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UNIVERSIDADE FEDERAL DE GOIÁS
INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E EVOLUÇÃO
Goiânia-GO
Julho de 2014
RODRIGO DE MELLO
PADRÕES E PROCESSOS NA DIVERSIFICAÇÃO DE TROPIDURUS OREADICUS
(SQUAMATA, TROPIDURIDAE): UM LAGARTO DE ÁREAS ABERTAS DO CERRADO E
ILHAS SAVÂNICAS NA AMAZÔNIA
TERMO DE CIÊNCIA E DE AUTORIZAÇÃO PARA DISPONIBILIZAR AS TESES E
DISSERTAÇÕES ELETRÔNICAS (TEDE) NA BIBLIOTECA DIGITAL DA UFG
Na qualidade de titular dos direitos de autor, autorizo a Universidade Federal de Goiás
(UFG) a disponibilizar, gratuitamente, por meio da Biblioteca Digital de Teses e Dissertações
(BDTD/UFG), sem ressarcimento dos direitos autorais, de acordo com a Lei nº 9610/98, o do-
cumento conforme permissões assinaladas abaixo, para fins de leitura, impressão e/ou down-
load, a título de divulgação da produção científica brasileira, a partir desta data.
1. Identificação do material bibliográfico: [ ] Dissertação [ X ] Tese
2. Identificação da Tese ou Dissertação
Autor (a): Rodrigo de Mello
E-mail: [email protected]
Seu e-mail pode ser disponibilizado na página? [ x ]Sim [ ] Não
Vínculo empregatício do autor Universidade Católica de Brasília (UCB)
Agência de fomento: Sigla: CAPES
País: Brasil UF: CNPJ:
Título: Padrões e processos na diversificação de Tropidurus oreadicus (Squamata,
Tropiduridae): um lagarto de áreas abertas do Cerrado e ilhas savânicas na
Amazônia
Palavras-chave: Filogeografia. Modelagem de distribuição geográfica. Datação mole-
cular. Biogeografia histórica. Morfometria
Título em outra língua: Patterns and processes in the diversification of Tropidurus
oreadicus (Squamata, Tropiduridae): a lizard from open areas
of Cerrado and savannic islands in Amazônia
Palavras-chave em outra língua: Phylogeography. Geographic distribution modelling.
Molecular dating. Historical biogeography. Morpho-
metry.
Área de concentração: Evolução. Genética. Ecologia. Herpetologia.
Data defesa: (dd/mm/aaaa) 27/07/2014
Programa de Pós-Graduação: Ecologia e Evolução
Orientador (a): Profª Drª Rosane Garcia Collevatti
E-mail: [email protected]
Co-orientador:* Guarino Rinaldi Colli *506.486.166-49
E-mail: [email protected] *Necessita do CPF quando não constar no SisPG
3. Informações de acesso ao documento:
Concorda com a liberação total do documento [ x ] SIM [ ] NÃO1
Havendo concordância com a disponibilização eletrônica, torna-se imprescindível o en-
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O sistema da Biblioteca Digital de Teses e Dissertações garante aos autores, que os ar-
quivos contendo eletronicamente as teses e ou dissertações, antes de sua disponibilização,
receberão procedimentos de segurança, criptografia (para não permitir cópia e extração de
conteúdo, permitindo apenas impressão fraca) usando o padrão do Acrobat.
________________________________________ Data: / / 2015
Assinatura do (a) autor (a)
1 Neste caso o documento será embargado por até um ano a partir da data de defesa. A extensão deste prazo suscita
justificativa junto à coordenação do curso. Os dados do documento não serão disponibilizados durante o período de
embargo.
Goiânia-GO
Julho de 2014
RODRIGO DE MELLO
Tese de doutorado apresentada ao Programa
de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução,
da Universidade Federal de Goiás, como
parte dos requisitos para obtenção do título
de Doutor em Ecologia e Evolução.
Orientadora: Drª Rosane Garcia Collevatti – UFG
Co-orientador: Dr. Guarino Rinaldi Colli - UnB
PADRÕES E PROCESSOS NA DIVERSIFICAÇÃO DE TROPIDURUS OREADICUS
(SQUAMATA, TROPIDURIDAE): UM LAGARTO DE ÁREAS ABERTAS DO CERRADO E
ILHAS SAVÂNICAS NA AMAZÔNIA
Tese defendida em sessão pública em 27 de julho de 2014 e aprovada pela Banca
Examinadora constituída pelos membros:
Eu sou é eu mesmo
Divêrjo de todo o mundo
Eu quase que nada sei, mas desconfio de muita coisa
(...)
Viver, o senhor sabe: viver é etcétera
Vivendo se aprende
Mas o que se aprende mais é só a fazer maiores perguntas
O correr da vida embrulha tudo, a vida é assim:
Esquenta e esfria, aperta e daí afrouxa, sossega e depois desinquieta
O que ela quer da gente é coragem.
- Jagunço Riobaldo, vulgo Tatarana,
personagem do romance Grande Sertão: Veredas de João Guimarães Rosa.
Aos meus pais (in memorian)
Agenor de Mello e Aparecida Assolari de Mello
AGRADECIMENTOS
A Deus, espiritualidade, ou qualquer que seja o nome que se dê a não-aleatoriedade das
circunstâncias da vida que me fizeram trilhar os caminhos que me trouxeram até esta
conquista.
Aos meus pais, Agenor de Mello e Aparecida de Mello pela criação, oportunidades,
exemplos e amparos que me fizeram ser quem sou.
Aos meus irmãos Marcelo, Ricardo e Edimar por sempre me darem apoio, conselhos e
ajuda sempre que precisei.
À Universidade Estadual de Maringá e à Universidade Federal de Goiás, pela formação.
Ao Programa de Ecologia e Evolução e ao Laboratório de Genética e Biodiversidade
(LGBio), pelo aprendizado e aprimoramento acadêmico.
À profª. Drª Rosane Garcia Collevatti, pela orientação, aprendizado, confiança e
oportunidades.
Ao prof. Dr. Guarino Rinaldi Colli, pela co-orientação, pelas oportunidades de
aprendizado em minha temporada na Coleção Herpetológica da Universidade de Brasília
(CHUNB) e pela mediação no processo de intercâmbio para o doutorado sanduíche.
Ao prof. Dr. Jack W. Sites, pelo acolhimento e atenção durante todo meu período de
intercâmbio na Brigham Young University, Provo, UT, EUA.
Às boas amizades que construí em Goiânia, especialmente Natácia Evangelista de Lima,
Suelen Gonçalves Rabelo, Talita Braga, Fabíola Fonseca, Alessandro Morais, Tatianne
Piza, Rafael Félix de Magalhães e Renan Nunes Costa; e ao André F. Barreto-Lima, pela
amizade construída em Brasília e pela ajuda e colaboração no segundo capítulo.
À minha cachorra Chica (in memorian), por sua alegria e companherismo, principalmente
durante minha temporada em Goiânia-GO. Também sou grato a todos que cuidaram dela
em minha ausência.
A todos que de alguma forma me ajudaram a compreender melhor o pensamento
biológico; mesmo àquela parcela de prepotentes e/ou egocêntricos do universo
acadêmico, por me lembrarem sempre do que não quero me tornar.
Aos pessimistas, pelo incentivo.
SUMÁRIO
Introdução Geral
Filogeografia..............................................................................................................1
Influência dos períodos Terciário e Quaternário na diversificação da herpetofauna
do Cerrado .................................................................................................................5
Modelagem de distribuição potencial e nicho ecológico...........................................8
A espécie Tropidurus oreadicus: ecologia e distribuição geográfica.......................9
Variação geográfica da morfologia.........................................................................11
Referências bibliográficas .......................................................................................13
Capítulo 1. Decifrando a história evolutiva de Tropidurus oreadicus (Squamata,
Tropiduridae): um lagarto de áreas abertas do Cerrado com populações isoladas na
Amazônia
Resumo...................................................................................................................25
Abstract..................................................................................................................26
Introdução.............................................................................................................27
Teste de hipóteses relacionadas à história evolutiva de T. oreadicus...................30
Material e Métodos
Amostragem e obtenção de DNA ..........................................................................31
Edição e alinhamento das sequências para confecção do banco de dados para
as análises..............................................................................................................35
Diversidade genética e padrões filogeográficos....................................................36
Relações filogenéticas e identificação de linhagens recentes................................39
Estimativas para árvore de espécie e tempos de divergência................................40
Modelagem de paleodistribuição, identificação de refúgios e projeções
de distribuição potencial para o futuro..................................................................43
Resultados
Caracterização dos dados obtidos..........................................................................47
Diversidade genética e padrões filogeográficos.....................................................47
Relações filogenéticas e identificação de linhagens recentes.................................53
Estimativas para árvore de espécie e tempos de divergência................................60
Modelagem de paleodistribuição, identificação de refúgios e projeções de distribuição
potencial para o futuro...........................................................................................61
Discussão................................................................................................................65
Referências bibliográficas....................................................................................75
Apêndice................................................................................................................90
Capítulo 2. Variação geográfica na morfologia e teste de hipóteses sobre
diferenciação fenotípica em Tropidurus oreadicus (Squamata, Tropiduridae)
Resumo..................................................................................................................95
Abstract.................................................................................................................96
Introdução............................................................................................................97
Material e Métodos
Coleta e mapeamento geográfico dos dados.........................................................99
Análise dos dados morfométricos.........................................................................102
Resultados............................................................................................................104
Discussão..............................................................................................................110
Referências bibliográficas..................................................................................118
Apêndice...............................................................................................................130
1
INTRODUÇÃO GERAL
Filogeografia: o estudo da distribuição geográfica da variabilidade genética das
espécies
A biogeografia, que é o estudo do padrão de distribuição dos seres vivos na
Terra, visa entender os limites da distribuição de uma espécie que podem ser
estabelecidos por seus atributos ecológicos (e.g., umidade, temperatura, alimento,
predadores e competidores) ou por alguma explicação histórica. Na maioria dos casos, a
visão completa da distribuição de uma espécie exige tanto o conhecimento ecológico
quanto o histórico; deste modo, os dois fatores não se opõem, sendo que as abordagens
mais eficazes de análise consistem justamente em descobrir como ambos (a ecologia e a
história) se combinaram para produzir a distribuição de uma espécie (Ridley, 2006).
Historicamente, a biogeografia era dividida em dois campos principais, a ecogeografia,
que enfatizava o papel das pressões ecológicas contemporâneas na modelagem da
distribuição dos organismos (Avise, 2000), e a biogeografia histórica, que preocupava-se
mais com a geografia e com as relações de parentesco entre espécies, gêneros e
agrupamentos hierárquicos mais elevados (Ridley, 2006). Apesar dessa dicotomia inicial,
atualmente há uma tendência de integração entre os biólogos que investigam aspectos
biogeográficos. Riddle (2009) ressalta que muito dessa fusão se deve a uma nova geração
de biogeógrafos com formação em disciplinas mais sintéticas como a macroecologia e a
filogeografia, e que essas novas perspectivas devem trazer uma nova identidade para uma
biogeografia mais integrada para esse século. De acordo com o autor, a expansão de nosso
conhecimento atual sobre dinâmicas geológicas e climáticas na história da Terra e o
desenvolvimento de novos métodos analíticos sofisticados oferecem novos vislumbres
para decifrarmos a complexidade temporal e espacial envolvidas na evolução da biota do
planeta.
Ao se comparar as relações evolutivas das linhagens genéticas com suas
localidades geográficas, ganhamos um melhor entendimento sobre as forças
biogeográficas históricas que devem ter tido um papel importante no estabelecimento da
arquitetura genética na distribuição geográfica de biotas regionais (Avise, 2009).
Compreender como eventos históricos influenciaram a atual disposição geográfica de
genes, populações e espécies é o maior objetivo da Filogeografia, um termo introduzido
por Avise et al. (1987) que pode ser definido como ‘...um campo de estudo preocupado
com os princípios e processos que governam a distribuição geográfica de linhagens
2
genealógicas, especialmente aquelas dentro e entre espécies proximamente relacionadas’
(Avise, 2000).
Uma noção radical na época dos primeiros estudos filogeográficos foi que cada
indivíduo poderia ser tratado como uma unidade taxonômica operacional (OTU,
operational taxonomic unit) nas análises, enquanto os estudos tradicionais da época de
genética de populações consideravam as populações como unidades amostrais, ao invés
de tratar os indivíduos como unidades focais durante as análises. Isto, por sua vez,
requeria uma identificação a priori das populações, que introduziu uma indesejada
circularidade em estudos de genética de populações (Hey & Machado, 2003) . Ao invés
de se usar um único indivíduo ou vários indivíduos representativos como exemplares, as
OTUs são linhagens evolutivas explícitas com múltiplas amostras contidas dentro de cada
linhagem. Assim, os métodos estimadores de árvores de espécies modelam a associação
de indivíduos com as linhagens evolutivas, em adição ao modelo coalescente de processos
populacionais usados na inferência filogenética (Sites & Morando, 2009). O paradigma
‘árvore de espécie vs árvores gênicas’ permite que as relações entre linhagens e amostras
individuais dessas linhagens sejam avaliadas em um quadro estatístico robusto (Brito &
Edwards, 2009; Edwards & Knowles, 2014).
A abordagem para se reconstruir a árvore de espécies a partir de diversas árvores
gênicas representa uma mudança fundamental em como os dados genéticos podem ser
usados para se delinear espécies (de Queiroz, 2007). Ao invés de se equiparar árvores
gênicas com uma árvore de espécie ou basear o status de uma espécie em algum ponto de
corte genético (e.g., Baker & Bradley, 2006), a relação entre árvores de genes e a história
das linhagens é modelada probabilisticamente usando a teoria coalescente (Hudson 1991;
Rosenberg 2002; ver esquema ilustrativo na Figura 1).
3
Figura 1. Representação da organização hierárquica de diversidade em diferentes resoluções para
ilustrar a discordância entre árvore de espécie e árvores gênicas. A espessura dos ramos da árvore
de espécie é proporcional ao tamanho efetivo populacional de cada ramo terminal (A>C>B), um
dos principais parâmetros derivados de estudos populacionais e da teoria coalescente utilizada
atualmente na sistemática filogenética para se inferir árvores de espécies. As linhas em cinza e
vermelho dentro da árvore de espécie representam dois genes que são aqui usados para demostrar
diferenças na topologia e nos tempos de coalescência entre os alelos.
A introdução de métodos analíticos baseados em DNA mitocondrial (mtDNA)
permitiu que as histórias matrilineares de cada organismo fossem estimadas sem a
tautológica situação de se predefinir amostras populacionais, e também permitiu aplicar
métodos filogenéticos explícitos para perguntas de evolução intraespecífica (Sites &
Morando, 2009). Os estudos filogeográficos atuais empregam um grande conjunto de
diferentes ferramentas e métodos moleculares (e.g., Knowles, 2001; Hey & Nielsen,
2004; Dolman & Moritz, 2006; Excoffier & Heckel, 2006; Cornuet et al., 2008) e
celebram a contribuição de uma ampla gama de disciplinas, de ecologia de comunidades,
climatologia e geologia à genômica evolutiva e molecular (e.g., Harter et al., 2004;
Carstens & Richards, 2007; Waltari et al., 2007; Rambaut et al., 2008; Carnaval et al.,
2009).
4
Em paralelo ao desenvolvimento da filogeografia, a teoria coalescente foi
aprimorada por biólogos demográficos que investigavam a dinâmica da sobreposição de
sobrenomes em populações humanas. Eles desenvolveram modelos de processos
envolvidos na ramificação de linhagens que puderam ser transformados, com poucas
modificações, para estudos de processos de ramificações gênicas de locus de mtDNA
(Avise, 2000). Isso levou a um rápido desenvolvimento de um corpo de métodos
analíticos e estatísticos relacionados à essa teoria que explora conexões entre demografia
populacional e genealogias gênicas dentro e entre espécies proximamente relacionadas.
Ao contrário da teoria tradicional em genética de populações, que prevê mudanças futuras
em frequências alélicas ao longo do tempo, a teoria coalescente projeta as genealogias
gênicas retrospectivamente no tempo para estimar parâmetros como tamanhos
populacionais históricos, tempos de divergência e taxas de migração, sendo responsável
por processos estocásticos de ordenamento de linhagens (lineage sorting) dentro e entre
árvores gênicas (Wakeley, 2008).
Assim, a genealogia de qualquer grupo de genótipos pode ser traçada no passado,
até que se chegue a um ancestral comum. A partir dessa ideia, vários parâmetros
históricos e demográficos podem ser estimados - tais como o tempo do ancestral comum
mais recente entre linhagens (ou tMRCA, time to most recent common ancestor), o
parâmetro de ‘força coalescente’ (ou θ, que é uma função do tamanho populacional
efetivo e da taxa de mutação), o parâmetro ‘força de crescimento’ (ou g, que representa a
taxa de flutuação populacional de uma população) e o parâmetro ‘força de migração’ (ou
M, que é uma função da proporção de indivíduos que saem e entram na população
ponderada pela taxa de mutação). Com estes parâmetros é possível testar hipóteses sobre
estruturação populacional, fluxo gênico e flutuações do tamanho das populações ao longo
do tempo (Emerson et al., 2001).
Isso posto, conclui-se que, com base em uma amostragem apropriada de
indivíduos e de genes, os filogeógrafos da atualizado utilizam dados genéticos do presente
de uma população para se testar hipóteses biogeográficas, descrever a evolução do
isolamento reprodutivo de unidades populacionais, e ainda inferir a respeito da
distribuição das genealogias e a origem de processos que as moldaram (Avise, 2009;
Beheregaray, 2008). Neste sentido, a abordagem filogeográfica tem gerado contribuições
valiosas que agregam conhecimento sobre a história evolutiva das espécies, permitindo
inferir suas origens geográficas, a possível localização de refúgios em períodos-chave do
passado, incentivando o estudo da evolução de marcadores moleculares e buscando
5
subsídios para o desenvolvimento de estratégias de conservação e manejo sustentável das
espécies estudadas (Avise, 2000, 2009; Beheregaray, 2008).
Influência dos períodos Terciário e Quaternário na diversificação da herpetofauna do
Cerrado
Os diferentes cenários biogeográficos já propostos na literatura sugerem que as
origens de biomas ricos em espécies podem ser extremamente idiossincráticas,
impulsionadas tanto por características únicas de histórias e fisiografias em escala
regional e continental quanto por processos ecológicos mais universais em escalas mais
locais (Qian & Ricklefs, 2000; Linder, 2005; Ricklefs, 2006). Se biomas ricos em
espécies realmente possuem histórias muito diferentes, então entender as diferenças entre
os biomas - e portanto dos mecanismos responsáveis pela origem e manutenção de suas
riquezas - é crucial para interpretarmos os gradientes de biodiversidade ao longo do
espaço (e.g., Moore & Donoghue, 2007; Donoghue, 2008) e do tempo (e.g., McKenna &
Farrell, 2006; Jaramillo et al., 2006).
Já é bem estabelecido na literatura que as mudanças climáticas e a evolução
geomorfológica da paisagem tiveram um papel primordial na diversificação biológica na
região Neotropical, estimulando mudanças nos tipos ecológicos predominantes (Van der
Hammen, 1974; Salgado-Labouriau, 1997; Pennington et al., 2000, 2004; Jansson &
Dynesius, 2002; Ledru, 2002; Rull, 2006, 2008). Além disso, acredita-se que as
influências combinadas dos processos orogênicos do Terciário e das flutuações climáticas
do período Quaternário tenham tido um papel importante na geração e manutenção dos
altos níveis de diversidade, tendo dirigido a diversificação de biomas abertos e biomas
adjacentes compostos de florestas úmidas. No entanto, não há consenso de resultados na
literatura em relação aos padrões encontrados para diferentes grupos taxonômicos
(Werneck et al., 2012), e o papel das mudanças climáticas ocorridas no Quaternário
versus eventos geomorfológicos do Terciário (Neógeno) na origem e diversificação da
biodiversidade Neotropical ainda é um debate recorrente (Moritz et al., 2000; Rull, 2008,
2011; Hoorn et al., 2010). Eventos geológicos ocorridos no Mioceno (23-5,3 Mya1), por
exemplo, foram interpretados como os principais determinantes na diversificação de
1 Milhões de anos atrás. A sigla ‘Mya’ será usada constantemente para se referir a essa medida de tempo
6
gêneros e espécies de lagartos (e.g.,Giugliano et al., 2007; Werneck et al., 2009;
Domingos et al., 2014) e dentro de complexos de espécies de anfíbios anuros (e.g., Maciel
et al., 2010), enquanto mudanças adaptativas recentes parecem ter sido influenciadas mais
fortemente pela dinâmica do fogo (Simon et al., 2009) e mudanças climáticas do
Quaternário, que foram invocadas como os principais determinantes genéticos de alguns
grupos de plantas (Ramos et al., 2007; Caetano et al., 2008) e de moscas de fruta (Moraes
et al., 2009)
Um papel foi atribuído aos ciclos climáticos do Quaternário é a estabilidade de
certos hábitats ao longo destas mudanças no clima (i.e., refúgios), especialmente no
hemisfério norte (Hewitt, 2004), embora o clima também tenha exercido um impacto
considerável no hemisfério sul, mesmo sem a ocorrência de geleiras (Carnaval et al.,
2009; Pepper et al., 2011; Sérsic et al., 2011). Há consideráveis discussões devotadas às
consequências de períodos secos no que diz respeito à contração da floresta úmida para
‘isolados’, e a Teoria dos Refúgios é apresentada como um estímulo possível para eventos
de especiação que são refletidos nos padrões atuais de diversidade da Floresta Amazônica
( Haffer, 1969; Prance, 1973, 1982; Brown & Ab´Saber, 1979). Em sua essência, a teoria
dos refúgios e dos redutos cuida das repercussões das mudanças climáticas quaternárias
sobre o quadro distributivo de floras e faunas, em tempos determinados, ao longo de
espaços físicos, paisagísticos e ecologicamente mutantes (Ab'Sáber, 2006). Colli (2005)
e Lynch (1998), entretanto, salientam que uma ênfase excessiva tem sido dada a eventos
históricos recentes, como as flutuações climáticas do Quaternário e suas consequências,
em detrimento de eventos do Terciário, quando parece ter ocorrido grande parte da
diversificação da herpetofauna sul-americana ( Heyer & Maxson, 1982; Estes & Báez,
1985; Bauer, 1993; Duellman, 1993).
O Cerrado, sendo a maior savana da região Neotropical, comporta uma
diversidade florística que cobre mais de 2 milhões de km² do Brasil Central e parte da
Bolívia e Paraguai (Eiten, 1972; Oliveira & Marquis, 2002). O bima tem sido considerado
como um hotspot global de biodiversidade (Myers et al., 2000) e se encontra
majoritariamente sobre o Planalto Central, em locais com 500 a 1.200m de altitude e solos
quase sempre mais lixiviados, ácidos e pobres em nutrientes em comparação aos da
Caatinga e Chaco (Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger, 2006). Na Amazônia, os
cerrados existentes, apesar das enormes distâncias que os separam, guardam uma
intrigante similaridade florística, o que por si só argumentaria em favor da ideia de tais
cerrados representarem relictos botânicos. Ademais, a ausência de qualquer mecanismo
7
ecológico originando tal distribuição poderia reforçar a ideia de uma origem
paleoclimática. Ab’Sáber (2003), discutindo os condicionantes do mosaico fitogeográfico
do Brasil, defende que ilhas de vegetação exótica dentro das áreas core dos diferentes
domínios morfoclimáticos e geobotânicos só podem ser explicados pela existência local
de fatores de exceção, de ordem litológica, hidrológica, topográfica e paleobotânica. A
ideia que embasa a Teoria dos Refúgios é que flutuações climáticas da passagem para
uma fase mais seca e fria durante o Pleistoceno terminal, a biota de florestas tropicais
ficou retraída às exíguas áreas de permanência da umidade, sofrendo mais tarde
diferenciações resultantes deste isolamento (Haffer, 1969; Vanzolini & Williams, 1970;
Viadana, 2000).
Em relação à complexa história biogeográfica e os altos índices de
biodiversidade do Cerrado, acredita-se que eles resultam de uma combinação da idade do
bioma e da dinâmica das flutuações
paleoclimáticas ocorridas no Quaternário
(Cole, 1986; Oliveira-Filho & Ratter,
2002). Alguns padrões biogeográficos
gerais descritos para a fauna geralmente
enfatizam a importância da superfície
geomorfológica do Cerrado e a acentuada
estratificação horizontal de habitat,
responsável por uma complexa paisagem
em mosaico que pode promover e manter
a diversidade apesar de sua simplicidade
vertical (Colli et al., 2002). Por isso,
espera-se que as avaliações filogenéticas
e filogeográficas que levam em
consideração a compartimentalização
geomorfológica da paisagem do Cerrado
revelem grupos de espécies
monofileticamente recíprocos (Figura 2)
associados a formações do tipo savana
(campos cerrados) e florestados (florestas
de galeria e matas secas) (Werneck, 2011). Entretanto, muito desse trabalho ainda é
limitado pela disponibilidade, qualidade e quantidade de dados, uma vez que registro de
Figura 2: Representação da compartimentalização
morfológica da paisagem do Cerrado entre platôs anciãos
e vales mais recentes. No topo estão as expectativas de
diversificação e estrutura filogenética e filogeográfica:
monofilia recíproca de grupos de espécies de platôs e de
vales. Fonte: Figura 4 de Werneck (2011).
8
evidências fósseis, sequências de DNA multi-lócos e paleoreconstruções acuradas são
necessárias para inferir com maior precisão sobre a histórias evolutivas das espécies.
Conforme discutido por Colli et al. (2002), estudos prévios sobre a diversidade de
lagartos do Cerrado descreveram assembleias pobres e praticamente sem endemismo
(e.g., Vanzolini, 1976, 1988; Vitt, 1991; Vitt & Caldwell, 1993), dominadas por espécies
generalistas compartilhadas com a Caatinga (e.g.,Vanzolini, 1976, 1988). No entanto,
novos dados e interpretações descrevem a fauna de lagartos do Cerrado como assembleias
complexas e ricas, dominadas por espécies fortemente associada a micro habitats
específicos (Gainsbury & Colli, 2003; Mesquita et al., 2006) distribuídos de forma
desigual em mosaicos (Colli et al., 2002; Nogueira et al., 2005). As estimativas de
diversidade de lagartos e serpentes são quase duas vezes maiores do que aquelas
previamente reportadas por Vanzolini (1988) e Silva & Sites (1995). Além disso,
contrariamente às crenças iniciais, o Cerrado abriga um número considerável de espécies
endêmicas (Colli et al., 2002; Nogueira et al., 2011). A discrepância aparente de riqueza
de lagartos na Amazônia e no Cerrado, por exemplo, é devido a um efeito de área e não
ao efeito de heterogeneidade de hábitat, uma vez que a Amazônia brasileira cobre uma
área aproximada de 4 milhões de km², aproximadamente duas vezes a área coberta pelos
cerrados (Colli et al., 2002).
Modelagem de distribuição potencial e nicho ecológico
Por mais que as causas dos padrões ecológicos em grande escala ainda
necessitem de melhores explicações, os avanços nos estudos macroecológicos tem levado
a importantes avanços nessa área (Hawkins, 2004). Uma das características ecológicas
mais importantes observadas na macroecologia são os gradientes climáticos e latitudinais.
Em decorrência dessa observação, surgem modelos ecológicos que pressupõem que os
padrões observados são consequências da influência do clima sobre as distribuições das
espécies. De fato, os fatores que afetam a distribuição geográfica dos organismos incluem
como estes estão relacionados com seus ambientes e às suas interações intra e
interespecíficas (Costa et al., 2008).
No que se refere aos modelos de nichos ambientais ou ecológicos, estes
constituem métodos que usam dados de ocorrência juntamente com os ambientais. Desta
forma é possível correlacionar as condições ambientais com os requerimentos ecológicos
adequados de uma espécie de um determinado hábitat. Nas décadas recentes houve um
9
interesse maior em estudos de distribuições de espécies geradas por modelagem de nicho
potencial (Elith et al., 2006), o que pode ser explicado pela urgência em se conhecer a
distribuição atual da biodiversidade no planeta. A modelagem tem sido uma ferramenta
eficiente e útil para extrapolação de dados sobre a distribuição potencial das espécies no
espaço e no tempo, baseada em modelos estatísticos que usam diferentes tipos de
algoritmos, tornando-se importante quando aplicada à Biologia da Conservação
(Flanklin, 2009).
A modelagem de nicho ecológico (ENM, Ecological Niche Modelling) tem sido
amplamente empregada na predição dos efeitos das mudanças climáticas na configuração
geográfica das espécies (Parmesan, 2006; Svenning et al., 2011; Peterson & Soberon,
2012). Aplicações dessa abordagem em esforços conservacionistas são frequentemente
baseados no mapeamento de áreas climaticamente adequadas para o futuro (Hanna et al.,
2007) ou investigar a distribuição histórica de comunidades (i.e., refúgios) por meio da
modelagem as distribuições potenciais das espécies (Werneck et al., 2011, 2012). Os
ENMs projetados para cenários do passado podem fornecer, juntamente com as
evidências de registro fósseis (quando existentes para o táxon sob investigação), um
contexto espacial para análises de filogeografia estatística (e.g., Carnaval & Moritz, 2008;
Collevatti et al., 2012a, 2012b), gerando cenários pretéritos independentes de histórias
demográficas. Utilizando-se, portanto, dessa abordagem integrativa, esses paleocenários
podem ser testados usando-se dados genéticos/moleculares a partir de modelos
coalescentes (Richards et al., 2007; Collevatti et al., 2013).
Na ecologia, de forma geral, é sabido que os répteis são considerados modelos
em estudos ecológicos, inclusive, no que diz respeito às características dos efeitos
climáticos e ambientais sobre a distribuição das espécies (Costa et al., 2008). Entre os
Squamata, a influência de fatores bióticos e abióticos sobre os parâmetros da história de
vida tem sido relatada através de estudos sobre variação e distribuição geográfica de
espécies de lagartos (Mesquita & Colli, 2003).
A espécie Tropidurus oreadicus (Rodrigues, 1987): ecologia e distribuição geográfica
Tropidurus Wied-Neuwied, 1825, é um gênero diverso (23 espécies) incluído na
família Tropiduridae e se distribui em hábitats abertos tropicais e subtropicais cis-
Andinos, predominantemente ao longo da diagonal seca da América do Sul, em enclaves
de savana na Amazônia e em uma grande área da costa Atlântica Brasileira (Rodrigues
10
1987, 1988; Ávila-Pires 1995; Harvey & Gutberlet 1998; Carvalho, 2013; Carvalho et
al., 2013). Os tropidurídeos são considerados espécies onívoras com estratégias
alimentares do tipo senta-e-espera (Araújo, 1987; Van-Sluys, 1995; Van-Sluys et al.,
2004). São abundantes em hábitats abertos e menos frequentes em áreas densamente
florestadas e, como animais ectotérmicos, estes lagartos se tornam ativos quando o sol
primeiramente aquece as rochas e a exposição direta do sol ocorre por extensos períodos
do dia ao longo do ano (Vitt, 1993). A ampla distribuição geográfica e as semelhanças
morfológicas e ecológicas das espécies que compõem o gênero Tropidurus fizeram com
que muitos estudos fossem realizados acerca de suas relações de parentesco, o que
culminou em um histórico extenso de revisões taxonômicas para este grupo (Burt & Burt,
1931; Vanzolini & Gomes, 1979; Rodrigues, 1987; Frost, 1992; Frost et al., 2001). A
natureza sedentária e o comportamento destes lagartos, que geralmente estão associados
com afloramentos rochosos e solos arenosos (Rodrigues, 1987; Kohlsdorf et al., 2001),
refletem-se em uma distribuição agregada; consequentemente sua alta abundancia local
resulta em um grande número de indivíduos preservados em coleções científicas
(Carvalho, 2013), o que é uma vantagem para potenciais estudos com o grupo.
No Brasil, o gênero Tropidurus está representado por 17 espécies, das quais 14
são endêmicas do País (Bérnils & Costa, 2012). As espécies do gênero estão dispostas em
quatro grandes grupos (spinulosus, bogerti, semitaeniatus e torquatus). As espécies do
grupo torquatus são típicas de formações abertas, ocorrendo por toda a diagonal de
formações abertas da América do Sul composta pelas formações vegetacionais do
Cerrado, da Caatingas e do Chaco (Rodrigues, 1987). Tropidurus oreadicus (Rodrigues,
1987) pertence ao grupo torquatus (Frost, 1992; Frost et al., 2001) e é um lagarto
amplamente distribuído no Cerrado, ocupando os estados do Mato Grosso, Mato Grosso
do Sul, Goiás, Distrito Federal, Minas Gerais, Piauí, Bahia e Maranhão. Esta espécie
ocorre em formações abertas ao longo do curso do rio Tocantins e alcança a costa do
estado do Pará, na parte mais ao norte de sua distribuição (Rodrigues, 1987; Ávilla-Pires,
1995). Populações isoladas de T. oreadicus são encontradas em enclaves de savana nos
estados do Pará, Rondônia e Amazonas (Rodrigues, 1987; Vitt & Caldwell, 1993; Ávila-
Pires, 1995; Gainsbury & Colli, 2003). Rodrigues (1987) comenta sobre a variação
morfológica observada nas populações de T. oreadicus nos enclaves de savana em Porto
Velho, no estado de Rondônia, em relação às populações do Cerrado do Brasil Central.
Entretanto, os dados merísticos analisados não permitiram uma separação confiável
11
dessas populações. Gainsbury & Colli (2003) reportam a ocorrência de uma nova
variedade de Tropidurus associados com enclaves de savana em Guajará-Mirim, também
no estado de Rondônia; de maneira similar, Werneck & Colli (2006) apontam a existência
de uma forma de Tropidurus não identificada ocorrendo nos enclaves de florestas secas
no Vale do Paranã, no estado de Goiás. Mais recentemente, Carvalho (2013) ressalta que
o status das populações acima mencionadas, presumivelmente associadas à T. oreadicus,
ainda não foi devidamente investigado.
Variação geográfica da morfologia
Conforme levantado por Barreto-Lima (2012), a predição de que a variação
morfológica está relacionada com as características ambientais tem sido um tema que
constantemente desperta o interesse de ecólogos e biólogos evolutivos (Luxbacher &
Knouft, 2009). Dentro da distribuição geográfica de um táxon, as forças potenciais que
explicam a variabilidade morfológica incluem diferentes tipos de presas, pressão de
predação (Schneider et al., 1999), os efeitos do clima e outros fatores ambientais sobre as
razões de crescimento (Schäuble, 2004). Em geral, um componente da variação
morfológica de uma espécie está mais relacionado à variabilidade climática, que é um
importante fator para se entender a adaptação, distribuição, mecanismos de diversificação
e as respostas às mudanças globais (Millien et al., 2006). Porém, poucos trabalhos têm
considerado a extensão de quais características morfológicas podem estar associadas a
quais características ambientais em amplas áreas geográficas (Luxbacher & Knouft
2009), que poderiam explicar as causas da variação geográfica na morfologia das
espécies, seja por fatores ecológicos e adaptativos atuais ou históricos.
A observação de que a forma do corpo dos organismos (morfologia) varia com
a latitude é tão antiga quanto a percepção de um gradiente geográfico de diversidade de
espécies (Blackburn et al., 1999). Assim, entende-se que o fator geográfico da latitude
também pode estar associado à variação morfológica das espécies, pois este está
relacionado ao clima de uma área e pode influenciar geograficamente o clima de uma
região. O tamanho do corpo é uma das características mais importantes dos organismos
(Rodríguez et al., 2006), onde muitos aspectos da vida destes sofrem influência do
tamanho do corpo na interação com o ambiente abiótico, nas taxas dos processos
fisiológicos ou nas suas interações com outros organismos (Cushman et al., 1993,
Terribile, 2009). Além disso, o tamanho do corpo e das suas extremidades tende a seguir
12
alguns padrões ecogeográficos como as regras de Bergmann (1847) e de Allen (1877)
(Bidau & Marti, 2008), onde é possível identificar um padrão latitudinal no tamanho de
espécies aparentadas, mas alguns autores discordaram, pois o padrão deveria ser um
fenômeno apenas intra-específico (Mayr, 1956). A regra de Bergmann seria, por exemplo,
mais forte dentro do nível de espécies, mas especula-se que ela poderia também ser
aplicada em outros níveis – para todos homeotérmicos em alto nível taxonômico (e.g.
espécies dentro da mesma família ou ordem), para espécies dentro do mesmo gênero e
para populações dentro da mesma espécie, embora ele provavelmente tenha salientado o
segundo padrão acima (Meiri & Thomas, 2007; Barreto-Lima, 2012). Blackburn et al.
(1999) afirmaram que haveria uma associação positiva entre tamanho das espécies em
um grupo monofilético e a latitude ocupada por estas. Para os vertebrados ectotérmicos,
estudos sobre variações latitudinais no tamanho do corpo são controversos, como a regra
de Bergmann que se aplica a certos grupos, como anuros (Olalla-Tárraga & Rodríguez,
2007), lagartos (Cruz et al., 2005, Olalla-Tárraga et al., 2006) e quelônios (Ashton &
Feldman, 2003).
No caso da regra de Allen, esta prediz que nos animais endotérmicos o
comprimento relativo das extremidades (asas, bicos, membros, caudas e orelhas) é menor
em regiões frias e maior em regiões quentes (Yom-Tov et al., 2002, Aho et al., 2011).
Esta regra tem sido frequentemente ofuscada pela de Bergmann (Yom-Tov et al., 2002),
pois no que diz respeito a padrões do tamanho do corpo, a maior parte dos trabalhos tem
sido dedicada a padrões “Bergmannianos” intra e interespecífica, enquanto que a regra de
Allen, embora diretamente relacionada com a forma, tem tradicionalmente recebido
menos atenção (Bidau & Marti, 2008; Barreto-Lima, 2012). Esta regra foi também
sugerida para ectotérmicos (Ray 1960), mas raramente testada na natureza (Bidau &
Marti, 2008; Barreto-Lima, 2012). A temperatura do corpo do ectotérmico é
principalmente aumentada pela exposição às fontes externas de calor (e.g. substratos) e a
conservação da energia termal é obtida por uma menor área de superfície corpórea, que
também é limitada para a absorção de calor (Aho et al., 2011). Isto pode ser uma
vantagem em ambientes termicamente heterogênios, como também pode ser uma
necessidade para se evitar o superaquecimento em microhábitats quentes e se conservar
a energia termal em microhábitats frios (Aho et al., 2011).
13
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24
CAPÍTULO 1
Decifrando a história evolutiva de Tropidurus oreadicus (Squamata,
Tropiduridae): um lagarto de áreas abertas do Cerrado com
populações isoladas na Amazônia
Rodrigo de Mello1,4, Jack W. Sites Jr.2, Guarino Rinaldi Colli3, Rosane Garcia Collevatti4
¹Pós-Graduação em Ecologia & Evolução, Instituto de Ciências Biológicas,
Universidade Federal de Goiás74001-970, Goiânia-GO, Brasil.
²Department of Biology, Brigham Young University, Provo, UT 84602, EUA.
3Laboratório de Herpetologia, Departamento de Zoologia, Universidade de Brasília,
70910-900, Brasília-DF, Brasil.
4Laboratório de Genética & Biodiversidade, Instituto de Ciências Biológicas,
Universidade Federal de Goiás, 74001-970, Goiânia-GO, Brasil.
25
RESUMO
A biogeografia histórica está atualmente revigorada devido à revolução da genética
molecular na sistemática filogenética e genética populacional, além das novas abordagens
para se testar hipóteses biogeográficas. Além disso, novas ferramentas para gerar modelos
paleoclimáticos e de nicho ecológico estão mudando a direção dos estudos
filogeográficos, tornando-os mais integrados. O bioma Cerrado cobre cerca de 2 milhões
de km² do Brasil Central, representando cerca de 23% da superfície terrestre do país.
Embora novos estudos recentes indiquem que o bioma abriga uma fauna de répteis rica,
complexa e diversificada, os padrões de distribuição e estrutura genéticas permanecem
pouco conhecidos para a herpetofauna do Cerrado. O lagarto Tropidurus oreadicus tem
uma histórica ecológica interessante relacionada às formações vegetacionais abertas,
ocorrendo em áreas abertas do Cerrado e em enclaves de savana na floresta Amazônica.
A fim de investigar sua história evolutiva, nós utilizamos uma amostragem genética e
geográfica robusta, um conjunto de dados multi-lócos e modelagem de paleodistribuição
baseada na projeção da distribuição atual para ambientes pretéritos (6 e 21 mil anos atrás)
usando 11 métodos de modelagem de distribuição de espécie e cinco modelos acoplados
de circulação atmosfera-oceânica. Nossos resultados fornecem novos vislumbres sobre a
estrutura genética e espacial da espécie, revelando seis grandes linhagens mitocondriais
e tempos de divergências com padrões tanto antigos (Terciário) quanto mais recentes
(Quaternário) para a árvore de espécie. As análises espaciais para modelagem de
paleodistribuição mostram pequenas retrações durante o Holoceno Médio, e o mapa de
refúgios sugere uma ampla área de estabilidade para a espécie durante as flutuações
climáticas. As importâncias relativas de eventos geomorfológicos do Neógeno e das
mudanças climáticas do Quaternário como mecanismos causais da diversificação da
espécie são discutidas. Por fim, inferências sobre potenciais mudanças futuras na
distribuição geográfica da espécie são apresentadas, visando contribuir com as recentes
discussões conservacionistas para a preservação da biodiversidade brasileira em politicas
públicas de conservação.
Palavras-chave: Filogeografia, modelagem de distribuição, datação molecular,
biogeografia histórica.
26
ABSTRACT
Historical biogeography is currently invigorated due to the molecular genetics revolution
in systematics and population genetics, besides the new approaches to test
biogeographical hypothesis. Furthermore, new tools for generating ecological niche and
palaeoclimate models are shifting the direction of phylogeographic studies by making
them more integrated. The Brazilian savanna (Cerrado biome) vegetation covers some 2
million km² of Central Brazil, representing about 23% of the land surface of the country.
Although recent studies indicate that the biome harbours a rich, complex and
characteristic reptilian fauna, patterns of species distribution and genetic structure remain
poorly understood for the Cerrado herpetofauna. The lizard Tropidurus oreadicus has an
interesting ecological history related to the open vegetation formations, occuring in open
areas of Cerrado and in savanna enclaves in Amazonia rainforest. In order to investigate
its evolutionary history, we used a robust geographical and genetic sampling, a multilocus
dataset and palaeodistribution modelling based on the projection of current distribution
into past environments (6 and 21ky BP) using 11 methods for SDMs and five coupled
atmosphere–ocean global circulation models (AOGCMs). Our results provide new
insights on the genetic and spatial structure of the species revealing six major mtDNA
lineages and divergence dates with both deep (Tertiary) and shallow (Quaternary)
patterns of diversification for the species tree. The spatial analysis for paleodistribution
modelling showed little retractions in Mid-Holocene and the refugia map suggests a broad
stable area for the species. The relative influences of Neogene geomorphological events
and Quaternary climatic changes as causal mechanisms on the species diversification are
discussed. Lastly, we present some inferences about potential future changes in the
species geographical distribution, aiming to contribute with the recent conservation
discussions on how to preserve Brazilian biodiversity in public policies of conservation
Keywords: Phylogeography, species distribution modelling, molecular dating, historical
biogeography.
27
INTRODUÇÃO
O grande impacto da genética molecular na sistemática e genética de populações,
que começou com a proposta de que os marcadores moleculares neutros evoluem de
forma semelhante a um relógio ( Zuckerkandl & Pauling, 1965; Kimura, 1987), fez com
que a Biogeografia recebesse um enorme revigoramento no final da década de 1980
(Avise et al., 1987; Ridlle et al., 2008) . O fato de que mudanças evolutivas são mais
completamente compreendidas quando consideramos o contexto geográfico motivou o
desenvolvimento de ferramentas analíticas para revelar as pegadas da história espacial
em sequências moleculares contemporâneas (Lemey et al., 2010). O interesse em
delimitar espécies e inferir sobre os padrões e mecanismos de especiação segundo esses
critérios foi grande em meados do século XX, na conhecida era da “Nova Sistemática”
(Mayr, 1982). Apesar da atividade ter declinado após essa época (Wiens, 1999),
recentemente apareceram sinais de um “Renascimento” (Sites & Marshall, 2003), e
alguns métodos novos têm sido propostos para testar os limites das espécies (e.g., Wiens
& Servedio, 2000; Puorto et al., 2001; Templeton, 2001;; Wiens & Penkrot, 2002;
Edward & Knowles, 2013). A biogeografia moderna, portanto, possui novo fôlego devido
aos desenvolvimentos teóricos e analíticos da biologia molecular (Riddle, 2009; Riddle
et al., 2008), que culmina com o estabelecimento da disciplina de Filogeografia.
A crescente disponibilidade de marcadores genético nucleares, os recentes
avanços na genética de paisagem, a teoria coalescente e as novas ferramentas para se gerar
modelos de nicho ecológico mudaram a direção dos estudos filogeográficos. Isso inclui
modelos capazes de testar, a priori, hipóteses explícitas quando disponíveis ou estimar a
história filogeográfica na ausência de tais hipóteses em um quadro estatístico minucioso
(Lemmon & Lemmon, 2008). As informações que podem ser obtidas a partir desse tipo
de abordagem fizeram com que a aplicação dos métodos coalescentes na delimitação de
espécies crescesse rapidamente (Carstens & Knowles, 2007; Edwards et al., 2007; Liu &
Pearl, 2007; Brumsfield et al., 2008), bem como a aplicação de métodos de filogeografia
comparada para a conservação de processos evolutivos (Davis et al., 2008). Os estudos
filogeográficos atuais incluem os preceitos da geografia em uma perspectiva histórica e
multidisciplinar, tendo em vista que as pressões ecológicas e contemporâneas não são as
únicas responsáveis pela distribuição espacial das linhagens, e a seleção natural não é o
único mecanismo capaz de gerar linhagens que reflitam padrões geográficos (Avise,
2000). O isolamento geográfico de uma população geralmente é decorrente de eventos
28
históricos, podendo ser causado por dispersão e/ou vicariância. Os limites de uma espécie
mudarão se os membros dela se moverem no espaço, caracterizando o processo de
dispersão. Animais e plantas movem-se ativa e passivamente no espaço para procurar
áreas desocupadas ou em resposta a mudanças ambientais (Ridley, 2006; Freeman &
Herron, 2009).
Embora muitos aspectos iniciais da Filogeografia tenham sido orientados em
direção à descoberta de distribuições geográficas de linhagens de um único gene, muitos
estudos agora incorporam dados de lócos2 nucleares múltiplos na tentativa de resolver o
problema da discordância ‘árvore gênica versus árvore de espécies’ ( Edwards & Beerli,
2000; Carstens & Knowles, 2007). A taxa de divergência das sequências de DNA
mitocondrial (mtDNA) parece extraordinariamente adequada para explorar a genealogia
da especiação em animais, já que ela é rápida o suficiente para mostrar diferenças
populacionais ao longo da distribuição geográfica de uma espécie, e lenta o bastante para
não se saturar com mutações recorrentes ao longo de alguns milhões de anos (Hewitt,
1996; Avise et al., 1998). Entretanto, taxas de substituição mais lentas são requeridas para
se acessar relações filogenéticas mais profundas, enquanto taxas mais rápidas são mais
adequadas para dinâmicas populacionais e divergências mais recentes (ver Tabela 1 em
Hewitt, 2001). Qualquer abordagem usada isoladamente provavelmente será incapaz de
delimitar acuradamente linhagens evolutiva sob um conjunto de condições plausíveis
(Sites & Marshall, 2004). Devido a essa limitação, os pesquisadores que trabalham com
investigações que envolvem delimitação de espécies devem analisar seus dados usando
uma vasta gama de métodos e depositar sua confiança na congruência observada nos
resultados (Carstens et al., 2013).
Em vista disso, um passo importante para se reconhecer abordagens genéticas
em um contexto mais amplo inclui fontes de dados não-genéticos, preferencialmente
aqueles de cunho geográfico explícito, como modelagens de distribuição de espécies
(SDM, Species Distribution Modelling) e de nicho ecológico (ENM, Ecological Niche
Modelling), que têm sido cada vez mais utilizadas para predizer distribuições geográficas
históricas em escalas regionais e global (ver Svenning et al., 2011, para uma revisão
recente). Essas ferramentas podem ser usadas em conjunto com métodos paleoambientais
(e.g. Cowling et al., 2001, 2004, 2008; Mayle, 2004; Mayle et al., 2004) para entender as
respostas de espécies ou comunidades às mudanças climáticas ocorridas nos períodos
2 As palavras ‘lóco’ e ‘lócos’ serão empregadas aqui em lugar dos termos latinos locus e loci, respectivamente
29
Terciário e Quaternário, ou estimar distribuições ancestrais de espécies a fim de formular
hipóteses biogeográficas em estudos filogenéticos e filogeográficos (e.g., Carstens &
Richards, 2007; Knowles et al., 2007; Richards et al., 2007; Chan et al., 2011; Marske et
al., 2011).
Apesar de sua importância no âmbito conservacionista global, o Cerrado ainda
é muito pouco conhecido no que tange às origens e diversificação de sua biota. Embora
ainda escassos, dados de filogenias moleculares, incluindo padrões de endemismo,
apontam para uma origem antiga para as cobras e lagartos do Cerrado (e.g., Giugliano et
al., 2007; Torres-Carvajal & de Queiroz, 2009; Werneck et al., 2009), incluindo
mudanças orogênicas do Terciário como determinantes chave da diversidade da
herpetofauna do bioma (Nogueira et al., 2011). Entre os grupos animais, os lagartos são
usados extensivamente como modelos biológicos para estudos evolutivos, desde ecologia
de comunidades, comportamento, múltiplas origens de alongamento do corpo com perda
ou redução de membros, múltiplas origens de novas estratégias reprodutivas, incluindo
partenogênese e viviparidade (e.g., Sites et al., 2011), bem como estudos de filogeografia
e especiação (e.g., Camargo et al., 2010).
Nesse contexto, devido às condições ecológicas e históricas que podem ter
influenciado a evolução dos Tropidurus no Cerrado e em enclaves na Amazônia, a espécie
T. oreadicus se mostra um modelo relevante para estudos que visam complementar o
entendimento acerca das origens e diversificação da herpetofauna do Cerrado, já que é
um organismo relativamente sensível a variações climáticas e topográficas. Algumas
dúvidas de cunho mais taxonômico, por exemplo, que iniciaram-se no fim da década de
1980, mais recentemente foram revigorados num contexto filogeográfico. Werneck
(2011), em uma revisão sobre os aspectos biogeográficos das áreas abertas da América
do Sul, especialmente daqueles que usam abordagens moleculares, sugere áreas férteis de
pesquisas nos ambientes abertos, entre elas: (i) uma melhor compreensão do papel de
enclaves na evolução da diversidade da biota de áreas abertas, como as ilhas de Cerrado
na Amazônia; (ii) estimar tempos de divergências para grupos filogeográficos
monofiléticos que podem ser associados com grandes eventos geológicos que moldaram
a evolução da biota de áreas abertas; e (iii) entender os níveis de diversidade genética e
diferenciação de biomas distintos.
30
Teste de hipóteses relacionadas à história evolutiva de T. oreadicus
De modo geral, é esperado que uma estabilidade populacional durante o
Quaternário seja refletida em diversidades genéticas maiores e forte estruturação
filogeográfica entre refúgios em oposição a regiões não estáveis, cujas populações
apresentariam uma assinatura genética de mudanças de distribuição geográfica repetidas
(Hewitt, 2004; Carnaval et al., 2009). A hipótese alternativa prediz que eventos mais
antigos deixam assinaturas genéticas mais fortes nas espécies, caracterizadas por
estruturação filogeográfica mais profunda com múltiplos clados bem suportados, tempos
de divergência que antecedem o período Pleistoceno, presença de espécies crípticas e
múltiplas unidades evolutivas significativas (Moritz et al., 2000; Rull, 2008; Hoorn et al.,
2010). Por fim, uma terceira hipótese que permanece ainda pouco explorada (Werneck et
al., 2012) é que os mecanismos causais do Terciário e Quaternário contribuíram
mutualmente para deixar assinaturas genéticas detectáveis ao longo de diferentes níveis,
que seriam visualizados em diferentes amostragens de árvores coalescentes (Fujita et al.,
2010; Rull 2011). Nesse caso, as divergências mais profundas (antigas) dos principais
clados (i.e., crown clades) seriam anterior ao Paleógeno-Neógeno, enquanto a maioria
dos ramos terminais divergir-se-ia durante o Quaternário (Rull, 2011). Desta forma, a
distribuição geográfica e história natural de T. oreadicus somados ao conjunto de dados
levantados para a espécie se fazem condizentes com os requisitos necessários para uma
investigação que busque distinguir entre essas hipóteses alternativas, uma vez que elas
abarcam uma grande amplitude de tempos coalescentes, taxas de mutação e conta com
uma densa amostragem para se estimar a árvore de espécie e tempos de divergência.
31
MATERIAL E MÉTODOS
Amostragem e obtenção de DNA
Um total de 343 indivíduos provenientes de 37 localidades (Figura 1A; Tabela
1) foram utilizados no presente estudo, uma amostragem que cobre relativamente bem a
extensa distribuição geográfica e as possíveis variações genéticas do táxon denominado
atualmente por Tropidurus oreadicus (Figura 1B; Apêndice I).
Figura 1. Amostragem de populações sequenciadas para as análises moleculares (A) e registro
de ocorrência para a espécie Tropidurus oreadicus (B).
32
Tabela 1. Localidades, siglas e coordenadas geográficas dos indivíduos sequenciados. As siglas
serão utilizadas para todas as demais tabelas e figuras desse capítulo. N= tamanho da amostra.
Localidade-Estado Sigla N long lat
Brasília-DF BSB-DF 1 -47,7978 -15,7760
Cavalcante-GO CAV-GO 2 -47,8289 -13,6808
Minaçu-GO MIN-GO 17 -48,3642 -13,5056
Alto Paraíso de Goiás - GO APG-GO 6 -47,5100 -14,1328
Alvorada do Norte-GO ADN-GO 23 -46,4919 -14,4808
São Domingos-GO SDM-GO 12 -46,4481 -13,4498
Pirenópolis-GO PIR-GO 15 -48,9500 -15,8500
Piranhas-GO PRA-GO 8 -51,8219 -16,4269
Caseara-TO CAS-TO 13 -49,9577 -9,3120
Colinas do Tocantins-TO CDT-TO 1 -48,4750 -8,0592
Paranã-TO PAN-TO 11 -47,8823 -12,6177
Palmas-TO PAL-TO 11 -48,1085 -10,1891
Mateiros-TO MAT-TO 20 -46,4203 -10,5463
Natividade-TO NAT-TO 11 -47,7228 -11,7100
Peixe-TO PXE-TO 18 -48,6006 -12,0350
Brejinho de Nazaré -TO BDN-TO 7 -48,5658 -11,0000
Taquaruçu-TO TAQ-TO 8 -48,1618 -10,2933
Buritizeiro-MG BUR-MG 5 -44,9619 -17,3508
Jaboticatubas-MG JAB-MG 1 -43,7196 -19,4226
Barra do Garças-MT BDG-MT 6 -52,5000 -15,2000
Nova Xavantina-MT NOX-MT 25 -52,5667 -14,8333
Cáceres-MT CAC-MT 9 -57,6667 -16,0667
Barra do Bugres-MT BBU-MT 1 -57,1808 -15,0728
Santo Antônio do Leverger-MT SAL-MT 4 -56,0769 -15,8658
São Desidério-BA SDS-BA 2 -44,9733 -12,3633
Jaborandi-BA JBD-BA 1 -45,8396 -14,3838
Cocos-BA COC-BA 6 -45,2421 -14,5451
Barreiras-BA BAR-BA 3 -44,9900 -12,1528
Ibotirama-BA IBO-BA 8 -43,2208 -12,1850
Muquém de São Francisco -BA MSF-BA 4 -43,5489 -12,0650
Santa Maria da Vitória-BA SMV-BA 2 -44,1978 -13,3978
Macapá-AP MAC-AP 19 -51,0658 0,0389
Parauapebas - PA PAR-PA 14 -49,8833 -5,9000
Serra das Andorinhas-PA SDA-PA 14 -48,4125 -6,1236
Carolina-MA CRL-MA 16 -47,2183 -7,3897
Porto Velho-RO PVE-RO 10 -64,6833 -9,4333
Guajará-Mirim-RO GMI-RO 23 -64,4306 -11,6622
33
Para o levantamento dos dados moleculares, os DNAs genômicos dos espécimes
foram extraídos de amostras de fígado ou músculo utilizando-se o DneasyTM Tissue
extraction kit (QIAGEN). Alíquotas do DNA de cada exemplar foram utilizadas para uma
estimação visual da quantidade de DNA, por comparação com quantidades conhecidas
de DNA do fago λ, em gel de agarose (1,5%) corado com brometo de etídio (20 mg/100
mL). Pares de primers foram utilizados para amplificar segmentos de genes mitocondriais
e nucleares (Tabela 2) via PCR (Polimerase Chain Reaction). As condições para
amplificação nos termocicladores foram distintas para os diferentes lócos, mas para os
fragmentos mitocondriais seguiu basicamente uma desnaturação inicial de 94º, 35-40
ciclos consistindo-se de 94ºC de desnaturação (1min), 53-61ºC de anelamento (0:30-
1:30min), 72ºC de extensão (1min) e uma extensão final de 72ºC (5-7 min). Esse perfil
térmico, no entanto, não amplificou a maioria dos genes nucleares, que somente foram
amplificadas com perfis denominados ‘touchdown’ ou ‘ANL’(anonymous nuclear
markers). Para os ciclos ‘1-touch51’ e ‘1-touch57: 94ºC por 2:45min, 40x [94°C por 15s,
51°C ou 57°C por 20s (diminuindo-se 0,1°C/ciclo), 72°C por 1min], 72°C por 1min; e
para o ciclo denominado ‘ANL63’: 95°C por 1:30min, 10x [95°C por 35s, 63°C por 35s
(diminuindo-se 0,5°C/ciclo), 72°C por 1min], 10x (95°C por 35s, 58°C por 35s, 72°C por
1min), 15x (95°C por 35s, 52°C por 35s, 72°C por 1min. A mistura de reação de
amplificação constitui-se basicamente de tampão Tris-KCl (Tris-HCl 20 mM pH 8,4 e
KCl 50 mM), MgCl2 1,5 mM, 0,7-1,0 mM de cada primer, 250 μM de cada dNTP, 1,0
Unidade/Reação de Taq DNA polimerase, DNA genômico de aproximadamente 15 ng e
água deionizada para completar um volume de 20 μL.
34
Tabela 2. Caracterização das regiões sequenciadas.
A duração dos ciclos e as respectivas temperaturas foram otimizadas em
termocicladores com gradientes de temperatura para obtenção de fragmentos
amplificados com maior qualidade. Os produtos da PCR foram purificados usando-se as
enzimas Exonuclease I e Fosfato alcalino (Shrimp Alkaline Phosphatase) - EXOSAP (GE
HealthCare, Sweden). Uma vez purificados, os fragmentos amplificados foram
sequenciados nos dois sentidos (foward e reverse). Uma pequena porcentagem das
amostras foi submetida no sequenciador automático ABI Prism 3100 (Applied
Biosystems, CA) da Escola de Agronomia da Universidade Federal de Goiás, usando o
kit com fluorecências DYEnamic ET Terminator (GE HealthCare, Sweden), em condições
padronizadas pelo fabricante. No entanto, grande parte das amostras com as regiões
amplificadas e purificadas foi enviada à empresa Macrogen Inc., na Coréia do Sul, para
sequenciamento padrão.
Os procedimentos acima foram executados para as regiões mitocondriais (12S,
16S e COI) e uma região nuclear (PRLR); os demais genes nucleares utilizados foram
sequenciados (baseados na abordagem de subamostragem, descrita adiante) utilizando-se
BigDye Terminator Cycle Sequencing Ready Reaction (Applied Biosystems, Foster City,
CA), purificados com Sephadex G-50 Fine (GE Healthcare) em placas MultiScreen HV
(Milipore Corp.). As amostras foram então analisadas no sequenciador ABI3730xl DNA
35
Analyzer da instituição Brigham Young University (BYU), em seu centro de
sequenciamento de DNA (BYU DNA Sequencing Center), em Provo, Utah, EUA.
Edição e alinhamento das sequências para confecção do banco de dados para análises
O software GENEIOUS® v.6.1.5 (Biomatters Ltd; Drummond et al., 2011) foi
utilizado para análise dos cromatogramas, edição das sequências e obtenção da fita
consenso de todos os espécimes com êxito de sequenciamento. Em seguida, as sequências
foram alinhadas usando-se o ClustalW (Higgins & Sharp, 1988; Thompson et al., 1997)
e MUSCLE (Edgar, 2004), implementados no GENEIOUS; gaps, indels e blocos com
alinhamentos duvidosos foram posteriormente inspecionados visualmente e alterados
manualmente. Para cada uma das regiões que codificam proteína, sequências homólogas
depositadas no GenBank foram adicionadas no alinhamento para se encontrar o primeiro
códon para o banco de dados das sequências alinhadas utilizando o software MEGA v.6
(Tamura et al., 2013), onde os alinhamentos finais foram então examinados e traduzidos
em proteína para confirmação de ORFs (open reading frames) para regiões codificantes.
Por fim, o nível de saturação de bases foi inspecionado por meio do teste de saturação
(test of substitution saturation; Xia et al., 2003; Xia & Lemey, 2009) no software
DAMBE v.5.3.76 (Xia, 2013).
De posse de sequências devidamente alinhadas, as bases nucleotídicas
codificadas de acordo com as normas da IUPAC (i.e., ‘Y’ para as bases ‘C’ ou ‘T’; ‘R’
para ‘A’ ou ‘G’; ‘S’ para ‘G’ ou ‘C’; ‘W’ para ‘A’ ou ‘T’; ‘K’ para ‘G’ ou ‘T’; ‘M’ para
‘A’ ou ‘C’) foram inspecionadas visualmente e corrigidas quando necessário. No caso
das sequências geradas de regiões nucleares, não houve alteração das bases ambíguas
quando havia evidência para heterozigosidade, expressadas por cromotogramas com
picos duplos bem evidenciados em ambas as fitas (Figura 2).
36
Figura 2. Recorte de um cromatograma típico do GENEIOUS® evidenciando (seta vermelha) os
picos duplos de bases nitrogenadas que indicam heterozigosidade em ambas as fitas de DNA.
Dados faltantes, comumente encontradas no início e/ou final de sequências, em
todos os casos foram codificados como “?”, e indels (i.e., inserções e/ou deleções) como
“-“. Para as sequências de regiões nucleares, a reconstrução haplotípica a partir dos sítios
heterozigotos foi feita pelo algoritmo PHASE 2.1 (Stephens et al., 2001; Stephens &
Donelly, 2003), implementado no software DnaSP v.5.10.01 (Rozas et al., 2010), que usa
um método Bayesiano baseado na teoria coalescente para inferir um par de haplótipos
mais provável a partir de uma sequência com diversos sítios ambíguos. Por fim, os
modelos evolutivos para cada fragmento sequenciado foram eleitos hierarquicamente
(HLRTs - Hierarchical Likelihood Ratio Tests) e posteriormente submetido ao critério de
correção de Akaike (AIC) no programa jModelTest v.2.1.4 (Darriba et al., 2012).
Diversidade genética e padrões filogeográficos
Para as análises conduzidas nessa seção, de um total de 37 populações, dez foram
descartadas das análises por terem um número amostral menor do que quatro, para uma
melhor acurácia da investigação. Um N muito baixo, além de ‘poluir’ parâmetros
estatísticos em análises populacionais, não fornecendo, assim, informações significativas
em investigações de nível intra e interpopulacional (Felsenstein, 2006).
37
Como os episódios de crescimento e declínio demográfico deixam sinais
característicos na distribuição dos diferentes sítios de nucleotídeos entre os pares de
indivíduos, eles podem ser inferidos à partir de dados moleculares para se conhecer a
história demográfica de populações (Rogers & Harpending, 1992). Assim, para avaliar o
passado das populações amostradas de T. oreadicus, estimativas estatísticas foram
calculadas para cinco regiões gênicas – três mitocondriais e duas nucleares
(12S+16S+COI+PRLR+KIF24, respectivamente; Tabela 2) -, uma vez que a maior parte
das amostras foi sequenciada para essas regiões, obtendo-se um número amostral mais
robusto que é requerido para análises demográficas. A distribuição da frequência das
diferenças de bases entre pares de indivíduos (mismatch distribution) foi feita por meio
da abordagem não-linear dos quadrados mínimos proposta por Schneider & Excoffier
(1999) feita no programa Alerquin 3.1 (Excoffier et al., 2006). O gráfico da distribuição
mismatch foi obtido utilizando-se o programa Dnasp (Librado & Rozaz, 2009), e em
seguida foram calculados os seguintes índices de diversidade molecular: número de
haplótipos (h), número de sítios polimóficos/segregantes (S), número médio de diferenças
entre duas sequências (k), diversidade haplotípica (Hd) e diversidade nucleotídica (π)
utilizando os softwares Arlequin ver. 3.1 (Excoffier et al., 2006) e DnaSP v.5 (Librado &
Rozaz, 2009).
Para verificar se os fragmentos gênicos se encontravam (ou não) sob
neutralidade seletiva e em equilíbrio mutação-deriva foram feitos os testes de
neutralidade D de Tajima (Tajima, 1989) e Fs de Fu (Fu, 1997), que são baseados no
modelo de infinitos sítios sem recombinação. O primeiro compara dois estimadores do
parâmetro theta (θ), um deles baseado no número de sítios segregantes na amostra (θS) e
o outro baseado no número de diferenças par-a-par entre os haplótipos (θπ) (Tajima,
1989). O Fs de Fu, por sua vez, é baseado na probabilidade de observação de k ou mais
alelos em uma população de tamanho x ponderado pelo número médio de diferenças par-
a-par (Fu, 1997).
Foi realizada uma análise de variância molecular (AMOVA) (Excoffier, 1992)
para testar a diferenciação entre populações e caracterizar a estrutura genética das
mesmas, usando o software Alerquin 3.1 (Excoffier et al., 2006). O modelo da AMOVA
é baseado nas análises da variância das frequências dos genes, mas leva em consideração
o número de substituições entre os haplótipos (Excoffier, 1992). A significância dos
componentes de variância e das estatísticas θ foram testadas por meio de um modelo de
38
permutação não paramétrica, que gera índice de fixação (Weir & Cockerham, 1984),
que estima a estruturação populacional intra e interdemes, suportando níveis
populacionais hierárquicos.
Para se testar a hipótese de isolamento por distância (Wright, 1943), o teste de
Mantel foi feito a partir da matriz de distâncias par-a-par das populações (i.e., FST
linearizado como t/M= FST / [1-FST]; matriz de Slatkin gerada pelo Arlequin) e da matriz
de distâncias geográficas (com valores brutos, em quilômetros, transformados em Log10)
no programa SAM v.4.0 (Rangel et al., 2010).
A taxa de migração e o tamanho efetivo das populações foram estimados com
base na teoria da coalescência (Hudson, 1990; Kingman, 1982, 2000; Tavaré, 1984). Esta
análise permite distinguir e compreender melhor eventos históricos de variação
demográfica e o fluxo gênico entre populações/demes. Os parâmetros θ (coalescence
force), g (growth force) e M (migration force) foram estimados com base em estatística
Bayesiana para os fragmentos gênicos. Além disso, os números de migrantes por geração
entre as populações (2Nem para o genoma haploide e 4Nem para o diploide) foram
estimados multiplicando-se o valor de M (2Nem/θ) pelo valor de θ obtido para cada uma
das populações receptoras. As análises foram conduzidas a partir do processo de
amostragem Markov Chain Monte Carlo (MCMC), gerado com quatro cadeias
simultâneas, com as performances ajustadas automaticamente. Estas análises
demográficas foram implementadas no programa Lamarc 2.0.2 (Kuhner, 2006).
As análises independentes geradas no Lamarc foram combinadas e a
convergência e a estabilidade destas foram checadas usando o programa Tracer v1.6.0.
Foram priorizados os valores de ESS (Effective Sample Size) superiores a 200. O ESS é
um parâmetro que mede o número de extrações efetivamente independentes da
distribuição posterior da qual a cadeia de Markov é equivalente; isto é, o que sobrou da
autocorrelação das amostragens. Se o ESS de um parâmetro é muito pequeno, então a
estimativa de uma distribuição posterior daquele parâmetro não é robusta, já que o desvio
padrão será muito grande. No Tracer é possível calcular o desvio padrão da média da
estimativa desses parâmetros.
39
Relações filogenéticas e identificação de linhagens recentes
Para a reconstrução das árvores filogenéticas, foram adicionados (como grupos
externos) nas análises de um a três indivíduos sequenciados das espécies T. insulanus, T.
torquatus e T. hispidus, uma vez que são os táxons mais proximamente relacionadas com
Tropidurus oreadicus, conforme hipótese filogenética do gênero baseada em dados
moleculares e morfológicos (Frost et al., 2001). E espécies alocadas dentro dos gêneros
Leiocephalus, Stenocercus e Uranoscodon também foram utilizadas para enraizar a
árvore, já que são os mais próximos filogeneticamente do gênero Tropidurus (Frost et al.,
2011; Townsend et al., 2011; Daza et al., 2012). Com o objetivo de obter um primeiro
acesso às relações evolutivas entre as populações amostradas, foi gerada uma árvore
gênica a partir dos dados de sequências mitocondriais no programa BEAST v1.8.0
(Drummond et al., 2012), e o modelo selecionado para a taxa de heterogeneidade entre
linhagens foi o relógio molecular relaxado não-correlacionado (uncorrelated relaxed
clock; Drummond et al., 2006) com distribuição lognormal. Como prior para a árvore,
foi selecionado o modelo de coalescência (Kingman, 1982), assumindo-se um tamanho
populacional constante. Os modelos de substituição nucleotídica previamente escolhidos
no programa JModeltest para os genes 12S, 16S e COI foram, respectivamente,
HKY+I+G, GTR+I+G e K80+G. Foram implementadas quatro corridas independente de
30 milhões de gerações, amostrando-se uma árvore a cada 1.000 gerações; posteriormente
foram avaliadas as convergências e estabilidades das corridas de MCMC com o software
Tracer v.1.6.0. As duas corridas com maiores valores de ESS foram então combinadas no
LogCombiner v1.8.0, com 10% das árvores geradas descartadas como burnin no
TreeAnnotator v1.8.0 (pacote do BEAST), visando avaliar somente amostragens
posteriores que atingiram estacionaridade. A visualização e edição da árvore de
coalescência foi feita pelo programa FigTree v.1.4 (http://beast.bio.ed.ac.uk/FigTree).
Para entender a relação evolutiva entre os haplótipos dentro e entre as
populações, foi realizada uma análise pelo método median-joining network (Bandelt et
al., 1999) de três conjunto de dados: (i) as três regiões mitocondriais concatenadas, (ii) a
região nuclear PRLR e (iii) a região nuclear KIF24. Para os conjuntos (ii) e (iii), as duas
fitas de DNA geradas pelo PHASE foram utilizadas. Nessa análise, conduzida no
programa Network v.4.6.10 (Fluxus Technology Ltd; Forster et al., 2004), redes do tipo
minimum spanning são construídas baseadas na união de árvores com o menor número
40
de mudanças entre nós, considerando todas as sequências de entrada. Utilizando o critério
de parcimônia, um algoritmo encontra vetores médios que visam minimizar o número de
mutações entre os haplótipos. Esses vetores formados podem ser interpretados
biologicamente como possíveis sequências que não foram amostradas ou sequências
ancestrais extintas (Bandelt et al., 1999). Em análises preliminares com um conjunto de
dados que continham todas as localidades sequenciadas, os gráficos gerados foram muito
poluídos (i.e., muitos median joinings), o que tornou extremamente difícil a identificação
de padrões informativos. Assim, baseando-se na abordagem utilizada por Fouquet et al.
(2014), foram formados subconjuntos de dados com base nos maiores clados da árvore
filogenética mais provável que foi resgatada das sequências de mtDNA. Essa estratégia
forneceu redes de haplótipos menos complexas e visualmente informativas, tornando
mais viável a inspeção das relações filogenéticas entre os haplótipos dentro de cada clado.
Estimativas para árvore de espécie e tempos de divergência
A árvore gerada a partir dos dados de mtDNA concatenados também foi utilizada
para guiar esforços de subamostragens para os lócos nucleares. Para agrupamentos
populacionais com um N<4, todos os indivíduos foram amostrados; no caso de
populações mais abundantes, pelo menos três ou quatro indivíduos foram amostrados para
representar a diversidade haplotípica e geográfica daquela linhagem. A abordagem de
subamostragem nos permite avaliar estratégias de amostragens ótimas que se aproximam
de uma árvore de espécie melhor suportada com um menor conjunto de dados, além de
uma relevante economia de tempo computacional nas análises. Pesquisadores geralmente
tem um limite de dados para serem trabalhados para estimarem árvores de espécie porque
restrições técnicas e/ou financeiras dificultam a obtenção de dados de sequências de DNA
de um grande número de lócos (Felsenstein, 2006). Além disso, muitos marcadores
potencialmente úteis com variabilidade para resolução de radiações evolutivas recentes
(e.g., marcadores ANL, anonymous nuclear loci) podem ser pouco informativos se
sequências muito pequenas livres de recombinação são utilizadas nas análises (Camargo
et al., 2012a).
Além de fornecer estimativas mais acuradas (pelo critério de subamostragem;
Camargo et al., 2012a), um maior número de lócos produz estimativas mais robustas para
se medir tamanhos populacionais (Felsenstein, 2006), que é um parâmetro crítico para
41
acomodar a discordância ‘árvores gênicas vs. árvore de espécie’ no modelo coalescente
multi-espécies (Castilho-Ramirez et al., 2010). Resultados empíricos (e.g., Camargo et
al., 2012a, 2012b) sugerem que há uma amplitude ótima de esforço amostral para o
número de lócos, de indivíduos e comprimento das sequências nucleotídicas para melhor
acessar a história evolutiva das espécies. Os padrões encontrados nas performances
simuladas mostram que a subamostragem de indivíduos mimetiza os resultados de
simulações obtidas para histórias evolutivas mais antigas, de divergências mais profundas
(deep divergence histories).
Seguindo a metodologia de subamostragem apresentada, foram testados cerca
de 15-20 marcadores nucleares de evolução ‘rápida’ de uma ampla variedade de fontes,
dos quais foram amplificados sete lócos variáveis para Tropidurus oreadicus e grupos
externos. Um total de 134 indivíduos x 10 lócos (5.821 pb; a partição dos dados pode ser
vistos na Tabela 3) foram utilizados para se estimar os tempos de divergências e a árvore
de espécie usando o *BEAST (Heled & Drummond, 2010), onde o impacto da variância
mutacional pode potencialmente ser reduzido, uma vez que esse método incorpora a
incerteza ‘árvores gênicas x árvore de espécie’ (Camargo et al., 2012a). Como a maioria
dos métodos que estimam árvores de espécies, o *BEAST requer uma atribuição a priori
de alelos individuais para a espécie (‘trait file’) antes de estimar as relações. Não há
procedimento padrão em como fazer isso em complexos de espécie pouco conhecidos,
mas qualquer abordagem eleita deve evitar subestimar a diversidade intraespecífica
(Werneck et al., 2012).
Tabela 3. Subamostragem de indivíduos para cada região genômica sequenciada. N= número
total de indivíduos; n_loc.= número de localidades, pb= número de pares de base.
Partição N / n_loc Comprimento (pb)
sub12S 134 / 37 405
sub16S 134 / 37 684
subCOI 132 / 37 648
subPRLR 132 /37 536
subKIF24 132 /37 506
subMXRA5 79 /26 634
subb-FIB 113 / 30 659
subCASC5 98 / 30 485
subKCNMB 120 /34 445
subCGNL1 100 /31 819
42
O software JModelTest 2.1.4 (Darriba et al., 2012) foi utilizado para selecionar
o modelo de substituição que melhor explica cada uma das partições sob o critério de
informação de Akaike (AIC, Akaike information criterion). Todas as partições foram
consideradas sob o modelo que considera a taxa de heterogeneidade entre linhagens
(uncorrelated relaxed clock; Drummond et al., 2006) com distribuição lognormal.
Assumir um modelo de variação das taxas do relógio molecular permite selecionar um
modelo mais apropriado de variação de taxas ao longo dos ramos em uma árvore
filogenética. O modelo de relógio molecular relaxado no *BEAST é chamado “não-
correlacionado” porque não há correlação a priori entre as taxas das linhagens e de seus
ancestrais (Drummond et al., 2006). Isso permite que as datas de divergências dos clados
(definidos como agrupamentos monofiléticos ou como o tMRCA, time to most recente
common ancestor, de um conjunto de dados especificado) sejam calculadas com base na
melhor adequabilidade para taxas de mutação ao longo da árvore.
As estimativas de tempos de divergência foram calculadas no BEAST v.1.8
(Drummond et al., 2012) com um conjunto de dados particionado por gene ou região
gênica (i.e., três partições mitocondriais e sete nucleares). Em análises preliminares
usando-se o relógio lognormal não-correlacionado para cada partição gênica, não foi
possível obter convergência. Para auxiliar na mistura das cadeias foi aplicado dois
relógios relaxados lognormal não-correlacionados – um para o conjunto de dados
mitocondriais (12S+16S+COI) e o segundo para o conjunto de dados nucleares
(PRLR+KIF24+MXRA5+b-FIB+CASC5+KCNMB+CGNL1). Os modelos dos relógios
foram unidos para cada relógio local (i.e., mtDNA e nDNA) e foi permitida a
heterogeneidade de taxas entre os genes, assumindo-se a opção Yule speciation para a
árvore de espécie. Os nós representando o tMRCA de Leiocephalus, Stenocercus,
Uranoscodon e Tropidurus, foram especificado como um conjunto de prior para uma
distribuição normal com a determinação dos grupos monofiléticos baseados na literatura
(Frost et al, 2001; Townsend et al., 2011; Daza et al., 2012). Os monofiletismos a priori
foram determinados como se segue: (i) Tropidurus oreadicus, (ii) T. oreadicus + demais
Tropidurus (T. hispidus, T. torquatus, T. insulanus), (iii) T. oreadicus + demais
Tropidurus + Uranoscodon, (v) T. oreadicus + demais Tropidurus + Uranoscodon +
Stenocercus e (vi) T. oreadicus + demais Tropidurus + Uranoscodon + Stenocercus +
Leiocephalus. As datas de divergência utilizadas como calibradores estão listadas na
Tabela 4. O fornecimento dessas informações externas é tido como crucial para restringir
o universo de histórias evolutivas possíveis nas análises (Garrick et al., 2010).
43
Tabela 4. Calibradores disponíveis na literatura (Townsend et al., 2011). *Milhões de anos.
Calibrador Data média* Desvio padrão*
tMRCA para Tropidurus e Uranoscodon 27 8
tMRCA para Uranoscodon e Stenocercus 47 10
tMRCA para Leiocephalus, Uranoscodon e Tropidurus 55 10
Foram implementadas quatro corridas independente de 30 milhões de gerações,
amostrando-se uma árvore a cada 1.000 gerações, e o pacote BEAGLE v. 1.8 (Ayres et
al., 2012) foi utilizado para acelerar as análises. Posteriormente foram avaliadas as
convergências e estabilidades das corridas de MCMC com o software Tracer v1.6.0 e as
duas corridas com maiores valores de ESS foram então combinadas no LogCombiner
v1.8.0, com 10% das árvores geradas descartadas como burnin no TreeAnnotator v1.8.0,
visando, assim, avaliar somente amostragens posteriores que atingiram estacionaridade.
A visualização e edição da árvore de coalescência foi feita pelo programa FigTree v.1.4
(http://beast.bio.ed.ac.uk/FigTree).
Modelagem de paleodistribuição, identificação de refúgios e projeções de distribuição
potencial para o futuro
Foram obtidos 156 registros de ocorrência da espécie Tropidurus oreadicus, a
partir de dados de distribuição geográfica levantados para o relatório anual do Instituto
Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade, ICMBIO (G. R. Colli, 2013,
comunicação pessoal) (Figura 1B, Apêndice I). As camadas de clima atual usadas na
modelagem de distribuição de espécies (SDM, species distribution modelling) foram
representadas pelas condições pré-industriais derivadas das simulações de quatro
modelos gerais de circulação oceano-atmosférica (AOGCMs, atmosphere–ocean general
circulation models) (Tabela 5, para detalhes de cada AOGCM). Esses modelos foram
obtidos dos projetos Coupled Model Intercomparison Phase 5 (CMIP5: http://cmip-
pcmdi.llnl.gov/) e Paleoclimate Modelling Intercomparison Phase 3 (PMIP3:
http://pmip3.lsce.ipsl.fr/).
44
Tabela 5. Descrição dos modelos climáticos utilizados na modelagem de nicho ecológico;
*longitude x latitude.
Sigla do modelo Instituição responsável pelo desenvolvimento Resolução* Fonte
CCSM4 University of Miami-RSMAS, USA 0,9° × 1,25° CMIP5/PMIP3
CNRM-CM33 Centre National de Recherches Météorologiques, France 2,5° × 2,0° CMIP5/PMIP3
MIROC-ESM
Atmosphere and Ocean Research Institute (University of Tokyo),
National Institute for Environmental Studies, and Japan Agency
for Marine-Earth Science and Technology, Japan
2,8° x 2,7° PMIP II
MRI-CGCM3 Meteorological Research Institute, Japan 1,1° × 1,1° CMIP5/PMIP3
Para contornar o problema de multicolineariedade entre as 19 variáveis
bioclimáticas (http://www.worldclim.org/bioclim) geralmente utilizadas nas predições
dos modelos de nicho ecológico (ENMs, ecological niche models), uma análise fatorial
foi conduzida usando-se o método varimax rotation e selecionadas as variáveis com
maiores escores. O espaço ambiental para os ENMs foi caracterizado por cinco variáveis
bioclimáticas resultantes: temperatura anual média (Bio1), amplitude da temperatura
anual (Bio7), precipitação no mês mais úmido (Bio13), precipitação no mês mais seco
(Bio14), precipitação no mês mais quente (Bio18). Essas variáveis foram calculadas para
o período pré-industrial (representando condições climáticas atuais), Último Máximo
Glacial (LGM, Last Glacial Maximum – 21 ky BP3), Holoceno Médio (6 ky BP2) e futuro
(2080-2100, aqui designado como EOC, end-of-century), derivado dos quatro AOGCMs
acoplados, cujos dados disponíveis eram compatíveis com projeções no passado, presente
e futuro.
A ocorrência de todos os registros foi mapeada em um grid de células de 0,5º x
0,5º (longitude x latitude), englobando a região Neotropical para gerar uma matriz de
presença usada para calibrar os ENMs utilizados. Devido à resolução relativamente
grosseira dos outpus de AOGCMs (que variou de 0,9° × 1,25° até 2,8° x 2,7° [longitude
x latitude], Tabela 5), as camadas climáticas foram convertidas para uma escala de
resolução de 0,5º de acordo com a abordagem descrita em Collevatti et al. (2013): (i) a
partir da resolução original, foram calculadas as diferenças entre as condições do LGM e
do presente (i.e., tendências para mudança climática); (ii) a diferença relativa entre o
LGM e o clima atual, bem como apenas o clima atual, foi interpolada a uma grid de
2 A expressão ‘ky BP’ será usada para designar a escala temporal de ‘mil anos antes do presente’
45
resolução 0,5º x 0,5º usando um método krigin; (iii) a diferença foi adicionada aos dados
pré-industriais para a obtenção do cenário LGM interpolado. Dessa forma, cenários
climáticos foram produzidos em uma resolução que é relevante à escala da modelagem
de paleodistribuição, mantendo-se uma resolução mais alta para a topografia e ao mesmo
tempo assegurando a coerência dos padrões climáticos ao longo do tempo (Hijmans &
Graham, 2006). Por fim, os dados convertidos de LGM para as condições climáticas pré-
industriais foram calibrados (ao invés de usar os dados climáticos do WorldClim, ver
Waltari et al., 2007), que previne erros quando dados climáticos observados interpolados
e simulados são comparados (Collevatti et al., 2013).
A distribuição potencial de Tropidurus oreadicus foi então modelada usando-se
diversos algoritmos (Tabela 6; para descrições mais específicas dos métodos ver Elith &
Leathwick, 2009; Franklin, 2009; Elith & Phillips, 2011; Peterson et al., 2011). Todos os
ENMs foram analisados na plataforma computacional integrada Bioensembles (Diniz-
Filho et al., 2009), onde a combinação de todos os ENMs e AOGCMs gerou 48 mapas
preditivos independentes (12 ENMs x 4 AOGCMs) para cada período de tempo (6 ky BP,
21ky BP, presente e futuro). A performance preditiva de cada modelo foi avaliada usando-
se a estatística true skill (TSS, true skill statistics; Allouche et al., 2006), e os modelos
com performances ruins foram eliminados. Uma análise de variância (ANOVA)
hierárquica foi aplicada usando-se adequabilidade preditiva de todos os modelos (12
ENMs x 4 AOGCMs x 4 períodos de tempo) como variáveis-resposta para identificar e
mapear as incertezas devido aos componentes da modelagem, que foram aninhados em
componentes de tempo (ver Terribile et al., 2012 para detalhes da abordagem). Os mapas
preditivos dos períodos do pretérito (21ky BP e 6ky BP) e presente foram combinados
para gerar um mapa de refúgios históricos (i.e., ambientes estáveis ao longo do tempo).
Para se gerar esse mapa, foram considerados todas as células dentro do grid que tinham
valores de adequabilidade ≥ 0,5 nos três períodos de tempo como refúgio.
46
Tabela 6. Métodos utilizados para modelar a distribuição da espécie Tropidurus oreadicus. Os
nomes em inglês foram mantidos a fim de preservar as siglas originais.
Método Tipo de dados considerados
Bioclimatic Envelope (BIOCLIM) Somente presença
Ecological Niche Factor Analysis (ENFA) Somente presença
Euclidian Distance (EucliDist) Somente presença
Generalized Linear Models (GLM) Presença/pseudo-ausência
Gower Distance Somente presença
Mahalanobis Distance Somente presença
Maximum Entropy (Maxent) Presença/pseudo-ausência
Generalized additive models (GAM) Presença e ausência
Flexible discriminant analysis (FDA) Presença e ausência
Multivariate adaptive regression splines (MARS) Presença e ausência
Neural Networks (NNET) Presença e ausência
Random Forest (RNDFOR) Presença e ausência
Para cada SDM, os pontos de ocorrência foram particionados ao acaso em dois
subconjuntos (calibração e validação) englobando 75% e 25% do conjunto de dados,
respectivamente, e esse procedimento foi repetido 10 vezes selecionando-se diferentes
combinações aleatórias de pontos para a calibração/validação dos conjuntos de dados.
Assim, considerando os SDMs e AOGCMs para a espécie T. oreadicus, os modelos foram
gerados e convertidos em ocorrências no grid usando a curva característica operacional
receptora (ROC, receiver operating characteristic) para se definir o ponto de corte
truncado. Os mapas de ocorrência foram então usados para calcular uma frequência de
ocorrência para a espécie em cada célula da América do Sul para camadas climáticas do
presente, passado e futuro. Em seguida, os mapas preditivos dos períodos 6ky BP, 21ky
BP e presente foram combinados para gerar um mapa de refúgios históricos (i.e.,
ambientes estáveis ao longo do tempo). Para se gerar esse mapa, foram considerados todas
as células dentro do grid que tinham valores de adequabilidade ≥ 0,5 nos três períodos de
tempo como refúgio. Computou-se a mudança de amplitude de distribuição (diferença no
tamanho da amplitude predita entre as distribuições geográficas atuais, do passado e
futuro) e classificou-se os 48 mapas preditivos de acordo com suas congruências com três
cenários: (1) estabilidade, i.e., sem diferenças no tamanho da amplitude de distribuição
geográfica, (2) retração, i.e., tamanho da amplitude de distribuição geográfica menor no
passado do que no presente e (3) expansão, i.e., tamanho da amplitude de distribuição
geográfica maior no passado do que no presente.
47
RESULTADOS
Caracterização dos dados obtidos
Após alinhamento e edição, os produtos amplificados das regiões sequenciadas
geraram fragmentos de tamanhos diversos, variando de 405 (12S) a 819 (CGNL1) pares
de bases (pb) com um total de 1.737 e 4.084 pb para os marcadores mitocondriais e
nucleares, respectivamente. Os menores valores de diversidade nucleotídica foram de
0,034% (KCNMB) e 0,048% (MXRA5) e as diversidades haplotípicas e os números de
diferenças entre duas sequências apresentaram valores elevados. Foram encontrados
números relativamente altos de sítios polimórficos para as regiões mitocondriais e
nucleares, embora as nucleares apresentem, em geral, números menores em proporção ao
comprimento das sequências (Tabela 7).
Tabela 7. Marcadores moleculares sequenciados para Tropidurus oreadicus. N= número de
amostras sequenciadas; pb = número de pares de base; H= número de haplótipos; S= número de
sítios polimórficos; k= número médio de diferenças entre duas sequências; h= diversidade
haplotípica (DP, desvio padrão); π= diversidade nucleotídica.
Fragmento N/localidades pb Índices de diversidade
Modelo Evolutivo H S k h DP h π
12S 357/37 405 90 78 9,864 0,973 0,002 0,02485 HKY+I+G
16S 357 /37 684 86 93 13,072 0,957 0,005 0,08790 GTR+I+G
COI 357 /37 648 141 215 50,461 0,985 0,002 0,07787 K80+G
PRLR 316 /37 536 167 94 8,847 0,909 0,010 0,01669 TIM1+I+G
KIF24 322 /37 506 285 152 11,401 0,989 0,001 0,02308 GTR+I+G
MXRA5 90 /26 634 44 58 2,906 0,885 0,017 0,00458 HKY+I
b-FIB 117 /30 659 79 108 12,041 0,965 0,005 0,01927 K80+I
CASC5 96 /30 726 58 80 11,305 0,954 0,007 0,01601 HKY+I
KCNMB 122 / 34 445 30 30 1,363 0,682 0,032 0,00337 JC
CGNL1 103 /31 819 78 104 12,377 0,976 0.004 0,01553 K80+I
Diversidade genética e padrões filogeográficos
Os dados concatenados para a região mitocondrial revelaram 211 haplótipos e 386
sítios polimórficos para os 357 indivíduos sequenciados. A diversidade
gênica/haplotípica (h) geral para esse conjunto de dados foi de 0,9915, enquanto a
diversidade nucleotídica (π) foi de 0,04896. Os índices e estimativas dos conjuntos de
48
dados moleculares são apresentadas na Tabela 8 e na Tabela 9 são apresentados os índices
para cada uma das populações. A análise de variância molecular (AMOVA, Excoffier et
al., 1992) revelou uma alta estruturação em todos os níveis hierárquicos, com uma
diferenciação elevada e significativa entre as populações (FST= 0,81008; p<0,01) onde a
maior parte dessa variância (85%) foi explicada pela variação entre os grupos de
populações. As comparações par-a-par entre os valores de FST das populações mostram
uma diferenciação significativa entre elas (Tabela 10), com exceção de IBO-BA x MSF-
BA (FST= 0,04; p>0,05). Valores de FST par-a-par podem ser usados como um termo
genérico para as distâncias genéticas entre as populações (Slatkin, 1995). As comparações
par a par entre os valores de FST referente a maioria das populações mostram uma
diferenciação significativa entre elas, evidenciada pelo FST global.
Tabela 8. Índices de diversidade molecular, testes de expansão e valores de FST para cada
conjunto de dados utilizados nas análises populacionais. N= número de amostras sequenciadas;
pb= número de pares de base; H= número de haplótipos; S= número de sítios polimórficos; k=
número médio de diferenças entre duas sequências; h= diversidade haplotípica (DP, desvio
padrão); π= diversidade nucleotídica.
Praticamente todos os haplótipos foram exclusivos por localidade, com ausência
de haplótipos compartilhados por outras populações, um indício de que há uma correlação
entre distribuição das linhagens genéticas com o espaço geográfico. O teste de Mantel
sugere que a diferenciação entre as populações está positivamente relacionada com
distância geográfica, embora apresente um coeficiente com valor relativamente baixo (r²=
0,137 e p<0,05 para os dados concatenados; Figura 3).
49
Figura 3. Gráficos gerados para o teste de Mantel para os dados concatenados (mtDNA+PRLR+KIF24;
pb= 2.779). A distância genética foi baseada na matriz quadrática dos valores de FST linearizado, e a
distância geográfica na matriz quadrática de distâncias geográficas com valores brutos, em quilômetros,
logaritimizados.
50
Tabela 9. Índices de diversidade molecular e testes de expansão cada população, baseada no conjunto de dados concatenados (mtDNA+PRLR+KIF24; pb= 2.779). N=
número de amostras sequenciadas; S= número de sítios polimórficos; h= diversidade haplotípica (dp, desvio padrão); π= diversidade nucleotídicas; k= número médio
de diferenças entre duas sequências; HR= índice Harpending´s Raggedness.
População N S h / dp π / dp k índice HR* p F de Fu p D de
Tajima p
ADG-GO 46 39 1,0 +/- 0,004 0,0033 +/- 0,001 11,52 0,00898 0,71 -24,7175 <0,01 0,1660 0,62
APG-GO 12 189 1,0 +/- 0,034 0,0310 +/- 0,016 73,24 0,04752 0,33 -0,0803 0,282 1,7683 0,98
BDG-MT 12 151 1,0 +/- 0,034 0,0176 +/- 0,009 0,026 0,13682 1 -0,9127 0,191 -0,0853 0,49
BDN-TO 14 61 1,0 +/- 0,027 0,0095 +/- 0,005 36,087 0,02874 0,50 -2,8993 0,058 1,7126 0,98
BUR-MG 10 26 1,0 +/- 0,044 0,0035 +/- 0,001 8,333 0,07555 0,28 -3,5541 0,028 0,2932 0,66
CAC-MT 18 37 1,0 +/- 0,018 0,0032 +/- 0,001 9,733 0,02033 0,41 -11,0453 <0,01 -0,6366 0,30
CAS-TO 26 10 1,0 +/- 0,010 0,0016 +/- 0,001 3,528 0,14527 0,01 -26,4262 <0,01 0,2317 0,62
COC-BA 12 35 1,0 +/- 0,034 0,0050 +/- 0,002 14,461 0,03007 0,61 -3,7223 0,03 1,0072 0,87
CRL-MA 32 42 1,0 +/- 0,007 0,0048 +/- 0,002 10,918 0,00681 0,79 -24,3501 <0,01 0,2099 0,67
GMI-RO 46 62 1,0 +/- 0,004 0,0053 +/- 0,002 4,236 0,01231 0,88 -24,2992 <0,01 0,2222 0,67
IBO-BA 16 167 1,0 +/- 0,022 0,0191 +/- 0,009 12,981 0,02173 0,61 -2,4324 0,071 -0,6516 0,26
MAC-AP 38 1 1,0 +/- 0,006 0,0001 +/- 0,000 0,476 0,41330 0,44 -34,0282 <0,01 -0,2712 0,29
MAT-TO 40 53 1,0 +/- 0,005 0,0057 +/- 0,002 13,924 0,00590 0,68 -24,4187 <0,01 0,1507 0,61
MIN-GO 34 13 1,0 +/- 0,007 0,0019 +/ 0,001 3,418 0,03566 0,52 -26,1407 <0,01 0,1450 0,62
MSF-BA 8 48 1,0 +/- 0,062 0,0069 +/- 0,003 21,364 0,12244 0,21 -0,9696 0,195 0,2349 0,62
NAT-TO 22 10 1,0 +/- 0,013 0,0012 +/- 0,000 2,546 0,22999 0,07 -26,8993 <0,01 -0,6548 0,28
NOX-MT 50 30 1,0 +/- 0,004 0,0039 +/- 0,002 9,253 0,00604 0,91 -24,7349 <0,01 1,1802 0,89
PAL-TO 22 19 1,0 +/- 0,013 0,0031 +/- 0,002 2,525 0,02715 0,85 -21,332 <0,01 0,2334 0,62
PAN-TO 22 41 1,0 +/- 0,013 0,0055 +/- 0,003 19,434 0,00648 0,89 -10,7256 <0,01 1,4520 0,96
PAR-PA 28 27 1,0 +/- 0,009 0,0026 +/- 0,001 2,063 0,02757 0,89 -25,6888 <0,01 -1,2548 0,10
PIR-GO 30 34 1,0 +/- 0,008 0,0022 +/- 0,001 1,406 0,04684 0,78 -25,5251 <0,01 -1,4973 0,05
PRA-GO 16 9 1,0 +/- 0,022 0,0012 +/- 0,001 2,871 0,06222 0,30 -19,0688 <0,01 0,0284 0,55
PXE-TO 36 155 1,0 +/- 0,006 0,0335 +/- 0,016 62,882 0,02790 0,01 -9,1366 <0,01 2,0772 0,99
SAL-MT 8 20 1,0 +/- 0,062 0,0029 +/- 0,002 9,822 0,04336 0,82 -2,5800 0,06 0,4103 0,70
SDA-PA 28 22 1,0 +/- 0,009 0,0024 +/- 0,001 6 0,01896 0,46 -25,4345 <0,01 -0,1201 0,52
SDM-GO 24 244 1,0 +/- 0,012 0,0191 +/- 0,009 13,83 0,00577 0,96 -4,5512 0,037 -0,7503 0,23
TAQ-TO 16 66 1,0 +/- 0,022 0,0068 +/- 0,004 24,805 0,00680 0,99 -5,0461 0,014 -0,1697 0,46
PVE-RO 20 8 1,0 +/- 0,015 0,0017 +/- 0,001 4,302 0,21994 0,07 -22,0052 <0,01 2,6396 0,99
51
Tabela 10. FST entre pares de populações para os dados concatenados. O valor marcado em negrito (0,049) é o único que não é significativo.
52
A distribuição mismatch (Figura 3) resultante das análises com todas as
populações agrupadas para os dados concatenados sugere que não há sinal de retração no
tamanho das populações seguido por expansão (0,00073; p= 0,34). Para os testes de
neutralidade, o D de Taijma, não foi significativo (D= 0,15812; p>10) enquanto o Fs de
Fu apresentou valor significativo (Fs= -3,767; p<0,05). Entretanto, para que o valor de
Fs seja considerado como indicativo de expansão populacional é preciso que este seja
muito elevado (R. G. Collevatti, comunicação pessoal). A seleção direcional positiva
(selective sweep) também pode deixar o mesmo sinal na genealogia que a expansão
demográfica, gerando resultados significativos que não propriamente indiquem expansão
(Fu, 1997). Assim, esses resultados parecem indicar um tamanho populacional constante.
Para populações com pequena proporção de diferenças par-a-par, espera-se encontrar um
gráfico bimodal, uma vez que a pequena proporção de diferenças par-a-par encontrada
pode não ser devida a uma expansão populacional recente, mas sim porque o tempo não
foi suficiente para que o genoma das populações da espécie sofresse alterações que
reflitam grandes diferenças entre os pares de haplótipos observados. Para T. oreadicus,
grandes diferenças par-a-par foram encontradas, refletindo-se em um gráfico multimodal,
sugerindo que as populações da espécie encontram-se em equilíbrio demográfico (Figura
4).
Figura 4. Distribuicao mismatch Harpending's Raggedness para as populações de
Tropidurus oreadicus sem sinal de retração recente seguido por expansão (p> 0,05)
53
O conjunto de dados concatenados (mtDNA+PRLR+KIF24) revelou as
seguintes populações apresentando valores mais altos de diversidade nucleotídica e
diversidade haplotípica: APG-GO (h= 1; π= 3,10%), BDG-MT (h= 1; π= 1,70%), BDN-
TO (h= 1; π= 0,90%), GMI-RO (h= 1; π= 0,53%), IBO-BA (h= 1; π= 1,90%), MAT-TO
(h= 1; π= 0,57%), PAN-TO (h= 1; π= 0,55%), PXE-TO (h= 1; π= 3,35%) e TAQ-TO (h=
1; π= 0,68%). O restante das populações (i.e., ADN-GO, BUR-MG, CAC-MT, CAS-TO,
COC-BA, CRL-MA, MAC-AP, MIN-GO, MSF-BA, NAT-TO, NOX-MT, PAL-TO,
PAR-PA, PIR-GO, PRA-GO, SAL-MT, SDA-PA, SDM-GO e PVE-RO) apresentaram
valores menores que 0,5% para a diversidade nucleotídica que, em conjunto com os altos
valores de diversidade haplotípica, indicam um alto nível de divergência entre haplótipos
(Tabela 9).
As análises de coalescência sugerem que as populações não estão em expansão,
mas apresentam tamanho populacional constante e parâmetro de mutação muito baixo.
As análises de coalescência combinadas revelaram valores relativamente baixos, mas
significativos para o parâmetro demográfico theta (θ= 0,4658). O parâmetro θ geral com
valores mais elevados sugere populações com grandes tamanhos efetivos e/ou com alta
taxa de substituição, um padrão que gera altas taxa de substituição que se refletem no
grande número de haplótipos encontrados para T. oreadicus. Para o parâmetro força de
crescimento geral (g= 58,213) foram encontrados valores positivos e significativos.
Valores elevados e positivos de g indicam crescimento populacional, mas se a taxa de
mutação for muito baixa, provavelmente não seria visível quase nenhum crescimento
tanto para os valores de g quanto para θ (Kuhner, 2006). As análises de coalescência,
assim como indicado pela distribuição mismatch, sugerem que as populações não estão
em expansão, mas apresentam um tamanho populacional constante e parâmetro de
mutação relativamente alto.
Relações filogenéticas e identificação de linhagens recentes
A árvore filogenética resgatada dos dados de mtDNA (1.737 pb) apresenta nós
relativamente bem suportados para os principais agrupamentos (Figura 4), com a grande
maioria das localidades apresentando monofilia (com exceção de APG-GO, SDM-GO e
PXE-TO). Os principais haploclados resgatados (i.e., populações colapsadas da Figura
54
5A) foram utilizados posteriormente nas atribuições para se estimar a árvore de espécie.
Apesar de poucos haploclados apresentarem baixo suporte (e.g., SDA-PA), eles foram
considerados quando concordantes com a geografia, para se evitar uma subestimativa de
diversidade nas análises de datação e para a reconstrução da árvore de espécie. Em uma
resolução mais abrangente, foram reconhecidas seis linhagens principais que englobam
todas as populações de T. oreadicus; essas linhagens foram assumidas como novas
unidades amostrais para as análises subsequentes (i.e., redes de haplótipos, diversidade
de haplótipos por região e análises morfométricas, ver Capítulo 2). Com exceção dos
indivíduos agrupados na ‘linhagem’ 4, todas as outras linhagens (1-3, 5 e 6) apresentaram
monofiletismo. As populações englobadas dentro de cada linhagem podem ser vistas na
Figura 5B.
Figura 5. Árvore gênica Bayesiana gerada a partir das sequências de mtDNA. A proporção dos
tamanhos dos círculos representa as probabilidades posteriores (maioria > 0,80). Seis grandes
linhagens são identificadas (A) e as relações de parentesco dentro dos clados terminais estão
colapsadas para facilitar a representação e explicitar a correspondência geográfica (B).
A correspondência geográfica de cada linhagem demonstrou forte estruturação
espacial, com sobreposições relevantes no Planalto Central (Figura 6). As relações
filogenéticas entre os haplótipos dentro de cada uma das linhagens reveladas pela árvore
55
de mtDNA se mostraram bem estruturadas por localidade, com praticamente nenhum
haplótipo compartilhado entre as diferentes populações. A diversidade haplotípica por
localidade e a rede de haplótipos de cada linhagem são mostradas nas Figura 7 e 8,
respectivamente.
Figura 6. Representação esquemática das populações sequenciadas e sua relação de parentesco
baseada nos dados de mtDNA, onde cada linhagem está representada por um símbolo e cor
correspondente (A): linhagem 1 em vermelho (B), linhagem 2 em verde (C), linhagem 3 em azul
(D), linhagem 4 em cinza (E), linhagem 5 em roxo (F) e linhagem 6 em amarelo (G).
56
Figura 7. Mapas relacionando a distribuição geográfica das linhagens (A-F, que
correspondem a 1-6) de Tropidurus oreadicus. Cada ponto no mapa representa uma
localidade, cuja sigla está representada no gráfico circular correspondente. As diferentes
cores representam diferentes haplótipos, os tamanhos dos círculos representam o tamanho
amostral e suas partições refletem a frequência dos haplótipos daquela localidade.
57
58
59
Figura 8 (incluindo as redes das páginas anteriores). Relações entre os haplótipos por redes median-
joining baseada em cada linhagem do mtDNA. Os tamanhos das circunferências são proporcionais à
frequência de cada haplótipo, como especificado pelos círculos/números de cada gráfico. O número
de mutações é mostrado nos ramos, omitindo-se números menores que quatro. Os círculos menores
em branco são vetores médios, que biologicamente representam haplótipos extintos ou não amostrado.
Para cada rede de haplótipo há um mapa com a distribuição geográfica de cada linhagem.
60
Estimativas para árvore de espécie e tempos de divergência
As corridas independentes de MCMC para as análises de árvore de espécie no
*BEAST não apresentaram valores altos (i.e., >200) para a maioria dos parâmetros,
mesmo quando os arquivos ‘.log’ foram combinados, provavelmente porque o número de
lócos utilizados deve exigir um maior número de cadeias (e.g., ≥ 100 milhões). Assim,
embora a árvore de espécie gerada baseada nos 10 lócos sequenciado tenha de ser
interpretada com cautela (principalmente em relação à sua topologia, que aqui foi
omitida), as datas estimadas apontam para uma origens e divergências das linhagens mais
antigas de T. oreadicus ocorrendo durante o Terciário, especificamente dentro dos limites
do Mioceno, seguido de divergências para os principais agrupamentos entre a transição
Mioceno-Plioceno (Figura 9).
Essas estimativas são concordantes com outros estudos que apontam uma origem
mais antiga para as principais linhagens de lagartos do Cerrado (e.g., Giugliano et al.,
2007; Werneck et al., 2012). Entretanto, o padrão de diversificação para T. oreadicus
parece não se limitar a tempos mais antigos, uma vez que muitas divergências ocorrem
no Plioceno Tardio e Pleistoceno. Ainda que limitados pelo rigor estatístico (i.e., baixas
convergências de ESS e baixos suportes para os clados gerados), esses resultados sugerem
que as populações de T. oreadicus iniciaram sua diversificação durante Terciário, mas
suas linhagens ainda sofrem eventos cladogênicos importantes no Quaternário.
61
Figura 9. Árvore de espécie (Tropidurus oreadicus) com credibilidade máxima dos clados
baseada em 10 lócos. Os tempos estimados derivam do modelo coalescente implementado no
*BEAST. Os ramos terminais correspondem às subamostragens – populações colapsadas – da
árvore resgatada dos dados mtDNA. Os grupos externos que enraizaram a árvore foram os
seguintes táxons: Leiocephalus personatus, Stenocercus caducus, Uranoscodon superciliosus,
Tropidurus hispidus, T. torquatus e T. insulanus. A espessura das linhas é proporcional à mediana
do comprimento de cada ramo da árvore. A escala de períodos e tempo geológicos é baseada na
tabela oficial Geologic Time Scale.
Modelagem de paleodistribuição, identificação de refúgios e projeções de distribuição
potencial para o futuro.
Os modelos de todos os AOGCMs e ENMs mostram diferenças notáveis na
probabilidade de distribuição de T. oreadicus ao longo dos diferentes tempos estimados.
A amplitude de tamanho da distribuição geográfica mostra estabilidade entre o Holoceno
Médio e o clima atual comparado com a amplitude geográfica reduzida durante o LGM
(Figura 10). Entretanto, as probabilidades de ocorrência da espécie durante o Holoceno
Médio diminuem consideravelmente nas regiões mais ao centro e sudoeste do Cerrado,
especialmente no estado do Mato Grosso e sul de Goiás; enquanto as distribuições mais
ao nordeste do bioma permanecem quase sem nenhuma alteração. Interessantemente, o
62
mapa para o cenário de 6ky BP revela uma área de alta probabilidade de ocorrência entre
os limites dos estados de Rondônia, Amazonas e Mato Grosso. Já no LGM, as áreas mais
quentes do mapa limitam-se a duas áreas principais, uma delas abarcando o estado do
Tocantins em quase sua totalidade, o extremo sul do estado de Goiás e nordeste e oeste
do Mato Grosso – onde a menor área quente ocupa a região central do estado. Apesar
dessas mudanças significativas nas áreas com as maiores probabilidades de ocorrência
(i.e., áreas quentes dos mapas) ao longo dos diferentes cenários climáticos, há pouca
alteração em relação às áreas com menores probabilidades, embora ainda sejam altas
(amplitudes de 60-75%; i.e., áreas em tons amarelados e esverdeados nos mapas). Por
fim, o mapa com a projeção para o futuro indica a tendência de uma severa redução da
amplitude de distribuição geográfica da espécie, bem como o seu deslocamento para
região mais ao sudeste da distribuição atual.
Figura 10. Mapas das médias de adequabilidade ambiental com as frequências estimadas para
Tropidurus oreadicus na região Neotropical baseada no consenso de 12 modelos de nicho
ecológico e cinco modelos acoplados de circulação atmosfera-oceânica global.
A ANOVA hierárquica revelou a variável tempo como o principal componente
responsável pela maioria da variação na distribuição geográfica da espécie, com altos
índices de incerteza ao longo das bordas de distribuição de T. oreadicus (Figura 11A;
Tabela 11).
63
Tabela 11. Incertezas dos componentes da modelagem sobre os modelos preditos para
Tropidurus oreadicus revelados pela ANOVA hierárquica. *Sum of squares
Fonte de variação Mediana SS* Mínimo Máximo Range
Tempo 0,396 <0,001 0,945 0,944
AOGCMs 0,260 0,006 0,886 0,880
ENMs 0,167 0,011 0,756 0,745
Resíduos 0,084 0,167 0,379 0,374
Figura 11. Mapas de incertezas baseadas nos Sum of squares relativos para os componentes da
modelagem para Tropidurus oreadicus que foram estimados pela ANOVA aplicada à frequência
de ocorrência de cada célula do grid. As diferentes tonalidades de cor representam a variação
espacial dos efeitos do tempo (A), dos modelos de nicho ecológico (ENMs) (B), dos modelos de
circulação atmosférica-oceânica global (AOGCMs) e dos resíduos (D).
Entre os 48 mapas preditos (12 ENMs x 4 AOGCMs), a dinâmica de distribuição
para o cenário de retração foi o mais frequente enquanto o cenário para estabilidade foi
predito com maior probabilidade apenas para o período 0-6ky BP (Tabela 12). Os valores
de TSS de cada modelo são fornecidos na Tabela 13, e mostram valores relativamente
altos de acurácia para todos os modelos utilizados. O mapa de refúgio histórico gerado a
partir dos mapas preditivos dos períodos combinados pode ser visto na Figura 12.
Tabela 12. Resumo da classificação dos mapas de predição para Tropidurus oreadicus para os
12 modelos de nicho ecológico e quatro modelos de circulação atmosférica-oceânica global.
Períodos Cenário
retração (%) estabilidade (%) expansão (%)
0-6ky BP 33 48 19
0-21 ky BP 91 3 6
6-21 ky PB 80 8 12
64
Tabela 13. Média das estatísticas TSS (true skill statistics) e AUC (area under the ROC [receiver operating characteristic] curve) e a acurácia para cada ENM,
considerando-se os quatro AOGCMs.
Modelo AOGCM
Modelo ENM CCSM CNRM MIROC MRI
AUC / dp TSS Acurácia AUC / dp TSS Acurácia AUC / dp TSS Acurácia AUC / dp TSS Acurácia
BIOCLIM 0,8837 / 0,0688 0,4923 0,7462 0,8519 / 0,0657 0,4351 0,7175 0,8646 / 0,0687 0,5131 0,7565 0,8208 / 0,0628 0,4322 0,7161
ENFA 0,8014 / 0,066 0,4722 0,7361 0,7428 / 0,0527 0,3491 0,6745 0,8062 / 0,0765 0,5720 0,7860 0,8151 / 0,0807 0,5546 0,7773
Euclidian distance 0,8362 / 0,0672 0,4806 0,7479 0,8321 / 0,0856 0,5671 0,7742 0,8453 / 0,0781 0,5837 0,7918 0,7869 / 0,0691 0,4752 0,7376
GLM 0,9074 / 0,0866 0,6198 0,8099 0,9096 / 0,095 0,6294 0,8147 0,9176 / 0,0857 0,6406 0,8203 0,9178 / 0,0975 0,6703 0,8352
Gower distance 0,8379 / 0,0693 0,4958 0,4958 0,7873 / 0,0726 0,4808 0,7404 0,8774 / 0,0845 0,8158 0,8158 0,7931 / 0,0675 0,4642 0,7321
Mahal. distance 0,8503 / 0,0733 0,5242 0,7621 0,7997 / 0,0801 0,5306 0,7653 0,8604 / 0,0821 0,6138 0,8069 0,7766 / 0,0647 0,4446 0,7223
Maxent 0,9643 / 0,0901 0,6445 0,8222 0,9353 / 0,0902 0,5975 0,7988 0,9253 / 0,0899 0,6722 0,8361 0,9466 / 0,0937 0,6445 0,8222
GAM 0,9393 / 0,0995 0,7117 0,8558 0,9342 / 0,098 0,6489 0,8245 0,9227 / 0,0825 0,6165 0,8082 0,9369 / 0,0978 0,6723 0,8362
FDA 0,9402 / 0,0959 0,6862 0,8431 0,9197 / 0,0864 0,572 0,786 0,9121 / 0,0857 0,6402 0,8201 0,6203 / 0,0902 0,6203 0,8102
MARS 0,9465 / 0,0981 0,7018 0,8509 0,9401 / 0,0971 0,6431 0,8215 0,9196 / 0,0859 0,6423 0,8212 0,9404 / 0,0965 0,6637 0,8318
NNET 0,9266 / 0,0854 0,6111 0,8055 0,8859 / 0,0768 0,5088 0,7544 0,9459 / 0,0886 0,6625 0,8312 0,9340 / 0,087 0,5983 0,7992
RNDFOR 1 / 0,0999 0,7148 0,8574 1 / 0,0997 0,6606 0,8303 1 / 0,0916 0,6848 0,8424 1 / 0,0926 0,6365 0,8182
65
Figura 12. Mapa de refúgios históricos considerando todas as células dentro do grid que tinham
valores de adequabilidade ≥0,5 nos diferentes períodos de tempo analisados (presente, 6 e 21ky
BP).
DISCUSSÃO
Nossos resultados fornecem novas percepções sobre a distribuição espacial da
de Tropidurus oreadicus, já que revela uma estruturação genética expressiva ao longo das
paisagens de áreas abertas onde a espécie ocorre. Considerando que os níveis de
biodiversidade Neotropical são reconhecidamente subestimadas, e que grandes
quantidades de espécies ainda aguardam ser descritas (Fourquet et al., 2007, 2014; Mora
et al., 2011; Scheffers et al., 2012; Wheeler et al., 2012; Costello et al., 2013; Domingos
et al., 2014;) isso é particularmente uma verdade para o Cerrado (Domingos et al., 2014).
Embora relativamente ainda pouco estudado, investigações recentes tem demonstrado
que lagartos com distribuições geográficas no bioma apresentam linhagens crípticas
66
revelados por dados moleculares (e.g., Werneck et al., 2012; Giugliano et al., 2013;
Recoder et al., 2013; Santos et al., 2014), aos quais geralmente são agregados dados
morfológicos para delimitação (e.g., Domingos et al., 2014) ou descrição de novas
espécies (e.g., Colli et al., 2009; Recoder et al., 2014). Os padrões de diversificação
revelados por nossos resultados demonstram que as linhagens crípticas em Tropidurus
oreadicus são consoantes com o que parece ser uma regra para espécies dos Trópicos,
onde a alta biodiversidade, processos históricos e heterogeneidade espacial podem
interagir com o clima para moldar padrões de diferenciação (Schneider et al., 1999;
Moritz et al., 2000; Hill & Hill, 2001; Thorpe et al., 2010; Recoder et al., 2013). As
proporções de membros e tamanhos corporais das populações analisadas parecem estar
associados a essas divergências moleculares encontradas na espécie sob nossa
investigação (ver Capítulo 2).
Os índices moleculares obtidos no presente estudo em geral sugerem que as
populações de T. oreadicus não apresentam evidências de gargalos populacionais
marcantes seguidos de expansão (Tabela 8 e 9). Populações que sofreram uma expansão
demográfica repentina podem apresentar uma distribuição mismatch em forma Poisson,
ao passo que populações que tem estado em equilíbrio demográfico por um tempo
relativamente longo mostram uma distribuição bimodal ou irregular (Rogers &
Harpending, 1992) (Figura 4). Em relação aos índices de diversidade nucleotídica (π) e
haplotípica (h) entre os pares de haplótipos analisados, os resultados dessas métricas
parecem se enquadrar no ‘padrão 4’ proposto por Grant & Bowen (1998), onde os índices
de π e h refletem um alto nível de divergência entre haplótipos, que pode ser atribuído a
contato secundário entre linhagens alopátricas previamente diferenciadas, ou devido a
uma longa história evolutiva de populações grandes e estáveis - que os dados sugerem ser
o caso para Tropidurus oreadicus. O mapa gerado para as áreas de refúgios (Figura 12)
potencias no passado sugerem o mesmo com dados espaciais. Essa congruência de
padrões revelados por dados independentes sugere que as flutuações climáticas não
causaram uma retração muito acentuada na distribuição da espécie, embora essas
mudanças de clima tenham provavelmente contribuído para a conformação final da
arquitetura genética e espacial de suas populações atuais. Os valores altos e significativos
de FST encontrados (Tabela 10) podem ser um indício de que a dispersão de indivíduos
de T. oreadicus tenha sido em grande parte restringida localmente.
67
Em relação às populações isoladas na bacia Amazônica, as hipóteses mais
prováveis são (i) que elas são derivadas de populações de espécies de formações abertas
que se tornaram isoladas conforme as florestas invadiram as áreas abertas, ou (ii) que elas
se dispersaram para seus locais atuais pelos rios que estavam se originando nas áreas
abertas ao sul (Vitt, 1993). É sabido que a região Amazônica experimentou períodos de
expansão e retração das florestas, mas a maioria das evidências biológicas demonstra que
espécies de habitats florestados ficaram isoladas em manchas mais úmidas circundadas
por áreas secas tais como a caatinga ou cerrado (Haffer, 1969; Vanzolini & Williams,
1970; Vanzolini, 1981). Os Tropidurus de formações abertas nos enclaves amazônicos
representariam o inverso: espécies de formações abertas isoladas em ilhas secas rodeadas
por florestas (Vitt, 1993). Este acontecimento teria gerado uma barreira geográfica na
distribuição para os Tropidurus de formações abertas, isolando populações de habitats
relictuais abertos e secos conforme a floresta tropical substituía os habitats de cerrado e
caatinga (Harley, 1988; Vitt, 1993; Colli, 2005). O isolamento em enclaves atuais de
vegetação aberta aparentemente resultou na diferenciação de espécies de Tropidurus em
vários fragmentos do cerrado, como em Rondônia e na Serra do Cachimbo (Rodrigues,
1987; Vanzolini, 1986; Vitt, 1993). Análises biogeográficas ainda são necessárias para
melhor explorar os dados moleculares levantados aqui e formalizar estatisticamente essa
lógica, mas os resultados até agora parecem indicar que as populações de Rondônia, que
ficaram aqui classificadas como linhagem 6, potencialmente divergiram a partir de
populações incluídas na linhagem 5, muito provavelmente por rotas de dispersão pelo
estado do Mato Grosso durante a expansão da vegetação aberta.
Para outras espécies, é relatado que o ótimo climático do Mioceno Médio (17-
15 Mya) foi um período quente e seco entre períodos de forte sazonalidade associada a
expansões das amplitudes de distribuições geográficas de vertebrados ectotérmicos e de
eventos de extinção (Bohme, 2003). Para anuros, restrições geográficas e ecofisiológicas
são salientadas pela forte heterogeneidade ambiental dentro das formações denominadas
“Diagonal Seca” (i.e., Chaco, Cerrado e Caatinga), que são considerados componentes
históricos notórios que influenciaram os padrões de especiação e distribuição geográfica
desses esses anfíbios que, em geral, possuem baixa habilidade de dispersão (Diniz-Filho
et al., 2008; Hillman et al., 2009; Valdujo et al., 2012, 2013). De fato, alguns habitats
correspondem a pequenos enclaves de florestas de galeria ao longo do Cerrado, enquanto
espécies como Adenomera hylaedactyla e A. martinezi são adaptadas a ambientes
68
dominados por vegetação rasteira. Essas observações indicam que as tendências para
diversificações subsequentes a mudanças de habitat são provavelmente associados com
adaptações ecofisiológicas importantes (Fouquet et al., 2014). Estes autores, quando
discutem a diferenciação do clado que contém a espécie Adenomera martinezi, que é
típica de ambientes abertos, sugerem que a sua fragmentação deve ter ocorrido há cerca
de 10 Mya, levando ao isolamento da espécie dentro da Amazônia, e afirmam que isso
pode ser um testemunho da expansão da Amazônia e de enclaves estáveis (e antigos) de
vegetação aberta dentro desse bioma.
Vanzolini (1986), discutindo o papel das flutuações climáticas na Amazônia,
defende que os Tropidurus de Rondônia ilustram bem a lógica do modelo de especiação
geográfica, ressaltando que os espécimes do Cerrado do Brasil Central e da Amazônia
diferem principalmente em caracteres de coloração bem evidentes e de pequena variação
intrapopulacional; por outro lado, o autor afirma claramente que são formas estreitamente
aparentadas, derivadas de um ancestral comum. O modelo sugerido para explicar essa
diferenciação é um modelo de refúgios, com faunas de lagartos que teriam ficado
confinadas em enclaves, sofrendo extinções estocásticas que produziram diferenças na
riqueza de espécies entre localidades (Gainsbury & Colli, 2003). O agrupamento das
populações de Rondônia, (i.e., linhagem 6) parece refletir essa lógica na topologia da
árvore filogenética resgatada dos dados de mtDNA, que mostra uma forte estruturação
para separar essas populações das demais (Figura 5). Além de T. oreadicus, o lagarto
Ameiva parecis também parece ter evoluído dessa forma (Gainsbury & Colli, 2003).
A modelagem de distribuição para T. oreadicus (Figura 10) mostra uma ampla
distribuição da espécie durante o Holoceno Médio, apesar de apresentar sutis diferenças
quando comparada à distribuição atual, e salienta uma quebra na frequência de ocorrência
que promove uma macha quente isolada justamente na região do estado de Rondônia.
Como esperado, o mapa de incerteza para o componente ‘tempo’ (Figura 11A) apresenta
suas maiores incertezas justamente nas bordas da distribuição da espécie, evidenciando
as mudanças na amplitude de distribuição geográfica ao longo do tempo. Uma ideia
amplamente difundida em macroecologia é que a abundância das populações de uma
espécie é maior no centro de sua distribuição geográfico e declina na direção das bordas
(Kirkpatrick & Barton, 1997; Sagarin & Gaines, 2002; McGill & Collins, 2003; Guo et
al., 2005; Rivadeneira et al., 2010). Esta hipótese de centro de abundância (HCA) assume
69
que as condições de vida são ideais no centro da amplitude de distribuição geográfica, e
que a abundância local é um reflexo do sucesso a nível individual (Brown, 1984).
Dado que as linhagens encontradas para T. oreadicus se sobrepõem no espaço
geográfico, essa sobreposição se dá coincidentemente na região mais central do Cerrado,
entre os limites dos estados de Goiás e Tocantins, alcançando porções ao oeste da Bahia
e Minas Gerais – áreas que estão incluídas (ou muito próximas) nos grids do mapa de
refúgio (Figura 12). Muito provavelmente essa região deve ter sido uma zona híbrida no
passado para as populações de T. oreadicus, pois alguns agrupamentos filogenéticos
aparentemente se mostram como um arranjo incompleto de linhagens (e.g., indivíduos
das populações APG-GO, SDM-GO e PXE-TO, que foram incluídos em mais de uma
linhagem; Figuras 5 e 8). Há evidências de que esse tipo de padrão seja decorrente de
uma separação de linhagens que foi mantida pelas características ambientais
contemporâneas, com populações provindas de diferentes refúgios, e que encontram em
áreas ‘menos ótimas’ do clima atual (Moritz et al., 2009) ou em zonas hibridas do passado
(Dasmahapatra et al., 2010, Pyron & Burbrink, 2010). Essa lógica parece fazer sentido
quando levamos em conta que, ao contrário do que ocorre na floresta amazônica, a
variação na heterogeneidade de habitat é mais pronunciada verticalmente, i.e., do chão da
floresta até a copa das árvores (Pires & Prance, 1985), em ambientes abertos, como é o
caso do Cerrado, esta variação é mais intensa horizontalmente, conforme as diferentes
fitofisionomias se intercalam (Colli et al., 2002). Em outras palavras, enquanto na
Amazônia há grande variedade dentro dos habitats, no Cerrado esta variação se dá entre
os habitats (Garda et al., 2013). Para T. oreadicus, populações ADN-GO, BUR-MG,
CAC-MT, CAS-TO, COC-BA, CRL-MA, MAC-AP, MIN-GO, MSF-BA, NAT-TO,
NOX-MT, PAL-TO, PAR-PA, PIR-GO, PRA-GO, SAL-MT, SDA-PA, SDM-GO e
PVE-RO apresentaram valores menores que 0,5% para a diversidade nucleotídica que,
em conjunto com os altos valores de diversidade haplotípica, indicam um alto nível de
divergência entre haplótipos (Tabela 9). De acordo com Grant & Brown (1998), isso pode
ser atribuído a contato secundário entre linhagens alopátricas previamente diferenciadas,
ou devido a uma longa história evolutiva de populações grandes e estáveis.
Diversas espécies de lagartos, mesmo com ecologias e morfologias distintas (e.g.,
Phyllopezus pollicaris, Tropidurus etheridgei, Bachia bresslaui, Vanzosaura rubricauda)
apresentam padrões de distribuição disjunta na porção central do Cerrado (Vanzolini,
1968; Rodrigues, 1987; Nogueira, 2006; Rodrigues et al., 2008; Recoder et al., 2013;
70
Teixeira Jr. et al., 2013). Para o geconídeo Phyllopezus pollicaris, por exemplo, há
evidências genéticas que divergências antigas entre populações ocorreram na região de
Serra Geral (Gamble et al., 2012; Werneck et al., 2012), que possui uma história
geomorfológica complexa relacionada a formações antigas erodidas, o que parece ter
favorecido a presença e diversificação de muitas espécies (Rodrigues et et al., 2008; Colli
et al., 2009; Recoder et al., 2013). O soerguimento do Planalto Central é considerado
outro importante evento geológico que impulsionou especiações por alopatria na região
(Colli, 2005; Werneck, 2011; Zanella, 2011).
Do ponto de visto geológico, de acordo com Ab’Sáber (2003), os cerrados ocupam
depressões interplanálticas muito mais quentes do que as cimeiras dos platôs – ainda que
sujeitos à mesma sazonalidade - e que o domínios morfoclimáticos dos cerrados e
cerradões em sua área de máxima tipicidade nos planaltos sedimentares e cristalinos de
altitude média de Goiás e Mato Grosso são muito mais antigos do que aqueles ainda hoje
existentes nas depressões interplanálticas que margeiam ou interpenetram o Brasil
Central. Assim, além das mudanças climáticas terem dirigido as flutuações na amplitude
de distribuição geográfica da espécie, o gradiente de altitude também pode ter exercido
alguma influência na conformação genética de T. oreadicus. Embora sejam necessárias
novas metodologias e análises para melhor explorar essa hipótese, é possível inferir que
a sobreposição de linhagens evolutivas coincidindo com áreas heterogêneas em relação a
altitude possa ser um indício de que o gradiente altitudinal também tenha algum papel na
diversificação da espécie (Figura 13).
71
Figura 13. Ilustração da interpolação do mapa de refúgios históricos (A) e das linhagens de
mtDNA resgatadas de T. oreadicus (C) a partir de todos os registros de ocorrência para a espécie
(B). Os gradientes de altitude são evidenciados por um shape de elevação do relevo no mapa B,
salientando as áreas mais elevadas (mais esculras) próximas à sobreposição das linhagens.
Tendo em vista que os critérios para se delinear espécies geralmente são difíceis em
radiações evolutivas ricas em espécies (ou linhagens, em nível intraespecífico) (Frost &
Hills, 1990; de Queiroz, 1998, 1999; Tobias et al., 2010) como é o caso do gênero
Tropidurus, futuras considerações taxonômicas podem surgir deste conjunto de dados
moleculares e espaciais e dos dados morfométricos analisados no Capítulo 2. Dados não
analisados de escamação/folidose também aguardam tempo hábil para serem acoplados
em uma abordagem de taxonomia integrativa e eclética para delimitar este táxon
atualmente denominado como T. oreadicus. Uma vez que a conservação de nichos tem
se tornado um princípio muito influente em estudos de evolução (Wiens et al., 2010),
informações a respeito de traços ecológicos e suas associações com a filogenia são
cruciais para determinarmos quais processos mais influenciaram a estrutura de
comunidades locais (Garda et al., 2013), que deve, por sua vez, também determinar os
72
mesmos processos em níveis taxonômicos menores, como populações e espécies.
Correspondências ecológicas entre variáveis ambientais e forma/proporções do corpo
também sugerem uma variação morfológica em T. oreadicus pode estar sendo
determinada por processos adaptativos locais e por uma arquitetura genética estabelecida
(Capítulo 2).
Por fim, cabe ressaltar a essa altura a relevância de se entender os processos
históricos relacionados à história evolutiva de uma espécie é essencial para a elaboração
de estratégias conservacionistas e políticas públicas de preservação da biodiversidade
atual (e.g., Loyola et al., 2008). Reconhecer a localização de áreas climaticamente
estáveis no futuro depende de modelos de nicho ecológicos e de variações climáticas que
podem oferecer informações sobre a variação da amplitude de distribuição das espécies
ao longo do tempo. O mapa revelado pela projeção da distribuição potencial de T.
oreadicus para o futuro indica uma drástica redução da amplitude de sua distribuição
geográfica (Figura 10), concentrando-se em regiões entre a divisa dos estados de Goiás e
Minas Gerais. Essas projeções e inferências conservacionistas sobre as potenciais
alterações na distribuição espacial de espécies do Cerrado tem sido atualmente bem
exploradas. Terribile et al. (2012), por exemplo, geraram modelos de nicho ecológico
para 18 espécies de plantas do Cerrado, cujas distribuições geográficas potenciais foram
projetadas para o passado e para o futuro. Comparando essas predições, os autores
identificaram uma área climaticamente estável e discute as priorizações espaciais para
conservação do bioma.
Há cada vez mais evidências de que áreas expostas a estabilidades climáticas de
longa duração (refúgios) tem um papel crítico em promover a persistência da
biodiversidade, especialmente em períodos de mudanças climáticas globais ou regionais
(e.g., Graham et al., 2006). Assim, se áreas climaticamente estáveis do passado são
frequentemente associadas com altos níveis de diversidade e endemismo (e.g., Haffer,
1969; Fjeldså et al., 1999; Araújo et al., 2008), no futuro, analogamente, áreas de altas
estabilidades climáticas podem ter um papel similar para proteger a biodiversidade atual.
Devido sua importância no contexto conservacionista, elas são consideradas como
amortecedores para os impactos do aumento global de temperatura e outras mudanças
climáticas previstas para o século 21 (Williams et al., 2008; Terribile et al., 2012;
Werneck et al., 2012).
73
Desta forma, a identificação de áreas potenciais para a maior adequabilidade de T.
oreadicus, pode lançar luz sobre estratégias mais amplas que englobem outras espécies
de lagartos de ecologia e/ou distribuição geográfica parecidas. Terrible et al. (2012)
salientam a importância de se identificar essas áreas, uma vez que são localidades
importantes na tarefa de conservação da biodiversidade brasileira em meio a mudanças
climáticas futuras. Para plantas do Cerrado, como Caryocar brasiliense, há evidências de
que as áreas estáveis para esta espécie tendem a se restrigir à uma distribuição menor
mais ao sudeste do país. A diversidade genética e o número de alelos deve diminuir,
impondo diversas ameaças à espécie, já que esta área projetada coincide com ambientes
mais perturbados no Brasil (Collevatti et al., 2011). Fazer a caracterização genética das
espécies atuais, portanto, é de suma importância, já que a resposta evolutiva ocorre em
termos de adaptação a mudanças ambientais (Peterson et al., 1999; Araújo & Pearson
2005; mas ver Pearman et al., 2010). Assumindo-se que a evolução de atributos
adaptativos é limitado pela variabilidade genética, ou restringida por outros fatores, a
plasticidade fenotípica envolvida na largura do nicho pode permitir persistência mesmo
em condições ambientais que não são atualmente as mais adequadas (Bradshaw, 1991;
Burt, 2001; Diniz-Filho & Bini, 2008). Atualmente, é possível identificar um
florescimento de discussões e investigações no âmbito conservacionista fazem
inferências sobre o papel das mudanças climáticas do futuro e seus efeitos na distribuição
geográfica que podem ter impactos relevantes em políticas públicas para a conservação
da biodiversidade brasileira (e.g., Loyola et al., 2008; 2014; Lemes & Loyola, 2014;
Lemes et al., 2014; Schlottfeldt et al., 2015; Vilar et al., 2015).
Em geral, nossos resultados alteram a nossa percepção da distribuição espacial de T.
oreadicus, uma vez que desembaraça a disposição geográfica de suas linhagens reveladas
pelos seus genes e populações, agregando dados e informações à tentativa de
compreender como os eventos históricos influenciam os limites genéticos de lagartos
neotropicais. Assim conclui-se que a histórica evolutiva de Tropidurus oreadicus
corrobora a terceira hipótese testada: que tanto eventos do Terciário quanto do
Quaternário influenciaram a conformação da espécie. Isso equivale dizer que tanto
processos antigos quanto mais recentes no tempo histórico parecem ter ditado as
divergência das linhagens que atualmente se desdobram ao longo da distribuição
geográfica disjunta da espécie. Os nossos resultados, sejam aqueles relacionados à
topologia e padrões de divergências das árvores filogenéticas, aos índices moleculares ou
74
à modelagem de distribuição, somam-se aos esforços para se testar hipótese explícitas
que ajudem a identificar quais eventos históricos mais contribuíram no estabelecimento
da arquitetura genética das espécies contemporâneas do Neotrópico. Sendo os lagartos
ótimos grupos para esses estudos que investigam os processos subjacentes ao processo de
especiação (Pianka & Vitt, 2003; Camargo et al., 2010), T. oreadicus se mostrou um
interessante modelo de diversificação que pode lançar luz no melhor entendimento de
diversos répteis ectotérmicos e oportunistas adaptados a ambientes de vegetação aberta e,
portanto, devem ter acompanhado as dinâmicas de fitofisionomias dominantes ao longo
das flutuações climáticas do pretérito. Conforme a filogeografia caminha a passos largos
em direção a abordagens cada vez mais integradas, a comparação entre histórias
evolutivas de animais de ecologias similares promete vislumbres cada vez maiores em
relação aos padrões e processos que impulsionaram o surgimento de tantas linhagens
independentes que se refletem na tão rica biodiversidade dos biomas brasileiros.
75
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BRYSON V, V. H. (Ed.). Evolving genes and proteins. New York: Academic Press. v.
97p. 97-166.
90
APÊNDICE
Espécie Estado Cidade Longitude Latitude Referência
Tropidurus oreadicus AM Lábrea -65.716667 -8.333333 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus AP Macapá -51.065833 0.038889 CHUNB06458
Tropidurus oreadicus BA Cocos -45.24205 -14.54507 CHUNB51537
Tropidurus oreadicus BA Correntina -45.305972 -13.484921 CHUNB06164
Tropidurus oreadicus BA Ibipetuba -44.5333 -11 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus BA Jaborandi -45.83963 -14.38383 CHUNB51123
Tropidurus oreadicus BA São Desidério -45.08716 -12.70555 CHUNB51119
Tropidurus oreadicus BA São Desidério -44.9733 -12.3633 CHUNB62975
Tropidurus oreadicus BA São Desidério -44.97975 -12.35551 CHUNB51122
Tropidurus oreadicus DF Brasília -47.79779 -15.77597 CHUNB30852
Tropidurus oreadicus DF Brasília -47.79779 -15.77597 CHUNB06151
Tropidurus oreadicus GO Araguacema -49.5667 -8.8333 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus GO Araguatins -48.1167 -5.6333 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus GO Arraias -46.93777 -12.930833 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus GO Aruanã -50.959 -14.71677 CHUNB06171
Tropidurus oreadicus GO Baliza -52.443646 -16.3405 CHUNB06181
Tropidurus oreadicus GO Barro Alto -49.01 -15.093331 13042, Rogério Pereira Bastos,
Tropidurus oreadicus GO Barro Alto -48.9 -14.96666 Ávila_2011
Tropidurus oreadicus GO Catalão -47.71859 -17.97796 CHUNB50416
Tropidurus oreadicus GO Cavalcante -47.828889 -13.680833 17483, Frederico Gustavo
Tropidurus oreadicus GO Cavalcante -47.72167 -13.64236 CHUNB59500
Tropidurus oreadicus GO Cocalzinho -48.75 -15.8 Meira_2007
Tropidurus oreadicus GO Cocalzinho de Goiás -48.554315 -15.636567 CHUNB39923
Tropidurus oreadicus GO Colinas do Sul -48.09216 -13.99034 CHUNB36000
Tropidurus oreadicus GO Goiânia -49.2539 -16.6786 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus GO Goiás -50.22113 -15.83856 CHUNB05982
Tropidurus oreadicus GO Gurupi -49.0667 -11.7164 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus GO Iaciara -46.704755 -14.085906 CHUNB06178
Tropidurus oreadicus GO Luziânia -48.02176 -16.55405 CHUNB47403
Tropidurus oreadicus GO Mambaí -46.113055 -14.487777 Cintra_2009
Tropidurus oreadicus GO Minaçu -48.3642 -13.5056 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus GO Minaçu -48.3974 -13.49575 CHUNB00128
Tropidurus oreadicus GO Mineiros -52.67492 -17.55908 CHUNB23751
Tropidurus oreadicus GO Monte Alegre de
Goiás -47.1 -13.2 CHUNB53048
Tropidurus oreadicus GO Niquelândia -48.407437 -14.477248 CHUNB06190
Tropidurus oreadicus GO Niquelândia -48.45 -14.466666 Ávila_2011
Tropidurus oreadicus GO Paraúna -50.4486 -16.9478 CHUNB53125
Tropidurus oreadicus GO Pedro Afonso -48.016824 -9.20444 Carvalho et al, 2013
91
Tropidurus oreadicus GO Pirenópolis -48.95 -15.85 Faria_2004
Tropidurus oreadicus GO Pirenópolis -49.01104 -15.82596 CHUNB06275
Tropidurus oreadicus GO Porangatu -49.1486 -13.4408 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus GO Santa Rita do
Araguaia -53.065858 -17.250995 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus GO São Domingos -46.4481 -13.44979 CHUNB12893
Tropidurus oreadicus GO Sao Miguel do
Araguaia -50.15 -13.266666 Santos_2008
Tropidurus oreadicus GO Teresina de Goiás -47.239945 -13.693844 CHUNB21852
Tropidurus oreadicus MA Balsas -46.370414 -8.287721 CHUNB05209
Tropidurus oreadicus MA Balsas -46.370414 -8.287721 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus MA Barra do Corda -45.233333 -5.4833333 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus MA Carolina -47.21829 -7.38965 CHUNB52052
Tropidurus oreadicus MA Carolina -47.20434 -7.30161 CHUNB52030
Tropidurus oreadicus MA Carolina -47.36219 -7.29771 CHUNB52029
Tropidurus oreadicus MA Carolina -47.29194 -7.2445 CHUNB52028
Tropidurus oreadicus MA Carolina -47.255 -7.21983 CHUNB52026
Tropidurus oreadicus MA Carolina -47.2353 -7.19502 CHUNB52035
Tropidurus oreadicus MA Carolina -47.22455 -7.16172 CHUNB52041
Tropidurus oreadicus MA Carolina -47.15607 -7.12393 CHUNB52033
Tropidurus oreadicus MA Carolina -47.12981 -7.05511 CHUNB52036
Tropidurus oreadicus MA São Pedro da Água
Branca -48.25 -5.133333 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus MG Arinos -46.002441 -15.8036 CHUNB37300
Tropidurus oreadicus MG Buritis -64.007492 -9.705896 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus MG Buritizeiro -45.17693 -17.28082 CHUNB44520
Tropidurus oreadicus MG Chapada Gaúcha -45.440201 -15.458816 CHUNB33945
Tropidurus oreadicus MG Chapada Gaúcha -45.950278 -15.343889 Recorder & Nogueira, 2007
Tropidurus oreadicus MG Formoso -45.950277 -15.343888 Recoder_2007
Tropidurus oreadicus MG Jaboticatubas -43.719605 -19.422609 CHUNB57685
Tropidurus oreadicus MS Anastácio -55.8069 -20.4836 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus MS Aquidauana -56.032441 -19.548712 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus MT Barra do Garças -52.5 -15.2 CHUNB55923
Tropidurus oreadicus MT Cáceres -57.666666 -16.066666 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus MT Chapada dos Guimarães
-55.56035 -15.10068 CHUNB05840
Tropidurus oreadicus MT Chapada dos Guimarães
-55.8 -14.416666 Cassel_2012
Tropidurus oreadicus MT Cocalinho -50.9958 -14.3972 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus MT Manso -55.066666 -15.316666 Strussmann_?_Rafael_Valadão
Tropidurus oreadicus MT Nova Xavantina -52.5667 -14.8333 CHUNB63766
Tropidurus oreadicus MT Rondonópolis -54.6356 -16.4708 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus MT São Domingos -46.4481 -13.44979 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus MT São José da Serra -55.3 -15.6667 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus MT Serra do Roncador -55 -15.6667 Carvalho et al, 2013
92
Tropidurus oreadicus MT Xavantina -52.8 -21.25 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus PA Ananindeua -48.3722 -1.3656 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus PA Augusto Corrêa -46.635 -1.0217 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus PA Baião -49.6717 -2.7906 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus PA Belém -48.5044 -1.4558 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus PA Benevides -48.2447 -1.3614 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus PA Breu Branco -49.461 -4.009 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus PA Cametá -49.5 -2.25 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus PA Canaã dos Carajás -49.8783 -6.4969 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus PA Capanema -47.183333 -1.2 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus PA Carajás -49.883333 -5.9 Rocha & Bergallo,
Tropidurus oreadicus PA Carajás -51.8667 -2.95 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus PA Castanhal -47.9264 -1.2939 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus PA Jacundá -49.115833 -4.450833 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus PA Jatobal -49.5333 -4.5333 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus PA Mocajuba -49.5072 -2.5842 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus PA Muru -49.6725 -3.7661 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus PA Paragominas -47.384444 -2.960278 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus PA Parauapebas -50.9 -6.2 CHUNB05702
Tropidurus oreadicus PA Parauapebas -49.8833333 -5.9 Rocha_2008
Tropidurus oreadicus PA Redenção -49.978333 -8.0758333 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus PA Remansão -49.5667 -4.4167 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus PA Santa Bárbara do
Pará -48.2944 -1.2236 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus PA Santa Isabel do Pará -48.1606 -1.2986 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus PA Santo Antônio do
Tauá -48.1294 -1.1519 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus PA São Geraldo do
Araguaia -48.787162 -6.169111 CHUNB05202
Tropidurus oreadicus PA São Geraldo do
Araguaia -48.4125 -6.123611 CHUNB47243
Tropidurus oreadicus PA Tucuruí -49.6725 -3.7661 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus PA Vigia -48.1417 -0.8583 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus PI Caracol -43.483333 -9.2166666 Arias et al, 2011
Tropidurus oreadicus PI RIBEIRO GONCALVES -45.343506 -7.595042 29613, Robson Walde
Tropidurus oreadicus PI Ribeiro Gonçalves -45.2422 -7.5583 CHUNB57022
Tropidurus oreadicus RO Ariquemes -63.0408 -9.9133 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus RO Cachoeira de Santo
Antônio, rio Madeira -63.9167 -8.7833 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus RO Guajará-Mirim -64.430556 -11.662222 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus RO Jirau direita -64.6833 -9.4333 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus RO Porto Velho -64.5 -9.6 CHUNB66132
Tropidurus oreadicus TO Aragominas -48.5275 -7.1597 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus TO Araguaína -48.2072 -7.1911 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus TO Araguatins -48.1244 -5.6511 Carvalho et al, 2013
93
Tropidurus oreadicus TO Caseara -49.949167 -9.314639 CHUNB58040
Tropidurus oreadicus TO Caseara -49.949167 -9.314639 CHUNB58038
Tropidurus oreadicus TO Caseara -49.949167 -9.314639 CHUNB59581
Tropidurus oreadicus TO Caseara -49.960638 -9.31425 CHUNB45189
Tropidurus oreadicus TO Caseara -49.960638 -9.31425 CHUNB45182
Tropidurus oreadicus TO Caseara -49.958361 -9.3126388 CHUNB45198
Tropidurus oreadicus TO Caseara -49.949194 -9.312361 CHUNB58037
Tropidurus oreadicus TO Caseara -49.949194 -9.312361 CHUNB59583
Tropidurus oreadicus TO Caseara -49.957722 -9.312 CHUNB58036
Tropidurus oreadicus TO Caseara -49.967583 -9.3104722 CHUNB45181
Tropidurus oreadicus TO Caseara -49.956833 -9.307222 CHUNB59582
Tropidurus oreadicus TO Caseara -49.960888 -9.3047777 CHUNB45183
Tropidurus oreadicus TO Caseara -49.957638 -9.3045 CHUNB45197
Tropidurus oreadicus TO Caseara -49.959666 -9.3038055 CHUNB45196
Tropidurus oreadicus TO Colinas do Tocantins -48.475 -8.0592 CHUNB50897
Tropidurus oreadicus TO Conceição do
Tocantins -47.185994 -12.407097 CHUNB62688
Tropidurus oreadicus TO Dianópolis -46.98027 -11.79763 CHUNB33303
Tropidurus oreadicus TO Figueirópolis -49.1742 -12.1308 CHUNB62800
Tropidurus oreadicus TO Goiatins -47.316666 -7.7 CHUNB57014
Tropidurus oreadicus TO Guaraí -48.5103 -8.8342 CHUNB50819
Tropidurus oreadicus TO Ipueiras -48.45 -11.216666 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus TO Lageado -48.084722 -10.256388 Kohlsdorf_2004
Tropidurus oreadicus TO Mateiros -46.41278 -10.70224 CHUNB40506
Tropidurus oreadicus TO Mateiros -46.420333 -10.546302 Mesquita_2006
Tropidurus oreadicus TO Muricilândia -48.61 -7.1458 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus TO Palmas -48.10853 -10.18914 CHUNB11298
Tropidurus oreadicus TO Paraíso do Tocantins -48.8667 -10.1761 CHUNB53179
Tropidurus oreadicus TO Paranã -47.882344 -12.617719 CHUNB62689
Tropidurus oreadicus TO Pedro Afonso -48.016824 -9.20444 CHUNB50818
Tropidurus oreadicus TO Peixe -48.60056 -12.035 CHUNB52624
Tropidurus oreadicus TO Porto Alegre do
Tocantins -46.9858 -11.6767 CHUNB38903
Tropidurus oreadicus TO Porto Nacional -48.483969 -10.548531 CHUNB47801
Tropidurus oreadicus TO Santa Fé do
Araguaia -48.7028 -7.1558 Carvalho et al, 2013
Tropidurus oreadicus TO São Salvador do
Tocantins -48.2356 -12.7436 Carvalho et al, 2013
94
CAPÍTULO 2
Variação geográfica na morfologia e teste de hipóteses sobre diferenciação
fenotípica em Tropidurus oreadicus (Squamata, Tropiduridae)
Rodrigo de Mello1,2, André Felipe Barreto-Lima3, Guarino Rinaldi Colli3 &
Rosane Garcia Collevatti2
¹Pós-Graduação em Ecologia & Evolução, Instituto de Ciências Biológicas,
Universidade Federal de Goiás74001-970, Goiânia-GO, Brasil.
²Laboratório de Genética & Biodiversidade, Instituto de Ciências Biológicas,
Universidade Federal de Goiás, 74001-970, Goiânia-GO, Brasil.
³Laboratório de Herpetologia, Departamento de Zoologia, Universidade de Brasília,
70910-900, Brasília-DF, Brasil.
95
RESUMO
Variações nos padrões de história de vida dos organismos podem surgir de condições
ambientais distintas, determinadas principalmente pelo clima, topografia, pela
combinação desses fatores, como também por processos históricos. A ecologia
morfológica é uma abordagem que estuda a relação funcional da forma dos organismos e
seu hábitat, usando-se dados de variação individual dentro de populações, espécies ou
comunidades. A variação na história de vida dos répteis Squamata é bem conhecida para
vários grupos taxonômicos, mas pouco ainda se sabe sobre os padrões de diversificação
para lagartos do Cerrado. Assim, neste trabalho foram examinadas 35 populações de
Tropidurus oreadicus (Squamata, Tropiduridae) provenientes de nove estados brasileiros,
que ocorrem em hábitats de condições ambientais distintas. As variáveis ambientais
foram obtidas de cada localidade através de coordenadas geográficas, que foram
selecionadas e consideradas de modo independente nas análises. Os dados morfológicos
foram usados com as variáveis ambientais em uma análise de correspondência canônica
para explicar as fontes causais da variação fenotípica. Um conjunto de dados baseado nas
linhagens filogenéticas da espécie também foi avaliado para investigar se há relação entre
a diferenciação fenotípica e a diversidade molecular críptica da espécie. . Pela primeira
vez são demonstradas variações do tamanho corporal que distinguem diferentes
populações de T. oreadicus ao longo de sua distribuição geográfica. Obtivemos cerca de
85% da explicação do modelo para as variações morfológicas, sendo a maior parte
explicada por variáveis ambientais. O estudo indicou mudanças nas proporções e tamanho
corporais de T. oreadicus, que podem ser explicadas possivelmente por respostas
adaptativas às condições ambientais locais.
Palavras-chave: Ecogeografia, diferenciação intraespecífica, morfometria, lagartos.
96
ABSTRACT
Variations in life history patterns of the organisms can arise from distinct environmental
conditions, mainly determined by climate, topography, by the combination of both or
historical processes. The morphological ecology is an approach that studies the functional
relation between the shape of organisms and their habitat, using data provided from
individual variation in morphology within populations, species or communities. Variation
in life history of Squamata reptiles is well known for several taxonomic group, but little
is known about the patterns of diversification for lizards that inhabit the Cerrado biome.
We examined 35 populations of Tropidurus oreadicus (Squamata, Tropiduridae) from
nine Brazilian states across habitats with distinct environmental conditions.
Environmental variables were obtained from each location through geographic
coordinates that were selected and considered as independent variables in the analysis.
The morphological data were used with environmental variables in a canonical
correlation analysis in order to explain the causal sources of phenotypic variation. A data
set based on mtDNA lineages were also assessed to investigate whether the phenotypic
differentiation is related to the species’ molecular cryptic diversity. For the first time we
demonstrate that variations in body size and proportions distinguishing different
populations of T. oreadicus along its geographic distribution. We obtained approximately
85% of the model explanation for morphological variations, most of it explained by
environmental variables. The study suggests some shifts in body size and proportions that
could be possibly due to adaptive responses to local environmental conditions.
Keywords: Ecogeography, intraspecific differentiation, morphometry, lizards.
97
INTRODUÇÃO
A variação geográfica é um tema fundamental na Biologia Evolutiva e está
intimamente associada às características ecológicas das espécies (Futuyma, 1986), e a
análise de padrões de variação morfológica representa um passo básico importante em
estudos de Sistemática Zoológica para o reconhecimento de diferenciação entre as
espécies (Vanzolini, 1970). Em geral, as diferenças no tamanho do corpo e em caracteres
reprodutivos é resultado da ação de condições ambientais locais e das diferenças genéticas
entre as populações (Ralls, 1985; Seigel et al.,1993; Seigel & Ford, 2001) e a forte ligação
de uma dessas variáveis entre as espécies é uma evidência indireta da ação da seleção
natural na formação de padrões macroevolutivos (Elstrott & Irschick, 2004). Assim, um
meio de explorar este assunto é comparando as características morfológicas e ecológicas
de grupos relativamente próximos de espécies ou populações em diferentes ambientes
(Macrini et al., 2003). A percepção de que a morfologia dos organismos varia com a
latitude é tão antiga quanto a noção de um gradiente geográfico de diversidade de espécies
(Blackburn et al.,. 1999). Entende-se que a latitude também possa estar associada à
variação morfológica das espécies, uma vez que áreas geograficamente distintas podem
apresentar climas regionais distintos (Barreto-Lima, 2012). Desta forma, o tamanho do
corpo e das suas extremidades tende a seguir padrões ecogeográficos (Bidau & Marti,
2008; Hurd et al., 2007) ao compararmos grupos de organismos pertencentes a diferentes
ambientes (Jaramillo, 2000).
Neste contexto, é interessante notar que embora as espécies e populações possam
ser confundidas quando os caracteres são estudados individualmente, elas se tornam
entidades próprias quando muitos caracteres são considerados em conjunto (Jaramillo &
Dujardin, 2002). As análises multivariadas atuais permitem extrair informações sobre a
variação morfológica dos organismos, separando a variação morfométrica em função da
variação de tamanho e de forma (Hoyos et al., 2003). A partir de um conjunto de medidas
entre pontos de referência, este tipo de análise permite obter variáveis novas resumindo
os dados iniciais em poucas dimensões de estudo e suas relações em função dos caracteres
estudados (Pimentel, 1992). Com essa informação, é possível então relacionar esses
componentes morfométricos aos aspectos biológicos significativos dos organismos
(Jaramillo & Dujardin, 2002).
Nos Squamata, a influência de fatores ambientais bióticos e abióticos sobre os
parâmetros da história de vida tem sido mais relatada em estudos sobre variação e
98
distribuição geográfica de espécies de lagartos (e.g., Mesquita & Colli 2003), como
atualmente observado para algumas espécies brasileiras (e.g.: Barreto-Lima, 2012,
Giugliano et al., 2013, Recoder et al., 2014). Este grupo taxonômico é um excelente
modelo em estudos evolutivos e ecológicos (Pianka & Vitt, 2003), inclusive quanto às
características climáticas e ambientais atuando sobre a distribuição das espécies (Costa et
al., 2008).
Estudos recentes têm demostrado que a herpetofauna do Cerrado apresenta uma
alta diversidade e níveis de endemismo (Colli et al., 2002; Nogueira et al., 2005; Mesquita
et al., 2006; Costa et al., 2007), e as diversas novas espécies de lagartos que vêm sendo
descritas para a região (e.g., Colli et al., 2003; Nogueira & Rodrigues, 2006; Rodrigues
et al., 2007; Rodrigues et al., 2008, Giugliano et al., 2013) evidenciam que o bioma ainda
continua mal amostrado (Costa et al., 2007, 2010). Pouco se conhece acerca dos padrões
ecológicos e históricos destes organismos, visto que trabalhos que abordem
significantemente estes aspectos foram desenvolvidos recentemente (e.g., Mesquita et al.,
2006, 2007; Vitt et al., 2007; França et al., 2008; Vitt et al., 2008; Werneck et al., 2009),
de maneira que a região ainda carece de pesquisas que abordem tais assuntos.
Ao longo de suas distribuições geográficas, as populações Tropidurus oreadicus
(Rodrigues, 1987) (Squamata, Tropiduridae) ocorrem em hábitats que apresentam
condições ambientais contrastantes, provavelmente definidas por diferentes temperaturas
e regimes de precipitação, assim como ocorre para outras espécies de ampla distribuição
(e.g., Cruz, 1994; Vitt, 1995; Mesquita et al., 2006; Recoder et al., 2013). Na tentativa de
explicar a complexa distribuição de muitos animais sul-americanos, Rodrigues (1987)
salienta que estamos atualmente em uma fase tardia de um ciclo de umidade, caminhando
para condições mais secas e favoráveis à expansão de alguns grupos de lagartos (e.g., T.
oreadicus T. hispidus, T. etheridgei, apoiando-se em investigações que já mostravam
evidências a favor dessa ideia (e.g., Vanzolini, 1974; Vanzolini & Ramos, 1977).
Vanzolini (1993), discutindo o papel das flutuações climáticas na Amazônia, sugere que
os Tropidurus de Rondônia ilustram bem a lógica do modelo de especiação geográfica,
ressaltando que os espécimes do Cerrado do Brasil Central e da Amazônia diferem
principalmente em caracteres de coloração bem evidentes e de pequena variação
intrapopulacional, evidenciando claramente que são formas estreitamente aparentadas.
Assim, é de grande valia que novos esforços sejam concentrados para ampliar a
gama de informações disponíveis para testes de hipóteses que gerem conhecimentos
99
acerca dos processos que influenciaram na diversificação, estruturação genética e
especiação desses organismos. Historicamente as diferenças morfológicas entre
populações são usadas como um indícios de isolamento reprodutivo, e posterior
identificação dos limites de uma espécie (Mayr, 1942; Simpson, 1951). Considerando que
distintos padrões encontrados em caracteres morfológicos entre diferentes localidades
sugerem que tais características estão sujeitas à seleção natural de acordo com as
diferentes pressões impostas pelo ambiente, e ponderando que ainda há muito a ser
explorado no sentido de compreender a história e ecologia dos organismos do Cerrado, o
presente capítulo apresenta um estudo da variação morfológica do lagarto T. oreadicus
ao longo de sua extensa (e disjunta) distribuição geográfica, de maneira a contribuir na
compreensão das variáveis envolvidas na sua evolução em termos adaptativo decorrente
dos eventos históricos relacionados à diferenciação geográfica de suas populações. Desta
forma, as análises aqui conduzidas visaram como objetivos de estudo: (1) revelar os
padrões geográficos de diferenciação morfológica (caracteres morfométricos) entre as
populações da espécie, e verificar se há relação entre variabilidade na forma corporal e a
filogenia; e (2) identificar quais variáveis ambientais melhor explicam os padrões de
variação geográfica e morfológica de suas populações.
Para isso, serão testadas as seguintes hipóteses: (1) a variação geográfica na
morfologia de T. oreadicus está relacionada com variáveis ambientais e distribuição
espacial (latitude e longitude), e (2) a variação geográfica na morfologia de T. oreadicus
está relacionada com as relações de parentesco entre as populações.
MATERIAL E MÉTODOS
Coleta e mapeamento geográfico dos dados
Para o levantamento do conjunto de dados morfológicos, foram examinados 459
espécimes provenientes de 35 localidades (Tabela 1), devidamente tombados nos
seguintes museus e/ou coleções científicas: Coleção Herpetológica de Brasília (CHUNB),
Coleção Herpetológica do Instituto Nacional de Pesquisas na Amazônia (INPA) e Museu
Paraense Emílio Goeldi (MPEG) (Apêndice I). Os indivíduos foram medidos com um
paquímetro digital (precisão de 0,01 mm) para a obtenção das medidas morfométricas:
100
comprimento rostro-anal (cra); comprimento da cauda (ccau); largura do corpo (lco);
altura do corpo (aco); largura da cabeça (lca); altura da cabeça (aca); comprimento da
cabeça (cca); comprimento do membro anterior (cmant); e comprimento do membro
posterior (cmpost). As últimas duas medidas foram tomadas sempre do lado direito dos
lagartos, salvo quando os membros estavam danificados. A representação e o
delineamento das medidas tomadas de T. oreadicus podem ser observados na Figura 1.
Figura 1. Representação das oito medidas morfométricas tomadas dos espécimes de Tropidurus
oreadicus: 1. comprimento rostro-anal [cra]: rostro até primeira fissura da cloaca; 2. comprimento
da cauda [ccau]: segunda linha cloaca ate fim da cauda; 3. altura do corpo [aco]: extremidade
ventre-dorso na altura do tórax; 4. largura da cabeça [lca]: parte mais ampla da região do timpano;
5. altura da cabeça [aca]; 6. comprimento da cabeça [cca], mesma linha da lca, do limite anterior
do ouvido até o rostro; 7. comprimento do membro anterior [cmant]: cotovelo até 'inserção do
braço no corpo' anterior + cotovelo até ponta 4º dedo; 8. comprimento do membro posterior
[cmpost]: inserção da coxa no corpo até o joelho + joelho até ponta do 4º artelho.
101
Tabela 1. Localidades, siglas e coordenadas geográficas das populações utilizadas nas
comparações morfológicas. N= tamanho da amostra.
Localidade-Distrito ou Estado Código N Longitude Latitude
Brasília-DF BSB-DF 13 -47,7978 -15,7760
Cavalcante-GO CAV-GO 6 -47,8289 -13,6808
Minaçu-GO MIN-GO 19 -48,3642 -13,5056
Alto Paraíso de Goiás - GO APG-GO 21 -47,5100 -14,1328
Alvorada do Norte-GO ADN-GO 23 -46,4919 -14,4808
São Domingos-GO SDM-GO 17 -46,4481 -13,4498
Pirenópolis-GO PIR-GO 18 -48,9500 -15,8500
Piranhas-GO PRA-GO 8 -51,8219 -16,4269
Caseara-TO CAS-TO 13 -49,9577 -9,3120
Colinas do Tocantins-TO CDT-TO 4 -48,4750 -8,0592
Paranã-TO PAN-TO 11 -47,8823 -12,6177
Palmas-TO PAL-TO 19 -48,1085 -10,1891
Mateiros-TO MAT-TO 19 -46,4203 -10,5463
Natividade-TO NAT-TO 11 -47,7228 -11,7100
Peixe-TO PXE-TO 18 -48,6006 -12,0350
Brejinho de Nazaré -TO BDN-TO 7 -48,5658 -11,0000
Taquaruçu-TO TAQ-TO 8 -55,6778 -15,5636
Buritizeiro-MG BUR-MG 10 -44,9619 -17,3508
Barra do Garça-MT BDG-MT 9 -52,5000 -15,2000
Nova Xavantina-MT NOX-MT 25 -52,5667 -14,8333
Cáceres-MT CAC-MT 9 -57,6667 -16,0667
Barra do Bugres-MT BBU-MT 1 -57,1808 -15,0728
Santo Antônio do Leverger-MT SAL-MT 4 -56,0769 -15,8658
São Desidério-BA SDS-BA 6 -44,9733 -12,3633
Cocos-BA COC-BA 23 -45,2421 -14,5451
Barreiras-BA BAR-BA 3 -44,9900 -12,1528
Ibotirama-BA IBO-BA 8 -43,2208 -12,1850
Muquém de São Francisco -BA MSF-BA 4 -43,5489 -12,0650
Santa Maria da Vitória-BA SMV-BA 2 -44,1978 -13,3978
Macapá-AP MAC-AP 24 -51,0658 0,0389
Parauapebas - PA PAR-PA 27 -49,8833 -5,9000
Serra das Andorinhas-PA SDA-PA 9 -48,4125 -6,1236
Carolina-MA CRL-MA 27 -47,2183 -7,3897
Porto Velho-RO PV-RO 10 -64,6833 -9,4333
Guajará-Mirim-RO GMI-RO 23 -64,4306 -11,6622
O programa Maxent v.3.3.3 (Phillips et al., 2006) foi usado neste capítulo
especificamente como ferramenta para se elucidar quais as variáveis ambientais mais
importantes para a espécie, bem como entre as linhagens evolutivas de T. oreadicus. Este
102
software usa o princípio da entropia máxima sobre os dados de presença para estimar
funções que revelam as variáveis ambientais e a adequabilidade de uma espécie ao seu
hábitat, visando esclarecer tanto nicho ecológico como a distribuição potencial geográfica
de um táxon (Phillips et al., 2006). Assim, dez modelos foram gerados como uso da
média destes para obtenção dos dados ambientais finais, considerando na seleção
aleatória de 30% dos sítios registrados para testes dos modelos (Barreto-Lima, 2012).
As variáveis ambientais foram obtidas através das coordenadas geográficas de
cada localidade, em resolução de 2,5 arc minutos, utilizando o banco de dados do
WorldClim (Hijmans et al., 2005) para os últimos 50 anos e rodadas no Maxent (Barreto-
Lima, 2012). Vinte e duas variáveis ambientais foram extraídas: latitude x longitude (em
graus decimais), altitude (em metro), cobertura vegetal ou NDVI (normalized difference
vegetation index – escala de 0-255), temperatura anual média (Bio1), média da amplitude
de temperatura diurna (Bio2), isotermalidade (Bio3), temperatura sazonal (Bio4),
temperatura máxima do mês mais quente (Bio5), temperatura mínima do mês mais frio
(Bio6), amplitude da temperatura anual (Bio7 = Bio5 - Bio6), temperatura média do
trimestre mais úmido (Bio10), temperatura média do trimestre mais seco (Bio11), média
anual de precipitação (Bio12), precipitação no mês mais úmido (Bio13), precipitação no
mês mais seco (Bio14), precipitação sazonal (Bio15), precipitação no trimestre mais
úmido (Bio16), precipitação no trimestre mais seco (Bio17), precipitação no mês mais
quente (Bio18) e, por fim, precipitação no trimestre mais frio (Bio19).
Análises dos dados morfométricos
Para análises dos dados, a metodologia empregada foi de acordo com Barreto-
Lima (2012), em estudo sobre a distribuição potencial e variação geográfica da
morfologia de lagartos do gênero Enyalius. Nos dados incompletos das medidas
morfológicas dos lagartos (e.g., perna ou cauda quebrada), a metodologia de imputação
múltipla foi aplicada para complementar a matriz de dados morfológicos. Este método é
baseado em predições que buscam valores médios com o uso do pacote mice (Zhang,
2003), estimando os valores faltantes através dos observados, utilizando um algorítmo
(Barreto-Lima, 2012). Uma vez completa, os valores da matriz de dados morfométricos
foram transformados em logaritmo decimal (log10) para atender os requerimentos de
103
normalidade (Zar, 2009). O tamanho do corpo foi definido como os escores de um vetor
isométrico, com valores de p= 0,5, onde p é o número de variáveis (Jolicoeur, 1963), a
fim de separar a variação morfométrica em componentes de tamanho e forma do corpo
(Barreto-Lima, 2012). Os escores foram calculados por multiplicação n x p da matriz de
dados (‘log transformados´), onde n é o número de observações pelo vetor isométrico p x
1 (Somers, 1986). O efeito do tamanho corporal das variáveis morfométricas, i.e., a forma
do corpo, foi retirado usando-se a fórmula de Burnaby (1966):
L = Ip – V(VTV)-1VT
onde Ip é a identidade matriz p x p, V o vetor isométrico p x 1 e VT a matriz transposta de
V. Testes de correlação foram feitos entre as variáveis ambientais para se evitar
colinearidades no modelo e as correlações com mais de 75% foram desconsideradas das
análises (p < 0,05) para se evitar redundâncias no modelo (Barreto-Lima, 2012). Devido
a possibilidade de autocorrelação espacial dos dados (Bocard et al., 1992), regressões
múltiplas foram realizadas associando-se o tamanho do corpo ajustado às variáveis
ambientais, com base nas coordenadas geográficas de cada localidade (Barreto-Lima,
2012), sendo a análise complementada pela seleção das variáveis ambientais via “AIC”
(Akaike information criterion) e do model averaging (Burnham & Anderson, 2002). Nove
variáveis ambientais foram consideradas independentes e utilizadas nas análises:
longitude, latitude, média da amplitude de temperatura diurna (Bio2), temperatura
sazonal (Bio4), média anual de precipitação (Bio12), precipitação no mês mais seco
(Bio14), precipitação no mês mais quente (Bio18), altitude e a cobertura vegetal (ndvi).
Uma matrix binária de identidade foi criada para correlacionar os conjuntos de
dados morfológicos e ambientais baseado na seleção das variáveis mais importantes, ao
passo que uma análise de correlação foi feita entre essas variáveis e o tamanho corporal
ajustado para se determinar o nível e tipo de associação entre elas (Barreto-Lima, 2012).
Uma análise de correspondência canônica (CCA) foi feita utilizando-se a média de
valores morfológicos e o modelo das características ambientais em três passos, utilizando
o pacote estatístico vegan (ver Barreto-Lima, 2012). Testes de significância desses
modelos foram realizados com análise de variância (ANOVA) (1.000 permutações).
Esses procedimentos foram realizados para analisar a significância da variação geográfica
da morfologia de dois conjuntos de dados: um considerando todas as populações em
104
conjunto, e outro separando-as em seis grupos – aqueles da árvore filogenética resgatada
a partir dos dados moleculares mitocondriais (Capítulo 1). Todas as análises descritas
foram realizadas no programa R v.2.1.4.1 (R Development Core Team, 2011), com nível
de significância de p ≤ 0,05.
RESULTADOS
Segundo o modelo de distribuição potencial gerado, as variáveis ambientais que
melhor explicaram, i.e., com as maiores proporções, a distribuição geográfica das
populações de T. oreadicus foram: latitude, longitude e média de precipitação anual.
Porém, quando cada linhagem evolutiva foi avaliada separadamente, sob os mesmos
critérios, a importância das variáveis variou consideravelmente (Tabela 2). A cobertura
vegetal (ndvi), por exemplo, foi a variável que mais explicou (34,7%) a distribuição da
linhagem 6, cujas populações se encontram justamente em enclaves de cerrado na região
amazônica. Por sua vez, a média de precipitação anual (Bio12), precipitação no mês mais
seco (Bio14) e temperatura sazonal (Bio4) foram as variáveis mais frequentes na
explicação da distribuição das linhagens evolutivas da espécie.
Tabela 2. Variáveis ambientais e suas porcentagens de importância no modelo de distribuição
das populações de Tropidurus oreadicus e para cada linhagem evolutiva revelada pelo mtDNA.
% cont= porcentagem de contribuição; I.P.= importância na permutação; Bio12= média de
precipitação anual; Bio14= precipitação no mês mais seco; ndvi= índice de cobertura vegetal;
Bio18= precipitação no mês mais quente; Bio2= média da amplitude de temperatura diurna;
Bio4= temperatura sazonal. As três variáveis mais importantes são salientadas em negrito para
cada conjunto de dados analisados.
105
Por outro lado, no modelo da CCA (Figura 2) que avaliou a morfologia e
as variáveis ambientais, quanto à tabela de partição, a morfologia explicou apenas
8,8% do modelo, ao passo que o ambiente teve maior importância, explicando
83,8% do modelo. Porém, quando analisados em conjunto, a morfologia e o
ambiente explicaram 85,8% do modelo. No que se refere à fração individual, é
assumido como verdadeiro que 77,7% do modelo foi explicado pelo ambiente,
enquanto que apenas 1,8% foi explicado pela morfologia. A ANOVA desta CCA
acusou que os resultados foram significativos (F= 7,2167; p=0,001), indicando que
ambos os conjuntos de dados amostrados foram satisfatórios ao modelo. Neste
modelo, as variáveis Bio2 (média da amplitude de temperatura diurna), Bio18
(precipitação no mês mais quente) e ndvi (cobertura vegetal= veg) foram as mais
importantes para a espécie. Embora a maioria das medidas se encontrem em espaços
mais neutros no gráfico, a altura da cabeça parece mostrar uma sutil associação
negativa com a média da amplitude da temperatura diurna (Bio2) (Figura 2).
Figura 2. Gráfico da CCA entre a morfologia de todas as populações de Tropidurus
oreadicus analisadas e as variáveis ambientais mais importantes no modelo: Bio2= média
da amplitude de temperatura diurna, Bio18= precipitação no mês mais quente e veg=
cobertura vegetal (ndvi). cra= comprimento rostro-ânus; ccau= comprimento da cauda;
aco= altura do corpo; lca= largura da cabeça; aca= altura da cabeça; cca= comprimento da
cabeça; cmant= comprimento do membro anterior; cmpost= comprimento membro
posterior.
106
Quando as variáveis foram analisadas separadamente, a média da amplitude de
temperatura diurna (Bio 2) foi a que mais explicou a variação no tamanho corporal de T.
oreadicus em função da distribuição potencial, com uma correlação negativa e
significativa (Figura 3; r²= -0,2223 t = -4,8746, df= 457, p< 0,001). O padrão mais notável
desta análise foi que a maior frequência e variação no tamanho corporal ocorreram entre
105 a 140 da amplitude média de temperatura diurna (círculo tracejado, Figura 3).
Figura 3. Gráfico da correlação entre o tamanho corporal ajustado de T. oreadicus e a média da
amplitude de temperatura diurna (Bio 2).
Considerando a CCA dos agrupamentos filogenéticos (clados) e suas relações com
as medidas morfológicas (Figura 4), os padrões encontrados foram: a linhagem 4 mais
positivamente associada com comprimento dos membros posteriores e negativamente
com altura da cabeça; a linhagem 2, mais positivamente associada com comprimento
rostro-anal e comprimento dos membros anteriores, e negativamente ao comprimento da
cabeça; e a linhagem 5 associada positivamente ao comprimento da cauda. Os demais
clados (1, 3 e 6) não apresentaram tendências a padrões morfológicos, mantendo-se em
posição neutras, no gráfico. Na restrição acumulada para os valores dos vetores
(eigenvalues), o eixo 1 desta CCA explicou 73,5% da variação no modelo, enquanto que
o eixo 2 explicou 23% (Tabela 3).
107
Figura 4. Gráfico da CCA entre as linhagens de T. oreadicus em relação às medidas
morfométricas: cra= comprimento rostro-ânus; ccau= comprimento da cauda; aco= altura
do corpo; lca= largura da cabeça; aca= altura da cabeça; cca= comprimento da cabeça;
cmant= comprimento do membro anterior; cmpost= comprimento membro posterior.
108
Tabela 3. Componentes da CCA na variação da morfologia de seis linhagens encontradas
para as populações de T. oreadicus a partir dos dados de mtDNA em relação às variáveis
espaciais. cra= comprimento rostro-anal; ccau= comprimento da cauda; aco= altura do
corpo; lca= largura da cabeça; aca= altura da cabeça; cca= comprimento da cabeça; cmant=
comprimento do membro anterior; cmpost= comprimento membro posterior.
Quando considerada a variação da forma corporal pelo fator espacial (i.e.,
coordenadas geográficas), o eixo 1 da CCA (latitude x longitude) forneceu 56,7% da
explicação, demonstrando uma variação relevante na morfologia da espécie (Tabela 4).
A latitude e longitude (lat:long) em conjunto foram positivamente associadas com o
comprimento da cabeça (cca), comprimento rostro-anal (cra), a largura da cabeça (lca), e
109
o comprimento do membro anterior (cmant), enquanto o comprimento da cauda (ccau)
foi negativamente associado a ambas variáveis geográficas. Com relação à longitude, a
altura do corpo (aco) foi associada positivamente à essa variável e enquanto que o
comprimento membro posterior (cmpost) foi negativamente associado. Finalmente, o
comprimento da cauda (ccau) esteve associado positivamente à latitude enquanto que o
comprimento da cabeça (cca) esteve associado negativamente (Figura 5; Tabela 4).
Figura 5. Gráfico da CCA referente à variação morfológica de Tropidurus oreadicus em
relação às coordenadas geográficas. As siglas são: lat= latitude; long= longitude; lat:long=
latitude + longitude; cra= comprimento rostro-anal; ccau= comprimento da cauda; aco= altura
do corpo; lca= largura da cabeça; aca= altura da cabeça; cca= comprimento da cabeça; cmant=
comprimento do membro anterior; cmpost= comprimento membro posterior.
110
Tabela 4. Componentes da CCA na variação da morfologia de Tropidurus oreadicus em
relação às variáveis espaciais. lat= latitude; long= longitude; cra= comprimento rostro-ânus;
ccau= comprimento da cauda; aco= altura do corpo; lca= largura da cabeça; aca= altura da
cabeça; cca= comprimento da cabeça; cmant= comprimento do membro anterior; cmpost=
comprimento membro posterior.
DISCUSSÃO
Nossos dados mostraram que o modelo explicou a maior parte da variação na
morfologia de T. oreadicus, sugerindo mudanças sutis impulsionadas pelas diferentes
pressões do ambiente ao longo do extenso espaço geográfico ocupado por suas
populações (Tabela 2; Figuras 2 e 3). Assim, o gradiente ambiental parece atuar como um
importante componente na estruturação espacial da variabilidade dos caracteres
fenotípicos investigados. Este é um padrão já esperado para espécies de lagartos de
regiões tropicais (Recoder et al., 2013), onde a alta diversidade somada a restrições
históricas e heterogeneidade espacial pode interagir com o clima para moldar padrões de
111
diferenciação (Schneider et al., 1999; Moritz et al., 2000; Hill & Hill, 2001; Thorpe et
al., 2010). Conforme os valores da Tabela 2 evidenciaram, as variáveis ambientais que
melhor explicam a distribuição geográfica de T. oreadicus estão relacionadas à geografia
(latitude e longitude), precipitação, temperatura e à cobertura vegetal. Estas variáveis
também foram as mais importantes para a explicação da distribuição geográficas e
padrões na forma do corpo de espécies do gênero Enyalius (Barreto-Lima, 2012). Pelo
menos alguma destas três variáveis está associada diretamente com a evolução
morfológica de lagartos da família Gymnophthalmidae (Rodrigues, 1991; Grizante et al.,
2012) e da família Tropiduridade (Kohlsdorf et al., 2001; Grizante et al., 2010; Kohlsdorf
& Navas, 2012)
Esses indícios demonstram que a influência de condições ambientais na história
evolutiva dos Squamata pode ser relativamente bem resgatada por estudos de variação
geográfica (Mesquita & Colli, 2003). Em consonância com essa afirmação, o modelo
sugere que o ambiente explica 83,8% (Figura 2) da variação morfológica de T. oreadicus,
onde a ANOVA da CCA indicou a média de amplitude de temperatura diurna (Bio2),
precipitação no mês mais quente (Bio18) e cobertura vegetal (ndvi) como as variáveis
mais importantes para as variações morfométricas na espécie. Estas evidências refletem
uma regra evolutiva já bem estabelecida para táxons com distribuição geográfica disjunta,
como é o caso de T. oreadicus: o isolamento geográfico implica no impedimento ou
limitação da troca de genes entre populações, o que acaba sendo um força motriz na
diferenciação das características físicas que vão sendo selecionadas (e herdadas) em
diferentes ambientes (Dobzhansky, 1937; Mayr, 1942; Avise, 2000). Distintos padrões
encontrados nos caracteres morfológicos entre diferentes localidades podem ser
características sujeitas à seleção natural e, portanto, variar geograficamente de acordo
com as diferentes pressões impostas pelo ambiente ao longo do tempo evolutivo (Endler,
1986).
Para a espécie Vanzosaura rubricauda, Recoder et al. (2013) encontraram que os
padrões mais relacionados com a variação na forma destes lagartos estão relacionados a
alongamento do corpo e comprimento dos membros posteriores e anteriores. Estas
distinções morfológicas mais tarde acabaram servindo como evidências para um rearranjo
taxonômico com a descrição de uma nova espécie (Recoder et al., 2014). Em suas
análises, os autores demonstraram que a maior parte da explicação se deve à variação
geográfica das populações analisadas, refletindo uma tendência evolutiva observada entre
112
espécies da família Gymnophthalmidae (Rodrigues et al., 2005; Wiens et al., 2006;
Grizante et al., 2012). De acordo com Wiens et al.(2006), a evolução de formas corporais
mais alongadas acompanhadas de redução dos membros locomotores é onipresente em
Squamata, um padrão associado a adaptações a hábitats crípticos ou fossoriais.
Variações relacionadas a gradientes clinais de temperatura e umidade já foram
observadas para espécies da família Geckonidae (Thorpe, 1991) no Cerrado. Domingos
(2009) encontrou uma correlação entre as variáveis ambientais de temperatura máxima
do mês mais quente e de sazonalidade térmica com caracteres de folidose em
Gymnodactylus amarali. O autor sugere que as pressões seletivas devem mais intensas
quando altas temperaturas estariam influenciando de maneira fundamental a
sobrevivência dos indivíduos durante a transição das estações, uma vez que a capacidade
de se adaptar a variações e/ou transições de temperatura teria mais influência na seleção
destes organismos do que a simples adaptação a situações mais extremas de aridez. Para
o Cerrado, tal vantagem adaptativa se configura como uma realidade principalmente
considerando as enormes flutuações climáticas a que esta região está sujeita ao longo do
ano (Eiten, 1972). Nesse contexto, é relevante ressaltar que a variável relacionada a
sazonalidade de temperatura (Bio4) contribui com porcentagens de importâncias
relativamente altas no modelo de distribuição das linhagens evolutivas de T. oreadicus
(Tabela 2).
Outro padrão demonstrado em nossos resultados é que locais com maiores
amplitudes térmicas diurnas parecem se refletir em maiores variações no tamanho
corporal em T. oreadicus (Figura 3). No curso de sua atividade diária, um lagarto depende
de um amplo conjunto de fontes e calor do ambiente, tais como o calor da irradiação direta
do sol e o calor do ar e do substrato (e.g., Heatwole & Taylor, 1987; Rocha & Bergallo,
1990; Vrcibradic & Rocha, 2002; Kiefer et al., 2005; Rocha & Van Sluys, 2008; Silva &
Araújo, 2008). As espécies do gênero Tropidurus são geralmente ativas ao longo de todo
o dia (Rocha & Bergallo, 1990; Van Sluys, 1992; Bergallo & Rocha, 1993; Vitt, 1995;
Teixeira-Filho et al., 1996; Hatano et al., 2001) e sua atividade tende a ser mais longa do
que a de outras espécies simpátricas (ver Rocha & Van Sluys, 2007) em áreas mais abertas
de vegetação (Rocha et al., 2009). Em áreas restinga, por exemplo, o período de atividade
de T. torquatus geralmente abrange todo o período diurno, com redução na atividade nos
períodos mais quentes do dia (Araújo, 1984; Bergallo & Rocha, 1993; Hatano et al.,
2001).
113
De modo geral, populações de áreas florestais são termoconformistas quando
comparadas com lagartos provenientes de áreas mais abertas, que tendem a termorregular
mais ativamente. Indivíduos provenientes de populações distintas também podem diferir
no grau de precisão da regulação de sua temperatura corpórea (Rocha et al., 2009). As
temperaturas corporais preferenciais em Squamata são positivamente associadas com
massa corporal e negativamente relacionada com a precipitação (Clusella-trullas et al.,
2011); assim, espécies maiores em regiões com altos índices de precipitação tendem a ter
maiores temperaturas em comparação às espécies menores (Grizante et al., 2012). As
espécies caracterizadas por pequenas massas corporais tem menores inércias termais
(Bartholomew & Tucker, 1964), e a variação na forma pode contribuir como um
componente adicional a esta relação, uma vez que o alongamento do corpo afeta a
dinâmica de trocas térmicas entre o organismo e seu ambiente (Grizante et al., 2012).
Entretanto, o grau de termorregulação ativa pode variar dependendo das condições do
ambiente (Huey & Pianka, 1983; Pianka, 1986; Kiefer et al., 2007). Para T. oreadicus em
áreas da Amazônia, Rocha & Bergallo (1990) concluíram que a temperatura ambiental
(ar e substrato) nos microhabitats investigados explicaram consideravelmente parte da
variação na temperatura corporal, influenciando na distância de fuga que, por sua vez,
pode ter valor de sobrevivência em áreas abertas com afloramentos rochosos.
Devido a divergência recente (Frost et al., 2001), T. oreadicus parece compartilhar
ecologias térmicas bem parecidas com T. torquatus. Kiefer et al. (2007) ao estudarem a
termorregulação de diversas populações de T. torquatus encontram que a eficiência de
termorregulação dos lagartos variou de acordo com as temperaturas ambientais locais às
quais cada uma estava submetida. Na medida em que as temperaturas do ambiente
aumentaram, os lagartos tenderam a termorregular mais ativamente, e indivíduos de
populações que estiveram sujeitas a temperaturas ambientais locais mais baixas tenderam
a ser termorreguladores mais passivos (Kiefer et al., 2007). Em outro estudo, foi
demonstrado que as populações de T. torquatus, apesar de serem influenciadas pelas
temperaturas ambientais locais, permanecem dentro de uma determinada faixa, uma
característica que parece ter sido determinada ao longo da história evolutiva da espécie
(Kiefer et al., 2005).
Por outro lado, Barreto-Lima (2012) encontrou correlação inversa para espécies do
gênero Enyalius, visto que as maiores variações no tamanho corporal estava associado
com os menores índices de precipitação do trimestre mais frio (Bio19), demonstrando que
114
tamanhos corporais nesses lagartos brasileiros podem ser decorrentes de pressões de
variáveis ambientais distintas. Para lagartos de outras famílias, a precipitação teve
fundamental importância na variações morfométricas resultaram em similaridades
morfológicas entre populações de Vanzosaura rubricauda da Caatinga e Chaco (Recoder
et al., 2013), que compartilham um clima semi-árido em comparação às condições mais
mésicas do Cerrado (Nimer, 1989).
Em relação à correlação entre variáveis ecológicas de acordo com a estrutura
filogenética das populações (Figura 6), é possível inferir que há correspondência entre
espaço (latitude e longitude), fatores ambientais e as seis grandes linhagens mitocondriais
encontradas para T. oreadicus. A Figura 4 mostra que a primeira função discriminante da
CCA, que contribuiu com 73,5% da variação total (Tabela 3), associa negativamente a
linhagem 4 com comprimento da cabeça, comprimento dos membros posteriores e largura
da cabeça. Por outro lado, a linhagem 2 se associa positivamente com comprimento
rostro-anal, comprimento do membro anterior, altura da cabeça e altura do corpo. Ou seja,
parece haver uma tendência para que os indívíduos em enclaves de savana na região do
estado de Rondônia terem cabeças menores, o que pode, por exemplo, estar influenciar
em sua dieta, conforme já observado para outras espécies de lagartos (e.g., . Herell et al.,
2001; Verwaijen et al., 2002).
Já nas localidades nas quais habitam as populações da linhagem 2 (Caseara, Palmas,
Taquaruçu, Mateiros e Natividade, no estado do Tocantins), mesmo em um nível
intraespecífico sutil, parecem abrigar indivíduos com corpos e membros anteriores mais
longos. Cabe aqui ressaltar a localidade de Mateiros-TO, que se situa na Serra Geral
(Jalapão), que é uma importante área de endemismo que abriga uma fauna rica de lagartos
(Nogueira et al., 2011). Esta é considerada uma região com uma história geomorfológica
complexa relacionada a formações antigas erodidas do platô da Serra Geral, o que parece
ter favorecido a presença e diversificação de muitas espécies (Rodrigues et et al., 2008;
Colli et al., 2009; Recoder et al., 2013). Recoder et al. (2014) sugerem que as diferenças
morfológicas encontradas na espécie recentemente descrita (i.e., Vanzosaura savanicola,
Recoder et al., 2014; Cnemidophorus mumbuca, Colli et al., 2009) muito provavelmente
foram adaptações moldadas por fatores ecológicos dessa região do Cerrado. Na família
destes lagartos (i.e., Gymnophthalmidae) é bem sabido que mudanças no comprimento
do corpo e dos membro locomotoress são características que tem sido associada a
adaptações a hábitos comportamentais; aquelas com hábitos crípticos ou fossoriais, por
115
exemplo, tem corpos mais alongados acompanhado de redução dos membros (Wiens et
al., 2006; Recoder et al., 2013).
Figura 6. Representação esquemática das populações sequenciadas e sua relação de parentesco
baseada nos dados de mtDNA, onde cada linhagem está representada por um símbolo e cor
correspondente (A): linhagem 1 em vermelho (B), linhagem 2 em verde (C), linhagem 3 em azul
(D), linhagem 4 em cinza (E), linhagem 5 em roxo (F) e linhagem 6 em amarelo (G).
Variações em proporções corporais já foram registradas para o gênero Tropidurus.
Vargens et al. (2008), por exemplo, ao estudarem o tamanho corpóreo médio de T.
hygomi demonstraram que os menores lagartos registrados foram populações de áreas de
restinga. Provavelmente os menores tamanhos corpóreos encontrados para estas sejam
um reflexo das estratégias reprodutivas, onde os indivíduos tornam-se maduros no
primeiro ano de vida (Vanzolini & Gomes, 1979). Por outro lado, T. plica, ocorrente em
áreas amazônicas, é maior que os outros tropidurídeos, e tem corpo mais achatado em
comparação com seus congenéricos; tais mudanças presumivelmente acompanham as
divergências ecológicas (Vitt, 1991) de uma espécie arborícola com necessidades
morfológicas e de uso de hábitats diferentes de uma terrícola. Embora nosso enfoque não
tenha sido a investigação do uso de substrato, as diferenças morfométricas que
identificamos para T. oreadicus parecem estar de acordo com padrões gerais já
registrados para o gênero. Kohlsdorf et al. (2001) sugerem que algumas mudanças
evolutivas em proporções e tamanhos corporais dos tropidurídeos estão ligadas a
116
divergências no uso de hábitat e/ou substrato, onde a especialização morfométrica foi
detectada quando substratos típicos foram considerados para locomoção.
Para espécies do gênero Tropidurus, análises filogenéticas de covariância sugerem
que as espécies que habitam solos arenosos têm pés relativamente maiores do que outras
espécies, e que elas se agrupam dentro do mesmo subclado dentro da filogenia do gênero
Tropidurus. As análises indicam que as mudanças no comprimento de caudas e membros
parece ter ocorrido relativamente rápido desde que divergiram de um clado vizinho, em
consonância com as interpretações lógicas de que essas divergências são adaptações ao
estilo de vida daquele clado (Kohlsdorf et al., 2001). A longo prazo, a capacidade
locomotora de uma espécie pode até mesmo influenciar sua distribuição geográfica por
meio de eventos de dispersão (Pounds, 1991). A incorporação de alguma variável
ambiental relacionada com a composição de solos pode oferecer futuras informações
sobre a influência do substrato nos aspectos morfométricos relacionados à locomoção de
lagartos em diferentes regiões geográficas, ampliando o quadro para o testes de hipóteses
que investiguem, por exemplo, se diferenças ou semelhanças morfológicas são mais
relacionadas aos ambientes ou à filogenia da espécie.
Os padrões ilustrados na Figura 4 e na Tabela 2 indicam que as diferentes
linhagens parecem responder de forma diferente às variáveis que melhor explicam sua
forma e sua distribuição espacial. De maneira geral, sabe-se que a extensa distribuição
geográfica, a grande variabilidade de condições ambientais às quais as populações estão
expostas, o tempo de isolamento e a alta diversidade genética são fatores que podem
contribuir nas adaptações encontradas entre populações de uma espécie (Sites &
Marshall, 2003). Em escalas taxonômicas maiores, é sabido (e mais documentado) que os
diferentes hábitats e suas condições climáticas distintas podem influenciar a história de
vida de organismos e suas respostas ecológicas em função da distribuição geográfica
(Pincheira-Donoso et al., 2007, 2008; Barreto-Lima, 2012).
Como os resultados também indicaram, parte da variação da forma de T. oreadicus
é associada às variáveis média da amplitude de temperatura diurna; precipitação no mês
mais quente; cobertura vegetal (ndvi), demonstrando já é possível identificar alguns
padrões evolutivos moldados pela ecologia, mesmo intraespecificamente (Figuras 2 e 3).
Variações congruentes entre caracteres morfológico e moleculares encontradas em
diversas espécies de lagartos (e.g., Anolis, Malhotra & Thorpe, 1994; Gymnodactylus,
Pellegrino et al., 2005) indicam que a morfologia pode estar sofrendo seleção de acordo
117
com variações ambientais, corroborada pelo fato das populações se tratarem de linhagens
distintas sujeitas a diferentes pressões, assim demonstrando a enorme importância desses
componentes ambientais na evolução das populações naturais de lagartos (Domingos,
2009). Dados de escamação/folidose para todos os indivíduos analisados no presente
capítulo aguardam análises em tempo hábil para somar informações e potencialmente
corroborar alguns padrões levantados até o momento.
Os nossos resultados sugerem que os processos envolvidos na diferenciação da
espécie são complexos e envolvem tanto fatores históricos (filogenia) quanto os
ecológicos (variáveis ambientais e espaciais). A temperatura, precipitação e a cobertura
vegetal foram as variáveis mais determinantes no padrão da variação corporal
identificado para as populações de T. oreadicus analisadas, com correspondências sutis
entre o efeito de diferentes variáveis ambientais na diversificação morfológica das
linhagens evolutivas resgatada dos dados moleculares. Assim, ambas as hipóteses
testadas aqui parecem ser corroboradas, pois a variação geográfica na morfologia de T.
oreadicus se mostrou relacionada tanto às relações de parentesco quanto às variações
ambientais refletidas ao longo da distribuição geográfica das populações. Dada a
importância e relevância em se considerar a variação morfológica no contexto espacial,
essas informações focadas na variação fenotípica intraespecífica pode agregar
conhecimento para revelar padrões gerais na diversificação da herpetofauna do Cerrado.
118
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APÊNDICE
Tropidurus oreadicus (N= 459)
- DISTRITO FEDERAL, Brasília (13): CHUNB 6153, 52399, 6497, 1293, 1295, 1298,
8905, 6151, 1297, 6154, 1296, 6884, 6496;
-GOIÁS, Alvorada do Norte (23): CHUNB 33332, 33341, 33345, 33347, 33348,
33350, 33360, 33389, 33370, 33371, 33372, 33374, 33387, 33398, 37599, 37602, 37603,
37607, 37605, 37614, 37616, 37619, 37606; Alto Paraíso de Goiás (21): CHUNB
43643, 43642, 43644, 59059, 58280, 58282, 58444, 6419, 6418, 5978, 5984, 43644,
59059, 5971, 5976, 43642, 5979, 43643, 5985, 5972, 6415; Cavalcante (6): 58286,
58289, 58284, 58287, 58283, 58288; Minaçu (19): CHUNB 6589, 6583, 6686, 6579,
6578, 6570, 6700, 6689, 6572, 6688, 6568, 6695, 6683, 6581, 6681, 6576, 6565, 6687,
6564; Pirenópolis (18): CHUNB 67400, 67401, 67402, 67403, 67404, 67405, 67442,
6303, 6309, 6332, 6345, 6294, 6342, 6299, 6291, 6343, 6319, 9496; Piranhas (8):
CHUNB 74245, 74246, 74247, 74248, 74249, 7425, 74251, 74252; São Domingos (17):
CHUNB 25327, 25324, 25329, 25328, 25325, 35364, 35360, 35357, 35358, 43834,
35361, 43833, 35359, 43836, 43835, 35363, 35362;
- BAHIA, Barreiras (3): CHUNB 74323, 74324, 74325; Cocos (24): CHUNB 51210,
51222, 51215, 51229, 51221, 51213, 6105, 51210, 51226, 6097, 6100, 51214, 51230,
51217, 51236, 51240, 51234, 51220, 5506, 5502, 49160, 5503, 6102, 6095; Ibotirama
(8): CHUNB 74326, 74327, 74328, 74329, 7433, 74331, 74332, 74333; Muquém de São
Francisco (4): CHUNB 74178, 74.334, 74335, 74336; São Desidério (6): CHUNB
62973, 62974, 62972, 62976, 62975, 62971; Santa Maria da Vitória (2): CHUNB
74337, 74338;
- MARANHÃO, Carolina (28): CHUNB 52022, 52023, 52024, 52025, 52026, 52027,
52028, 52029, 52031, 52032, 52033, 52034, 52035, 52036, 52037, 52038, 52051, 52044,
52046, 52038, 52036, 52047, 52028, 52023, 52031, 52035, 52033, 52029;
- MATO GROSSO, Barra do Bugres (1): CHUNB 74238; Barra do Garças (9):
CHUNB 74243, 74244, 55918, 55913, 55917, 55917, 55918, 55913, 55923; Cáceres
(9): 74229, 74230, 74231, 74232, 74233, 74234, 74235, 74236, 74237; Nova Xavantina
(25): CHUNB 63794, 63795, 63796, 63797, 63798, 63799, 63801, 63802, 63804, 63805,
63806, 63807, 63808, 63810, 63815, 63816, 63817, 63818, 63819, 63820, 63821, 63822,
63823, 63824, 63828; Santo Antônio do Leverger (4): CHUNB 74239, 74240, 74241,
74242
- TOCANTINS, Brejinho do Nazaré (7): CHUNB 74308, 74309, 7431, 74311, 74312,
74313, 74314; Caseara (13): 5186, 5187, 5188, 5190, 45189, 45191, 45192, 45193,
45194, 45198, 45197, 45196, 45195; Colinas do Tocantins (4): 57012, 57011, 57015,
57013; Mateiros (20): CHUNB 28592, 28602, 28603, 28604, 28608, 28610, 28626,
28636, 28750, 28638, 28642, 28672, 28683, 28711, 28720, 28721, 28732, 28746, 28748,
28752; Natividade (11): CHUNB 74268, 74269, 74270, 74271, 74272, 74273, 74274,
131
74275, 74276, 74277, 74278; Palmas (19): CHUNB 1305, 11308, 11344, 11346, 11341,
11304, 11343, 11348, 12257, 12247, 12244, 12228, 12221, 12223, 12237, 12232, 12233,
12248, 12242; Paranã (11): CHUNB 37563, 37564, 37567, 37569, 37570, 37575, 37577,
37580, 37591, 37593, 37594; Peixe: CHUNB 74279, 74280, 74282, 74283, 74281,
74284, 74285, 74286, 74287, 74288, 74289, 7429, 74291, 74292, 74293, 74294, 74295,
74296; Taquaruçu (8): CHUNB 74315, 74316, 74317, 74318, 74319, 74320, 74321,
74322.
- MINAS GERAIS, Buritizeiro (10): CHUNB 44516, 44517, 44518, 44519, 44520,
44516, 44517, 44518, 44519, 44520;
- AMAPÁ, Macapá (24): CHUNB 6456, 6484, 6448, 6459, 6447, 6472, 6470, 6462,
6457, 6454, 6451, 6464, 6486, 6491, 6485, 6460, 6465, 6468, 6475, 6467, 6481, 6469,
6478, 6482;
- PARÁ, Parauapebas (27): CHUNB 6398, 6383, 6417, 6397, 6370, 6380, 6400, 6384,
6399, 6387, 6416, 6407, 6395, 6394, 6396, 6414, 6391, 6375, 6410, 6403, 6404, 6408,
6405, 6516, 6519, 6513, 6514; Serra das Andorinhas (9) MPEG 31180, 31195, 31176,
31190, 31189, 31186, 31173, 31183, 31175
- RONDÔNIA, Guajará-Mirim (23): CHUNB 22278, 22261, 22373, 22265, 22277,
22363, 22280, 22347, 22410, 22270, 22384, 22351, 22375, 22269, 22341, 22450, 22419,
22366, 22367, 22378, 22346, 22353, 22361; Porto Velho (10): INPA-H 33018, 32949,
32946, 33027, 33015, 33014, 33023, 33016, 33017, 32944.
