilateria é virtualmente perfeito, sem assimetrias significantes entre os indivíduos, de

forma que entre os grupos estudados nesta análise, apenas Oweniida mantém esse

padrão ancestral (Rouse & Fauchald, 1997; Rouse, 2001). (1) bilateral, com

assimetrias causadas por maior desenvolvimento de estruturas no lado esquerdo

do corpo – entre as tendências assimétricas de Enterocoela, incluindo Pogonophora, a

mais notável é a do protoceloma. Em todos os grupos que possuem essa estrutura, o

protoceloma direito é sempre modificado em um pericárdio nos grupos que possuem

uma vesícula cardíaca prossomal ou é suprimido durante o desenvolvimento (Salvini-

Plawen, 2000). Em Pogonophora, de acordo com Salvini-Plawen (2000), os tentáculos

providos de um lúmen celômico são formados a partir do ainda não dividido

protomesoceloma esquerdo, uma condição conhecida para muitos Echinodermata. Com

a posterior separação de proto e mesocelomas a coroa tentacular torna-se associada

somente ao protoceloma esquerdo e o protoceloma direito forma o pericárdio. Contudo,

ambos os aparatos tentaculares de Pogonophora e Deuterostomia possivelmente podem

40  

ser considerados homólogos. Pterobranchia e Enteropneusta também seguem a

tendência de assimetria dos protocelomas, incluindo a assimetria do celomóporo

prossomal (Salvini-Plawen, 1998). Em Pterobranchia, o protoceloma esquerdo forma a

cavidade celômica do escudo cefálico e o saco pericárdico é formado por uma massa de

células mesenquimais que se forma junto à cavidade principal (Lester 1988) e que pode

ser interpretada como uma cavidade protocelômica independente (Nielsen, 2001),

correspondente ao protoceloma direito. Em Cephalochordata, além das assimetrias da

boca e fendas faringeanas (Lacalli, 2008; Stach, 2008) comumente mencionadas, a

região anterior também segue a tendência assimétrica de Enterocoela. Segundo Stach

(2002), parte do divertículo de Hatschek esquerdo se integra à epiderme do lado

esquerdo, anterior à abertura bucal como o preoral pit (Hatschek, 1881; Conklin, 1932;

Stach, 2000). Posteriormente, o lado esquerdo do primeiro segmento da série de bolsas

mesodérmicas anteriores se alonga, resultando em uma mudança de posição em relação

ao preoral pit. Este segmento (lado esquerdo somente) forma o nefrídio de Hatschek,

que constitui o primeiro sistema excretor funcional em Cephalochordata (Ruppert,

1996; Stach, 1998). (3) ausência secundária de assimetrias, simetria bilateral

virtualmente perfeita – Entre os grupos de Deuterostomia, apenas Craniata e

Chaetognatha possuem uma simetria bilateral plenamente estabelecida (Bone et al.,

1991; Bieri & Thuessen, 1990; Christoffersen & Araújo-de-Almeida, 1994) e não

seguem as tendências assimétricas do proto e mesoceloma. Por outro lado, essa simetria

bilateral perfeita é derivada em relação ao padrão assimétrico de Deuterostomia e não

representa o padrão ancestral encontrado em Oweniida, conforme observado no

cladograma da Fig. 1.

09. Origem da boca: (0) blastóporo – em Oweniida e Pogonophora, o blastóporo fica

em uma posição ventral em relação ao corpo do animal, retendo o padrão protostômio

(Salvini-Plawen, 1980; 1998). Em Phoronida, o blastóporo permanece aberto e se torna

a boca do indivíduo adulto na maioria das espécies (Nielsen, 2001), condição que

coloca o grupo em uma posição externa, mas proximamente relacionada a

Deuterostomia. (1) estomodeu – em Deuterostomia o blastóporo se fecha durante o

desenvolvimento e a boca é formada a partir de uma invaginação secundária da

ectoderme na região oposta ao blastóporo (Hyman, 1959; Bone et al., 1991).

10. Metamorfose: (0) larva primária ciliada sofre metamorfose e origina o indivíduo

adulto – uma regra entre os invertebrados marinhos é a presença de um estágio larval

41  

planctônico que se move e se alimenta através da ação de bandas ciliares. Após o

período de existência larval, o indivíduo sofre uma metamorfose drástica com

remodelação profunda de tecidos e atinge o estágio adulto. Este estado pode ser

observado em todos os táxons do grupo externo e em todos os deuterostômios não

cordados. (1) larva primária ciliada ausente, larva girinóide se fixa, sofre

metamorfose e origina um adulto séssil – uma das sinapomorfias de Chordata é a

ausência secundária da larva primária ciliada. Em Tunicata há o surgimento de uma

nova fase larval girinóide que se fixa após um breve período de existência planctônica e

sofre uma metamorfose verdadeira, transformando-se em um adulto séssil, com uma

morfologia completamente modificada e adaptada à filtração faringeana. (2) ausência

de qualquer fase larval e metamorfose, juvenis são miniaturas dos adultos livre-

natantes – entre os cordados, somente Tunicata possui uma metamorfose verdadeira,

onde todos os tecidos larvais são drasticamente remodelados no animal adulto. Os

estágios juvenis de Craniata e Cephalochordata, comumente chamados de larvas, são

fundamentalmente miniaturas dos indivíduos adultos que, após a eclosão, possuem um

breve período de desenvolvimento pós-embrionário. Em Cephalochordata, podemos

observar um juvenil marcadamente assimétrico, principalmente em relação às estruturas

cefálicas (boca e fendas faringeanas) que se transforma em um adulto relativamente

simétrico ao término do desenvolvimento (Lacalli, 2008). A larva amocoetes das

lampréias não apresenta qualquer diferença significativa em relação aos adultos. Em

Chaetognatha, também podemos observar um desenvolvimento direto, sem a

participação de qualquer fase larval distinta ou metamorfose (Rieger et al., 2011), de

forma que um juvenil completamente simétrico apenas apresenta um breve período de

desenvolvimento pós-embrionário, de forma semelhante ao que acontece em Craniata

(Paris et al., 2008).

11. Larva primária ciliada: (0) tipo trocófora – Salvini-Plawen (2000) afirma que

embora apresente muitas características das larvas trocoforais dos poliquetas, as larvas

de Perviata e Vestimentifera são mais similares às larvas de Enteropneusta que a um

trocóforo verdadeiro e, ainda, o tufo apical é perdido nas larvas de Pogonophora, como

ocorre nas larvas de Deuterostomia (Salvini-Plawen, 1980). A larva de Owenia

fusiformis, embora apresente caracteres típicos de um trocóforo, também apresenta

vários caracteres encontrados em larvas de deuterostômios, principalmente em relação

aos nefrídios e estruturas ocelares (Wilson, 1932; Smith et al., 1987). As larvas de

42  

Phoronida, Ectoprocta e Brachiopoda também são fundamentalmente trocóforos.

Porém, com uma característica típica dos deuterostômios, um padrão ascendente de

coleta de partículas alimentares. A larva de Pterobranchia, embora esteja presente em

poucas espécies, é estruturalmente muito semelhante à larva actinotroca de Phoronida,

apresentando uma arquitetura corporal muito simples (Hyman, 1959). (1) tipo

diplêurula (tornaria) – uma larva do tipo diplêurula é encontrada apenas em

Echinodermata e Enteropneusta, com estrutura fundamentalmente similar à dos

trocóforos, porém, com faixas ciliares e desenvolvimento característicos, representando

novidades evolutivas exclusivas dos grupos que as possuem. (2) ausência total de uma

larva primária ciliada – Tunicata, Cephalochordata, Craniata e Chaetognatha não

possuem nenhum vestígio de uma larva primária ciliada, de forma que esse semaforonte

encontra-se ausente nesses grupos (Nielsen, 2001).

12. Endóstilo: (0) complexo branquial contendo uma faixa epibranquial dorsal

secretora de muco e compostos de iodina – a região dorsal da faringe de

hemicordados é histologicamente bastante semelhante ao endóstilo dos cordados

(Ruppert et al., 1999). De um modo geral, há uma forte evidência de homologia entre a

estrutura encontrada em Enteropneusta e um endóstilo verdadeiro encontrado nos

cordados, com base na morfologia das duas estruturas (Pardos & Benito, 1987; Ruppert

et al., 1999; Ruppert, 2005; Rychel et al., 2006). Isto é corroborado por trabalhos de

expressão gênica do gene pax1/9, que também suportam a homologia entre o complexo

branquial de Enteropneusta e Chordata (Ogasawara et al., 1999). Embora o principal

meio de obtenção de alimento desses animais seja através dos mecanismos ciliares da

probóscide (Hyman, 1959; Nielsen, 2001), a filtração faringeana também ocorre

facultativamente (Ruppert, 2005), como foi observado por Burdon-Jones (1962) e

Cameron (2002) para Balanoglossus e Harrimania, respectivamente, e também deve ter

alguma importância para o grupo (Nielsen, 2001). Segundo Ruppert (2005), o padrão

geral de transporte de partículas na faringe de Enteropneusta é similar ao dos

protocordados, mas invertido. A hipótese de homologia entre essas duas estruturas é

reforçada pela confirmação de que a faixa epibranquial dorsal de Enteropneusta, assim

como o endóstilo dos cordados, consiste de zonas bilaterais de células secretoras

especializadas (Ruppert et al. 1999), e que compostos de iodina são secretados na

faringe desses animais, conforme análise feita por Ruppert (2005). (1) órgão muco-

ciliado endostilar, com faixas perifaringeanas dentro da faringe – um complexo

43  

branquial com um endóstilo ventral verdadeiro, produzindo uma rede contínua de muco

e com faixas perifaringeanas ciliadas é encontrada apenas em Tunicata,

Cephalochordata e Craniata. Nesses animais, o endóstilo é uma fenda glandular ciliada

na linha ventral mediana da faringe (Olsson, 1963; Jorgensen, 1966; Fiala-Médioni,

1978a, b; Mallat, 1979, 1981; Riisgård & Svane, 1999). (2) endóstilo secundariamente

ausente – até o momento, nenhuma estrutura em Chaetognatha foi identificada como

um possível homólogo do endóstilo. Nesta análise, outros caracteres suportam o

posicionamento de Chaetognatha entre os grupos cordados, o que nos levou a interpretar

a ausência do endóstilo no grupo como uma perda secundária ou uma modificação tão

drástica na forma e/ou função do caráter que impediria sua identificação. Além disso,

Chaetognatha possui uma série de estruturas secretoras de muco na região faringeana

cuja morfologia e fisiologia são pouco conhecidas (Hyman, 1959). Aliás, o sucesso do

grupo enquanto predadores planctônicos se deve, em parte, a capacidade de engolir

grandes presas inteiras em um curto espaço de tempo (Alvariño, 1965; Bone et al.,

1991). Algo que só é possível pela grande quantidade de muco produzido na faringe,

que permite que a presa deslize facilmente através do tubo digestivo do animal. Este é

um ponto fundamental a ser estudado em trabalhos futuros, a fim de investigar mais

profundamente a relação entre Chaetognatha e Deuterostomia.

13. Notocorda: (0) região dorsal mediana do arquêntero indiferenciada – em todos

os táxons não cordados, o arquêntero se desenvolve normalmente e não há diferenciação

de nenhuma estrutura mesodérmica além do proto, meso e metacelomas. (1) região

dorsal mediana do arquêntero evagina-se e se diferencia em uma nova faixa

mesodérmica metassomal que origina a notocorda, presente apenas na região

caudal – a notocorda é um bastão que serve como elemento rígido central, permitindo a

manutenção do tamanho corporal e dos movimentos executados durante a locomoção

ondulatória. Em todos os táxons que possuem essa estrutura, ela é derivada da parede

dorsal mediana do arquêntero (apenas rudimentos do arquêntero em Tunicata) e

possuem um papel fundamental na indução da crista neural e dos somitos mesodérmicos

em Craniata e Cephalochordata. Em Tunicata a notocorda está presente desde a parte

posterior da cauda até o tronco (Hausen & Riebesell, 1991; Stach, 2000; Munro &

Odell, 2002; Ruppert, 2005). (2) notocorda se estende além da região caudal – em

Cephalochordata a notocorda se estende anteriormente até a região rostral e em Craniata

ela se estende anteriormente até a vesícula cerebral (Stach, 2008). (3) notocorda

44  

secundariamente ausente – não foi identificada em Chaetognatha qualquer estrutura

possivelmente homóloga à notocorda. Assim como no caso do endóstilo, a ausência da

notocorda no grupo e de todo o aparato locomotor ligado a ela foi interpretada, a partir

dos resultados obtidos, como uma ausência secundária ou uma modificação profunda

nesta estrutura, que não permitiu a sua identificação.

14. Crista neural: (0) ectoderme dorsal mediana indiferenciada – em todos os grupos

não cordados, a ectoderme dorsal não se diferencia e não há formação de uma crista

neural. (1) uma faixa dorsal mediana da ectoderme se diferencia em um tecido

nervoso especializado – em Tunicata, Cephalochordata e Craniata, um novo tecido

nervoso exclusivo desses animais é formado a partir da ectoderme dorsal, sob influência

indutora da notocorda e dá origem a vários órgãos sensoriais complexos encontrados

nesses grupos (Keller, 1975, 1976; Nicol & Meinertzhagen, 1988a, b; Hirakow &

Kajita, 1994; Stach, 2000). (2) crista neural secundariamente ausente – em

Chaetognatha, a crista neural não é formada. Neste caso, consideramos também uma

perda secundária dessa estrutura. No entanto, isso pode estar relacionado com a

ausência da notocorda. É conhecido que, em nível de expressão gênica, a notocorda tem

um papel fundamental como indutor na formação da crista neural, dos somitos

mesodérmicos e de muitas estruturas que definem a linha dorsal mediana em Craniata e

Chepalochordata (Satoh et al., 2012). Assim, quando consideramos a perda secundária

da notocorda no grupo, temos que considerar também a perda do estímulo indutor para

formação tanto dos somitos segmentares quanto da crista neural que, consequentemente,

não serão formados. Dessa forma, para fins de análise, consideramos 3 perdas

secundárias, mas para fins de compreensão histórica desse processo podemos considerar

apenas uma perda secundária (da notocorda) que anula a formação de dois outros

caracteres (somitos segmentares e crista neural).

15. Fendas faringeanas: (0) faringe sem poros – em Phoronida, Brachiopoda,

Ectoprocta e no grupo externo a faringe se desenvolve sem a formação de qualquer tipo

de poro ou fenda e não há comunicação entre o interior da faringe e o meio externo.

Nesses grupos, a alimentação é feita com a utilização de tentáculos ciliados e as trocas

gasosas são realizadas através dos tentáculos lofoforais ou por difusão pela superfície

corporal (Nielsen, 2001; Brusca & Brusca, 2003). (1) um par de fendas faringeanas –

Pterobranchia possui apenas um par de fendas faringeanas, que é bem desenvolvida no

gênero Cephalodiscus, mas não chega a formar uma abertura completa no gênero

45  

primitivo Rhabdopleura, mas apenas uma profunda ranhura na posição em que se

encontra a mesma estrutura no outro gênero (Hyman, 1959). A maioria dos cientistas

concorda que a fenda faringeana simples encontrada em Pterobranchia é homóloga ao

complexo branquial faringiano de Enteropneusta e Chordata e que, possivelmente, uma

estrutura similar estava presente em Echinodermata, como já foi observado em fósseis

do grupo (Gilmour, 1978; Jefferies, 1986; Benito & Fernando, 1997; Dominguez

Alonso & Jefferies, 2001; Nielsen, 2001; Cameron, 2002; Dominguez et al., 2002). (2)

fendas faringeanas múltiplas – todos os cordados possuem um complexo branquial

com fendas faringeanas múltiplas (Ruppert, 1997b) e há um forte indício que a estrutura

presente em Enteropneusta é homóloga ao complexo branquial de Chordata, inclusive

com função endostilar (Pardos & Benito, 1987; Ruppert, et al., 1999; Rychel et al.,

2006). A evolução de um sistema de fendas faringeanas em Enteropneusta + Chordata

permitiu o surgimento da alimentação muco-ciliar através da filtração de partículas na

faringe desses animais e da posterior elaboração de um sistema respiratório

exclusivamente branquial em Craniata. (3) fendas faringeanas secundariamente

ausentes – a faringe em Chaetognatha não possui nenhuma comunicação com o meio

externo além da boca (Kapp, 2000) e como foi dito anteriormente, esta região corporal

de Chaetognatha é pouco conhecida, o que torna difícil formular uma hipótese para a

ausência dessa estrutura.

16. Sistema lateral de receptores mecânicos: (0) sistema lateral de órgãos ciliares

sensoriais – Chaetognatha apresenta receptores mecânicos de vibração ao longo de toda

a superfície lateral do corpo, que são utilizados para detectar presas e potenciais riscos

para o animal (Bone et al., 1991). Segundo Horridge & Boulton (1967), cada órgão

pode emergir diretamente da epiderme, mas em muitos grupos, eles são projetados a

partir do fundo de poros epidérmicos. Essas estruturas encontram-se intimamente

associadas ao plexo nervoso subepidérmico, e as informações sobre como ocorrem as

sinapses nesses órgãos são escassas. A morfologia do órgão é extremamente semelhante

a dos órgãos neuromastos encontrados nos vertebrados, sendo constituído de um cílio

apical envolto por uma coroa de microvilos e toda a estrutura fica sobre um conjunto de

células que formam uma estrutura triangular, semelhante à encontrada na base do órgão

neuromasto (Feigenbaum, 1978). Reisinger (1969) e Welsch & Storch (1983b)

demonstraram que, assim como os órgãos neuromastos de Craniata, os receptores

ciliados de Chaetognatha são células sensoriais secundárias, transmitindo sinapses na

46  

sua base com axônios centrais, uma condição atípica para invertebrados, mas conhecida

para Tunicata. Contudo, os receptores encontrados em Chaetognatha não possuem uma

cúpula de muco como é encontrado em Craniata, o que não invalida a possibilidade de

homologia entre as duas estruturas. Burighel et al., (2003) também propuseram uma

hipótese de homologia entre os órgãos neuromastos de Craniata e células dos tentáculos

orais de uma espécie de Tunicata (Botryllus schlosseri), cujas células apontadas pelos

autores também não possuem uma cúpula mucosa, mas assemelham-se estruturalmente

às células de Craniata. (1) sistema lateral órgãos ciliares sensoriais localizados em

poros especializados – os órgãos neuromastos que formam o sistema acustico-lateralis

de Craniata são compostos basicamente por um cílio apical rodeado por microvilos,

sendo que esse conjunto fica inserido dentro de uma cúpula de muco e, assim como o

órgão de Chaetognatha, é capaz de detectar vibrações na água sendo um dos principais

responsáveis pelo sucesso de Craniata como predadores nectônicos ativos, capazes de

predar animais vivos na coluna d’água. A linha lateral dos peixes recebe contribuições

de células da crista neural que migram para a região lateral desses animais, o que

também não invalida a hipótese de homologia com o órgão de Chaetognatha pela

ausência de uma crista neural e prova disto é a constante proposição de homólogos dos

órgãos neuromastos em Tunicata e Cephalochordata (e.g., Bone & Ryan, 1978; Bone &

Best, 1978; Baatrup, 1981; Stokes & Holland, 1995; Lacalli & Hou, 1999; Burighel et

al., 2003). Apesar desses grupos também possuírem uma crista neural, a presença de

células migratórias nesse tecido nervoso é exclusividade de Craniata, não ocorrendo nos

demais grupos (Ruppert, 2005; Stach, 2008).

17. Tipo de fotorreceptores: (0) rabdoméricos – os fotorreceptores encontrados ao

longo da superfície corporal de Oweniida são rabdoméricos, assim como é observado na

maioria dos poliquetas (Fauchald & Rouse, 1997). (1) ausência de fotorreceptores –

os adultos de Pogonophora, Phoronida, Brachiopoda, Ectoprocta e Pterobranchia não

possuem nenhum tipo de fotorreceptor conhecido, um fato relacionado ao sistema

nervoso e órgãos sensoriais fracamente desenvolvidos nesses grupos (Hyman, 1959;

Nielsen, 2001). (2) ciliados – Echinodermata, Enteropneusta, Chaetognatha e Chordata

possuem fotorreceptores ciliados tipicamente encontrados em Deuterostomia, mas

apenas em Chaetognatha e Craniata há a presença de olhos pareados na região cefálica.

Em Echinodermata e Enteropneusta existem apenas manchas ocelares distribuídos pelo

corpo, Cephalochordata possui células fotossensoriais unicelulares em forma de taça ao

47  

longo de todo o cordão nervoso e a larva girinóide de Tunicata possui um ocelo

mediano composto, também em forma de taça na região frontal.

18. Forma e disposição do sistema nervoso central: a princípio, o sistema nervoso em

Deuterostomia parece pouco informativo filogeneticamente. As variações

organizacionais são grandes entre os grupos e, a primeira vista, parece complicado

delinear uma série de transformação e entender como esse caráter foi se modificando ao

longo de todo o processo. Nesse grupo, a conformação do sistema nervoso varia

intensamente ao longo dos diferentes níveis de generalidade, formando três padrões

distintos, algo que parece estar relacionado com a transição de um modo de vida séssil,

encontrado nos grupos basais, para um modo de vida livre-natante e ativo, encontrado

nos grupos mais derivados. Em muitos grupos como Chaetognatha, Pterobranchia e

Enteropneusta, a forma e a disposição do sistema nervoso parecem completamente

autapomórficos e nos grupos mais basais ele é completamente desorganizado. Contudo,

muitas características se mantém estáveis e algumas generalizações podem ser feitas a

partir desse caráter, sendo que, para alguns grupos, um determinado estado desse caráter

pode representar uma sinapomorfia chave. (0) cordão nervoso ventral intraepitelial –

Segundo Salvini-Plawen (2000), Pogonophora tipicamente possui um sistema nervoso

intraepitelial, característico de Epineuralia, onde o cordão nervoso ventro-longitudinal

encontrado nesses animais corresponde ao cordão nervoso ventral encontrado em

Pterobranchia e Enteropneusta. Ainda segundo o autor, assim como Pogonophora e

Epineuralia, Oweniida também apresenta uma concentração nervosa ventral de origem

intraepitelial. Nestes grupos, o sistema nervoso intraepitelial não possui um gânglio

cerebral verdadeiro ou qualquer outro gânglio, de forma similar a Pterobranchia ou

Phoronida e não há participação do tufo apical da larva na formação do sistema nervoso

(M’Intosh, 1917; Livanov & Porfireva, 1967; Bubko & Minichev, 1972; Lagutenko,

1985). O sistema nervoso epineural é considerado uma característica única de

Tentaculata + Deuterostomia (Salvini-Plawen, 1982, 1986, 1998; Lacalli, 1990, 1994),

embora ele seja tipicamente encontrado em Oweniida e Pogonophora. (1) sistema

nervoso central pouco organizado – em correspondência com um modo de vida séssil

e pouco ativo, Phoronida, Ectoprocta, Brachiopoda e Echinodermata possuem um

sistema nervoso muito pouco organizado e amplamente difuso. Phoronida possui uma

concentração intraepitelial de células nervosas na pequena área dorsal entre a boca e o

ânus, Brachiopoda tem concentrações nervosas acima e abaixo do esôfago, Ectoptocta e

48  

Echinodermata possuem anéis em volta da boca e cordões nervosos radiais que

acompanham a simetria do corpo (Nielsen, 2001). (2) pequeno cordão nervoso dorsal,

mesossomal, possuindo conectivos laterais ligados a um cordão nervoso ventral que

se estende pelo metassoma – Pterobranchia e Enteropneusta possuem um sistema

nervoso mais elaborado, porém, fracamente desenvolvido assim como nos demais

deuterostômios não cordados. O sistema nervoso central de Pterobranchia compreende

um engrossamento nervoso localizado no lado dorsal do mesossoma, entre o lofóforo e

o ânus e um par de conectivos em volta do esôfago, para um cordão ventral mediano

que se estende ao longo do metassoma. O sistema nervoso de Enteropneusta é similar ao

de Pterobranchia em estrutura, porém mais complexo, com um cordão nervoso dorsal

oco, invaginado a partir do epitélio dorsal no mesossoma (collar cord) e um cordão

nervoso ventral mediano que se estende a partir do collar cord até o ânus, com vários

cordões laterais na região branquial que se ligam ao cordão nervoso dorsal (Salvini-

Plawen, 2000; Nilsen, 2001). (3) Cordão nervoso dorsal oco, estendendo-se

posteriormente até o final da região caudal – em Tunicata, Cephalochordata e

Craniata o cordão nervoso é uma estrutura oca, formada a partir da invaginação de uma

faixa dorsal de tecido epitelial, que forma um canal ciliado contendo fluidos, em um

processo conhecido como neurulação (Stach, 2008). O canal neural é contínuo com o

arquêntero na região posterior, formando um canal neurentérico que é obliterado

durante a ontogenia de todos os cordados (Salvini-Plawen, 1998). (4) gânglio cerebral

dorsal, conectivos laterais circunfaringeanos e um gânglio nervoso ventral

localizado no metassoma – o sistema nervoso de Chaetognatha não sugere um

relacionamento próximo nem com deuterostômios nem com protostômios, mas sim um

conjunto de muitas características apomórficas únicas do grupo (Rieger et al., 2011).

Ele consiste de seis gânglios na cabeça e um grande gânglio ventral no tronco. De fato o

sistema nervoso do grupo não é totalmente ventral, como é usualmente colocado, mas

assim como ocorre para Pterobranchia e Enteropneusta, uma parte de suas estruturas é

dorsal e outra parte é ventral, sendo que ambas as partes encontram-se ligadas por

conectivos laterais. O gânglio cerebral dorsal é ligado por conectivos ao gânglio ventral

e a dois gânglios vestibulares em cada lado do esôfago, um pequeno conectivo liga cada

gânglio vestibular a um pequeno gânglio esofagal e um segundo conectivo liga os dois

gânglios vestibulares posteriormente, fechando um circulo entre essas estruturas. No

meio deste conectivo está ligado o pequeno gânglio subesofagal (Bone & Goto, 1991).

Também, um sistema nervoso central ganglionar, tido como tipicamente gastroneural,

49  

como o observado em Chaetognatha, pode ser visto em tunicados sorberáceos (Monniot

et al., 1975). Obviamente ainda não há evidências suficientes para tal afirmação, mas

analisando o problema a partir de nossos resultados, fica em suspensão a ideia de que,

na ausência da notocorda como estímulo indutor do tubo neural dorsal (como é

observado em Chaetognatha) o sistema nervoso volta a se organizar de forma similar ao

encontrado em Pterobranchia e Hemichordata, que se encontra em uma condição basal

em relação a Chordata, começando a se organizar a partir do padrão encontrado nos

grupos lofoforados.

19. Forma do trato digestivo: (0) trato digestivo reto, com boca e ânus terminais – é a

condição tipicamente encontrada em Oweniida e nos poliquetas de um modo geral. Os

adultos de Pogonophora não possuem um intestino (Fauchald & Rouse, 1997). (1) em

forma de U, com ânus localizado próximo a boca – um intestino em forma de U é

comumente encontrado nos deuterostômios basais, sendo uma sinapomorfia para

Radialia, em correlação com o modo de vida séssil e/ou tubícola dos indivíduos desse

grupo. Essa conformação do intestino é uma característica dos adultos, enquanto as

larvas possuem um intestino linear. Durante o desenvolvimento, a região posterior da

larva se alonga e se dobra sobre sua face dorsal, promovendo um dobramento do

intestino e de todo o corpo do animal, de forma que a região dorsal do adulto

compreende apenas a pequena região entre a boca e o ânus, e o restante do corpo

corresponde a região ventral da larva. Esse estado de caráter pode ser encontrado em

Phoronida, Brachiopoda, Ectoprocta, Pterobranchia e Echinodermata (Hyman, 1955,

1959). (2) linear, indo de uma boca anterior para um ânus dorsalmente localizado

– em Enteropneusta, o intestino é linear, mas com vestígios da organização em forma de

U encontrada nos grupos basais. Em juvenis de muitas espécies desse grupo o intestino

se estende até a região terminal do indivíduo e o ânus se abre dorsalmente. Neste caso

há a presença de uma pequena projeção metassomal, homóloga ao talo de Pterobranchia

(Christoffersen & Araújo-de-Almeida, 1994), na região imediatamente posterior a

abertura anal, de forma que essa projeção degenera no desenvolvimento para a fase

adulta e os indivíduos assumem a aparência clássica dos membros do grupo (Burdon-

Jones, 1952; Hyman, 1959). (3) linear, indo de uma boca anterior para um ânus

posterior, ventralmente localizado e rente a uma projeção caudal pós-anal – em

Tunicata, Cephalochordata, Craniata e Chaetognatha, o intestino é linear e o ânus se

abre ventralmente, sendo que esta também é uma sinapomorfia para Chordata. Nesses

50  

grupos há o desenvolvimento de uma projeção caudal com função locomotora

imediatamente após a abertura anal e essa estrutura possui importante papel na

formação do plano corporal de Chordata e no estabelecimento de um comportamento

natatório ativo em Craniata (Satoh et al., 2012).

20. Peristaltismo: (0) alimento é deslocado através do tubo digestivo por uma

combinação de ação ciliar e contrações rítmicas – em Oweniida há ocorrência de

contrações peristálticas combinadas com o batimento ciliar no deslocamento alimentar

pelo tubo digestivo e o tipo de alimentação dos membros do grupo não exige grandes

esforços no sentido de deslocar a massa alimentar. Os estágios adultos de Pogonophora

não possuem um intestino desenvolvido e torna-se difícil determinar o estado desse

caráter para o grupo, de forma que ele foi considerado como inaplicável. (1) alimento é

deslocado através do tubo digestivo por ação ciliar – de um modo geral dentro de

Radialia, a massa alimentar é deslocada predominantemente por ação do batimento de

cílios intestinais e isso pode ser observado em todos os grupos lofoforados, em

Pterobranchia, Echinodermata, Enteropneusta, Tunicata e Cephalochordata. Os grupos

que apresentam esse estado de caráter são animais que se alimentam por meio de coleta

de partículas suspensas, com uso de tentáculos lofoforais ou por filtração faringeana, de

forma que o intestino desses animais é pobremente muscularizado e as partículas

capturadas geralmente são pequenas o suficiente para que não sejam exigidos grandes

esforços em seu deslocamento. Relatos esporádicos de peristaltismo são feitos para

alguns dos grupos mencionados acima, mas sem grande importância para a biologia

alimentar dos grupos (Brusca & Brusca, 2003). (2) alimento é deslocado através do

tubo digestivo por contrações rítmicas da musculatura intestinal – em

Chaetognatha, todo o epitélio intestinal é coberto por uma camada muscular. Na região

anterior podem ser encontradas fibras transversalmente estriadas em abundância,

enquanto na região intestinal estritamente endodérmica elas são raras, todo o intestino

sendo envolto por uma camada de células musculares lisas (Burfield, 1927; Bone &

Duvert, 1991; Duvert & Salat, 1995). Segundo os autores citados anteriormente,

movimentos peristálticos efetivamente relacionados à camada muscular intestinal foram

repetidamente reportados por inúmeros outros autores. Cílios são comumente

observados ao longo do epitélio intestinal desses animais, porém, sua participação na

movimentação de partículas alimentares é praticamente nula, principalmente devido ao

fato do lúmen intestinal ser usualmente colapsado pela alta pressão hidrostática imposta

51  

pela estrutura corporal (Duvert & Salat, 1995). Também podemos observar esse mesmo

estado de caráter em Craniata, de forma que ele ocorre somente nesses dois grupos. Um

intestino capaz de mover grandes massas alimentares é obviamente um dos fatores que

permitiram a existência de uma alimentação macrofágica e de um comportamento

predatório em Craniata e Chaetognatha.

21. Captura de partículas alimentares: esse caráter foi amplamente criticado pelos

colegas que revisaram o trabalho inicialmente. O argumento usado por todos é que não

haveria uma relação evolutiva entre os estados de caráter descritos abaixo, ou seja, eles

não seriam homólogos. Contudo, quando comparamos a utilização de tentáculos

mesossomais e fendas farigenanas na captura de partículas alimentares estamos

comparando todo um complexo de estruturas morfológicas que se modificaram

conjuntamente ao longo do processo evolutivo do grupo e essas estruturas, responsáveis

pela expressão do comportamento alimentar de cada táxon, são filogeneticamente

relacionadas. Além disso, retirando esse caráter da análise não observamos nenhuma

modificação na topologia da árvore mais parcimoniosa obtida. Isso reforça a hipótese de

homologia entre esses diferentes estados de caráter propostos e nos encorajou a mantê-

lo na análise final, tendo em vista que o mesmo não influenciaria na análise dos demais

caracteres. (0) micropartículas são capturadas com a utilização dos tentáculos da

coroa tentacular – em Oweniida e Pogonophora os tentáculos da coroa tentacular são

utilizados para captura de material suspenso, de forma semelhante à encontrada em

Pterobranchia e lofoforados. Os tentáculos de Pogonophora, apesar de serem uma

estrutura protocelômica nos adultos, são homólogos ao lofóforo de Radialia, conforme

discutido no tópico referente ao caráter 8. A homologia entre os tentáculos de Oweniida

e Pogonophora é mais difícil de afirmar, porém, a partir do cladograma da Fig. 1 e de

outras propostas filogenéticas que relacionam os dois grupos (Gardiner, 1978; Almeida

& Christoffersen, 2001; Almeida et al., 2003; Struck et al., 2007; Capa et al., 2011,

2012) é possível interpretar as duas estruturas como sendo homólogas. (1)

micropartículas são capturadas com a utilização dos tentáculos mesossomais – uma

modificação do caráter encontrado em Pogonophora pode ser observada em Phoronida,

Ectoprocta, Brachiopoda, Pterobranchia e Echinodermata. A transferência do aparato

tentacular do prossoma para o mesossoma e o estabelecimento do lofóforo no ancestral

desse grupo foi marcante na história dos deuterostômios e no estabelecimento deste

comportamento alimentar, que é um caráter sinapomórfico para Radialia e constitui a

52  

forma basal de captura de partículas alimentares neste grupo. Em Echinodermata o

sistema hidrovascular de Crinoidea, um derivado das extensões tentaculares do

mesoceloma esquerdo, ainda é utilizado ativamente para captura de partículas

alimentares nas fendas ambulacrais, que nos grupos mais derivados adquire outras

funções (Rocha et al., 2006). (2) micropartículas são capturadas com a utilização

das fendas faringeanas em um processo de filtração – o surgimento de fendas

faringeanas múltiplas e de um sistema muco-ciliar em Enteropneusta, juntamente com a

perda dos tentáculos lofoforais, permitiram a evolução de um novo tipo de estratégia

alimentar em Deuterostomia. A função inicial do complexo branquial, utilizado apenas

para trocas gasosas em Craniata e perdido em vertebrados mais derivados, foi a captura

de partículas alimentares por filtração (Stach 2008). Essa função já era desempenhada

em Enteropneusta, tendo em vista que a maioria das espécies desse grupo são filtradores

facultativos (Burdon-Jones, 1962) e passou a ser a principal forma de obtenção de

alimentos em Chordata, onde Tunicata e Cephalochordata evoluíram diferentes

estratégias de otimização do complexo branquial. (3) macropartículas são capturadas

por predação ativa com auxílio de estruturas rígidas na apreensão de presas – uma

combinação de aspectos sensoriais e estruturais comuns permitiu que Chaetognatha e

Craniata evoluíssem um comportamento de predação ativa. A presença nos dois grupos

de um sistema nervoso e órgãos sensoriais bem desenvolvidos e de um sistema lateral

de detecção de vibrações, bem como a presença de um sistema locomotor de alto

desempenho no meio pelágico, baseado em uma musculatura estriada de resposta rápida

e precisa, foram fundamentais para que esse comportamento tenha evoluído. A

combinação desses fatores fisiológicos e anatômicos comuns minimiza a possibilidade

de que esse caráter tenha evoluído de forma homoplástica nos dois grupos e corrobora a

hipótese de ancestralidade comum.

22. Fibras musculares da parede corporal: (0) lisas – em todos os grupos analisados,

com exceção de Craniata, Cephalochordata e Chaetognatha, a musculatura da parede

corporal é predominantemente do tipo lisa, assim como na maioria dos invertebrados

marinhos. (1) transversalmente estriadas – apenas em Cephalochordata, Craniata

(Stach, 2000. 2002; Ruppert, 2005) e Chaetognatha (Hyman, 1959; Duvert & Barets,

1983; Duvert, 1989, 1991; Casanova & Duvert, 2002) ocorrem fibras musculares

transversalmente estriadas por toda a musculatura da parede corporal, o que confere

movimentos rápidos e precisos a esses animais. A estrutura das fibras musculares de

53  

Chaetognatha é recorrentemente referida como sendo muito semelhante à encontrada

em vertebrados (e.g., Hyman, 1959; Duvert & Salat, 1995; Casanova & Duvert, 2002;

Royuela et al., 2003), e nenhum outro grupo além desses três apresenta uma condição

semelhante entre os táxons de Deuterostomia. Como um detalhe adicional, somado a

semelhança estrutural das fibras musculares nos três grupos, durante a ontogenia de

Craniata e Cephalochordata dois tipos de células musculares se diferenciam ao longo da

musculatura somática, o que não ocorre em Tunicata (Starck, 1975; Burighel & Cloney,

1997; Ruppert, 1997a; Stach, 2008). Esses tipos celulares são conhecidos como células

brancas ou rápidas e vermelhas ou duradouras em Craniata, agindo em diferentes tipos

de contração (Flood, 1968; Starck, 1975b; Devoto et al., 1996; Burighel & Cloney,

1997). Coincidentemente também há a formação de dois tipos musculares no músculo

primário de Chaetognatha, chamadas de fibras do tipo A e B e também relacionados a

contrações rápidas e duradouras (Duvert, 1989; Bone & Duvert 1991; Casanova &

Duvert, 2002). Contudo, as informações disponíveis sobre a estrutura, diferenciação e

ontogenia desses dois tipos de células musculares não permite inferir hipóteses de

homologia primária.

23. Blocos musculares segmentares: (0) bem desenvolvidos e funcionais –

Cephalochordata e Craniata possuem blocos musculares consecutivos, derivados dos

somitos mesodérmicos, que funcionam juntamente com a nadadeira caudal e a

notocorda na propulsão do animal através de movimentos ondulatórios (Stach, 2008).

(1) presentes apenas na região ventral e não funcionais – nos gêneros basais de

Chaetognatha são observadas faixas segmentares pareadas de músculos por todo o

tronco e cauda (Biphragmophora) ou apenas no tronco ou na região caudal

(Monophragmophora). Essa é uma característica dos gêneros arcaicos, conforme

discutido por Casanova & Duvert (1996) e Casanova et al. (2001) e também sugerido

por evidências fósseis em Chen & Huang, (2002), Szaniawski (2005) e Vannier et al.

(2007). No gênero Archeterokrohnia, considerado o mais primitivo do grupo

(Casanova, 1986; 1987), há uma musculatura transversal notavelmente bem

desenvolvida, cobrindo mais de 80% do comprimento do tronco e cauda com bandas

grossas, largas e bem marcadas, em comparação com o gênero Heterokrohnia, onde as

bandas são finas e cobrem apenas cerca de 60% do comprimento corporal (Casanova &

Duvert, 2002). Na maioria dos grupos que possuem essa estrutura, as faixas musculares

são finas e sem nenhuma atividade aparente, representando estruturas vestigiais, mas

54  

Casanova & Duvert (2002) relataram possíveis funções em contrações prolongadas em

espécies bentônicas, e em espécies bentoplanctônicas esses músculos podem estar

envolvidos em movimentos de retirada do corpo do animal do fundo oceânico para o

ambiente pelágico. A embriologia e o desenvolvimento das espécies arcaicas é pouco

conhecida e estudos adicionais sobre a origem e desenvolvimento da musculatura

transversal são inexistentes (Kapp, 1991). Os dois gêneros cuja embriologia é conhecida

(Sagitta e Spadella) estão entre os mais derivados dentro da longa linhagem

Chaetognatha, sendo que alterações no curso do desenvolvimento embrionário podem

ter ocorrido em um ancestral comum desses dois gêneros, após o isolamento entre essas

duas linhagens e as linhagens mais basais de Chaetognatha. Um estudo detalhado da

embriologia dos gêneros arcaicos pode adicionar informações valiosas para o

posicionamento filogenético de todo o grupo.

24. Tipo de sistema circulatório hemal: (0) completamente fechado e com vasos bem

desenvolvidos – Oweniida, Pogonophora e Phoronida possuem um sistema circulatório

hemal bem desenvolvido, como é classicamente observado nos poliquetas de modo

geral (Nielsen, 2001). (1) aberto, vasos reduzidos abrindo em espaços hemais que

não contém parede vascular – este estado de caráter pode ser observado em

Ectoprocta, Brachiopoda, Pterobranchia, Echinodermata e Enteropneusta (Hyman,

1959; Nielsen, 2001). Rastreando o desenvolvimento do sistema circulatório hemal de

Deuterostomia ao longo do cladograma (Fig. 1) observamos uma completa

desorganização do sistema circulatório nos grupos mais basais, com animais de pequeno

porte e pouquíssimos vasos sanguíneos. À medida que observamos os grupos mais

derivados, é possível ver uma progressiva reorganização dos vasos, que já atingem certa

complexidade em Enteropneusta e Tunicata. Este último, por sua vez, apresenta um

sistema hemal altamente modificado e com uma série de vasos também encontrados em

Cephalochordata e Craniata, mas neste grupo o sistema não é completamente fechado e

não há vestígios de um sistema porta hepático, como ocorre nos cordados (Cameron et

al., 2000). (2) completamente fechado, com a presença de uma aorta dorsal, ventral

e um sistema porta hepático – nesse estágio, observamos todo o padrão basal do

sistema circulatório de Craniata já formado. Esse caráter é encontrado apenas em

Craniata e Cephalochordata, sendo que a anatomia global do sistema hemal é

extremamente similar nos dois grupos, com a presença de uma aorta dorsal, ventral, um

sistema porta hepático e uma série de vasos comuns aos dois grupos (Rähr, 1979; Stach,

55  

2008). (3) aberto, completamente sem vasos, líquido hemal circula em seios e canais

muito pouco organizados – inicialmente pensou-se que Chaetognatha não possuía um

sistema circulatório hemal e que, devido ao seu tamanho reduzido, as substâncias eram

distribuídas pelo corpo do animal por difusão. Porém, Shinn (1993) descreveu um

sistema hemal composto por seios e canais pouco organizados em Chaetognatha. Ele

compreende basicamente uma estreita cavidade hemal em volta do intestino com um

canal longitudinal maior sobre o lado dorsal e seios laterais ao nível do ânus. O fluido

hemal de Chaetognatha não possui pigmentos (Nielsen, 2001).

25. Tecido epitelial: (0) todo o epitélio é formado por apenas uma camada de células

– com exceção de Chaetognatha e Craniata, em todos os táxons invertebrados o epitélio

é formado por apenas uma camada de células (Nielsen, 2001; Brusca & Brusca, 2003;

Stach, 2008), sendo esta uma condição plesiomórfica para os animais bilaterais. (1)

colarinho, região dorsal da cabeça e tronco apresentam epitélio multiestratificado

– a epiderme dos Chaetognatha é simples na região anterior e ventral da cabeça,

enquanto o restante do corpo quase sempre possui um epitélio multiestratificado

(Furnestin, 1967; Moreno, 1975; Duvert & Salat, 1979; Ahnelt, 1980; Welsch & Storch

1983b; Duvert et al., 1984; Bouligand, 1985; Bone et al., 1991; Nielsen, 2001;

Casanova & Duvert, 2002; Stach, 2008). A ectoderme repousa sobre uma membrana

basal que, segundo Duvert & Salat (1990b), possui uma abundante rede de filamentos

colágenos intercruzantes. Segundo Duvert & Salat (1990a), as nadadeiras ventro-laterais

pareadas encontradas nesses animais são extensões da membrana basal, cobertas pelo

epitélio multiestratificado e achatadas pelas longas células que formam os raios das

nadadeiras. Essas células contêm corpos de filamentos paracristalinos com subestruturas

alinhadas que formam a estrutura dos raios. Se comparado com o cenário apontado pelo

cladograma da Fig. 1, um epitélio multiestratificado na região dorsal da cabeça pode ser

considerado uma condição plesiomórfica para formação de estruturas ósseas, tendo em

vista que um esqueleto dérmico cartilaginoso, como o que é encontrado no crânio dos

vertebrados basais é formado apenas em regiões que possuem um epitélio

multiestratificado. (2) todo o epitélio é multiestratificado – em Craniata todo o epitélio

é multiestratificado e encontra-se em associação funcional íntima com a derme (Starck,

1982; Romer & Parsons, 1986; Mickoleit, 2004; Westheide & Rieger, 2007). Em vários

grupos mais derivados de Craniata, a camada de células epidérmicas mais apical

56  

armazena grandes quantidades de queratina (Flaxman, 1972; Karabinos et al., 2004;

Stach, 2008).

4. Discussão geral

Embora não fosse o objetivo principal deste trabalho, foi necessário reavaliar as

relações filogenéticas de todos os grupos possivelmente deuterostômios na tentativa de

posicionar Chaetognatha e os resultados desta análise também serão discutidos. O

cladograma da Fig. 1 reafirma a monofilía de Deuterostomia, incluindo Brachiopoda e

Ectoprocta como os grupos mais basais e Phoronida como grupo irmão de

Deuterostomia. O último já apresenta a maioria das estruturas tipicamente

deuterostômias como enterocelia, um corpo tripartido e clivagem radial, mas ainda

retendo o padrão primitivo de destino do blastóporo. A análise também apontou

Pogonophora como grupo irmão de Deuterostomia + Phoronida, corroborando as visões

de Christoffersen & Araújo-de-Almeida (1994), Salvini-Plawen (2001) e Alonso

(2004). Em concordância com essa linha de pensamento, uma série de fatores

morfológicos centrais na formação do plano corporal de Deuterostomia podem ser

vistos em Pogonophora, sendo possível hipotetizar um sistema filogenético bem

estruturado de Enterocoela começando em Pogonophora e seguindo a ordem de

derivação dos grupos proposta no cladograma da Fig. 1.

A monofilía de Deuterostomia foi sustentada pela presença de um metassoma

individualizado em relação aos demais segmentos corporais com uma projeção

peduncular usada para fixar o organismo ao substrato. Essa estrutura é representada pelo

pedúnculo de Brachiopoda, pelo stolon que une fisicamente os zoóides nas colônias de

Ectoprocta e Rhabdopleura (Pterobranchia) e pelo talo de Cephalodiscus

(Pterobranchia), que é muito similar ao stolon de Rhabdopleura, mas que não une

fisicamente os indivíduos, que neste caso não formam uma colônia verdadeira, mas um

agregado de indivíduos semi-coloniais. O clado também foi suportado pela presença de

um sistema circulatório hemal aberto e pouco organizado, com vasos reduzidos e

abrindo em espaços hemais, em contraste com o sistema hemal bem desenvolvido

encontrado em Phoronida, Pogonophora e Oweniida, ambos contendo uma rede

complexa de vasos eferentes e aferentes; e pelo blastóporo, que não dá origem a boca,

mas se fecha, sendo que o ânus é formado por uma nova abertura na região onde o

blastóporo originalmente se encontrava. Phoronida retém o padrão primitivo de destino

do blastóporo, que juntamente com os outros fatores citados acima, o agrupa fora de

57  

Deuterostomia, mas mantendo uma relação íntima com o grupo. Phoronida +

Deuterostomia, chamado de Radialia por Ax (1989), formam um clado monofilético

bem suportado pela presença de um corpo oligomérico possuindo um celoma tripartido

formado exclusivamente por enterocelia; pela presença de braços tentaculares ciliados

mesossomais contendo espaço celômico, que são utilizados para captura de partículas

alimentares suspensas; pelo pequeno lobo cefálico prossomal encontrado entre os braços

tentaculados dos grupos que possuem essa estrutura; pela clivagem radial presente em

todos os grupos de Radialia e não apenas nos táxons basais que, segundo a filogenia

proposta aqui é uma novidade evolutiva da linhagem Radialia, diferente da clivagem

radial encontrada em cnidários e ctenóforos (ver discussão referente ao caráter 7),

formada a partir do padrão de clivagem espiral encontrado nos poliquetas tubícolas; pela

presença de um sistema nervoso difuso e pouco desenvolvido, formando plexos

subepidérmicos descentralizados, muito possivelmente em correlação com o modo de

vida séssil desses animais; pela presença de um intestino em forma de “U”, com boca e

ânus anteriores e com a saída do ânus projetada juntamente com corrente exalante

produzida pelos tentáculos mesossomais.

O posicionamento de Phoronida, Brachiopoda e Ectoprocta em uma posição

interna ou próxima a Deuterostomia já foi proposto por Emig (1982), Ax (1989), Cripps

(1991), Jefferies (1991), Scham (1991), Christoffersen & Araújo-de-Almeida (1994),

Nielsen (1995, 2001) e Brusca & Brusca (2003). A homologia entre os tentáculos

mesossomais de “Tentaculata” e Pterobranchia é questionada principalmente pelo fato

dos tentáculos de Pterobranchia não circundarem a boca, como ocorre nos lofoforados

(ver Halanych, 1996a para detalhes adicionais), mas a morfologia, embriologia,

estrutura dos braços tentaculados e sua função biológica é muito similar em ambos os

grupos, e congruente com demais aspectos morfológicos desses animais, o que sustenta

as hipóteses de homologia propostas aqui e pelos autores citados acima.

O clado Pharyngotremata, derivado em relação à Deuterostomia, foi recuperado

com base na presença de um par de fendas faringeanas, que são completamente

formadas no gênero Cephalodiscus e apresentam-se como um par de profundas ranhuras

na face interna da parede faringeana que não chegam a se abrir para o exterior no gênero

Rhabdopleura (Hyman, 1959); na estrutura do sistema nervoso, que nesses animais já

forma um engrossamento dorsal de tecido nervoso intraepitelial no mesossoma e outro

engrossamento nervoso ventral que se estende pelo mesossoma e metassoma, ambos

conectados por comissuras laterais; e pela posição dos braços tentaculados, que são

58  

voltados para a posição dorsal e não circundam a boca completamente, como ocorre nos

lofoforados. A posição dos tentáculos de Pterobranchia tem uma relação direta com o

maior desenvolvimento do lobo cefálico nesses animais, em relação aos lofoforados. Os

indivíduos de ambos os gêneros de Pterobranchia vivem com a região prossomal

(escudo cefálico) fixado na parede dos tubos, de forma que a boca também fica voltada

para a parede do tubo e um lofóforo envolvendo a boca não seria funcional para o estilo

de vida desses animais. As fendas faringeanas em Pterobranchia não possuem função

alimentar, servindo apenas como saída de água em excesso e a faringe desses animais

não possui nenhum tipo de função endostilar relatado na literatura, em contraste com o

complexo branquial encontrado em Enteropneusta e Chordata.

A monofilia do clado formado por Echinodermata + Eupharyngotremata,

chamado de Dexiothetica por Jefferies (1979), foi sustentada pela presença de uma larva

do tipo tornaria (diplêurula) que apresenta similaridades na composição das bandas

ciliares; e pela presença de fotorreceptores ciliados distribuídos ao longo de regiões

epidérmicas restritas, encontrados também em ambos os grupos. A hipótese de Jefferies

para o surgimento de Chordata a partir de um processo de supressão do lado direito

(dexiotetismo), iniciado em Echinodermata, e uma posterior organização de um novo

plano de simetria bilateral a partir do lado esquerdo foi rejeitado por vários autores

(Nielsen, 1995, 2001; Peterson, 1995; Lefebvre et al., 1998) e também pelos resultados

obtidos nesta análise. Observou-se aqui que o maior desenvolvimento de estruturas

celômicas do lado esquerdo do corpo é um caráter plesiomórfico para Deuterostomia, já

presente em Pogonophora e em um possível ancestral comum entre esses dois grupos,

constituindo mais uma sinapomorfia para Enterocoela (Pogonophora + Radialia).

Salvini-Plawen (2000) discutiu brevemente as tendências assimétricas do proto e

mesocelomas de Deuterostomia e partir dessa discussão, juntamente com a informação

morfológica disponível para os táxons que compõe esse grupo foi possível observar a

presença dessa condição, em maior ou menor grau de expressão, em todos os táxons que

formam Enterocoela, com exceção de Craniata e Chaetognatha, que possuem uma

simetria bilateral perfeita em todos os seus estágios de vida. A condição observada em

Echinodermata, que levou à formulação da teoria dos calcicordados para o surgimento

de Chordata (Jefferies, 1979; 1986, 1997; Jefferies et al., 1996), é possivelmente uma

superexpressão desse caráter, que ocorreu de forma autapomórfica em Echinodermata,

juntamente com as inúmeras outras autapomorfias do grupo. O dexiotetismo em

Enterocoela é uma das mais conservadas e evidentes sinapomorfias para o grupo, sendo

59  

claramente evidenciada e podendo ser rastreada desde Pogonophora até Chordata. Este

também é um caráter chave para discussões que envolvem, por exemplo, a homologia

entre o celoma de Tentaculata e Deuterostomia, tendo em vista que, estruturas tão

complexas quanto estas podem até surgir de forma homoplástica em grupos

evolutivamente não relacionados, mas acredito que não compartilhariam similaridades

tão gritantes e refinadas como as assimetrias constantes e tão conservadas ao longo de

todos os grupos citados acima. A própria monofilía de Protostomia pode ser questionada

com base neste caráter, gerando um cenário mais parcimonioso para a história evolutiva

dos metazoários, onde Deuterostomia surge a partir de um ancestral compartilhado com

poliquetas tubícolas altamente avançados (Pogonophora), sem a necessidade de

hipotetizar surgimentos múltiplos de estruturas complexas como celomas, metamerismo

e o sistema nervoso intraepitelial.

A monofilia do clado designado por Christoffersen & Araújo-de-Almeida (1994)

como Eupharyngotremata é corroborada pela perda dos tentáculos mesossomais; pelo

desenvolvimento de um complexo branquial contendo fendas faringeanas múltiplas e

uma faixa epibranquial dorsal secretora de muco e compostos de iodina, um precursor

do endóstilo de Chordata (Pardos & Benito, 1987; Ruppert et al., 1999; Ruppert, 2005;

Rychel et al., 2006), que ocupa a mesma posição anatômica nos dois grupos, se

considerarmos a inversão do eixo dorso-ventral de Chordata (Nübler-Jung & Arendt,

1994; Gee, 1996; Ruppert et al., 1999); o desenvolvimento de uma alimentação baseada

na captura de partículas alimentares suspensas nas fendas faringeanas, um evento

claramente associado ao desenvolvimento do complexo branquial, juntamente com a

perda dos tentáculos lofoforais, o que foi ainda mais marcante nos cordados, que se

tornaram altamente especializados nesse tipo de alimentação. A hipótese de que

Enteropneusta seja um clado mais derivado em relação à Pterobranchia e

Echinodermata, sugerindo mais uma vez a parafilía de Hemichordata, também é

defendida por Nielsen (2001), Stach (2002, 2008) e Ruppert (2005). Além dos

caracteres utilizados na matriz da Tabela 1, que já sustentam fortemente a relação entre

Enteropneusta e Chordata, outros fatores também podem ser citados. Entre esses

caracteres, podemos citar a presença de células multiciliadas em vários tecidos

ectodérmicos e endodérmicos, encontradas também em Chordata (Ruppert, 2005). Esse

caráter foi apresentado como uma sinapomorfia para Enteropneusta + Chordata por

Nielsen (2001) e está presente também nos tecidos endodérmicos de Chaetognatha

(Parry, 1944), reforçando a ligação do grupo com os deuterostômios mais derivados.

60  

A monofilia de Chordata também foi muito bem sustentada, assim como na

grande maioria dos trabalhos. Entre as sinapomorfias do grupo podemos citar a perda de

um padrão celômico e corporal tripartido evidente, característicos dos deuterostômios

basais, embora ainda possam ser identificados resquícios desse padrão em todos os

táxons cordados, como foi discutido por Salvini-Plawen (1998) e Stach (2002, 2008); a

formação de uma nadadeira caudal pós-anal a partir de uma projeção do tagma

metassomal, estrutura que veio a se tornar o principal órgão locomotor de Chordata e

uma das principais sinapomorfias do grupo, tendo surgido inicialmente na larva

girinóide de Tunicata e mantida nos demais táxons, conforme inferido a partir do

cladograma obtido nesta análise; a perda de uma região prossomal bem definida e do

complexo axial, juntamente com a fusão de estruturas prossomais e mesossomais para

formação de uma região cefálica bem desenvolvida e um corpo formado por apenas dois

tagmas, uma cabeça protomesossomal e um corpo metassomal contendo as vísceras e as

gônadas, um evento obviamente associado à perda do padrão tripartido primitivo e que

formou o plano corporal básico de Chordata; a perda da larva ciliada planctônica, da

metamorfose primária e o surgimento da larva girinóide, já apresentando as principais

características do plano corporal de Chordata, um conjunto de eventos que certamente

foi um dos principais responsáveis pela modificação corporal e biológica drástica

ocorrida no ancestral da linhagem Chordata, modificando a base do programa

ontogenético desses animais e possibilitando tais mudanças morfológicas; a presença de

um órgão ventral muco-ciliado endostilar propriamente dito, homólogo ao órgão

epibranquial de Enteropneusta (Ruppert, 2005) e à glândula tireóide de Craniata (Stach,

2000, 2002, 2008), com função determinante na captura de partículas alimentares

suspensas por filtração na faringe, processo que passa a ser o principal meio de

obtenção de alimentos nesses animais, em contraste com Enteropneusta, onde a filtração

muco-faringeana é apenas facultativa (Nielsen, 2001; Ruppert, 2005); o surgimento da

notocorda (urocorda em Tunicata) como uma das consequências da reorganização do

mesoderma de Chordata, estrutura que passou a desempenhar um papel fundamental na

biologia desse grupo, substituindo a função esquelética do celoma hidrostático e

passando a funcionar como o principal eixo de sustentação corporal e ancoragem para

os músculos locomotores. A notocorda também desempenha importante papel como

indutor de tecidos, de forma que dois processos simultâneos são induzidos por essa

estrutura (Stach, 2002, 2008). Dorsalmente à notocorda, a ectoderme se diferencia em

um novo tecido neural que formará o tubo nervoso dorsal e uma série de novos órgãos

61  

exclusivos da linhagem Chordata, e ventralmente, a notocorda induz a formação dos

somitos mesodérmicos a partir dos flancos dorso-laterais do arquêntero (apenas em

Cephalochordata e Craniata). Conjuntamente, notocorda, crista neural e somitos

mesodérmicos formam o sistema neurolocomotor característico de anfioxos e peixes,

uma das grandes novidades evolutivas desse grupo.

A monofilia do grupo chamado de cordados somíticos por Schaeffer (1987), de

Holochordata por Salvini-Plawen (1989) e Notochordata por Nielsen (1995), formado

por Cephalochordata e Craniata, com a adição de Chaetognatha como grupo irmão de

Craniata e Cephalochordata em uma posição basal foi recuperada nesta análise. Esse

resultado foi sustentado pela presença de um celoma constituído pelo padrão tripartido

primitivo de Deuterostomia, com a adição de múltiplos blocos somíticos em

Cephalochordata e Craniata, formados a partir de bolsas mesodérmicas do arquêntero,

induzidas pelo mesoblastema notocordal e responsáveis pela formação dos blocos

musculares segmentares encontrados nesses dois grupos, ambos os caracteres ausentes

em Tunicata e também em Chaetognatha; pela ausência de qualquer estágio larval ou

metamorfose drástica nesses grupos, incluindo Chaetognatha. Embora os estágios

juvenis de Cephalochordata, Craniata (larva amocaetes) e Chaetognatha sejam

frequentemente referenciados como larvas, a observação de ilustrações e a análise da

literatura permitem afirmar que não existe uma metamorfose verdadeira nesses grupos e

que esses estágios juvenis não sofrem nenhum tipo de reorganização de tecidos em larga

escala, mas apenas passam por um breve período de desenvolvimento pós-embrionário,

muitas vezes relacionado à produção de hormônios de maturidade sexual, conforme

discutido no tópico referente ao caráter 102. Outras sinapomorfias para o grupo são uma

musculatura corporal totalmente formada por fibras musculares transversalmente

estriadas, fato que permitiu a adoção de um sistema propulsor ágil e capaz de manter

hábitos de predação ativa em Chaetognatha e Craniata, tendo em vista que esse tipo de

fibras musculares permite contrações mais rápidas e precisas que as fibras lisas ou

obliquamente estriadas, encontradas nos demais grupos; uma notocorda que se estende

por toda a região dorsal, e não somente pela região caudal; e a presença de um sistema

circulatório completamente fechado, com uma anatomia global praticamente idêntica

em Cephalochordata e Craniata, conforme discutido por Rähr (1979), inclusive com a

presença de uma aorta dorsal posterior, que leva sangue oxigenado para a porção caudal

e um sistema porta-hepático.

62  

Por outro lado, o posicionamento de Cephalochordata e Tunicata em relação à

Craniata é uma questão que gera debates e que ainda não está perto de ser esclarecida.

Neste trabalho, recuperamos Cephalochordata em uma posição mais derivada em

relação à Tunicata, favorecendo a hipótese Notochordata. Esse resultado foi ocasionado

pela presença de um sistema circulatório hemal aberto em Tunicata, pela ausência de

miômeros segmentares e fibras musculares transversalmente estriadas, bem como pelo

fato da notocorda estar presente apenas na região caudal da larva girinóide, com um

cordão nervoso também ocorrendo somente durante a extensão da notocorda,

denominada urocorda nesses animais. Contudo, existem argumentos igualmente

favoráveis tanto a essa hipótese quanto à hipótese Olfactores, que aponta

Cephalochordata como sendo basal em relação à Tunicata (Stach, 2008). Uma discussão

bem detalhada, apontando evidências morfológicas, moleculares e ultraestruturais em

prol e contra as duas hipóteses foi feita por Ruppert (2005, favorecendo a hipótese

Olfactores) e Stach (2008, favorecendo a hipótese Notochordata). Dessa forma, ambas

as hipóteses são plenamente plausíveis, e mais evidências precisam ser descobertas para

resolver o problema.

O grupo mais derivado recuperado nesta análise, formado por Chaetognatha +

Craniata, é suportado pela presença de um plano de simetria completamente bilateral,

sem assimetrias em qualquer estágio do seu desenvolvimento, o que seria uma

modificação do estado de caráter encontrado em todos os animais enterocélicos basais,

desde Pogonophora até Cephalochordata; pela presença de um intestino altamente

muscularizado, onde o alimento é deslocado através de contrações peristálticas da

musculatura intestinal, em contraste com um intestino pouco muscularizado encontrado

nos demais grupos deuterostômios, onde o alimento é deslocado principalmente pela

ação de cílios; pela presença de hábitos de predação ativa nos dois grupos, com uma

alimentação macrofágica, um caráter que também está intimamente associado à

presença de um intestino muscularizado nesses animais, uma vez que a ingestão e o

deslocamento de macropartículas alimentares pelo intestino desses animais não seria

possível somente por meio de ação ciliar, o que é completamente viável nos demais

grupos de Deuterostomia, que se alimentam de micropartículas suspensas, seja por meio

dos tentáculos lofoforais ou por filtração faringeana; e pela presença de um epitélio

multiestratificado em Chaetognatha e Craniata, um caráter que também não é

encontrado em outros grupos metazoários. Em Craniata, vários epitélios encontrados no

sistema nervoso, epiderme e vários tecidos de origem endodérmica possuem células

63  

multiciliadas. Em Tunicata elas podem ser encontradas na cesta branquial, no intestino e

no funil ciliado da glândula neural (Burighel & Cloney, 1997), em Cephalochordata na

margem da boca dos juvenis (Lacalli et al., 1999; Wicht & Lacalli, 2005) e em

Chaetognatha todo o intestino possui células multiciliadas (Parry, 1944). Outra

característica marcante desses dois grupos é a presença de órgãos sensoriais complexos,

uma característica também associada ao sucesso desses animais como predadores ativos

no ambiente pelágico. Como era de se esperar para um grupo de predadores ativos que

caçam presas vivas, o sistema nervoso de Chaetognatha é relativamente complexo, com

um elaborado arranjo de receptores mecânicos de vibração que funcionam na detecção

de presas, com morfologia, anatomia e fisiologia similar ao da linha lateral dos peixes e

olhos de estrutura incrivelmente diversa entre as várias espécies (Bone et al., 1991). Nos

dois grupos podemos observar a presença de um par de olhos frontais, do tipo taça

pigmentar invertida, caráter utilizado por Christoffersen & Araújo-de-Almeida (1994)

para definir o grupo como Bioculata.

A história evolutiva de Deuterostomia é marcada por um corpo tripartido e

tricelomado enterocélico. Os deuterostômios basais são animais sésseis ou tubícolas que

capturam partículas alimentares utilizando as extensões tentaculadas do mesoceloma,

formando colônias, como encontrado em Ectoprocta e Pterobranchia, ou agregados de

indivíduos, como observado em Phoronida e Brachiopoda. Mas todos esses animais

compartilham estruturas anatômicas e fisiológicas que apresentam uma relação direta

com seu modo de vida e que refletem uma evidente relação de parentesco entre todos

esses grupos, conforme sustentado pela análise filogenética dos caracteres da Tabela 2.

Entre esses caracteres, o sistema nervoso pouco organizado e intra-epidérmico

(epineural) já encontrado em Pogonophora e Oweniida, o intestino em forma de “U”, a

projeção peduncular encontrada em Ectoprocta, Brachiopoda e Pterobranchia, a

probóscide com forma e localização muito similar em todos os grupos e a característica

mais marcante desses animais, um mesossoma elaborado com extensões tentaculadas

contendo um espaço celômico. Como pode ser facilmente observado, o padrão basal de

Deuterostomia nem mesmo lembra o plano corporal de Chaetognatha, a não ser por

fatores embriológicos comuns a todos os deuterostômios. Hipóteses que defendem a

visão de que Chaetognatha não é um táxon deuterostômio se apoiam,

morfologicamente, nessa diferença estrutural entre Chaetognatha e o plano basal de

Deuterostomia e no mito de que animais de estrutura corporal simples, como

Chaetognatha, são primitivos em relação a animais mais complexos. Duas grandes

64  

modificações no plano corporal de Deuterostomia ocorreram ao longo dos grupos mais

derivados e o plano corporal de Chaetognatha encaixa-se somente no mais derivado

desses planos corporais.

A mudança de um modo de vida séssil para um livre-natante, ocorrido na

transição Echinodermata-Enteropneusta, juntamente com a perda dos tentáculos

mesossomais, o desenvolvimento de um sistema de fendas faringeanas múltiplas,

ligadas a uma nova estratégia de captura de partículas alimentares por filtração através

de uma faringe muco-ciliada perfurada, e a modificação do sistema digestivo em forma

de “U” para um sistema digestivo linear e com um ânus dorsal é a primeira das duas

grandes modificações no plano corporal de Deuterostomia. A segunda grande

modificação marca a origem do plano corporal da linhagem Chordata e envolve a perda

do padrão tripartido primitivo com a redução e fusão do prossoma e mesossoma, na

formação de um corpo composto de apenas dois segmentos, uma região cefálica proto-

mesossomal bem desenvolvida e dotada de órgãos sensoriais complexos e uma região

metassomal contendo gônadas, vísceras e uma nadadeira caudal pós-anal; a perda da

função cardíaca e excretora do prossoma, mas ainda podendo ser reconhecido o nefrídio

de Hatschek, formado a partir do somito esquerdo do primeiro par de bolsas

mesodérmicas, na região cefálica de Cephalochordata e que é homólogo ao protoceloma

dos demais deuterostômios, representando o primeiro sistema excretor funcional do

grupo (Ruppert, 1996; Stach, 1998, 2000); a perda da larva primária ciliada

característica dos invertebrados marinhos e o surgimento da larva girinóide dos

Tunicados com a presença de uma notocorda e com o desenvolvimento de um novo

tecido nervoso especializado induzido pela notocorda; e uma possível inversão do eixo

dorso-ventral primitivo de Deuterostomia, estabelecendo uma relação funcional e

ontogenética entre estruturas encontradas dorsalmente em Chordata e ventralmente em

outros animais (ou vice-versa), conforme proposto por Nübler-Jung & Arendt, 1994:

Gee, 1996; Ruppert et al. (1999).

Em correspondência com o cenário descrito acima, a árvore filogenética obtida a

partir da análise dos caracteres listados na Tabela 2 apontou Chaetognatha como sendo

um grupo proximamente relacionado a Craniata, corroborando a hipótese de

Christoffersen & Araújo-de-Almeida (1994), reafirmando a condição deuterostômia do

grupo e rejeitando a hipótese de relacionamento com grupos não deuterostômios.

Entretanto, Christoffersen & Araújo-de-Almeida (1994) não fizeram uma análise

extensiva da morfologia de Chaetognatha, tendo em vista que esse não foi o objetivo do

65  

trabalho, cujo foco foi avaliar os níveis de generalidade de caracteres e as relações

evolutivas dos táxons dentro de Deuterostomia, e uma série de caracteres chave para o

posicionamento do grupo não foram considerados. Esse fato fez com que a hipótese dos

autores causasse pouco impacto no cenário global de discussões sobre as origens

evolutivas do grupo. Analisando conjuntamente a anatomia de Chaetognatha e

comparando-a aos demais grupos deuterostômios não é difícil perceber a relação entre

eles. Durante o século XX foram feitas algumas tentativas de relacionar Chaetognatha a

vários outros grupos com base em dados morfológicos. Contudo, a maioria dessas

tentativas não contou com uma análise morfológica minuciosa embasada em

metodologias filogenéticas. Elas consistiam basicamente de argumentações em prol de

uma determinada hipótese de relacionamento gerada a partir da observação de

semelhanças entre estruturas anatômicas pontuais de Chaetognatha e do grupo

considerado proximamente relacionado. Entretanto, esse tipo de abordagem gerou

inúmeras hipóteses de relacionamento com os mais diversos grupos metazoários, tendo

em vista a plasticidade de uma série de características ligadas à adaptação do grupo ao

ambiente planctônico que foram utilizadas de forma isolada para posicionamento do

grupo. Além desse problema, a informação filogenética obtida a partir da morfologia de

Chaetognatha não é congruente com a informação molecular, gerando hipóteses de

relacionamento extremamente contrastantes. O descrédito com dados morfológicos em

função de caracteres moleculares afeta a interpretação da história evolutiva de todos os

grupos, incluindo Chaetognatha, fazendo passar despercebido várias evidências

morfológicas altamente relevantes para solucionar o problema das relações evolutivas e

que são sistematicamente citadas como homoplásticas. Porém, estruturas homoplásticas

tendem a gerar sinais filogenéticos múltiplos, onde diferentes homoplasias de um

mesmo grupo vão apontar para posicionamentos filogenéticos diferentes. Contudo, a

grande maioria dos caracteres de Chaetognatha estudados nesta análise, que devem ser

considerados homoplásticos em caso de rejeição da hipótese proposta aqui, são

estruturas complexas, muitas vezes diagnósticas para vários subgrupos de

Deuterostomia, e apontam conjuntamente para uma mesma direção. Um cenário onde

Chaetognatha surge dentro da história evolutiva de Deuterostomia como um dos mais

derivados ramos dessa árvore, com uma estreita relação de parentesco com os cordados

superiores.

Hipóteses de relacionamento evolutivo entre Chaetognatha e Chordata já haviam

sido propostas por outros autores antes de Christoffersen & Araújo-de-Almeida (1994)

66  

(ver Hyman, 1959; Bone et al., 1991; Kraft et al., 1999; McIlroy & Szaniawski, 2000;

Szaniawski, 2009), mas esbarraram em questões que para alguns pesquisadores são

barreiras intransponíveis para sustentação de tal hipótese. Questões como a ausência de

faringotremia, de uma notocorda em pelo menos algum estágio de vida, de miômeros

segmentares evidentes e de um cordão nervoso dorsal oco, caracteres tidos como

tipicamente cordados. Por outro lado, inúmeras outras características encontradas em

Chaetognatha ligam os dois grupos em uma relação que vai além de uma simples

similaridade morfológica entre estruturas isoladas. É possível enumerar estruturas em

Chaetognatha que, gradativamente, o ligam a diversos níveis de generalidade dentro da

história evolutiva de Deuterostomia, com caracteres que remetem a vários níveis de

relacionamento entre os dois grupos, desde o mais basal até o mais derivado, como pode

ser observado na Fig. 2. Questões como a ausência de tentáculos mesossomais contendo

espaço celômico e a presença de células multiciliadas em tecidos de origem ectodérmica

e endodérmica (Fig. 2f); um plano corporal baseado em apenas dois segmentos

tagmatizados, sendo um metassoma contendo gônadas e as vísceras e uma cabeça bem

definida e com alto nível de cefalização de estruturas (Fig. 2g); a presença de um

intestino altamente muscularizado, cujo alimento se desloca através de contrações

peristálticas da musculatura intestinal, uma simetria bilateral virtualmente perfeita, um

sistema lateral de receptores mecânicos cujo tipo de estímulo captado, a morfologia de

cada receptor, a função do órgão como um todo e o valor evolutivo para o surgimento

de um modo de vida predatório são idênticos em Chaetognatha e Craniata, o epitélio

multiestratificado que em Chaetognatha ocorre no colarinho, na região cefálica e parte

da região dorsal, onde somente Craniata apresenta uma condição similar (Rocha et al.,

2006), porém neste último, todo o epitélio é multiestratificado (Fig. 2i); um ânus ventral

e anterior a uma projeção caudal pós-anal com função locomotora, a ausência total de

uma larva primária ciliada, uma das características que marcam a origem dos cordados

(Fig. 2g); a presença de olhos em forma de taça pigmentar invertida contendo

fotorreceptores ciliados, em contraste aos receptores rabdoméricos comumente

encontrados em grupos protostômios (Fig. 2e); as fibras musculares transversalmente

estriadas encontradas em toda a musculatura da parede corporal e de grande parte da

musculatura visceral de Chaetognatha, e a ausência de qualquer tipo de estágio larval e

metamorfose, condição somente encontra em Cephalochordata e Craniata (Fig. 2h);

além de caracteres mais abrangentes, como a presença de um sistema nervoso

intraepitelial (Fig. 2a); de um celoma enterocélico (Fig. 2b); clivagem radial (Fig. 2c);

 

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68  

Nielsen (1995) aponta a presença de quitina na cutícula e espinhos de apreensão

de Chaetognatha como evidência de uma relação filogenética com “asquelmintos”. Por

outro lado, este é um caráter muito recorrente em Metazoa para representar um

argumento significativo, ocorrendo também nos tubos de Phoronida e Ectoprocta,

conchas de Brachiopoda, Tunicata, Cephalochordata, Mollusca e cerdas de Polychaeta

(Hyman, 1958, 1959, 1966; Peters, 1966; Salvini-Plawen, 2000).

É comum a afirmação de que o sistema nervoso de Chaetognatha é semelhante ao

dos protostômios (e.g., Rehkämper & Welsch, 1985), e esse fato se dá principalmente

pelo gânglio ventral e pelo anel circunfaringeano formado pelos gânglios vestibulares e

pelas comissuras que conectam ambos os gânglios vestibulares ao gânglio subesofagal e

ao gânglio cerebral. Por outro lado, essa similaridade é apenas superficial e

possivelmente homoplástica, tendo em vista que o sistema nervoso de Chaetognatha é

epineural (Hyman, 1959; Bone et al., 1991; Rieger et al., 2011), e não possui nenhuma

relação direta com o sistema nervoso gastroneural dos protostômios. Somando-se a isso,

o sistema nervoso dos protostômios é totalmente ventral, o que não ocorre em

Chaetognatha, onde o gânglio cerebral mesossomal é dorsal e dele partem dois

conectivos que se ligam a outros gânglios mesossomais ao gânglio ventral metassomal,

de forma semelhante ao que ocorre em Enteropneusta e Pterobranchia, onde é

observado um cordão nervoso mesossomal dorsalmente localizado e nervos laterais

conectando-o a um cordão nervoso ventral que se estende pelo metassoma.

O arranjo da musculatura da parede corporal de Chaetognatha é geralmente

descrita como sendo incomum entre os invertebrados marinhos pela ausência de

musculatura circular (Hyman, 1959). Schneider (1866), Metschnikov (1867) e Hyman

(1959) observaram similaridades nesse arranjo entre Chaetognatha e Nematoda,

propondo uma relação de parentesco entre esses dois grupos. No entanto, esses

pesquisadores não consideraram um fato extremamente importante na avaliação do

valor filogenético desse caráter, a disposição da musculatura é similar, mas a estrutura

das fibras musculares que compõem essa musculatura é completamente diferente nos

dois grupos. Todas as fibras musculares da parede corporal e de parte da musculatura

visceral de Chaetognatha são transversalmente estriadas (Duvert, 1989, 1991; Duvert &

Salat, 1995; Casanova & Duvert, 2002; Royuela et al., 2003) e esse fato era conhecido e

foi citado por Hyman (1959). Somado a isso, a presença de feixes musculares

longitudinais e a ausência de musculatura circular não é tão incomum como foi relatado

pelos autores. Muito pelo contrário, esse arranjo é incomum entre os invertebrados

69  

marinhos não deuterostômios, mas é comumente observada em hemicordados. Em

Enteropneusta, o metassoma possui somente feixes de músculos longitudinais e uma

musculatura circular encontra-se presente apenas na região prossomal e mesossomal

(Hyman, 1959).

A ocorrência de fibras musculares transversalmente estriadas entre invertebrados é

uma condição rara, sendo observada apenas nos músculos de voo assíncrono de insetos

alados (Duvert & Savineau, 1986; Savineau & Duvert, 1986; Bernstein et al., 1993;

Casanova & Duvert, 2002), de forma possivelmente homoplástica (Ghirardelli, 1968;

Pringle, 1972; Elder, 1975). Por outro lado, o surgimento desse caráter entre os

cordados, especificamente em Cephalochordata e Craniata, representa uma novidade

evolutiva que possibilitou a evolução de características marcantes para a linhagem

Chordata. Um sistema locomotor baseado em fibras estriadas é consideravelmente mais

ágil e mais preciso que um sistema locomotor baseado em fibras lisas e o surgimento

desse caráter, ligado a outros fatores também encontrados em Chaetognatha, foram a

base evolutiva do comportamento predatório de Craniata. Chaetognatha por sua vez é

um dos mais vorazes predadores planctônicos, capturando presas ativamente tanto no

ambiente pelágico quanto bentônico, e o sucesso evolutivo do grupo, assim como em

Craniata, está completamente relacionado à agilidade proporcionada pelas fibras

musculares estriadas e pelos órgãos sensoriais altamente desenvolvidos associados a

esse novo tipo de musculatura, sendo encontrados nos dois grupos de maneira muito

similar.

Durante o início de sua ontogenia, todos os cordados passam por um estágio de

nêurula, onde ocorrem dois processos simultâneos (Stach, 2008), ambos induzidos pela

notocorda. Enquanto a região dorsal mediana da epiderme se invagina, formando o

sistema nervoso central, as regiões dorso-laterais do arquêntero formam bolsas

mesodérmicas que formarão a musculatura lateral da notocorda, que em

Cephalochordata e Craniata é segmentar (Conklin, 1932; Salvini-Plawen, 1989; Hausen

& Riebesell, 1991; Swalla, 1993; Stach, 2000, 2008; Kuratani et al., 2002). A questão é

que a notocorda é o elemento chave na formação de ambas essas características que são

marcantes em Chordata e não é necessário hipotetizar uma série de perdas secundárias

em Chaetognatha para posicioná-los entre os cordados, mas apenas a perda da

notocorda. Desta forma, todas as outras características induzidas por ela também serão

perdidas. Segundo Kapp (1991) a anatomia de Chaetognatha é pobremente conhecida

em vários aspectos e nada, ou quase nada, é conhecido sobre a função de muitas

70  

estruturas, e vários aspectos da anatomia e desenvolvimento embriológico precisam ser

reinvestigados. Somado a isso, segundo Duvert & Salat (1995), a origem ontogenética

de muitos tecidos e estruturas adultas continua desconhecida em Chaetognatha. Estudos

embriológicos básicos foram feitos apenas para as formas mais derivadas (Sagitta e

Spadella), enquanto a embriologia das formas arcaicas permanece desconhecida.

Como foi colocado acima, as evidências morfológicas pesam mais em favor de

um relacionamento próximo entre Chaetognatha e Chordata, mais especificamente com

Craniata, que a ausência das estruturas citadas anteriormente. Na verdade, a ausência de

estruturas por perdas secundárias é um fato comum na história evolutiva dos grupos de

um modo geral e isso é inerente ao processo evolutivo de modificação de caracteres. O

fator que une um grupo taxonômico é puramente causal e não estrutural (Rieppel,

2007a, 2009a). A ancestralidade comum é a causa, o fator de união do grupo, enquanto

as homologias são sintomas dessa causa. Entretanto, essa relação causal pode ser ou vir

a se tornar assintomática. Isso ocorre em decorrência da perda ou modificação profunda

de estruturas no decorrer do processo evolutivo, como ocorreu em Chaetognatha e

outros grupos de difícil posicionamento filogenético. Esse foi um dos grandes avanços

do modelo hennigiano e o que permitiu que sua Sistemática Filogenética escapasse da

tipologia e do essencialismo do modelo linneano. Contudo, o método filogenético é

baseado em estruturas apomórficas compartilhadas como evidências da uma relação

causal, e essa dependência causa falhas na identificação das relações evolutivas de

grupos profundamente modificados. Contudo, as relações evolutivas de Chaetognatha

não são tão assintomáticas, como foi demonstrado nesta análise, mas apenas os

sintomas mais evidentes não estão disponíveis, embora uma série de outros fatores

possa ser observada, desde que certos dogmatismos sejam abandonados. O fato é que

posicionar Chaetognatha em qualquer grupo fora de Deuterostomia, ou mesmo entre os

grupos basais de Deuterostomia, com base em dados morfológicos é inviável, e isso se

reflete não em detalhes anatômicos, mas na morfologia geral do grupo. A definição

tradicional de Deuterostomia por sua vez é controversa, gerando instabilidade

taxonômica e abrindo margem para exclusão de pequenos grupos que não se encaixam

perfeitamente no “padrão deuterostômio clássico” (Christoffersen & Araújo-de-

Almeida, 1994; Almeida et al., 2003).

Chaetognatha é dotado de uma profunda ausência de caracteres sistemáticos úteis,

tanto em sua morfologia externa quanto interna (Tokioka 1965; Casanova 1985), o que

torna difícil o trabalho de determinar as relações filogenéticas do grupo. Além desse

71  

problema, a grande maioria das estruturas encontradas são profundamente modificadas

e constituem autapomorfias difíceis de relacionar a alguma estrutura encontrada em

outros grupos. Em casos como esses, dados moleculares e ultraestruturais podem

contribuir muito na resolução do problema (Casanova & Duvert, 2002), mas para

Chaetognatha esses recursos também não se mostraram informativos e pouco

contribuíram para o posicionamento filogenético do grupo, tendo em vista que dezenas

de trabalhos baseados em dados moleculares posicionaram Chaetognatha nos mais

variados grupos, demonstrando a péssima qualidade do sinal filogenético contido

também nos caracteres moleculares de Chaetognatha, fato que foi exposto já por

Wägele & Rödding (1998). Sistematas de um modo geral tendem a propor hipóteses de

relacionamento evolutivo com base em “sinapomorfias chave” compartilhadas entre os

grupos analisados, como é o caso da notocorda e das estruturas associadas a ela em

Chordata. Uma prática que certamente pode ser considerada uma herança tipológica do

modelo linneano ainda persistente nos dias atuais. Por outro lado, uma série de outras

sinapomorfias “secundárias” pode ser observada em Chordata e em seus subgrupos. A

questão é que a ausência da notocorda para muitos pesquisadores é, por si só, uma

evidência inquestionável da inviabilidade de se propor uma hipótese de parentesco entre

Chaetognatha e Chordata. Nossa opinião, neste caso, é que isso ocorre apenas pelo fato

da notocorda ser uma sinapomorfia altamente emblemática para Chordata, por ouvirmos

desde a escola primária que todo cordado possui uma notocorda. Na verdade, a perda

secundária de estruturas (mesmo que complexas) é uma constante muito comum dentro

do processo evolutivo, algo corriqueiro e que não invalida a possibilidade de parentesco

com outros grupos que não perderam a estrutura em questão. Caso estivéssemos falando

da perda de estruturas não tão emblemáticas como notocorda, endóstilo e fendas

faringeanas, esse fato passaria em branco devido à existência de outras evidências que

suportam a hipótese proposta. Certamente, a notocorda é uma estrutura complexa e

altamente conservada entre os grupos cordados, mas não é a primeira vez que se

observa sua ausência secundária. Em Tunicata, a ausência secundária da notocorda nos

adultos é uma condição bem conhecida e caso o estágio larval fosse suprimido, teríamos

que aceitar que Tunicata ainda manteria a condição de cordado. Embora Chaetognatha

não possua notocorda, cordão nervoso dorsal, faringotremia e outros caracteres tidos

como “sinapomorfias chave” para Chordata, muitos outros caracteres são

compartilhados com o grupo e seus subgrupos. Ao compararmos os indícios que

apontam para a hipótese proposta neste trabalho e indícios que apontam em outras

72  

direções, é possível observar um padrão morfológico complexo constituindo um sinal

filogenético forte que corrobora a hipótese proposta aqui e uma série de outros sinais

isolados apontando em múltiplas direções, como é comum em grupos que possuem uma

morfologia altamente derivada. Certamente, essas estruturas que geram sinais

filogenéticos isolados, que apontam em direções variadas, tem grande probabilidade de

serem homoplásticas. Infelizmente, esses caracteres também tendem a ser os mais

evidentes, pois geralmente estão ligados a fatores ambientais e comportamentais

explícitos, de grande valor adaptativo, e esses são os caracteres que historicamente

foram utilizados em hipóteses de posicionamento filogenético anteriores. O que explica

a grande controvérsia deste tema.

Como discutido acima, a morfologia global de Chaetognatha e dos grupos

analisados sustentam de forma consistente a hipótese defendida neste trabalho. De fato,

muitos autores citam similaridades entre Chaetognatha e Craniata de forma recorrente

na literatura (e.g., Hyman, 1959: 19; Duvert & Salat, 1980; Bone & Goto, 1991: 20;

Bone & Duvert, 1991: 33), mas o tradicionalismo da sistemática, ainda influenciada

pelo essencialismo e o tipologismo linneano, fazem com que hipóteses tidas como

muito heterodoxas sejam consideradas ridículas, ao ponto de não serem investigadas ou

mesmo consideradas plausíveis. Porém, como já foi citado anteriormente, a relação de

parentesco entre dois grupos não é determinada pelas estruturas presentes nesses grupos,

mas apenas identificada por elas. A ausência de um ou de vários caracteres em um táxon

não pode ser obstáculo para uma hipótese de relacionamento evolutivo com outros

táxons, mesmo que sejam os caracteres considerados típicos do grupo e esse é um

princípio básico da Sistemática Filogenética. Os táxons monofiléticos e a hierarquia

taxonômica existente entre eles são formados naturalmente pelo processo evolutivo e é

natural desse processo que algumas estruturas se mantenham conservadas entre os

grupos, possibilitando que se infira um ancestral comum para eles. Também é natural

desse processo que outras estruturas sejam perdidas ou modificadas, muitas vezes de

forma profunda e assintomática, constituindo novidades evolutivas que caracterizam

esses grupos de forma marcante, mas que também dificultam o trabalho de hipotetizar

sua história evolutiva. É importante ressaltar que existem muitos pontos obscuros no

entendimento das estruturas morfológicas de Chaetognatha, na sua origem evolutiva,

embrionária e muitas vezes, até mesmo quanto a sua função, o que dificulta um trabalho

de posicionamento filogenético. Por outro lado, existem muitas outras estruturas cuja

morfologia e origem embriológica são bem conhecidas e que permitem um ensaio bem

73  

estruturado das relações evolutivas do grupo, com base em dados morfológicos. Este

trabalho visou compreender as relações evolutivas do grupo a partir dessas estruturas,

analisando caracteres-chave, ignorados em estudos anteriores. Trazendo informações

que analisadas sistemicamente, trazem um novo panorama de posicionamento

filogenético para Chaetognatha, podendo apontar para um novo caminho de

investigação para solucionar um problema que é secular.

5. Conclusões

1. O estudo sugeriu mais uma vez a monofilia de Deuterostomia, incluindo

Ectoprocta e Brachiopoda em uma posição basal, Phoronida como grupo irmão

de Deuterostomia e Chaetognatha na posição mais derivada.

2. Chaetognatha está entre os grupos deuterostômios mais derivados e

possivelmente compartilha um ancestral comum com Craniata.

3. A posição de Tunicata e Cephalochordata em relação à Craniata ainda é

duvidosa, de acordo com esta análise e com outras publicadas na literatura

especializada, sendo que outros caracteres precisam ser analisados.

4. O estudo sugere a origem de Deuterostomia + Radialia a partir de um ancestral

comum com poliquetas tubícolas semelhantes à Pogonophora.

5. A conclusão anterior implica diretamente que Protostomia, Polychaeta e

Annelida são parafiléticos.

6. Uma análise mais detalhada da morfologia de Chaetognatha, bem como a

reinterpretação de caracteres já descritos, é necessária para dirimir questões

ainda em aberto sobre o grupo e proporcionar um posicionamento definitivo.

7. A embriologia e desenvolvimento, principalmente dos grupos basais de

Chaetognatha, são muito pouco conhecidos, havendo a necessidade de novos

estudos.

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