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UNIVERSIDADE FEDERAL DE CAMPINA GRANDE
CENTRO DE SAÚDE E TECNOLOGIA RURAL
UNIDADE ACADÊMICA DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
ESTRATÉGIAS COMPORTAMENTAIS DE VISITANTES FLORAIS
LEPIDÓPTEROS E HIMENÓPTEROS EM Tecoma stans (L.) KUNTH
(BIGNONIACEAE) DIANTE DA SAZONALIDADE
MARIA APARECIDA BIDÔ DIAS
PATOS – PB
2015
MARIA APARECIDA BIDÔ DIAS
ESTRATÉGIAS COMPORTAMENTAIS DE VISITANTES FLORAIS
LEPIDÓPTEROS E HIMENÓPTEROS EM Tecoma stans (L.) KUNTH
(BIGNONIACEAE) DIANTE DA SAZONALIDADE
Monografia apresentada ao Curso de Licenciatura
Plena em Ciências Biológicas da Universidades
Federal de Campina Grande, Campus de Patos,
PB, para obtenção do Grau de Licenciada em
Ciências Biológicas.
Profª. Orientadora Drª. Solange Maria Kerpel
PATOS – PB
2015
FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA BIBLIOTECA DO CSTR
D536e
Dias, Maria Aparecida Bidô
Estratégias comportamentais de visitantes florais lepidópteros e
himenópteros em Tecoma stans (L.) Kunth (Bignoniaceae) diante da
sazonalidade / Maria Aparecida Bidô Dias. – Patos, 2015.
58f.: il. color.
Trabalho de Conclusão de Curso (Ciências Biológicas) - Universidade
Federal de Campina Grande, Centro de Saúde e Tecnologia Rural, 2015.
“Orientação: Profa. Dra.Solange Maria Kerpel”
Referências.
1. Interação ecológica. 2. Insetos antófilos. 3. Borboletas.
4. Disponibilidade de recursos. I. Título.
CDU 574
A Deus, à minha família e à minha orientadora.
AGRADECIMENTOS
Ao senhor Deus por nunca me deixar desanimar, por iluminar sempre o meu caminho, pelas
bênçãos, por me proteger em situações difíceis em que estive distante da minha família e por
me dar a graça de conhecer pessoas maravilhosas durante minha caminhada.
À minha família, por todo carinho e preocupação. Pessoas a quem devo todas as minhas
conquistas, são o alicerce da minha vida, de onde tiro a força e a alegria para me manter sempre
sorrindo. Minha amada mãe Maria Bidô, quem me dá todo amor e deu todo o sustento durante
minha morada em Patos. Meu querido pai Ezequias, que mesmo sem poder queria de alguma
forma me ajudar. Meus irmãos (Edineram, Luciana, Isabel e Edicarlos), por muitas vezes
roubarem um tempinho do trabalho para me atender e ajudar com algo que precisei. Em
especial, Edineram, de quem tomei grande parte do tempo e quem sempre ajudou com meus
problemas.
À professora Solange Maria Kerpel pela orientação neste trabalho, pela ideia do projeto, pelas
sugestões, por disponibilizar, sempre que possível, horários para me atender, pela empolgação
com os resultados do trabalho, por sempre me encorajar, pela orientação na monitoria de
Ecologia de Populações e Comunidades e principalmente pela contribuição no meu
conhecimento científico.
À minha colega de campo, Mary Lindsay, que me acompanhou na maioria das visitas ao campo,
que mesmo cansada, com dores, sempre me ajudou; pela sua eficiência em campo, pois sem ela
eu não teria conseguido fazer a parte de campo do trabalho. À Deuzeni, Ovídio e Luanna que
também me ajudaram em campo.
A Emanoel e Adalberto pela identificação e montagem das borboletas. Pedro Elias, pela
identificação das abelhas e Emanuelle pela identificação das vespas.
À equipe do herbário por disponibilizar todos os meses alguns materiais que precisei durante
as coletas.
Às minhas amigas Bianca Anny, Deuzeni e Fernanda, companheiras de todos os momentos,
desde o início do curso compartilhando alegrias, conversas, conselhos. À Aline Cristina,
amizade que considero um presente de Deus, pois apareceu em minha vida em um dos
momentos difíceis que passei.
A Jamylle e Veridiana pela recepção, carinho e acolhimento no quarto da residência
universitária. A Kely Daiane, que também dividiu residência comigo. A minha prima Gilma
Suênia, que morou um tempo comigo, pela sua companhia, conselhos e pela sua ajuda sempre
que precisei.
Aos meus padrinhos, Luciete e Reginaldo, por me acolherem em sua casa no início do curso.
Aos amigos que fiz durante os quatro períodos de monitoria de Ecologia de Populações e
Comunidades, especialmente a última turma, que manteve o contato mesmo quando acabou,
que demonstram imenso carinho por mim e eu por eles. À Eduarda companheira de monitoria
por dois semestres, que me ajudou bastante.
Ao pessoal do Lebic, Luana, Andréia, Lindsay, Valdelúcia, Nathália, Rafael, Emanoel,
Adalberto pela companhia em laboratório, ajuda e principalmente pela troca de conhecimentos.
A todos os professores da graduação que contribuíram com meu desempenho como aluna, com
o direcionamento na construção do conhecimento e preparo como futura professora: Solange
Kerpel, Fernando Zanella, Jair Moisés, Maria de Fátima, Flávia Moura, Erich Mariano,
Stephenson Abrantes, Marcelo Kokubum e demais.
Enfim, a todos que acompanharam meu caminhar, que contribuíram de alguma forma, meus
sinceros agradecimentos.
Confia ao SENHOR as tuas obras, e teus
pensamentos serão estabelecidos.
Provérbios de Salomão 16:3
RESUMO
A interação entre os visitantes florais e as flores constitui um dos vários interesses da Ecologia,
sendo que os conhecimentos sobre os comportamentos dos insetos contribuem na compreensão
de aspectos como por exemplo, da variação sazonal de cada espécie e as intrincadas relações
entre eles. O objetivo deste trabalho foi investigar o comportamento de coleta dos recursos
alimentares de visitantes florais lepidópteros e himenópteros em Tecoma stans (L.) Kunth
(Bignoniaceae) através da composição, riqueza e abundância, frente à sazonalidade. O local de
estudo, o Centro de Saúde e Tecnologia Rural da Universidade Federal de Campina Grande
representa uma área de Caatinga antropizada, composta por ervas, arbustos e árvores nativas e
exóticas. Foram feitas observações e coletas em campo, entre julho de 2014 e junho de 2015,
para registrar os visitantes florais em T. stans e observar o local da coleta de recursos florais,
se ocorria pela abertura do tubo floral ou através de perfurações feitas por himenópteros. A
disponibilidade de recursos de T. stans foi estimada por meio da porcentagem de cobertura
floral. Foram contabilizados os tipos de danos nas flores (fenda ou orifício) e os respectivos
insetos causadores. Ainda foram registradas as visitas das borboletas em outros recursos florais.
Foram contabilizadas 5847 visitas de 50 espécies de seis famílias pertencentes a ordem
Lepidoptera e 36 espécies de sete famílias da ordem Hymenoptera. As perfurações em forma
de fenda foram feitas por Xylocopa spp. e os orifícios eram feitos por uma abelha da tribo
Meliponini. Houve o aproveitamento de tais danos por 88% dos lepidópteros, como também
por alguns himenópteros. Os lepidópteros realizaram mais visitas pelos orifícios e os
himenópteros mais visitas pelo tubo floral. Os pilhadores primários, que fizeram danos em
forma de fenda na base da corola e os secundários estiveram presentes em todo o ano, porém
no período seco com poucos indivíduos. Quando houve maiores precipitações e maior
disponibilidade de recursos florais por outras plantas, mesmo com o pico de cobertura floral de
T. stans, houve diminuição ou ausência de Xylocopa nesta planta, menor número de danos nas
flores e diminuição de borboletas coletando nesses locais. A coleta de néctar pelas borboletas
através de fendas e orifícios das flores de T. stans é um fenômeno mais comum entre as espécies
e famílias do que se tem conhecimento corroborando com a hipótese. Tal resposta
possivelmente reflete a mudança de comportamento alimentar frente a sazonalidade.
Palavras-chave: Interação ecológica. Insetos antófilos. Borboletas. Disponibilidade de
recursos.
ABSTRACT
The interaction between the floral visitors and flowers provides one of the many interests of
Ecology, whereas the knowledge on the behavior of insects contributes to the understanding of
aspects such as the seasonal variation of each species and the intricate relationships between
them. The aim of this study was to investigate the behavior of collecting the food resources
through the composition, richness and abundance of floral visitors Lepidoptera and
Hymenoptera in Tecoma stans (L.) Kunth (Bignoniaceae) and study, regarding the seasonality.
The place of study, Centro de Saúde e Tecnologia and Rural from the Universidade Federal of
Campina Grande represents an area of anthropic Caatinga, consisting of herbs, native and exotic
shrubs and trees. Observations and field collections were carried between July 2014 and June
2015, to register the floral visitors in T. stans and observe the place of collection of floral
resources, if it occurred by the opening of the floral tube or through perforations made by
Hymenoptera. The availability of T. stans resources was estimated by the percentage of floral
cover. The types of damage to the flowers were accounted (slit or hole) and their causative
insects. The visits of the butterflies in other floral resources were also recorded. 5847 visits
were accounted of 50 species of six families belonging to Lepidoptera order and 36 species of
seven families of the Hymenoptera order. The slit-shaped perforations were made by Xylocopa
spp. and the holes were made by a bee from Meliponini tribe. There was the utilization of such
damage by 88% of Lepidoptera, but also by some Hymenoptera. Lepidoptera made more visits
by orifices and Hymenoptera more visits by the floral tube. The primary pillagers, who made
slit-shaped damage at the base of the corolla and the secondary were present throughout the dry
period. When there was greater rainfall and increased availability of floral resources by other
plants, even with the peak of T. stans floral cover, there was a decrease or absence of Xylocopa
on this plan, smaller number of damage and decrease of butterfly collecting these locations. The
collection of nectar for butterflies through cracks and holes in T. stans flowers is a more
common phenomenon among the species and families of which are known corroborating the
initial hypothesis. Such answer reflects the change in eating behavior regarding the seasonality.
Keywords: Ecological Interaction. Anthophilous insects. Butterflies. Availability of resources.
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Flores em uma inflorescência de Tecoma stans. A seta vermelha chama atenção para
a chave que indica o comprimento do tubo floral. A seta preta indica os guias de néctar........ 24
Figura 2. Área de estudo com o retângulo amarelo marcando a fileira das plantas de Tecoma
stans que foram estudadas e as linhas vermelhas representam os transectos percorridos em
busca de outros recursos florais. Fonte: Google Earth (2015) .................................................. 26
Figura 3. Desenho esquemático ilustrando as duas formas de acesso ao néctar. 1) Forma usual,
ou legítima, de coleta através do tubo floral. 2) Forma alternativa, ou ilegítima, de coleta de
néctar, através de orifício produzido por himenópteros (Fonte: adaptado de Silva, 2004)....... 27
Figura 4. Categorias de cobertura floral Tecoma stans no Campus da UFCG, CSTR, Patos, PB
durante o período entre julho de 2014 e junho de 2015. 1) categoria 0% - 25%. 2) categoria
26%-50%. 3) categoria 51%-75%. 4) categoria 76%-100%..................................................... 28
Figura 5. Fenologia das flores de Tecoma stans e principais tipos de danos causados por
pilhadores de néctar, no Campus da UFCG, CSTR, Patos, PB, entre julho de 2014 e junho de
2015. A, D e G) Botão floral, flor nova e senescente intactos, respectivamente; B, E e H) Botão
floral, flor nova e senescente com fenda na base, respectivamente e C, F e I) Botão floral, Flor
nova e senescente com orifício no cálice, respectivamente ...................................................... 29
Figura 6. Número de visitas de Lepidoptera, Hymenoptera registradas em Tecoma stans e
relacionadas com a precipitação e com a cobertura floral, no Campus da UFCG, CSTR, Patos,
PB entre julho de 2014 e junho de 2015................................................................................... 34
Figura 7 (A – L). Visitantes florais pilhadores de Tecoma stans, no Campus da UFCG, CSTR,
Patos, PB registrados entre julho de 2014 e junho de 2015. A) Xylocopa sp. fazendo uma fenda
com o aparelho bucal (roubador primário). B) Meliponini sp. fazendo um orifício no cálice
(roubador primário). C) U. proteus. D) P. lucas. E) M. petreus. F) A. jatrophae. G) A. vanilae.
H) D. erippus. I) P. sennae. J) A. monuste (todas roubadoras secundárias). K) A. clorinde
coletando pelo tubo floral. L) Mariposa (roubadora secundária) ............................................. 36
Figura 8. Número de visitas pelo tubo floral e pelo orifício ou fenda realizadas pelos grupos de
visitantes florais Lepidoptera e Hymenoptera em Tecoma stans, relacionadas com a
precipitação, no Campus da UFCG, CSTR, Patos, PB entre julho de 2014 e junho de
2015.......................................................................................................................................... 37
Figura 9. Riqueza de espécies de visitantes florais de Tecoma stans e local de coleta do recursos
florais: pelo tubo e/orifício ou fenda, pelo orifício ou fenda ou exclusivamente pelo tubo, no
Campus da UFCG, CSTR, Patos, PB entre julho de 2014 e junho de 2015.............................. 37
Figura 10. Número de visitas de Lepidoptera e mamangavas em Tecoma stans em diferentes
horários, umidade e temperaturas médias dos dias de coleta, no Campus da UFCG, CSTR,
Patos, PB entre julho de 2014 e junho de 2015......................................................................... 38
Figura 11. Idades das flores de Tecoma stans e porcentagem das flores sem dano, e danificadas
com um orificio ou fenda. Outros danos são referentes aos danos pouco encontrados, no
Campus da UFCG, CSTR, Patos, PB entre julho de 2014 e junho de
2015.......................................................................................................................................... 40
Figura 12. Variação sazonal do número de visitas por borboletas e mamangavas através do
tubo floral, orifício ou fenda e a relação com a porcentagem de danos das flores de Tecoma
stans, no Campus da UFCG, CSTR, Patos, PB entre julho de 2014 e junho de
2015.......................................................................................................................................... 40
Figura 13. Riqueza de espécies de Lepidoptera visitantes florais em Tecoma stans e em outros
recursos, relacionado com a precipitação, no Campus da UFCG, CSTR, Patos, PB entre julho
de 2014 e junho de 2015........................................................................................................... 43
Figura 14. Número de visitas por borboletas em Tecoma stans e em outros recursos,
relacionado com a precipitação, no Campus da UFCG, CSTR, Patos, PB entre julho de 2014 e
junho de 2015............................................................................................................................43
LISTA DE TABELAS
Tabela I. Espécies de visitantes florais Lepidoptera e Hymenoptera e respectiva frequência
relativa (Fr) em T. stans, no Campus da UFCG, CSTR, Patos, PB registradas entre julho de
2014 e junho de 2015. T= tubo; O/F= orifício ou fenda; T/O/F= tubo e orifício ou fenda; NE=
nectários extraflorais................................................................................................................ 31
Tabela II: Composição e número de visitas das espécies Lepidoptera visitantes florais de
plantas diferentes de Tecoma stans, no Campus da UFCG, CSTR, Patos, PB registradas entre
julho de 2014 e junho de 2015................................................................................................... 41
SUMÁRIO
1 INTRODUÇÃO ................................................................................................................ 14
2 OBJETIVOS ..................................................................................................................... 16
2.1 Objetivo Geral .............................................................................................................. 16
2.2 Objetivos Específicos ................................................................................................... 16
3 REFERENCIAL TEÓRICO ........................................................................................... 17
3.1 O que é um visitante floral?.......................................................................................... 17
3.2 Recursos florais............................................................................................................. 19
3.3 Visitantes florais: lepidópteros e himenópteros............................................................ 20
3.4 Flutuação populacional diante da Sazonalidade............................................................ 22
3.5 Tecoma stans (L.) Kunth (Bignoniaceae)...................................................................... 23
4 MATERIAIS E MÉTODOS ............................................................................................ 26
4.1 Caracterização da área de estudo.................................................................................... 26
4.2 Observações dos visitantes florais lepidópteros e himenópteros em Tecoma stans....... 27
4.3 Estimativa da cobertura floral e contagem dos danos nas flores Tecoma stans................28
4.4 Observações de borboletas visitantes florais em plantas diferentes de Tecoma stans......29
4.5 Coleta, montagem e identificação dos indivíduos capturados ...................................... 29
4.6 Dados abióticos ............................................................................................................. 30
4.7 Análises dos dados ........................................................................................................ 30
5 RESULTADOS ................................................................................................................. 31
5.1 Análise qualitativa e quantitativa dos visitantes florais e disponibilidade de recursos em
Tecoma stans........................................................................................................................ 31
5.2 Comportamento de coleta de recurso floral pelos visitantes de Tecoma stans............... 35
5.3 Porcentagem de danos nas flores de Tecoma stans......................................................... 39
5.4 Uso de recurso floral pelas borboletas em plantas diferentes de Tecoma stans............ 41
6 DISCUSSÃO ...................................................................................................................... 44
7 CONSIDERAÇÕES FINAIS............................................................................................ 52
8 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS............................................................................. 54
14
1 INTRODUÇÃO
A alimentação é um dos processos mais importantes para a manutenção dos seres vivos
e por isso conhecer aspectos da biologia, comportamento, fisiologia e ecologia dos insetos
durante a alimentação é importante. Todos esses aspectos influenciam na nutrição dos mesmos,
e na sua permanência ou extinção da comunidade (PANIZZI & PARRA, 1991). Por outro lado,
as plantas consistem na base das cadeias alimentares, formando o primeiro nível trófico
(TOREZAN-SILINGARDI, 2012) e os insetos têm papel importante na reprodução destas,
através da polinização ou da dispersão de sementes (GULLAN & CRANSTON, 2012),
portanto, ambos estão intimamente interligados.
A polinização é um processo que acontece acidentalmente por parte dos insetos na
ocasião da alimentação, quando o pólen é transferido das anteras para o estigma da mesma flor
ou de flores da mesma planta ou de plantas diferentes da mesma espécie (GULLAN &
CRANSTON, 2012; TRIPLEHORN & JOHNSON, 2011).
Os insetos visitam as flores em busca de recursos alimentares como pólen, néctar, óleo,
tecido ou partes florais, como também materiais para a construção dos ninhos, que podem ser
óleos, resinas e/ou fragrâncias. Os visitantes florais também podem utilizar a flor como locais
de captura de presa, para cópula, repouso e dormitório (PASCARELLA et al., 2001;
TOREZAN-SILINGARDI, 2012).
Durante tais interações, ocorreram e ocorrem processos de adaptação entre as espécies
de insetos e plantas. A seleção natural, provavelmente, beneficia as espécies de visitantes florais
que apresentam maior capacidade de desenvolver estratégias de forrageamento e que permitam
melhorar ao máximo a eficiência na obtenção de recursos (LEVIN, 1978).
As interações entre insetos e plantas, em relação à polinização são mutualísticas, ou seja,
a planta se beneficia porque o inseto ao buscar seu alimento, o néctar, ou fragrâncias em suas
flores acaba coletando pólen e levando esse para outras flores da mesma ou de outra planta, o
que possibilita a reprodução (GULLAN & CRANSTON, 2012).
Quando há um alto grau de especialização na interação planta-polinizador, esta pode ser
uma forte indicadora da eficiência da polinização. Por outro lado, interações muito generalistas
possibilitam a coleta de recursos como néctar e/ou pólen pelos visitantes e, possivelmente, sem
que alguns visitantes efetivem a polinização (EBELING et al., 2011).
Existem vários casos de interações entre as flores e seus visitantes que não são
consideradas mutualísticas, devido ao fato do benefício ser obtido por apenas uma das espécies
interagentes. Estes casos de coleta de recurso em que não ocorre polinização são denominados
15
pilhagem ou roubo e os animais que coletam o recurso desta maneira são denominados de
pilhadores ou roubadores (INOUYE, 1980).
A ecologia da interação entre a flor e seu visitante, bem como o comportamento do
animal no momento da coleta do recurso floral, são relevantes para que o papel de cada espécie
seja devidamente conhecido (DEL-CLARO et al., 2009). Com o conhecimento das interações
que ocorrem entre plantas e seus visitantes florais pode-se fornecer contribuições consideráveis
para o manejo adequado de ecossistemas alterados e para a preservação da fauna e flora nativas
(SILVA et al., 2007). Com o intuito de contribuir para a ampliação do conhecimento em
interações ecológicas entre insetos e plantas este estudo tratará da interação que ocorre entre os
visitantes florais lepidópteros e himenópteros e a espécie vegetal Tecoma stans (L.) Jussieu ex.
Kunth pertencente à família Bignoniaceae.
Observações preliminares indicaram que alguns visitantes florais de T. stans coletam o
néctar das flores de forma alternativa e ao mesmo tempo inesperada para borboletas, ou seja,
acessando o néctar pela base do cálice da flor, através de orifícios e fendas produzidos na corola
por determinadas espécies de abelhas, e não pelo tubo (Figura 1). Existem registros na literatura
para três espécies de borboletas da família Hesperiidae com esse comportamento. Nossa
hipótese é que o mesmo seja mais comum entre as espécies de borboletas e ocorra com outras
espécies, principalmente nos períodos de escassez de recurso floral.
16
2 OBJETIVOS
2. 1 Geral
O presente trabalho pretende investigar os comportamentos de coleta de recursos
alimentares, através da composição, riqueza e abundância de visitantes florais lepidópteros e
himenópteros em Tecoma stans (L.) Kunth (Bignoniaceae), frente à variação sazonal.
2. 2 Específicos
Identificar e contabilizar os lepidópteros e himenópteros visitantes florais mensalmente,
ao longo de um ano;
Estimar a disponibilidade de recurso mensalmente através da cobertura de flores;
Contabilizar a porcentagem de flores com tubos florais danificados;
Registrar os lepidópteros visitando recursos florais de outras plantas;
Relacionar o modo de obtenção de recurso floral pelos insetos ao longo do ano com a
disponibilidade de recurso.
17
3 REFERENCIAL TEÓRICO
3.1 O que é um visitante floral?
Denominam-se visitantes florais os animais que se alimentam em flores, ou nelas
realizam alguma outra atividade, como acasalamento e oviposição (KEVAN, 1999). Visitam as
flores buscando recursos para alimentação, destacando-se o pólen, néctar, óleo, tecido ou partes
florais; como também materiais para a construção dos ninhos, que podem ser óleos, resinas e/ou
fragrâncias. Os visitantes florais também podem utilizar a flor como locais de captura de presa,
repouso e dormitório (PASCARELLA et al., 2001; TOREZAN-SILINGARDI, 2012).
Os visitantes florais são chamados de antófilos. Estes podem ser invertebrados,
principalmente insetos como abelhas, moscas, formigas, borboletas, mariposas, vespas e
besouros, como também vertebrados, no caso de beija-flores e morcegos. Entretanto, os
polinizadores mais frequentes e eficientes são os insetos, o que é evidenciado, entre outras
coisas, pela sua abundância e riqueza nos mais variados ecossistemas (FAEGRI & VAN DER
PIJL, 1979; GULLAN & CRANSTON, 2012; JONES & JONES, 2001).
De acordo com as características morfológicas das plantas e a de seus visitantes florais,
são definidas as síndromes de polinização: melitofilia (abelhas), miofilia (moscas),
mirmecofilia (formigas), psicofilia (borboletas), falenofilia (mariposas), esfecofilia (vespas),
cantarofilia (besouros), ornitofilia (aves) e quiropterofilia (morcegos) (FAEGRI & VAN DER
PIJL, 1979; GULLAN & CRANSTON, 2012; TOREZAN-SILINGARDI, 2012).
Grupos diferentes de visitantes florais apresentam diferentes horários de atividade ao
longo do dia e as taxas de visitas são influenciadas pelos fatores abióticos, temperatura, umidade
e luminosidade (ANTONINI et al., 2005). A maioria dos visitantes são atraídos principalmente
por plantas que oferecem muitas flores abertas ao longo do dia (KIILL & DRUMOND, 2001)
e que tem características florais generalistas em relação aos visitantes, com isso, eles podem
apresentar comportamentos diferenciados de coleta de recursos que algumas vezes não resultam
em polinização (INOUYE, 1980).
São atribuídos aos visitantes florais termos como legítimos e ilegítimos para diferenciar
os visitantes que parecem estar adaptados às flores, daqueles que não são adaptados,
respectivamente (INOUYE, 1980). Assim, nem todos os visitantes florais são polinizadores,
pois para serem considerados polinizadores efetivos é necessário que depositem grãos de pólen
nos estigmas de plantas coespecíficas, mostrando fidelidade floral ao transportar os grãos, tocar
nos estigmas e se deslocar entre os indivíduos da mesma espécie (SCHLINDWEIN, 2004),
18
sendo, portanto, muitos visitantes florais denominados de pilhadores, uma vez que retiram
recursos da planta sem prestar o serviço da polinização (INOUYE, 1980; KEVAN, 1999).
A pilhagem ou roubo pode ocorrer tanto com a coleta de néctar quanto pela coleta de
pólen (INOUYE, 1980; MALOOF E INOUYE, 2000). O roubo de néctar é realizado quando o
inseto ladrão faz uma perfuração em alguma região da corola para acessar o néctar diretamente
do nectário, realizando uma visita ilegítima diferente do que fazem os que visitam a flor de
forma legítima. Aqueles insetos que produzem o orifício são chamados de roubadores primários
e os que utilizam o orifício feito por outros, são chamados de roubadores secundários. Já insetos
pilhadores são aqueles que coletam o recurso de forma legítima sem tocar as partes reprodutivas
da flor. A pilhagem ocorre por exemplo, no caso de pequenas abelhas que coletam pólen das
anteras ou o néctar do cálice sem nenhuma parte de seu corpo tocar no estigma (INOUYE,
1980).
Existe também a designação de “polinizadores que gostam de roubar” para aqueles
polinizadores que mesmo roubando também realizam a polinização (HIGASHI et al., 1988
apud MALOOF E INOUYE, 2000).
Quanto aos efeitos dos pilhadores, poderia se esperar que os mesmos causassem
prejuízos as plantas (RICHARDSON, 2004), tendo em vista a possibilidade do polinizador
perceber a uma distância que uma flor foi roubada passando a evitá-la devido à redução de
néctar (MALOOF E INOUYE, 2000). Entretanto, a redução de néctar pelos visitantes
ilegítimos pode induzir os polinizadores legítimos a visitarem flores de longas distâncias,
menos flores por inflorescência e mais flores por unidade de tempo, o que causaria aumento da
aptidão da planta pela dispersão de pólen a longas distâncias e pela polinização cruzada
(MALOOF E INOUYE, 2000).
Os insetos, principalmente os que realizam visitas legítimas, apresentam adaptações
corporais para transportar e coletar o pólen e armazenar o néctar (TRIPLEHORN & JOHNSON,
2011), por exemplo, a corbícula e a escopa presentes nas abelhas, sendo a corbícula uma área
alargada, glabra e convexa que é compreendida pela tíbia das pernas posteriores, enquanto a
escopa é formada por cerdas ramificadas ou simples localizadas nas pernas posteriores
(MICHENER, 2000).
Abelhas Meliponini, Euglossini e Antidiini, apresentam “pentes” (cerdas modificadas)
nos primeiros pares de pernas, os quais são utilizados para a coleta de resinas florais e algumas
espécies de Tapinotaspidini possuem cerdas na região ventral que são utilizadas para coleta de
óleos florais (MICHENER, 2000). Outros insetos utilizam o próprio aparelho bucal, seja para
coletar néctar por sucção, no caso da glossa das abelhas e espirotromba das borboletas, seja
19
para mastigar partes florais ou coletar o pólen com as mandíbulas (TOREZAN-SILINGARDI,
2012). Algumas abelhas, por exemplo as mamangavas, utilizam o aparelho bucal, mais
especificamente um componente do lábio chamado de gálea, a qual é muito rígida nos
himenópteros, para cortar a flor de algumas plantas, fazendo fendas estreitas e longas próximo
ao cálice, onde introduzem a glossa para acessar o néctar, contudo não entram em contato com
o pólen e assim não polinizam (CARVALHO et al., 2007).
As plantas também desenvolveram características que auxiliam os insetos a localizar o
néctar, tais como pétalas coloridas, guias de néctar (arranjos e marcas nas pétalas), plataformas
de pouso, tempos de floração, armadilhas temporárias de insetos, defesas contra ladrões de
néctar, entre outras (TRIPLEHORN & JOHNSON, 2011). Do ponto de vista comportamental,
a comunicação visual entre as flores e seus polinizadores ou visitantes, envolve sinais sensoriais
inatos e aprendidos (RAGUSO & WILLIS, 2002).
3.2 Recursos florais
As plantas apresentam características florais que atraem os polinizadores e tais
características são classificadas como recompensas e sinais (FAEGRI & VAN DER PIJL,
1979). Os recursos florais são procurados de modo diferente por cada tipo de animal, em
relação aos insetos, até mesmo a fase de desenvolvimento corporal influencia no tipo de item
floral usado, dentre os recursos florais oferecidos pelas plantas, o pólen, ou gametófito
masculino produzido nas anteras é rico em proteínas e outros nutrientes como carboidrato,
lipídios e minerais, sendo muito procurados pelos insetos (TOREZAN-SILINGARDI, 2012).
O néctar consiste em uma solução de água e açúcar produzida pelas glândulas
nectaríferas, é outro recurso floral de utilidade como recompensa para os visitantes, em especial
os polinizadores (GULLAN & CRANSTON, 2012; TOREZAN-SILINGARDI, 2012). O
néctar apresenta várias características importantes que influenciam a atração dos visitantes
como o volume, a concentração e o conteúdo de açúcares, cor, odor e sabor (TOREZAN-
SILINGARDI, 2012). A produção do néctar floral é alterada, devido às condições ambientais,
tais como umidade do ar e do solo, iluminação solar e velocidade do vento, taxa de visitantes
florais, entre outros (PACINI & NEPI, 2007).
Os recursos florais são utilizados pelos insetos, não somente para a alimentação, por
exemplo, os perfumes que são substâncias odoríferas encontradas principalmente em espécies
de orquídeas neotropicais são coletados especialmente por machos das abelhas Euglossini, que
o utilizam como fonte de feromônios na atração sexual de fêmeas; algumas abelhas também
visitam flores em busca de resinas, de óleos e de partes florais, utilizados na construção dos
20
ninhos, nesse caso, as partes florais também são usadas como recurso alimentar por
polinizadores que possuem aparelho bucal mastigador (TOREZAN-SILINGARDI, 2012).
3. 3 Visitantes florais: lepidópteros e himenópteros
A ordem Lepidoptera é a segunda maior do reino animal e compreende as borboletas e
mariposas que juntas chegam a aproximadamente 146.000 espécies descritas (HEPPNER,
1991). A maioria é herbívora, e podem ser hospedeiras de parasitoides e também desenvolver
relações mutualísticas com formigas, todas consideradas funções importantes na regulação de
populações e na manutenção dos ecossistemas (BENSON et al., 1975; BROWN-JR, 1991).
Na fase larval, a grande maioria das borboletas alimenta-se de tecidos vegetais como
folhas e caule, sendo assim, apresentam hábito alimentar herbívoro e são mastigadores, já na
fase adulta a utilização dos recursos alimentares consiste basicamente de duas formas: a maioria
à base de néctar compondo a guilda das borboletas nectarívoras e algumas subfamílias de
Nymphalidae alimentam-se à base de frutos fermentados, exsudatos provenientes de plantas,
portanto, as duas guildas apresentam forte relação com a comunidade vegetal, ainda podem ser
atraídas por fezes e carcaças sendo também incluídas na guilda das frugívoras (BROWN-JR &
FREITAS, 2000; DE VRIES, 1987). Os adultos de ambas as guildas possuem aparelho bucal
sugador, em forma de probóscide (RAFAEL et al., 2012).
Os lepidópteros mantêm estreita relação com as plantas, são visitantes florais frequentes
atuando como potenciais polinizadores (FONSECA et. al., 2006). Durante a coleta de néctar,
pousam na flor e ao introduzir a probóscide nas corolas tubulares das plantas, alcançam o disco
nectarífero e o contato com as estruturas reprodutivas possibilita a polinização (TOREZAN-
SILINGARDI, 2012). Involuntariamente, o pólen, durante a coleta do néctar, pode ficar preso
na espirotromba ou em outras partes do corpo da borboleta, como as pernas, antenas e cabeça
(JONES & JONES, 2001).
As flores que são tipicamente polinizadas por borboletas (psicofilia) apresentam
abertura durante o dia e à noite estão fechadas; possuem um aroma leve e cores vivas; são eretas,
assim, a borboleta pode pousar sobre a mesma, como também apresentam guias de néctar em
direção aos nectários, geralmente escondidos em tubos estreitos (JONES & JONES, 2001).
Contudo, algumas espécies de borboletas coletam recursos florais de plantas às quais
não estão adaptadas e as características das flores não possibilitam a deposição de pólen nestes
insetos e assim a polinização por eles não ocorre, é o que acontece com a borboleta Urbanus
proteus Linnaeus visitante floral de Gliricidia sepium (Jacq.) Steud. (KIILL & DRUMOND,
2001). As espécies de borboletas Saliana mathiolus Herrich-Schaffer e Hylephila phyleus
21
phyleus Drury, além de Urbanus proteus L. coletam néctar por perfurações feitas por abelhas
na corola da flor de Arrabidaea conjugata (Vell.) Mart. (Bignoniaceae) (CORREIA, et al.,
2005).
A ordem Hymenoptera compreende as abelhas, vespas e formigas (GULLAN &
CRANSTON, 2012; TRIPLEHORN & JOHNSON, 2011). De acordo com as classificações
tradicionais a ordem Hymenoptera é subdividida em duas subordens, Symphyta e Apocrita,
sendo a primeira representada pelos himenópteros que possuem o abdômen preso ao tórax por
uma ampla conexão e a segunda representada pelos que apresentam o propódio, formado pela
fusão do primeiro tergo do abdômen ao tórax, e que apresentam também uma constrição entre
o primeiro e o segundo segmentos abdominais. Apocrita, ainda se divide em Aculeata
(himenópteros com ovipositor modificado em ferrão) e Parasitica (vespas parasitoides).
Entretanto, estudos filogenéticos mostram que a subordem Apocrita é monofilética e a
subordem Symphyta é parafilética e com isso o termo Symphyta deve ser abolido. Nas
classificações modernas os grandes grupos da ordem estão organizados na categoria de
superfamília (por exemplo, Apoidea e Vespoidea), onde a maioria apresenta famílias que
formam grupos bem definidos e monofiléticos (RAFAEL et al., 2012).
As peças bucais dos himenópteros são mastigadoras, porém em muitos táxons podem
estar modificadas para sucção (RUPPERT et al., 2005). Apresentam mandíbulas bem
desenvolvidas do tipo mastigador, maxilas e lábio formando um aparato lambedor e os palpos
são livres e com muitas articulações, suas pernas são do tipo cursorial e apresentam esporão
tibial e basitarso da perna protorácica com modificações para limpar as antenas (RAFAEL et
al., 2012). O ovipositor é bem desenvolvido, sendo em alguns casos modificado em um ferrão
(órgão de ataque ou defesa), que consequentemente está presente apenas nas fêmeas, as únicas
capazes de ferroar (TRIPLEHORN & JOHNSON, 2011).
As abelhas fazem uso de vários recursos florais para a construção e proteção dos ninhos,
como também para reprodução e manutenção do metabolismo, são dependentes de recursos
florais como pólen e néctar, os quais são utilizados para a nutrição tanto das larvas, quanto dos
adultos, além disso alguns fatores fazem com que as abelhas sejam consideradas o grupo mais
importante de polinizadores, estes são a elevada frequência de visitas das abelhas as flores, a
sua morfologia, o seu comportamento especializado e a sua grande diversidade (FRANCO et
al., 2010; ZANELLA & MARTINS, 2003).
As vespas podem compor uma porção representativa dos visitantes florais, entretanto,
flores que apresentam corolas profundas e estreitas restringem o acesso legítimo das vespas aos
nectários (AGUIAR & SANTOS, 2007).
22
Embora as abelhas sejam consideradas os mais eficientes polinizadores (FRANCO et
al., 2010; ZANELLA & MARTINS, 2003) algumas espécies de abelhas como por exemplo
Xylocopa brasilianorum (Linnaeus, 1767) e Trigona spinipes (Fabricius, 1973) visitante floral
de espécies de Bignoniaceae são consideradas roubadores de néctar, pois pousam sobre a flor,
fazem uma perfuração para coletar o néctar e não entram em contato com o pólen (CARVALHO
et al., 2007; SOUZA et al., 2004). Espécies de vespas e pequenas abelhas são consideradas
pilhadoras de néctar dos nectários extraflorais das sépalas das flores de Stenolobium stans
(Juss.) (DUTRA & MACHADO, 2001; SILVA et al., 2007).
3.4 Flutuação populacional diante da Sazonalidade
A sazonalidade nos ambientes tropicais é bem delimitada e influencia na história de vida
tanto das plantas, quanto dos animais que delas dependem (JANZEN, 1983).
As espécies de plantas e animais que vivem em ambientes fortemente sazonais podem
se comportar de maneiras diferentes fazendo uso de estratégias que as possibilitam ultrapassar
períodos desfavoráveis ou de escassez ou então migrando no tempo, por meio de processos de
dormência ou no espaço, deslocando-se para locais onde existem os recursos necessários à
sobrevivência (BEGON et al., 2007).
Um ciclo anual típico, para borboletas, foi observado na mata atlântica o qual inicia com
a elevação da temperatura em setembro e eventuais chuvas causando a rebrota das plantas
hospedeiras de larvas e adultos, com o aumento da precipitação as populações crescem até abril,
quando são afetadas pela presença de predadores e parasitoides, em junho e julho com o declínio
das temperaturas e a senescência das plantas hospedeiras as populações sofrem uma queda
abrupta e com isso a população de borboletas também (BROWN-JR, 1992).
Maiores frequências de nidificações de abelhas e vespas em uma área de caatinga
ocorrem durante o período chuvoso, assim como, as maiores emergências dos indivíduos tanto
de abelhas, quanto de vespas. A baixa atividade de nidificação na estação seca, possivelmente
ocorre, similarmente ao que ocorre com as borboletas, pela baixa disponibilidade de alimento
neste período, com menos plantas com flores, as quais são fonte de néctar e pólen utilizado
pelas abelhas e menor frequência de presas para as vespas (MELO & ZANELLA, 2010).
Em estudo realizado em remanescente na Mata Atlântica em Minas Gerais, foi
verificada uma diferença, ao longo do ano, na composição e abundância das espécies de
borboletas visitantes florais de Stachytarpheta cayennensis (Rich.) Vahl (Verbenaceae), com a
maior riqueza de espécies e número de indivíduos na estação chuvosa (FONSECA et al., 2006).
23
As relações da fauna de visitantes florais com as plantas da Caatinga são peculiares,
uma vez que se trata de um ambiente com condições climáticas extremas, o qual apresenta
escassez de recursos florais durante grande parte do ano (AGUIAR et al.,1995).
Em um estudo na Caatinga, foi encontrada menor riqueza e abundância de borboletas
visitantes florais no período seco e maior riqueza de espécies no período chuvoso, uma vez que,
a disponibilidade de plantas com flores é um dos principais fatores que podem influenciar a
ocorrência das espécies de borboletas na Caatinga (ANSELMO et. al., 2013).
3.5 Tecoma stans (L.) Kunth (Bignoniaceae)
A família Bignoniaceae apresenta distribuição pantropical e compreende em torno de
120 gêneros e 800 espécies. Sua ocorrência no Brasil é de 32 gêneros e cerca de 350 espécies
(SOUZA & LORENZI, 2008).
As espécies que fazem parte desta família apresentam grande potencial ornamental
(SOUZA & LORENZI, 2008). Tecoma stans é uma das espécies de Bignoniaceae exóticas do
Brasil (LORENZI et al., 2003). É conhecida popularmente como amarelinho, ipê de jardim, ipê
mirim, ipezinho americano, guará-guarã (KRANZ & PASSINI, 1997).
Esta Bignoniaceae apresenta várias sinonímias, entre os quais pode-se destacar
Stenolobium stans (L.) Seem., Bignonia stans L., Bignonia incisa Hort. ex DC., Tecoma incisa
Sweet, Tecoma incisa (Rose & Standl.) I. Johnst., Stenolobium tromadora Loes., Tecoma mollis
H. B. & K., Tecoma stans var. apiifolia Hort. ex DC., Bignonia frutescens Mill. ex DC.,
Tecomaria stans Kunth (LORENZI et al., 2003).
Tecoma stans possui origem na região compreendida entre o México e o sul dos Estados
Unidos, principalmente nos Estados do Texas, Arizona e Novo México (KRANZ & PASSINI.
1997). Não se sabe ao certo quando esta espécie foi introduzida no Brasil, apenas que foi
introduzida para fins ornamentais, com os relatos mais antigos de ocorrência datados de 1871,
em um jardim na cidade de Santos, SP (MELLO, 1952). Atualmente, já se encontra disseminada
na maioria dos estados brasileiros (BREDOW et al., 2004), sendo utilizada para o plantio em
parques, jardins e arborização urbana (LORENZI et al., 2003).
Os indivíduos desta espécie são árvores ou arbustos que podem atingir até 12 metros de
altura. Apresentam ramos eretos e subcilíndricos. Possuem folhas compostas imparipinadas
com folíolos lanceolados ou elíptico-lanceolados, longos atenuados e acuminados no ápice,
cuneados na base, de 3 a 13 cm de comprimento, 1 a 4 cm de largura, nitidamente serreados
(KRANZ & PASSINI, 1997).
24
As flores de T. stans são hermafroditas com quatro estames e o gineceu formado por um
ovário súpero e estilete com um estigma bilobado em sua extremidade. As flores são reunidas
em cachos terminais, as corolas são tubulares de cor amarela e têm cerca de 40 mm de
comprimento e 20 mm de largura. O cálice é tubular e composto por cinco sépalas verdes que
têm 8 mm de comprimento e 5 mm de largura. A corola apresenta guias de néctar na sua porção
inferior (DUTRA & MACHADO, 2001), o cálice apresenta algumas glândulas impressas na
sua metade superior, o fruto é do tipo cápsula glabra, longa-atenuada de ápice agudo, com
comprimento de 10 a 22 cm e largura de até 7 mm, contém cada um em média 77 sementes, as
quais são aladas tendo 30 mm de comprimento e 7 mm de largura (Figura 1) (KRANZ &
PASSINI, 1997).
Figura 1. Flores em uma inflorescência de Tecoma stans. A seta vermelha aponta para a chave que indica o
comprimento do tubo floral. A seta preta indica um guia de néctar. Fonte: Dias, M. A. B.
Esta planta floresce continuamente durante todo o ano em áreas urbanas e no período
entre junho e dezembro em áreas rurais e apresenta frutos praticamente o ano todo e
principalmente entre agosto e fevereiro (RENÓ, 2002). Devido às características da semente,
sua dispersão se dá por meio do vento e da água, podendo também ocorrer através do homem
(KRANZ & PASSINI, 1997). A espécie T. stans apresenta síndrome de melitofilia, ou seja,
25
suas flores são polinizadas por abelhas, assim como em muitas espécies da família Bignociaceae
(SILVA et al. 2007).
O início da antese, ou seja, a abertura das flores ocorre nas primeiras horas do dia, entre
as 5h e as 6h, se estendendo até à tarde (DUTRA & MACHADO, 2001). As flores de T. stans
apresentam duração de três a quatro dias, sendo que no primeiro dia a flor possui odor acentuado
e cor amarela vistosa e brilhante; no segundo dia, há uma diminuição gradativa de odor e brilho
com a cor mudando para amarelo-esmaecido; no terceiro dia ocorre a abscisão da corola,
permanecendo apenas o cálice e o gineceu junto à planta e no quarto dia se não ocorrer
polinização, o gineceu se desprende do pedicelo (SILVA et al., 2007).
Na fase de botão floral, os nectários extraflorais de T. stans começam a secretar néctar
e cessam a atividade após a antese. Enquanto, o disco nectarífero na base da corola, apresenta
secreção e acumulação de néctar, permanecendo em atividade por até quatro dias, encerrando
a produção de néctar após ocorrer a polinização. Com relação à concentração de açúcar no
néctar, ocorre variações da concentração ao longo do desenvolvimento da flor e ao longo do
dia (SILVA et al., 2007).
Tecoma stans é uma valiosa planta ornamental nas ruas, praças, parques e avenidas,
porém, no que se refere ao meio rural, esta espécie provoca muitos danos às pastagens
(BREDOW et al., 2004; KRANZ & PASSINI, 1997) devido ao fato de apresentarem
características de reprodução sexuada e assexuada com crescimento rápido, grande produção
de sementes e eficiência na brotação caulinar (KRANZ & PASSINI, 1997), o que provoca sua
rápida propagação e dispersão nos ambientes (RENÓ, 2002).
26
4 MATERIAL E MÉTODOS
4.1 Caracterização da área de estudo
O presente trabalho foi realizado no Centro de Saúde e Tecnologia Rural (CSTR), da
Universidade Federal de Campina Grande (UFCG), município de Patos, Paraíba (Figura 2). O
referido município, localiza-se nas coordenadas (07° 01' 28" S 37° 16' 48" O). Apresenta clima
semiárido quente e seco, com temperatura média anual de 30°C, umidade relativa do ar de 55%
e precipitação média anual de 700 mm (INMET 2015).
Inserida dentro da Caatinga, a área do campus apresenta árvores e plantas típicas do
bioma, como craibeiras (Tabebuia aurea) e faveleiras (Cnidoscolus quercifolius), ainda
arbustos e herbáceas, assim como árvores exóticas e, em sua maioria, principalmente o nim
(Azadirachta indica) e ipezinho (Tecoma stans). Os edifícios ocupam grande parte do local, o
que evidencia a forte pressão antrópica sobre as populações de animais e vegetais,
principalmente pela redução de espaço para a propagação destes. Além disso, há pequenas áreas
com vegetação de plantas de pequeno porte nas extremidades da área estudada, jardins e um
viveiro florestal, onde a irrigação frequente possibilita a permanência de plantas com flores,
fonte principal de recursos para muitos insetos.
Figura 2. Área de estudo com o retângulo amarelo marcando a fileira das plantas de Tecoma stans que foram
estudadas e as linhas vermelhas representam os transectos percorridos em busca de outros recursos florais. Fonte:
Google Earth, 2015
27
4.2 Observações dos visitantes florais lepidópteros e himenópteros em Tecoma stans
O período do estudo compreendeu o intervalo entre julho de 2014 e junho de 2015. As
visitas ao local de estudo foram realizadas mensalmente, com um único dia de atividades em
campo sempre no final de cada mês, de 07:00 às 11:00 e das 11:30 às 18:00 horas.
Os 10 indivíduos de T. stans foram marcados e observados em seis períodos de uma
hora ao longo do dia, com pausas de 30 minutos. Em cada período de uma hora, 50 minutos
foram destinados para a contagem dos visitantes florais, lepidópteros e himenópteros (exceto
Formicidae), assim como, as anotações da forma de coleta de recurso floral, e 10 minutos para
acondicionar os espécimes coletados. Esse procedimento foi feito entre 07:00 horas e 15:30
horas, horário de maior atividade dos visitantes florais, o qual foi definido a partir de
observações preliminares verificadas no local de estudo.
Os períodos ou horários para as observações dos visitantes florais foram os seguintes:
07:00 – 08:00; 08:30 – 09:30; 10:00 – 11:00; 11:30 – 12:30; 13:00 – 14:00; 14:30 – 15:30 horas.
Em cada planta a contagem dos visitantes foi realizada visualmente, durante cinco minutos, que
foram marcados em cronômetro.
Foram observados os comportamentos das espécies visitantes florais em relação ao local
de inserção do aparelho bucal para coleta de recurso floral, verificando se esta ocorria pela
abertura do tubo floral, ou externamente por orifícios na corola produzidos por pilhadores, de
acordo com Inouye (1980), visitas legítimas ou ilegítimas, respectivamente (Figura 3). O
comportamento de visitas aos nectários extraflorais não foram considerados quando foram
comparados os outros comportamentos de coleta de néctar pelo tubo floral e pelos orifícios e
fendas.
Figura 3. Desenho esquemático ilustrando as duas formas de acesso ao néctar. 1) Forma usual, ou legítima, de
coleta através do tubo floral. 2) Forma alternativa, ou ilegítima, de coleta de néctar, através de orifício produzido
por himenópteros. Fonte: adaptado de SILVA (2004)
1 2
28
4.3 Estimativa da cobertura floral e contagem dos danos nas flores Tecoma stans
A cobertura floral foi estimada por meio de quatro categorias pré-estabelecidas: 0% -
25%; 26% - 50%; 51% - 75% e 76% -100%. Para isso, foram observadas fotografias com as
diferentes porcentagens de cobertura para definir em qual categoria as plantas se encaixavam
(Figura 4).
Figura 4. Categorias de cobertura floral de Tecoma stans no Campus da UFCG, CSTR, Patos, PB durante o
período entre julho de 2014 e junho de 2015. 1) categoria 0% - 25%. 2) categoria 26% - 50%. 3) categoria 51% -
75%. 4) categoria 76% - 100%. Fonte: Dias, M. A. B.
Em todas as visitas, após às 15:30 até 18:00 horas, foi averiguada a porcentagem de
dano nas flores. Foi a feita a contagem das estruturas florais (botões florais em pré-antese, flores
novas e flores senescentes) de 12 inflorescências – 4 na base, 4 em altura média e 4 próximas a
copa – de cada um dos 10 indivíduos de T. stans. As inflorescências da região mediana e
próximas ao ápice das plantas foram retiradas com podão e em seguida avaliadas, não foi
necessário retirar as inflorescências da base, uma vez que eram de fácil alcance. Os estágios de
desenvolvimento das flores foram determinados com base na descrição de Silva et. al., 2007,
de flores com cor amarela vistosa e brilhante para flores novas e amarelo esmaecido para as
flores senescentes. Além desta descrição, também foram usadas as características enrugadas e
meio transparentes para as flores senescentes.
Tomou-se como base a classificação de Carvalho et al. (2007) para os tipos de danos
possivelmente causados pelos pilhadores, em relação ao local do dano na flor (corola ou cálice)
à posição (base ou ápice da corola) e forma do dano (fenda ou orifício) (Figura 5). Os danos
1 2 3 4
29
pouco encontrados foram reunidos como outros danos (orifício no cálice, orifício na base da
corola, orifício no meio da corola, orifício no ápice da corola, fenda no ápice da corola).
Figura 5. Fenologia das flores de T. stans e principais tipos de danos causados por pilhadores de néctar, no Campus
da UFCG, CSTR, Patos, PB, entre julho de 2014 e junho de 2015. A, D e G) Botão floral, flor nova e senescente
intactos, respectivamente; B, E e H) Botão floral, flor nova e senescente com fenda na base, respectivamente e C,
F e I) Botão floral, Flor nova e senescente com orifício no cálice, respectivamente. Fonte: Dias, M. A. B.
4.4 Observações de borboletas visitantes florais em plantas diferentes de Tecoma stans
Adicionalmente, foram realizadas observações em três transectos dentro do campus
CSTR-UFCG (Figura 2), nos intervalos de meia hora entre os horários de observações, para
registar a atividade das borboletas visitantes de T. stans em outras plantas. Os transectos foram
os mesmos em todas as visitas ao campo e eram percorridos alternadamente a cada mês. Apenas
foram registradas as borboletas que visitaram flores.
4.5 Coleta, montagem e identificação dos indivíduos capturados
Os lepidópteros e himenópteros visitantes florais foram coletados com auxílio de rede
entomológica, colocados em envelopes entomológicos (Lepidoptera) e câmaras mortíferas
(Hymenoptera) contendo algodão umedecido com álcool ou acetona e etiquetas com as devidas
informações sobre cada indivíduo. Quando mortos, os himenópteros coletados também foram
transferidos para envelopes entomológicos com etiqueta de informação. Em algumas situações,
A B C
D E F
G I H
30
os insetos foram registrados apenas visualmente. Nem todos os indivíduos capturados foram
mortos, pois a maioria pertencia as morfoespécies já conhecidas e foram coletados apenas
exemplares representativos de cada espécie.
Em campo, os lepidópteros e himenópteros foram identificados em morfoespécies. Em
laboratório, estes foram montados e identificados em nível de família, tribo, gênero e/ou espécie
por meio de guias, com auxílio de especialistas (himenópteros com acad. Emanuelle Brito,
UFCG e Mestrando Pedro Elias UFPE) e por comparação com o material da coleção do LEBIC,
CSTR, UFCG.
Os espécimes de visitantes florais himenópteros e lepidópteros de T. stans foram
depositados no Laboratório de Ecologia e Biogeografia de Insetos da Caatinga – LEBIC, da
Universidade Federal de Campina Grande, Centro de Saúde e Tecnologia Rural, Campus Patos,
Paraíba.
4.6 Dados abióticos
Os dados de temperatura, umidade e precipitação foram obtidos no site do INMET
(http://www.inmet.gov.br/) para a cidade de Patos, Paraíba. Para a sazonalidade o período
chuvoso e o seco foram definidos de acordo com os dados de precipitação pluviométrica obtidos
através do INMET, onde o período chuvoso compreendeu os meses de novembro e dezembro
de 2014 e os meses entre janeiro e abril de 2015 e o período seco correspondeu aos demais
meses do período de estudo.
4.7 Análises dos dados
A frequência relativa foi calculada com a fórmula F= (p x 100)/N, onde p= nº de meses
em que cada espécie foi encontrada e N= número total de meses de estudo. A= (i x 100)/V,
sendo i o número de visitas realizado por cada espécie e V= o número total de visitas.
A similaridade entre a composição de espécies de borboletas encontradas visitando T.
stans e nos outros recursos foi calculada com a fórmula do índice de Jaccard (a/a+b+c), onde
a=nº de spp comuns; b=exclusivas de b e c=exclusivas de c. Este índice também foi usado para
calcular a similaridade entre o período seco e o chuvoso.
31
5 RESULTADOS
5.1 Análise qualitativa e quantitativa dos visitantes florais e disponibilidade de recursos
em Tecoma stans
Nos 12 meses, em 60 horas de observação foram contabilizadas 5847 visitas nas flores
de T. stans, de 86 espécies entre lepidópteros e himenópteros, distribuídas em 13 famílias.
Destas, 50 espécies de seis famílias são pertencentes a ordem Lepidoptera, (49 borboletas e
uma mariposa) e 36 espécies de sete famílias são da ordem Hymenoptera (Tabela I).
Tabela I. Composição das espécies visitantes florais Lepidoptera e Hymenoptera e respectivas frequência relativa
(Fr), abundânica relativa total (Ar total) e abundância relativa somente entre os Lepidoptera (Ar Lep) em Tecoma
stans, no Campus da UFCG, CSTR, Patos, PB registradas entre julho de 2014 e junho de 2015. T= tubo; O/F=
orifício ou fenda; T/O/F= tubo e orifício ou fenda; NE= nectários extraflorais.
TÁXON
Coleta
de
recurso
nº de
visitas Fr
Ar
total
Ar
Lep
LEPIDOPTERA (50)
PAPILIONOIDEA(26)
NYMPHALIADE (7)
Nymphalinae (2)
Victorinini Anartia jatrophae jatrophae (Linnaeus,
1763) T/O/F 92 50 1,573 9,046
Junoniini Junonia evarete evarete (Cramer, 1779) O/F 3 17 0,051 0,295
Danainae (2)
Danaini Danaus erippus (Cramer, 1775) T/O/F 46 33 0,787 4,523
Danaus gilippus gilippus (Cramer, 1775) T/O/F 23 33 0,393 2,262
Heliconiinae (1)
Heliconiini Agraulis vanilae maculosa (Stichel, 1938) O/F 16 17 0,274 1,573
Cyrestinae (1)
Cyrestini Marpesia petreus (Cramer, 1776) T/O/F 53 42 0,906 5,211
Biblidinae (1)
Catonephelini Eunica tatila bellaria (Fruhstorfer, 1908) O/F 5 8 0,086 0,492
LYCAENIDAE (8)
Polyommatinae (2) Hemiargus hanno (Stoll, 1790) T/O/F 8 42 0,137 0,787
Leptotes cassius (Cramer, 1775) T/O/F 4 8 0,068 0,393
Theclinae (6) Theclinae sp. O/F 1 8 0,017 0,098
Eumaeini Calycopis caulonia (Hewitson, 1877) O/F 1 8 0,017 0,098
Electrostrymon endymion (Fabricius, 1775) T/O/F 2 8 0,034 0,197
Michaelus jebus (Godart, [1824]) O/F 1 8 0,017 0,098
Parrhasius polibetes (Stoll, 1781) O/F 1 8 0,017 0,098
Strymon rufofusca (Hewitson, 1877) O/F 3 25 0,051 0,295
PIERIDAE (9)
Pierinae (1)
Pierini Ascia monuste orseis (Godart, 1819) T/O/F 134 25 2,292 13,176
Coliadinae (8) Anteos clorinde (Godart, [1824]) T/O/F 5 17 0,086 0,492
Anteos menippe (Hübner, [1818]) T/O/F 4 25 0,068 0,393
Aphrissa s. statira (Cramer, 1777) O/F 2 17 0,034 0,197
Eurema elathea flavescens (Chavannes,
1850) O/F 2 8 0,034 0,197
Phoebis argante argante (Fabricius, 1775) T/O/F 25 33 0,428 2,458
32
TÁXON
Coleta
de
recurso
nº de
visitas Fr
Ar
total
Ar
Lep
Phoebis philea philea (Linnaeus, 1763) T/O/F 2 8 0,034 0,197
Phoebis sennae marcellina (Cramer, 1777) T/O/F 294 42 5,028 28,909
Pyrisitia nise tenella (Boisduval, 1836) O/F 2 17 0,034 0,197
RIODINIDAE (2)
Riodininae (2)
Nymphidiini Aricoris campestris (Bates, 1868) O/F 1 8 0,017 0,098
Helicopini Emesis diogenia (Prittwitz, 1865) T/O/F 2 8 0,034 0,197
HESPERIOIDEA (23)
HESPERIIDAE (23)
Eudaminae (7) Aguna a. asander (Hewitson, 1867) O/F 1 8 0,017 0,098
Chioides c. catillus (Cramer, 1779) O/F 1 8 0,017 0,098
Cogia calchas (Herrich-Schäffer, 1869) O/F 1 8 0,017 0,098
Epargyreus socus socus (Hübner, [1825]) O/F 1 8 0,017 0,098
Urbanus dorantes dorantes (Stoll, 1790) O/F 1 8 0,017 0,098
Urbanus procne (Plötz, 1880) O/F 1 8 0,017 0,098
Urbanus proteus proteus (Linnaeus, 1758) T/O/F 209 83 3,574 20,551
Hesperiinae (11)
Hesperiini Hylephila phyleus phyleus (Drury, 1773) T/O/F 19 42 0,325 1,868
Nyctelius nyctelius nyctelius (Letreille,
[1824]) T/O/F 3 8 0,051 0,295
Polites vibex (Geyer, 1832) O/F 2 8 0,034 0,197
Wallengrenia otho (Smith, 1797) O/F 3 8 0,051 0,295
Calpodini Calpodes ethlius (Stoll, 1782) T/O/F 5 25 0,086 0,492
Panoquina lucas (Fabricius, 1793) T/O/F 10 33 0,171 0,983
Synale hylaspes (Stoll, 1781) T 2 17 0,034 0,197
Synale sp. T 1 8 0,017 0,098
Moncini Cymaenes sp. T 1 8 0,017 0,098
Cymaenes laureolus (Evans, 1955) T 3 8 0,051 0,295
Lerodea erythrostictus (Prittwitz, 1868) T 1 8 0,017 0,098
Pyrginae (5)
Pyrgini Pyrgus sp. T 1 8 0,017 0,098
Carcharodini Nisoniades macarius (Herrich-Schäffer,
1870) T/O/F 11 33 0,188 1,082
Erynnini Gorgythion begga (Prittwitz, 1868) O/F 2 8 0,034 0,197
Mylon sp. T/O/F 4 17 0,068 0,393
Hesperiidae sp. O/F 1 8 0,017 0,098
PYRALIDAE (1) Pyralidae sp. O/F 1 8 0,017 0,098
HYMENOPTERA
(35)
APOIDEA (29)
HALICTIDAE (7)
Halictinae (7)
Halictini Halictini sp. T/O/F 667 100 11,408
Augochlorini Augochlorini sp. 1 T/O/F 51 75 0,872
Augochlorini sp. 2 T 5 25 0,086
Augochlorini sp. 3 O/F 2 8 0,034
Augochlorini sp. 4 T/O/F 16 67 0,274
Augochlorini sp. 5 T 2 8 0,034
Augochlorini sp. 6 T 16 42 0,274
APIDAE (12)
Apinae (8)
Centridini Centris tarsata Smith T/O/F 590 100 10,091
Centris analis (F.) T 67 75 1,146
Centris fuscata Lepeletier T 12 17 0,205
Centris sp. T 1 8 0,017
Apini Apis mellifera L. T/O/F 2691 100 46,024
Tabela I: continuação
33
TÁXON
Coleta
de
recurso
nº de
visitas Fr
Ar
total
Ar
Lep
Euglossini Euglossa sp. T 7 42 0,120
Eulaema sp. T 26 25 0,445
Meliponini Meliponini sp. O/F 101 17 1,727
Xylocopinae (4)
Xylocopini Xylocopa sp. 1 O/F 134 100 2,292
Xylocopa sp. 2 T/O/F 130 92 2,223
Xylocopa sp. 3 O/F 8 25 0,137
Xylocopa sp. 4 T/O/F 10 50 0,171
MEGACHILIDAE (6)
Megachilinae (6) Megachilinae sp. 1 T 42 58 0,718
Megachilinae sp. 2 T 3 17 0,051
Megachilinae sp. 3 T 38 25 0,650
Megachilinae sp. 4 T 1 8 0,017
Megachilinae sp. 5 T 4 8 0,068
Megachilinae sp. 6 T 1 8 0,017
CRABRONIDAE (3) Crabronidae sp. 1 NE 2 8 0,034
Crabronidae sp. 2 NE 85 25 1,454
Crabronidae sp. 3 NE 1 8 0,017
SPHECIDAE (1) Sphecidae sp. NE 6 8 0,103
SCOLIIDAE (1) Scoliidae sp. NE 1 8 0,017
VESPOIDEA (6)
VESPIDAE (6) Vespidae sp. 1 NE 43 75 0,735
Polistinae (3)
Polistini Polybia sp. 1 NE 7 17 0,120
Polybia sp. 2 NE 25 42 0,428
Polybia ignobilis (Haliday) NE 30 42 0,513
Eumeninae (2) Hypalastoroides sp. NE 4 17 0,068
Hypancistrocerus sp. NE 1 8 0,017
Total 5847 Fonte: Dias, M. A. B.
A riqueza de borboletas no período chuvoso foi de 39 e no período seco foi de 26. Das
49 espécies, 15 delas ocorreram nos dois períodos. A composição das espécies variou entre os
dois períodos, uma vez que a similaridade foi de 0,31, considerada baixa.
As espécies de lepidópteros mais frequentes e com maior abundância de visitas foram
Urbanus proteus proteus (209 visitas, Fr: 83%), Anartia jatrophae jatrophae, (92 visitas e
Fr:50%) Phoebis sennae marcellina (294 e Fr:42%), Marpesia petreus (53 e Fr:42%),
Hylephila phyleus phyleus (19 e Fr:42%) e Hemiargus hanno (8 e Fr:42%). As demais tiveram
frequência relativa a partir de 33% e variados números de abundância.
Dentre os himenópteros os mais frequentes foram três espécies de Xylocopa, sendo
Xylocopa sp. 1 (134 visitas e Fr: 100%), Apis mellifera (2961 e Fr: 100%), Centris tarsata (590
e 100%) e Halictini sp. (667 e 100%) (Tabela I).
Do total de visitas registradas no ano, 17% foram realizadas pelos lepidópteros e 83%
pelos himenópteros (81% realizadas pelo grupo Apoidea e 2% por Vespoidea).
Tabela I: continuação
34
Houve variação no número de visitas florais de Lepidoptera à T. stans durante as duas
estações. No período que correspondeu aos meses de julho à novembro, o número de visitas
realizadas por Lepidoptera foi entre dois e sete e com o aumento da pluviosidade, a partir de
dezembro, estas chegaram a 470 no mês de janeiro (Figura 6).
Houve queda nas visitas em T. stans pelas borboletas a partir do mês de fevereiro quando
foram registradas as maiores precipitações, com um pico de visitas no mês de maio. Nesse mês
já não houve chuva e a partir deste ocorreu a queda do número de visitas de lepidópteros. Os
Hymenoptera mantiveram suas visitas estáveis durante todo o ano tendo um pequeno pico em
outubro (Figura 6).
Quanto a cobertura floral, T. stans apresentou flores em todos os meses do ano, embora
tenha sido bastante variável entre eles e acompanhou a ocorrência das chuvas (Figura 6).
Quanto ao número de visitas das borboletas, nem sempre estas acompanharam a disponibilidade
de flores, conforme pode se observar nos meses de dezembro a março (Figura 6).
Figura 6. Número de visitas de Lepidoptera, Hymenoptera registradas em Tecoma stans e relacionadas com a
precipitação e com a cobertura floral, no Campus da UFCG, CSTR, Patos, PB entre julho de 2014 e junho de 2015.
Fonte: Dias, M. A. B. (2015)
0
40
80
120
160
200
1
10
100
1000
Plu
vio
sid
ade
(mm
) e
cob
ertu
ra f
lora
l (%
)
Núm
ero
de
vis
itas
(lo
g10)
_______seco_______ ________chuvoso_________ __seco__
cobertura floral pluviosidade Lepidoptera Hymenoptera
___________2014___________ ___________2015____________
35
5.2 Comportamento de coleta de recurso floral pelos visitantes de Tecoma stans
Os visitantes florais apresentaram comportamentos das duas formas esperadas durante
a coleta de recursos florais: 1) pela abertura do tubo floral e 2) por meio de fendas ou orifícios
feitos por algumas abelhas (Figura 7). Ocorreram roubadores primários, aqueles que
produziram o dano no tubo floral (Figura 7A e B) e os roubadores secundários, aqueles que
utilizaram o dano para coletar o néctar (Figura 7C a J e L) e por isso chamado de coleta
ilegítima. Ainda os que se utilizaram o tubo floral, ou seja, fizeram a coleta legítima, como por
exemplo A. clorinde (Figura 7K).
Quanto a abundância total, as visitas pelo tubo floral totalizaram 3650, enquanto as
visitas através do orifício ou fenda totalizaram 1992. As 205 restantes corresponderam as visitas
feitas aos nectários extraflorais presentes no cálice das flores. Os lepidópteros coletaram néctar
pelo tubo floral em 92 visitas e através do orifício em 925. Os himenópteros usaram o tubo
floral em 3558 visitas e o orifício ou fenda em 1067 visitas.
Conforme pode se observar na Figura 8, o uso do orifício ou fenda pelos lepidópteros
variou entre quatro e cinco visitas no período seco de 2014, quando a população de borboletas
era muito baixa, sendo que o mínimo foi de duas visitas no mês de setembro, quando não
registrou-se chuvas. Aumentaram a partir do mês de novembro quando a pluviosidade chegou
a 61mm e em janeiro registrou-se um pico de visitas pelo orifício ou fenda, no entanto a partir
desse mês cessou. Nos meses seguintes (fevereiro e março) embora tenha ocorrido as maiores
chuvas, não houve uso dos orifícios e fendas pelas borboletas. Estas voltaram a usar o orifício
ou fenda a partir do mês de abril quando as chuvas cessaram e atingiram um pico em maio. A
partir de dezembro houve uso de T. stans pelas borboletas através do tubo floral, sendo que em
fevereiro e março esta foi a única forma de coleta de néctar.
O uso do tubo por Hymenoptera foi estável com um pico no mês de outubro e outro no
mês de março. Já pela fenda ou orifício no mês de julho foi muito baixo e aumentou
gradativamente nos meses seguintes alcançando um pico no mês de outubro e outro em
dezembro. Teve uma queda no mês de fevereiro, mesmo com a mais alta pluviosidade, e no
mês de abril e junho teve novos picos (Figura 8).
Das 50 espécies de lepidópteros observadas se alimentando do néctar das flores de T.
stans, 44 usaram os orifícios, 21 se alimentaram tanto pelo tubo floral quanto pelo orifício ou
fenda das flores produzidos pelas abelhas. Somente seis espécies se alimentaram
exclusivamente pelo tubo e 23 se alimentaram exclusivamente pelo fenda ou orifício. Das 36
espécies de himenópteros sete se alimentaram das duas formas, 4 exclusivamente pelo orifício
ou fenda e 14 se alimentaram somente pelo tubo (Figura 9).
36
Figura 7 (A – L). Visitantes florais pilhadores de Tecoma stans, no Campus da UFCG, CSTR, Patos, PB
registrados entre julho de 2014 e junho de 2015. A) Xylocopa sp. fazendo uma fenda com o aparelho bucal
(roubador primário). B) Meliponini sp. fazendo um orifício no cálice (roubador primário). C) Urbanus proteus. D)
Hesperiidae. E) Marpesia petreus. F) Anartia jatrophae. G) Agraulis vanilae. H) Danaus erippus. I) Phoebis
sennae. J) Ascia monuste (todas roubadoras secundárias). K) Anteos clorinde coletando pelo tubo floral. L)
Mariposa (roubadora secundária). Fonte: Dias, M. A. B.
A B C
D E F
G H I
J K L
37
Figura 8. Número de visitas pelo tubo floral e pelo orifício ou fenda realizadas pelos grupos de visitantes florais
Lepidoptera e Hymenoptera em Tecoma stans, relacionadas com a precipitação, no Campus da UFCG, CSTR,
Patos, PB entre julho de 2014 e junho de 2015. Fonte: Dias, M. A. B.
Figura 9. Riqueza de espécies de visitantes florais de Tecoma stans e local de coleta do recursos florais: pelo tubo
e/orifício ou fenda, pelo orifício ou fenda ou exclusivamente pelo tubo, no Campus da UFCG, CSTR, Patos, PB
entre julho de 2014 e junho de 2015. Fonte: Dias, M. A. B.
0
40
80
120
160
200
1
10
100
1000
Plu
vio
sid
ade
(mm
)
Núm
ero
de
vis
itas
(lo
g10)
_______seco_______ _________chuvoso_________ __seco__
pluviosidade Lepidoptera tubo
Lepidoptera orifício/fenda Hymenoptera tubo
Hymenoptera orifício/fenda
0
10
20
30
tubo e orifício/fenda orifício/fenda tubo
Riq
uez
a d
e es
péc
ies
Local de obtenção de recurso floral
Lepidoptera Hymenoptera
___________2014___________ ___________2015____________
38
Foram presenciadas espécies do gênero Xylocopa (Figura 7A) e uma espécie da tribo
Meliponini (Figura 7B) perfurando a base da corola com o aparelho bucal. A perfuração em
forma de fenda foi feita pelas abelhas Xylocopa spp. e em forma de orifício pela abelha
Meliponini (possivelmente aff. Trigona sp.). Dentre as borboletas, 88% delas (Figura 7C-J) e
uma espécie de mariposa (Figura 7L), como também algumas espécies de himenópteros como
A. mellifera L., Augochlorini sp. 1, Augochlorini sp. 3, Augochlorini sp. 4, Halictini sp., Centris
tarsata Smith, aproveitaram a perfuração para coletar o néctar sem entrar no tubo floral e
atuaram como roubadores secundários (Figura 7). Halictini sp. e Centris tarsata Smith foram
observadas realizando visitas ilegítimas em apenas duas e quatro visitas, respectivamente.
Os lepidópteros estavam ativos em todos os horários do dia observados, com um pico
durante a manhã entre 10:00 e 11:00 horas, quando a umidade estava alta e a temperatura baixa.
Nesse horário, realizaram muitas visitas coletando o néctar pela perfuração na corola. As
Xylocopa spp. (mamangavas) realizaram maior número de visitas pela manhã, porém a partir
das 10:00 horas diminuiram, a medida em que a umidade baixava e a temperatura subia. O
número de visitas em todos os horários para coleta de néctar através do tubo floral foi baixo
para os lepidópteros e para as mamangavas (Figura 10).
Figura 10. Número de visitas de Lepidoptera e mamangavas em Tecoma stans em diferentes horários, umidade e
temperaturas médias dos dias de coleta, no Campus da UFCG, CSTR, Patos, PB entre julho de 2014 e junho de
2015. Fonte: Dias, M. A. B.
0
10
20
30
40
50
60
70
80
0
25
50
75
100
125
150
175
200U
mid
ade
(%)
e
tem
per
atura
(°C
)
Núm
ero
de
vis
itas
Horários das visitas
Lepidoptera fenda Lepidoptera tubo
Xylocopa spp. fenda Xylocopa spp. tubo
Umidade Temperatura
39
5.3 Porcentagem de danos nas flores de Tecoma stans
Foram observadas 8145 flores de T. stans durante os meses de estudo para verificação
dos danos causados por roubadores de néctar. Deste total de flores, 62,49% encontravam-se
danificadas e 37,51% sem dano (Figura 11).
Com relação a idade das flores, dentre os botões 37,61% apresentaram danos e 62,39%
estavam sem danos. Entre as flores novas 61,86% estavam danificadas e 38,14% intactas. Do
total de flores senescentes 77,77% apresentaram danos e 22,23% estavam sem danos.
Com relação aos tipos de danos, entre os botões 36,34% apresentaram danos com
formato de fenda na base e 1,27% corresponderam a outros tipos de danos. Do total de flores
novas, 59,82% apresentaram danos em forma de fenda na base e 2,04% continham outros tipos
de danos. Entre as flores senescentes, 76,63% tinham fendas na base e 1,15% outros danos
(Figura 11).
Entre os outros tipos de danos, estão os danos em forma de orifício no cálice e outros
aparentemente causados por coleópteros.
Na maioria dos meses do ano, o tipo de dano em forma de fenda na base da corola foi o
mais frequente, quando as mamangavas, responsáveis por este tipo de dano, estavam frequentes,
destaca-se também a presença dos lepidópteros. Em fevereiro, março e abril, o número de flores
com fenda na base da corola foi baixo e as mamangavas quase não visitaram T. stans, como
também os lepidópteros (Figura 12).
40
Figura 11. Idades das flores de Tecoma stans e porcentagem das flores sem dano, e danificadas com um fenda ou
orifício. Outros danos são referentes aos danos pouco encontrados, no Campus da UFCG, CSTR, Patos, PB entre
julho de 2014 e junho de 2015. Fonte: Dias, M. A. B.
Figura 12. Variação sazonal do número de visitas por borboletas e Xylocopa spp. através do tubo floral fenda ou
orifício e a relação com a porcentagem de danos das flores de Tecoma stans, no Campus da UFCG, CSTR, Patos,
PB entre julho de 2014 e junho de 2015. Fonte: Dias, M. A. B.
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
botões novas senescentes
Flo
res
dan
ific
adas
(%
)
Idade das flores
sem dano fenda na base da corola outros danos
1
10
100
1000
0
20
40
60
80
100
120N
úm
ero
de
vis
itas
(lo
g10)
Flo
res
dan
ific
adas
(%
)
_______seco________ __________chuvoso__________ __seco__
sem dano fenda na base da corola outros danos
borboleta orifício/fenda borboleta tubo mamangava orifício/fenda
mamangava tubo
(1332) (4460) (2353)
____________2014____________ ____________2015____________
41
5.4 Uso de recurso floral pelas borboletas em plantas diferentes de Tecoma stans
Nos três transectos percorridos nos 12 meses com total de 18 horas, foram registrados
578 visitas florais de 38 espécies de borboletas de cinco famílias. Destas espécies, 10 não
visitaram T. stans e 28 visitaram tanto T. stans quanto outras plantas. O valor da similaridade
de Jaccard entre a composição de borboletas em T. stans e nos outros recursos foi 0, 47.
No período seco o número de espécies de borboletas nos outros recursos dos transectos
foi baixo, assim como em T. stans. De dezembro a abril aumentou gradativamente nos outros
recursos e nos meses seguintes, quando as chuvas cessaram ou reduziram ocorreu queda da
riqueza. Em T. stans ocorreu um aumento em dezembro e atingiu o pico em janeiro. Em
fevereiro e março houve uma queda nesses números, apesar de terem ocorrido as maiores
chuvas. Em abril e maio, mais espécies voltaram a utilizar T. stans. Em junho, com a não
ocorrência de chuvas no mês anterior, o número de espécies caiu novamente (Figura 13).
Já com relação ao número de visitas observadas, entre julho e novembro foi mais alto
em outros recursos florais do que em T. stans. A partir de novembro, após precipitação o
número de borboletas aumentou tanto nos outros recursos quanto em T. stans, sendo nesse
último mais acentuado, atingindo o pico em janeiro. O pico nos outros recursos ocorreu no mês
de abril, após três meses com registros de precipitação. Ao mesmo tempo a visitação de
borboletas em T. stans caiu de fevereiro a março. Em maio mais borboletas visitaram T. stans
e com o final das chuvas as populações das borboletas visitantes florais tiveram queda em
ambos os recursos (Figura 14).
Tabela II: Composição e número de visitas das espécies Lepidoptera visitantes florais em plantas diferentes de
Tecoma stans, no Campus da UFCG, CSTR, Patos, PB registradas entre julho de 2014 e junho de 2015.
TÁXON Número de
visitas
LEPIDOPTERA (38)
PAPILIONOIDEA (22)
NYMPHALIADE (8)
Nymphalinae (2)
Victorinini Anartia jatrophae jatrophae (Linnaeus, 1763) 53
Junoniini Junonia evarete evarete (Cramer, 1779) 1
Danainae (2)
Danaini Danaus erippus (Cramer, 1775) 1
Danaus gilippus gilippus (Cramer, 1775) 1
Heliconiinae (2)
Argynnini Euptoieta hegesia (Cramer, 1779) 69
Heliconiini Agraulis vanilae maculosa (Stichel, 1938) 1
Cyrestinae (1)
Cyrestini Marpesia petreus (Cramer, 1776) 9
Biblidinae (1)
Ageroniini Hamadrias sp. 1
42
TÁXON Número de
visitas
LYCAENIDAE (6)
Polyommatinae (2) Hemiargus hanno (Stoll, 1790) 88
Leptotes cassius (Cramer, 1775) 1
Theclinae (4)
Eumaeini Electrostrymon endymion (Fabricius, 1775) 1
Strymon astiocha (Prittwitz, 1865) 2
Strymon bubastus (Stoll, 1780) 3
Strymon rufofusca (Hewitson, 1877) 3
PIERIDAE (9)
Pierinae (1)
Pierini Ascia monuste orseis (Godart, 1819) 60
Coliadinae (8) Anteos clorinde (Godart, [1824]) 9
Anteos menippe (Hübner, [1818]) 52
Eurema elathea flavescens (Chavannes, 1850) 24
Phoebis argante argante (Fabricius, 1775) 30
Phoebis sennae marcellina (Cramer, 1777) 84
Pyrisitia nise tenella (Boisduval, 1836) 28
RIODINIDAE (1)
Riodininae (1)
Nymphidiini Aricoris campestris (Bates, 1868) 24
HESPERIOIDEA (16)
HESPERIIDAE (16)
Hesperiidae sp. 2 1
Eudaminae (6) Typhedanus undulatus (Hewitson, 1867) 3
Chioides c. catillus (Cramer, 1779) 2
Cogia calchas (Herrich-Schäffer, 1869) 2
Astraptes anaphus (Cramer, 1777) 2
Urbanus procne (Plötz, 1880) 4
Urbanus proteus proteus (Linnaeus, 1758) 5
Hesperiinae (5)
Calpodini
Panoquina lucas (Fabricius, 1793) 1
Synale hylaspes (Stoll, 1781) 1
Moncini Cymaenes sp. 1
Cymaenes laureolus loxa Evans, 1955 1
Lerodea erythrostictus (Prittwitz, 1868) 1
Pyrginae (4)
Pyrgini Heliopyrgus domicella willi(Plötz, 1884) 3
Pyrgus orcus (Stoll, 1780) 1
Zopyrion evenor thania Evans, 1953 3
Carcharodini Nisoniades macarius (Herrich-Schäffer, 1870) 2
Total 578
Tabela II: Continuação
43
Figura 13. Riqueza de espécies de Lepidoptera visitantes florais em Tecoma stans e em outros recursos,
relacionado com a precipitação, no Campus da UFCG, CSTR, Patos, PB entre julho de 2014 e junho de 2015.
Fonte: Dias, M. A. B.
Figura 14. Número de visitas por borboletas em Tecoma stans e em outros recursos, relacionado com a
precipitação, no Campus da UFCG, CSTR, Patos, PB entre julho de 2014 e junho de 2015. Fonte: Dias, M. A. B.
3 3 24 4
20
29
3 4
13
19
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precipitação Tecoma stans outros recursos
____________2014____________ ____________2015___________
____________2014____________ ____________2015___________
44
6 DISCUSSÃO
A coleta de néctar pelas borboletas através de fendas e orifícios das flores de T. stans é
um fenômeno mais comum entre as espécies do que se tem conhecimento e variou durante os
meses do ano corroborando com a hipótese inicial. Este estudo registrou 44 espécies de
borboletas utilizando T. stans de forma ilegítima, ou seja pelos locais danificados da flor
produzidos principalmente por Xylocopa spp. e ainda uma espécie da tribo Meliponini. Esse
resultado foi surpreendente, uma vez que há registro na literatura de somente três espécies com
esse comportamento (CORREIA et al., 2005).
Em relação as famílias de borboletas, cinco das seis existentes tiveram representantes
com tal comportamento, no entanto há registro na literatura somente para a família Hesperiidae
(CORREIA et al., 2005). Portanto, o roubo de néctar pelas borboletas foi mais frequente
também entre as diferentes famílias e pode se tratar de uma estratégia comum em períodos com
escassez de recurso, talvez exceto para Papilionidae que não foi encontrada nesse estudo.
As borboletas U. proteus, H. phyleus phyleus e uma outra espécie, Saliana matthiolus,
não encontrada no presente estudo, foram as únicas relatadas na literatura coletando o néctar
utilizando a perfuração na base da corola, ou seja, roubando néctar (CORREIA et al., 2005).
Contudo, outros trabalhos caracterizaram outras espécies, inclusive U. proteus, como
pilhadoras de néctar. Estas foram vistas coletando o néctar de forma normal pelo tubo, mas sem
tocar as estruturas reprodutivas das flores (KIILL & DRUMOND, 2001; PAZ & PIGOZZO,
2013; POLATTO & ALVES JR., 2008; RIGUETE & SILVA, 2011; SIGRIST & SAZIMA,
2002; SILVA et al., 2011). Quanto as três espécies de borboletas que se têm registro na
literatura como roubadoras de néctar, provavelmente ocorreu pela probabilidade maior de
visualização em vista de suas altas frequências.
A variação sazonal das visitas legítimas e ilegítimas realizadas por lepidópteros ao longo
dos meses pode ter ocorrido conforme a pluviosidade, a disponibilidade dos outros recursos no
Campus do CSTR provindo de outras flores e de acordo com o número de abelhas Xylocopa
spp. presentes nas populações. Essas abelhas são as principais responsáveis por produzir as
fendas, local por onde as borboletas retiram o néctar caracterizando a coleta ilegítima do
recurso.
Em relação aos himenópteros ocorreu variação apenas das visitas ilegítimas, pois as suas
visitas florais pelo tubo foram constantes ao longo do ano com poucas oscilações. Essa possível
variação pode ter ocorrido por influência da escassez e abundância de recursos florais externos
e da competição por estes recursos entre os visitantes florais.
45
Antonini et al. (2005), observaram que a presença dos visitantes florais himenópteros e
lepidópteros em Stachytarpheta glabra Cham. (Verbenaceae), poderia ser uma consequência
da presença de outras plantas no mesmo local, o que pode estar relacionado com uma possível
competição por polinizadores entre as plantas e que dependendo da época do ano e das plantas
que estão em floração pode acarretar em padrões diferentes de visitação.
No período seco, a escassez de outros recursos induziu as visitas dos roubadores
primários em T. stans, especialmente mamangavas, pois foram contabilizados muitos danos em
forma de fendas na base da corola, que consequentemente possibilitou as visitas ilegítimas,
principalmente pelas borboletas e A. mellifera. No período seco muitas espécies de visitantes
florais se deslocam para locais com disponibilidade de recursos (FREITAS et al., 2007;
GUEDES et al., 2008; ZANELLA, 2008)
Em relação aos lepidópteros, foi observada baixa riqueza e abundância nos outros
recursos florais dentro do Campus, quando estes estavam escassos. A disponibilidade de plantas
com flores é um dos principais fatores que podem influenciar a ocorrência das espécies de
borboletas (ANSELMO et. al., 2013).
Com o aumento das chuvas em dezembro e janeiro, as outras espécies de plantas
iniciaram a brotação e, possivelmente, ainda estavam ofertando poucas flores. Uma vez que, no
início do período chuvoso as plantas ainda levam um certo tempo para florescer (MARTINS,
1994). Um possível aumento da abundância de insetos adultos emergidos pode ter conduzido
ao aumento da competição por recursos florais. Provavelmente, muitas espécies expandiram
seu nicho trófico e T. stans foi muito visitada neste período, inclusive pelas espécies roubadoras,
tanto as que fizeram os danos quanto as que o utilizaram, uma vez que o percentual de danos
nas flores continuou elevado.
Nos meses em que houve maiores precipitações e abundância de outros recursos florais
as mamangavas quase não visitaram T. stans. Simultaneamente, os lepidópteros também
estavam abundantes em outros recursos e realizaram poucas visitas a T. stans e apenas pelo
tubo floral, uma vez que havia poucas perfurações na corola das flores. Santos et al. (2005),
associaram a ausência de abelhas em Jatropha mutabilis, em alguns meses, à presença de outras
espécies de plantas em floração. O que evidencia a influência da disponibilidade de recursos
sobre os visitantes de determinadas plantas.
Um importante aspecto, além da disponibilidade de recurso, que pode ter influenciado
a presença dos roubadores de néctar no período seco é o seu volume. Com a baixa umidade e
alta temperatura o volume de néctar tende a ser baixo (PEREIRA et al., 2011) e com isso muitas
espécies de borboletas ou mesmo abelhas podem não apresentar aparelho bucal, probóscide no
46
caso das borboletas, com tamanho suficiente para alcançar o fundo da corola, indo direto por
um “atalho” mais fácil para acessar o alimento. Assim, sugere-se que por influência da variação
sazonal da produção de néctar ocorre a mudança da estratégia no comportamento de coleta,
tanto de abelhas quanto de borboletas.
Nenhuma das borboletas registradas esteve presente durante todos os 12 meses do ano.
Entretanto, U. proteus proteus foi a mais frequente, porém não foi a mais abundante. De modo
geral a frequência com que as borboletas apareceram durante os meses não acompanhou a sua
abundância. Por exemplo, A. monuste teve abundância relativa alta, mas esteve em um quarto
dos meses, já H. hanno, apresentou alta frequência, pois esteve presente em quase metade das
coletas e sua abundância relativa foi baixa. Assim, esta última consegue ultrapassar períodos
adversos com baixas populações. Por outro lado, de forma geral Guedes et al. (2008), em estudo
de visitantes florais na Caatinga, também encontraram muitas espécies de borboletas com um
único indivíduo, corroborando com o presente estudo.
Quanto a Hymenoptera, três abelhas do gênero Xylocopa foram mais frequentes, entre
elas uma teve grande abundância de visitas e esteve presente em todas as coletas, entretanto nos
meses de fevereiro e março, por exemplo, a abundância foi extremamente baixa, além disso
foram contabilizadas poucas flores com danos em forma de fendas na base. É comum para
algumas espécies de abelhas permanecerem ativas durante todos os meses do ano (Zanella,
2008).
Nem sempre a riqueza e abundância de visitantes lepidópteros acompanhou a
disponibilidade de flores de T. stans. Isso porque foram influenciados pela presença das
mamangavas e não pela quantidade de flores desta planta. O que reforça o grau de dependência
das borboletas para efetivar o roubo do néctar. Tal comportamento ocorre somente com a
presença de Xylocopa que provoca o dano possibilitando a alimentação mais acessível e quando
a população da abelha diminui, o uso das fendas e dos orifícios pelas borboletas também
diminui. Esta interação pode ser caracterizada como um tipo de comensalismo, onde uma das
espécies obtém vantagem pela presença da outra, mas sem causar influência na mesma.
Tecoma stans mostrou-se capaz de atrair grande riqueza e abundância de visitantes
florais, inclusive de borboletas. Tendo em vista que a floração foi constante e apesar da variação
da quantidade de flores de acordo com as chuvas ao longo ano, essa disponibilidade constante
de recursos é, portanto, essencial para as espécies de insetos que utilizam recursos florais no
Campus CSTR, principalmente no período seco. De maneira semelhante, Silva et al. (2007) e
Dutra & Machado (2001) encontraram grande abundância e riqueza de visitantes florais nesta
47
mesma espécie vegetal. A floração de T. stans também apresentou flores durante todo o ano em
estudo na área urbana de Maringá (Renó, 2002).
Houve maior riqueza de lepidópteros em relação aos demais visitantes. Esse fato deveu-
se ao aparecimento explosivo nos meses de dezembro e janeiro, que já era esperado para esse
grupo. O período chuvoso proporciona novas brotações de mais espécies de plantas
hospedeiras, portanto alimento variado para as novas populações que iniciavam o seu
estabelecimento no local, como explicado por Brown (1992).
Entre os himenópteros, especialmente as abelhas, potenciais polinizadoras de T. stans
(Silva et al., 2007), embora não tenham apresentado maior riqueza quando comparadas aos
lepidópteros, apresentaram maior abundância. No entanto, a presença das abelhas foi constante
ao longo do ano e poucas espécies apresentaram um único indivíduo.
Essa maior riqueza encontrada para Lepidoptera contrastou com o trabalho de Dutra &
Machado (2001), que também estudaram os visitantes florais de T. stans, os quais encontraram
maior riqueza para a ordem Hymenoptera. Entretanto, a maior abundância de himenópteros
encontrada corrobora com este mesmo trabalho.
Para os lepidópteros, no período seco, as poucas visitas ocorreram porque a estação seca
não é propícia para muitas espécies de borboletas. A baixa presença de borboletas nos períodos
secos refletem a escassez de recursos vegetais jovens para o desenvolvimentos das larvas
(BROWN, 1992). Por outro lado, no período chuvoso apresentaram grande abundância em T.
stans, com exceção dos meses de fevereiro e março, possivelmente, em função da
disponibilidade de outros recursos na extensão do Campus. Em estudos de borboletas visitantes
florais em área de Caatinga, também foi encontrada menor riqueza e abundância deste grupo
de visitantes no período seco e maior riqueza de espécies no período chuvoso (ANSELMO et
al., 2013; GUEDES et al., 2008).
A composição de borboletas entre o período seco e o chuvoso foi pouco similar, com a
ocorrência de 11 espécies exclusivas do período seco e 23 espécies que só ocorreram no período
chuvoso. Das 11 espécies que ocorreram exclusivamente no período seco, oito se alimentaram
somente através dos orifícios ou fendas. Assim, reforça-se a ideia de que este comportamento
é a estratégia mais adequada para que as borboletas permaneçam no ambiente nesse período.
As três espécies exclusivas do período seco e que utilizaram o tubo para acessar o néctar são
borboletas de pequeno tamanho corporal e que podem adentrar no mesmo.
Fonseca et al. (2006) também observaram diferença na composição e abundância das
espécies de borboletas visitantes florais de Stachytarpheta cayennensis (Rich.) Vahl
48
(Verbenaceae), em Minas Gerais, mesmo sendo em um remanescente de Mata Atlântica, com
a maior riqueza de espécies e número de indivíduos na estação chuvosa.
As chuvas parecem não ter influenciado diretamente na presença dos himenópteros, pois
em todos os meses a abundância de visitas foi elevada e apenas em julho (período seco) foi
menor. Zanella & Martins (2003) argumentaram que a atividade das abelhas adultas na Caatinga
pode não ser influenciada diretamente pelas precipitações, mas pela abundância ou escassez na
oferta de recursos florais. Tendo em vista que na Caatinga algumas espécies de plantas são
capazes de permanecer verdes e com flores tempos depois de acabar o período chuvoso
(MARTINS, 1994).
Neste estudo, as espécies de visitantes Xylocopa spp. e a abelha da tribo Meliponini
(possivelmente Trigona sp.) encontradas fazendo perfurações na flor para coletar o néctar e A.
mellifera utilizando essas perfurações, também foram relatadas por vários autores (ALVES et
al., 2010; BARROS, 2001; CARVALHO et al., 2007; CORREIA et al., 2005; DUTRA &
MACHADO, 2001; POLATTO & ALVES, 2008; SIGRIST & SAZIMA, 2002; SILVA et al.,
2007; TEIXEIRA & MACHADO, 2004). Estes autores relataram que para coletar o néctar,
espécies do gênero Xylocopa faziam as perfurações em forma de fenda na base da corola com
suas gáleas rígidas; já as espécies do gênero Trigona roiam o cálice das flores com seu aparelho
bucal, fazendo um orifício. A. mellifera realizava visitas legítimas e ilegítimas, para acessar o
néctar das glândulas nectaríferas, em diferentes espécies vegetais de diferentes famílias
botânicas, principalmente Bignoniaceae, inclusive com T. stans.
As características morfológicas da flor aliadas ao tamanho e forma do aparelho bucal
dos visitantes parecem influenciar esse comportamento de roubo de néctar (CARVALHO et
al., 2007). Isto é fato para as abelhas, e quem sabe para as borboletas, dependendo do volume
de néctar no fundo do cálice, mesmo que as borboletas e mariposas apresentem a probóscide
longa e via de regra poderiam alcançar o néctar pela abertura do tubo floral.
Carvalho et al. (2007), em estudo sobre o sucesso reprodutivo de Anemopaegma laeve,
ressalta que as espécies de polinizadores efetivos Centris tarsata, C. fuscata, Euglossa
melanotricha e E. cordata, têm línguas longas capazes de alcançar o néctar, indicando que a
adaptação da câmara nectarífera desta espécie de planta seleciona os polinizadores efetivos. No
entanto, outras espécies de visitantes florais que apresentam língua curta, como por exemplo,
as espécies de Xylocopa, não conseguem alcançar o néctar através da abertura do tubo floral
(CARVALHO et al., 2007; ARAÚJO et al., 2011).
De forma geral, o número de visitas legítimas realizadas pelos visitantes lepidópteros e
himenópteros foi maior do que pelas fendas ou orifícios. Este aspecto pode denotar que as
49
estratégias florais de T. stans, como a presença de guias de néctar e osmóforos (SILVA et al.,
2007), funcionam bem para atrair seus polinizadores, os quais são guiados através do tubo para
receber a recompensa. No entanto, entre os visitantes que utilizaram o tubo também existem
alguns que são pilhadores. Nestes, devido ao tamanho corporal pequeno não há a possibilidade
do contato com as estruturas reprodutivas da flor e a transferência do pólen até o estigma, fato
explicado por Inouye (1980).
A redução de néctar pela atividade de roubo primário induz ao maior número de visitas
legítimas pelos polinizadores, uma vez que não reduz a atratividade visual das flores o que
aumenta as chances de polinização cruzada (BARROS, 2001; ARAÚJO et al., 2011). Neste
caso, a ação dos pilhadores é defendida por alguns autores como sendo benéfica para as plantas,
pois com o aumento de polinização cruzada aumenta também a variabilidade genética
(MALOOF & INOUYE, 2000).
Os lepidópteros usaram mais os orifícios ou fendas do que o tubo floral, tanto em relação
ao número de visitas quanto de espécies, o que leva a sugerir que esta estratégia precisa ser
adotada na maioria dos meses pela escassez de recursos. Somente um número pequeno de
espécies usaram exclusivamente o tubo floral (apenas 6 de 50). Trata-se de Synale hylaspes,
Synale sp., Pyrgus sp., Cymaenes sp., Cymaenes laureolus, Lerodea erythrostictus. Muitas
usaram exclusivamente o orifício ou fenda (23), entre elas as espécies E. tatila bellaria, E.
elathea flavescens, P. nise tenella, A. campestris, U. dorantes dorantes. Os aspectos envolvidos
nesse comportamento precisam ser investigados, uma vez que estes, podem estar relacionados
aos seus tamanhos corporais, morfologia do aparelho bucal ou ainda aprendizagem.
Os himenópteros por sua vez, usaram mais o tubo floral do que os orifícios ou fendas,
reforçando a importância deste grupo na polinização de T. stans. Entretanto, o número de visitas
ilegítimas deste grupo de visitantes foi maior que o de lepidópteros, isso aconteceu devido à
grande abundância de A. mellifera usando o orifício. Esta espécie de abelha também foi
encontrada, fazendo muitas visitas ilegítimas, por Alves et al. (2010) em flores de Jacaranda
mimosifolia (Bignoniaceae). Por esta espécie ser exótica, ressalta-se assim a importância das
espécies de abelhas nativas na polinização de forma geral, e coloca-se em questão a presença
massiva de A. mellifera nos ambientes naturais da Caatinga pela redução dos recursos dado as
suas numerosas populações, conforme já sugerido por Zanella e Martins (2003).
As visitas florais para coleta de néctar dos nectários extraflorais realizadas por alguns
himenópteros representaram um pequeno número o que ocorreu em função da restrição do
presente estudo aos himenópteros e lepidópteros, mas em campo foram observadas muitas
formigas nestes nectários. Já que a função destes nectários estão relacionados com a proteção
50
da planta, Silva et al. (2007), observaram que os nectários extraflorais das flores de T. stans
receberam visitas de abelhas e formigas, porém estes não estão relacionados com a proteção
contra pilhadores de néctar e sim contra herbivoria.
A similaridade entre as taxocenoses de borboletas que visitaram T. stans e outros
recursos no campus foi baixa, menos da metade das espécies. Isso ocorreu, provavelmente, por
influência do diferente esforço amostral, que foi bem menor nos outros recursos. Mesmo assim,
foi possível notar a influência da disponibilidade de outros recursos na visitação de lepidópteros
em T. stans durante o ano. Assim, “a probabilidade de ocorrência de polinizadores em uma
espécie de planta em um local pode ser inversamente relacionada à probabilidade de existência
de outras espécies em floração naquele local” (ANTONINI et al., 2005, p.562).
Com relação aos horários das visitas, as borboletas e curiosamente uma mariposa
realizaram muitas visitas em todos os horários do dia, sendo maior entre 10:00 e 11:00 horas
quando a temperatura e umidade estavam mais amenas, sendo a temperatura de 28ºC. Isto
corrobora com os trabalhos de Araújo et al., (2011) que encontraram maior intensidade de
visitas de borboletas entre 9:00 e 11:30 horas; como também com Fonseca et al. (2006), onde
a maior atividade de forrageamento das borboletas ocorreu em temperaturas entre 23ºC e 32ºC
e Antonini et al. (2005) que encontraram borboletas mais ativas em temperaturas entre 27ºC e
33ºC.
As mamangavas foram mais abundantes entre 07:00 e 09:30 horas em temperaturas de
23º e 24ºC e a mais alta umidade. Coincidindo com a atividade das borboletas. Contudo, as
várias perfurações deixadas pelas mamangavas no período da manhã, uma vez feitas,
permaneceram até a senescêscia da flor. Isto possibilitou a coleta do néctar pelas borboletas
através das fendas na base da corola, em todos os horários de observações.
Quanto a idade das flores, a frequência de danos foi baixa nos botões e aumentou de
acordo com a idade das flores. Os botões por consistirem em flores fechadas são menos atrativos
que as flores abertas, além disso, a quantidade de néctar produzida pelos botões ainda pode ser
reduzida (Carvalho et al., 2007). As flores abertas sinalizam a presença de néctar através dos
guias de néctar (Silva et al., 2007) (Figura 1) e por isso são mais atrativas tanto pelos visitantes
legítimos quanto pelos ilegítimos. O percentual de flores senescentes com danos foi maior que
as senescentes sem danos, o que era esperado, porque muitas flores jovens se tornam
senescentes já com os danos na corola, assim como explicado por Carvalho et al., 2007.
Quanto aos tipos de danos, os que tinham forma de fenda na base da corola foram os
mais frequentes na maioria dos meses, indicando a presença das mamangavas. Apenas em
51
fevereiro, março e abril, a baixa frequência destes danos refletem a quase total ausência destas
abelhas visitando T. stans.
A baixa frequência de danos nos botões florais e a maior frequência de flores com fenda
na base da corola também foi encontrada por Carvalho et al. (2007) em flores de Tocoyena
formosa, o que corrobora com a baixa atratividade dos botões e a frequente atividade de roubo
de néctar pelas mamangavas, respectivamente.
As borboletas dependem das mamangavas para efetuar o caminho mais curto na coleta
do néctar e ao que tudo indica, a presença das mamangavas não limita a atividade de forrageio
de lepidópteros em T. stans. Ambos grupos coincidem seus horários de atividade, pois as
borboletas foram mais encontradas, inclusive roubando néctar pelas fendas quando as
mamangavas estavam abundantes visitando esta planta.
52
7 CONSIDERAÇÕES FINAIS
O registro de 43 espécies de borboletas e uma de mariposa neste estudo roubando
néctar através de perfurações na corola em uma única espécie de planta, é inédito. Sabe-se até
o momento, que apenas três espécies foram registradas na literatura com esse comportamento,
inclusive duas dessas também foram encontradas em T. stans no Campus, CSTR. O mesmo
ocorre em nível de famílias, havia registro de Hesperiidae e nesse estudo inclui-se
Nymphalidae, Pieridae, Riodinidae e Lycaenidae com esse hábito, excetuando somente
Papilionidae.
A baixa disponibilidade de recursos, provavelmente devido ao baixo volume de néctar
e a presença das mamangavas visitando T. stans, nos períodos seco e chuvoso podem ser as
causas principais para a presença de borboletas com comportamento de roubo de néctar em T.
stans. Comprova-se com isso, a hipótese de que esse comportamento ocorreria diante da
escassez de recurso, principalmente nos períodos de baixa precipitação.
Nos meses em que as mamangavas, possivelmente, encontraram recursos florais
suficientes em outros locais, estas quase não visitaram T. stans, assim, com a pequena
disponibilidade de fendas na base das flores as poucas borboletas registradas coletaram o néctar
apenas entrando no tubo floral. Sugere-se também que a compensação de coletar pelo tubo,
tanto para borboletas como para mamangavas deve estar de acordo com o volume de néctar
encontrado.
A forma usual para as borboletas em relação à coleta de néctar é introduzindo a
probóscide no tubo floral, no entanto o comportamento de coletar através de perfurações na
base da corola ou no cálice da flor pode ter sido aprendido por estas ao perceberem abelhas
coletando o néctar por meio de um “atalho” em forma de orifício ou fenda. Investigações a esse
respeito precisam ser feitas para elucidar a questão se o comportamento é inato ou aprendido.
As abelhas que perfuram a base da corola o fazem porque são impossibilitadas de
alcançar o nectário pelo seu aparelho bucal se entrarem pela abertura do tubo floral. Algumas
abelhas, a maioria das borboletas e uma mariposa, apesar de terem capacidade de coletar o
néctar da forma usual, realizaram mais visitas ilegítimas. Nesse caso, há necessidade da medida
do volume de néctar e comprimentos das probóscides de todos os grupos para investigar se o
que houve foi a impossibilidade da coleta pelo baixo volume, ou simplesmente o acesso ao
néctar de uma forma mais rápida e talvez com menor gasto de energia.
Além das avaliações do volume de néctar produzido por T. stans e comprimento das
probóscides para elucidar o comportamento das borboletas e abelhas pilhadoras ao longo do dia
53
e ao longo de meses, faz-se necessário análise do pólen presente no corpo das borboletas o que
demostraria se elas são polinizadoras efetivas desta planta ou não.
54
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