UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO - Faculdade de Filosofia ... · brincando a beira-mar, divertindo-me em descobrir uma ... Thesis (Master) – Faculty of Philosophy, Sciences and Languages

UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO

FFCLRP - DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA

Comunidade de machos de abelhas Euglossini (Hymenoptera: Apidae) em

copa e sub-bosque de uma Floresta de Várzea no Estado do Amapá, Amazônia,

Brasil

Patricia dos Santos Vilhena

Dissertação apresentada à Faculdade de

Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto

da USP, como parte das exigências para a

obtenção do título de Mestre em Ciências.

Área: Entomologia

RIBEIRÃO PRETO - SP

2013

UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO

FFCLRP - DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA



Brasil

Patricia dos Santos Vilhena





Área: Entomologia


2013

ii

PATRICIA DOS SANTOS VILHENA



Brasil





Área: Entomologia

Orientador: Prof. Dr. Carlos Alberto Garófalo


2013

iii

Vilhena, Patricia dos Santos

Comunidade de machos de abelhas Euglossini (Hymenoptera:

Apidae) em copa e sub-bosque de uma Floresta de Várzea no

Estado do Amapá, Amazônia, Brasil. Ribeirão Preto, 2013.

117 p. : il. ; 30 cm

Dissertação de Mestrado, apresentada à Faculdade de Filosofia,

Ciências e Letras de Ribeirão Preto/USP. Área de concentração:

Entomologia.

Orientador: Garófalo, Carlos Alberto.

1. Abelhas das orquídeas. 2. Estratificação vertical. 3.

Abundância. 4.Dossel. 5. APA da Fazendinha.

Autorizo a reprodução e divulgação total ou parcial deste trabalho, por qualquer meio

convencional ou eletrônico, para fins de estudo e pesquisa, desde que seja citada a

fonte.

FICHA CATALOGRÁFICA

iv

VILHENA, P. S. Comunidade de machos de abelhas Euglossini (Hymenoptera:

Apidae) em copa e sub-bosque de uma Floresta de Várzea no Estado do

Amapá, Amazônia, Brasil. Dissertação apresentada à Faculdade de Filosofia,

Ciências e Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte das exigências para a

obtenção do título de Mestre em Ciências. Área: Entomologia

Aprovada em: ______/_______/_________.

Banca Examinadora

Prof. (a) Dr. (a).: ___________________________ Instituição: _________________

Julgamento: _______________ Assinatura: ________________________________





v

A toda a comunidade científica, em especial à amapaense, que esse trabalho possa

contribuir para o conhecimento, mesmo que ínfimo, da magnífica e desconhecida

biodiversidade desse Estado.

A todos que torceram e contribuíram para que esse trabalho e mais essa etapa da

minha vida profissional se concretizasse, especialmente familiares e amigos.

vi

AGRADECIMENTOS

Agradeço imensamente,

Ao meu orientador, Prof. Dr. Carlos Alberto Garófalo, por ter aceitado me orientar e

por todos os seus ensinamentos, compreensão, amizade e apoio em todos os

momentos. Além de ser um grande exemplo de profissional e de ser humano;

Á Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto/USP, em especial ao

Programa de Pós-Graduação em Entomologia, pela formação e contribuição direta

para o meu crescimento profissional;

Aos meus pais, Gonçalo e Adelina, e irmãos, Priscila e Rômulo, por terem me dado

todo apoio, torcida e amor em mais essa etapa da minha vida, mesmo sofrendo com

a distância e a minha ausência durante esse período;

Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) por ter

me concedido a bolsa de mestrado, a qual foi muito importante para que eu pudesse

desenvolver minha pesquisa com facilidade;

À Claudinéia Pereira da Costa, Ana Cordata Torres e suas respectivas famílias e

Morgana Sazan, por terem me abrigado e ajudado imensamente no início dessa

jornada;

À queridíssima Leiliana Rocha de Jesus, que foi fundamental no desenvolvimento do

meu projeto de pesquisa, para a qual esses singelos agradecimentos não pagam

todo o trabalho que executou com muita competência, honestidade, compromisso e

responsabilidade, auxiliando nas coletas de dados e em tudo o que foi necessário

para isso. Muito obrigada mesmo!

vii

Às outras pessoas que também ajudaram nas coletas de campo, que passaram por

momentos não tão fáceis, mas que sempre foram muito prestativas e competentes:

Nerivan, Ronald, Rony, Jacó, Cléo e Dilberto;

A toda a comunidade de moradores da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha

que sempre foi muito solitária e respeitou o meu trabalho, não mexendo nas

armadilhas e demais equipamentos que ficavam na área;

Aos membros do Conselho Gestor da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha e

à Secretaria do Estado de Meio Ambiente (SEMA-AP) por concederem autorização

para realizar a pesquisa na área de estudo e se disponibilizarem em ajudar;

Ao Prof. Dr. Márcio Luiz de Oliveira, do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia

(INPA), por me receber com muita gentileza em seu laboratório e por contribuir para

a confirmação e identificação das espécies de Euglossini coletadas em meu

trabalho;

Aos amigos de laboratório: Morgana Sazan, Léo Correia, Ana Luiza Nascimento,

Carolina Mayumi, Claudia Inês da Silva, Katia Aleixo, Maurício Castro, Eliza Queiroz,

Letícia Biral e Alejandro Parra, por todos os momentos de amizade, apoio, diversão

e vivência. Em especial ao Léo, pela ajuda na identificação de algumas espécies no

começo do trabalho;

Aos colegas de outros laboratórios: Danielle Caroline, Maria Juliana, Daniele Lima,

Lucas Amaral, Denise Araújo, Aline Borba, Yara Roldão, Gláucya Mecca, Ayrton

Vollet, Ivan de Castro, pelo apoio e pelos bons momentos de lazer que

compartilhamos;

Aos funcionários José Carlos Serrano, José Amilcar, Edilson Simão, Sebastião,

Suelly, Renata Cavallari, Vera Cassia e Maria Inês por me auxiliarem esclarecendo

muitas dúvidas e sempre sendo prestativos quando precisei;

viii

Às amigas Erica Cristina Pantoja e Alexandra Bächtold, que mesmo à distância

sempre torceram, apoiaram e compartilharam comigo todos os momentos vividos

durante esses anos;

Ao meu namorado, Alex da Silva, por todo o seu companheirismo, amizade,

momentos de alegrias e pelo seu apoio em tempo integral em todos os momentos

vividos juntos;

Ao Laboratório de Limnologia da Universidade Federal do Amapá (UNIFAP) e ao

Núcleo de Estudos Científico e Tecnológico sobre Abelhas Regionais

(NECTAR/UNIFAP), por me cederem espaço e equipamentos para armazenamento

de materiais, disponibilização de seu pessoal para auxílio nas coletas e aos “velhos”

amigos deste núcleo por sempre torcerem e me receberem com muito estimo;

À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP) pelo auxílio

concedido dentro do Projeto: “Melhoria e capacitação das coleções científicas do

Departamento de Biologia da Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão

Preto, USP”, Processo no. 2009/54931-0, para a Coleção de Abelhas e Vespas

Solitárias, do Setor de Ecologia.

Enfim, a todas as pessoas que contribuíram direta ou indiretamente para a

realização deste trabalho, muito obrigada!

ix

Tenho a impressão de ter sido uma criança

brincando a beira-mar, divertindo-me em descobrir

uma pedrinha mais lisa ou uma concha mais bonita

que as outras, enquanto o imenso oceano da

verdade continua misterioso diante dos meus olhos.

Isaac Newton

x

RESUMO

VILHENA, P. S. Comunidade de machos de abelhas Euglossini (Hymenoptera:

Apidae) em copa e sub-bosque de uma Floresta de Várzea no Estado do

Amapá, Amazônia, Brasil. 2013. 117 f. Dissertação (Mestrado) - Faculdade de

Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão

Preto-SP, 2013.

Machos de abelhas Euglossini apresentam uma intrínseca relação com orquídeas,

visitando-as para coleta exclusiva de compostos aromáticos utilizados na secreção

de feromônios sexuais. Como muitas dessas plantas possuem hábito epífito e por

existir diferenças microclimáticas entre copa e sub-bosque dentro de uma floresta,

supõe-se que tais condições possam influenciar a distribuição vertical de espécies

de Euglossini em diferentes estratos arbóreos. O objetivo deste trabalho foi verificar

se tal diferença ocorre dentro de uma floresta de várzea, localizada na Área de

Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá, Amapá, Brasil. Foram realizadas

coletas mensais no período de Jan./2011 a Mar./2012, das 08h às 18h. Treze pares

de armadilhas de garrafa Pet, contendo essência aromática em seu interior (cada

par com a mesma essência) foram dispostos, individualmente em árvores, a 25 m e

1,5 m em relação ao solo, sendo reabastecidos a cada 4h. O total de 28 espécies e

836 indivíduos foi amostrado. O sub-bosque apresentou menor diversidade (H’copa:

2,54; H’sub-bosque: 2,22), porém significativa abundância (646, 77,27% do total

amostrado) quando comparado à copa (190, 22,73%). Não houve diferença

relevante quanto à riqueza de espécies (copa: 24; sub-bosque: 23) entre os estratos

e nem entre as temperaturas de cada um deles (TMéd.copa: 28,37ºC; TMéd.sub:27,23ºC).

As espécies mais abundantes em ambos foram: Eulaema meriana, Euglossa ignita,

El. pseudocingulata, Eg. cordata, Eg. cognata e El. nigrita. Cinco espécies foram

amostradas somente na copa (Eufriesea auripes, Ef. superba, Ef. surinamensis, Eg.

augaspis e Exaerete dentata) e quatro apenas no sub-bosque (Ef. vidua, Eg. avicula,

Eg. bidentata e El. polyzona). Cineol e salicilato de metila atraíram o maior número

de espécies nos dois estratos, enquanto β-mirceno não foi atrativo para elas. Os

resultados concordam com trabalhos relacionados, onde maiores abundâncias são

encontradas no sub-bosque. Conclui-se que os euglossíneos forrageiam com

facilidade nos diferentes estratos verticais da floresta, contudo apresentam maior

frequência nos sub-bosques.

Palavras-chave: Abelhas das orquídeas. Estratificação vertical. Abundância. Dossel,

APA da Fazendinha.

xi

ABSTRACT

VILHENA, P. S. Community of males Euglossine bees (Hymenoptera: Apidae) in

canopy and understory of a Floodplain Forest in State of Amapá, Amazon,

Brazil. 2013. 117 f. Thesis (Master) – Faculty of Philosophy, Sciences and

Languages of Ribeirão Preto, University of São Paulo, Ribeirão Preto-SP, 2013.

Male Euglossine bees have an intrinsic relationship with orchids, visiting them for

exclusive collection of aromatic compounds used in the secretion of sex pheromones.

As many of these plants have epiphytic habit and microclimatic differences exist

between canopy and understory in a forest, it is assumed that such conditions may

influence the vertical distribution of species in different arboreal strata. The aim of this

study was to assess whether this difference occurs within a floodplain forest, located

in the Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá, Amapá, Brazil. Sampling

were carried out monthly from Jan./2011 to Mar./2012, from 8am to 6pm. Thirteen

pairs of traps Pet bottle containing aromatic essence (each pair with the same

essence) were placed individually in trees, at 25 m and 1,5 m above the ground,

being replenished every 4 hours. A total of 28 species and 836 individuals were

sampled. The understory had lower diversity (H'canopy: 2.54; H'understory: 2.22), but

significant abundance (646, 77.27% of all samples) compared to the canopy (190,

22, 73%). There was no significant difference regarding species richness (canopy:

24; understory: 23) between the strata nor between temperatures each ones. The

most abundant species in both were Eulaema meriana, Euglossa ignita, El

pseudocingulata, Eg. cordata, Eg. cognata and El nigrita. Five species were sampled

only in the canopy (Eufriesea auripes, Ef. superba, Ef. surinamensis, Eg. augaspis

and Exaerete dentata) and four only in the understory (Ef. vidua, Eg. avicula, Eg.

bidentata and El polyzona). Cineole and methyl salicylate were the most attractive

baits in number of species in both strata. The results agree with related papers,

where the highest abundances are found in the understory. It is concluded that male

euglossine bees forage in different strata of the forest but occur more frequently in

the understory.

Keywords: Orchid bees. Vertical stratification. Abundance. Canopy. APA da

Fazendinha.

xii

LISTA DE FIGURAS

Figura 1 - Área de estudo sob diferentes panorâmicas. a) Mapa do Brasil

com destaque, em verde, para o Estado do Amapá. b) Mapa do

Estado do Amapá com destaque, em vermelho, para a capital

Macapá. c) Mapa com zoom na porção sudeste do Estado do

Amapá com destaque, em amarelo, para a Área de Proteção

Ambiental da Fazendinha ............................................................... 15

Figura 2 - Floresta de várzea, com registro dos picos de marés em um

mesmo ponto amostral. a) Área com maré baixa. b) Área com

maré alta. Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-

AP, Brasil ........................................................................................ 17

Figura 3 - Panorâmica da área total da Área de Proteção Ambiental da

Fazendinha, Macapá–AP, Brasil, com localização do sítio

amostral (ponto de coleta) em amarelo .......................................... 19

Figura 4 - Disposição das árvores, identificadas com o número da essência

recebida, separadas em dois grupos estabelecidos por dia de

coleta. Diagrama da direita apresenta as essências utilizadas no

primeiro dia e o da esquerda as utilizadas no segundo dia de

coleta. Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP,

Brasil ............................................................................................... 19

Figura 5 - Disposição vertical esquemática das armadilhas instaladas em

copa (1,5 m) e sub-bosque (25 m) das árvores da Área de

Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil ................ 20

Figura 6 - Aspectos gerais da confecção da armadilha utilizada para

amostragem de Euglossini. a) Tampa com perfuração central. b)

Tampas pintadas com tinta branca a base d’água. c) Haste de

plástico dobrada ao meio. d) Arame amarrado em uma

extremidade da haste. e) Arame inserido na tampa da garrafa. f)

Mangueira com corte, formando uma rampa de pouso para as

abelhas. g) Armadilha pronta ......................................................... 23

Figura 7 - Valores médios mensais de temperatura (Temp) e umidade

relativa do ar (UR) e valores absolutos de precipitação

pluviométrica (PRP) da Área de Proteção Ambiental da

Fazendinha, no período de janeiro/2011 a março/2012 ................. 25

Figura 8 - Curva de acumulação de espécies (curva do coletor) gerada para

os dados totais obtidos na Área de Proteção Ambiental da

Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Em vermelho a curva

considerando os valores reais e em azul os intervalos de

confiança para mais e para menos ................................................. 32

xiii

Figura 9 - Diagrama de ranking de abundância, modelo Broken-Stick,

gerado para a comunidade de machos de Euglossini na Área de

Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Em

vermelho a curva considerando os valores esperados e os pontos

são os valores reais obtidos ........................................................... 33

Figura 10 - Riqueza de espécies (colunas) e frequência de indivíduos (linha)

de machos euglossíneos amostrados na Área de Proteção

Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de

janeiro/2011 a março/2012 ............................................................. 34

Figura 11 - Riqueza de espécies (colunas) e frequência de indivíduos (linha)

dos euglossíneos amostrados em cada essência aromática na

Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil,

no período de janeiro/2011 a março/2012 ...................................... 36


gerado para a comunidade de machos de Euglossini amostrada

na copa da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-

AP, Brasil. Em vermelho a curva considerando os valores

esperados e os pontos são os valores reais obtidos ...................... 44


gerado para a comunidade de machos de Euglossini amostrada

no sub-bosque da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha,

Macapá-AP, Brasil. Em vermelho a curva considerando os

valores esperados e os pontos são os valores reais obtidos ......... 45

Figura 14 - Curva de acumulação de espécies (curva do coletor) gerada para

a comunidade de Euglossini amostrada em copa (a) e sub-

bosque (b) da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha,

Macapá-AP, Brasil. Em vermelho a curva considerando os

valores reais e em azul os intervalos de confiança para mais e

para menos ..................................................................................... 46

Figura 15 - Temperaturas (ºC) médias registradas em copa (25 m) e sub-

bosque (1,5 m) na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha,

Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012.

Fonte: Datalogger HOBO Pro-Series ............................................. 48

Figura 16 - Riqueza de espécies (colunas) de Euglossini em copa (25 m) e

sub-bosque (1,5 m) por mês amostral, com dados de temperatura

(linhas) de cada estrato vertical, da Área de Proteção Ambiental

da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a

março/2012 ..................................................................................... 48

Figura 17 - Frequência de indivíduos (colunas) de Euglossini em copa (25 m)

e sub-bosque (1,5 m) por mês amostral, com dados de

temperatura (linhas) de cada estrato vertical, da Área de

Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no

período de janeiro/2011 a março/2012 ........................................... 49

xiv

Figura 18 - Riqueza de espécies de Euglossini amostrada em cada essência

aromática nos estratos de copa (25 m) e sub-bosque (1,5 m) da



Figura 19 - Frequência de indivíduos de Euglossini amostrada nas essências

aromáticas utilizadas em copa (25m) e sub-bosque (1,5m) na



xv

LISTA DE TABELAS

Tabela 1 - Coordenadas geográficas das árvores em que cada armadilha

com respectiva essência aromática foi instalada para a

amostragem de machos de Euglossini na Área de Proteção

Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil ................................. 21

Tabela 2 - Espécies de Euglossini amostradas e número de indivíduos

coletados por espécie na Área de Proteção Ambiental da

Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a

março de 2012 .................................................................................. 31

Tabela 3 - Distribuição sazonal das espécies de Euglossini amostradas na


no período de janeiro/2011 a março/2012 ........................................ 35

Tabela 4 - Distribuição dos machos de Euglossini amostrados em cada

essência aromática utilizada na Área de Proteção Ambiental da

Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a

março/2012. EU = Eugenol; BI = β-Ionona; CI = Cineol; FE =

Feniletanol; CM = Cinamato de Metila; MI = β-Mirceno; BE =

Butirato de Etila; BB = Benzoato de Benzila; VA = Vanilina; LI =

Linalol; SM = Salicilato de Metila; BM = Benzoato de Metila;

AB=Acetato de Benzila ..................................................................... 39

Tabela 5 - Riqueza de espécies de Euglossini amostradas nas essências

aromáticas em cada mês de coleta na Área de Proteção Ambiental

da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a

março/2012 ....................................................................................... 40

Tabela 6 - Espécies de Euglossini amostradas em copa (25 m) e sub-bosque

(1,5 m) da floresta de várzea da Área de Proteção Ambiental da

Fazendinha, Macapá, Amapá, Brasil, no período de janeiro/2011 a

março/2012 ....................................................................................... 42

Tabela 7 - Espécies de Euglossini mais abundantes em cada estrato vertical,

copa (25 m) e sub-bosque (1,5 m), na Área de Proteção Ambiental

da Fazendinha, Macapá, Amapá, Brasil, no período de

janeiro/2011 a março/2012 ............................................................... 43

Tabela 8 - Equitabilidade da comunidade de Euglossini, segundo índice de

Pielou, atraída pelas essências aromáticas utilizadas em copa (25

m) e sub-bosque (1,5 m) da Área de Proteção Ambiental da

Fazendinha, Macapá-AP, Brasil ....................................................... 52

xvi

SUMÁRIO

I INTRODUÇÃO ......................................................................................... 1

1.1 Abelhas Euglossini .............................................................................. 1

1.1.1 Coleta de substâncias aromáticas .................................................. 2

1.1.2 Relação com orquídeas e outras flores .......................................... 3

1.2 Estratificação vertical em florestas ................................................... 5

1.3 Florestas de Várzea e o Estado do Amapá ....................................... 6

1.4 Considerações iniciais ........................................................................ 9

II OBJETIVOS ............................................................................................ 12

2.1 Geral .................................................................................................... .. 12

2.2 Específicos ........................................................................................... 12

III MATERIAIS E MÉTODOS ..................................................................... 14

3.1 Área de Estudo .................................................................................... 14

3.2 Amostragem das abelhas ................................................................... 17

3.3 Confecção das armadilhas ................................................................. 22

3.4 Dados climatológicos .......................................................................... 24

3.5 Análise estatística dos dados ............................................................ 25

3.5.1 Abundância ....................................................................................... 25

3.5.2 Riqueza .............................................................................................. 26

3.5.3 Diversidade ....................................................................................... 26

3.5.4 Equitabilidade ................................................................................... 27

3.5.5 Dominância ....................................................................................... 27

3.5.6 Correlação ......................................................................................... 27

xvii

3.5.7 Preferência por fragrâncias ............................................................. 27

3.5.8 Estratificação vertical ....................................................................... 28

IV RESULTADOS ....................................................................................... 30

4.1 Estrutura da comunidade de Euglossini ........................................... 30

4.2 Flutuação Sazonal ............................................................................... 33

4.3 Essências Aromáticas ......................................................................... 36

4.4 Estratificação Vertical ......................................................................... 41

4.4.1 Comunidade de Euglossini em copa e sub-bosque ...................... 41

4.4.2 Sazonalidade nos estratos arbóreos .............................................. 47

4.4.3 Atratividade de essências aromáticas nos estratos ..................... 50

V DISCUSSÃO ........................................................................................... 54

VI CONCLUSÕES ...................................................................................... 75

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ........................................................... 78

APÊNDICES ................................................................................................ 92

INTRODUÇÃO

________________________________________________________________ INTRODUÇÃO

_______________________________________________________________________ 1

I INTRODUÇÃO

1.1 Abelhas Euglossini

Abelhas da tribo Euglossini apresentam, em geral, corpo robusto e de grande

porte, pelos e tegumento com colorações exuberantes, a maioria com cores

metálicas, além de um extraordinário prolongamento da língua, que em algumas

espécies ultrapassa o comprimento do próprio corpo incluindo a cabeça. Vivem de

forma solitária ou podem apresentar estágios intermediários entre solitário e social

(comunal, primitivamente social, etc) e dificilmente apresentam comportamento

agressivo. Constroem seus ninhos em cavidades preexistentes encontradas em

troncos, galhos de árvores, barrancos e em alguns outros locais inusitados, tais

como entre jornais amassados, folhas, dentro de blocos de tijolos, roupas dobradas

(Vilhena n.p.), em ninhos de insetos sociais, como cupins, entre outros (Garófalo,

1994; Roubik & Hanson, 2004).

Essas abelhas são exclusivas e possuem ampla diversificação em toda a

Região Neotropical, ocorrendo, especificamente, desde a porção norte do México

até o noroeste da Argentina, com espécimes vagantes coletadas no sul dos Estados

Unidos (Arizona e Texas) e uma espécie introduzida na Flórida. Contudo, é no bioma

Amazônico que apresentam maior abundância e riqueza de espécies (Minckley &

Reys, 1996; Skov & Wiley 2005; Pemberton & Wheeler 2006; Moure, 1967).

A tribo é constituída por cinco gêneros: Euglossa Latreille, 1802; Eulaema

Lepeletier, 1841; Eufriesea Cockerell, 1908; Exaerete Hoffmannsegg, 1817 e Aglae

Lepeletier & Serville, 1825; totalizando cerca de 210 espécies catalogadas

(Michener, 2007; Nemésio & Silveira, 2007; Moure et al., 2012). Em sua maioria,

________________________________________________________________ INTRODUÇÃO

_______________________________________________________________________ 2

apresentam hábito de vida livre, porém em dois gêneros, Exaerete e Aglae, as

espécies são cleptoparasitas, isto é, parasitam ninhos de outras espécies,

comumente de Eulaema e Eufriesea, usurpando alimento e células de nidificação

para o desenvolvimento da sua própria prole (Garófalo & Rozen, 2001).

1.1.1 Coleta de substâncias aromáticas

Abelhas, de um modo geral, buscam diversos recursos vegetais que são

utilizados como fontes alimentares e de nidificação. As fêmeas coletam,

predominantemente, pólen, néctar, resinas, óleos, cascas de caules, fragmentos de

folhas, entre outras coisas; enquanto que os machos buscam somente néctar, para

“beber”. Existe, porém, uma especialidade desenvolvida apenas pelos machos

euglossíneos, que é a busca por substâncias aromáticas (fragrâncias). Essas

fragrâncias são majoritariamente coletadas em fontes vegetais (flores, folhas, caules

resinosos, raízes, seivas, frutos), mas também existem coletas em fontes não

vegetais (fungos, fezes, substâncias tóxicas como aldrin e DDT e até mesmo em

cadáveres de machos de sua mesma espécie) (Zucchi et al., 1969; Williams, 1982;

Whitten et al., 1993; Roubik, 1998).

Os machos utilizam tais fragrâncias para atrair fêmeas à cópula (Eltz et al.,

2003; 2005). Acredita-se que essas substâncias funcionem como uma espécie de

medalha aos machos que as possuem, indicando que eles devem ter vivido o

suficiente para coletar várias substâncias raras no ambiente, resistindo a inimigos

naturais como parasitas e predadores, e a condições adversas climáticas e

ambientais. Portanto, seria uma sinalização verdadeira de que o macho é portador

________________________________________________________________ INTRODUÇÃO

_______________________________________________________________________ 3

de bons genes, com boas qualidades a serem transferidas à prole (Whitten et al.,

1989; Eltz et al., 1999).

Para coletar as substâncias aromáticas, os machos euglossíneos apresentam

adaptações morfológicas nos três pares de pernas, tais como escovas tarsais, áreas

aveludadas, coxins, franjas e órgão tibial, sendo as quatro primeiras utilizadas na

coleta e a última no armazenamento da substância (Cruz-Landim, 1965; Rebêlo,

2001). Eles raspam com as pernas anteriores a superfície da fonte, transferem o

aroma para as pernas médias e o armazenam nas pernas posteriores. Essas

transferências entre as pernas são feitas enquanto os machos pairam no ar por

diversas vezes (Dodson & Frymire, 1961; Vogel, 1966; Braga & Garófalo, 2003).

Além disso, aplicam à superfície do substrato uma mistura de lipídios não-polares,

secretados a partir das glândulas labiais cefálicas, que ajudam na retenção dos

compostos voláteis, aumentando, dessa forma, a eficiência da coleta (Whitten et al.,

1989).

1.1.2 Relação com orquídeas e outras flores

Considerados voadores exímios, estima-se que essas abelhas percorram

cerca de 1 km por dia e 2.000 km em toda sua vida (Janzen, 1971). Desta forma,

voam longas distancias visitando e polinizando diversas espécies de plantas que

encontram pelo caminho. Roubik & Hanson (2004) listam 173 gêneros pertencentes

a 68 famílias de Angiospermas, não incluindo Orchidaceae, que são visitadas por

euglossíneos para coleta de pólen e/ou néctar. Cinquenta e duas espécies de

orquídeas do Panamá são listadas a parte, pois merecem especial atenção, devido a

intrínseca relação que os euglossíneos possuem com essas plantas.

________________________________________________________________ INTRODUÇÃO

_______________________________________________________________________ 4

Cerca de 700 espécies de orquídeas (10%) são polinizadas por machos

euglossíneos (Ramírez et al., 2002). Essas flores são as fontes preferidas dos

machos que buscam aromas puros e diversificados. Como em muitas espécies de

orquídeas, as flores são unissexuais, a polinização é do tipo cruzada, realizada

predominantemente pelos euglossíneos, e torna-se obrigatória. Deste modo, muitas

orquídeas desenvolveram diferentes conformações anatômicas em suas flores,

como se fossem “armadilhas”, para que os euglossíneos, ao visitarem-nas, sigam

uma rota específica e assim possam retirar ou depositar o polinário da flor e realizar

a polinização (Rebêlo, 2001). Em algumas espécies de orquídeas neotropicais esses

machos são os únicos visitantes efetivos, o que faz com que sejam popularmente

conhecidos como “abelhas das orquídeas” (Williams & Whitten, 1983).

A forte relação entre euglossíneos e orquidaceas pode ser evidenciado pelo

fato de algumas espécies de orquídeas do gênero Catasetum e Cycnoches

deixarem de produzir suas fragrâncias florais depois que seus polinários são

removidos por essas abelhas. Além disso, existem espécies que produzem aromas

modificados para afugentar a visita de abelhas de comportamento ou tamanho não

adequados para a sua polinização (Gerlach & Schill, 1991; Roubik & Hanson, 2004)

Em geral, as flores visitadas pelos euglossíneos produzem monoterpenos e

ésteres voláteis em grandes quantidades, de modo que o seu aroma pode ser

sentido a longas distâncias (Gerlach & Schill, 1991). Essa característica faz com que

os machos sejam facilmente atraídos por certos terpenóides e hidrocarbonetos

aromáticos sintetizados industrialmente, que são análogos às fragrâncias naturais.

Estes sintéticos têm sido utilizados como iscas e têm contribuindo para o

conhecimento da fauna e seus aspectos bioecológicos em diferentes áreas

biogeográficas, além de revelar espécies nunca antes conhecidas.

________________________________________________________________ INTRODUÇÃO

_______________________________________________________________________ 5

1.2 Estratificação vertical em florestas

Uma floresta pode, ou não, apresentar estratos verticais, dependendo do seu

estado de conservação, estádio de sucessão e localização fitoecológica. Quando

estratificadas, as florestas podem apresentar os seguintes estratos arbóreos: sub-

bosque, estrato inferior, estrato médio e estrato superior (copa/dossel). O número de

estratos e a altura de cada um deles variam de acordo com a vegetação local,

relações competitivas entre as plantas, restrições e perturbações naturais e

humanas (Souza et al., 2003).

Diversos estudos têm sido realizados comparando a comunidade faunística

existente em diferentes estratos verticais de florestas tropicais e têm revelado

diferenças significativas na composição de espécies entre eles. Essas diferenças

são mais relevantes quando se compara extratos extremos, como sub-bosque e

copa, por exemplo, e nesses casos, há uma tendência à maior riqueza e abundância

de espécies nos estratos superiores (Erwin 1982; Campos et al., 2006; Neves et al.,

2007; Grimbacher & Stork, 2007).

Essas diferenças na composição faunística entre os estratos florestais são

esperadas se considerarmos que cada um deles apresenta características próprias

relacionadas a condições estruturais e micro-climáticas. Geralmente na copa a

densidade de área foliar, abundância de folhas jovens, flores, frutos e sementes são

maiores que no sub-bosque (Basset et al., 2003 apud Madeira et al., 2005). Por

outro lado, o sub-bosque apresenta maior umidade relativa do ar, além de menores

temperaturas, incidência de radiação solar e correntes de ar (Salmah et al., 1990

apud Martins & Souza, 2005).

________________________________________________________________ INTRODUÇÃO

_______________________________________________________________________ 6

Tais fatores, associados à fisionomia da floresta, arquitetura das plantas,

comportamento dos organismos (nichos tróficos) e disponibilidade de recursos

fazem com que as florestas estratificadas suportem maior diversidade de espécies

vegetais e animais, por apresentarem maior diferenciação de nichos ecológicos

(Hunter-JR, 1990; Basset et al., 2003 apud Madeira et al., 2005). Portanto, espécies

animais, inclusive abelhas, podem apresentar preferências por estratos que lhes

ofereçam micro-habitats propícios ao seu estabelecimento (Morato, 2001a).

Desta forma, alguns estudos relacionados à estratificação vertical da

comunidade de abelhas Euglossini foram realizados, considerando, entre outros

fatores, a preferência dessas abelhas em buscar recursos em orquídeas, as quais

possuem hábito de vida epífito e se estabelecem em diferentes gradientes verticais

(Roubik, 1993; Oliveira & Campos 1996; Martins & Souza, 2005; Ferreira et al.,

2011). Contudo os resultados são muito variados, observando-se, então, a

necessidade de realizar mais estudos relacionados, considerando alturas entre

estratos significativas e testando ambientes diferentes, para tentar observar se

existe, ou não, algum padrão de distribuição vertical em Euglossini.

1.3 Florestas de Várzea e o Estado do Amapá

O Estado do Amapá localiza-se no extremo norte do Brasil e é considerado

um dos Estados mais preservados do país por apresentar cerca de 70% da sua área

territorial (10 milhões de hectares) constituída de áreas naturais legalmente

protegidas, entre unidades de conservação e terras indígenas, pouco alteradas por

atividades humanas (Atlas, 2008).

________________________________________________________________ INTRODUÇÃO

_______________________________________________________________________ 7

Cortado ao sul pela linha do Equador, com maior parte de suas terras e águas

no hemisfério norte, situa-se à margem esquerda o Rio Amazonas, com sua capital

localizada sobre a linha do Equador. Ao norte faz fronteira com Guiana Francesa

(655 Km) e Suriname (52 Km); a oeste e sudoeste possui uma longa fronteira com o

Estado do Pará (1.093 Km); a costa sudeste é banhada pelo rio Amazonas (315 Km)

e a leste e nordeste faz limite com a costa oceânica (598 Km), correspondendo a

8,11% do litoral atlântico do Brasil (Iepa, 2002).

Apresenta clima tropical superúmido, com uma vegetação constituída por

ecossistemas que compreendem desde formações pioneiras de mangue a florestas

tropicais densas, passando por campos inundáveis e cerrados, além de apresentar

uma combinação única, na Região Amazônica, de litorais marinhos e fluviais (Atlas,

2008).

O rio Amazonas banha mais de 300 km da margem sudeste do Estado e cria

uma longa extensão de floresta de várzea estuarina que compreende 6.959,25 Km²

(4,85%) da sua cobertura vegetal, representando o segundo maior ambiente

florestado da região (Iepa, 2002; Queiroz, 2008). A foz desse rio é constituída pelas

águas que descem dos Andes, juntamente com as águas de seus inúmeros

afluentes e de chuvas, que caem na área de captação de sua bacia. A repercussão

das marés atlânticas empurra de volta as águas do Amazonas, elevando seu nível e

inundando as planícies adjacentes. Nos momentos em que as águas ficam paradas

(praia-mar/baixa-mar), os sedimentos em suspensão precipitam: os mais pesados

nas margens dos rios e os mais leves no interior da floresta, resultando em áreas

inundadas como as várzeas e igapós (Queiroz, 2004).

As várzeas são ambientes ripários, frágeis e com condições restritas,

relacionadas a salinidade, fluxo constante de marés com período e altura de

________________________________________________________________ INTRODUÇÃO

_______________________________________________________________________ 8

inundações pouco previsíveis. Sua origem e funcionamento estão ligados à

deposição de sedimentos geologicamente recentes, que são transportados pelas

marés e águas pluviais, de modo que esses sedimentos conferem ao solo desse

ambiente alto nível de saturação, bem como alta fertilidade e ciclagem de nutrientes

(Gama et al., 2005; Santos & Jardim, 2006; Queiroz, 2008).

Portanto, o regime e intensidade dos eventos de inundação, juntamente com

o teor de sedimentos carreados pelas águas são fatores chave em moldar

características significativas relacionadas ao revestimento vegetal, formação dos

solos, perfis físicos e químicos das áreas de floresta de várzea, através de efeitos,

positivos ou negativos, que levam à heterogeneidade do ambiente e de suas

comunidades ao longo do tempo e espaço (Lima & Tourinho 1994; Budke et al.,

2010).

Muitos estudos têm demonstrado que as florestas de várzea apresentam

espécies vegetais exclusivas, que são adaptadas morfofisiologicamente para

suportarem suas condições limitantes (Bentes-Gama et al., 2002; Santos et al.,

2004; Gama et al., 2005; Santos & Jardim, 2006; Queiroz et al., 2007; Carim et al.,

2008). Em geral essas espécies são de grande porte e seu estrato arbóreo cria e

mantém o microclima no interior das várzeas, abrigando uma fauna associada

composta por artrópodes, aves limnícolas, peixes e outros organismos que utilizam

esse ambiente para se abrigar e reproduzir (Almeida et al., 2004).

Esse microclima, a estruturação da floresta em si, a presença de certos

gêneros e famílias vegetais visitadas por Euglossini, segundo listagem de Roubik &

Hanson (2004), e o pouco conhecimento sobre a fauna de euglossíneos em

ambientes inundáveis (Pearson & Dressler, 1985; Melo, 2006), torna pertinente a

busca pelo conhecimento da comunidade dessas abelhas nesse tipo de

________________________________________________________________ INTRODUÇÃO

_______________________________________________________________________ 9

ecossistema, sendo interessante identificar como se distribuem, em termos de

estratificação florestal, em ambientes constantemente inundados por águas fluviais.

1.4 Considerações iniciais

Diante do exposto e considerando que as várzeas são ambientes frágeis e de

difícil recuperação uma vez alteradas pela intervenção humana (Almeida et al.,

2004), buscou-se estudar os aspectos ecológicos relacionados à comunidade de

machos euglossíneos em uma área de floresta de várzea no Estado do Amapá,

Amazônia, Brasil, onde a presença de uma rica biodiversidade é evidente, mas a

crescente colonização humana torna iminente a alteração da paisagem e perda da

diversidade existente.

Apesar de a área estudada ser uma unidade que visa conciliar as atividades

humanas com a preservação da vida silvestre e proteção dos recursos naturais

(Apafaz, 2011), a crescente demanda de atividades legalmente exploratórias não a

impede de estar vulnerável a ações ilegais, tais como derrubadas, poluição e

invasões, que podem acarretar, no decorrer dos anos, o desaparecimento de

espécies, por reduzirem a disponibilidade de fontes de recursos florais e locais para

nidificação. Isso tudo também é facilitado pela proximidade da unidade com a capital

do Estado e o fácil acesso à sua área tanto por rodovia quanto por via fluvial.

Acredito que nessa unidade a fauna de Euglossini seja bastante rica e

diversificada, pelo fato de ser constituída majoritariamente por vegetação primária,

em estádio de clímax, com presença de árvores de grande porte que abrigam

diversas epífitas, como orquídeas. Além disso, ainda é considerada, segundo Sema

(2003), uma área pouco impactada pelo homem e em bom estado de conservação.

________________________________________________________________ INTRODUÇÃO

_______________________________________________________________________ 10

Considerando as inundações diárias ocorrentes na área, acredito que elas

interfiram em aspectos bioecológicos dos euglossíneos, como disponibilidade de

recursos e locais de nidificação, pois, uma vez inundado o sub-bosque, mesmo que

temporariamente, as abelhas são forçadas a buscar tais recursos em estratos

superiores, como as copas, favorecendo diferenças em suas comunidades entre

esses estratos.

Portanto, este estudo visa verificar se essas diferenças existem e de que

forma ocorrem na área, buscando catalogar a diversidade de Euglossini local a

tempo de que seja irreversivelmente impactada e também chamar a atenção da

comunidade ali estabelecida para a grande importância do ambiente em que se

encontra, oferecendo informações que sejam consideradas relevantes para a sua

preservação e utilização de modo sustentável.

OBJETIVOS

_________________________________________________________________ OBJETIVOS

_______________________________________________________________________ 12

II OBJETIVOS

2.1 Geral

Conhecer a composição da comunidade de machos de abelhas Euglossini

(Hymenoptera: Apidae) em dois estratos verticais, copa (25 m) e sub-bosque (1,5

m), de uma floresta de várzea na Região Amazônica, a Área de Proteção Ambiental

da Fazendinha, Macapá, Amapá, Brasil.

2.2 Específicos

• Verificar como se estrutura a comunidade (riqueza, abundância,

diversidade) dos machos euglossíneos em copa e sub-bosque da área de estudo;

• Analisar os aspectos fenológicos das espécies amostradas;

• Verificar se de fato existe diferença de temperatura entre os diferentes

estratos arbóreos e correlacionar aos valores de riqueza e abundância de espécies

obtidos;

• Verificar quais fragrâncias aromáticas utilizadas são mais atrativas para

os machos e sua atratividade em cada um dos estratos estudados.

MATERIAL E MÉTODOS

_________________________________________________________ MATERIAL E MÉTODOS

_______________________________________________________________________ 14

III MATERIAL E MÉTODOS

3.1 Área de Estudo

O estudo foi realizado na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, que é

uma unidade de conservação estadual de uso sustentável, criada através da Lei nº.

0873, de 31 de Dezembro de 2004 (Amapá, 2004). Essa unidade está localizada na

porção sudeste do Estado do Amapá, Região Amazônica, Brasil, especificamente no

distrito de Fazendinha, entre as cidades de Macapá e Santana, a aproximadamente

15 km ao sul da capital, Macapá (Figura 1). É limitada a norte pela Rodovida

Salvador Diniz (AP-010), a sul pelo o Rio Amazônas, a leste pelo igarapé Paxicu e a

oeste pelo igarapé da Forteleza. Esses limites conferem fácil acesso à área tanto por

rodovia como por via fluvial (Apafaz, 2011).

Apresentando uma área total de 136,592 ha, com perímetro de 6.658,63 m, a

unidade, por seu caráter de unidade de conservação de uso sustentável, permite a

exploração de seus recursos naturais de forma planejada e regulamentada, visando

conciliar a permanência da população local com o desenvolvimento sustentável de

atividades econômicas e a conservação do meio ambiente. Desta forma, cerca de

300 famílias residem no entorno da unidade, sobrevivendo basicamente dos

recursos naturais explorados na área, como comercialização de produtos florestais,

atividades de pesca e ecoturismo (Atlas, 2008; Apafaz, 2011).

O clima predominante nessa região é caracterizado como tropical superúmido,

com precipitação média anual girando em torno de 2100 mm, conferindo a essa

unidade uma alta pluviosidade durante pelo menos metade do ano. O período que

compreende os meses de janeiro a julho é considerado a estação mais chuvosa,


_______________________________________________________________________ 15

enquanto que o período de agosto a dezembro é considerado a estação menos

chuvosa, na qual a precipitação pluviométrica chega a ser menor que 60 mm. A

temperatura média anual gira em torno de 27ºC e a umidade média relativa do ar

varia de 78% (mínima) a 87% (máxima) por mês (Nhmet, 2012).

Figura 1. Área de estudo sob diferentes panorâmicas. a) Mapa do Brasil com destaque, em verde, para o Estado do Amapá. b) Mapa do Estado do Amapá com destaque, em vermelho, para a capital Macapá. c) Mapa com zoom na porção sudeste do Estado do Amapá com destaque, em amarelo, para a Área de Proteção Ambiental da Fazendinha. Fonte: Google Earth, 2011; Amapá, 2012; Google Maps, 2012.


_______________________________________________________________________ 16

A vegetação predominante constitui-se de espécies do domínio Amazônico

adaptadas a ecossistema de várzeas estuarinas, que resistem à periodicidade de

inundações e influência direta do regime de marés (Figura 2) e águas pluviais

(Apafaz, 2011). Apresenta áreas de campos abertos, porém é majoritariamente

constituída de floresta densa de várzea, com presença de espécies arbóreas de

grande porte como seringueira (Hevea brasiliensis) - Euphorbiaceae, andiroba

(Carapa guianensis) - Meliaceae, virola (Virola surinamensis) - Myristicaceae,

pracuúba (Mora paraensis) – Leguminosae Caesalpinioideae e pau-mulato

(Calycophyllum spruceanum) – Rubiaceae, além de grande número de palmeiras,

como o açaí (Euterpe oleracea) - Arecaceae (Atlas, 2008; Hiura & Sarquis, 2008).

Formações geológicas pertencentes ao período Quaternário, com idade média

de 15.000 anos e máxima de 100.000 anos, são presentes em toda a paisagem

costeira do Estado, compreendendo uma faixa litorânea relativamente estreita, baixa

e plana especificamente nessa área. Os depósitos aluviais são recentes, com

sedimentos de idade terciária e quaternária intimamente relacionados com a

influência de igarapés (Paxicu, Fortaleza, Piriá, Pescada, Aturiazinho, Aturiá Grande,

furo do Aturiá, Mato Grosso, da Ponta e Jaranduba) e principalmente do Rio

Amazonas (Apafaz, 2011).

O solo é constituído de hidromórficos gleizados, configurando um ecossistema

aberto com alto teor de fertilidade e alto grau de vulnerabilidade natural, significando

que possui uma baixa resistência estrutural, o que ocorre especialmente em locais

com baixo teor de ferro (Fe). De um modo geral, apresenta lençol freático alto e

pouca drenagem de água, sendo típico de ambientes inundáveis (Campos et al.,

2003; Amaral, 2000; Atlas, 2008).


_______________________________________________________________________ 17

Figura 2. Floresta de várzea, com registro dos picos de marés em um mesmo ponto amostral. a) Área com maré baixa. b) Área com maré alta.

Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Foto: Vilhena, 2008.

3.2 Amostragem das Abelhas

Para amostrar a comunidade de machos de Euglossini, foi estabelecido um

sítio amostral (S 00º02.959’ W 051º07.731’) a aproximadamente 3 km da borda da

rodovia Salvador Diniz em direção ao interior da floresta (Figura 3). Nele foram

instaladas armadilhas (detalhes no item 3.3) contendo substâncias aromáticas


_______________________________________________________________________ 18

sintéticas em seu interior que permaneciam na área das 08h00min às 18h00min,

totalizando 10 horas de amostragem por dia. O estudo ocorreu durante o de período

de janeiro de 2011 a março de 2012, totalizando 15 meses de coleta, onde as

armadilhas eram amostradas uma vez por mês. Porém, as coletas eram realizadas

em dois dias, sendo que em cada um deles era amostrado um grupo diferente de

essências.

Figura 3. Panorâmica da área total da Área de Proteção Ambiental da

Fazendinha, Macapá–AP, Brasil, com localização do sítio amostral (ponto de coleta) em amarelo. Fonte: Google Earth, 2011.

No primeiro dia de amostragem eram utilizadas as essências: Eugenol, β-

Ionona, Cineol, Feniletanol, Cinamato de Metila e β-Mirceno (numeradas de 001 a

006, respectivamente) e no segundo dia eram utilizadas as essências: Butirato de


_______________________________________________________________________ 19

Etila, Benzoato de Benzila, Vanilina, Linalol, Salicilato de Metila, Benzoato de Metila

e Acetato de Benzila (numeração de 007 a 013), totalizando 13 substâncias

aromáticas (Figura 4). Foram utilizadas soluções puras de todas elas, com exceção

de cinamato de metila e vanilina, as quais foram solubilizadas em álcool absoluto até

o ponto de saturação, em virtude de serem comercializadas sob forma de cristais.

Figura 4. Disposição das árvores, identificadas com o número da essência recebida, separadas em dois grupos estabelecidos por dia de coleta. Diagrama da direita apresenta as essências utilizadas no primeiro dia e o da esquerda as utilizadas no segundo dia de coleta. Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Fonte: GPS Garmin eTrexLegend CX; Google Earth, 2011.

No fundo das armadilhas era colocada uma solução de água e detergente

neutro para diminuir as chances das abelhas escaparem. Assim que detectados

espécimes no interior das armadilhas, eles eram retirados imediatamente, para que

fossem evitados danos a coloração e/ou apodrecimento. Além disso, o excesso de


_______________________________________________________________________ 20

umidade dos indivíduos era removido com papel absorvente, os vivos eram

sacrificados sob vapor de acetato de etila ou em álcool absoluto e posteriormente

eram armazenados em sacos de papel, devidamente identificados com data, hora,

estrato arbóreo e essência aromática em que eram coletados.

Figura 5. Disposição vertical esquemática das armadilhas instaladas em copa (1,5 m) e sub-bosque (25 m) das árvores da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Foto: Vilhena, 2008


_______________________________________________________________________ 21

Latitude Longitude

1 Eugenol 0° 2'56.01"S 51° 7'42.76"O

2 β-Ionona 0° 2'56.68"S 51° 7'40.83"O

3 Cineol 0° 2'57.65"S 51° 7'41.03"O

4 Feniletanol 0° 2'57.32"S 51° 7'40.96"O

5 Cinamato de Metila 0° 2'58.77"S 51° 7'43.89"O

6 β-Mirceno 0° 2'56.35"S 51° 7'44.84"O

7 Butirato de Etila 0° 2'57.61"S 51° 7'45.45"O

8 Benzoato de Benzila 0° 2'58.15"S 51° 7'46.54"O

9 Vanilina 0° 2'57.49"S 51° 7'47.92"O

10 Linalol 0° 2'57.18"S 51° 7'46.88"O

11 Salicilato de Metila 0° 2'55.93"S 51° 7'48.39"O

12 Benzoato de Metila 0° 2'53.81"S 51° 7'46.11"O

13 Acetato de Benzila 0° 2'52.48"S 51° 7'46.38"O

Essência aromáticaNº. Essência/

árvore

Coordenadas Geográficas

Para amostrar os estratos verticais, as armadilhas eram instaladas em pares

contendo a mesma essência aromática em árvores a duas alturas fixas: uma a 25 m

e outra a 1,5 m em relação ao solo. Desta forma, copa e sub-bosque eram

amostrados simultaneamente (Figura 5).

As árvores foram escolhidas a esmo, mantendo-se a distância mínima de 10

m entre elas e receberam numeração correspondente ao par de armadilhas com

mesma numeração da essência recebida. Assim, as armadilhas correspondentes a

uma mesma essência aromática eram colocadas sempre na mesma árvore em todos

os meses de coleta. Dados referentes às coordenadas geográficas para cada uma

delas foram obtidos com auxílio de um dispositivo GPS (Tabela 1).

Tabela 1. Coordenadas geográficas das árvores em que cada armadilha com

respectiva essência aromática foi instalada para a amostragem de machos de

Euglossini na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil.


_______________________________________________________________________ 22

3.3 Confecção das armadilhas

As armadilhas foram confeccionadas a partir de garrafas incolores de

politereftalato de etileno (Pet) de capacidade de 2 litros, readaptadas a partir de

Campos et al. (1989).

As tampas das garrafas foram pintadas com tinta branca a base d’água, para

que o seu colorido não interferisse na atração das abelhas. Em cada uma delas foi

efetuado um orifício central (Figura 6a-b), utilizando prego comum (nº 1 ½ x 13 mm),

no qual foi inserido um arame maleável fino cuja ponta superior foi moldada em

forma de alça e a ponta inferior foi amarrada em uma haste flexível de plástico

(cotonete) dobrada ao meio, contendo algodão nas pontas (Figura 6c-e). No “corpo”

de cada garrafa foram efetuados quatro orifícios medindo 3 cm de diâmetro e

distando 6 cm entre si. Em cada um deles foi introduzida uma mangueira (Masterflex

¾” x 1,5 mm, Perfilnor) de 4 cm, cortada de modo a formar uma rampa de acesso

para as abelhas pousarem e entrarem nas armadilhas (Figura 6f-g).

O arame foi utilizado para que o cotonete não tocasse a parede interna da

garrafa, permanecendo no centro e exalando igualmente a essência pelas quatro

entradas da armadilha. A alça era utilizada para amarrar fios destinados à

manipulação das garrafas. O algodão inserido na ponta da haste era embebido em

essência aromática para atrair os machos euglossíneos ao interior das armadilhas,

sendo que a haste foi reforçada com uma quantidade maior de algodão, formando

um chumaço de aproximadamente 2 cm de diâmetro. E nas rampas de acesso foram

efetuadas pequenas ranhuras, para aumentar o atrito de pouso, pois em geral as

mangueiras são escorregadias e muitas abelhas têm dificuldade de pousar nelas.


_______________________________________________________________________ 23

Figura 6. Aspectos gerais da confecção da armadilha utilizada para amostragem de Euglossini. a) Tampa com perfuração central. b) Tampas pintadas com tinta branca a base d’água. c) Haste de plástico dobrada ao meio. d) Arame amarrado em uma extremidade da haste. e) Arame inserido na tampa da garrafa. f) Mangueira com corte, formando uma rampa de pouso para as abelhas. g)

Armadilha pronta. Foto: Vilhena, 2008.


_______________________________________________________________________ 24

Para a manipulação das armadilhas instaladas na copa foram amarrados 50

m de fio de nylon (nº. 0,90) e nas pertencentes ao sub-bosque 1 m de fio barbante.

Optou-se por colocar o fio de nylon nas armadilhas da copa por ele ser mais

resistente e deslizar com facilidade, o que é importante por facilitar a descida das

armadilhas e diminuir a possibilidade delas ficarem presas nos galhos. Por outro

lado, o fio de barbante foi colocado nas armadilhas do sub-bosque por ter maior

aderência, logo não escorrega com facilidade ao ser amarrado ao tronco da árvore,

sendo esse aspecto importante principalmente em períodos chuvosos.

3.4 Dados climatológicos

Dois aparelhos Dataloggers HOBO Pro-Series eram utilizados nos dias de

amostragem para a marcação de dados referentes à temperatura em cada estrato

arbóreo. Esses dispositivos permaneciam instalados à mesma altura das armadilhas,

um a 25 m e outro a 1,5 m do em relação ao solo, e eram programados para obter

os dados em intervalos de uma hora. A utilização desses dispositivos só pode ser

realizada alguns meses depois de iniciadas as amostragens, desta forma os dados

ambientais foram obtidos apenas para o período de abril de 2011 a março de 2012,

o qual compreende 12 meses de amostragem.

Além disso, dados gerais mensais referentes à temperatura, umidade relativa

do ar e pluviosidade da área (Figura 7), foram obtidos para todo o período amostral

através do Núcleo de Hidrometeorologia e Energias Renováveis (Nhmet), vinculado

ao Instituto de Pesquisas Científicas e Tecnológicas do Estado do Amapá (Iepa).


_______________________________________________________________________ 25

24,5

25

25,5

26

26,5

27

27,5

28

28,5

29

29,5

30

0

50

100

150

200

250

300

350

400

450

500

Jan

Fev

Mar

Ab

r

Mai

Jun

Jul

Ago

Set

Ou

t

No

v

Dez

Jan

Fev

Mar

Tem

p (º

C)

UR

(%)

e P

RP

(m

m)

Mês amostral

PRP (mm) UR (%) Temp (°C)

Figura 7. Valores médios mensais de temperatura (Temp) e umidade relativa

do ar (UR) e valores absolutos de precipitação pluviométrica (PRP) da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, no período de janeiro/2011 a março/2012. Fonte: Nhmet/Iepa, 2012.

3.5 Análise estatística dos dados

3.5.1 Abundância

O conjunto total dos valores de importância de cada espécie foi plotado contra

um ranking de abundância de espécies, gerando um diagrama de ranking de

abundância, onde as espécies são plotadas das mais comuns para as mais raras.

Escolheu-se analisar segundo o modelo Broken-Stick, pois nele admite-se que as

distribuições de abundância são mais uniformes, sendo o modelo que apresenta

melhor ajuste para essas análises, segundo Barros (2007). Para isso, foi utilizado o


_______________________________________________________________________ 26

Programa Past, versão 1.82b, 2001. Para as demais análises, a abundância foi

considerada conforme valores absolutos de indivíduos por espécie.

3.5.2 Riqueza

Para estimar a riqueza de espécie esperada para a área, foi calculado o

índice de Chao (Sc) tanto para os dados gerais, quanto para cada estrato arbóreo.

Roubik & Hanson (2004) aconselham utilizar esse índice para estimar a riqueza de

espécies em inventários sobre Euglossini. Esse índice estima a riqueza total

analisando o número de espécies representadas por apenas 1 (singletons) e 2

(doubletons) indivíduos nas amostras, sendo calculado pela seguinte fórmula:

Sest = Sobs + (a²/2b)

Onde, S representa o total de espécies estimadas e observadas, a representa

o número de espécies observadas apenas uma vez e b as espécies observadas

duas vezes.

Além do Chao, foram calculados os índices de riqueza de Margalef (DMg) e de

Menhinick (DMn) que analisam o número de espécies registrado com o número total

de indivíduos. Também foi calculada a curva de acumulação de espécies (curva do

coletor), que permite avaliar quanto o estudo se aproximou de amostrar a riqueza de

espécies estimadas para a área. Todas essas análises foram obtidas através do

Programa Past.

3.5.3 Diversidade

Para análise da diversidade foi calculado o índice de Shannon-Wiener (H’),

que considera a proporção dos indivíduos em relação ao total da amostra e à

riqueza de espécies, além de dar mais peso às espécies raras. Para verificar se as


_______________________________________________________________________ 27

diferenças entre os índices de Shannon-Wiener para cada amostra foram

significativas, foi utilizado o teste-t de Hutcheson (Hutcheson, 1970). Ambos foram

obtidos através do programa Past.

3.5.4 Equitabilidade

A uniformidade da distribuição das abundâncias na comunidade foi calculada

através do índice de equitabilidade de Pielou (J’), junto ao programa Past (Pielou,

1966).

3.5.5 Dominância

O grau de dominância das espécies amostradas na área e em cada estrato foi

estimado pelos índices de Simpson (D) e Berger-Parker (d). Esses índices dão mais

peso às espécies comuns e foram calculados pelo programa Past.

3.5.6 Correlação

O coeficiente de correlação de Pearson (r) foi utilizado para verificar a

existência de associação entre abundância, riqueza de espécies e temperatura,

umidade relativa do ar e precipitação pluviométrica para os dados gerais. Do mesmo

modo, foi estimada a correlação entre abundância, riqueza e temperatura com os

dados de cada estrato arbóreo. Para isso foi utilizado o programa Sigma Stat, versão

3.5, 2007.

3.5.7 Preferência por fragrâncias

A preferência das espécies de Euglossini pelas essências aromáticas foi

considerada a partir da frequência absoluta de indivíduos de cada espécie atraídos


_______________________________________________________________________ 28

por cada essência utilizada. E para comparar as essências entre os estratos foi

calculado o índice de equitabilidade de Pielou (J’).

3.5.8 Estratificação vertical

Foram calculadas curvas de acumulação de espécies (rarefação) e de ranking

de abundância para os dois estratos verticais através do Programa Past. Os dados

referentes aos índices de abundância, riqueza, diversidade, equitabilidade e

dominância de espécies também foram calculados, conforme descrito acima.

Para comparar a similaridade da comunidade de euglossini entre copa e sub-

bosque foi calculado o coeficiente de similaridade quantitativo de Morisita-Horn (Cλ),

calculado através do Programa Lizaro Morisita Calc, versão 1.00.0037, 2007.

Também foram calculados os índices qualitativos de Sørensen (Ss) e Jaccard (Sj)

(Sorensen, 1948; Morisita, 1959), através das seguintes fórmulas:

Ss = 2a/(2a + b + c)

Sj = a/(a + b + c)

Onde, a é número de espécies encontradas em ambos os estratos, b é

número de espécies encontradas em apenas um estrato (copa, por exemplo), e c é

número de espécies encontradas apenas no outro estrato.

Para verificar o quanto a composição de espécies muda ao longo dos estratos

arbóreos, foi calculado o índice de Whittaker (βw). E para comparar o número de

indivíduos e espécies entre os estratos foi calculado o teste U de Mann-Whittney.

Ambos índices foram obtidos através do programa Past

RESULTADOS

________________________________________________________________ RESULTADOS

_______________________________________________________________________ 30

IV RESULTADOS

4.1 Estrutura da comunidade de Euglossini

Foi coletado o total de 836 indivíduos pertencentes a 28 espécies e 4

gêneros, estando esses dados distribuídos da seguinte forma: 14 espécies e 441

indivíduos registrados para o gênero Euglossa (=Eg.); 5 espécies e 336 indivíduos

para o gênero Eulaema (=El.); 6 espécies e 16 indivíduos para Eufriesea (=Ef.) e 3

espécies e 43 indivíduos para Exaerete (=Ex.) (Tabela 2).

As espécies mais abundantes na área foram sequencialmente: Eulaema

meriana, Euglossa ignita, Eulaema pseudocingulata, Euglossa cordata, Euglossa

cognata, Eulaema nigrita, Euglossa intersecta, Exaerete lepeletieri e Euglossa

modestior. Essas nove espécies representam 87,79% da frequência de todos os

indivíduos coletados na área, o que corresponde a 734 indivíduos no total.

As espécies menos abundantes, amostradas somente uma vez, foram:

Eufriesea superba, Eufriesea vidua, Eufriesea surinamensis, Exaerete dentata e

Euglossa bidentata. Elas representam 0,59% das espécies amostradas, totalizando

5 indivíduos juntas.

Com relação ao gênero Eufriesea, apesar de não apresentar abundância

significativa nas amostragens, duas espécies foram mais abundantes: Eufriesea

concava e Eufriesea auripes. As demais espécies estão entre as menos abundantes

da área (Tabela 2).

A análise estatística dos dados gerais obtidos para a área mostra que a

unidade apresenta uma considerável diversidade de espécies (H’=2,42) e uma

riqueza maior do que a amostrada no presente trabalho. Esse fato é claramente

________________________________________________________________ RESULTADOS

_______________________________________________________________________ 31

Nº. Espécie de Euglossini Nº. Indivíduos

1 Eufriesea auripes (Gribodo, 1882) 5

2 Eufriesea concava (Friese, 1899) 6

3 Eufriesea flaviventris (Friese, 1899) 2

4 Eufriesea superba (Hoffmannsegg, 1817) 1

5 Eufriesea surinamensis (Linnaeus, 1758) 1

6 Eufriesea vidua (Moure, 1976) 1

7 Euglossa (Euglossa) amazonica Dressler, 1982 10

8 Euglossa (Euglossa) avicula Dressler, 1982 5

9 Euglossa (Euglossa) b identata Dressler, 1982 1

10 Euglossa (Euglossa) cordata (Linnaeus, 1758) 87

11 Euglossa (Euglossa) cognata Moure, 1970 71

12 Euglossa (Euglossa) gaianii Dressler, 1982 5

13 Euglossa (Euglossa) irisa sp. m. Oliveira, m.s. 11

14 Euglossa (Euglossa) modestior Dressler, 1982 26

15 Euglossa (Euglossa) mourei Dressler, 1982 2

16 Euglossa (Glossura) allosticta Moure, 1969 8

17 Euglossa (Glossura) ignita Smith, 1874 167

18 Euglossa (Glossura) viridifrons Dressler, 1982 13

19 Euglossa (Glossurella) augaspis Dressler, 1982 5

20 Euglossa (Glossuropoda) intersecta Latreille, 1817 30

21 Eulaema (Apeulaema) nigrita Lepeletier, 1841 36

22 Eulaema (Apeulaema) pseudocingulata Oliveira, 2006 113

23 Eulaema (Eulaema) bombiformis (Packard, 1869) 6

24 Eulaema (Eulaema) meriana (Olivier, 1789) 176

25 Eulaema (Eulaema) polyzona (Mocsáry, 1897) 5

26 Exaerete dentata (Linnaeus, 1758) 1

27 Exaerete lepeletieri Oliveira & Nemésio, 2003 28

28 Exaerete smaragdina (Guérin, 1844) 14

836Total

observado através da curva de acumulação de espécies (curva do coletor), a qual

não atingiu a assíntota (Figura 8) e pelos valores obtidos através dos índices de

riqueza de Margalef (DMg=4,01) e Menhinick (DMn=0,96). Contudo, 28 espécies

correspondem a 48,07% de espécies amostradas, quando considerado o estimado

pelo índice de riqueza de Chao (Sc=58,52).

Tabela 2. Espécies de Euglossini amostradas e número de indivíduos

coletados por espécie na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março de 2012.

________________________________________________________________ RESULTADOS

_______________________________________________________________________ 32

Figura 8. Curva de acumulação de espécies (curva do coletor) gerada para

os dados totais obtidos na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Em vermelho a curva considerando os valores reais e em azul os intervalos de confiança para mais e para menos.

O índice de dominância de espécies de Simpson (D) mostra que a área

apresenta uma comunidade de euglossíneos com um grau elevado de espécies

dominantes (D=0,87), o que pode ser relacionado ao fato de considerar espécies

mais comuns, como seria o caso de El. meriana, Eg. ignita e El. pseudocingulata. No

entanto o índice de Berger-Parker não demonstrou valor tão elevado (d=0,21), o que

se relaciona mais ao que foi obtido pelo o índice de equitabilidade de Pielou, o qual

apresentou valor elevado (J’=0,72), demonstrando que a comunidade tende a

uniformidade, com as espécies sendo similarmente abundantes.

Segundo o diagrama de ranking de abundância de Broken-Stick, a

comunidade se distribui de acordo com o esperado, onde existem mais espécies

com baixa abundância e poucas com alta (Figura 9). Considerando os valores

________________________________________________________________ RESULTADOS

_______________________________________________________________________ 33

absolutos, apenas nove espécies apresentaram mais de vinte indivíduos, enquanto

que as demais (a maioria) apresentaram menos que esse valor.

Figura 9. Diagrama de ranking de abundância, modelo Broken-Stick, gerado

para a comunidade de machos de Euglossini na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Em vermelho a curva considerando os valores esperados e os pontos são os valores reais obtidos.

4.2 Flutuação Sazonal

A flutuação da frequência de indivíduos e riqueza de espécies de Euglossini

variou bastante ao longo dos meses amostrados. Contudo, pode-se observar

maiores riquezas no final da estação chuvosa, compreendendo os meses de abril a

junho e picos de maior riqueza nos meses de janeiro/2012 e maio, respectivamente,

enquanto que menores riquezas foram observadas nos meses de fevereiro e

março/2011 e fevereiro/2012, que correspondem ao período de alta pluviosidade.

Quanto à frequência de indivíduos, maiores valores foram observados nos meses de

________________________________________________________________ RESULTADOS

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Jan

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péc

ies

Mês amostral

setembro e julho, que correspondem ao final da estação chuvosa e inicio da estação

menos chuvosa. As menores frequências ocorreram nos meses de janeiro/2011,

fevereiro/2011, março/2011 e dezembro, os quais também são meses da estação

chuvosa (Figura 10).

Figura 10. Riqueza de espécies (colunas) e frequência de indivíduos (linha) de machos euglossíneos amostrados na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012.

O coeficiente de correlação linear de Pearson (r) mostrou que a riqueza de

espécies não apresentou correlação significativa com a precipitação pluviométrica

(r=-0,14; p>0,05), nem com a temperatura (ºC) (r=0,09; p>0,05) e nem com a

umidade relativa do ar (r=0,13; p>0,05). Do mesmo modo, a abundância também

não apresentou correlação significativa com a precipitação (r=-0,14; p>0,05), nem

com a temperatura (r=0,28; p>0,05) e nem com a umidade (r=-0,25; p>0,05).

Dentre as espécies mais abundantes, El. pseudocingulata e El. meriana foram

as únicas amostradas em todos os meses do período de estudo, com a primeira

________________________________________________________________ RESULTADOS

_______________________________________________________________________ 35

apresentando maior frequência em fevereiro/2012 e a segunda, em julho. Euglossa

ignita, não amostrada apenas em fevereiro/2011, teve picos nos meses de setembro

e agosto, respectivamente. As demais espécies (Eg. cordata, Eg. cognata El. nigrita,

Eg. intersecta, Ex.lepeletieri e Eg. modestior) não foram registradas em alguns

meses e apresentaram picos de frequência em diferentes períodos. Das cinco

espécies registradas apenas uma vez, duas (Eg. bidentata e Ex. dentata) foram

amostradas no mês de maio e as demais (Ef. surinamensis, Ef. superba e Ef. vidua)

nos meses de fevereiro/2011, junho e julho, respectivamente, meses pertencentes à

estação chuvosa (Tabela 3).

Espécies de Eufriesea, que apresentam forte restrição sazonal, foram

registradas apenas no período de fevereiro a agosto/2011 e março/2012, meses

chuvosos, sendo a maioria dos espécimes amostrados no mês de junho. A mesma

tendência foi observada para a espécie Eg. cognata, a qual não foi amostrada em

meses mais quentes, sendo coletada somente no meses de janeiro e fevereiro de

2011 e de janeiro a março de 2012, meses altamente chuvosos (Tabela 3).

O índice de Simpson (D) revelou maior dominância de espécies no mês de

fevereiro/2012 (D=0,72), no qual a espécie mais abundante foi Eg. cognata,

enquanto que Berger-Parker (d=0,43) revelou maior dominância em agosto e

setembro, meses esses em que Eg. ignita predominou nas amostras. A maior

equitabilidade foi vista em dezembro (J’=0,94) e a menor em setembro, em que

houve predominância das espécies Eg. ignita e Eg. cordata.

_______________________________________________________________________________________________________________________________________ RESULTADOS

Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar

1 Eufriesea auripes - - - - - 1 3 1 - - - - - - - 5

2 Eufriesea concava - - - 1 1 4 - - - - - - - - - 6

3 Eufriesea flaviventris - - - 1 - - - - - - - - - - 1 2

4 Eufriesea superba - - - - - 1 - - - - - - - - - 1

5 Eufriesea surinamensis - 1 - - - - - - - - - - - - - 1

6 Eufriesea vidua - - - - - - 1 - - - - - - - - 1

7 Euglossa allosticta 1 - - - - 1 - - - - 2 2 1 - 1 8

8 Euglossa amazonica 4 - - - 2 - - - 1 - - 1 2 - - 10

9 Euglossa augaspis - - - - 3 - - - - - - - - 1 1 5

10 Euglossa avicula - - - 2 - - - - - 1 - - 2 - - 5

11 Euglossa b identata - - - - 1 - - - - - - - - - - 1

12 Euglossa cordata 1 - 1 2 14 5 17 9 27 2 - 4 1 1 3 87

13 Euglossa cognata 1 3 - - - - - - - - - - 15 32 20 71

14 Euglossa gaianii 1 - - - - - - - - 2 - - - 1 1 5

15 Euglossa ignita 1 - 3 5 11 6 15 31 39 12 16 5 5 8 10 167

16 Euglossa intersecta 3 5 - 8 2 5 - 1 4 - 1 - 1 - - 30

17 Euglossa irisa sp. m. Oliveira, m.s. - - - 1 - 3 1 - - 3 - - 3 - - 11

18 Euglossa modestior - - - - 4 - 8 3 3 3 1 3 1 - - 26

19 Euglossa mourei - - - 1 - - - - - - - - 1 - - 2

20 Euglossa viridifrons - - 2 1 2 2 1 2 - - 1 - 1 - 1 13

21 Eulaema bombiformis - 1 1 - 1 - - - 2 - - - 1 - - 6

22 Eulaema meriana 5 7 6 10 12 9 25 16 12 13 16 5 15 16 9 176

23 Eulaema nigrita - - 2 5 4 - 4 2 2 6 4 1 4 1 1 36

24 Eulaema polyzona 1 - - - - - - 1 - - 1 - 1 - 1 5

25 Eulaema pseudocingulata 6 9 9 14 3 10 11 3 2 1 11 2 5 17 10 113

26 Exaerete dentata - - - - 1 - - - - - - - - - - 1

27 Exaerete lepeletieri 6 3 - 2 2 1 - 3 3 1 4 3 - - - 28

28 Exaerete smaragdina 1 1 - - 1 1 5 - - - 1 2 2 - - 14

31 30 24 53 64 49 91 72 95 44 58 28 61 77 59 836Total

Nº. Espécie de EuglossiniMês amostral

Total

Tabela 3. Distribuição sazonal das espécies de Euglossini amostradas na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de

janeiro/2011 a março/2012.

________________________________________________________________ RESULTADOS

_______________________________________________________________________ 37

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150

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250

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Essência aromática

4.3 Essências Aromáticas

As essências aromáticas que atraíram maior riqueza de espécies foram,

respectivamente, cineol, salicilato de metila e eugenol, enquanto que linalol e

benzoato de metila apresentaram menor riqueza. Quanto à frequência de indivíduos,

os maiores valores foram obtidos em cineol, salicilato de metila e acetato de benzila,

enquanto que os menores valores ocorreram em linalol, benzoato de metila e

feniletanol. β-mirceno não atraiu machos. (Figura 11).

Figura 11. Riqueza de espécies (colunas) e frequência de indivíduos (linha) dos

euglossíneos amostrados em cada essência aromática na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012.

Dentre as espécies mais abundantes, El. meriana, Eg. cordata, El. nigrita e

Eg. modestior apresentaram maior frequência no cineol; Eg. ignita teve maior

frequência no acetato de benzila; El. pseudocingulata na vanilina e no eugenol; Eg.

________________________________________________________________ RESULTADOS

_______________________________________________________________________ 38

cognata e Ex. lepeletieri no salicilato de metila; e Eg. intersecta na β-ionona. Dentre

espécies amostradas apenas uma vez, machos de Ef. superba e Ef. vidua foram

atraídos pelo cineol, o de Eg. bidentata pelo eugenol, o de Ex. dentata pelo

feniletanol; e aquele de Ef. surinamensis pelo cinamato de metila (Tabela 4).

De abril//2011 a janeiro/2012, exceto agosto/2011, e março/2012 o cineol foi a

essência que atraiu maior riqueza de espécies, sendo a mais eficiente em onze dos

quinze meses de amostragem. De janeiro a março/2011 as mais atrativas foram

eugenol, salicilato de metila e butirato de etila, respectivamente. Em fevereiro/2012

cineol e vanilina atraíram igual número de espécies (Tabela 5). Observa-se que o

padrão encontrado no período de janeiro a março/2011 não se repetiu no ano

seguinte.

Cineol e salicilato de benzila amostraram espécimes em todos os meses de

coleta, o que não foi observado nas demais, uma vez que em determinados meses

não houve indivíduos amostrados. β-ionona, acetato de benzila, eugenol, vanilina e

cinamato de metila atraíram espécimes em mais de dez meses de amostragem.

Linalol atraiu apenas um macho de El. meriana, no mês de março/2012. Feniletanol,

butirato de etila e bezoato de metila apresentaram dados em apenas quatro meses,

com poucas espécies atraídas. β-mirceno não atraiu indivíduos (Tabela 5).

Analisando a atratividade das essências por estação, na estação chuvosa

(janeiro a junho) eugenol, β-ionona, feniletanol, butirato de etila, benzoato de

benzila, vanilina e linalol foram mais atrativas, enquanto que na estação menos

chuvosa (julho a dezembro) cinamato de metila e acetato de benzila foram mais

atrativas. Cineol e salicilato de metila foram atrativas nas duas estações. β-mirceno

não amostrou indivíduos e benzoato de metila não apresentou valores significativos

que pudessem ser comparados entre as estações (Tabela 5).

________________________________________________________________________________________________________ RESULTADOS

EU BI CI FE CM MI BE BB VA LI SM BM AB

1 Eufriesea auripes - - - - - - - - - - 5 - - 5

2 Eufriesea concava - - - - - - - 6 - - - - - 6

3 Eufriesea flaviventris - - - - - - - - - - 2 - - 2

4 Eufriesea superba - - 1 - - - - - - - - - - 1

5 Eufriesea surinamensis - - - - 1 - - - - - - - - 1

6 Eufriesea vidua - - 1 - - - - - - - - - - 1

7 Euglossa allosticta 3 - 5 - - - - - - - - - - 8

8 Euglossa amazonica 2 1 6 1 - - - - - - - - - 10

9 Euglossa augaspis - 3 - - - - - - 1 - 1 - - 5

10 Euglossa avicula - - - - - - 1 - 4 - - - - 5

11 Euglossa b identata 1 - - - - - - - - - - - - 1

12 Euglossa cordata 1 11 67 1 1 - - 6 - - - - - 87

13 Euglossa cognata 1 1 - - - - - - 1 - 68 - - 71

14 Euglossa gaianii - - - - - - - - - - 5 - - 5

15 Euglossa ignita 3 2 24 - 6 - 3 1 - - 7 - 121 167

16 Euglossa intersecta - 21 9 - - - - - - - - - - 30

17 Euglossa irisa sp. m. Oliveira, m.s. - - - - - - - - - - 11 - - 11

18 Euglossa modestior - 1 23 - - - - 2 - - - - - 26

19 Euglossa mourei - - - - - - - - 2 - - - - 2

20 Euglossa viridifrons - - 10 1 - - 1 - - - - - 1 13

21 Eulaema bombiformis 1 - - - - - - - - - 4 1 - 6

22 Eulaema meriana 3 - 55 - 21 - 3 - 4 1 37 3 49 176

23 Eulaema nigrita - - 25 5 - - - - 6 - - - - 36

24 Eulaema polyzona - - - - - - 1 1 - - 1 - 2 5

25 Eulaema pseudocingulata 39 19 2 - - - 1 - 41 - 2 - 9 113

26 Exaerete dentata - - - 1 - - - - - - - - - 1

27 Exaerete lepeletieri 7 - 5 - - - - - - - 16 - - 28

28 Exaerete smaragdina 3 - 8 - - - - - 2 - 1 - - 14

64 59 241 9 29 0 10 16 61 1 160 4 182 836

Nº. Espécie de EuglossiniEssência Aromática

Total

Total

Tabela 4. Distribuição dos machos de Euglossini amostrados em cada essência aromática utilizada na Área de Proteção Ambiental da

Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012. EU = Eugenol; BI = β-Ionona; CI = Cineol; FE = Feniletanol; CM = Cinamato de Metila; MI = β-Mirceno; BE = Butirato de Etila; BB = Benzoato de Benzila; VA = Vanilina; LI = Linalol; SM = Salicilato de Metila; BM = Benzoato de Metila; AB=Acetato de Benzila.

________________________________________________________________________________________________________ RESULTADOS

Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar

1 Eugenol 7 - 2 2 1 3 2 1 - - 2 2 3 2 2

2 β-Ionona 2 2 1 1 5 3 2 - 1 - 1 3 2 1 2

3 Cineol 3 1 1 8 9 5 8 2 6 6 8 5 8 4 6

4 Feniletanol 1 - 3 1 2 - - - - - - - - - -

5 Cinamato de Metila - 1 - 1 2 1 3 1 1 1 1 1 1 - -

6 β-Mirceno - - - - - - - - - - - - - - -

7 Butirato de Etila - - 4 - 1 - - - - 1 - - 1 - -

8 Benzoato de Benzila - - - 3 3 1 - 1 1 - - - - - -

9 Vanilina 1 1 1 5 2 1 - - 1 1 - 1 3 4 1

10 Linalol - - - - - - - - - - - - - - 1

11 Salicilato de Metila 4 4 3 3 1 4 4 1 3 4 3 2 3 3 4

12 Benzoato de Metila - 1 - 1 - - - 1 - 1 - - - - -

13 Acetato de Benzila 2 1 - - 2 4 3 9 2 3 3 3 2 2 3

Mês amostralEssência aromáticaNº.

Tabela 5. Riqueza de espécies de Euglossini amostradas nas essências aromáticas em cada mês de coleta na Área de Proteção Ambiental da

Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012.

________________________________________________________________ RESULTADOS

_______________________________________________________________________ 41

4.4 Estratificação Vertical

4.4.1 Comunidade de Euglossini em copa e sub-bosque

Das 28 espécies de Euglossini amostradas nesse estudo, 24 foram

registradas na copa e 23 no sub-bosque. Com relação à frequência de indivíduos,

646 espécimes (77,27% do total de indivíduos coletados) foram amostrados no sub-

bosque e 190 (22,73%) na copa (Tabela 6).

Maior riqueza de espécies e frequência de indivíduos pertencentes ao gênero

Eufriesea foi amostrada na copa, havendo apenas machos de três espécies

coletados no sub-bosque. Euglossa e Eulaema apresentaram maior abundância e

riqueza de espécies no sub-bosque. Exaerete apresentou maior riqueza na copa,

porém maior abundância no sub-bosque.

Cinco espécies foram amostradas somente na copa: Ef. auripes, Ef. superba,

Ef. surinamensis, Eg. augaspis e Ex. dentata. Quatro espécies ocorreram

exclusivamente no sub-bosque: Ef. vidua, Eg. avicula, Eg. bidentata e El. polyzona,

e dezenove espécies foram comuns aos dois estratos. (Tabela 6).

Com relação à abundância, na copa as espécies mais frequentes foram

respectivamente: Eg. cognata, El. pseudocingulata, Eg. cordata, El. meriana, El.

nigrita e Eg. ignita. Enquanto que, no sub-bosque essas espécies também foram as

mais abundantes, porém em uma ordem diferente (Tabela 7), e além delas mais três

espécies foram muito frequentes: Eg. intersecta, Ex. lepeletieri e Eg. modestior.

Estas espécies também ocorreram na copa, mas não estavam dentre as mais

abundantes para esse estrato.

________________________________________________________________ RESULTADOS

_______________________________________________________________________ 42

Nº. Espécie de Euglossini Copa Sub-Bosque Total

1 Eufriesea auripes¹ 5 0 5

2 Eufriesea concava 5 1 6

3 Eufriesea flaviventris 1 1 2

4 Eufriesea superba¹ 1 0 1

5 Eufriesea surinamensis¹ 1 0 1

6 Eufriesea vidua² 0 1 1

7 Euglossa allosticta 2 6 8

8 Euglossa amazonica 5 5 10

9 Euglossa augaspis¹ 5 0 5

10 Euglossa avicula² 0 5 5

11 Euglossa b identata² 0 1 1

12 Euglossa cognata³ 47 24 71

13 Euglossa cordata³ 23 64 87

14 Euglossa gaianii 4 1 5

15 Euglossa ignita³ 10 157 167

16 Euglossa intersecta³ 1 29 30

17 Euglossa irisa sp. m. Oliveira, m.s. 6 5 11

18 Euglossa modestior³ 4 22 26

19 Euglossa mourei 1 1 2

20 Euglossa viridifrons 5 8 13

21 Eulaema bombiformis 1 5 6

22 Eulaema meriana³ 16 160 176

23 Eulaema nigrita³ 11 25 36

24 Eulaema polyzona² 0 5 5

25 Eulaema pseudocingulata³ 28 85 113

26 Exaerete dentata¹ 1 0 1

27 Exaerete lepeletieri³ 5 23 28

28 Exaerete smaragdina 2 12 14

190 646 836Total

1- Espécies exclusivas da copa; 2- Espécies exclusivas do sub-bosque;

3- Espécies mais abundantes

Quando observadas individualmente, as espécies mais abundantes comuns

aos dois estratos (El. meriana, Eg. ignita, El. pseudocingulata, Eg. cordata e El.

nigrita), apresentaram maior frequência de indivíduos no sub-bosque, com exceção

da espécie Eg. cognata, que ocorreu mais na copa (Apêndice A).

Tabela 6. Espécies de Euglossini amostradas em copa (25 m) e sub-

bosque (1,5 m) da floresta de várzea da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá, Amapá, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012.

________________________________________________________________ RESULTADOS

_______________________________________________________________________ 43

Nº. Espécie de Euglossini Ind.

1 Euglossa cognata 47

2 Eulaema pseudocingulata 28

3 Euglossa cordata 23

4 Eulaema meriana 16

5 Eulaema nigrita 11

6 Euglossa ignita 10

135

Nº. Espécie de Euglossini Ind.

1 Eulaema meriana 160

2 Euglossa ignita 157

3 Eulaema pseudocingulata 85

4 Euglossa cordata 64

5 Euglossa intersecta 29

6 Eulaema nigrita 25

7 Euglossa cognata 24

8 Exaerete lepeletieri 23

9 Euglossa modestior 22

589

COPA

SUB-BOSQUE

Total indivíduos

Total indivíduos

Tabela 7. Espécies de Euglossini mais abundantes

em cada estrato vertical, copa (25 m) e sub-bosque (1,5 m), na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá, Amapá, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012.

A análise estatística mostra uma maior diversidade na copa (H’=2,54) quando

comparada ao sub-bosque (H’=2,22), porém a diferença entre esses estratos não foi

significativa, uma vez que os testes t de Hutcheson (t=3,14; p>0,001) e U de Mann-

Whittney (Z=-1,02; p=0,30) apresentaram valores mais elevados que os seus índices

de referência.

O índice de equitabilidade de Pielou apresentou valores altos, indicando que

copa (J’=0,80) e sub-bosque (J’=0,71) apresentam comunidades que tendem a

uniformidade, distribuindo-se de maneira similar quanto à abundância de seus

indivíduos. Esses resultados se relacionam com o observado nos diagramas de

________________________________________________________________ RESULTADOS

_______________________________________________________________________ 44

ranking de abundância de Broken-Stick, plotados para copa e sub-bosque

individualmente, cujos dados mostram padrões de distribuição semelhantes. Na

copa seis espécies apresentaram mais de dez indivíduos, nove apresentaram entre

três e cinco e as demais espécies (nove) apresentaram menos que três indivíduos,

observando-se que de um modo geral as espécies se distribuem de forma equitativa

(Figura 12).

Figura 12. Diagrama de ranking de abundância, modelo Broken-Stick,

gerado para a comunidade de machos de Euglossini amostrada na copa da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Em vermelho a curva considerando os valores esperados e os pontos são os valores reais obtidos.

No sub-bosque o padrão de distribuição se aproxima mais do esperado pelo

modelo, com nove espécies apresentando mais de vinte indivíduos e a maioria com

menos que isso (Figura 13).

________________________________________________________________ RESULTADOS

_______________________________________________________________________ 45

Figura 13. Diagrama de ranking de abundância, modelo Broken-Stick,

gerado para a comunidade de machos de Euglossini amostrada no sub-bosque da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Em vermelho a curva considerando os valores esperados e os pontos são os valores reais obtidos.

Os índices de similaridade também apresentaram valores elevados,

sobretudo o índice de Sorensen (Ss=0,81) comparado ao de Jaccard (Sj=0,68),

indicando que a comunidade de euglossíneos é similar nos dois estratos. Porém,

segundo o índice de Morisita-Horn (Cλ=0,31) a similaridade não é tão elevada, uma

vez consideradas as abundâncias das espécies. Os primeiros resultados melhor

condizem com o obtido pelo índice de Whittaker (βw =0,19), o qual foi baixo,

indicando que a composição de espécies muda pouco entre copa e sub-bosque.

Por outro lado, os índices de dominância mostram que existe elevada

dominância de espécies nos dois estratos, o índice de Berger-Parker (d) foi o

mesmo para ambos os estratos (d=0,24), enquanto que o de Simpson (D) variou

________________________________________________________________ RESULTADOS

_______________________________________________________________________ 46

pouco, mas demonstrou maior dominância de espécies na copa (D=0,88) em relação

ao sub-bosque (D=0,84), porém a diferença entre eles não é significativa. As

espécies dominantes nesses estratos foram Eg. cognata e El. pseudocingulata na

copa e El. meriana e Eg. ignita no sub-bosque.

Analisando as curvas de acumulação de espécies (curva do coletor) tanto da

copa (Figura 14a) como do sub-bosque (Figura 14b), pode-se notar que a riqueza de

espécies estimada para cada estrato é maior do que a amostrada nesse estudo,

uma vez que ambas as curvas não alcançaram a assíntota.

Figura 14. Curva de acumulação de espécies (curva do coletor) gerada para a comunidade de Euglossini amostrada em copa (a) e sub-bosque (b) da Área de

Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Em vermelho a curva considerando os valores reais e em azul os intervalos de confiança para mais e para menos.

________________________________________________________________ RESULTADOS

_______________________________________________________________________ 47

Contudo, 24 espécies coletadas na copa correspondem a 66,21% de

espécies amostradas de acordo com a riqueza estimada pelo índice de Chao para

esse estrato (Sc=36,25). Do mesmo modo, 23 espécies correspondem a 56,10% da

riqueza estimada para o sub-bosque, segundo Chao (Sc=41). Os índices de Margalef

(DMg) e Menhinick (DMn) apontaram maior riqueza de espécies para a copa

(DMg=4,38; DMn=1,74) quando comparada ao sub-bosque (DMg=3,4; DMn=0,90), o que

corresponde ao obtido no trabalho, onde mais da metade da riqueza estimada para

cada estrato foi amostrada.

4.4.2 Sazonalidade nos estratos arbóreos

Dados referentes à temperatura local dos estratos arbóreos demonstram que

em todos os meses amostrados, com exceção apenas de agosto, a temperatura foi

maior na copa, com média de 28,37ºC, em relação ao sub-bosque, cuja média foi de

27,23ºC. A diferença média entre a temperatura desses estratos foi de 1,14ºC, não

representando uma diferença significativa entre eles (t=1,71; p>0,001) (Figura 15).

Na copa, a maior riqueza de espécies foi observada nos meses de maio,

junho e julho, que representam o final da estação mais chuvosa, enquanto que nos

meses de março/2011, novembro e dezembro foram observadas as menores

riquezas, sendo esses meses chuvosos, com exceção de novembro. No sub-

bosque, os meses que apresentaram maior riqueza de espécies foram,

respectivamente, janeiro/2012 e maio, enquanto que em fevereiro/2012, fevereiro e

março/2011 foram registradas as menores riquezas, sendo esses meses altamente

chuvosos (Figura 16).

________________________________________________________________ RESULTADOS

_______________________________________________________________________ 48

20

22

24

26

28

30

32

34 Ja

n

Fev

Mar

Ab

r

Mai

Jun

Jul

Ago

Set

Ou

t

No

v

Dez

Jan

Fev

Mar

Tem

per

atu

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C)

Mês amostral

Copa Sub-Bosque

20

22

24

26

28

30

32

34

0

2

4

6

8

10

12

14

16

18

20

Jan

Fev

Mar

Ab

r

Mai

Jun

Jul

Ago

Set

Ou

t

No

v

Dez

Jan

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Mar

Tem

per

atu

ra m

édia

(ºC

)

Riq

uez

a d

e es

péc

ies

Mês amostral

Copa Sub-Bosque Copa Sub-Bosque

Figura 15. Temperaturas (ºC) médias registradas em copa (25 m) e sub-bosque

(1,5 m) na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012.

Figura 16. Riqueza de espécies (colunas) de Euglossini em copa (25 m) e sub-bosque

(1,5 m) por mês amostral, com dados de temperatura (linhas) de cada estrato vertical, da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012.

________________________________________________________________ RESULTADOS

_______________________________________________________________________ 49

20

22

24

26

28

30

32

34

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

Jan

Fev

Mar

Ab

r

Mai

Jun

Jul

Ago

Set

Ou

t

No

v

Dez

Jan

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Mar

Tem

per

atu

ra m

édia

(ºC

)

Freq

uên

cia

de

ind

ivíd

uo

s

Mês amostral

Copa Sub-Bosque Copa Sub-Bosque

Quanto à frequência de indivíduos, na copa os meses de fevereiro/2012 e

março/2012 (chuvosos) apresentaram maiores abundâncias, influenciados pela alta

frequência da Eg. cognata nesses meses, enquanto que em fevereiro/2011 e

dezembro (chuvosos) foram observadas as menores frequências. No sub-bosque,

maiores abundâncias ocorreram nos meses de setembro e julho (pouco chuvosos),

com predominância das espécies Eg. ignita e El. meriana, respectivamente,

enquanto que nos meses de janeiro/2011 e março/2011 (chuvosos) foram

encontradas as menores abundâncias (Figura 17).

Figura 17. Frequência de indivíduos (colunas) de Euglossini em copa (25 m) e sub-

bosque (1,5 m) por mês amostral, com dados de temperatura (linhas) de cada estrato vertical, da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012.

O coeficiente de Pearson (r) mostrou que a riqueza de espécies encontrada

na copa não apresentou correlação significativa com a temperatura deste estrato (r=-

0,42; p>0,05), porém a abundância apresentou correlação negativa significativa com

________________________________________________________________ RESULTADOS

_______________________________________________________________________ 50

tal temperatura (r=-0,76; p<0,05). Quanto ao sub-bosque, nem a riqueza (r=0,09;

p>0,05) e nem a abundância (r= 0,44; p>0,05) encontradas neste estrato

apresentaram correlação significativa com a temperatura encontrada nele.

4.4.3 Atratividade de essências aromáticas nos estratos

Salicilato de metila, cineol e eugenol atraíram as maiores riquezas de

espécies tanto na copa como no sub-bosque. Linalol e benzoato de metila só

atraíram machos no sub-bosque. Feniletanol, salicilato de metila e acetato de

benzila atraíram machos de igual número de espécies nos dois estratos. Eugenol, β-

ionona, cineol, cinamato de metila, butirato de etila, benzoato de benzila e vanilina

atraíram machos de um maior número de espécies no sub-bosque e β-mirceno não

foi atrativo para os machos (Figura 18).

Com relação à abundância, na copa as essências que atraíram maior número

de indivíduos foram salicilato de metila e cineol, respectivamente. Essas essências

também foram as mais atrativas no sub-bosque juntamente com acetato de benzila.

Linalol e benzoato de metila foram as essências menos atrativas nos dois estratos,

atraindo indivíduos apenas no sub-bosque. Feniletanol e benzoato de benzila foram

a únicas essências em que as frequências de indivíduos foram maiores na copa,

sendo que nas demais essências (eugenol, β-ionona, cineol, cinamato de metila,

butirato de etila, vanilina e acetato de benzila) as abundâncias foram

significantemente maiores no sub-bosque, com exceção de salicilato de metila em

que não houve diferença significativa entre os estratos (Figura 19).

________________________________________________________________ RESULTADOS

_______________________________________________________________________ 51

0

2

4

6

8

10

12

14

16

18

20

Euge

no

l

β-I

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Copa Sub-Bosque

0

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20

30

40

50

60

70

80

90

Euge

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o d

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etila

Ace

tato

de

Ben

zila

Freq

uên

cia

de

ind

ivíd

uo

s


Copa Sub-Bosque

Figura 18. Riqueza de espécies de Euglossini amostrada em cada essência

aromática nos estratos de copa (25 m) e sub-bosque (1,5 m) da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012.

Figura 19. Frequência de indivíduos de Euglossini amostrada nas essências aromáticas utilizadas em copa (25m) e sub-bosque (1,5m) na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012. Valores cortados: 1 = 200 indivíduos; 2 = 176.

________________________________________________________________ RESULTADOS

_______________________________________________________________________ 52

Copa Sub-Bosque

1 Eugenol 0,837 0,574

2 β-Ionona 0,827 0,731

3 Cineol 0,802 0,808

4 Feniletanol 0,865 0,946

5 Cinamato de metila 1 0,573

6 Butirato de Etila 1 0,928

7 Benzoato de Benzila 0,906 0,832

8 Vanilina 0,59 0,650

9 Salicilato de Metila 0,66 0,702

10 Acetato de Benzila 0,896 0,579

Essência aromáticaNº.Equitabilidade (J)

β-Mirceno, linalol e benzoato de metila não foram listados por não

apresentarem valores de uniformidade.

Tabela 8. Equitabilidade da comunidade de Euglossini, segundo

índice de Pielou, atraída pelas essências aromáticas utilizadas em copa (25 m) e sub-bosque (1,5 m) da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil.

DISCUSSÃO

_________________________________________________________________ DISCUSSÃO

_______________________________________________________________________ 54

V DISCUSSÃO

Certos autores questionam a eficiência de armadilhas como método de

amostragem em levantamentos de comunidades de Euglossini (Becker et al., 1991;

Oliveira & Campos, 1995; Nemésio & Morato, 2004; 2006; Justino & Augusto, 2012).

No entanto, estudos comparando as duas principais metodologias utilizadas para

amostrar essas abelhas, rede entomológica e armadilha (Nemésio & Morato, 2004;

2006; Storck-Tonon et al., 2009), mesmo relatando maior eficiência de amostragem

nas coletas realizadas com rede, indicam utilizar as armadilhas como metodologia

complementar. Isso se deve ao fato de que em armadilhas já foram capturadas

muitas espécies não catalogadas anteriormente para determinadas regiões, onde

apenas estudos utilizando redes entomológicas haviam sido realizados (Campos et

al., 1989; Justino & Augusto, 2012). Da mesma forma, espécies consideradas raras,

como a Aglae caerulea, puderam ser amostradas por essa metodologia, como obtido

por Morato (2001b) no Parque Nacional da Serra do Divisor, no Estado do Acre.

Além disso, Storck-Tonon et al. (2009) mostraram que a diferença entre a riqueza e

abundância de euglossíneos coletados em rede e armadilha não foi estatisticamente

significante. Desta forma, acredita-se que no presente estudo os resultados obtidos

não tenham sido significativamente afetados pela “eficiência” da metodologia

utilizada, uma vez que cada armadilha era vistoriada em intervalos de 30 a 60

minutos, geralmente num tempo menor que 60. Isso contribuía para que os

espécimes presentes no interior delas fossem removidos com frequência, diminuindo

a chance de outros indivíduos deixarem de entrar nas armadilhas, “intimidados” pela

presença de outros machos em seu interior.

_________________________________________________________________ DISCUSSÃO

_______________________________________________________________________ 55

Por outro lado, sempre haverá a possibilidade de algum macho não ter

entrado nas armadilhas e isso pode ter contribuído para que não fosse alcançada a

riqueza estimada para a área, conforme revelado pela curva do coletor. Segundo

Barros (2007), a estabilização das curvas de rarefação é muito difícil, principalmente

em regiões tropicais, onde muitas espécies “raras” são adicionadas após muitas

amostragens. Storck-Tonon et al. (2009) e Knoll & Penatti (2012) estabilizaram suas

curvas de acumulação de espécies somente a partir da 48ª e 43ª coleta,

respectivamente, demonstrando, portanto, que seria necessário um maior esforço

amostral para poder estabilizar a curva obtida no presente estudo. Contudo, outros

fatores podem ter influência sobre esse resultado, Gama et al. (2005), por exemplo,

em uma análise florística florestal no Estado do Pará, comparando ambientes de

várzea e de terra firme verificaram que a riqueza e diversidade vegetal no primeiro

ambiente é consideravelmente menor que no segundo. Isso acontece porque

poucas espécies vegetais possuem mecanismos morfofisiológicos que toleram o

ritmo diário de inundações. Logo, a baixa diversidade de Angiospermas implica em

poucos recursos florais disponíveis para as abelhas e, desta forma, a riqueza de

euglossíneos nesse ambiente pode ser comprometida.

Esses fatos explicariam porque no presente trabalho a riqueza de espécies

[n=28] foi menor quando comparada à encontrada em outros realizados em

ambientes amazônicos (Oliveira & Campos, 1995 [38 spp.]; Rebêlo & Silva, 1999

[33]; Nemésio & Morato, 2005 [30]; 2006; Dias, 2007 [32]; Storck-Tonon et al., 2009

[36]; Abrahamczyk et al., 2011 [59]; 2012 [43]). Do mesmo modo, poderiam estar

relacionados ao fato de algumas espécies comuns em inventários na região não

terem sido amostradas na área, tais como: Eg. chalybeata, Eg. deceptrix, Eg.

imperialis, Eg. stilbonota, Eg. securigera, El. mocsary, Ex. frontalis, Ef. ornata

_________________________________________________________________ DISCUSSÃO

_______________________________________________________________________ 56

(Oliveira & Campos, 1995; Nemésio, 2005; Dias, 2007; Abrahamczyk et al., 2011;

2012). Além dessas espécies, Melo (2006) listou treze coletadas em um ambiente de

várzea no Estado do Amapá, dentre as quais, seis não foram registradas aqui: Aglae

caerulea, Eg. laevicincta, Eg. liopoda, Eg. securigera, El. mocsary e Ef. ornata.

Por outro lado, a riqueza encontrada nesse trabalho foi maior que a relatada

nos trabalhos, também realizados na Amazônia, de Powell & Powell (1987) [15 spp.];

Braga (1976) [10]; Becker et al. (1991) [16]; Morato et al. (1992) [27]; Morato (1994)

[25]; Nemésio & Morato (2004) [22]; Nemésio (2005) [12]; Melo (2006) [13]; Maia &

Silva (2008) [21].

Em trabalhos realizados em outras regiões do Brasil (Wittmann et al., 1988 [5

spp.]; Rebêlo & Garófalo, 1991 [8], 1997 [14]; Neves & Viana, 1997 [12]; 1999;

Rebêlo & Cabral, 1997 [9]; Souza et al., 2005 [11]; Nemésio & Silveira, 2006 [18];

Silveira et al., 2011 [13]; Andrade-Silva, 2012 [14]; Knoll & Penatti, 2012 [11]) a

riqueza de espécies é inferior à obtida tanto no presente trabalho como nos demais

efetuados na Região Amazônica, mesmo aqueles onde o esforço amostral e

emprego de iscas foi consideravelmente maior, como o de Rocha-Filho (2011) [24

spp.], ratificando que nesse bioma se encontra a maior biodiversidade dessas

abelhas.

Certamente essas diferenças relacionadas à riqueza, encontradas entre os

trabalhos mencionados, seja para mais ou para menos, são oriundas de diversos

outros fatores, como tempo de amostragem, metodologia utilizada, tipo de ambiente,

emprego de fragrâncias, entre outros. Contudo, de um modo geral, considera-se que

a comunidade amostrada na área do presente estudo está de acordo com o

observado na Região Amazônica, sendo constituída por espécies típicas (El.

pseudocingulata, Eg. cognata, Eg. amazonica, Ef. vidua), comuns (El. meriana, El.

_________________________________________________________________ DISCUSSÃO

_______________________________________________________________________ 57

nigrita, Eg. cordata, Ex. smaragdina) e algumas raras (Eg. bidentata, El. polyzona,

Ex. dentata).

Os índices de dominância indicaram um alto grau de espécies dominantes na

área de estudo. Porém, segundo Nemésio (2007), na Região Amazônica, Panamá e

Costa Rica a presença de espécies dominantes na comunidade de Euglossini é

comum, as quais representam mais de 10% da abundância da comunidade local,

mas juntas representam menos de 70% da riqueza de espécies amostradas, o que

não acontece em biomas Atlânticos, onde geralmente as espécies dominantes

representam mais de 70% da riqueza, fazendo com que haja uma correlação

negativa significante entre riqueza e dominância de espécies. No caso da área da

Fazendinha, a presença de nove espécies com alta abundância não compromete

significativamente a estrutura da comunidade local o que condiz com o obtido pelo

índice de Pielou (J’) que mostrou considerável equitabilidade na estrutura de sua

comunidade.

A presença de espécies tais como Eg. cordata e El. nigrita dentre as mais

abundantes no presente estudo, pode ser um indicativo de que a Área de Proteção

Ambiental da Fazendinha já apresenta características de áreas impactadas pelo

homem. Isso é inferido em virtude dessas espécies serem apontadas como

bioindicadoras de áreas perturbadas em diversos estudos (Morato, 1994; Tonhasca

et al., 2002; Carvalho et al., 2006; Storck-Tonon et al., 2009; Nemésio & Silveira,

2010), o que pode ser facilmente aceito devido a quantidade de construções

residenciais e comerciais estabelecidas no entorno da área. Ainda que esses

estabelecimentos sejam legalmente permitidos, muitas famílias se instalam de modo

informal e da mesma forma exploram os recursos naturais da unidade, aumentando,

desta forma, a probabilidade da área ser impactada negativamente.

_________________________________________________________________ DISCUSSÃO

_______________________________________________________________________ 58

Por outro lado, Nemésio (2009) relata que Eg. cognata ocorre em ambientes

bem preservados, sendo que aqui ela foi a quinta espécie mais abundante. Isso

permite inferir, que apesar da presença de espécies bioindicadoras de impacto

ambiental, a unidade ainda encontra-se conservada, considerando também a

amostragem de espécies que ocorrem em ambientes mais preservados e que são

de difícil amostragem como El. polyzona e Ex. dentata. A primeira espécie (El.

polyzona) só tem sido amostrada e ainda assim de forma rara, na Amazônia Central

(Oliveira, 2006), enquanto que a segunda espécie, apesar de não ser tão restrita é

considerada de difícil amostragem em fragrâncias artificiais usadas comumente para

atrair euglossíneos, sendo coletadas manualmente ou apenas avistadas nas áreas

(Rebêlo & Silva, 1999; Storck-Tonon et al., 2009; Rocha-Filho, 2011).

Espécies como El. pseudocingulata, El. meriana, Eg. ignita, El. nigrita são

comumente encontradas com abundância em muitos trabalhos da região (Mendonça

et al., 2007; Maia & Silva, 2008; Storck-Tonon et al., 2009), sendo consideradas

espécies de ampla distribuição geográfica e comuns em diversos ambientes.

Euglossa cognata, Eg. intersecta, Eg. modestior e Ex. lepeletieri, apresentam

registros variados, contudo também são frequentemente amostradas nos trabalhos

feitos em ambientes amazônicos (Dias, 2007; Nemésio & Morato, 2006). Euglossa

cordata parece de fato ocorrer em áreas impactadas, pois em muitos estudos na

região não houve registro dessa espécie (Powell & Powell, 1987; Becker at al., 1991;

Oliveira & Campos, 1995; Nemésio, 2005; Dias, 2007; Maia & Silva, 2008; Storck-

Tonon et al., 2011).

Outras espécies como Eg. augaspis, Eg. avicula, Ef. surinamensis, Ef. vidua

que nesse estudo não foram muito abundantes, em geral são coletadas com

_________________________________________________________________ DISCUSSÃO

_______________________________________________________________________ 59

frequência em muitos estudos da região, como observado em Ackerman (1983),

Powell & Powell (1987), Oliveira (1999) e Storck-Tonon et al. (2009).

Em relação à sazonalidade, Oliveira (1999) trabalhando em duas áreas de

terra firme na região de Manaus-AM reportou que a maior abundância e riqueza de

espécies foi registrada no período de agosto a dezembro, que compreende fim da

estação seca e início da chuvosa naquela região. Obteve maior riqueza em

novembro e picos de abundância nos meses de dezembro em uma área e em

novembro, fevereiro e abril na outra. Todos esses meses, com exceção de abril,

compreendem a estação chuvosa, a qual ocorre de outubro a março segundo o

autor. Ackerman (1983) obteve maior abundância e riqueza de espécies também na

estação chuvosa, especificamente no inicio dela, enquanto os menores valores

foram no meio (riqueza) e fim da mesma estação (abundância). Apesar dos dados

obtidos no presente estudo se mostrarem bastante variados, observa-se que as

maiores riquezas de espécies foram obtidas em meses chuvosos, no entanto

quando a pluviosidade aumentou significativamente, o que acontece nos meses de

fevereiro e março, a abundância e riqueza dos euglossíneos também diminuiu

consideravelmente. Essa relação não foi observada em Oliveira (1999), pois nos

meses em que ocorreram as menores abundâncias e riquezas de espécies não

foram acompanhados pelos maiores registros de pluviosidade. Enquanto na estação

seca esse autor obteve os menores valores de abundância (junho) e riqueza (maio),

o contrário foi obtido aqui, onde nessa estação houve maior abundância.

Martins & Souza (2005) não encontraram correlação significativa entre

abundância, riqueza, diversidade e precipitação pluviométrica sobre a comunidade

de Euglossini, assim como o obtido no presente estudo e do mesmo modo não

houve correlação com demais parâmetros, como umidade relativa do ar e

_________________________________________________________________ DISCUSSÃO

_______________________________________________________________________ 60

temperatura. No entanto, considerando que os dados analisados em ambos estudos

foram obtidos em institutos meteorológicos e que eles são dados gerais,

considerando ainda que obtivemos correlação significativa quando analisamos os

dados locais, obtidos pelos dataloggers na copa, estima-se que essas análises

podem ser subestimadas pelos dados gerais e nesse caso seria mais apropriado

sempre obter os dados locais no momento da coleta e também considerar períodos

mais longos que apenas um ano.

Quanto à flutuação sazonal das espécies, El. meriana e El. pseudocingulata

são comumente amostradas em todos ou na maioria dos meses do ano em que são

estudadas (Nemésio & Morato, 2004), como observado no presente estudo.

Entretanto comparar a segunda espécie dentre os trabalhos realizados antes do ano

de 2006 não é possível, pois ela só foi descrita naquele ano (Oliveira, 2006) e antes

disso certamente ela era identificada como El. cingulata (Fabricius, 1804). O mesmo

pode ser inferido para Ex. lepeletieri, que foi descrita apenas em 2003 (Oliveira &

Nemésio, 2003) e antes disso era considerada como Ex. smaragdina (Guérin, 1844).

Outra espécie que no momento ocasiona dificuldades para análises

comparativas é Euglossa irisa m. Oliveira m.s.. Esta espécie que está sendo descrita

por Márcio Luiz de Oliveira, do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA),

apresenta grande semelhança com Eg. mixta Friese, 1899 (informação pessoal).

Portanto, em trabalhos anteriores, os machos de Eg. irisa devem ter sido

computados como representantes de Eg. mixta.

Espécies como Eg. augaspis e Eg. avicula que aqui foram registradas

somente em três meses do ano, ocorreram em todos os meses de amostragens no

trabalho de Oliveira (1999) e Eg. augaspis foi registrada em seis dos oito meses de

coletas realizados por Nemésio & Morato (2004).

_________________________________________________________________ DISCUSSÃO

_______________________________________________________________________ 61

Euglossa bidentata também é considerada uma espécie de difícil

amostragem, sendo coletado apenas um indivíduo no presente estudo e três por

Oliveira (1999). Em ambos os estudos, a espécie foi registrada em meses da

estação chuvosa. Por outro lado, um número considerável de indivíduos dessa

espécie foi coletado por Storck-Tonon et al. (2009), porém não se tem informações

sobre em qual estação foram amostrados.

Espécies que ocorreram na maioria dos meses de amostragem, mas que não

tiveram registros em alguns meses (Eg. ignita, Ex. lepeletieri, Eg. cordata, Eg.

intersecta, El. nigrita e Eg. modestior), podem ser consideradas como ocorrentes o

ano todo uma vez que foram coletadas nos meses faltantes em outros trabalhos na

região (Melo, 2006; Storck-Tonon et al., 2009). O mesmo não pode ser inferido para

Eg. cognata, pois no presente estudo ela foi amostrada apenas no período chuvoso,

sendo muito clara a sua restrição sazonal. Oliveira (1999) e Rebêlo & Silva (1999),

também amostraram essa espécie apenas na estação chuvosa. Todavia, Anjos-Silva

(2008), amostrou tal espécie apenas na estação seca, em Mata de Galeria no

Parque Nacional Chapada dos Guimarães, Estado de Mato Grosso. Considerando a

ausência de registro da espécie em determinados meses do ano, pode-se inferir que

ela também apresenta restrição sazonal, como observado em espécies de

Eufriesea.

A alta sazonalidade encontrada em Eufriesea, devido a sua diapausa

prepupal (Garófalo et al., 2003), também foi observada no presente estudo, sendo

amostrados espécimes apenas em meses da estação chuvosa. O mesmo foi obtido

por Oliveira (1999), mas nesse trabalho ele coletou espécies também em meses em

que a pluviosidade diminuiu bastante, como no período de agosto a novembro, o

que não ocorreu aqui. Comparando os dois trabalhos, o único mês em que não

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_______________________________________________________________________ 62

foram amostradas Eufriesea em ambos foi no mês de dezembro. Nemésio & Morato

(2004) amostraram espécies apenas em meses não chuvosos, setembro e

novembro, indicando que a ocorrência nas estações sazonais pode variar de acordo

com cada espécie de Eufriesea dentro de um mesmo bioma.

Com relação à atratividade das substâncias aromáticas, cineol e salicilato de

metila são essências que sempre se destacam na atração de machos de Euglossini,

pois em muitos trabalhos elas atraem a maior riqueza e abundância de espécies ou,

no mínimo, estão dentre as mais atrativas (Becker et al., 1991; Oliveira & Campos,

1996; Brosi, 2009; Guimarães, 2011; Silveira et al., 2011; Singer & Sazima, 2004;

Storck-Tonon et al., 2009; Rocha-Filho, 2011). Essas essências amostraram valores

bem distribuídos de espécies e frequência de indivíduos, aumentando sua

confiabilidade para uso na amostragem de Euglossini.

O mesmo não pode ser inferido para acetato de benzila, que apesar de ser a

segunda essência com maior abundância no presente estudo, apresentou este

resultado devido a alta frequência de Eg. ignita, a qual teve 72,45% dos seus

indivíduos amostrados nela, sendo que além dessa espécie apenas quatro outras

(Eg. viridifrons, El. meriana, El. polyzona, El. pseudocingulata) foram amostradas e

ainda assim não apresentaram valores relevantes de frequência. Esse padrão de

alta abundância e baixa riqueza encontrado no acetato de benzila também foi

observado por Storck-Tonon et al. (2009), onde uma discrepante abundância de El.

cingulata e El. meriana, comparadas às demais espécies, fez com que essa

essência fosse a segunda mais abundante, porém apresentando a menor riqueza de

espécies. Por outro lado, Nemésio & Morato (2004) além de obterem a maior

abundância com essa essência, também obtiveram nela a segunda maior riqueza.

Em biomas não amazônicos, Farias et al. (2007) atraíram maior riqueza com ela, no

_________________________________________________________________ DISCUSSÃO

_______________________________________________________________________ 63

entanto outros autores obtiveram, por outro lado, a menor eficiência de coleta

utilizando acetato de benzila (Janzen et al., 1982; Peruquetti et al., 1999; Nemésio &

Silveira, 2007; Rocha-Filho, 2011), sendo que no segundo e no último destes

trabalhos também observou-se o padrão supracitado de alta abundância e baixa

riqueza, com amostragem predominante de El. cingulata.

Butirato de etila foi utilizado pela primeira vez por Rocha-Filho (2011), o qual

amostrou somente dois indivíduos de El. cingulata e três de Ef. surinamensis nesta

essência em um ano de amostragem em Ubatuba-SP, Mata Atlântica, sendo

considerada pouco eficiente em seu estudo. No presente trabalho, essa essência

também foi pouco eficiente, mas amostrou maior número de espécies (6) que o

obtido por esse autor, sendo que foi uma das quatro essências em que foram

atraídos machos de El. polyzona.

β-mirceno, linalol e feniletanol foram utilizadas poucas vezes em estudos para

a atração de machos de Euglossini (Ackerman, 1983; Peruquetti et al., 1999; Rocha-

Filho, 2011), sendo consideradas poucos eficientes nesses trabalhos, como aqui

observado. Rocha-Filho (2011) amostrou somente um indivíduo em β-mirceno e

linalol, pertencentes às espécies Eg. seabrai e Eg. sapphirina, respectivamente.

Contudo, no presente estudo a primeira essência não atraiu machos, enquanto que

a segunda atraiu somente um indivíduo de El. meriana. Para o feniletanol já houve

mais indivíduos amostrados, contudo ainda é considerada pouco atrativa. Rocha-

Filho (2011) amostrou três indivíduos de Ef. surinamensis e dois de El. cingulata,

enquanto aqui foram amostrados cinco espécies, com predominância de El. nigrita, e

o registro do único exemplar de Ex. dentata coletado no estudo. Essa espécie

também foi coletada por Silveira et al. (2011) em vanilina e por Ferreira et al. (2011)

em salicilato de metila.

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_______________________________________________________________________ 64

Rocha-Filho (2011) obteve grande eficiência utilizando cinamato de metila,

amostrando principalmente espécimes de Eg. cordata e Eg. securigera. O mesmo

não foi encontrado no presente estudo onde essa essência está dentre as com

menores valores de riqueza e abundância, além de que somente um indivíduo de

Eg. cordata foi amostrado nela, sendo predominante indivíduos de El. meriana. Essa

essência passou a ser mais conhecida e utilizada a partir de estudos em que foram

amostrados espécimes de Aglae caerulea (Williams & Dodson, 1972; Morato, 2001b;

Anjos-Silva et al., 2006), espécie rara e endêmica do bioma Amazônico, mas

ausente nas amostragens do presente trabalho. Janzen et al. (1982) também

amostrou menor riqueza e abundância de espécies com essa essência, enquanto

Freitas (2009) não amostrou nenhuma espécie utilizando-a.

Eugenol e vanilina são essências muito atrativas para espécies do gênero

Eulaema, sobretudo para El. pseudocingulata, assim como aqui e também obtido por

Storck-Tonon et al. (2009). Essas essências também são frequentemente utilizadas

em inventários de Euglossini (Rebêlo & Garófalo, 1997; Silva & Rebêlo, 2002;

Nemésio, 2005; Dias, 2007; Rocha-Filho, 2011) sendo eficientes na amostragem de

muitas espécies, mas não tanto como cineol e salicilato de metila.

Benzoato de benzila e benzoato de metila em geral são essências pouco

atrativas (Nemésio & Morato, 2004; Brito & Rêgo, 2001), como o obtido aqui.

Contudo, Carvalho et al. (2006) e Rocha-Filho (2011) amostraram um número

considerável de espécies para suas áreas de estudo com a primeira essência, sendo

que no primeiro trabalho houve forte atratividade de Eg. modestior, enquanto que

aqui apenas dois indivíduos dessa espécie foram amostrados nessa essência.

β-ionona, considerada pouco atrativa em alguns estudos (Peruquetti et al.,

1999; Nemésio & Faria-Jr, 2004, Nemésio e Silveira, 2007; Freitas, 2009),

_________________________________________________________________ DISCUSSÃO

_______________________________________________________________________ 65

apresentou uma eficiência considerável no presente trabalho e da mesma forma se

mostrou eficiente nos trabalhos de Farias et al. (2007) e Rocha-filho (2011). Nos

estudos destes autores, β-ionona foi muito atrativa principalmente para machos de

Eg. cordata, o que também ocorreu nesse trabalho, pois apesar da espécie mais

abundante nessa essência ter sido Eg. intersecta, nela foi amostrada a segunda

maior abundância de Eg. cordata depois de cineol.

Segundo Silva & Rebêlo (2002), parâmetros climáticos podem interferir na

volatilização dos compostos aromáticos e desta forma essências com diferentes

composições, mais ou menos voláteis, podem ter eficiências de atratividade e

alcance diferentes. Cineol, por exemplo, é muito mais volátil que eugenol e por isso

tem uma melhor dispersão podendo atrair indivíduos a longas distâncias. No

entanto, talvez as mais voláteis possam evaporar mais rapidamente e, assim, as

mais lipídicas, menos voláteis, possam perdurar por mais tempo atraindo maior

abundância de indivíduos. Isso pode fazer com que determinadas essências, como

por exemplo, acetato de benzila, no presente estudo, atraia grande abundância de

indivíduos, mas pequena riqueza de espécies. Isso também explicaria porque

essências como butirato de etila, feniletanol, eugenol e β-ionona atraíram maior

riqueza de espécies na estação chuvosa, enquanto que cinamato de metila e

acetato de benzila foram mais atrativas na estação menos chuvosa. Como as

primeiras são mais lipídicas, a precipitação pluviométrica pode não afetar

consideravelmente a atratividade delas, uma vez que lipídeos e água “não se

misturam” e, portanto, as essências menos ou não lipídicas podem ser mais

afetadas nesse sentido.

Alguns estudos supõem que determinadas espécies mudam

significativamente suas preferências por fragrâncias de acordo com as estações e

_________________________________________________________________ DISCUSSÃO

_______________________________________________________________________ 66

ambientes aos quais estão sujeitas, sendo a temperatura uma variável muito

influente nessa preferência (Ackerman, 1989; Abrahamczyk et al., 2012). Portanto, a

variação encontrada entre a preferência pelas espécies ao longo dos diversos

trabalhos e ambientes citados pode ser considerada, tendo em vista que cada

espécie deve ajustar-se aos recursos disponíveis em sua área, coletando aquelas

fragrâncias que mais se assemelham às das flores naturais encontradas em seu

habitat.

A respeito da estratificação vertical, poucos estudos foram realizados

avaliando a composição faunística de Euglossini em diferentes estratos arbóreos

(Roubik, 1993; Oliveira & Campos, 1996; Otero & Sallenave, 2003; Martins & Souza,

2005; Ferreira et al., 2011). Dentre esses estudos, os resultados são bastante

variados, não sendo encontrado um padrão geral da distribuição dos euglossíneos

ao longo dos estratos.

Roubik (1993) e Martins & Souza (2005) encontraram maior riqueza e

abundância de espécies no sub-bosque; Otero & Sallenave (2003) obtiveram esses

índices maiores na copa; Oliveira & Campos (1996) não obtiveram diferença

significativa entre os dois estratos, porém uma pequena diferença favoreceu a copa;

e Ferreira et al. (2011) amostraram a mesma riqueza nos dois estratos, porém maior

abundância na copa. De todos esses trabalhos, o presente estudo se assemelha

mais aos resultados obtidos pelos dois últimos, haja vista que a riqueza de espécies

não diferiu significativamente entre os estratos, porém a abundância foi maior em um

deles, que neste caso difere dos referidos trabalhos, pois aqui foi maior no sub-

bosque.

Muitos fatores colaboram para que a riqueza de euglossíneos não difira

significativamente entre os estratos arbóreos, mas a abundância sim, sendo que a

_________________________________________________________________ DISCUSSÃO

_______________________________________________________________________ 67

maioria deles está relacionada à própria biologia desses insetos. Segundo Roubik

(1993), os polinizadores frequentes nas copas devem ter uma fisiologia adaptada

para suportar condições adversas como maiores temperaturas, correntes de ar,

entre outros. Essas adaptações correspondem a sua fisiologia de voo, anatomia

interna e termorregulação, sendo que, de um modo geral, todas elas são

relacionadas ao melhoramento da capacidade de resfriamento da abelha durante os

voos de forrageamento, evitando com que elas tenham um superaquecimento

corporal, pois além das altas temperaturas ambientais, elas também sofrem com

uma grande quantidade de calor corporal gerado pelos músculos de voo (Inouye,

1975).

Além disso, como essas abelhas são em sua maioria brilhantes, com

colorações atrativas e de grande porte, na copa elas estão mais expostas a

predadores, como pássaros e outros animais insetívoros. Outro aspecto importante

refere-se ao fato desses machos executarem o seu cortejo em áreas claras e a

poucos metros do solo, onde há incidência de luz (Stern, 1991). Portanto, todos

esses fatores contribuem para que esses machos ocorram com abundância no sub-

bosque, haja a vista que se estabelecer nesse estrato, significa gastar menos

energia durante o forrageamento, obter proteção e maior sucesso reprodutivo.

Outro fator, não biológico, relaciona-se à altura entre os estratos estudados.

Oliveira & Campos (1996), Martins & Souza (2005) e Ferreira et al. (2011),

realizaram seus estudos considerando diferenças médias de 10 m entre o estrato

inferior e o superior. Apesar de Roubik (1993) e o presente estudo apresentarem

diferença média entre eles de mais de 20 m, todos os trabalhos não obtiveram

resultados estatisticamente significativos. Desta forma, considerando que essas

abelhas são exímios voadores, as quais, segundo Janzen (1971), voam cerca de 1

_________________________________________________________________ DISCUSSÃO

_______________________________________________________________________ 68

km por dia, acredita-se que essa diferença entre copa e sub-bosque não representa

uma barreira relevante para Euglossíni, mesmo considerando diferenças

microclimáticas.

As espécies pertencentes ao gênero Eufriesea foram amostradas com maior

riqueza e abundância nas copas, sendo o único gênero que apresentou esse padrão

em todos os trabalhos em que foi amostrado (Oliveira & Campos, 1996; Ferreira et

al., 2011; este). Nesse caso, acredita-se que a hipótese de que abelhas de grande

porte estão mais condicionadas a forragear nas copas por sua melhor capacidade

de resfriamento corporal (May & Casey, 1983) é válida estritamente para Eufriesea.

No entanto pode variar nos demais gêneros, dependendo do ambiente em que se

encontram. Isso pode ser inferido em virtude de que as outras abelhas de grande

porte como Eulaema e Exaerete, que seriam as mais condicionadas a predominar

nas copas (Wille, 1958; Roubik, 1993), foram amostradas principalmente nos sub-

bosques, sendo mais aplicado ao segundo gênero, pois o primeiro variou entre os

estudos. E, além disso, em Ferreira et al. (2011) Euglossa foi consideravelmente

mais abundante na copa, demonstrando que mesmo sendo abelhas de pequeno

porte e com aquecimento corporal alcançando aproximadamente 40ºC durante o voo

(Inouye, 1975), podem forragear em ambientes mais extremos, como as copas.

Porém, há de se considerar que a altura dos estratos no referido trabalho, não foi

muito expressiva, portanto pode haver um caso atípico nesse resultado.

Das espécies que ocorreram exclusivamente em cada estrato, Eg. augaspis e

Ex. dentata que foram amostradas no presente estudo somente na copa, foram

amostradas em sub-bosque por Oliveira & Campos (1996) e Ferreira et al. (2011).

Enquanto que Ef. vidua, Eg. avicula e Eg. bidentata que foram amostradas somente

no sub-boque aqui, também foram amostradas em copa pelo primeiro autor. Isso

_________________________________________________________________ DISCUSSÃO

_______________________________________________________________________ 69

indica que as espécies podem ocorrer preferencialmente em um determinado

estrato, dependendo do ambiente em que se encontram ou simplesmente podem

não apresentar diferenças entre eles, sendo restringidas a um determinado estrato

nos diferentes trabalhos pela pouca abundância de suas populações em cada área

ou por questões metodológicas, como esforço amostral, por exemplo.

Em se tratando das espécies mais abundantes nos dois estratos, com

exceção para Ferreira et al. (2011), em todos os trabalhos essas espécies ocorreram

com maior frequência no sub-bosque, com exceções isoladas para algumas que

ocorreram mais na copa, como por exemplo aqui com Eg. cognata, Martins & Souza

(2005) com Eg. cordata e Oliveira & Campos (2005) com Eg. augaspis e Eg. avicula.

Eulaema nigrita, apesar de ter ocorrido mais no sub-bosque no presente estudo, nos

demais foi amostrada predominantemente na copa (Roubik, 1993; Martins & Souza,

2005; Ferreira et al., 2011).

Outras espécies como Eg. avicula, Eg. gaianii e Eg. mourei, que foram pouco

abundantes no presente estudo, foram amostradas com abundância por Oliveira &

Campos (1996), principalmente na copa. Isso indica que elas ocorrerem nos dois

estratos, porém Eg. avicula tende a ocorrer preferencialmente na copa. Da mesma

forma, El. bombiformis e Ex. smaragdina foram amostradas por este e também por

Martins & Souza (2005) e Ferreira et al. (2011), sendo que todos esses trabalhos,

juntamente com o presente, demonstram a ocorrência dessas espécies, sobretudo

da última, predominantemente no sub-bosque.

Enquanto todas as espécies coletadas exclusivamente na copa por Oliveira &

Campos (1996) pertencem ao gênero Euglossa, no presente estudo predominou

espécies do gênero Eufriesea entre as exclusivas neste estrato. Já para o sub-

bosque, observa-se que as espécies exclusivas pertencem aos quatro principais

_________________________________________________________________ DISCUSSÃO

_______________________________________________________________________ 70

gêneros (Euglossa, Eulaema, Eufriesea e Exaerete), não havendo uma

predominância de algum deles. As riquezas foram similares em ambos os estudos,

sendo, em geral, poucas espécies (quatro) exclusivas em cada estrato.

Considerando os dados estatísticos, apesar da não significância, em todos os

trabalhos os índices de diversidade (H’) e equitabilidade foram maiores nas copas,

indicando que no sub-bosque há dominância de espécies e a abundância dos

indivíduos é distribuída de modo menos uniforme.

Em se tratando de aspectos climáticos e sazonais nos estratos, pela primeira

vez dados referentes a temperatura local em cada estrato foram obtidos

simultaneamente às amostragens, pois nos demais trabalhos relacionados, eram

obtidos os dados gerais para as áreas através de institutos de meteorologia. Isso

permitiu fornecer uma visão mais concreta de como e quanto de fato varia a

temperatura em copa e sub-bosque, permitindo avaliar se elas diferem

significativamente ao ponto de limitar o estabelecimento de espécies em

determinado estrato.

Segundo Gama et al. (2005), as florestas de várzea apresentam menor altura

de dossel comparadas a florestas de terra firme. Em comunidades vegetais em

estádio de clímax sucessional, muitas espécies de plantas estão sujeitas a pouca

variação de fatores abióticos, como disponibilidade de luz e umidade (Madeira et al.,

2005), além de que plantas arquitetonicamente simples, isto é, com mesmo padrão

de ramificação nas copas, apresentam disponibilidade de recursos (flores e frutos)

de forma mais equitativa. Essas características são observadas na área de estudo e

podem ter contribuído para que os dados de abundância e riqueza não

apresentassem correlação com os dados de temperatura nos estratos, bem como se

aplica ao fato da temperatura média em cada um deles diferir pouco. Pois a medida

_________________________________________________________________ DISCUSSÃO

_______________________________________________________________________ 71

que a altura do dossel é “pequena”, em relação ao sub-bosque, e a disponibilidade

de recursos no habitat é equitativa, a diferença de temperatura entre os estratos não

representa uma barreira intransponível aos euglossíneos, que apresentam

considerável capacidade de termorregulação e ainda que a temperatura aumente

bastante em cada estrato, a alta umidade relativa do ar existente na região permite

que essas abelhas capturem mais oxigênio (May & Casey, 1983), aumentando sua

capacidade metabólica de forma a suportar tais diferenças.

Oliveira (1999) mostrou que os euglossíneos executam suas atividades

predominantemente quando a temperatura está entre 24,5ºC e 27ºC, verificando que

quando elas estão acima ou abaixo desses valores a atividade é mínima ou

inexistente. Na copa, apenas três meses (abril/2011, fevereiro e março/2012)

apresentaram valores de temperatura entre 24,5 a 27ºC, enquanto que no sub-

bosque sete meses apresentaram temperaturas entre esses valores (abril, maio,

junho e outubro/2011 e janeiro, fevereiro e março/2012). Desta forma, é possível

inferir que a maior abundância encontrada no sub-bosque é ocasionada por essas

melhores condições de temperatura, pois apesar de conseguirem suportar

temperaturas mais elevadas, como encontrado na copa, é biologicamente menos

custoso forragear no sub-bosque. Isso pode ser evidenciado pela correlação

negativa significativa obtida entre abundância e temperatura na copa, significando

que os machos voam com facilidade no estrato superior, mas à medida que a

temperatura aumenta nele, a abundância diminui consideravelmente. A não

correlação da abundância no sub-bosque com a temperatura deste estrato pode ser

justificada porque ele sempre apresenta condições mais amenas, portanto ainda que

aumente a temperatura, esse aumento pode ser suportado com mais facilidade, em

termos fisiológicos, quando comparado à copa.

_________________________________________________________________ DISCUSSÃO

_______________________________________________________________________ 72

De um modo geral, o sub-bosque apresenta maior abundância em relação à

copa, tanto na estação chuvosa como na menos chuvosa. Contudo, analisando cada

estrato separadamente, observa-se que na copa a frequência de indivíduos é maior

no período chuvoso, enquanto que no sub-bosque é maior no período seco. Esse

padrão também foi encontrado por Roubik (1993), não sendo possível comparar com

os demais trabalhos. Isso reflete o obtido pela correlação, onde a abundância

aumenta no sub-bosque a medida que a temperatura aumenta. Porém é curioso o

fato da abundância ser maior na copa em períodos chuvosos, onde teoricamente os

machos podem sofrer mais impactos da precipitação pluviometria. Contudo,

acredita-se que talvez seja mais fácil para os machos se abrigarem embaixo de

folhas, como fazem ao dormirem, que encontrar cavidades nos troncos das árvores

para se esconder durante as chuvas.

Apesar de utilizarem essências como eucaliptol (similar ao cineol), eugenol e

vanilina, as quais foram muito atrativas no presente estudo, Martins & Souza (2005)

obtiveram maior eficiência de amostragem tanto na copa quanto no sub-bosque com

β-ionona, a qual atraiu principalmente Eg. cordata e El. nigrita. Esta essência,

também utilizada no presente estudo, foi a quarta mais eficiente com relação a

riqueza de espécies em ambos os estratos (depois de cineol, salicilato de metila e

eugenol), atraindo principalmente Eg. intersecta, Eg. cordata e El. pseudocingulata,

no entanto quando comparada isoladamente em cada estrato, foi mais atrativa no

sub-bosque.

A razão do acetato de benzila ter apresentado uma alta abundância no sub-

bosque se deve, principalmente, ao elevado número de indivíduos da espécie Eg.

ignita amostrados nessa essência e nesse respectivo estrato. Também as outras

espécies amostradas nela apresentaram sua maior abundância no sub-bosque,

_________________________________________________________________ DISCUSSÃO

_______________________________________________________________________ 73

porém não tão acentuadas como em Eg. ignita. Além disso, destaca-se o papel

importante do acetato de benzila na atração da espécie El. polyzona, espécie

amostrada principalmente nessa essência e somente no sub-bosque.

Roubik (1993) infere sobre a eficiência do cineol na copa, relatando que ela é

favorecida pelas correntes de ar, aumentando sua evaporação nesse estrato.

Contudo, no presente estudo ela foi igualmente eficiente e atrativa nos dois estratos,

inclusive com maior eficiência no sub-bosque. De treze essências utilizadas a

maioria delas (nove) foi mais atrativa no sub-bosque, tanto com relação a riqueza

quanto a abundância de espécies. Desta forma, a premissa de que no sub-bosque a

menor velocidade e incidência de correntes de ar influenciariam negativamente a

dispersão/evaporação das essências no ambiente e consequentemente sua

detecção pelas abelhas (Otero & Sallenave, 2003), não é corroborada com os dados

obtidos no presente estudo.

É visto que a maior equitabilidade do eugenol se deu na copa porque no sub-

bosque essa essência apresentou dominância pela espécie El. pseudocingulata,

sendo que o mesmo é inferido para cinamato de metila, cuja espécie dominante no

sub-bosque foi El. meriana e para acetato de benzila, cuja dominância foi de Eg.

ignita. Eulaema nigrita foi dominante no feniletanol na copa e por isso ele foi mais

equitativo no sub-bosque. Linalol e benzoato de metila não apresentaram valores de

equitabilidade porque amostraram apenas um e dois indivíduos, respectivamente,

em um único estrato (Apêndice B).

CONCLUSÕES

_______________________________________________________________ CONCLUSÕES

_______________________________________________________________________ 75

VI CONCLUSÕES

A comunidade de machos de Euglossini da floresta de várzea da Área de

Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, apresenta considerável riqueza e

diversidade de espécies que se distribuem de forma bastante equitativa tanto na

copa como no sub-bosque. Contudo, é no estrato inferior que esses machos

ocorrem com maior frequência, demonstrando que nele encontram melhores

condições para se estabelecer, como temperaturas amenas, proteção contra

radiação solar e precipitação pluviométrica.

A comunidade é composta por espécies consideradas desde comuns a raras,

apresentando algumas indicadoras tanto de ambientes bem preservados (Eg.

polyzona, Eg. bidentata, Eg. cognata) como de ambientes impactados (Eg. cordata,

El. nigrita). A maioria delas ocorre comumente nos dois estratos, porém também

existem algumas exclusivas em cada um deles.

A obtenção dos dados climáticos in situ, em cada estrato arbóreo,

simultaneamente às amostragens foi importante por revelar seus valores reais e por

demonstrar quanto de fato varia a temperatura entre copa e sub-bosque. O que

permitiu revelar que elas não apresentam diferença significativa, mas que na copa a

temperatura é uma variável muito importante na abundância das espécies nesse

estrato.

Da mesma forma, a utilização de essências tradicionais (cineol, eugenol,

vanilina, salicilato de metila) juntamente com outras pouco comuns em inventários

sobre euglossíneos (butirato de etila, fenietanol, linalol), foram muito eficientes na

atração dos machos na área nos dois estratos arbóreos, contribuindo para revelar

espécies não registradas anteriormente para o Estado do Amapá (Eg. bidentata),

_______________________________________________________________ CONCLUSÕES

_______________________________________________________________________ 76

além de auxiliar no registro daquelas consideradas de difícil amostragem (El.

polyzona, Eg. bidentata, Ex. dentata).

Porém, considerando a alta capacidade de voo e adaptação fisiológica desses

machos e analisando a ausência de diferenças significativas na composição

faunística, variação de temperaturas, preferências por fragrâncias e flutuação

sazonal entre os estratos no presente estudo e em todos os trabalhos relacionados,

acredito que não haja estratificação vertical para essas abelhas. Esse tipo de

limitação ecológica é aplicada a outros insetos e animais, de um modo geral, que

apresentam maiores restrições locomotivas ou hábitos de vida mais especialistas.

No caso de Euglossini, acredito que exista uma faixa vertical preferencial ao

voo, que pode compreender entre 1,5 m a 20 m em relação ao solo, pela qual esses

machos voam com facilidade, independente do ambiente em que se encontram.

Desta forma, qualquer altura compreendida entre esses valores é facilmente

povoada por eles, independente, por exemplo, se 15 m é dossel no Cerrado ou sub-

bosque na Amazônia.

Isso justificaria porque em todos os trabalhos realizados sobre estratificação

vertical não foram encontradas diferenças significativas entre os estratos. Desta

forma, as pequenas diferenças encontradas entre eles, na verdade nada mais

seriam que adaptações da comunidade euglossínea às variações ambientais

(climáticas e estruturais) presentes dentro dessa faixa de voo, de acordo com seus

aspectos comportamentais e fisiológicos.

É claro, que as espécies podem ocorrer e se estabelecer além dos limites

dessa faixa, mas a essas alturas suas atividades se tornam menos fáceis, bem como

a disponibilidade de recursos se torna mais escassa, portanto ocorreriam

abundantemente dentro dela.

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___________________________________________________ REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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APÊNDICES

_________________________________________________________________ APÊNDICES

______________________________________________________________________ 92

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Mês Amostral

Euglossa meriana

Copa

Sub-bosque

APÊNDICES

APÊNDICE A - Flutuação sazonal das espécies de Euglossini mais abundantes em copa (25 m) e sub-bosque (1,5 m) da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, amostradas no período de janeiro a dezembro de 2011.

Continua...

_________________________________________________________________ APÊNDICES

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Mês Amostral

Euglossa ignita

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Mês Amostral

Eulaema pseudocingulata

Copa

Sub-bosque

Continuação Apêndice A.

Continua...

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Mês Amostral

Euglossa carolina

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Mês Amostral

Eulaema cognata

Copa

Sub-bosque


Continua...

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Euglossa intersecta

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Mês Amostral

Eulaema nigrita

Copa

Sub-bosque


Continua...

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Mês Amostral

Exaerete lepeletieri

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Mês Amostral

Euglossa modestior

Copa

Sub-bosque


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Copa Sub-Bosque

Euglossa allosticta 1 2

Euglossa amazonica 2 0

Euglossa b identata 0 1

Euglossa cognata 0 1

Euglossa cordata 1 0

Euglossa ignita 0 3

Eulaema meriana 2 1

Eulaema pseudocingulata 8 31

Eulaema bombiformis 0 1

Exaerete lepeletieri 3 4

Exaerete smaragdina 1 2


Euglossa modestior 1 1

Euglossa intersecta 1 21

Euglossa ignita 0 2



Euglossa augaspis 3 3


Eufriesea superba 1 0

Eufriesea vidua 0 1

Euglossa allosticta 1 4



Euglossa ignita 3 21

Euglossa intersecta 0 9


Euglossa viridifrons 3 7

Eulaema meriana 3 52

Eulaema nigrita 7 18




Eulaema nigrita 3 2

Exaerete dentata 1 0




Feniletanol

Cineol

Estrato árboreo verticalEspécie

Essência

aromática

Eugenol

β-Ionona

APÊNDICE B - Espécies de Euglossini amostradas em cada essência aromática em copa (25 m) e sub-bosque (1,5 m) da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012.

Continua...

_________________________________________________________________ APÊNDICES

______________________________________________________________________ 98

Copa Sub-Bosque


Eufriesea surinamensis 1 0

Euglossa ignita 1 5


Eulaema polyzona 0 1

Eulaema meriana 1 2


Euglossa avicula 0 1


Euglossa ignita 0 3


Eufriesea concava 5 1


Euglossa ignita 0 1


Eulaema nigrita 1 5

Eulaema meriana 0 4




Euglossa avicula 0 4

Euglossa augaspis 1 0

Euglossa mourei 1 1

Linalol Eulaema meriana 0 1





Eufriesea flaviventris 1 1

Eufriesea auripes 5 0



Euglossa irisa sp. m. Oliveira, m.s. 22 5


Euglossa gaianii 4 1

Euglossa ignita 5 2

Essência

aromáticaEspécie

Estrato árboreo vertical

Cinamato de

Metila

Salicilato de

Metila

Vanilina

Benzoato de

Benzila

Butirato de Etila

Continuação Apêndice B.

Continua...

_________________________________________________________________ APÊNDICES

______________________________________________________________________ 99

Copa Sub-Bosque


Eulaema meriana 0 3





Euglossa ignita 1 120

Acetato de

Benzila

Benzoato de

Metila

Essência

aromáticaEspécie

Estrato árboreo vertical

Continuação Apêndice B.

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UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO - Faculdade de Filosofia ... · brincando a beira-mar, divertindo-me em descobrir uma ... Thesis (Master) – Faculty of Philosophy, Sciences and Languages