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UNIVERSIDADE FEDERAL DE GOIÁS
PRÓ-REITORIA DE PESQUISA E PÓS-GRADUAÇÃO
DOUTORADO EM CIÊNCIAS AMBIENTAIS – CIAMB
BIODIVERSIDADE E PADRÕES DE DISTRIBUIÇÃO DA
ANUROFAUNA DO PARQUE NACIONAL DAS EMAS E
ENTORNO
Katia Kopp
Goiânia
2009
BIODIVERSIDADE E PADRÕES DE DISTRIBUIÇÃO DA ANUROFAUNA DO
PARQUE NACIONAL DAS EMAS E ENTORNO
Katia Kopp
Orientador: Dr. Rogério Pereira Bastos
Goiânia
2009
Tese apresentada ao Programa de
Doutorado em Ciências Ambientais da
Universidade Federal de Goiás, como
requisito parcial para a obtenção do
título de Doutor em Ciências Ambientais.
“O homem é um animal com instintos primários de
sobrevivência. Por isso, seu engenho desenvolveu-se
primeiro e a alma depois, e o progresso da ciência está
bem mais adiantado que seu comportamento ético.”
Charles Chaplin
3
ÍNDICE
Agradecimentos ................................................................................................................5
Introdução Geral ...............................................................................................................7
Área de Estudo ................................................................................................................15
Descrição dos corpos d‟água amostrados .......................................................................17
Espécies de anuros registradas .......................................................................................20
Comparação da anurofauna do PNE com outras localidades..........................................35
Referências Bibliográficas ..............................................................................................39
Anexo 1 – Corpos d‟água amostrados ............................................................................55
Anexo 2 – Espécies registradas .....................................................................................57
Capítulo I - Composição e diversidade de anfíbios anuros em ambientes preservados e
perturbados no Cerrado do Estado de Goiás, Centro-Oeste do Brasil. ...........................62
Abstract ...........................................................................................................................63
Resumo ...........................................................................................................................64
Introdução .......................................................................................................................65
Materiais e Métodos .......................................................................................................67
Resultados .......................................................................................................................71
Discussão ........................................................................................................................72
Agradecimentos ..............................................................................................................78
Referências Bibliográficas ..............................................................................................78
Capítulo II - Distribuição temporal e diversidade de modos reprodutivos de anfíbios
anuros no Parque nacional das emas e entorno, Estado de Goiás. .................................99
4
Abstract .........................................................................................................................100
Resumo .........................................................................................................................101
Introdução .....................................................................................................................102
Materiais e Métodos .....................................................................................................104
Resultados .....................................................................................................................108
Discussão e Conclusões.................................................................................................112
Agradecimentos ............................................................................................................116
Referências Bibliográficas ............................................................................................116
Capítulo III - Uso de microambientes por anfíbios anuros em corpos d‟água preservados
e perturbados no Parque Nacional das Emas e entorno, Centro-oeste, Brasil. .............132
Abstract .........................................................................................................................134
Resumo .........................................................................................................................134
Introdução .....................................................................................................................136
Materiais e Métodos .....................................................................................................138
Resultados .....................................................................................................................143
Discussão ......................................................................................................................147
Agradecimentos ............................................................................................................154
Referências ...................................................................................................................154
5
AGRADECIMENTOS
Aos meus pais, Nilza e Alcides, por apoiarem as minhas escolhas e por servirem de
exemplo de determinação e ética. Obrigada por tudo!
Aos meus irmãos, Shirley, Rose, Alcides e Nívea, pelos bons momentos que sempre
passamos juntos. Pelas palavras de apoio nas horas difíceis e por simplesmente
existirem. Minha vida é sempre melhor com vocês!
Ao meu amado Kleber, pelo carinho excepcional, pelo grande amor, companherismo e
por ter me agüentado nos dias de estresse. Minha vida só é completa ao teu lado. Te
amo!
Aos meus lindos sobrinhos, Erwin, Kássia, Júlia, Alícia e Felipe, por alegrarem a minha
vida com suas personalidades únicas e jeitinhos tão especiais.
Ao meu orientador Rogério Pereira Bastos pela orientação, oportunidades,
ensinamentos e confiança em meu trabalho.
As minhas ex-orientadoras Sônia Cechin e Paula Eterovick, por terem acreditado em
mim e me ensinado a amar a herpetologia. Serei sempre grata a vocês!
Aos grandes amigos Lorena e Eduardo por terem sido meus guias e companheiros logo
que cheguei a Goiás e, por toda a ajuda e incentivo.
Aos amigos do laboratório de Comportamento Animal: Luciana, Taís, Jade, Priscilla,
Alessandro, Juliana e Tatiana pelos bons momentos de convivência.
Aos meus amigos de longa data e com os quais sei que sempre posso contar: Tiago
Gomes dos Santos, Márcia Spies, Luciane Ayres, Carolina Sokolowicz, Milena
Wachlevski, Luciana Barçante e Paula Eterovick. Obrigada pela amizade de vocês. Ela
é essencial para a manutenção da minha sanidade mental!
6
Aos meus ajudantes de campo, André, Luciana, Juliana, Tatiana, Diogo, Fabiana,
Charles e Raniel. Esse trabalho não seria possível sem a ajuda de vocês!
Um agradecimento especial ao André por ser sempre tão prestativo e ter me ajudado em
quase todas as coletas mesmo nem trabalhando com sapos! Você é maravilhoso!
A todos os meus colegas do curso de Doutorado em Ciências Ambientais. A amizade de
vocês foi essencial para tornar esses quatro anos mais agradáveis.
A Óreades e a Conservação Internacional do Brasil e a toda a sua equipe pelo apoio
logístico e financeiro ao fornecer bolsas a Luciana e Juliana.
A todos os professores do curso de doutorado em Ciências Ambientais por todos seus
ensinamentos e ao secretário do curso, Noé por ser sempre tão prestativo.
Aos funcionários do Parque Nacional das Emas por serem sempre tão atenciosos e
prestativos e por muitas vezes, me livrarem de enrascadas!
Ao ex-diretor do Parque Nacional das Emas, Rogério de Oliveira, por permitir a
realização desse estudo no parque.
A Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) e ao
Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pelas bolsas
concedidas.
Ao maravilhoso Estado de Goiás por ter me concedido tantas coisas boas e por servir de
morada para espécies tão interessantes de “sapinhos”!
A todos os sapos, rãs e pererecas que me aturaram invadindo suas moradas e por
alegrarem minha vida toda a vez que ouço um canto ao longe!
7
INTRODUÇÃO GERAL
A ecologia de comunidades identifica os mecanismos que estabelecem as
espécies dentro de grupos que interagem entre si sendo que vários fatores podem
contribuir no estabelecimento dessas comunidades (Donnelly & Guyer, 1994). Crump
(1982) enfoca que a ecologia de comunidades é, principalmente, o estudo da interação
das espécies mais do que o estudo das populações individualmente.
Entre os anfíbios anuros, as principais interações ocorrem durante o período de
reprodução no qual um grande número de indivíduos está presente no agregado
reprodutivo (Aichinger, 1987). A composição de espécies varia ao longo desse período,
e efeitos na estrutura da comunidade, tais como oscilação e sobreposição do uso de
recursos, podem ser observados (Crump, 1982).
Estudos de comunidades de anuros podem fornecer dados a respeito da
diversidade local (riqueza, abundância e eqüitabilidade), da distribuição espacial e
temporal e da diversidade acústica das espécies (Aichinger, 1987; Cardoso et al., 1989;
Aichinger, 1992; Cardoso & Martins, 1987; Nascimento et al,. 1994; Pombal, 1997).
Um fator considerado como um dos principais responsáveis pela coexistência das
espécies em uma taxocenose é a partição de recursos existentes no ambiente.
A coexistência interspecífica de anuros relaciona-se a fatores como a partilha
espacial e temporal de recursos (Cardoso et al., 1989; Pombal, 1997) além da utilização
do espaço acústico pelos indivíduos (Cardoso & Martins, 1987; Cardoso & Haddad,
1992). A partilha espacial compreende a exploração de vários microambientes como
sítios reprodutivos que são usados de forma diferente por cada espécie (Duellman &
Trueb, 1994).
8
Em relação a partilha temporal, condições físicas do local podem estar
diretamente relacionadas e as espécies adaptam-se a microambientes sob condições
específicas. Para certas espécies tanto o período da atividade reprodutiva quanto a
densidade populacional podem estar associados principalmente à disponibilidade de
água (Prado, et al., 2000) e/ou a ocorrências de altas precipitações pluviométricas, além
de outros fatores.
Estudos de distribuição espacial e temporal das espécies de anuros muitas vezes
revelam segregação quanto ao uso dos sítios de vocalização e temporada reprodutiva
(Crump, 1974; Cardoso et al., 1989; Pombal, 1997; Cardoso & Vielliard, 1990;
Nascimento et al., 1994). No entanto, embora a partilha temporal tenha grande
importância como mecanismo de isolamento reprodutivo, reduzindo as interações entre
as espécies (Crump, 1982), Blair (1961) argumenta que esta pode ser considerada de
importância secundária, já que a grande maioria das espécies neotropicais tem grande
sobreposição de atividades durante a estação chuvosa e não hibridiza. Desta forma, a
partilha acústica poderia ser indicada como um dos fatores de maior importância no
processo de isolamento reprodutivo dos anuros (Bernarde & Dos Anjos, 1999; Cardoso
& Vielliard, 1990; Pombal 1997).
A diversidade de modos reprodutivos também tem grande influência na
diversidade de espécies em uma área e na utilização dos recursos ambientais. Segundo
Crump (1982), quanto mais diversificados forem os modos reprodutivos de uma
taxocenose, maior o número de espécies que conseguem coexistir. Além disso, as
preferências das espécies por determinados tipos de recursos também pode influenciar
nos padrões de partição (Wisheu, 1998).
Para os girinos, considera-se que os principais recursos partilhados são espaço,
tempo e alimento (Heyer, 1976; Toft, 1985; Inger et al., 1986). No entanto, os padrões
9
de ocorrência espacial e temporal das larvas de anuros nem sempre correspondem às
suas necessidades, uma vez que resultam da distribuição espacial e temporal do esforço
reprodutivo dos anuros adultos (Alford, 1999). Dessa forma, os padrões de ocorrência e
uso dos microambientes pelos girinos são associados a vários fatores como o
comportamento reprodutivo dos adultos, adaptações morfológicas e comportamentais
dos girinos, fatores abióticos, competição e predação (e. g., Brockelman, 1969; Heyer et
al., 1975; Morin, 1983; Toft, 1985; Inger et al., 1986; Aichinger, 1987; Gascon, 1991,
1992, 1995; Magnusson & Hero, 1991; Rossa-Feres & Jim, 1996; Azevedo-Ramos et
al., 1999; Azevedo-Ramos & Magnusson, 1999; Eterovick & Barros, 2003).
A predação, a competição e a duração do habitat são considerados os principais
fatores responsáveis pela estruturação das comunidades de girinos e vários estudos
realizados têm utilizado esses fatores para explicar os padrões de distribuição das
espécies nos corpos d‟água e entre eles (Heyer et al., 1975; Morin, 1983; Magnusson &
Hero, 1991; Gascon, 1992; Wellborn et al., 1996; Azevedo-Ramos et al., 1999;
Azevedo-Ramos & Magnusson, 1999). Ambientes aquáticos temporários tendem a ser
mais imprevisíveis tanto no espaço quanto no tempo e contêm também um número
imprevisível de predadores e competidores (Alford, 1999), embora alguns autores
considerem que esses ambientes ofereçam menor risco de predação quando comparados
com corpos d‟água permanentes (Heyer et al., 1975; Skelly, 1997; Skelly & Werner,
1990).
A heterogeneidade ambiental tem sido reconhecida como uma boa explicação
para a variação na diversidade de espécies (Huston, 1994; Hazell et al., 2001), e muitos
estudos já desenvolvidos no Brasil (e.g. Cardoso et al., 1989; Pombal, 1997; Brandão &
Araújo, 1998; Bernarde & Kokubum, 1999) revelaram que os ambientes mais
complexos permitem a coexistência de um maior número de espécies de anuros quando
10
comparados com os ambientes homogêneos, pois disponibilizam um número maior de
microambientes. No entanto, embora a alta riqueza de espécies de anuros registrada em
várias regiões brasileiras possa ser atribuída à heterogeneidade ambiental, esta
correlação em sido pouco testada (e.g. Gascon, 1991; Eterovick, 2003; Vasconcelos &
Rossa-Feres, 2005; Santos et al., 2007).
Atualmente, são conhecidas no mundo um total de 6433 espécies de anfíbios,
destas, 5679 pertencem à Ordem Anura, 580 à Ordem Caudata, e 174 à Ordem
Gymnophiona (Frost, 2009). No Brasil foram registradas até o momento 849 espécies
de anfíbios, o que o torna o país de maior diversidade de espécies (SBH, 2009). Para o
bioma Cerrado estima-se que podem ser encontradas 141 espécies de anfíbios, sendo 47
espécies endêmicas (Bastos, 2007).
Apesar da grande diversidade de espécies atualmente descritas, e do número de
estudos sobre a anurofauna do Brasil ter aumentado, ainda é fato que os estudos de
comunidades de anfíbios nas regiões tropicais são bastante incipientes quando
comparados à diversidade de espécies aí encontradas (Nascimento et al., 1994; Arzabe
1999; Bernarde & Machado, 2001; Ávila & Ferreira, 2004). Segundo Silvano & Segalla
(2005), existem poucas informações a respeito da distribuição geográfica, história
natural, história de vida ou ecologia e, além disso, muitos estudos importantes não
foram publicados.
Em relação ao bioma Cerrado percebe-se que essa região é ainda pobremente
conhecida em termos zoológicos sendo que extensas áreas ainda não foram amostradas
e novas espécies são descritas a cada ano (Colli et al., 2002). Estudos realizados na
região do Cerrado incluem os trabalhos de Bastos et al. (2003), Guimarães & Bastos
(2003), Martins & Jim (2003), Silveira (2006), Brasileiro et al. (2005), sobre história
11
natural de algumas espécies, e de Bastos et al. (2003), Diniz et al. (2004a,b), Eterovick
& Sazima (2004), Giaretta et al. (2008), sobre estrutura de comunidades.
O Cerrado é a maior região de savana tropical na América do Sul, com cerca de
2 milhões de km2. Este bioma inclui grande parte do Brasil Central e partes do nordeste
do Paraguai e leste da Bolívia, ocupando uma posição central na América do Sul e, por
isso, seus limites encontram os de biomas de terras baixas do continente. Ao norte, o
Cerrado possui limites com a Amazônia, a nordeste com a Caatinga, a leste e sudeste
com a Floresta Atlântica e a sudoeste com o Chaco e o Pantanal. Nenhum outro bioma
sul-americano possui esta diversidade de contatos biogeográficos com biomas tão
distintos (Silva & Santos, 2005).
Em sua maior parte, o complexo vegetacional do Cerrado está localizado no
Planalto Central do Brasil, no qual em termos fitofisionômicos, predominam as
formações savânicas, que se caracterizam por um estrato arbóreo de densidade variável
e um estrato arbustivo-herbáceo dominado por gramíneas. Apesar das características
fascinantes do bioma Cerrado, a distribuição e a evolução da biota do Cerrado
continuam ainda muito pouco investigadas, com um esforço científico inferior ao que
foi alocado para se compreender a evolução das ricas florestas sul-americanas (Silva,
1995a).
Devido às aptidões naturais e às tecnologias desenvolvidas e amplamente
difundidas para o aproveitamento agropecuário da região, em pouco tempo de
exploração, o Cerrado já ocupa posição de destaque no cenário agrícola brasileiro,
sendo atualmente responsável por aproximadamente 25% da produção de grãos e 40 %
do rebanho nacional (Embrapa Cerrados, 2002). Cerca de metade dos 2 milhões de km2
originais do Cerrado foram transformados em pastagens plantadas, culturas anuais e
outros tipos de uso (Klink & Machado, 2005).
12
Segundo Salati et al. (1999), a possibilidade de manutenção da sustentabilidade
dos ecossistemas produtivos dentro de uma escala de tempo de décadas ou séculos,
especialmente daqueles relacionados com a produção agrícola, dependerá de avanços
tecnológicos, de mudanças de estruturas sociais e institucionais, bem como da
implementação de mecanismos de proteção dos recursos naturais centrados na
conservação do solo, dos recursos hídricos e da biodiversidade.
Ponderando que apenas 1,2% da vegetação do Cerrado estão protegidos por lei
em áreas de conservação (Myers et al., 2000; Primack & Rodrigues, 2001), prevê-se a
possibilidade da extinção de muitas espécies antes mesmo de serem conhecidas, devido
à fragilização dos ecossistemas. De acordo com Myers et al. (2000), é fundamental
identificar áreas com concentrações excepcionais de espécies endêmicas e que
experimentam perda de habitats para tentar evitar esta extinção.
Em função do grande número de espécies endêmicas o Cerrado brasileiro foi
incluído entre os 25 “hotspots” de diversidade mais importantes do mundo (Myers et
al., 2000). No entanto, mesmo informações básicas sobre a história natural da maioria
das espécies da herpetofauna desse bioma são praticamente inexistentes (Colli et al.,
2002). O conhecimento limitado e subestimativas da riqueza de comunidades do
Cerrado comprometem inferências a respeito das relações ecológicas entre as espécies e
a proposta de planos de manejo e conservação das mesmas.
Em vista da constante degradação dos ecossistemas hoje se constata a situação
de declínio mundial das populações de anfíbios (Wake, 1991; Juncá, 2001; Mendelson
III et al., 2006). Fatores como a fragmentação de habitats (levando a perda de habitats,
dispersão e conseqüente diminuição da abundância e riqueza das espécies) e os
desmatamentos são colocados como os grandes responsáveis pela perda de diversidade
13
e extinções locais das espécies de anfíbios anuros no mundo todo (Hitchings & Beebee,
1997; Johnston & Frid, 2002; Eterovick et al., 2005; Funk et al., 2005).
Informações sobre história natural e ecologia, necessárias para conservação,
estão disponíveis para apenas uma pequena fração de espécies animais, geralmente
aquelas grandes ou comuns, e relativamente fáceis de serem estudadas (Greene, 1994).
Segundo Wilson (1992), o estudo da biodiversidade, seja sobre composição e
distribuição de espécies ou ecologia de comunidades, está entre os objetivos básicos da
Estratégia Global para a Biodiversidade e deve ser assumido como de principal
relevância pelos órgãos ambientais dos países.
A manutenção da diversidade biológica representa uma estratégia necessária à
sustentação de um processo destinado à transformação da sociedade, com implicações
de ordem política, social, econômica e ambiental (Brennan, 1992; Bressan, 1991, 1996;
Furtado, 1991; Moraes, 1992). Deve-se, sobretudo articular e complementar os papéis
do Estado e da sociedade organizada em torno do planejamento e do controle ambiental
(Moraes, 1992; Bressan, 1991). Um modelo para gestão racional da natureza deve
expressar um desejo de apreensão dos sistemas ecológicos em sua totalidade e, com
igual ênfase, deve incorporar a dimensão espacial como realidade social, redefinida a
cada período histórico (Bressan, 1996).
Considerada como Região de Importância Biológica Extremamente Alta
(MMA, 2002), o Parque Nacional de Emas (PNE), localizado no bioma Cerrado e onde
o estudo foi realizado, é uma área prioritária para a realização de estudos, pois além da
sua biodiversidade elevada, a área encontra-se ameaçada pela expansão desordenada das
atividades agropecuárias em seu entorno. Estudos sobre a anurofauna do PNE são
escassos e geralmente compreendem amostragens pontuais realizadas por pesquisadores
durante a amostragem de outros grupos animais.
14
Conservar grupos biológicos que nem sempre possuem uma boa aceitação
frente à sociedade e aos órgãos financiadores, como os anfíbios, por exemplo, é de
extrema importância para a manutenção da própria qualidade de vida humana no
planeta, pois devido a suas características peculiares de ciclo de vida e fisiologia estão
entre os primeiros organismos a sentirem os efeitos da degradação ambiental. O
conhecimento de como as comunidades de anuros se comportam e se estruturam em
diferentes tipos de ambientes pode servir de base para previsões acerca das melhores
estratégias para a conservação e manutenção de habitats e espécies a eles associadas
(Kopp & Eterovick, 2006).
Dessa forma, os trabalhos aqui apresentados abordam aspectos referentes a
distribuição espacial e temporal da anurofauna associada a corpos d‟água preservados e
alterados localizados no interior e entorno do PNE, respectivamente. A primeira parte
deste trabalho corresponde a uma caracterização da área de estudo, bem como uma
descrição dos corpos d‟água amostrados. A segunda parte corresponde a uma lista
comentada, com informações sobre a história natural das 25 espécies registradas.
No primeiro capítulo, é apresentada a lista de espécies registradas, e a estrutura
das comunidades é analisada pela determinação de: (i) riqueza e composição
taxonômica das comunidades de anfíbios anuros em doze corpos d‟água localizados em
áreas preservadas e perturbadas, (ii) diferença entre a estrutura das comunidades de
anuros de áreas preservadas e alteradas, (iii) relação entre a riqueza de espécies e a
heterogeneidade ambiental. No segundo capítulo, é estudada a distribuição temporal e a
diversidade de modos reprodutivos dos anfíbios anuros registrados nos doze corpos
d‟água amostrados. No terceiro capítulo, a utilização dos microambientes pelos anuros
adultos e suas larvas é avaliada para verificar: (i) se diferentes espécies de anuros
diferem no uso dos microambientes nos corpos d‟água amostrados, (ii) se espécies
15
ocorrentes em ambientes preservados e perturbados diferem na utilização dos
microambientes.
ÁREA DE ESTUDO
O estudo foi realizado no Parque Nacional das Emas (PNE) e em áreas do
entorno dominadas por agricultura e pastagem no sudoeste do Estado de Goiás, Brasil
Central. O clima da região é do tipo Tropical Quente e Úmido (Aw na classificação de
Köppen) e caracteriza-se por uma estação seca de maio a setembro e uma estação
chuvosa de outubro a abril (Nimer, 1989), com temperaturas variando entre 22 e 24oC e
precipitação de 1500 mm a 1700 mm, concentrada de outubro a março. Na estação seca
a precipitação é sempre inferior a 60 mm (Ramos-Neto & Pivello, 2000).
O Parque Nacional das Emas está localizado na região central do bioma
Cerrado (17°49–18°28S e 52°39– 53°10W) e é a maior (132,133 ha) e mais
importante área de Cerrado protegida devido a sua diversa fauna e flora (IBDF, 1981;
Redford & Fonseca, 1986). Um gradiente de tipos abertos de savana (68.1%) e savana
densa (cerrado sensu stricto; 25.1%) pode ser encontrado no parque, assim como
campos úmidos (4.9%) e florestas ripárias e mesófilas (1.2%) (Ramos-Neto & Pivello,
2000).
No entorno do PNE, com exceção do limite nordeste, todos os demais estão
sendo utilizados para a agricultura e pecuária extensivas. A exploração das áreas
adjacentes ao parque teve início na década de 1960 e atualmente, no município de
Mineiros, 78% dos estabelecimentos agropecuários estão ocupados por lavouras e
pastagem e só 22% possuem áreas de matas; em Chapadão do Céu, praticamente 100%
dos estabelecimentos estão ocupados por lavouras e pastagens (IBGE, 2006).
16
A coleta de dados foi realizada em doze corpos d‟água independentes (mais de
1 km de distância entre eles), seis preservados e seis perturbados, localizados no interior
e entorno do Parque Nacional das Emas (Figura 1). Os corpos d‟água amostrados no
entorno do parque estão localizados nos municípios de Chapadão do Céu e Mineiros
(Figura 1, Tabela I). As áreas conservadas e perturbadas amostradas foram similares em
termos de elevação, clima e topografia.
Figura 1. Mapa de situação do Parque Nacional das Emas e corpos d‟água amostrados
no sudoeste do Estado de Goiás, Brasil. Bi1 a Bi6 = corpos d‟água localizados no
interior do PNE (preservados); Be1 a Be6 = corpos d‟água localizados no entorno do
PNE (perturbados).
17
Tabela 1. Corpos d‟água amostrados no interior e entorno do Parque Nacional das Emas
(PNE) e principais características. Bi1 a Bi6 = corpos d‟água localizados no interior do
PNE (preservados); Be1 a Be6 = corpos d‟água localizados no entorno do PNE
(pertubados); PER = corpo d‟água permanente; TLD = corpo d‟água temporário de
longa duração (superior a cinco meses); TCD = corpo d‟água temporário de curta
duração (inferior a cinco meses).
Corpos
d‟água
Localização Geográfica Hidroperíodo Área
(m2)
Profundidade
máxima (m)
Bi1 18 16' 17''S; 52 50' 35''W PER 1986.62 0,95
Bi2 18 15' 19''S; 52 54' 30''W TDL 2933.61 0,38
Bi3 18 10' 56''S; 52 44' 32''W PER 3215.09 0,34
Bi4 18 18' 07''S; 52 57' 56''W TCD 4660.49 0,46
Bi5 17 55' 45''S; 52 58' 04''W PER 1407.68 0,36
Bi6 17 54' 04''S; 52 59' 55''W PER 1650.16 0,27
Be1 18 22' 40''S; 52 43' 51''W PER 3057.12 0,36
Be2 18 26' 01''S; 52 36' 10''W PER 3188.18 0,34
Be3 18 25' 13''S; 52 35' 00''W PER 6600.63 0,42
Be4 18 24' 02''S; 52 41' 00''W PER 3476.11 0,34
Be5 17 53' 37''S; 53 07' 27''W PER 6692.63 0,26
Be6 17 37' 14''S; 52 55' 10''W PER 3678.56 0,54
DESCRIÇÃO DOS CORPOS D’ÁGUA AMOSTRADOS
Entre os doze corpos d‟água amostrados (Anexo 1), nem todos foram
exclusivamente áreas brejosas - alguns eram poças associadas a brejos. No entanto, para
facilitar a representação dos pontos no mapa, todos foram chamados de brejos.
Corpos d’água preservados
18
Brejo no interior 1 - BI1: formado por duas poças que se unem durante a estação
chuvosa e formam grande área brejosa. A vegetação marginal é composta basicamente
por gramíneas, arbustos e árvores típicas de mata de galeria. Está localizado em uma
matriz de campo úmido. Permanece com água durante todo o ano (Figura A).
Brejo no interior 2 – BI2: área brejosa extensa localizada às margens do Rio Formoso,
composta basicamente por gramíneas e arbustos esparsos. Permanece com água durante
mais de cinco meses no ano e está localizado em uma matriz de campo úmido (Figura
B).
Brejo no interior 3 – BI3: área brejosa extensa composta basicamente por gramíneas.
Suas margens são cercadas por Cerradão. Permanece com água durante todo o ano e
está localizado em campo úmido (Figura C).
Brejo interior 4 – BI4: área brejosa localizada em fitofisionomia denominada Cerrado
hiperestacional descrito por Batalha et al. (2004) e composta basicamente por
gramíneas. Permanece com água durante menos de cinco meses no ano (Figura D).
Brejo no interior 5 – BI5: área brejosa localizada no interior de mata de galeria.
Localizado próximo a nascente do rio Jacuba. Permanece com água durante todo o ano
(Figura E).
Brejo no interior 6 - BI6: área brejosa localizada as margens de mata de galeria em
matriz de campo úmido. É composto predominantemente por gramíneas e alguns
19
arbustos da Família Melostomataceae dispersos. Permanece com água durante todo o
ano (Figura F).
Corpos d’água perturbados
Brejo no entorno 1 – BE1: extensa área brejosa localizada próximo a uma vereda e a
uma lavoura de soja. Na época da estação seca, é utilizado como pasto para o gado. A
vegetação é composta predominantemente por gramíneas e arbustos de
Melostomataceae dispersos. Permanece com água durante todo o ano (Figura G).
Brejo no entorno 2 – BE2: lagoa de grandes proporções formada pelo represamento de
uma vereda. Nas suas margens há a formação de extensa área brejosa. Localizada em
área antropizada próximo a um balneário, suas margens são formadas basicamente por
gramíneas e mata de galeria na margem sudeste. Permanece com água durante todo o
ano (Figura H).
Brejo no entorno 3 – BE3: lagoa localizada às margens de mata de galeria e em matriz
de pastagem. A vegetação de suas margens é composta predominantemente por
gramíneas exóticas e arbustos. Também possui mata de galeria que forma um
semicírculo ao redor da poça. Permanece com água durante todo o ano (Figura I).
Brejo no entorno 4 – BE4: área brejosa localizada próximo a área urbana de Chapadão
do Céu composta basicamente por gramíneas e arbustos esparsos. Seu solo é revolvido
constantemente pelos moradores para a retirada de minhocas utilizadas para a pesca.
Permanece com água durante todo o ano (Figura J).
20
Brejo no entorno 5 – BE5: área brejosa localizada próximo ao Rio Araguaia composta
predominantemente por gramíneas e arbustos esparsos. Embora a região onde estava o
brejo seja composta por pastagem, o local onde o mesmo se encontra está localizado em
matriz de campo úmido. Permanece com água durante todo o ano (Figura K).
Brejo no entorno 6 – BE6: poça localiza em área de pastagem. Suas margens são
compostas basicamente por gramíneas, arbustos e mata de galeria. Permanece com água
durante todo o ano (Figura L).
ESPÉCIES DE ANUROS REGISTRADAS
Foram registradas nos 12 corpos d‟água amostrados no PNE e entorno 25
espécies de anfíbios anuros pertencentes a nove gêneros de cinco famílias (Bufonidae,
Hylidae, Leiuperidae, Leptodactylidae e Microhylidae; Tabela 2, Anexo 2).
Tabela 2 - Espécies de anuros registradas nos 12 corpos d‟água amostrados no interior e
entorno do Parque Nacional das Emas, sudoeste do Estado de Goiás, Brasil.
________________________________________________________________
BUFONIDAE
Rhinella schneideri (Werner, 1894)
HYLIDAE
Dendropsophus cruzi (Pombal & Bastos, 1998)
Dendropsophus jimi (Napoli & Caramaschi, 1999)
Dendropsophus minutus (Peters, 1872)
Hypsiboas albopunctatus (Spix, 1824)
Hypsiboas lundii (Bokermann & Sazima, 1973)
Hypsiboas raniceps (Cope, 1862)
Scinax fuscomarginatus (Lutz, 1925)
Scinax fuscovarius (Lutz, 1925)
Scinax gr. ruber (Laurenti, 1768)
LEIUPERIDAE
21
Eupemphix nattereri (Steindachner, 1863)
Physalaemus centralis Bokermann, 1962
Physalaemus cuvieri Fitzinger, 1826
Pseudopaludicola cf. mystacalis (Cope, 1887)
Pseudopaludicola saltica (Cope, 1887)
Pseudopaludicola aff. falcipes
LEPTODACTYLIDAE
Leptodactylus furnarius Sazima & Bokermann, 1978
Leptodactylus fuscus (Schneideri, 1799)
Leptodactylus hylaedactylus (Cope, 1868)
Leptodactylus labyrinthicus (Spix, 1824)
Leptodactylus martinezi Bokermann, 1956
Leptodactylus ocellatus (Linnaeus, 1758)
Leptodactylus podicipinus (Cope, 1862)
Leptodactylus sertanejo Giaretta & Costa, 2007
MICROHYLIDAE
Elachistocleis cf. ovalis (Schneider, 1799)
______________________________________________________________________
Bufonidae
1. Rhinella schneideri (Figura A) – Essa espécie possui ampla distribuição
ocorrendo nas regiões Centro-Oeste, Sudeste e Nordeste do Brasil, além da
Argentina, Bolívia, Paraguai e Uruguai. São animais de grande porte (machos
com cerca de 100 mm de comprimento e fêmeas com 120 mm). São animais
terrícolas e possuem hábitos noturnos. Durante o dia se abrigam sob troncos,
frestas ou rochas. Reproduzem-se em poças permanentes e temporárias e nas
margens de riachos. Os machos vocalizam principalmente dentro da água com a
parte posterior do corpo submersa. Possuem amplexo axilar que é realizado
dentro da água. A desova é depositada em cordões gelatinosos que ficam
22
aderidos a vegetação aquática. Possui boa adaptação a ambientes antropizados
sendo bastante comum no Estado de Goiás. Durante esse estudo foi encontrada
em corpos d‟água permanentes localizados em áreas antropizadas no entorno do
PNE.
Referências: Bastos et al., 2003; Aquino et al., 2004a; Eterovick & Sazima,
2004; Achaval & Olmos, 2007; Rocha et al., 2007; Frost, 2009.
Hylidae
2. Dendropsophus cruzi (Figura C) – Possui como localidade-tipo a Floresta
Nacional de Silvânia no Estado de Goiás. Essa espécie também é registrada no
Estado de Mato Grosso do Sul e Tocantins no Brasil, e na Província de Velasco
na Bolívia. É uma espécie de pequeno porte na qual o comprimento-rostro-
cloacal dos machos varia entre 16,3 e 19,4 mm e das fêmeas entre 21,3 a 25,0
mm. Possuem hábito noturno e os machos vocalizam geralmente na vegetação
marginal de corpos d‟água temporários ou permanentes. O amplexo é axilar.
Nesse estudo, foi registrada apenas em um dos corpos d‟água alterados.
Referências: Bastos et al., 2003; Bastos et al., 2004a; Frost, 2009.
3. Dendropsophus jimi (Figura D) – Essa espécie distribui-se pelos estados de São
Paulo, Minas Gerais e Mato Grosso do Sul no Brasil, e também reportado para a
província de Amambay, leste-central do Paraguai. É uma espécie caracterizada
pelo pequeno tamanho, cujos machos variam de 17,6 a 20,9 mm de
comprimento-rostro-cloacal e as fêmeas, de 20,6 a 22,3 mm. São animais
arborícolas e possuem hábitos noturnos. Os machos vocalizam sobre vegetação
marginal, principalmente gramíneas e arbustos até mais de 1m de altura do solo.
23
O amplexo é axilar e a desova é depositada na água. Possuem boa adaptação a
áreas antropizadas e foram registrados tanto em ambientes preservados quanto
alterados.
Referências: Napoli & Caramaschi, 1999; Caramaschi, et al., 2004; Frost, 2009.
4. Dendropsophus minutus (Figura E) – É uma espécie de ampla distribuição na
América do Sul, ocorrendo em áreas do leste dos Andes colombianos,
Venezuela, ao sul de Trinidad passando pelo Equador, Peru, Brasil, Bolívia,
leste do Paraguai, Uruguai e Argentina. São animais de pequeno porte (machos
com comprimento variando entre 20-23 mm e fêmeas entre 24-26 mm). São
arborícolas e possuem hábitos noturnos. Durante o dia descansam na vegetação.
Reproduzem-se em poças e brejos temporários ou permanentes e também em
remansos de riachos cercados por vegetação arbustiva. Vocalizam sobre a
vegetação marginal dos corpos d‟água ou em vegetação aquática flutuante. Os
machos são territoriais e possuem comportamento agressivo que inclui
vocalizações e lutas corporais. O amplexo é axilar e os ovos são depositados em
aglomerados depositados diretamente na água aderidos à vegetação. Essa
espécie possui boa adaptação a ambientes antrópicos e foi registrada tanto em
corpos d‟água preservados quanto alterados.
Referências: Cardoso & Haddad, 1984; Bastos et al, 2003; Eterovick & Sazima,
2004; Silvano et al., 2004; Lima et al., 2006; Achaval & Olmos, 2007; Frost,
2009.
5. Hypsiboas albopunctatus (Figura F) – Essa espécie ocorre nas regiões Centro-
Oeste, Sul, Sudeste e Norte do Brasil e na Argentina, Paraguai, Bolívia e
24
Uruguai. É uma espécie de porte médio (machos com cerca de 65 mm e fêmeas
com 53 mm ). Reproduzem-se em riachos e poças ou brejos temporários ou
permanentes. Os machos vocalizam a alturas variadas, utilizando como sítios de
vocalização desde o solo até arbustos e ramos de árvores. O amplexo é axilar e a
desova é depositada em forma de monocamada flutuante diretamente na água
entre pedras ou vegetação. Adaptam-se bem a distúrbios antrópicos e foram
registradas tanto em ambientes preservados quanto alterados.
Referências: Bastos et al, 2003; Aquino et al., 2004b; Eterovick & Sazima,
2004; Frost, 2009.
6. Hypsiboas lundii (Figura G) - É uma espécie que se distribui pelo bioma Cerrado
nas regiões central e sudeste Brasil, nos estado de Goiás, Minas Gerais, São
Paulo e também no Distrito Federal. São animais de grande porte (os machos
possuem um comprimento-rostro-cloacal que varia entre 54,0 e 70,8 mm e nas
fêmeas varia entre 54,3 e 66,1 mm). Os machos vocalizam ao longo do ano em
ramos da vegetação marginal de riachos em florestas primárias e secundárias a
alturas variadas que podem ultrapassar os 4 m. A desova é depositada em uma
estrutura denominada de “panela”, uma depressão que o macho cava e constrói
com lama em margens de corpos d‟água. Em seguida, com o decorrer das
chuvas, esta panela é rompida ou acaba sendo inundadapelas chuvas e os girinos
são carreados para o corpo d‟água adjacente onde terminam seu
desenvolvimento.
Referências: Bastos et al, 2003; Caramaschi & Napoli, 2004; Caramaschi &
Rodrigues, 2004; Eterovick & Sazima, 2004; Frost, 2009.
25
7. Hypsiboas raniceps (Figura H) – É uma espécie que possui ampla distribuição
geográfica ocorrendo na Amazônia colombiana, Venezuela, Guiana Francesa,
leste do Brasil, Paraguai, nordeste da Argentina e leste da Bolívia. O
comprimento-rostro-cloacal dos indivíduos varia entre 7,44 e 8,05 cm nas
fêmeas e 6,84 e 7,24 cm nos machos. Os machos são territoriais e utilizam
principalmente ramos de vegetação arbustiva como sítios de vocalização, mas
também podem vocalizar sobre o chão. Possuem amplexo axilar. Essa espécie
pode ser encontrada em diversos tipos de habitats tais como florestas, lagoas,
poças e rios. Também podem ocorrer em regiões degradadas e áreas urbanas.
Nesse estudo foi registrada apenas em um corpo d‟água alterado.
Referências: Guimarães, 2001; La Marca et al., 2004a; Frost, 2009.
8. Scinax fuscomarginatus (Figura I) - Distribui-se pelas regiões central, sudeste e
leste do Brasil, leste da Bolívia e Paraguai e nordeste da Argentina. É uma
espécie de pequeno porte (o comprimento-rostro-cloacal dos indivíduos varia
entre 23,17 e 23,47 mm para as fêmeas e 22,21 e 22,98 mm para os machos). Os
machos vocalizam na vegetação marginal ou vegetação aquática flutuante a
alturas variando de poucos centímetros até mais de 1m. O amplexo é axilar e a
desova é depositada diretamente na água. Essa espécie pode resistir a um certo
nível de perturbação antrópica. Nesse estudo, foram registradas em ambientes
preservados e alterados.
Referências: Bastos et al., 2003; Colli et al., 2004a; Toledo & Haddad, 2005;
Frost, 2009.
26
9. Scinax fuscovarius (Figura J) - Esta espécie possui ampla distribuição ocorrendo
nas regiões sul, sudeste e centro-oeste do Brasil, norte da Argentina e Uruguai e
leste da Bolívia. Espécie de porte médio com comprimento dos machos variando
de 37 a 47 mm e das fêmeas variando de 42 a 48 mm. Os machos vocalizam na
vegetação marginal ou no solo escondidos sob tufos de gramíneas. O amplexo é
axilar e a desova é depositada aderida a vegetação aquática em corpos d‟ água
lênticos temporários ou permanentes. Essa espécie possui boa adaptação a
ambientes antropizados, sendo bastante comum também em áreas urbanas.
Nesse estudo foi registrada apenas em brejos perturbados.
Referências: Eterovick & Sazima, 2004; Aquino et al, 2004c; Ribeiro et al,
2005; Achaval & Olmos, 2007; Frost, 2009.
10. Scinax gr. ruber (Figura K) – A sistemática do grupo ruber é bastante complexa
desta forma é necessário um maior número de exemplares, informações sobre
girinos e registros de vocalização, para que se chegue em nível de identificação
específico. Em geral indivíduos deste grupo habitam uma grande variedade de
ambientes desde o interior de florestas até áreas abertas. Essa espécie geralmente
se reproduz em poças ou brejos temporários ou permanentes. Podem ser também
encontrados em áreas antropizadas e em habitações humanas como construções
e banheiros.
Referências: Bastos et al., 2003; Eterovick & Sazima, 2004; Solís et al., 2008.
Leiuperidae
27
11. Eupemphix nattereri (Figura L) - É uma espécie que se distribui pelas regiões
sudeste e central do Brasil, leste do Paraguai e da Bolívia. São animais de de
tamanho médio (os machos possuem cerca de 37 mm e fêmeas 43 mm). É uma
espécie de reprodução explosiva cujos machos vocalizam principalmente
flutuando na superfície da água, ocupando as margens de poças e brejos em
áreas abertas. O amplexo é do tipo axilar e os ovos são depositados em ninhos
de espuma sobre a água. Nesse estudo, foi registrada apenas em corpos d‟água
perturbados.
Referências: Bastos et al., 2003; Aquino et al., 2004d; Frost, 2009.
12. Physalaemus centralis (Figura M) – Essa espécie possui distribuição no Brasil
central, além do leste do Paraguai e Bolívia. É uma espécie de porte médio para
o gênero, sendo que os machos possuem um comprimento-rostro-cloacal médio
de 36,30 mm e as fêmeas de 34,5 mm. Reproduzem-se em poças e brejos
temporários e permanentes. Os machos se agregam em arenas e vocalizam
escondidos em meio a vegetação da margem ou do interior do corpo d‟água. O
amplexo é axilar e a desova em ninho de espuma é depositada na água ancorada
na vegetação. Nesse estudo, foram registrados em corpos d‟água preservados e
perturbados.
Referências: Bastos et al., 2003; Colli et al., 2004c; Brasileiro & Martins, 2006;
Frost, 2009.
13. Physalaemus cuvieri (Figura N) - Distribui-se pelas regiões nordeste, sul e
central do Brasil, Argentina, leste do Paraguai, Bolívia, e possíveis regiões do
sudeste da Venezuela. São animais de tamanho médio para o gênero (machos
28
atingem cerca de 30 mm e fêmeas 32 mm). Reproduzem-se em brejos e poças
temporários e permanentes. Os machos vocalizam nas margens dos corpos
d‟água, expostos ou escondidos sob a vegetação, flutuando na água de pequenas
cavidades naturais ou geradas pelas pegadas de animais. O amplexo é axilar e a
desova em ninho de espuma é depositada sobre a água, ancorada na vegetação.
Possuem boa adaptação a modificações antrópicas e foram registrados tanto em
corpos d‟água preservados quanto perturbados.
Referências: Bastos et al., 2003; Eterovick & Sazima, 2004; Mijares et al.,
2004; Achaval & Olmos, 2007; Frost, 2009.
14. Pseudopaludicola cf. mystacalis (Figura O) - Espécie ainda com problemas
taxonômicos os quais dificultam a identificação. O gênero Pseudopaludicola
compreende espécies que não ultrapassam os 20 mm de comprimento.
Pseudopaludicola mystacalis distribui-se pelas regiões central, sudeste e
sudoeste do Brasil, leste da Bolívia, Paraguai e Argentina nas regiões de
Corrientes e Misiones. Pode ser encontrado em áreas abertas associadas a
cerrado e brejos, onde se reproduzem. Possui boa adaptação a áreas antropizadas
e foi registrada apenas em um corpo d‟água perturbado.
Referências: Duré et al., 2004; Frost, 2009; Lavilla et al., 2004b.
15. Pseudopaludicola saltica (Figura P) – Esta espécie ocorre nas regiões sudeste e
central do Brasil nos Estados de São Paulo, Minas Gerais, Mato Grosso, Goiás e
Distrito Federal. É uma espécie que apresenta hábito tanto diurno quanto
noturno e se reproduz em poças temporárias e brejos vocalizando no chão
próximo a filetes de água. A desova é depositada sobre vegetação aquática
29
submersa. Adapta-se bem a distúrbios antrópicos. Nesse estudo foi registrada
apenas em um ambiente preservado.
Referências: Colli & Lavilla, 2004; Eterovick & Sazima, 2004; Frost, 2009.
16. Pseudopaludicola aff. falcipes (Figura Q) – É uma espécie de ampla distribuição
ocorrendo no Brasil, Argentina, Paraguai e Uruguai. Mais um caso de problemas
de identificação taxonômica. Pode ser encontrada em áreas abertas tais como
brejos e margens de poças, onde se reproduzem. Possui amplexo axilar e a
desova é depositada sobre vegetação aquática submersa. Nesse estudo foi
registrada tanto em ambientes preservados quanto alterados.
Referências: Lavilla et al., 2004a; Achaval & Olmos, 2007.
Leptodactylidae
17. Leptodactylus furnarius (Figura R) - Esta espécie distribui-se pelas regiões
central e sudeste do Brasil, também pelo Uruguai, centro-leste do Paraguai e
nordeste da Argentina. São animais de médio porte (machos com
aproximadamente 38 mm de comprimento e fêmeas com 44 mm). Reproduzem-
se em poças ou brejos temporários ou permanentes. Os machos vocalizam no
solo úmido ou encharcado, expostos ou escondidos sob vegetação ou no interior
de ninhos de barro construídos por eles. O amplexo é axilar e a desova em ninho
de espuma é depositada no interior dos ninhos de barro escavados pelo macho
em locais encharcados ou inundáveis. Adaptam-se bem a distúrbios antrópicos e
foram registrados tanto em corpos d‟água preservados quanto alterados.
30
Referências: Kokubum, 2001; Colli et al., 2004b; Eterovick & Sazima, 2004;
Achaval & Olmos, 2007; Frost, 2009.
18. Leptodactylus fuscus (Figura S) – Essa espécie ocorre em áreas de savanas a
partir do Panamá, leste dos Andes, sul e sudeste do Brasil, Bolívia, Paraguai,
Argentina e Trinidad e Tobago. Espécie de porte médio para o gênero (machos
com comprimento variando entre 44-47 mm e fêmeas entre 45-47 mm).
Reproduzem-se em poças e brejos temporários e permanentes. Os machos
vocalizam no solo próximo aos corpos d‟água sob vegetação rasteira ou
expostos. O amplexo é axilar e a desova em ninho de espuma é depositada em
tocas subterrâneas construídas pelos machos. Os girinos permanecem na toca até
que a água da chuva a invada e os carreie para os corpos d‟água. É uma espécie
bem adaptável que pode sobreviver em ambientes alterados. Essa espécie foi
registrada tanto em corpos d‟água preservados quanto alterados.
Referências: Reynolds et al., 2004; Carvalho et al, 2008; Frost, 2009.
19. Leptodactylus hylaedactylus (Figura T) – Essa espécie distribui-se por áreas da
floresta amazônica do sudeste da Colômbia e leste da Venezuela, Guianas, leste
e centro do Brasil, Amazônia equatoriana, Peru e Bolívia. Espécie de pequeno
porte para a família Leptodactylidae (machos com 22-24 mm de comprimento e
fêmeas com 26-27 mm). Reproduzem-se em áreas brejosas e bordas de matas.
Durante o dia o macho vocaliza escondido sob touceiras de capim ou outro tipo
de vegetação rasteira. A noite vocaliza empoleirado sobre as touceiras de capim,
na maioria das vezes. Os machos escavam buracos no solo onde as fêmeas
desovam em ninho de espuma. Os girinos completam a metamorfose dentro do
31
ninho. Essa espécie foi registrada tanto em ambientes preservados quanto
perturbados.
Referências: Bastos et al., 2003; La Marca et al., 2004b; Frost, 2009.
20. Leptodactylus labyrinthicus (Figura U) – Esta espécie distribui-se pelas
caatingas e cerrados no Norte, Nordeste, Centro-Oeste e Sudeste do Brasil e
também na Argentina, Bolívia, Paraguai e Venezuela. São animais de grande
porte (machos atingem cerca de 152 mm de comprimento e fêmeas 148 mm).
Reproduz-se em corpos d‟água permanentes ou temporários como lagoas e
brejos utilizando depressões no chão, ou vocalizando sobre a água rasa com a
cabeça fora d‟água. O amplexo é axilar e a desova em ninho de espuma é
depositada nas margens dos corpos d‟água em touceiras de capim. Quando o
nível da água sobe, o ninho é inundado e os girinos ocupam os brejos ou poças.
É uma espécie muito adaptável e ocupa uma grande variedade de ambientes
abertos. Nesse estudo foi registrada em ambientes preservados e alterados.
Referências: Bastos et al., 2003; Eterovick & Sazima, 2004; Zina & Haddad,
2005; Frost, 2009; Heyer et al., 2008.
21. Leptodactylus martinezi (Figura V) – Essa espécie distribui-se pelos estados do
Pará, Mato Grosso, e Goiás, no Brasil. Ocorre em áreas de campo úmido e
brejos, onde também se reproduzem. Possui boa adaptação a ambientes
antrópicos e foi registrada apenas em área brejosa associada a uma poça
localizada em área perturbada.
Referências: Bastos et al., 2004b; Frost, 2009.
32
22. Leptodactylus ocellatus (Figura X) - Esta espécie ocorre amplamente pela
América do Sul e leste dos Andes. Animais de grande porte (machos atingem até
116 mm e fêmeas 100 mm). Reproduzem-se em poças ou brejos ou remansos de
riachos temporários ou permanentes. Os machos vocalizam dentro da água a
baixas profundidades ou no solo úmido. O amplexo é axilar e o macho possui
membros posteriores muito desenvolvidos que auxiliam a fêmea a expulsar os
ovos. A desova em ninho de espuma flutuante é depositada entre a vegetação.
Essa espécie é bem adaptada a modificações e distúrbios no hábitat, e pode ser
encontrada em jardins rurais, habitats secundários e áreas urbanas. Foi registrada
em ambientes perturbados e preservados.
Referências: Bastos et al., 2003; Eterovick & Sazima, 2004; Heyer et al.,
2004a; Achaval & Olmos, 2007; Frost, 2009.
23. Leptodactylus podicipinus (Figura Y) - Esta espécie distribui-se por formações
abertas do sul do Paraguai ao Uruguai, Argentina, Bolívia, Brasil central e
oriental ocorrendo também em áreas de igarapés de Belém e do Amazonas.
Espécie de pequeno porte para a família Leptodactylidae com comprimento que
varia de 30 a 40 mm. Reproduzem-se em poças, brejos e riachos temporários e
permanentes. Os machos vocalizam embaixo de plantas nas margens dos corpos
d‟água ou parcialmente submersos. O amplexo é axilar e a desova é depositada
em ninho de espuma flutuante. Aparentemente se adapta bem a áreas com
distúrbios antropogênicos. Nesse estudo foi registrada em ambientes preservados
e perturbados.
Referências: Heyer et al, 2004b; Achaval & Olmos, 2007; Frost, 2009.
33
24. Leptodactylus sertanejo (Figuras Z, Z1 e Z2) - Conhecido a partir da localidade
tipo no município de Uberlândia, Minas Gerais, Brasil. Acredita-se que as
populações distribuídas no Cerrado e atualmente chamadas de Leptodactylus
jolyi, sejam de fato L. sertanejo. Machos adultos possuem um comprimento-
rostro-cloacal médio de 51,0 mm e as fêmeas de 54,3 mm. Os machos vocalizam
em áreas de densa vegetação, dentro de câmaras subterrâneas (Figura Z2) ou
expostos, próximos a corpos d‟água temporários. A desova é depositada em
câmaras subterrâneas localizadas próximo ao corpo d‟água (Figura Z2). Nesse
estudo foi registrada apenas em um corpo d‟água preservado.
Referências: Giaretta & Costa, 2007; Frost, 2009; Giaretta, 2008.
Microhylidae
2. Elachistocleis cf. ovalis (Figura B) - É uma espécie de ampla distribuição
ocorrendo no Brasil nos estados do Sul, Sudeste, Centro-Oeste e Nordeste e em
outros países tais como Bolívia, Colômbia, Panamá, Trinidad e Tobago,
Paraguai, Venezuela, Guiana Francesa, Guiana e Suriname. Apresentam
pequeno porte com comprimento que varia de 20 a 30 mm nos machos e de 25 a
45 mm nas fêmeas. São animais fossoriais de hábitos noturnos sendo que,
durante o dia, se escondem em abrigos no chão ou se enterram em solo úmido.
Reproduzem-se em poças e brejos temporários e permanentes. Os machos
vocalizam na água rasa em posição quase vertical, apenas com a cabeça e
membros anteriores fora da água. Também podem vocalizar no solo encharcado
escondidos sob a vegetação. O amplexo é axilar sendo que o macho se adere ao
corpo da fêmea, e a desova é depositada na superfície da água rasa. Essa espécie
34
apresenta boa adaptação a ambientes antrópicos e nesse estudo foi registrada
tanto em ambientes preservados quanto alterados.
Referências: Rossa-Feres & Jim, 1996; Kwet & Di- Bernardo, 1999; Eterovick
& Sazima, 2004; Rodrigues et al., 2004; Achaval & Olmos, 2007; Frost, 2009.
35
COMPARAÇÃO DA ANUROFAUNA DO PNE COM OUTRAS LOCALIDADES
Com o objetivo de determinar a similaridade da anurofauna do PNE com outras
localidades situadas em diferentes fitofisionomias do país, a composição das
assembléias registrada no estudo foi comparada com aquela de cinco localidades de
Cerrado (Rio Manso, Strüssmann, 2000; Silvânia, Bastos et al., 2003; Serra do Cipó,
Eterovick e Sazima, 2004; Estação Ecológica de Itirapina, Brasileiro et al., 2005 e João
Pinheiro, Silveira, 2006 ), duas localidades da Caatinga (Maturéia e São José do
Bonfim, Arzabe, 1999), uma de Pantanal (Corumbá, Prado et al., 2005), uma de Pampa
(Santa Maria, Santos et al., 2008), cinco localidades de ambientes originalmente
florestais (Londrina, Machado et al., 1999; Parque Estadual Intervales, Bertoluci &
Rodrigues, 2002; Floresta Nacional Edmundo Navarro de Andrade, Toledo et al., 2003;
Nova Itapirema, Vasconcelos & Rossa-Feres, 2005 e Santa Fé do Sul, Santos et al.,
2007). Esses dois últimos trabalhos foram realizados em áreas perturbadas formadas
basicamente por pastagens, embora originalmente pertencessem a fitofisionomia de
Floresta Estacional Semidecídua (FES). Dessa forma, são citadas dentro da fisionomia
de FES, mas incluídas na categoria de ambientes perturbados (Tabela 3).
A similaridade entre as comunidades foi calculada utilizando o Coeficiente de
Semelhança Biogeográfica (CSB) (Duellman, 1990). A matriz de similaridade (CSB)
foi representada com posterior análise de agrupamento por pesos proporcionais
(WPGMA) (Sokal & Michener, 1958). Segundo Valentin (1995), esse tipo de
agrupamento é o mais indicado para evitar o efeito do tamanho das amostras (riqueza de
espécies nas diferentes localidades) sobre a análise. Para verificar a influência da
distância geográfica sobre a matriz de similaridade na composição faunística entre as
localidades estudadas (CSB) foi realizado o teste de Mantel (Manly, 1994) com 10.000
36
permutações. A distância geográfica (em Km) entre pares de localidades foi medida no
programa MapSource (Garmin, 2005).
Tabela 3. Localidades cuja anurofauna foi comparada com a encontrada no PNE e
entorno, Estado de Goiás, Brasil.
Tipo de
formação
Fisiomonia Local Abreviatura
Ambientes
abertos
Caatinga São José do
Bonfim, PB
SJB
Caatinga Maturéia, PB MAT
Cerrado Rio Manso, MT MAN
Cerrado Estação Ecológica de
Itirapina, SP
ITI
Cerrado João Pinheiro, MG JPI
Cerrado Serra do Cipó, MG SCI
Cerrado Floresta Nacional de
Silvânia, GO
SIL
Pampa Santa Maria, RS SMA
Pantanal Corumbá, MS COR
Ambientes
florestais
Floresta
Atlântica
Parque Estadual
Intervales, SP
INT
Floresta
Estacional
Semidecídua
Floresta Estadual
Edmundo Navarro de
Andrade, SP
EDN
Floresta
Estacional
Semidecídua
Londrina, PR LON
Ambientes
perturbados
Floresta
Estacional
Semidecídua
Nova Itapirema, SP NIT
Floresta
Estacional
Semidecídua
Santa Fé do Sul, SP SFE
37
Resultados e Discussão
A análise da similaridade da composição de espécies de anfíbios anuros do PNE
e entorno com a de outras áreas estudadas em diferentes fitofisionomias do país
evidenciou a formação de dois agrupamentos com similaridade superior a 50% (Figura
2): 1) representado por comunidades pertencentes à Floresta Estacional Semidecidual
(inclusive aquelas convertidas em áreas agropastoris) e ao Cerrado; 2) representado
pelas duas comunidades da Caatinga (MAT e SJB).
A similaridade na composição taxonômica esteve positivamente correlacionada
com a distância geográfica entre as áreas comparadas (r = - 0,62; p = 0,0004), ou seja,
comunidades mais próximas foram mais similares (Figura 2).
Esse fato demonstra que as assembléias aparentam ser espacialmente
estruturadas (Legendre & Fortin, 1989; Ernst & Rödel, 2008). Esse resultado também
foi encontrado por Ernst & Rödell (2008) em estudo realizado na África e Guiana
Central.
A maior similaridade na composição faunística do presente estudo com áreas de
Floresta Estacional Semidecidual parece estar associada ao clima dessas regiões uma
vez que áreas de Cerrado e Floresta Estacional Semidecidual apresentam distribuição
sazonal das chuvas (Colli et al., 2002; Prado et al., 2005; Santos & Rossa-Feres, 2007)
o que limita a atividade da maioria dos anuros à estação chuvosa. De fato, os anuros
encontrados nesses tipos de fitofisionomias apresentam, muitas vezes, adaptações
similares as condições ambientais (e.g., desova em ninho de espuma, estivação durante
a estação seca). Uma maior similaridade nas formações vegetais também pode
influenciar a composição das comunidades como sugerido por Zina et al. (2007).
38
1
2
Figura 2. Similaridade (CSB) na composição taxonômica da anurofauna do PNE e entorno,
sudoeste de Goiás, com outras áreas de diferentes fitofisionomias do país. R = coeficiente de
correlação cofenético. As abreviaturas seguem a Tabela 3.
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55
Anexo 1 – Corpos d‟água amostrados no interior e entorno do Parque Nacional das
Emas, Estado de Goiás, Brasil. A = BI1; B = BI2; C = BI3; D = BI4; E = BI5; F = BI6;
G = BE1; H = BE2; I = BE3; J = BE4; K = BE5; L = BE6.
56
Anexo 1 – Continuação.
57
Anexo 2 – Espécies de anuros registradas nos 12 corpos d‟água amostrados no interior e
entorno do Parque Nacional das Emas, Estado de Goiás, Brasil. A = Rhinella
schneideri; B = Elachistocleis cf. ovalis; C = Dendropsophus cruzi; D =
Dendropsoophus jimi; E = Dendropsophus minutus; F = Hypsiboas albopunctatus
58
Anexo 2 – Continuação. Espécies de anuros registradas nos 12 corpos d‟água
amostrados no interior e entorno do Parque Nacional das Emas, Estado de Goiás, Brasil.
G = Hypsiboas lundii; H = Hypsiboas raniceps; I = Scinax fuscomarginatus; J = Scinax
fuscovarius; K = Scinax gr. ruber; L = Eupemphix nattererii
59
Anexo 2 – Continuação. Espécies de anuros registradas nos 12 corpos d‟água
amostrados no interior e entorno do Parque Nacional das Emas, Estado de Goiás, Brasil.
M = Physalaemus centralis; N = Physalaemus cuvieri; O = Pseudopaludicola cf.
mystacalis; P = Pseudopaludicola saltica; Q = Pseudopaludicola aff. falcipes; R =
Leptodactylus furnarius
60
Anexo 2 – Continuação. Espécies de anuros registradas nos 12 corpos d‟água
amostrados no interior e entorno do Parque Nacional das Emas, Estado de Goiás, Brasil.
S = Leptodactylus fuscus; T = Leptodactylus hylaedactylus; U = Leptodactylus
labyrinthicus; V = Leptodactylus martinezi; X = Leptodactylus ocellatus; Y =
Leptodactylus podicipinus
61
Anexo 2 – Continuação. Espécies de anuros registradas nos 12 corpos d‟água
amostrados no interior e entorno do Parque Nacional das Emas, Estado de Goiás, Brasil.
Z = Leptodactylus sertanejo – vista lateral; Z1 = Leptodactylus sertanejo – vista dorsal;
Z2 = câmara subterrânea
62
CAPÍTULO I
CAPÍTULO I
COMPOSIÇÃO E DIVERSIDADE DE ANFÍBIOS ANUROS EM AMBIENTES
PRESERVADOS E PERTURBADOS NO CERRADO DO ESTADO DE GOIÁS,
CENTRO-OESTE DO BRASIL.
KOPP K. & BASTOS R.P.
Artigo formatado nas normas da revista Biota Neotropica
63
Composição e diversidade de anfíbios anuros em ambientes preservados e
perturbados no Cerrado do Estado de Goiás, Centro-Oeste do Brasil.
Katia Kopp1,5
; Luciana Signorelli2; Juliana Rodrigues
3; Rogério Pereira Bastos
4
1. Programa de Doutorado em Ciências Ambientais (CIAMB), Universidade Federal de Goiás, Campus
Samambaia, ICB IV, Goiânia, Goiás, Brasil, CP 131, 74001-970.
2. Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução, Universidade Federal de Goiás, ICB IV,
Goiânia, Goiás, Brasil, 74001-970, www.ufg.br
3. Programa de Pós-Graduação em Zoologia, Departamento de Ciências Biológicas Universidade
Estadual de Santa Cruz – UESC, Rod. Ilhéus Itabuna, km 16, Ilhéus, Bahia, Brasil, 45650 – 000,
www.uesc.br
4. Departamento de Biologia Geral, Universidade Federal de Goiás, ICB I, Goiânia, Goiás, Brasil, CP
131, 74001-970, www.ufg.br
Autor para correspodência: Katia Kopp, e-mail: [email protected], www.ufg.br
Abstract
Composition and diversity of anuran amphibians in preserved and disturbed environments in the
Cerrado of the State of Goiás, Mid-West Brazil. The Cerrado is the second largest biome of Brazil,
with an approximate area of 2 million km², which represents about 23% of the total area of the country.
Despite the high conversion of natural areas of the Cerrado in agricultural areas and pastures, comparative
studies that address aspects of the composition and diversity of frogs from adjacent areas in different
states of conservation are lacking. Thus, this study aimed to address taxonomic richness and community
composition of anuran amphibians in twelve water bodies located in preserved areas (inside the National
Park of Emas - PNE) and disturbed areas located around the PNE to test whether the structure of frogs
communities is different in preserved and disturbed areas and whether species richness is correlated with
descriptors of the heterogeneity of habitats. Were recorded 25 species of frogs belonging to nine genera of
five families in the 12 water bodies sampled. Species richness was higher in disturbed than in preserved
areas. Diversity and equitability were significantly higher in preserved water bodies (P <0.05) while
dominance was higher in disturbed water bodies. An analysis of percentage of similarity (SIMPER)
64
showed that the percentage of dissimilarity between the compared groups was 52.26%. The analysis of
similarity (ANOSIM) showed significant results on differentiation between groups (Global R = 0.17, P =
0.04). Species richness was not related to any descriptor of heterogeneity. Geographic distance was
related to species composition between sampled water bodies (r = -0.35, p = 0.01). At least two non-
exclusive factors may be responsible for patterns of species composition and diversity of frogs found in
the environments studied: a) the disturbance caused by human action in the use of natural areas for
agriculture and livestock enables greater richness of species in disturbed areas, which is consistent with
the hypothesis of intermediate disturbance, b) the migration between adjacent ponds allows the
maintenance of communities and patterns of species composition. Thus, although species richness was
lower in preserved water bodies, the highest diversity recorded in such habitats demonstrates their
importance for the maintenance of community integrity and viable frogs populations.
Key words: Anurans, community structure, diversity, preserved and disturbed environments, Cerrado.
Resumo
Composição e diversidade de anfíbios anuros em ambientes preservados e perturbados no Cerrado
do Estado de Goiás, Centro-Oeste do Brasil.
O Cerrado é considerado o segundo maior bioma do Brasil, com uma área aproximada de 2 milhões de
km², que representa cerca de 23% da área total do país. Apesar da rápida conversão de paisagens naturais
do Cerrado em áreas agricultáveis e pastagens, estudos que abordem aspectos comparativos da
composição e diversidade de anuros entre áreas próximas em diferentes estados de conservação são
inexistentes. Dessa forma, o presente estudo teve como objetivos descrever a riqueza e a composição
taxonômica da comunidade de anfíbios anuros em doze corpos d‟água localizados em áreas preservadas
(interior do Parque Nacional das Emas - PNE) e áreas perturbadas localizadas no entorno do PNE, testar a
existência de diferença entre a estrutura das comunidades de anuros de áreas preservadas e perturbadas e
testar se a riqueza de espécies está correlacionada com descritores da heterogeneidade dos habitats. Foram
registradas 25 espécies de anfíbios anuros pertencentes a nove gêneros de cinco famílias nos 12 corpos
d‟água amostrados. A riqueza de espécies da área perturbada foi maior do que a da preservada. A
diversidade e eqüitabilidade registradas nos corpos d‟água preservados foram significativamente maiores
que nos perturbados (P < 0,05) ao passo que a dominância foi maior nos corpos d‟água perturbados. A
análise de porcentagem de similaridade (SIMPER) evidenciou que a porcentagem de dissimilaridade
65
entre os grupos comparados foi de 52,26%. A análise de similaridade (ANOSIM) apresentou resultado
significativo na distinção entre grupos (R Global = 0,17; P = 0,04). A riqueza de espécies não foi
relacionada a nenhum dos descritores da heterogeneidade ambiental. A distância geográfica foi
relacionada com a composição de espécies entre os corpos d‟água amostrados (r = -0,35; p = 0,01). Ao
menos dois fatores não excludentes podem ser responsáveis pelos padrões de composição e diversidade
de espécies de anuros observados nos ambientes estudados: a) os distúrbios causados pela ação humana
na utilização das áreas naturais para a agricultura e pecuária possibilitam uma maior riqueza de espécies
nas áreas perturbadas, o que está de acordo com a hipótese do distúrbio intermediário; b) a migração entre
corpos d‟água próximos possibilita a manutenção das comunidades e padrões de composição de espécies.
Assim, embora a riqueza de espécies tenha sido menor nos corpos d‟água preservados, a maior
diversidade registrada demonstra a importância dessa área protegida para a manutenção de comunidades
equilibradas e populações viáveis de anuros.
Palavras-chave: Anuros, estrutura de comunidades, diversidade, ambientes preservados e perturbados,
Cerrado.
1. Introdução
A distribuição das espécies e a estrutura das comunidades são determinadas por diversos
processos operando em muitas escalas espaciais e temporais, e por complexas interações entre esses
fatores (e.g, Levin 1992, Piha et al. 2007). Segundo Legendre & Legendre (2003), a distribuição das
espécies resulta de ações combinadas de muitas forças, algumas externas e outras intrínsecas à
comunidade. As características ambientais são as forças externas que controlam a distribuição das
espécies e as forças internas estão relacionadas a dinâmica das populações e as interações bióticas dentro
da comunidade. Em ambientes alterados, como em áreas agricultáveis, a distribuição de espécies é
influenciada não somente por características do hábitat, mas também por fatores históricos (e.g, Lunt &
Spooner 2005).
A expansão e intensificação da agropecuária estão entre as grandes mudanças induzidas pelo
homem ao meio ambiente durante o último século (e.g, Tilman et al. 2002, Green et al. 2005). A
conversão de áreas naturais em áreas agricultáveis e de pastagens tem causado perdas em larga escala dos
habitats naturais (Piha et al. 2007). Os efeitos negativos da perda de habitats se percebem não só nas
medidas diretas da biodiversidade como a riqueza de espécies (e.g, Gurd et al. 2001), a abundância e a
66
distribuição de populações (e.g, Beebee 1996, Gibbs 1998, Best et al 2001, Pough et al. 2001,
Krishnamurthy 2003, Becker et al. 2007) e a diversidade genética (e.g, Gibbs 2001), mas também nas
medidas indiretas da biodiversidade e fatores que a afetam, tais como, a taxa de crescimento das
populações (e.g, Bascompte et al. 2002, Donovan & Flather 2002), o sucesso reprodutivo (e.g, Kurki et
al. 2000) e as taxas de predação (Bergin et al. 2000).
O Cerrado é considerado o segundo maior bioma do Brasil, com uma área aproximada de 2
milhões de km², que representa cerca de 23% da área total do país (Ratter et al. 1998). Esse bioma
engloba 1/3 da biota brasileira e possui o segundo maior conjunto de animais da terra, com uma riqueza
biológica estimada em 160.000 espécies de plantas e animais, o que corresponde a 5% da flora e fauna
mundiais (Dias 1992). Nas últimas décadas, a ocupação do Cerrado para as atividades agropecuárias tem
levado a acelerada perda de habitats. Atualmente, apenas 20% desse bioma permanecem inalterados e
1,2% estão protegidos em unidades de conservação (Mittermeier et al. 2000).
O Brasil apresenta a maior diversidade de anfíbios anuros do mundo com cerca de 849 espécies
(SBH 2009). Para o Cerrado, apesar do pouco conhecimento, pode-se dizer que a anurofauna é rica, sendo
listadas 141 espécies, o que representa cerca de 20% das espécies de anfíbios do Brasil (Colli et al. 2002,
Bastos 2007). No entanto, apesar da grande diversidade, o conhecimento sobre a biologia e a ecologia da
maioria das espécies é escasso, dificultando a avaliação do seu status de conservação já que, em muitos
casos, informações básicas sobre taxonomia, distribuição geográfica e hábitos dos anuros não estão
disponíveis (Pimenta et al. 2005).
O conhecimento limitado e subestimativas da riqueza de comunidades do Cerrado comprometem
inferências a respeito das relações ecológicas entre as espécies e a proposta de planos de manejo e
conservação das mesmas. Trabalhos realizados na região do Cerrado incluem os estudos de Bastos et al.
(2003), Guimarães & Bastos (2003), Martins & Jim (2003), sobre história natural de algumas espécies, e
de Bastos et al. (2003), Diniz et al. (2004a,b), Eterovick & Sazima (2004), Kopp & Eterovick (2006),
sobre estrutura de comunidades.
Considerada como Região de Importância Biológica Extremamente Alta (MMA 2002), o Parque
Nacional de Emas (PNE) é uma área prioritária para a realização de estudos, pois além da sua
biodiversidade elevada, a área encontra-se ameaçada pela expansão desordenada das atividades
agropecuárias em seu entorno. No entanto, apesar da alta conversão de paisagens naturais do Cerrado em
áreas agricultáveis e pastagens, estudos que abordam aspectos comparativos da composição e diversidade
67
de anuros entre áreas próximas em diferentes estados de conservação são inexistentes. O estudo dessas
relações é importante porque fornece subsídios para a conservação das comunidades naturais e auxilia na
compreensão dos processos envolvidos na restauração da fauna após a perturbação de um ambiente (e.g,
Pearman 1997).
Dessa forma, o presente estudo visa responder as seguintes questões: 1) qual a riqueza e a
composição taxonômica da comunidade de anfíbios anuros em doze corpos d‟água localizados em áreas
preservadas (interior do Parque Nacional das Emas, sudoeste de Goiás, Brasil) e áreas perturbadas
localizadas no entorno do PNE? 2) existe diferença entre a estrutura das comunidades de anuros de áreas
preservadas e alteradas? 3) a riqueza de espécies está correlacionada com descritores da heterogeneidade
dos habitats (e.g., perfil das margens, hidroperíodo)?
2. Materiais e Métodos
Área de estudo
O estudo foi realizado no Parque Nacional das Emas (PNE) e em áreas do entorno, dominadas
por agricultura e pastagem, ambas localizadas no sudoeste do Estado de Goiás, Brasil Central. O clima da
região é do tipo tropical quente e úmido (Aw na classificação de Köppen) (Miner 1989) e caracteriza-se
por uma estação seca de maio a setembro e uma estação chuvosa de outubro a abril. A temperatura média
anual varia entre 22 e 24oC e a precipitação anual varia de 1.500 a 1.700 mm, concentrada de outubro a
março. Na estação seca a precipitação é sempre inferior a 60 mm (Ramos-Neto & Pivello 2000).
O PNE está localizado na região central do bioma Cerrado (17°49–18°28S e 52°39–
53°10W) e é a maior (132,133 ha) e mais importante área de Cerrado protegida devido a suas diversas
fauna e flora (IBDF 1981). Um gradiente de tipos abertos de savana (68,1%) e savana densa (cerrado
sensu stricto; 25,1%) pode ser encontrado no PNE, assim como campos úmidos (4,9%) e florestas ripárias
e mesófilas (1.2%) (Ramos-Neto & Pivello 2000).
No entorno do PNE, com exceção do limite nordeste, todos os demais estão sendo utilizados
para agricultura e pecuária extensivas (no município de Mineiros, 78% dos estabelecimentos
agropecuários estão ocupados por lavouras e pastagem e 22% possuem áreas de matas; no município de
Chapadão do Céu, praticamente 100% dos estabelecimentos estão ocupados por lavouras e pastagens;
IBGE 2006). A exploração das áreas adjacentes ao parque teve início na década de 1960 e, devido ao
68
elevado grau de conversão da paisagem natural (várias tipos de fitofisionomias de Cerrado) em áreas
agricultáveis e pastagens, essas áreas são aqui referidas como perturbadas.
A coleta de dados foi realizada em doze corpos d‟água separados por distâncias superiores a 1
km, sendo seis em área preservada e seis em área perturbada, localizados no interior e entorno do PNE
(Figura 1). Os seis corpos d‟água amostrados dentro do PNE (Bi1, Bi2, Bi3, Bi4, Bi5 e Bi6) estão
completamente rodeados por vegetação nativa e foram considerados preservados. Já os amostrados no
entorno do parque (Be1, Be2, Be3, Be4, Be5 e Be6) estão rodeados por lavouras ou pastagens e foram
considerados perturbados. Os corpos d‟água amostrados no entorno do parque estão localizados nos
municípios de Chapadão do Céu e Mineiros (Figura 1, Tabela I). As áreas conservadas e perturbadas
amostradas foram similares em elevação, clima e topografia.
Coleta de dados
Os corpos d‟água foram amostrados durante 16 meses. As coletas foram realizadas
principalmente na estação chuvosa. Apenas em quatro meses da estação seca (julho de 2006, maio, julho
e setembro de 2007) foram realizadas amostragens.
A metodologia utilizada para a aquisição dos dados quantitativos e qualitativos foi a de “busca
em sítios de reprodução” (Scott & Woodward 1994), percorrendo-se todo o perímetro de cada brejo ou
poça. Durante o percurso foi efetuado o registro dos machos em atividade de vocalização e de indivíduos
não vocalizantes. A amostragem foi realizada durante o turno de vocalização das espécies, iniciando
geralmente as 19:00 h e se estendendo no máximo até as 24:00 h. A seqüência de amostragem dos corpos
d‟água foi alterada a cada mês. Exemplares de espécies cuja identificação em campo não foi possível,
foram coletados, mortos com solução de xilocaína a 10% aplicada na mancha pélvica, conservados em
álcool 70% e depositados na coleção zoológica da Universidade Federal de Goiás (ZUFG). A
nomenclatura das espécies seguiu Faivovich et al. (2005), Frost et al. (2006) e Frost (2009).
Para avaliar a influência da heterogeneidade ambiental dos corpos d‟água sobre a riqueza de
espécies, oito descritores ambientais foram utilizados: 1) perfil das margens (1 = somente margem plana;
2 = margem plana e inclinada); 2) tipos de plantas nas margens (1 = somente plantas herbáceas rasteiras e
eretas; 2 = plantas herbáceas rasteiras, eretas e arbustivas ou arbóreas); 3) porcentagem de cobertura
vegetal na superfície d‟água (1 = baixa, 0-30%; 2 = intermediária, 31-60% e 3 = alta, 61-100%); 4)
número de tipos de margens (1 = seca, com ou sem vegetação; 2 = úmida/alagada, com ou sem
69
vegetação); 5) hidroperíodo (1 = permanente; 2 = temporário de curta duração, inferior a cinco meses; 3 =
temporário de longa duração, superior a cinco meses; 6) tamanho do corpo d‟água (1 = pequeno, menor
que 2000 m2; 2 = médio, entre 2000 e 4000 m
2; 3 = grande, maior que 4000 m
2); 7) profundidade (1 =
raso, inferior a 50 cm; profundo = acima de 50 cm); 8) vegetação da área onde se encontra o corpo d‟água
(1 = pastagem e culturas agrícolas; 2 = associado à mata de galeria e/ou vereda; 3 = campo úmido).
Análises estatísticas
Para a avaliação da eficiência de coleta, foi construída a curva do coletor e a curva de riqueza
estimada para a área, pelo estimador não paramétrico Bootstrap, considerando os registros de anuros
realizados nos corpos d‟água amostrados. Também foram elaboradas curvas de acúmulo de espécies para
os dados de riqueza dos brejos preservados e perturbados separadamente. As curvas foram geradas no
programa EstimateS 7.0 (Colwell 2004) a partir de 50 adições aleatórias das amostras.
A riqueza das espécies de anuros foi comparada entre os ambientes preservados e perturbados.
Como o número de espécies está relacionado com o número de indivíduos capturados, a simples
comparação de assembléias com números diferentes de indivíduos pode levar a conclusões errôneas
(Melo et al. 2003, Townsend et al. 2006). Desta forma, foi utilizado o método da rarefação (Krebs 1999)
para comparar a riqueza considerando um número padronizado de indivíduos, correspondente ao tamanho
da menor amostra, ou 2734 indivíduos. Para esta análise foi utilizado o programa EcoSim 7.71 (Gotelli &
Entsminger 2005). O programa permite fixar um número de indivíduos menor do que o observado em
uma amostra, e estima a riqueza e a dominância para este número de indivíduos retirados aleatoriamente
da amostra. Para as estimativas, foram realizadas 1000 aleatorizações, sendo o resultado uma média das
1000 possibilidades e intervalo de confiança de 95%.
Foram realizadas comparações de diversidade e equitabilidade entre corpos d‟água de áreas
preservadas e alteradas para testar a hipótese nula de que não há diferença entre os dois grupos. A
diversidade foi calculada utilizando o índice de diversidade de Shannon-Wiener (H‟log, e base)
(Magurran 1988, Krebs 1999), e a eqüitabilidade conforme Pielou (e). Testes de significância foram
realizados pelo método de Bootstrap, utilizando o programa Past 1.88 (Hammer et al. 2009). Nesse
método, são executadas 1000 permutações que são agrupadas em cada amostra e posteriormente são
comparadas aos pares. As comparações são feitas com 200 pares, cada uma com o mesmo número total
de indivíduos que na amostra original. Para cada par replicado, a diversidade e a eqüitabilidade são
70
calculadas. A probabilidade menor que 0,05 (P < 0,05) indica uma diferença significativa nos índices de
diversidade entre as duas amostras (Hammer et al. 2009). A abundância total de cada espécie nos dois
grupos comparados (brejos preservados e alterados) foi considerada como o somatório da abundância
total de cada brejo, que por sua vez consistiu da somatória das abundâncias mensais registradas. Esse
procedimento foi utilizado porque a utilização do pico de abundância em cada brejo poderia mascarar os
resultados, pois as condições climáticas diárias podem influenciar a atividade das espécies.
Uma Análise de Componentes Principais (PCA) foi realizada para verificar a existência de
segregação entre as amostras (corpos d‟água) de áreas preservadas e alteradas. A PCA é uma técnica de
ordenação que representa as variáveis em um intervalo de 1 a m eixos fatoriais perpendiculares,
atribuindo a cada eixo uma porcentagem de explicação. Em outras palavras, é uma simplificação de m
variáveis em um sistema de coordenadas construídas a partir de uma matriz de similaridade (Magurran
1988, Manly 1994, Krebs 1999, Valentin 2000). Como a análise foi baseada em uma matriz de
similaridade de Bray-Curtis, muito sensível a abundância de espécies, os dados foram padronizados,
logn(x+1), para dar menor peso à contribuição de espécies dominantes.
Posteriormente foi realizada uma análise de similaridade de porcentagem (SIMPER) para
verificar se existem diferenças entre as estruturas das comunidades registradas nos corpos d‟água
preservados e perturbados e quais espécies podem ser primariamente responsáveis pelas diferenças
(Clarke 1993). A validade do SIMPER foi verificada pela análise de similaridade (ANOSIM) (Clarke &
Warwick 1994), adotando a hipótese nula de que os corpos d‟água preservados não diferem dos
perturbados. Assim, a significância da ANOSIM é computada por permutação entre os membros dos
grupos, com 10,000 réplicas (Hammer et al. 2009).
O teste de Mantel (Manly 1994) foi utilizado para verificar a existência de relação entre o
tamanho e a heterogeneidade dos corpos d‟água, mas como nenhum dos oito descritores foi
correlacionado com o tamanho dos brejos (p >0,05), o mesmo teste foi aplicado entre as matrizes de
similaridade faunística (Jaccard) e as matrizes (Distância Euclidiana) dos oito descritores ambientais de
cada um dos 12 corpos d‟água amostrados. Os descritores foram ordenados por postos (ranks) e para cada
um foi construída uma matriz de dissimilaridade entre os corpos d‟água amostrados. Como as
comparações foram realizadas entre matrizes de dissimilaridade e similaridade, um coeficiente “r”
negativo foi interpretado como correlação positiva e um coeficiente positivo resultante, como correlação
negativa.
71
O teste de Mantel também foi utilizado para verificar se a distância geográfica entre os corpos
d‟água influenciou a composição de espécies (Jaccard). As análises foram realizadas no programa
NTSYS 2.1 (Rohlf 2000), utilizando 10,000 permutações.
3. Resultados
Riqueza e composição taxonômica
Foram registradas 25 espécies de anfíbios anuros pertencentes a nove gêneros de cinco famílias
nos 12 corpos d‟água amostrados. Hylidae foi a família mais representativa com 36% das espécies
registradas seguida por Leptodactylidae e Leiuperidae com 32 e 24%, respectivamente. As famílias
menos representativas foram Bufonidae e Microhylidae, com apenas uma espécie registrada (Tabela II).
Alguns taxa (Scinax gr. ruber, Pseudopaludicola aff. falcipes e Pseudopaludicola cf. mystacalis) não
puderam ser identificados a nível específico.
A curva do coletor apresentou forte tendência à estabilização (Figura 2). O índice Bootstrap
estimou uma riqueza total de 25,43 ± 0 espécies para a área amostrada e não houve diferença significativa
entre a curva de riqueza observada e a estimada. A curva construída para os brejos perturbados apresentou
tendência à estabilização. O índice Bootstrap estimou para esse ambiente uma riqueza total de 23,13 ± 0
espécies (Figura 2). Já na curva construída para os brejos preservados separadamente, houve uma grande
variação ao final das amostragens e uma diferença entre a riqueza observada e a riqueza estimada foi
verificada (índice Bootstrap 19,23 ± 1,23 espécies).
Em relação à riqueza de espécies, a análise das curvas de rarefação evidenciou que a riqueza da
área alterada é maior do que a da preservada, quando comparadas considerando a abundância padronizada
de 2734 retirados ao acaso em cada área (Figura 3). Os corpos d‟água perturbados também apresentaram
mais espécies exclusivas: sete espécies (28%) ocorreram apenas nesses ambientes. Dezesseis espécies
(64%) ocorreram tanto nos brejos preservados quanto nos perturbados e, duas espécies (8%) ocorreram
apenas nos brejos considerados preservados (Tabela II).
Comparação de diversidade e uso do habitat
A comparação de Bootstrap mostrou que a diversidade e eqüitabilidade registradas nos corpos
d‟água preservados foram significativamente maiores que nos perturbados (P < 0,05) ao passo que a
dominância foi maior nos corpos d‟água perturbados (Tabela III).
72
A análise de componentes principais (PCA) evidenciou uma tendência de segregação entre as
amostras (i.e. entre corpos d‟água preservados e alterados) (Figura 4). O primeiro eixo derivado da PCA
explicou 25,89% da dispersão total dos dados, enquanto o segundo eixo explicou adicionais 22,18%.
Ambos os eixos mais o terceiro explicaram 68,12% da dispersão total. As variáveis que mais
diferenciaram os grupos foram bi4 e bi5 (Eixo 1) e be6 (Eixo 2) (Tabela IV).
Com a análise de porcentagem de similaridade (SIMPER) foi possível verificar que a
porcentagem de dissimilaridade entre os grupos comparados (i.e., brejos preservados e brejos alterados)
foi de 52,26%. A espécie que mais contribuiu para a diferenciação entre os grupos foi Dendropsophus
cruzi com uma contribuição de 5,25%. Scinax fuscomarginatus foi a segunda espécie, com uma
contribuição na diferenciação entre grupos de 5,08%, seguida por Leptodactylus furnarius com 3,86%,
Leptodactylus fuscus com 3,38%, Elachistocleis cf. ovalis com 3,12% e Leptodactylus hylaedactylus com
3,04% (Tabela V). Adicionalmente, rejeitando a hipótese nula de que os grupos não diferem entre si, a
análise de similaridade (ANOSIM) apresentou resultado significativo na distinção entre grupos (R Global
= 0,17; P = 0,04), corroborando as indicações registradas na PCA e na SIMPER.
Quanto ao uso dos habitats, foi registrado que as espécies utilizaram os corpos d‟água de
maneira diferenciada: seis espécies (24%) ocorreram em apenas um brejo. Dezoito espécies (72%)
ocorreram de dois a 11 corpos d‟água e, apenas uma espécie (4%, Physalaemus cuvieri) ocorreu em todos
os corpos d‟água amostrados (Tabela II). Entretanto, a riqueza de espécies não foi relacionada a nenhum
dos descritores da heterogeneidade ambiental (Tabela VI). Somente a distância geográfica entre os corpos
d‟água foi relacionada com a composição de espécies registrada (r = -0,35, p = 0,01).
4. Discussão
Riqueza e composição taxonômica
A curva do coletor e curva de riqueza estimada para a área estudada indica que a metodologia e
o esforço empregados foram adequados para verificar a riqueza de espécies na área de estudo, de uma
maneira geral. No entanto, a curva gerada para os brejos considerados preservados não apresentou
tendência a estabilização. Dessa forma, o potencial registro de novas espécies com a continuidade do
esforço de coleta não pode ser descartado.
O fato de algumas espécies terem sido registradas tardiamente nesses corpos d‟água tais como
Dendropsophus jimi, que foi encontrada apenas em outubro de 2007 (no Bi6, na 11a
amostragem), e
73
Physalaemus centralis apenas em novembro de 2007 (no Bi1, 12a
amostragem) podem ter colaborado
para que a curva não se estabilizasse. Além disso, segundo Stout & Vandermeer (1975), curvas de regiões
tropicais tem crescimento mais lento do que as de regiões temperadas e, com amostragens sucessivas, as
curvas continuam a crescer refletindo a entrada de espécies raras.
As 25 espécies amostradas representam 17,73% das 141 ocorrentes no Cerrado (sensu Bastos,
2007). Para a região estudada, nenhum trabalho de longo prazo com anfíbios anuros havia sido realizado
até então. O único estudo realizado foi o de Valdujo (2004) durante a realização do plano de manejo do
PNE. Durante este estudo, Valdujo (2004) registrou 26 espécies, sendo que 12 foram registradas também
no presente trabalho. Nove das 25 espécies amostradas no presente trabalho não haviam sido registradas
durante a realização do estudo da citada autora (Dendropsophus cruzi, D. jimi, Hypsiboas lundii, H.
raniceps, Leptodactylus hylaedcatylus, L. sertanejo, Physalaemus centralis, Pseudopaludicola saltica e
Pseudopaludicola aff. falcipes).
Dentre as espécies que representam registros novos para a região, cabe destacar o registro de
Leptodactylus sertanejo, espécie recentemente descrita (Giaretta & Costa, 2007) e que foi encontrada
apenas em um dos corpos d‟água amostrados (Bi4 - preservado). O corpo d‟água onde essa espécie foi
encontrada apresenta uma forma fisionômica que foi recentemente chamada de cerrado hiperestacional
(Batalha et al. 2005, Cianciaruso et al. 2005). Nesse ambiente, um período de inundação de fevereiro a
abril é intercalado por um período em que as camadas superiores do solo sofrem deficiência de água.
Machos de L. sertanejo cantavam sempre embaixo de densa vegetação (touceiras de Andropogon
leucostachyus Kunth) e dentro de tocas escavadas no solo como registrado por Giaretta & Costa (2007).
Essa espécie foi registrada quase que exclusivamente quando o brejo se encontrava sem água, com
exceção de fevereiro de 2007, quando o brejo estava cheio. Uma explicação possível para o registro dessa
espécie apenas nesse corpo d‟água é a ausência ou menor abundância de predadores aquáticos nesse
ambiente (temporário de curta duração) em comparação com os corpos d‟água permanentes ou
temporários de longa duração, como registrado por vários autores em outros estudos (e. g, Heyer et al.
1975, Woodward 1983, Smith 1983). Adicionalmente, a estrutura do habitat composto principalmente por
touceiras de Andropogon leucostachyus, pode ter favorecido a presença dessa espécie que utiliza as
touceiras para se camuflar no ambiente e para esconder suas tocas sob as folhas da gramínea (Katia Kopp
obs. pessoal).
74
Em termos de riqueza, a anurofauna do PNE e entorno é composta principalmente por espécies
com distribuição tipicamente associada a formações abertas sul americanas (Complexo Caatinga-Cerrado-
Chaco e/ou Pampa) como Dendropsophus cruzi, D. jimi, Eupemphix nattereri, Hypsiboas lundii,
Leptodactylus furnarius, L. sertanejo, L. martinezi, Pseudopaludicola cf. mystacalis, Pseudopaludicola
aff. falcipes, P. saltica e Scinax fuscovarius, e aquelas com ampla área de ocorrência, incluindo tanto
formações abertas quanto florestais (domínio Atlântico e/ou Amazônico) como Dendropsophus minutus,
Hypsiboas albopunctatus, H. raniceps, Elachistocelis ovalis, Leptodactylus fuscus, L. hylaedcatylus, L.
labyrinthicus, L. podicipinus, L. ocellatus, Physalaemus centralis, P. cuvieri, Scinax fuscomarginatus,
Scinax gr. ruber (sensu Duellman, 1999). Esse predomínio de espécies de áreas de formações abertas
demonstra a importância dos corpos d‟água lênticos localizados em áreas abertas para a reprodução e
conservação das espécies de anuros na região estudada e para o bioma Cerrado, de um modo geral.
A maioria das espécies registradas é considerada generalista quanto ao uso do hábitat e
tolerante a alterações antrópicas (e.g, Brandão & Araújo 1998, Brandão 2002, Brasileiro et al. 2005,
Vasconcelos & Rossa-Feres 2005, GAA 2006, Santos et al. 2008). Das 25 espécies registradas apenas
Hypsiboas lundii pode ser considerada dependente de ambientes florestados. Essa espécie utiliza florestas
de galeria durante todas as fases de sua vida (Brandão & Araújo 1998, 2001, Colli et al. 2002, Bastos et
al. 2003, Eterovick & Sazima 2004, Brasileiro et al. 2005). Nesse estudo, H. lundii foi encontrada apenas
no BE6, sempre dentro de uma mata de galeria localizada na borda do brejo.
A riqueza de espécies foi maior nos corpos d‟água perturbados do que nos preservados. Alguns
autores afirmam que, de acordo com hipótese do distúrbio intermediário, com um nível moderado de
perturbação a comunidade se distribui em um mosaico de partes de habitats, favorecendo a ocorrência de
alta riqueza de espécies (veja Huston 1994, Ricklefs 2003). Isso pode explicar a maior riqueza encontrada
nos brejos perturbados, uma vez que, apesar de estarem localizados em áreas onde a vegetação original
foi substituída por pastagens e plantações, as características ambientais resultantes da ação antrópica
favorecem espécies oportunistas que são a maioria das espécies registradas para a região. Conte & Rossa-
Feres (2006) em estudo realizado na Mata Atlântica, verificando a diversidade e a ocorrência temporal de
anuros, também atribuíram a alta diversidade encontrada à hipótese do distúrbio intermediário uma vez
que a área amostrada sofreu corte seletivo de árvores por muitos anos seguidos e agora se encontra em
processo de regeneração.
75
Segundo Ernst et al. (2006), os efeitos dos distúrbios antropogênicos na diversidade funcional
das comunidade de anuros mostra que guildas diferentes respondem diferentemente a alteração do habitat.
Esse resultado demonstra a importância de se preservarem corpos d‟água localizados em áreas antrópicas
para a manutenção das assembléias de anuros da região, pois áreas abertas são importantes como habitats
de certas espécies que apresentam associação negativa com áreas florestais (e.g, Guerry & Hunter Jr
2002, Conte & Rossa-Feres 2006).
Comparação de diversidade e uso do habitat
Os corpos d‟água preservados apresentaram maiores valores de diversidade enquanto que os
perturbados possuíram maior dominância. Uma vez que o índice de Shannon leva em consideração a
riqueza e a abundância das espécies (Townsend et al. 2006), esse resultado parece estar relacionado à
maior eqüitabilidade nas abundâncias das espécies nos corpos d‟água preservados. De fato, os brejos
preservados apresentaram abundâncias mais uniformes enquanto que, nos perturbados, algumas espécies
apresentaram grande dominância (e.g, Dendropsophus jimi e Scinax fuscomarginatus que, juntas,
corresponderam a 54,5% da abundância total registrada nos corpos d‟água perturbados). Os altos valores
de dominância, como os encontrados para D. jimi e S. fuscomarginatus, são típicos de ambientes sazonais
perturbados, como verificado em outras comunidades de anfíbios (Giaretta et al 1997, 1999, 2008).
Maiores valores de diversidade e eqüitabilidade também foram encontrados em outros estudos
em áreas preservadas (e.g, Krishnamurthy 2003, Moraes et al. 2007). No Estado de Goiás, Guimarães
(2006) em estudo comparando as assembléias de anuros em poças de quatro tipos de habitats (poças
associadas a floresta de galeria e a cerrado sensu stricto, poças em áreas antrópicas e poças em florestas
de galeria), verificou que a diversidade e eqüitabilidade das espécies foram maiores nas poças localizadas
em florestas de galeria, o que também foi decorrente da uniformidade das abundâncias das espécies
registradas nesse tipo de ambiente. Desta forma, os resultados do presente estudo reforçam que mesmo
comunidades de anuros de áreas abertas, compostas predominantemente por espécies generalistas, são
afetadas por alterações antrópicas.
A PCA apresentou uma tendência de segregação entre os dois grupos comparados (brejos
preservados e perturbados), embora uma pequena sobreposição tenha ocorrido. Os corpos d‟água que
mais contribuíram para a formação dos grupos foram os brejos preservados 4 (bi4) e 5 (bi5) e o alterado 6
(be6), que apresentaram algumas espécies exclusivas e com abundâncias elevadas (e.g, Leptodactylus
76
sertanejo que apresentou abundância de 5,4% do total registrado para os corpos d‟água preservados e foi
registrado apenas no bi4; Dendropsophus cruzi que foi registrada apenas no be6 com abundância
correspondente a 6,5% do total registrado para os corpos d‟água alterados). Ou ainda espécies que foram
registradas tanto em ambientes preservados quanto alterados, mas apresentaram maior abundância em um
deles (e.g, D. minutus que apresentou abundância no bi4 correspondente a 6,11% do total registrado para
os ambientes preservados).
A maior abundância dessas espécies em determinados corpos d‟água pode estar relacionada a
requerimentos fisiológicos específicos, e suas interações com os componentes dos ecossistemas
(Zweimüller 1995). Adicionalmente, as características dos microambientes utilizados por essas espécies
podem ter influenciado a ocorrência e/ou maior abundância nesses corpos d‟água. Dendropsophus cruzi é
uma espécie que utiliza ramos de vegetação marginal ou emergente para vocalizar (Bastos et al. 2003) e
de fato, o brejo perturbado be6 apresenta muitos arbustos em sua margem esquerda, local onde essa
espécie sempre foi registrada (K. Kopp obs. pessoal).
Já D. minutus utiliza o solo ou ramos de vegetação marginal para vocalizar (Bastos et al. 2003).
Além disso, a ausência de outros hilídeos de tamanho similar a D. minutus em Bi4 e a menor abundância
de predadores aquáticos devido ao caráter temporário deste corpo d‟água preservado, podem ter
favorecido a maior abundância dessa espécie. Embora os predadores aquáticos não tenham sido
amostrados de modo quantitativo, foi possível, durante as coletas para amostragem de girinos em estudo
concomintante a esse, perceber um gradiente de riqueza e/ou abundância de predadores ao longo de um
gradiente de hidroperíodo. Nos corpos d‟água permanentes, os insetos (e.g, Heteroptera e Odonata) foram
mais abundantes que nos corpos d‟água temporários. Além disso, peixes (Hoplias malabaricus –
Erythrinidae) potencialmente predadores, foram registrados apenas nos permanentes.
A análise de similaridade de porcentagem (SIMPER) evidenciou que os grupos comparados
são dissimilares (52,25%). Das sete espécies que mais contribuíram para a separação entre brejos
preservados e perturbados, Dendropsophus jimi, Leptodactylus furnarius, L. fuscus, L. hylaedactylus e
Scinax fuscomarginatus apresentaram maior abundância nos corpos d‟água perturbados. Essas espécies
apresentam ampla distribuição e são muito tolerantes a alterações antrópicas (GAA 2006). Elachistocleis
cf. ovalis apresentou a mesma abundância total nos brejos preservados e perturbados, mas apresentou
maior abundância individual no bi4, cerca de 26,5% do abundância total registrada para essa espécie.
Essa espécie geralmente vocaliza parcialmente submersa ou no solo encharcado em poças ou brejos de
77
áreas abertas (Brasileiro et al. 2005, Toledo et al. 2003, Zina et al. 2007). A maior abundância dessa
espécie no bi4 pode estar relacionada a menor abundância de predadores aquáticos já que esse corpo
d‟água é temporário de curta duração. Além disso, as características físicas do corpo d‟água composto por
muitas gramíneas submersas pode ter favorecido essa espécie que muitas vezes vocaliza amparado em
vegetação submersa (Kwet & Di-Bernado 1999).
As espécies apresentaram grande plasticidade no uso do habitat (16 espécies - 64% ocorreram
tanto nos brejos preservados quanto nos perturbados). Esse resultado pode estar relacionado ao pool de
espécies, já que anfíbios anuros de áreas predominantemente abertas e/ou alteradas pelo homem
geralmente utilizam amplamente os recursos (Heyer & Bellin 1973, Vasconcelos & Rossa-Feres 2005,
Santos et al. 2007).
Muitos autores atribuem a alta riqueza de espécies de anuros registradas em várias regiões
brasileiras à heterogeneidade ambiental (Cardoso et al. 1989, Pombal 1997, Arzabe 1999, Bernarde &
Kokubum 1999, Juncá 2006). No entanto, essa correlação não tem sido muito testada (e. g, Gascon 1991,
Eterovick 2003, Vasconcelos & Rossa-Feres 2005, Santos et al. 2007). No presente estudo, a riqueza de
espécies não foi correlacionada com nenhum dos descritores da heterogeneidade ambiental testados.
Vasconcelos & Rossa-Feres (2005) também não encontraram correlação entre a riqueza de espécies e a
complexidade estrutural dos corpos d‟água em estudo realizado em área aberta no sudeste do Brasil.
Parris & McCarty (1999), em estudo realizado em riachos na Austrália, verificando a relação
entre os descritores ambientais e a estrutura das comunidades, encontraram relação entre o tamanho dos
riachos e a composição das assembléias de anfíbios. Já em ambientes lênticos de clima sazonal, como os
amostrados no presente estudo, essa relação não foi verificada (e.g, Vasconcelos & Rossa-Feres 2005,
Santos et al 2007) e se discute que as condições climáticas, como a temperatura e a precipitação, seriam
mais importantes na determinação da composição das assembléias de anuros (e.g, Cardoso & Martins
1987, Rossa-Feres & Jim 1994, Bertoluci 1998, Bernarde & Kokubum 1999, Bertoluci & Rodrigues
2002, Toledo et al. 2003, Prado et al. 2005, Vasconcelos & Rossa-Feres 2005, Kopp & Eterovick 2006,
Santos et al. 2007). Dessa forma, a diferença na estrutura das comunidades verificada entre corpos d‟água
preservados e perturbados parece não estar relacionada com a heterogeneidade do hábitat (pelo menos
não com os descritores analisados no presente estudo).
Corpos d‟água mais próximos apresentaram maior similaridade na composição de espécies.
Esse resultado também foi encontrado por Ernst & Rödel (2008) em estudo realizado em florestas
78
perturbadas e preservadas da África e da Guiana Central. Segundo esses autores, isso pode ser uma
indicação de que processos bióticos, como a dispersão, podem influenciar a composição de comunidades.
Dessa forma, ao menos dois fatores não excludentes podem ser responsáveis pelos padrões de
composição e diversidade de espécies de anuros observados nos ambientes estudados: a) os distúrbios
causados pela ação humana na utilização das áreas naturais para a agricultura e pecuária possibilitam uma
maior riqueza de espécies nas áreas perturbadas, o que está de acordo com a hipótese do distúrbio
intermediário; b) a migração entre corpos d‟água próximos possibilita a manutenção das comunidades e
influencia padrões de composição de espécies. Assim, embora a riqueza de espécies tenha sido menor nos
corpos d‟água preservados localizados no interior do PNE, a maior diversidade registrada demonstra a
importância dessa área protegida para a manutenção de comunidades equilibradas e populações viáveis de
anuros.
Agradecimentos. Agradecemos a André Luís de Oliveira, Taís Borges Costa e Diogo Nascimento pela
ajuda nos trabalhos de campo; a Tiago Gomes dos Santos pelos comentários e sugestões; a Kleber do
Espírito Santo e Tiago Gomes dos Santos pela ajuda nas análises estatísticas; a direção do Parque
Nacional das Emas pelo apóio logístico; ao CNPq pelas bolsas concedidas a K. Kopp (processo n
141891/2005-0) e a R.P. Bastos (processo n 305836/2007-2), a Fundação de Amparo à Pesquisa da UFG
(FUNAPE) pelas bolsas concedidas a L. Signorelli e J. Rodrigues; ao CNPq (processo n 5552886/2006-
1) e a Conservação Internacional do Brasil pelo apóio financeiro; ao Instituto Chico Mendes de
Conservação da Biodiversidade e ao Centro de Conservação e Manejo de Répteis e Anfíbios/RAN pelas
licenças de coletas (processo n 02010.001585/05-12).
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Tabela I. Principais características dos doze corpos d‟água estudados no Parque Nacional das
Emas e entorno, Estado de Goiás, Brasil. Bi1 a Bi6 = corpos d‟água localizados no interior do
PNE (preservados); Be1 a Be6 = corpos d‟água localizados no entorno do PNE (perturbados);
PER = corpo d‟água permanente; TLD = corpo d‟água temporário de longa duração (superior a
cinco meses); TCD = corpo d‟água temporário de curta duração (inferior a cinco meses).
Corpos
d‟água
Localização Geográfica Hidroperíodo Área (m2) Profundidade
máxima (m)
Bi1 18 16' 17''S; 52 50' 35''W PER 1986.62 0,95
Bi2 18 15' 19''S; 52 54' 30''W TDL 2933.61 0,38
Bi3 18 10' 56''S; 52 44' 32''W PER 3215.09 0,34
Bi4 18 18' 07''S; 52 57' 56''W TCD 4660.49 0,46
Bi5 17 55' 45''S; 52 58' 04''W PER 1407.68 0,36
Bi6 17 54' 04''S; 52 59' 55''W PER 1650.16 0,27
Be1 18 22' 40''S; 52 43' 51''W PER 3057.12 0,36
Be2 18 26' 01''S; 52 36' 10''W PER 3188.18 0,34
Be3 18 25' 13''S; 52 35' 00''W PER 6600.63 0,42
Be4 18 24' 02''S; 52 41' 00''W PER 3476.11 0,34
Be5 17 53' 37''S; 53 07' 27''W PER 6692.63 0,26
Be6 17 37' 14''S; 52 55' 10''W PER 3678.56 0,54
88
Tabela II. Espécies de anuros adultos registradas durante 16 meses de amostragem em seis corpos d‟água preservados (Bi1 a Bi6) e seis perturbados (Be1 a
Be6) no interior e entorno do PNE, Estado de Goiás, Brasil. D = distribuição de espécies na América do Sul conforme os tipos de formações naturais (sensu
Duellman, 1999): A, espécies que ocorrem preferencialmente em ambientes abertos (Complexo Caatinga-Cerrado-Chaco); A/F, espécies que ocorrem tanto
em áreas abertas quanto em florestais; ?, dados não disponíveis na literatura. Abreviaturas e características dos corpos d‟água se encontram na Tabela 1.
Família/Espécie Be1 Be2 Be3 Be4 Be5 Be6 Bi1 Bi2 Bi3 Bi4 Bi5 Bi6 D
BUFONIDAE
Rhinella schneideri (Werner, 1894) A/F
HYLIDAE
Dendropsophus cruzi (Pombal e Bastos, 1998) A
Dendropsophus jimi (Napoli & Caramaschi, 1999) A
Dendropsophus minutus (Peters, 1872) A/F
Hypsiboas albopunctatus (Spix, 1824) A/F
Hypsiboas lundii Burmeister, 1856 A
Hypsiboas raniceps (Cope, 1862) A/F
Scinax fuscomarginatus (Lutz, 1925) A/F
Scinax fuscovarius (Lutz, 1925) A
Scinax gr. ruber (Laurenti, 1768) A/F
LEIUPERIDAE
Eupemphix nattereri (Steindachner, 1863) A
Continuação
89
Physalaemus centralis Bokermann, 1962 A/F
Physalaemus cuvieri Fitzinger, 1826 A/F
Pseudopaludicola cf. mystacalis (Cope, 1887) A
Pseudopaludicola saltica (Cope, 1887) A
Pseudopaludicola aff. falcipes A?
LEPTODACTYLIDAE
Leptodactylus furnarius Sazima & Bokermann, 1978 A
Leptodactylus fuscus (Schneideri, 1799) A/F
Leptodactylus hylaedactylus (Cope, 1868) A/F
Leptodactylus labyrinthicus (Spix, 1824) A/F
Leptodactylus martinezi Bokermann, 1956 A
Leptodactylus ocellatus (Linnaeus, 1758) A/F
Leptodactylus podicipinus (Cope, 1862) A/F
Leptodactylus sertanejo Giaretta & Costa, 2007 A
MICROHYLIDAE
Elachistocleis cf. ovalis (Schneider, 1799) A/F
Riqueza de espécies com base em registros de adultos 11 15 11 9 13 17 10 9 12 11 5 7
90
Tabela III. Comparação de diversidade de espécies de anuros entre corpos d‟água preservados e
perturbados localizados no interior e entorno do PNE, Estado de Goiás, Brasil.
Preservados Perturbados
Riqueza total 18 23
Abundância total 2734 6761
Dominância 0,145 0,185
Shannon H‟ 2,211 2,097
Eqüitabilidade J‟ 0,765 0,668
91
Tabela IV. Variáveis, autovalores, autovetores e porcentagem de explicação de cada eixo para
anfíbios anuros registrados em dois grupos de brejos (preservados e alterados), localizados no
interior e entorno do PNE, Estado de Goiás, Brasil. As variáveis que mais contribuíram para a
diferenciação entre os grupos estão destacadas em negrito.
Brejos Eixo 1 Eixo 2
be1 1.1441 -0.07363
be2 3.7063 3.9135
be3 1.0768 2.6397
be4 2.2194 0.56826
be5 4.4733 0.72102
be6 3.0611 -8.542
bi1 -2.9475 1.2096
bi2 1.3284 1.3754
bi3 2.1606 -0.34388
bi4 -5.5655 4.0721
bi5 -5.5466 -2.8224
bi6 -5.1102 -2.7177
Autovalores 13.95 11.95
Porcentagem de explicação em cada eixo 25.89 22.18
92
Tabela V. Resultados da análise de similaridade porcentagem (SIMPER) para anfíbios anuros
registrados em dois grupos de brejos (preservados e alterados), localizados respectivamente, no
interior e entorno do PNE, Estado de Goiás, Brasil.
Espécie Contribuição (%) % Cumulativa da
dispersão total
Dendropsophus jimi 5,25 10,04
Scinax fuscomarginatus 5,08 19,75
Leptodactylus furnarius 3,86 27,14
Leptodactylus fuscus 3,38 33,61
Elachistocleis cf. ovalis 3,12 39,57
Leptodactylus hylaedactylus 3,04 45,39
93
Tabela VI. Comparações pelo Teste de Mantel (10.000 permutações de Monte Carlo) entre a
matriz de similaridade da anurofauna (Jaccard) e as matrizes dos descritores ambientais
(Distância Euclidiana) entre os brejos amostrados no PNE e entorno, Estado de Goiás, Brasil. r
= estatística de Mantel; p = nível de significância.
Descritores ambientais r p
Hidroperíodo 0.21 0.82
Número de tipos de margem - 0.101 0.161
Número de tipos de perfis de margem 0.003 0.512
Número de tipos de plantas nas margens 0.096 0.702
Porcentagem de vegetação recobrindo a superfície do corpo d‟água 0.026 0.555
Profundidade 0.106 0.69
Tamanho dos corpos d‟água - 0.01 0.475
Vegetação da área onde se encontra o corpo d‟água -0.086 0.166
94
Legendas das figuras
Figura 1. Mapa de localização do Parque Nacional das Emas e corpos d‟água amostrados no sudoeste do
Estado de Goiás, Brasil. Bi1 a Bi6 = corpos d‟água localizados no interior do PNE (preservados); Be1 a
Be6 = corpos d‟água localizados no entorno do PNE (perturbados).
Figura 2. Curva do coletor representando a riqueza cumulativa de espécies e curva de riqueza estimada
(gerada pelo estimador Bootstrap), ao longo dos 16 meses no PNE e entorno, Estado de Goiás, Brasil. (A)
riqueza total de espécies; (B) riqueza dos corpos d‟água perturbados; (C) riqueza dos corpos d‟água
preservados. Curvas geradas com 50 aleatorizações. As barras representam o desvio padrão.
Figura 3. Curvas de rarefação e intervalos de confiança (95%) da riqueza de espécies para corpos d‟água
preservados (A) e alterados (B) amostrados no PNE e entorno, Estado de Goiás, Brasil. As setas indicam
o ponto de comparação (i.e. 2734 indivíduos retirados ao acaso).
Figura 4. Análise de Componentes Principais (PCA) evidenciando a tendência de segregação entre brejos
preservados (bi) e perturbados (be), localizados, respectivamente, no interior e entorno do PNE, Estado de
Goiás, Brasil.
95
Figura 1
96
97
Figura 2
Figura 3
10 30 50 70 90 150 250 350 450 600 800 1000 2000 2734
Abundância
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
22
24
Riq
ue
za
es
pe
rad
a
A
10 40 70 100 250 400 600 900 2000 3500 5000 6761
Abundância
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
22
24
Riq
ue
za
es
pe
rad
a
B
98
Figura 4
99
CAPÍTULO II
DISTRIBUIÇÃO TEMPORAL E DIVERSIDADE DE MODOS
REPRODUTIVOS DE ANFÍBIOS ANUROS NO PARQUE NACIONAL DAS
EMAS E ENTORNO, ESTADO DE GOIÁS.
KATIA KOPP & ROGÉRIO P. BASTOS
Artigo submetido para a revista Iheringia, Série Zoologia
100
Distribuição temporal e diversidade de modos reprodutivos de anfíbios anuros no
Parque Nacional das Emas e entorno, Estado de Goiás
Katia Kopp1, Luciana Signorelli
2 & Rogério P. Bastos
3
1. Programa de Doutorado em Ciências Ambientais (CIAMB), Universidade Federal de
Goiás, Campus Samambaia, ICB IV, Goiânia, Goiás, Brasil, CP 131, 74001-970 -
2. Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução, Universidade Federal de
Goiás, ICB IV, Goiânia, Goiás, Brasil, 74001-970.
3. Departamento de Biologia Geral, Universidade Federal de Goiás, ICB I, Goiânia,
Goiás, Brasil, CP 131, 74001-970.
ABSTRACT. Temporal distribution and diversity of reproductive modes in
anuran amphibians in the Emas National Park and surrounding area, State of
Goiás. The communities of anuran amphibians, including those in tropical regions, are
directly influenced by environmental conditions, which play an important role in
structuring and regulating communities. This study aimed to determine the diversity of
reproductive modes, period of vocalization and to look for correlation among climatic
variables and richness, abundance of adult frogs and tadpoles, and male calling activity
in 12 water bodies located inside and around the Emas National Park, southwestern
Goiás State, Brazil. 16 samplings were carried out between December 2005 and March
2008. A total of 25 species from five families were recorded: Bufonidae (1 species),
Hylidae (9 species), Leptodactylidae (8 species), Leiuperidae (6 species), Microhylidae
101
(1 species). Four patterns of reproductive activity were recognized among the species:
continuous, intermediate, long, and explosive. Richness of adult frogs, abundance and
activity of calling males were positively related to air temperature, humidity, and
precipitation. Tadpole richness was positively related to precipitation and water
temperature, but there was no relationship between tadpole abundance and climate
descriptors. Six reproductive modes were recorded - 56% of species have widespread
aquatic reproductive modes and 44% deposit eggs in nests of foam. The species
recorded in this study showed a predominance of reproductive modes and general
reproductive pattern typically associated with the warm and rainy period, as expected
for tropical seasonal communities. However, the temporal segregation between groups
of species within the rainy season seems to facilitate the coexistence of generalist
species typical of open and/or anthropogenic areas.
KEY-WORDS: Anurans, temporal distribution, reproductive modes, seasonality,
tropical region.
RESUMO. As comunidades de anfíbios anuros, inclusive em regiões tropicais, são
influenciadas diretamente pelas condições ambientais, as quais desempenham um papel
importante na estruturação e regulação das comunidades. Esse estudo teve como
objetivo determinar a diversidade de modos reprodutivos, a temporada de vocalização e
testar a correlação das variáveis climáticas com a riqueza, a abundância dos anuros
adultos e dos girinos e com a atividade de vocalização dos machos em 12 corpos d‟água
localizados no interior e entorno do Parque Nacional das Emas, sudoeste do Estado de
Goiás, Brasil. Foram realizadas 16 amostragens entre dezembro de 2005 e março de
2008. Um total de 25 espécies de cinco famílias foram registradas: Bufonidae (1
102
espécie), Hylidae (9 espécies), Leptodactylidae (8 espécies), Leiuperidae (6 espécies),
Microhylidae (1 espécie). Quatro padrões de atividade reprodutiva foram reconhecidos
entre as espécies: contínuo, intermediário, prolongado e explosivo. A riqueza de anuros
adultos, a abundância e atividade de vocalização dos machos foram positivamente
relacionadas com a temperatura do ar, umidade e precipitação. A riqueza de girinos foi
positivamente relacionada com a precipitação e com a temperatura da água, mas não
houve relação da abundância de girinos com nenhum dos descritores climáticos. Foram
registrados seis modos reprodutivos – 56% das espécies apresentaram modos
reprodutivos aquáticos generalizados, e 44% depositam os ovos em ninhos de espuma.
As espécies registradas no presente estudo apresentaram predominância de modos
reprodutivos generalizados e padrão reprodutivo tipicamente associado ao período
quente e chuvoso, como esperado para regiões tropicais sazonais. Entretanto, a
segregação temporal entre grupos de espécies dentro do período chuvoso parece facilitar
a coexistência de espécies generalistas típicas de áreas abertas e/ou antrópicas.
PALAVRAS-CHAVE: Anuros, distribuição temporal, modos reprodutivos,
sazonalidade, região tropical.
INTRODUÇÃO
As comunidades de anfíbios anuros, inclusive em regiões tropicais, são
influenciadas diretamente pelas condições ambientais, as quais desempenham um papel
importante na estruturação e regulação das comunidades (e.g. TOFT, 1985). De forma
geral, é esperado que a atividade reprodutiva dos anuros em regiões tropicais sazonais
103
seja concentrada durante a estação chuvosa do ano e influenciada principalmente pela
temperatura e pela precipitação (e.g. ROSSA-FERES & JIM, 1994; KOPP & ETEROVICK,
2006; SANTOS et al., 2007; GIARETTA et al., 2008). Segundo PRADO et al. (2005), os
anuros são especialmente dependentes da água ou umidade atmosférica para a
reprodução, e muitos precisam de corpos d‟água, pelo menos em uma fase de sua vida
(e.g. girinos).
A partilha temporal de recursos constitui um mecanismo importante de
isolamento reprodutivo já que as espécies podem diferir em seus períodos reprodutivos
anuais, períodos diários de atividade de vocalização e parâmetros acústicos de seus
cantos de anúncio (e.g. WELLS, 1977). Além disso, principalmente na região
Neotropical, os anuros apresentam uma grande diversidade de modos reprodutivos
(DUELLMAN & TRUEB, 1994). A compreensão dessa diversidade é fundamental para
compreender a organização das comunidades de anuros, assim como é importante a
informação sobre a distribuição temporal e espacial (HÖDL, 1990).
A despeito da grande diversidade de espécies de anuros registrada no Brasil (813
espécies; SBH, 2009), dados sobre os padrões reprodutivos, uso dos habitats e
influência de parâmetros climáticos sobre as comunidades de anuros são realizados
principalmente em ambientes florestais (e.g. CRUMP, 1974; AICHINGER, 1987; HADDAD
& SAZIMA, 1992; BERTOLUCI, 1998; NECKEL-OLIVEIRA et al., 2000; CONTE &
MACHADO, 2005; ZINA et al., 2007). Estudos realizados em ambientes sazonais abertos
são escassos (e.g. ARZABE, 1999; ETEROVICK & SAZIMA, 2000; PRADO et al., 2005;
SANTOS et al., 2007).
O Cerrado constitui o segundo maior bioma do Brasil, com uma área de
aproximadamente 2 milhões de km², que representa cerca de 23% da área total do país
104
(RATTER et al., 1998). Atualmente apenas 20% desse bioma permanecem inalterados e
1,2% estão protegidos em unidades de conservação (MITTERMEIER et al., 2000).
Considerada como „Região de Importância Biológica Extremamente Alta‟
(MMA, 2002), o Parque Nacional de Emas (PNE), é uma área prioritária para a
realização de estudos, pois se encontra ameaçada pela expansão desordenada das
atividades agropecuárias em seu entorno. Além disso, nenhum trabalho sobre a
reprodução de anuros havia sido realizado até o momento na área amostrada.
Assim, o presente estudo teve como objetivos: i) caracterizar a temporada de
vocalização dos machos de anfíbios anuros em doze corpos d‟água localizados no
interior de uma unidade de conservação no bioma do Cerrado; ii) testar a correlação
entre os preditores climáticos (temperatura, precipitação e umidade relativa) e a riqueza
e abundância de espécies de anuros adultos, de girinos e de machos em atividade de
vocalização; iii) determinar a diversidade de modos reprodutivos das espécies de
anuros.
MATERIAIS E MÉTODOS
Área de estudo
O estudo foi realizado no PNE e em áreas do entorno, dominadas por
agricultura e pastagem, no sudoeste do Estado de Goiás, Brasil Central. O clima da
região é do tipo tropical quente e úmido (Aw na classificação de Köppen) (MINER,
1989) e caracteriza-se por uma estação seca de maio a setembro e uma estação chuvosa
de outubro a abril. A temperatura média anual varia entre 22 e 24 oC e a precipitação
anual varia de 1.500 a 1.700 mm concentrada de outubro a março. Na estação seca a
precipitação é sempre inferior a 60 mm (RAMOS-NETO & PIVELLO, 2000).
105
O PNE está localizado na região central do bioma Cerrado (17°49–18°28S e
52°39– 53°10W) e é a maior (132.133 ha) e mais importante área de Cerrado protegida
devido a sua diversa fauna e flora (IBDF, 1981). Um gradiente de tipos abertos de
savana (68.1%) e savana densa (cerrado sensu stricto; 25.1%) pode ser encontrado no
PNE, assim como campos úmidos (4.9%) e florestas ripárias e mesófilas (1.2%)
(RAMOS-NETO & PIVELLO, 2000).
No entorno do PNE, com exceção do limite nordeste, em todos os demais estão
há uso da terra para a agricultura e pecuária extensivas (no município de Mineiros 78%
dos estabelecimentos agropecuários estão ocupados por lavouras e pastagem e 22%
possuem áreas de matas; no município de Chapadão do Céu praticamente 100% dos
estabelecimentos estão ocupados por lavouras e pastagens; IBGE, 2006).
A coleta de dados foi realizada em doze corpos d‟água separados por distâncias
superiores a 1 km, sendo seis localizados no interior e seis no entorno do PNE (Fig. 1).
Os corpos d‟água amostrados no entorno do parque estão localizados nos municípios de
Chapadão do Céu e Mineiros (Fig. 1 e Tab. I).
Coleta de dados e análises estatísticas
Os corpos d‟água foram amostrados durante 16 meses, principalmente durante a
estação chuvosa. Apenas em quatro meses da estação seca (julho de 2006, maio, julho e
setembro de 2007) foram realizadas amostragens.
A metodologia utilizada para a aquisição dos dados quantitativos e qualitativos
referentes aos adultos foi a de “busca em sítios de reprodução” (SCOTT & WOODWARD,
1994), percorrendo-se todo o perímetro de cada brejo ou poça. Durante o percurso foi
efetuado o registro dos machos em atividade de vocalização e de indivíduos não
vocalizantes. A amostragem foi realizada durante o turno de vocalização das espécies,
106
iniciando geralmente as 19:00 h e se estendendo no máximo até às 24:00 h. A seqüência
de amostragem dos corpos d‟água foi alterada em cada mês. Exemplares de espécies
cuja identificação em campo não foi possível foram coletados, mortos com solução de
xilocaína a 10% aplicada na mancha pélvica, conservados em álcool 70% e depositados
na coleção zoológica da Universidade Federal de Goiás (ZUFG). A nomenclatura das
espécies seguiu FAIVOVICH et al. (2005), FROST et al. (2006) e FROST (2009).
Para a amostragem dos girinos foi utilizada a metodologia de transecto. Os
girinos foram coletados com redes de mão (dip nets), vasculhando-se todos os
microambientes disponíveis no transecto demarcado. Essa metodologia foi utilizada
devido a baixa profundidade da maioria dos corpos d‟água o que impediria o uso de
puçás maiores. Foi demarcado um transecto de 15 X 2 m em cada corpo d‟água. A cada
mês o transecto foi arbitrariamente estabelecido em uma região diferente do corpo
d‟água cobrindo, dessa forma, um maior número de microambientes disponíveis.
Amostragens complementares, fora do transecto demarcado, foram realizadas a cada
mês para minimizar possíveis falhas no registro de espécies. Esses dados adicionais
foram usados apenas nas análises qualitativas.
Os indivíduos coletados foram anestesiados em solução de benzocaína a 5%,
conservados em solução de formalina a 5%, levados ao laboratório para posterior
identificação e depositados na coleção citada acima. A identificação dos exemplares foi
baseada no estudo de ROSSA-FERES & NOMURA (2006) e em espécimes conservados em
laboratório até a metamorfose.
O padrão reprodutivo de cada espécie foi determinado baseado em machos em
atividade de vocalização e girinos em estágios iniciais de desenvolvimento. Os padrões
de atividade reprodutiva exibidos pelas espécies foram classificados como: (1) contínuo
– espécies com indivíduos se reproduzindo ao longo do ano (sensu Crump, 1974); (2)
107
prolongado – espécies cuja atividade de vocalização se manteve por cinco meses ou
mais (sensu WELLS, 1977); (3) intermediário – espécies que vocalizaram de poucas
semanas até quatro meses (WELLS, 1977); (4) explosivo – espécies que apresentaram
atividade de vocalização durante curtos períodos e mais de uma vez durante o ano
(WELLS, 1977; PRADO et al., 2005). Os modos reprodutivos foram classificados de
acordo com HADDAD & PRADO (2005).
A influência dos descritores climáticos sobre a riqueza e abundância das
espécies foi verificada pelo teste de correlação de Spearman (ZAR, 1999), com base nos
valores de umidade relativa e temperatura do ar obtidos durante as coletas, e de
precipitação acumulada do mês da coleta e da semana anterior à coleta. Foram
consideradas significativas as correlações com valores de P ≤ 0.05. As análises foram
realizadas nos programa BioEstat 5.0 (AYRES et al., 2007). Os dados relativos à
precipitação pluviométrica foram obtidos junto ao Sistema de Hidrologia e
Meteorologia do Estado de Goiás (SIMEHGO), à Fazenda Jacuba e à estação
meteorológica do Parque Nacional das Emas. Os dados de temperatura e umidade
relativa do ar foram coletados diretamente em campo, pois as estações meteorológicas
localizadas próximo a área de estudo não possuíam esses dados.
Foi utilizado o índice de similaridade de Morisita-Horn (CH), com posterior
análise de agrupamento por média não ponderada (UPGMA), para verificar a
distribuição temporal (em escala mensal) dos adultos e girinos. Para a realização das
análises foram utilizados os dados de abundância mensal de cada espécie. Os valores de
abundância foram transformados - ln (x+1) - para evitar distorções na análise devido às
espécies muito abundantes. Foram considerados como agrupamentos válidos todos os
arranjos com CH > 0,70. O coeficiente de correlação cofenético (r) (ROMESBURG, 1984)
foi calculado para verificar a perda de informações na construção dos dendrogramas.
108
Esse coeficiente é obtido correlacionando a matriz de similaridade original com a matriz
obtida a partir do dendrograma, sendo r ≥ 0,9 considerado um ajuste muito bom; 0,8 ≤ r
< 0,9 um ajuste bom; 0,7 ≤ r < 0,8 considerado como ajuste pobre e r < 0,7 um ajuste
muito pobre (ROHLF, 2000).
RESULTADOS
Ocorrência temporal e fatores climáticos
Foram registradas, na área de estudo, 25 espécies de anuros distribuídas em
cinco famílias (Tab. II): Bufonidae (1 espécie), Hylidae (9 espécies), Leptodactylidae (8
espécies), Leiuperidae (6 espécies), Microhylidae (1 espécie). Das 25 espécies que
utilizaram os corpos d‟água estudados, apenas uma [4,17%; Hypsiboas albopunctatus
(SPIX, 1824)] se reproduziu ao longo do ano e foi classificada como uma reprodutora
contínua. Onze espécies (45,83%) apresentaram atividade de vocalização durante cinco
ou mais meses consecutivos apresentando padrão reprodutivo prolongado; sete espécies
(29,17%) apresentaram padrão reprodutivo intermediário vocalizando entre poucas
semanas até quatro meses e, cinco espécies (20,83%) apresentaram padrão explosivo
vocalizando durante poucos dias (Tab. II). Pseudopaludicola saltica (COPE, 1887) foi
registrada apenas uma vez e seu padrão reprodutivo não pode ser determinado. Entre os
reprodutores prolongados, a maioria vocalizou durante a estação chuvosa e quente
(Outubro a Março; Tab. II). Duas espécies, Leptodactylus furnarius Sazima &
Bokermann, 1978 e Pseudopaludicola aff. falcipes (HENSEl, 1867), apresentaram
atividade de vocalização tanto na estação chuvosa quanto na seca. Um reprodutor
intermediário, Hypsiboas lundii (Burmeister, 1856), vocalizou esporadicamente durante
a estação seca (Tab. II).
109
A análise da variação temporal na abundância mensal das espécies com machos
em atividade de vocalização evidenciou três agrupamentos (Fig. 2): (1) espécies que
ocorreram em alta abundância por um período mais prolongado na estação chuvosa
(outubro a janeiro/fevereiro) – Dendropsophus cruzi (POMBAL & BASTOS, 1998), D. jimi
(NAPOLI & CARAMASCHI, 1999), D. minutus (PETERS, 1872), Elachistocleis cf. ovalis
(SCHNEIDER, 1799), Hypsiboas albopunctatus, H. raniceps COPE, 1862, Leptodactylus
fuscus (SCHNEIDER, 1799), L. furnarius, L. hylaedactylus (COPE, 1868), L. ocellatus
(LINNAEUS, 1758), Physalaemus cuvieri FITZINGER, 1826, Pseudopaludicola aff.
falcipes, Scinax gr. ruber (LAURENTI, 1768), S. fuscomarginatus (LUTZ, 1925); (2)
espécies que ocorreram apenas em plena estação chuvosa com grande abundância
(novembro a janeiro) – Leptodactylus martinezi BOKERMANN, 1956 e L. sertanejo
GIARETTA & COSTA, 2007; (3) espécies que apresentaram maior abundância em apenas
um mês da estação chuvosa (fevereiro de 2007) – Pseudopaludicola saltica e Scinax
fuscovarius (LUTZ, 1925). Eupemphix nattereri STEINDACHNER, 1863, Hypsiboas lundii,
Leptodactylus labyrinthicus (SPIX, 1824), L. podicipinus (COPE, 1862),
Pseudopaludicola cf. mystacalis (COPE, 1887), Physalaemus centralis BOKERMANN,
1962 e Rhinella schneideri (WERNER, 1894) não foram associados a nenhum dos
agrupamentos.
Em relação à abundância mensal de girinos, as espécies apresentaram dois
agrupamentos (Fig. 3): (1) espécies que apresentaram maior abundância ao longo de
toda a estação chuvosa (outubro a março) – Dendropsophus jimi, Elachistocleis cf.
ovalis, Hypsiboas albopunctatus, Leptodactylus furnarius, Physalaemus cuvieri e
Scinax fuscomarginatus; (2) espécies que apresentaram registro de abundância apenas
para dois meses da estação chuvosa (fevereiro de 2007 e março de 2008) –
Dendropsophus minutus e Leptodactylus sertanejo. Leptodactylus fuscus, L.
110
labyrinthicus, Scinax gr. ruber, Pseudopaludicola cf. mystacalis, Pseudopaludicola aff.
falcipes e Rhinella schneideri não foram associados a nenhum dos agrupamentos.
O maior número de machos em atividade de vocalização (20 espécies) foi
registrado em dezembro de 2006 e fevereiro de 2007, e o menor número (2 espécies) em
maio e julho de 2007 (Tab. II). A riqueza de anuros adultos e o número de machos em
atividade de vocalização foram positivamente relacionadas com a temperatura do ar
mensurada em campo (rs = 0,64; p = 0,01; rs = 0,67; p = 0,005, respectivamente), com a
umidade relativa do ar (rs = 0,57; p = 0,02; rs = 0,49; p = 0,05, respectivamente) e com a
precipitação acumulada do mês da coleta (rs = 0,63; p = 0,01; rs = 0,53; p = 0,04), mas
não com a precipitação uma semana antes da coleta (rs = 0,43; p = 0,09; rs = 0,39; p =
0,13, respectivamente).
A abundância de anuros adultos e de machos em atividade de vocalização foi
positivamente relacionada com a temperatura do ar mensurada em campo (rs = 0,64; p =
0,007; rs = 0,61; p = 0,01, respectivamente), com a umidade relativa do ar (rs = 0,55; p =
0,02; rs = 0,56; p = 0,02, respectivamente), com a precipitação acumulada do mês da
coleta (rs = 0,61; p = 0,01; rs = 0,61; p = 0,01, respectivamente). Ainda houve relação da
abundância de anuros adultos com a precipitação acumulada durante uma semana antes
da coleta, mas não com a abundância de machos em atividade de vocalização (rs = 0,33;
p = 0,21; rs = 0,31; p = 0,24, respectivamente).
Em relação aos girinos, a riqueza de espécies foi positivamente relacionada com
a temperatura da água, com a precipitação acumulada da semana anterior à coleta e com
a precipitação acumulada do mês da coleta (rs = 0,76; p = 0,0006; rs = 0,74; p = 0,001;
rs = 0,75; p = 0,0009, respectivamente). A abundância de girinos não foi relacionada
com nenhum dos descritores climáticos.
111
Modos reprodutivos
Foram reconhecidos seis modos reprodutivos (sensu HADDAD & PRADO, 2005)
para as espécies registradas (Tab. II). O modo 1, com ovos e girinos exotróficos se
desenvolvendo em corpos d‟água lênticos, foi o mais comum, ocorrendo em 13 espécies
(52%) nas famílias Bufonidae, Hylidae, Microhylidae, e Leiuperidae (Tab. II). O modo
11, em que os ovos são depositados em ninhos de espuma, flutuando em corpos d‟água
lênticos, onde os girinos exotróficos se desenvolvem, foi o segundo em
representatividade sendo apresentado por quatro espécies (16%).
Também foram registradas espécies que apresentam modos reprodutivos mais
especializados, tais como as espécies do grupo de Leptodactylus fuscus (Leptodactylus
fuscus, L. furnarius e L. sertanejo), que depositam os ovos em ninhos de espuma, no
interior de ninhos subterrâneos, construídos pelos machos próximos a corpos d‟água,
com girinos exotróficos que se desenvolvem em poças d‟água (modo 30; HADDAD &
PRADO, 2005). As espécies Leptodactylus hylaedactylus e Leptodactylus martinezi
também apresentam modos reprodutivos mais especializados, em que os ovos são
depositados em ninhos de espuma em tocas subterrâneas construídas, e os girinos
endotrópicos completam seu desenvolvimento no ninho (modo 32 sensu HADDAD &
PRADO, 2005).
O modo 13, em que os ovos são depositados em ninhos de espuma flutuando em
“panelas” construídas e os girinos exotróficos se desenvolvem em poças (sensu PRADO
et al., 2000), foi representado pelas espécies Leptodactylus labyrinthicus e
Leptodactylus podicipinus.
Ainda foi registrado o modo 4 (sensu HADDAD & PRADO, 2005) que consiste na
deposição de ovos em “panelas” naturais ou construídas pelos machos, próximas a
112
corpos d‟água, com girinos exotróficos que se desenvolvem nos corpos d‟água
(MARTINS & HADDAD, 1998), representado por Hypsiboas lundii.
DISCUSSÃO E CONCLUSÕES
Ocorrência temporal e fatores climáticos
Foram registradas 25 espécies de anfíbios anuros na área amostrada sendo que a
maioria é generalista e apresenta boa adaptação a ambientes antrópicos (e.g. BRANDÃO,
2002; BRASILEIRO et al., 2005; VASCONCELOS & ROSSA-FERES, 2005; IUCN, 2006;
SANTOS et al., 2008).
Vinte espécies (80%) apresentaram atividade de vocalização restrita à estação
chuvosa seguindo o padrão sazonal, no qual a maioria das espécies é encontrada em
atividade de vocalização durante os períodos mais quentes e chuvosos do ano. Esse
padrão também foi encontrado em outros estudos realizados em regiões sazonais (e.g.
TOLEDO et al., 2003; PRADO et al., 2005; VASCONCELOS & ROSSA-FERES, 2005; KOPP &
ETEROVICK, 2006; SANTOS et al., 2007; ZINA et al., 2007; GIARETTA et al., 2008).
Na área de estudo, 45,8% das espécies apresentaram o padrão reprodutivo
prolongado, 29,17% apresentaram o padrão intermediário, 20,8% o padrão explosivo e
apenas 4,2% foram reprodutoras contínuas. Esse padrão parece ser comum em
ambientes sazonais na região Neotropical. No centro-oeste do Brasil, em uma área
sazonal no Pantanal, apenas 12,5% das espécies apresentaram reprodução contínua e
cerca de 75% se reproduziram exclusivamente ou predominantemente durante a estação
chuvosa (PRADO et al., 2005).
Embora a maioria das espécies tenha sido restrita à estação chuvosa, percebeu-se
uma segregação de grupos de espécies (de acordo com a abundância de machos em
atividade de vocalização e girinos) dentro da estação. Algumas espécies de anuros
113
apresentaram maior abundância de machos em atividade de vocalização durante vários
meses da estação chuvosa (e.g., Dendropsophus jimi, Hypsiboas albopunctatus,
Physalaemus cuvieri; veja Fig. 2) enquanto outras tiveram abundâncias restritas a
períodos menores (e.g., Leptodactylus martinezi, Leptodactylus sertanejo).
Em regiões sazonais, estudos sobre a temporada reprodutiva das espécies não
evidenciaram um padrão único. Na Serra do Cipó ETEROVICK & SAZIMA (2000)
registraram segregação quanto à temporada de vocalização e ao período de ocorrência
dos girinos. Por outro lado, em Santa Fé do Sul, SP, SANTOS et al., (2007) encontraram
segregação de grupos de espécies baseada na abundância dos girinos e na atividade de
vocalização dos machos, mas verificaram sobreposição dos picos de abundância dentro
de cada grupo. A segregação dos picos de abundância das espécies pode ser vista como
um mecanismo para evitar a potencial competição por recursos. Além disso, outros
fatores não estudados nesse trabalho, como partilha do espaço acústico e segregação dos
sítios de vocalização, podem ter maior importância para explicar a coexistência de
espécies (SANTOS et al., 2007).
O período de atividade e a abundância dos machos em atividade de vocalização
na área estudada foram sazonais e positivamente relacionados com a temperatura do ar e
precipitação. SANTOS et al. (2007), em estudo realizado em ambiente sazonal no sudeste
do Brasil, também encontraram relação de riqueza e abundância de machos em
atividade de vocalização com temperatura e precipitação.
A riqueza de espécies de girinos foi positivamente relacionada com a
temperatura da água, precipitação acumulada uma semana antes da coleta e com a
precipitação acumulada do mês da coleta, mas não houve relação de nenhum preditor
climático com abundância de espécies. Outros estudos realizados no Brasil também
encontraram relação da riqueza de girinos com a temperatura da água e precipitação
114
(e.g. VASCONCELOS & ROSSA-FERES, 2005; BOTH et al., 2008). A falta de relação com a
abundância das espécies de girinos pode estar relacionada a fatores tais como,
competição, predação e disponibilidade de alimentos. Alternativamente, distribuição
temporal e abundância de girinos podem estar relacionadas com a distribuição do
esforço reprodutivo dos anuros adultos (e.g. INGER et al., 1986; ETEROVICK & BARROS,
2003; KOPP & ETEROVICK, 2006).
Fatores climáticos afetam diretamente o início e a duração da estação
reprodutiva dos anuros (GOTTSBERGER & GRUBER, 2004) e, nas regiões tropicais com
clima sazonal, são esperadas adaptações tais como atividade reprodutiva concentrada na
estação chuvosa (ARZABE, 1999), curtos períodos de reprodução, e desovas em tocas e
ninhos de espuma (DUELLMAN, 1999). Nesse estudo, algumas dessas adaptações
puderam ser verificadas como a atividade reprodutiva da maioria das espécies restrita ao
período mais quente e úmido, e grande número de espécies que apresentam desovas em
ninhos de espuma ou tocas subterrâneas (11 espécies, 44%).
Modos reprodutivos
O baixo número de modos reprodutivos registrados (n= 6; Tab. 2) e o
predomínio de espécies com o modo reprodutivo 1, parecem estar relacionados com a
sazonalidade da região e a homogeneidade do hábitat, devido ao relevo plano da região
(ausência de pequenos riachos e habitats rochosos), como registrado por PRADO et al.
(2005), em estudo realizado no Pantanal brasileiro. Segundo HADDAD & PRADO (2005),
áreas altamente heterogêneas, como a Floresta Atlântica, e que apresentam diversos
tipos de habitats como costões rochosos, riachos de montanha, bromélias e serrapilheira
úmida, apresentam maior diversidade de modos reprodutivos do que áreas mais
homogêneas. Dessa forma, uma pequena variedade de modos reprodutivos é esperada
115
em ambientes não florestados, pois a sua diversidade é mais um reflexo das
características ambientais do que de relações filogenéticas (DUELLMAN & TRUEB, 1994).
De fato, HÖDL (1990) observou, em estudo sobre a diversidade de modos reprodutivos
de espécies amazônicas, que as espécies de áreas abertas ou antropicamente alteradas
possuem desovas aquáticas ou em ninho de espuma, e que espécies que desovam na
vegetação acima dos corpos d‟água seriam restritas a formações florestais. De fato,
nenhuma espécie que possui desova na vegetação foi registrada no presente estudo,
corroborando o disposto por HÖDL (1990).
Além disso, a sazonalidade quanto a precipitação poderia contribuir para a maior
ocorrência de espécies com o modo reprodutivo 1, seguido dos modos 11 e 30, pois
segundo INGER & COWELL (1977), ambientes abertos tendem a ser menos previsíveis e
estáveis em relação às condições climáticas, se comparados com ambientes florestais.
SANTOS et al. (2008), em estudo realizado em área aberta (Pampa) na região sul do
Brasil, também encontraram maior número de espécies com modos 1, 11 e 30. No
entanto, a predominância desses modos reprodutivos parece estar mais relacionada
apenas à homogeneidade da área uma vez que a área de Pampa amostrada não apresenta
sazonalidade quanto a precipitação.
A grande proporção de espécies que desova em ninhos de espuma (modos 11,
13, 30 e 32), registrada no presente estudo também parece estar relacionada às
características ambientais da área amostrada. Muitas funções têm sido sugeridas para a
construção de ninhos de espuma pelos anuros, tais como proteção contra a dessecação
dos ovos (DOWNIE, 1988), proteção contra predadores (DOWNIE, 1990; MAGNUSSON &
HERO, 1991), suprimento adequado de oxigênio aos ovos e embriões (SEYMOUR &
LOVERIDGE, 1994) e manutenção de temperaturas adequadas para o desenvolvimento de
ovos e embriões (DOBKIN & GETTINGER, 1985). Dessa forma, os modos reprodutivos
116
registrados no presente estudo parecem ser um reflexo das condições climáticas (clima
sazonal) e das características físicas do ambiente.
As espécies registradas no presente estudo apresentaram predominância de
modos reprodutivos generalizados e padrão reprodutivo tipicamente associado ao
período quente e chuvoso, como esperado para regiões tropicais sazonais. Entretanto, a
segregação temporal entre grupos de espécies dentro do período chuvoso existe, e pode
facilitar a coexistência de espécies generalistas típicas de áreas abertas e/ou antrópicas.
Agradecimentos. Agradecemos a André Luís de Oliveira, Taís Borges Costa e Diogo
Nascimento pela ajuda nos trabalhos de campo; a Tiago Gomes dos Santos e Lorena
Dall‟Ara pelos comentários e sugestões; a Kleber do Espírito Santo e Tiago Gomes dos
Santos pela ajuda nas análises estatísticas; à direção do Parque Nacional das Emas pelo
apóio logístico; ao CNPq pelas bolsas concedidas a K. Kopp (processo n 141891/2005-
0) e a R.P. Bastos (processo n 305836/2007-2), a Fundação de Amparo à Pesquisa da
UFG (FUNAPE) pelas bolsas concedidas a L. Signorelli e J. Rodrigues; ao CNPq
(processo n 5552886/2006-1) e a Conservação Internacional do Brasil pelo apoio
financeiro; ao Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade e ao Centro de
Conservação e Manejo de Répteis e Anfíbios/RAN pelas licenças de coletas (processo
n 02010.001585/05-12).
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124
Tabela I. Principais características dos doze corpos d‟água estudados no Parque
Nacional das Emas e entorno. Bi1 a Bi6 = corpos d‟água localizados no interior do
PNE; Be1 a Be6 = corpos d‟água localizados no entorno do PNE; PER = corpo d‟água
permanente; TLD = corpo d‟água temporário de longa duração (superior a cinco
meses); TCD = corpo d‟água temporário de curta duração (inferior a cinco meses).
Corpos
d‟água
Localização Geográfica Hidroperíodo Área
(m2)
Profundidade
máxima (m)
Bi1 18 16' 17''S; 52 50' 35''W PER 1986.62 0,95
Bi2 18 15' 19''S; 52 54' 30''W TDL 2933.61 0,38
Bi3 18 10' 56''S; 52 44' 32''W PER 3215.09 0,34
Bi4 18 18' 07''S; 52 57' 56''W TCD 4660.49 0,46
Bi5 17 55' 45''S; 52 58' 04''W PER 1407.68 0,36
Bi6 17 54' 04''S; 52 59' 55''W PER 1650.16 0,27
Be1 18 22' 40''S; 52 43' 51''W PER 3057.12 0,36
Be2 18 26' 01''S; 52 36' 10''W PER 3188.18 0,34
Be3 18 25' 13''S; 52 35' 00''W PER 6600.63 0,42
Be4 18 24' 02''S; 52 41' 00''W PER 3476.11 0,34
Be5 17 53' 37''S; 53 07' 27''W PER 6692.63 0,26
Be6 17 37' 14''S; 52 55' 10''W PER 3678.56 0,54
125
Tabela II. Ocorrência de anuros (adultos e girinos), modos e padrões reprodutivos das espécies registradas durante 16 meses nos doze corpos
d‟água amostrados no Parque Nacional das Emas e entorno, sudoeste do Estado de Goiás. Barras cinzas indicam a ocorrência dos adultos em
atividade de vocalização e as pretas, a ocorrência de girinos; PR = Padrão reprodutivo; A = adultos presentes, mas não vocalizando. Meses
amostrados em ordem cronológica = abril, julho, outubro, novembro e dezembro de 2006; janeiro, fevereiro, abril, maio, julho, setembro, outubro
e novembro de 2007; janeiro, fevereiro e março de 2008.
Famílias/Espécies
Modos
reprodutivos
2006 2007 2008
PR A J O N D J F A M J S O N J F M
Bufonidae
Rhinella schneideri E 1 A A A A A A A A A
Hylidae
Dendropsophus cruzi P 1
Dendropsophus jimi P 1 A
Dendropsophus minutus P 1 A
Hypsiboas albopunctatus C 1
Hypsiboas lundii I 4
Hypsiboas raniceps I 1 A A A A
Scinax fuscomarginatus P 1 A A
Scinax gr. ruber I 1 A A
Scinax fuscovarius E 1 A A A A
Leptodactylidae
126
Leptodactylus fuscus P 30 A A A
Leptodactylus hylaedactylus P 32 A A A
Leptodactylus labyrinthicus I 13 A A A A
Leptodactylus martinezi I 32
Leptodactylus ocellatus P 11 A A A A A A
Leptodactylus podicipinus E 13 A A A A A
Leptodactylus sertanejo I 30 A
Leiuperidae
Eupemphix nattereri E 11
Physalaemus centralis E 11
Physalaemus cuvieri P 11 A
Pseudopaludicola cf. mystacalis I 1 A A A
Pseudopaludicola saltica - 1
Pseudopaludicola aff. falcipes P 1 A A
Microhylidae
Elachistocleis cf. ovalis P 1
Riqueza de adultos 12 8 18 19 20 19 21 14 11 11 16 16 22 17 17 16
Espécies com machos vocalizando 10 5 17 17 20 18 20 7 2 2 12 15 19 14 14 12
Riqueza de girinos 8 1 9 6 7 9 11 5 3 1 2 4 9 7 9 12
Tabela II - Continuação
127
Legendas das Figuras
Figura 1. Mapa de localização do Parque Nacional das Emas e corpos d‟água
amostrados no sudoeste do Estado de Goiás, Brasil. Bi1 a Bi6 = corpos d‟água
localizados no interior do PNE ; Be1 a Be6 = corpos d‟água localizados no entorno do
PNE.
Figura 2. Similaridade na ocorrência temporal de machos em atividade de vocalização
durante os 16 meses de amostragem, no conjunto dos 12 corpos d‟água amostrados no
interior e entorno do Parque Nacional das Emas, sudoeste do Estado de Goiás. Dc =
Dendropsophus cruzi, Dj = D. jimi, Dm = D. minutus, Eo = Elachistocleis cf. ovalis, En
= Eupemphix nattereri, Ha = Hypsiboas albopunctatus, Hl = H. lundii, Hr = H.
raniceps, Lfr = Leptodactylus furnarius, Lf = L. fuscus, Lhy = L. hylaedactylus, Ll = L.
labyrinthicus, Lm = L. martinezi, Lo = L. ocellatus, Lp = L. podicipinus, Ls = L.
sertanejo, Pce = Physalaemus centralis, Pc= P. cuvieri, Pmy = Pseudopaludicola cf.
mystacalis, Ps = P. saltica, Pfa = Pseudopaludicola aff. falcipes, Rs = Rhinella
schneideri, Sf = Scinax fuscovarius, Sfm = S. fuscomarginatus, Sr = Scinax gr. ruber. r
= Coeficiente de Correlação Cofenético.
Figura 3. Similaridade na ocorrência temporal de girinos durante os 16 meses de
amostragem, no conjunto dos 12 corpos d‟água amostrados no interior e entorno do
Parque Nacional das Emas, sudoeste do Estado de Goiás. Dj = D. jimi, Dm = D.
minutus, Eo = Elachistocleis cf. ovalis, Ha = Hypsiboas albopunctatus, Lfr =
Leptodactylus furnarius, Lf = L. fuscus, Ll = L. labyrinthicus, Ls = L. sertanejo, Pc= P.
cuvieri, Pmy = Pseudopaludicola cf. mystacalis, Pfa = Pseudopaludicola aff. falcipes,
128
Rs = Rhinella schneideri, Sfm = S. fuscomarginatus, Sr = Scinax gr. ruber. r =
Coeficiente de Correlação Cofenético.
129
Fig. 1
130
Fig. 2
131
Fig. 3
132
CAPÍTULO III
USO DE MICROAMBIENTES POR ANFÍBIOS ANUROS EM CORPOS
D’ÁGUA PRESERVADOS E PERTURBADOS NO PARQUE NACIONAL DAS
EMAS E ENTORNO, CENTRO-OESTE, BRASIL.
KOPP, K & BASTOS, R.P.
Artigo formatado nas normas da revista Journal of Natural History
133
Uso de microambientes por anfíbios anuros em corpos d’água preservados e
perturbados no Parque Nacional das Emas e entorno, Centro-Oeste, Brasil.
KATIA KOPP1, LUCIANA SIGNORELLI
2, JULIANA RODRIGUES
3 &
ROGÉRIO P. BASTOS4
1Programa de Doutorado em Ciências Ambientais, Universidade Federal de Goiás,
Goiânia, Goiás, 2 Graduação em Ciências Biológicas, Instituto de Ciências Biológicas,
Universidade Federal de Goiás, Goiânia, Goiás, 3 Programa de Pós-Graduação em
Zoologia, Universidade Estadual de Santa Cruz, Ilhéus, Bahia, e 4 Departamento de
Biologia Geral, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Goiás,
Goiânia, Goiás.
Cabeçalho: Uso de microambientes por anfíbios anuros no Centro-Oeste do Brasil
134
The characteristics of microhabitats used by adult frogs of 15 species and tadpoles of 13 1
species were recorded in 12 preserved and disturbed water bodies located in the 2
southwest of Goiás state, Central Brazil. Among adults, the descriptors that explained 3
the largest amount of variation among species were substrate type and individual 4
exposure. For tadpoles, the descriptors that best discriminated between groups were the 5
substrate type, position in the water column and aquatic vegetation. For both adults and 6
tadpoles there was little overlap in microhabitat use. There was no overlap in 7
microhabitat use by taxonomically close species. Specific preferences, convergence 8
promoted by environmental conditions and interactions between species can all 9
contribute to produce the use of microhabitats by adult frogs and tadpoles recorded in 10
this study. 11
12
Key-words: Anura, communities, microhabitats, preserved and disturbed environments. 13
14
15
Características dos microambientes utilizados por anuros adultos de 15 espécies 16
e girinos de 13 espécies foram registradas em 12 corpos d‟água preservados e 17
perturbados localizados no sudoeste do Estado de Goiás. Entre os adultos, os descritores 18
que explicaram a maior porção da variação entre as espécies foram o tipo de substrato e 19
a exposição do indivíduo. Para os girinos, os descritores que mais discriminaram entre 20
os grupos foram o tipo de substrato, a posição na coluna d‟água e a vegetação aquática. 21
Tanto para adultos quanto para girinos houve pouca sobreposição no uso dos 22
microambientes. Não houve sobreposição no uso dos microambientes pelas espécies 23
taxonomicamente aparentadas. Preferências específicas, convergência promovida pelas 24
135
condições ambientais e interações entre as espécies podem produzir os padrões de 1
utilização dos microambientes pelos anuros adultos e girinos registrados nesse estudo. 2
3
Palavras-chave: Anura, comunidades, microambientes, ambientes preservados e 4
perturbados. 5
6
Autor para correspondência: Katia Kopp, Programa de Doutorado em Ciências 7
Ambientais, ICB IV, Campus Samambaia, Caixa Postal 131, 74001-970, Universidade 8
Federal de Goiás, Goiânia, Goiás, Brasil. Fax: 62 3521-1024. E-mail: 9
11
12
13
14
15
16
17
18
19
20
21
22
23
24
25
136
Introdução 1
2
Para muitos animais de grande porte, requerimentos de habitat, padrões de distribuição e 3
abundância são relativamente bem conhecidos, embasando estratégias de conservação. 4
Para os anfíbios, no entanto, tais dados são escassos e o conhecimento do papel do 5
habitat na determinação da distribuição das espécies é limitado (Krishnamurthy 2003). 6
De acordo com Toft (1985), o conhecimento sobre o uso do habitat e como os recursos 7
são partilhados pelas espécies,é necessário para a compreensão dos fatores que 8
determinam a distribuição e a abundância dos organismos e, a partir disso, a 9
organização das comunidades. 10
Em geral, o habitat é o primeiro recurso dividido por anuros adultos, enquanto o 11
tempo é a dimensão primariamente partilhada pelas larvas aquáticas (Toft 1985). Os 12
microambientes usados por diferentes espécies constituem um compromisso entre as 13
necessidades fisiológicas, morfológicas e comportamentais das espécies e suas 14
interações no ecossistema (e. g. Crump 1971, Pough et al. 1977, Cardoso et al. 1989, 15
Zweimüller 1995, Wisheu 1998). 16
Dessa forma, os grupos animais podem selecionar os microambientes em função 17
de maior sucesso reprodutivo (e. g. Hastie et al. 2000), de aquisição de comida (e. g. 18
Urbanič et al. 2005), do desenvolvimento de suas atividades (e. g. Bremset 2000), de 19
evitar predadores (e. g. Kopp et al. 2006, Blázquez e Rodríguez-Estrella 2007), ou do 20
uso de refúgios (e. g. Hastie et al. 2000). 21
De acordo com Thorpe et al. (1994), a ecogênese (adaptação às condições 22
ambientais) e a filogênese (eventos históricos) interagem de maneira complexa para 23
determinar a distribuição corrente das espécies. Diferentes padrões de partição do 24
habitat ocorrem e as espécies podem ter preferências distintas ou sobrepostas. No 25
137
primeiro caso as espécies tendem a ter diferenciação de nichos. No segundo caso as 1
espécies tendem a apresentar sobreposição do nicho ou diferenciação como resultado da 2
competição (Wisheu 1998). A heterogeneidade de recursos pode ser o maior 3
determinante na organização espacial das espécies, proporcionando a coexistência pela 4
diferenciação no uso dos microambientes (Hofer et al. 2004). 5
Em alguns casos, fatores históricos foram mais importantes que fatores recentes 6
na determinação da distribuição das espécies (Inger 1969). Poe (2005) verificou que 7
espécies filogeneticamente relacionadas tendem a se associar a um mesmo nicho 8
ecológico ou a nichos muito similares. Assim, se houver similaridade na utilização dos 9
microambientes por espécies filogeneticamente próximas, a história evolutiva tende a 10
ter papel importante na escolha dos microambientes pelas espécies, mas se isso não 11
acontece, então outros fatores, tais como pressões seletivas locais, podem estar 12
influenciando o uso dos microambientes pelas espécies (Richardson 2001). 13
Nos neotrópicos, apesar da grande diversidade de comunidades de anuros, 14
informações básicas sobre o uso do habitat e microambientes pelas espécies são 15
disponíveis para poucas comunidades (e. g. Aichinger 1987, Crump 1974, Gascon 1991, 16
Eterovick e Fernandes 2001, Bertoluci e Rodrigues 2002, Eterovick e Barros 2003, 17
Kopp e Eterovick 2006, Afonso e Eterovick 2007) e geralmente estão restritas à bacia 18
Amazônica e à Floresta Atlântica. Estudos sobre o uso do habitat por espécies de anuros 19
em áreas abertas sazonais são ainda incipientes (e. g. Arzabe 1999, Eterovick e Sazima 20
2000, Prado et al. 2005, Santos e Rossa-Feres 2007) e estudos realizados em ambientes 21
lênticos nessas áreas são ainda mais escassos (Kopp e Eterovick 2006, Prado et al. 22
2005). 23
O sudoeste goiano, onde foi realizado esse estudo, é uma região onde a 24
agricultura mecanizada é fortemente desenvolvida e difundida. Dessa forma, o Parque 25
138
Nacional das Emas (PNE) representa praticamente o único remanescente de cerrado 1
com grande extensão, servindo como importante área para comparações com áreas 2
modificadas de seu entorno. No entanto, apesar da alta conversão das paisagens naturais 3
de cerrado em áreas degradadas no sudoeste goiano, estudos que abordam a utilização 4
dos habitats e microambientes pelas espécies de anuros são inexistentes. Assim, esse 5
estudo teve como principais objetivos verificar: (1) se as espécies de anuros apresentam 6
diferenças no uso dos microambientes nos corpos d‟água amostrados e, (2) se espécies 7
ocorrentes em ambientes preservados e perturbados diferem na utilização dos 8
microambientes. 9
10
Materiais e Métodos 11
12
Área de estudo 13
O estudo foi realizado em doze corpos d‟água separados por distâncias superiores a 14
1km, sendo seis em área preservada e seis em área perturbada, situados no interior do 15
Parque Nacional das Emas e em áreas adjacentes localizadas no sudoeste de Goiás, na 16
divisa com os Estados de Mato Grosso e Mato Grosso do Sul. Os limites do Parque 17
estão compreendidos entre as latitudes 17o51‟ e 18
o21‟S e as longitudes 52
o43' e 18
53o01‟W (Figura 1). 19
Os seis corpos d‟água amostrados dentro do PNE (Bi1, Bi2, Bi3, Bi4, Bi5 e 20
Bi6) foram considerados preservados porque estavam localizados dentro de uma 21
Unidade de Conservação e completamente cercados por vegetação nativa. Já os 22
amostrados no entorno do parque (Be1, Be2, Be3, Be4, Be5 e Be6) estavam cercados 23
por lavouras ou pastagens e foram considerados perturbados. Os corpos d‟água 24
amostrados no entorno do parque estão localizados nos municípios de Chapadão do Céu 25
139
e Mineiros (Figura 1, Tabela I). As áreas conservadas e perturbadas amostradas foram 1
similares em termos de tipo de vegetação original, elevação, clima e topografia. 2
O PNE e os dois municípios amostrados estão inseridos no bioma cerrado, que é 3
o segundo maior bioma do país em área, apenas superado pela Floresta Amazônica. O 4
Cerrado ocupa uma área de aproximadamente 1.8 milhão de km2
(cerca de 21% do 5
território brasileiro) e corta o País no sentido nordeste-sudoeste (Ribeiro e Walter 1998). 6
O clima da região é tropical sazonal e caracteriza-se por uma estação seca de 7
maio a setembro e uma estação chuvosa de outubro a abril (Miner 1989), com 8
temperaturas variando entre 22 e 24oC e precipitação de 1500 mm a 1700 mm, 9
concentrada de outubro a março. Na estação seca a precipitação é sempre inferior a 60 10
mm (Ramos-Neto e Pivello 2000). 11
[Figura 1] 12
13
Coleta de dados 14
Os microambientes utilizados pelos anuros adultos e girinos foram caracterizados e 15
registrados em doze corpos d‟água (Figura1, Tabela I). Todos os corpos d‟água foram 16
amostrados durante as estações seca e chuvosa. Devido à atividade da maioria das 17
espécies estar restrita ao período mais úmido do ano, um maior esforço de amostragem 18
foi dispendido durante a estação chuvosa. Para os adultos, foram realizadas oito 19
amostragens durante a estação chuvosa (abril 2006/07, outubro 2006/07, novembro 20
2006, dezembro 2006, janeiro 2007 e fevereiro 2007) e quatro durante a estação seca 21
(maio 2007, julho 2006/07 e setembro 2007). Para os girinos, foram realizadas 11 22
amostragens durante a estação chuvosa (abril 2006/07, outubro 2006/07, novembro 23
2006/07, dezembro 2006, janeiro 2007/08, fevereiro 2008 e março 2008) e quatro 24
durante a estação seca (maio 2007, julho 2006/07 e setembro 2007). 25
140
O registro dos microambientes usados pelos anuros adultos foi efetuado 1
principalmente durante a noite. Para Pseudopaludicola cf. mystacalis, os registros foram 2
realizados também durante o dia, já que indivíduos dessa espécie apresentaram 3
atividade diurna e noturna. O “microambiente” foi considerado como o ponto exato em 4
que cada indivíduo foi localizado durante a amostragem. A maioria dos indivíduos 5
registrados foi de machos em atividade de vocalização e de fêmeas ovígeras. Dessa 6
forma, os microambientes registrados podem ser interpretados como aqueles utilizados 7
durante as atividades reprodutivas dos anuros. 8
Para a caracterização dos microambientes utilizados para cada indivíduo adulto 9
visualizado, foram registrados os seguintes descritores: (1) a altura acima da água ou do 10
solo (em cm), (2) a distância horizontal à água mais próxima (em cm), (3) o tipo de 11
substrato usado (e.g., água, solo úmido, vegetação e solo seco) e (4) a exposição do 12
indivíduo no ambiente (exposto ou encoberto pela vegetação). 13
Os girinos foram amostrados durante o dia com redes de mão em um transecto 14
de 15 m X 2m estabelecido aleatoriamente a cada mês, em cada corpo d‟água. Quando a 15
densidade dos girinos foi muito alta, um tempo similar na amostragem dos girinos em 16
cada microambiente foi dispendido para não enviesar os resultados. Para cada indivíduo 17
encontrado, foram registrados: (1) profundidade da água (em cm), (2) vegetação 18
aquática (presença ou ausência), (3) tipo de substrato (silte, areia ou rocha) e (4) posição 19
na coluna d‟água (bentônico ou nectônico). Aqueles girinos que não puderam ser 20
facilmente identificados em campo foram coletados com as redes de mão e fixados para 21
serem identificados em laboratório, ou coletados e criados até a metamorfose. 22
[Tabela I] 23
24
Análise de dados 25
141
Os descritores usados para caracterizar os microambientes utilizados pelos anuros foram 1
organizados em matrizes para a realização da análise discriminante geral (ADG) (Hill & 2
Lewicki 2005). Na ADG, o problema da análise da função discriminante é reformulado 3
como no modelo linear geral multivariado, onde as variáveis dependentes de interesse 4
são vetores codificados que refletem os grupos de cada caso. Uma vantagem da 5
aplicação do modelo linear geral à análise discriminante é que modelos complexos 6
podem ser especificados para o conjunto de variáveis preditoras. Assim, variáveis 7
preditoras categóricas ou contínuas podem ser utilizadas (Hill e Lewicki 2005). 8
A análise discriminante gera funções discriminantes canônicas que representam 9
a combinação linear das variáveis originais, que separa os grupos definidos a priori 10
(nesse caso, as espécies), em um espaço multidimensional (Nelson e Marler 1990). Os 11
sucessos de classificação representam uma medida de como as combinações lineares 12
das variáveis nas funções discriminantes servem para distinguir indivíduos pertencentes 13
aos diferentes grupos (Manly 1994). Nessa análise foi utilizada a distância de 14
Mahalanobis para realizar a distinção entre os grupos. Essa métrica utiliza a distância de 15
um caso a partir do centróide no espaço multidimensional (Statsoft 2008). 16
Foram realizadas análises separadamente para adultos e girinos. Para os adultos 17
foram realizadas duas análises: uma para os dados totais das espécies registradas nos 18
corpos d‟água e outra para espécies que foram registradas simultaneamente em corpos 19
d‟água preservados e perturbados. Para ambas as análises foram consideradas apenas as 20
espécies que possuíam 10 ou mais registros. Dessa forma, Elachistocleis cf. ovalis, 21
Eupemphix nattereri, Leptodactylus labyrinthicus, Leptodactylus martinezi, 22
Leptodactylus podicipinus e Pseudopaludicola cf. mystacalis não foram incluídas nas 23
análises devido ao baixo número de registros. 24
142
Na análise incluindo as espécies ocorrentes tanto em corpos d‟água preservados 1
quanto alterados, foram consideradas apenas quatro espécies- Dendropsophus jimi, 2
Hypsiboas albopunctatus, Leptodactylus furnarius e Physalaemus cuvieri- pois apenas 3
essas ocorreram em ambos os ambientes e apresentaram mais de 10 registros em cada 4
um deles. Para a realização da análise, os dados referentes a estas espécies foram 5
organizados em matrizes, inserindo-se separadaemente os registros relativos a 6
ambientes preservados (pres) e perturbados (pert). 7
A distância vertical do solo e a distância horizontal da água foram incluídas na 8
análise como variáveis quantitativas. A exposição do indivíduo (exposto ou encoberto 9
pela vegetação) foi incluída como dado binário qualitativo com seus estados alternativos 10
correspondendo a 0 (exposto) e 1 (encoberto). Os tipos de substratos usados pelos 11
anuros adultos foram classificados de acordo com um gradiente de umidade e 12
numerados de 0 a 3, na tentativa de representar essas variáveis qualitativas em um 13
gradiente ecológico representativo. Dessa forma, do substrato mais úmido para o mais 14
seco, baseado nas observações em campo, a água corresponde a 0, o solo úmido a 1, a 15
vegetação a 2 e o solo seco a 3. 16
Em relação aos girinos, também foram feitas duas análises similares às 17
realizadas para os adultos. Na análise com os dados totais das espécies registradas 18
apenas Rhinella schneideri foi excluída da análise porque essa espécie forma 19
agregações, e assim a escolha do microambiente não pode ser estudado em nível de 20
indivíduo como as outras espécies. 21
Para a análise realizada com as espécies que ocorreram em ambientes 22
preservados e perturbados, apenas seis espécies puderam ser consideradas: 23
Dendropsophus jimi, Elachistocleis cf. ovalis, Hypsiboas albopunctatus, Leptodactylus 24
furnarius, Physalaemus cuvieri e Scinax fuscomarginatus. 25
143
A profundidade da água foi incluída na análise como variável quantitativa. A 1
vegetação aquática foi incluída como dado binário qualitativo com seus estados 2
alternativos correspondendo a 0 (ausente) e 1 (presente). A posição na coluna d‟água 3
também foi incluída como uma variável binária qualitativa, sendo 0 (bentônico) e 4
1(nectônico). Os substratos utilizados pelos girinos foram classificados de acordo com 5
um gradiente de granulometria e numerados de 0 a 3. Assim, do substrato mais fino para 6
o mais grosso, o silte corresponde a 0, a areia a 1 e a rocha a 2. 7
Foi utilizada a opção “forward stepwise” a fim de determinar o subconjunto das 8
variáveis que melhor discriminam entre os grupos. O nível de significância para a 9
entrada ou retirada das variáveis foi fixado em p < 0.05, usando o teste de Wilk’s 10
Lambda (Manly 1994). 11
Na matriz de classificação foi utilizado Jackknife para corrigir a superestimativa 12
do sucesso da classificação causada pelo uso dos mesmos conjuntos de dados para gerar 13
a função discriminante e a classificação dos casos (Hill & Lewicki 2005). Todas as 14
análises foram realizadas no programa StatisticaTRIAL 8 (Statsoft 2008). 15
16
17
Resultados 18
19
Para a análise total dos dados foram obtidos 951 registros de microambientes de 20
indivíduos adultos de 15 espécies distribuídos em sete gêneros, de quatro famílias 21
(Bufonidae, Hylidae, Leiuperidae, e Leptodactylidae) (Tabela II). 22
Entre os descritores usados para caracterizar os microambientes utilizados pelos 23
951 anuros adultos, aqueles que explicaram a maior porção da variação entre as espécies 24
(grupos) foram o tipo de substrato e a exposição do indivíduo. O tipo de substrato 25
144
esteve associado com a primeira e segunda funções e a exposição do indivíduo com a 1
terceira (Tabela III). Os valores positivos no primeiro eixo indicam espécies que 2
utilizam preferencialmente a vegetação como substrato. No segundo e terceiro eixos, os 3
valores positivos indicam espécies que foram registradas preponderantemente expostas 4
(Figura 2). 5
A primeira função derivada da análise discriminante geral explicou 78.2% da 6
dispersão total de dados, enquanto a segunda explicou adicionais 9%. Ambas as funções 7
mais a terceira função explicaram 92.4 % da dispersão total (Tabela III). A proporção de 8
classificações corretas obtidas com a Matriz de Classificação Jackknifed (Hill & 9
Lewicki 2005) foi alta para algumas espécies (de 40 a 98.18%), mas baixa para outras 10
(Tabela II). 11
A probabilidade de significância da distância Mahalanobis entre os centróides 12
das diferentes espécies (Tabela IV) mostra que algumas espécies possuem sobreposição 13
no uso dos microambientes, principalmente entre as que utilizam a vegetação como 14
substrato (e.g. Hypsiboas raniceps/Dendropsophus cruzi; H. raniceps/D. jimi, H. 15
raniceps/D. minutus, H. raniceps/H. albopunctatus, Scinax fuscomaginatus/D. cruzi, S. 16
fuscomarginatus/D. jimi, S. fuscomarginatus/D. minutus, S. fuscomarginatus/H. 17
raniceps) e, entre as espécies que utilizam principalmente substratos mais próximos ao 18
solo (e.g. Leptodactylus ocellatus/L. furnarius, L. furnarius/Pseudopaludicola aff. 19
falcipes, Scinax fuscovarius/L. fuscus). No entanto, a sobreposição no uso dos 20
microambientes não foi verificada entre espécies taxonomicamente aparentadas [e.g. 21
Dendropsophus cruzi e D. jimi (grupo microcephalus); Leptodactylus fuscus e L. 22
furnarius (grupo fuscus)] (Tabela IV). Apenas para as espécies H. albopunctatus e H. 23
raniceps (grupo albopunctatus) a sobreposição no uso dos microambientes foi 24
verificada. 25
145
Na análise realizada com as espécies registradas simultaneamente em corpos 1
d‟água preservados e perturbados, as características que mais discriminaram os grupos 2
foram o tipo de substrato, que esteve associado com o primeiro eixo, e a associação 3
exposição/substrato que esteve associada com o segundo e terceiro eixos (Tabela III, 4
Figura 3). O primeiro eixo explicou 83.6% da dispersão total dos dados, enquanto o 5
segundo explicou os adicionais 17%. Em relação a proporção de classificações corretas 6
obtida com a Matriz de Classificação Jackknifed, a porcentagem foi alta para algumas 7
espécies (de 42.86 a 92.78%), mas baixa para outras (Tabela V). 8
A probabilidade de significância da distância Mahalanobis entre os centróides 9
das diferentes espécies também evidenciou sobreposição no uso dos microambientes 10
por algumas espécies. As espécies Leptodactylus furnarius e Physalaemus cuvieri 11
apresentaram semelhanças no uso dos microambientes em ambientes preservados e 12
perturbados. As demais espécies apresentaram uso diferenciado dos microambientes em 13
ambos os ambientes (Tabela VI). 14
[Tabela II] 15
[Tabela III] 16
[Figura 2] 17
[Tabela IV] 18
[Tabela V] 19
20
[Figura 3] 21
[Tabela VI] 22
23
Entre os descritores usados para caracterizar os microambientes utilizados pelos 24
6615 girinos, aqueles que explicaram a maior porção da variação entre as espécies 25
146
(grupos) foram o tipo de substrato e a posição na coluna d‟água. A associação 1
“posição/substrato” e a variável pura “substrato” estiveram associadas com o primeiro 2
eixo e a posição na coluna d‟água com o segundo e terceiro eixos (Tabela VII, Figura 3
4). A proporção de classificações corretas foi alta para algumas espécies (de 42.21 a 4
93.92% de correta classificação), mas baixa para outras (Tabela II). 5
A probabilidade de significância da distância Mahalanobis entre os centróides 6
das diferentes espécies de girinos (Tabela VIII) mostra que algumas espécies possuem 7
sobreposição no uso dos microambientes, principalmente entre as espécies que 8
utilizaram preferencialmente o silte como substrato (e.g. Elachistocleis 9
ovalis/Hypsiboas albopunctatus; E. ovalis /Leptodactylus sertanejo, E. ovalis/L. 10
labyrinhicus, H. albopunctatus/L. labyrinthicus, H. albopunctatus/L. sertanejo, L. 11
sertanejo/L. labyrinthicus) ou utilizaram principalmente areia (L. 12
fuscus/Pseudopaludicola cf. mystacalis). Semelhante ao registrado para os adultos, mais 13
uma vez não houve sobreposição no uso dos substratos por pares de espécies 14
taxonomicamente aparentadas (e.g. Leptodactylus fuscus/L. furnarius, L. fuscus/L. 15
sertanejo, L. sertanejo/L. furnarius) (Tabela VIII). 16
Na análise realizada com as espécies de girinos registradas simultaneamente em 17
corpos d‟água preservados e perturbados, as características que mais discriminaram os 18
grupos foram a posição na coluna d‟água e o tipo de substrato e a associação (Tabela 19
VII, Figura 5). A proporção de classificação correta foi, mais uma vez, alta para 20
algumas espécies (de 33.77 a 96.64), mas baixa para outras (Tabela V). A análise das 21
distâncias Mahalanobis demonstra uma sobreposição no uso dos microambientes por 22
pares de espécies de ambientes perturbados (Elachistocleis ovalis e Leptodactylus 23
furnarius; L. furnarius e Hypsiboas albopunctatus) que utilizaram o silte como 24
substrato na maioria das vezes e foram principalmente bentônicas (Tabela IX). 25
147
[Tabela VII] 1
[Figura 4] 2
[Tabela VIII] 3
[Figura 5] 4
[Tabela IX] 5
6
7
Discussão 8
9
O tipo de substrato foi a variável ecológica mais importante na discriminação entre as 10
espécies de anuros adultos na análise dos dados totais. Kopp e Eterovick (2006) também 11
encontraram o substrato como uma importante variável na discriminação entre espécies 12
em um estudo realizado na região sudeste do Brasil. Grande parte das espécies (n = 7, 13
46.67%) utilizou três dos quatro substratos registrados, indicando plasticidade no uso 14
dos microambientes. 15
Dois representantes da família Hylidae (Hypsiboas albopunctatus e Scinax 16
fuscovarius) e um da família Leptodactylidae (Leptodactylus hylaedactylus) utilizaram 17
todos os tipos de substratos. A utilização de um maior número de microambientes pelos 18
hilídeos pode estar relacionada com a presença de expansões digitais que lhes permite 19
realizar uma estratificação vertical adicional às espécies preponderantemente terrícolas 20
(e.g., bufonídeos, leiuperídeos e leptodactilídeos) (Cardoso et al. 1989, Pombal 1997, 21
Bertoluci e Rodrigues 2002). 22
O fato de L. hylaedactylus ter sido registrada muitas vezes utilizando a 23
vegetação (n = 7; 41.18%) pode estar relacionado ao pequeno tamanho corporal dessa 24
espécie (em média, machos possuem 22-24 mm de comprimento e fêmeas 26-27 mm), 25
148
se comparado a outros representantes da família Leptodactylidae e assim, essa espécie 1
pode ter maior facilidade na ocupação de substratos verticais. Nesse estudo, os 2
indivíduos que vocalizaram empoleirados foram registrados sempre sobre touceiras de 3
capim que, devido a sua estrutura física, podem ser mais fáceis de escalar (K. Kopp obs. 4
pessoal). Em outros estudos, essa espécie foi registrada vocalizando somente sobre o 5
solo (Lima et al. 2006; Kokubum & Sousa 2008). 6
As demais espécies de hilídeos (como exceção de Scinax fuscovarius) utilizaram 7
de um a três tipos de substratos diferentes e, assim, como as duas espécies citadas 8
acima, mostraram preferência pela vegetação. A utilização do solo como sítio de 9
vocalização por S. fuscovarius também foi registrada em outros estudos (e.g. Kwet & 10
Di-Bernardo 1999, Eterovick & Sazima 2004, Guimarães 2006). Essa maior preferência 11
por um tipo de substrato pode ser influenciada por vários fatores, tais como a predação, 12
a seleção de sítios reprodutivos e a posição filogenética das espécies (Crump 1991, 13
Zimmerman e Simberloff 1996). Além disso, a preferência por determinados tipos de 14
microambientes é mais evidente em espécies de anuros territoriais (Crump 1986, 15
Weygoldt e Carvalho-e-Silva 1992), o que é o caso da maioria dos hilídeos registrados 16
nesse estudo (e.g. Cardoso e Haddad 1984, Guimarães e Bastos 2003, Pombal e Haddad 17
2005, Toledo e Haddad 2005). 18
Já os representantes das famílias Leptodactylidae e Leiuperidae estiveram mais 19
associados a substratos terrestres. A utilização de substratos a alturas próximas do solo 20
por espécies da família Leptodactylidae e Leiuperidae parece estar relacionada com a 21
morfologia e tamanho das espécies. Outros autores evidenciaram a fidelidade a certos 22
sítios de vocalização com essas características (e. g. Crump 1971, Hödl 1977). 23
Adicionalmente, a utilização de substratos próximos ao solo pode estar 24
relacionada com características comportamentais para evitar a perda de água, uma vez 25
149
que o contato com o solo faz com que as espécies percam menos água se comparadas 1
com espécies que vocalizam empoleiradas (e.g. Cardoso et al. 1989). Os representantes 2
da família Bufonidae (Rhinella schneideri) foram encontrados na maioria das vezes 3
dentro da água, corroborando o padrão registrado em outros estudos (Feio et al. 1998, 4
Bastos et al. 2003, Eterovick e Sazima 2004). 5
A exposição dos indivíduos também foi uma variável importante na 6
discriminação entre as espécies. Todos os representantes da família Hylidae foram 7
registrados principalmente expostos. Já os das famílias Leiuperidae e Leptodactylidae 8
foram mais flexíveis utilizando substratos expostos ou encobertos pela vegetação em 9
proporções similares. 10
Quando uma análise mais detalhada foi realizada, por meio da verificação das 11
distâncias Mahalanobis, considerando como espécies filogeneticamente próximas 12
aquelas pertencentes ao mesmo grupo intragenérico, ocorreu a emergência de um 13
padrão diferente no uso dos microambientes. Espécies taxonomicamente aparentadas 14
como Dendropsophus cruzi e D. jimi (grupo microcephalus) diferiram na distância 15
média das variáveis utilizadas. Essa diferença também pode ser verificada 16
empiricamente uma vez que D. cruzi utilizou a vegetação em 100% dos registros e D. 17
jimi também utilizou o solo úmido. O mesmo pode ser verificado para Leptodactylus 18
fuscus e L. furnarius (grupo fuscus). Indivíduos da primeira espécie utilizaram 19
principalmente o solo úmido como substrato (n = 20; 62.5%), já L. furnarius foi 20
registrado principalmente na água (n = 19; 54.19%). 21
Eterovick et al. (2008), em estudo avaliando como a filogenia pode afetar o uso 22
dos microambientes por anuros, verificaram que muito pouco da variação no uso dos 23
microambientes por espécies de anuros adultos pode ser explicado pelo parentesco 24
filogenético, corroborando o encontrado no presente estudo. 25
150
Na análise realizada para as espécies encontradas simultaneamente em 1
ambientes preservados e perturbados, as variáveis que mais influenciaram na 2
discriminação entre os grupos foram o substrato e a exposição do indivíduo. O padrão 3
de ocupação dos substratos foi similar tanto para dentro quanto para fora do parque. 4
Mais uma vez, as espécies da família Leptodactylidae e Leiuperidae utilizaram 5
substratos próximos ao solo, enquanto os hilídeos apresentaram uma maior 6
estratificação vertical como verificado por outros autores em estudos realizados em 7
áreas abertas sazonais (e. g. Eterovick e Sazima 2000, Prado et al. 2005, Santos e 8
Rossa-Feres 2007). 9
Em relação à exposição, as espécies também apresentaram registros similares em 10
ambientes preservados e perturbados (Figura 3) e, a maioria foi preponderantemente 11
exposta em ambos os ambientes. A exposição do indivíduo durante a atividade de 12
vocalização pode ser interessante na atração de fêmeas para o acasalamento uma vez 13
que a vegetação poderia gerar atenuação do canto (Mitchell 1991) e, dessa forma, os 14
machos adultos podem selecionar seus sítios de vocalização de modo a maximizar a 15
propagação dos seus cantos (e.g. Wells & Schwartz 1982, Lardner & Lakim 1991). 16
Outro fator a ser considerado é a influência de outras variáveis ambientais (e.g. 17
temperatura e umidade relativa) sobre as espécies. Prado e Pombal (2005) verificaram 18
que algumas espécies de hilídeos alteram a altura que ocupam no substrato em 19
decorrência de tais variáveis. 20
A utilização de substratos expostos ou encobertos pelas espécies também pode 21
estar relacionada com outras variáveis ambientais. No presente estudo, as espécies 22
foram encontradas principalmente durante a estação mais úmida do ano, o que as 23
possibilitaria permanecerem expostas enquanto realizavam suas atividades reprodutivas. 24
151
Uma diferença significativa foi observada entre as distâncias médias das 1
variáveis analisadas para a mesma espécie registrada em ambientes preservados e 2
alterados (Tabela VI). Todos os pares de espécies analisados (com exceção dos pares L. 3
furnarius – pres/L. furnarius – pert, Physalaemus cuvieri – pres/P. curvieri -pert) 4
apresentaram diferenças na utilização dos microambientes em ambientes preservados e 5
perturbados. Essa diferenciação no uso dos microambientes pode estar relacionada às 6
características físicas dos ambientes amostrados. Além disso, a co-existência com um 7
conjunto diferente de espécies em cada ambiente estudado também pode influenciar a 8
utilização dos microambientes pelas espécies (Eterovick et al. 2008). Adicionalmente, a 9
disponibilidade dos microambientes preferidos também pode ser um fator importante na 10
utilização dos microambientes. 11
Em relação aos girinos, a interação “posição/substrato” foi o fator mais 12
importante na separação entre os grupos, seguido pela variável “posição”. A maioria dos 13
pares de espécies analisados utilizaram os microambientes de forma diferenciada e, 14
similar ao registrado para os adultos, não houve sobreposição entre espécies 15
aparentadas. Em apenas sete pares de espécies houve sobreposição no uso dos 16
microambientes (Hypsiboas albopunctatus/Elachistocleis cf. ovalis, H. 17
albopunctatus/Leptodactylus labyrinthicus, H. albopunctatus/L. sertanejo, 18
Elachistocleis cf. ovalis/L. labyrinthicus, Elachistocleis cf. ovalis/L. sertanejo, L. 19
labyrinthicus/L. sertanejo e L. fuscus/Pseudopaludicola cf. mystacalis). Com exceção 20
do par L. fuscus/Pseudopaludicola cf. mystacalis, todos os demais utilizaram 21
principalmente o silte como substrato e foram registrados na maioria das vezes no fundo 22
dos corpos d‟água. Leptodactylus fuscus e Pseudopaludicola cf. mystacalis utilizaram 23
principalmente a areia como substrato (68.75% e 61.54 %, respectivamente). 24
152
De maneira geral os representantes das famílias Leptodactylidae e Leiuperidae 1
foram principalmente bentônicos. A única exceção foi o leptodactilídeo L. 2
labyrinthicus, que também utilizou a coluna d‟água em 27.27% dos registros. A 3
utilização do fundo dos corpos d‟água pelas espécies dessas famílias está de acordo com 4
o registrado por Eterovick & Fernandes (2001) para a Serra do Cipó no sudeste do 5
Brasil. Os hilídeos foram mais flexíveis e ocorreram ao longo da coluna d‟água. Esse 6
padrão também foi verificado em outros estudos (Altig & Johnston 1989, Altig & 7
McDiarmid 1999, Kopp & Eterovick 2006). 8
Na análise realizada para as espécies de girinos que ocorreram simultaneamente 9
em corpos d‟água preservados e alterados, as variáveis mais importantes na 10
discriminação entre os grupos foram a posição na coluna d‟águae e o tipo de substrato. 11
A análise das distâncias de Mahalanobis demonstra que a maioria das espécies apresenta 12
diferenças no uso dos microambientes. Apenas os pares de espécies de ambientes 13
perturbados L. furnarius/Elachistocleis cf. ovalis e H. albopunctatus/L. furnarius, 14
apresentaram sobreposição no uso dos microambientes. Essas espécies apresentaram 15
variações em relação ao uso dos substratos e posição na coluna d‟água. Todas utilizaram 16
principalmente o silte como substrato e foram encontradas na grande maioria das vezes 17
no fundo dos corpos d‟água. Além disso, estavam em regiões com vegetação em 100% 18
dos registros. Todas as outras espécies, tanto de ambientes preservados quanto de 19
perturbados, utilizaram regiões dos corpos d‟água com vegetação na grande maioria dos 20
casos. A seleção de microambientes com vegetação aquática pode ser vantajosa, uma 21
vez que a presença de vegetação pode reduzir as taxas de predação sobre os girinos 22
(Kopp et al. 2006) ou aumentar a disponibilidade de alimento (Brockelman 1969). 23
De maneira geral, tanto para adultos quanto para girinos houve pouca 24
sobreposição no uso dos microambientes tanto na análise geral dos dados quanto na 25
153
análise comparativa realizada para espécies em ambientes preservados e perturbados. 1
Além disso, não houve sobreposição no uso dos microambientes por pares de espécies 2
aparentadas, na maioria dos casos. Esse fato demonstra que a filogenia das espécies 3
parece ter pouca importância na determinação da utilização dos microambientes por 4
anuros adultos e girinos, como registrado por Eterovick et al. (2008) em estudo no 5
sudeste do Brasil. 6
Esse padrão de diferenciação no uso dos microambientes entre espécies 7
proximamente relacionadas (de mesmo grupo intragenérico) está de acordo com o 8
proposto por Heyer et al. (1990) de que espécies taxonomicamente próximas possuem 9
preferências ecológicas similares, mas utilizam porções distintas do habitat de modo 10
que elas são espacialmente separadas. Outros estudos encontraram resultados 11
semelhantes. Rossa-Feres e Jim (2001) verificaram segregação espacial entre espécies 12
taxonomicamente relacionadas que utilizaram estratos verticais da vegetação como 13
sítios de vocalização, mas não entre espécies que vocalizaram no chão. Prado e Pombal 14
(2005) observaram ocupação significativamente diferenciada dos estratos da vegetação 15
entre pares de espécies relacionadas. 16
Dessa forma, outros fatores que não as relações filogenéticas, tais como 17
preferências específicas, aspectos comportamentais, convergência promovida pelas 18
condições ambientais e interações entre as espécies podem produzir os padrões de 19
utilização dos microambientes pelos anuros adultos e girinos registrados nesse estudo. 20
A utilização diferencial dos microambientes em ambientes perturbados e preservados 21
não pode ser explicada apenas por um único fator, mas por um conjunto de fatores como 22
pressões exercidadas pelas interações intra e interespecíficas e aspectos físicos do 23
ambiente que devem ser considerados em estudos posteriores. 24
25
154
Agradecimentos 1
Nós somos gratos a André Luis de Oliveira, Tatiana Vilaça, Raniel Reis, Diogo 2
Nascimento e Taís Borges Costa pela ajuda em campo, a Lorena Dall‟Ara Guimarães, 3
Kleber do Espírito Santo Filho, Milena Wachlevski Machado e Tiago Gomes dos 4
Santos pelas valiosas sugestões no manuscrito, ao diretor do Parque Nacional das Emas 5
pela permissão em realizarmos o estudo no parque, a Oreádes e a Conservação 6
Internacional do Brasil pela ajuda logística em campo, ao Instituto Brasileiro do Meio 7
Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis /Centro de Manejo e Conservação de 8
Répteis e Anfíbios - IBAMA/RAN pela licença de coleta (014/07), ao Instituto Chico 9
Mendes pela licença de coleta em Unidade de Conservação (091/2007), e ao Conselho 10
Nacional de Desenvolvimento Científico e tecnológico – CNPq (processo 141891/2005-11
0) pelo suporte financeiro. 12
13
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162
Tabela I. Localização, altitude e hidroperíodo dos 12 corpos d‟água amostrados no
Parque Nacional das Emas e seu entorno. Bi1 a Bi6 = corpos d‟água localizados no
interior do PNE (preservados); Be1 a Be6 = corpos d‟água localizados no entorno do
PNE (perturbados); PER = permanente; TLD= Temporário de longa duração (superior a
cinco meses); TCD = temporário de curta duração (inferior a cinco meses).
Corpos
d‟água
Local/Município Localização geográfica Área (m2) Hidroperíodo
Bi1 PNE 18º 16' 17'', 52º 50' 35'' 1986.62 PER
Bi2 PNE 18º 15' 19'', 52º 54' 30'' 2933.61 TLD
Bi3 PNE 18º 10' 56'', 52º 44' 32'' 3215.09 PER
Bi4 PNE 18º 18' 07'', 52º 57' 56'' 4660.49 TCD
Bi5 PNE 17º 55' 45'', 52º 58' 04'' 1407.68 PER
Bi6 PNE 17º 54' 04'', 52º 59' 55'' 1650.16 PER
Be1 Chapadão do
Céu
18º 22' 40'', 52º 43' 51'' 3057.12 PER
Be2 Chapadão do
Céu
18º 26' 01'', 52º 36' 10'' 3188.18 PER
Be3 Chapadão do
Céu
18º 25' 13'', 52º 35' 00'' 6600.63 PER
Be4 Chapadão do
Céu
18º 24' 02'', 52 º 41' 00'' 3476.11 PER
Be5 Mineiros 17º 53' 37'', 53º 07' 27'' 6692.63 PER
Be6 Mineiros 17º 37' 14'', 52º 55' 10'' 3678.56 PER
163
Tabela II. Número de indivíduos de anuros adultos de 15 espécies e de girinos de 13 espécies amostradas em doze corpos d‟água localizados do 1
interior e no entorno do Parque Nacional das Emas, Centro-Oeste do Brasil. 2
Famílias/Espécies/Abreviaturas
Adultos Girinos
Amostra % de classificação correta Amostra % de classificação correta
Bufonidae
Rhinella schneideri (Rs) 20 10
Hylidae
Dendropsophus cruzi (Dc) 40 0
D. jimi (Dj) 274 98.18 400 9.00
D. minutus (Dm) 30 0 10 10.00
Hypsiboas albopunctatus (Ha) 252 19.05 4524 93.92
H. raniceps (Hr) 15 0
Scinax fuscomarginatus (Sfm) 66 0 353 42.21
S. fuscovarius (Sf) 12 0
Scinax gr. ruber (Sr) 16 0 80 0.00
Leiuperidae
Physalaemus cuvieri (Pc) 52 34.62 743 0.00
Pseudopaludicola aff. falcipes (Pfa) 50 62 40 62.50
Pseudopaludicola cf. mystacalis (Pmy) 26 61.54
Leptodactylidae
L. furnarius (Lfr) 35 40 174 0.00
L. fuscus (Lf) 32 43.75 16 0.00
L. hylaedactylus (Lhy) 17 17.65
L. labyrinthicus (Ll) 11 0.00
L. ocellatus (Lo) 40 5
L. sertanejo (Ls) 24 0.00
Microhylidae
Elachistocleis cf. ovalis (Eo) 214 0.00
Total 951 42.17 6615 67.66
164
Tabela III - Funções canônicas discriminantes, autovalores e proporção cumulativa da 1
dispersão total de dados das quatro variáveis utilizadas para a diferenciação entre 2 espécies de anuros adultos registrados em 12 corpos d‟água localizados do interior e no 3 entorno do Parque Nacional das Emas, Centro-Oeste do Brasil para o total de espécies 4
registradas (n = 15) e para as espécies registradas simultaneamente em corpos d‟água 5 preservados e perturbados (n = 4). As variáveis que mais contribuíram em cada eixo 6 estão em negrito. 7
Total Preservado/perturbado
Eixo 1 Eixo 2 Eixo 3 Eixo
1
Eixo
2
Eixo
3
Altura do solo -0.022 0.012 0.009 0.035 0.042 -0.060
Distância da água -0.078 0.544 -0.166 0.000 0.000 0.000
Exposição -0.173 0.204 1.415 -0.068 -0.582 -0.482
Substrato -0.519 -0.720 0.337 -0.589 0.515 -0.248
Substrato -0.32 -0.119 0.540 -0.233 -0.258 -0.177
Substrato 0.787 -0.013 0.182 0.668 -0.091 0.186
Exposição*Substrato 0.030 0.322 -0.684 0.016 -0.516 0.040
Exposição*Substrato -0.084 0.374 -0.554 -0.034 -0.147 -0.006
Exposição*Substrato 0.343 -0.247 -0.546 0.193 0.713 -0.601
Autovalores 3.179 0.367 0.210 1.993 0.163 0.148
% cumulativa da dispersão total 0.782 0.872 0.924 0.836 0.904 0.967
8
9
10
11
165
Tabela IV - Distâncias Mahalanobis entre os centróides das espécies de adultos. Os valores em negrito indicam espécies que não apresentaram 1
diferenças na utilização das variáveis dos microambientes analisados. Abreviações dos nomes das espécies se encontram na Tabela II. 2
Espécies Dc F Dj F Dm F Ha F Hr F Lo F Lf F Lfr F Lhy F Pc F Pfa F Rs F Sf F Sfm F Sr F
Dc
2.9 1.9 3.3 1.1 42.1 48.7 40.3 22.0 52.9 49.7 28.1 16.7 1.1 5.7
Dj 2.9
4.2 21.0 1.0 74.7 77.1 68.1 31.3 103.9 95.8 40.0 20.2 1.1 8.5
Dm 1.9 4.2
7.6 1.1 37.2 43.6 35.9 22.2 45.8 43.0 26.1 16.2 1.4 7.9
Ha 3.3 21.0 7.6
1.8 49.2 57.7 45.8 22.8 70.4 65.3 26.5 14.2 8.5 2.9
Hr 1.1 1.0 1.1 1.8
19.2 21.5 18.7 13.9 23.6 21.5 14.4 8.7 0.7 3.3
Lo 42.1 74.7 37.2 49.2 19.2
16.7 1.0 21.6 6.5 1.9 2.2 5.8 54.2 11.1
Lf 48.7 77.1 43.6 57.7 21.5 16.7
13.5 20.8 29.9 16.5 8.5 1.1 59.4 12.7
Lfr 40.3 68.1 35.9 45.8 18.7 1.0 13.5
20.9 11.5 0.4 2.5 4.7 51.0 10.7
Lhy 22.0 31.3 22.2 22.8 13.9 21.6 20.8 20.9
28.3 23.1 17.4 10.6 26.5 9.0
Pc 52.9 103.9 45.8 70.4 23.6 6.5 29.9 11.5 28.3
14.2 4.1 11.5 70.0 15.6
Pfa 49.7 95.8 43.0 65.3 21.5 1.9 16.5 0.4 23.1 14.2
3.0 5.7 65.5 12.1
Rs 28.1 40.0 26.1 26.5 14.4 2.2 8.5 2.5 17.4 4.1 3.0
3.7 33.4 8.2
Sf 16.7 20.2 16.2 14.2 8.7 5.8 1.1 4.7 10.6 11.5 5.7 3.7
18.5 4.6
Sfm 1.1 1.1 1.4 8.5 0.7 54.2 59.4 51.0 26.5 70.0 65.5 33.4 18.5
7.7
Sr 5.7 8.5 7.9 2.9 3.3 11.1 12.7 10.7 9.0 15.6 12.1 8.2 4.6 7.7
166
Tabela V - Número de indivíduos de quatro espécies de anuros adultos e de seis espécies de girinos registrados simultaneamente em corpos 1
d‟água preservados e perturbados localizados do interior e no entorno do Parque Nacional das Emas, Centro-Oeste do Brasil. 2
Famílias/Espécies
Ambiente
Adultos Girinos
Amostra % de classificação correta Amostra % de classificação correta
Hylidae
Dendropsophus jimi Perturbado 180 92.78 268 13.43
Dendropsophus jimi Preservado 94 12.77 132 0.00
Hypsiboas albopunctatus Perturbado 121 2.48 1789 0.00
Hypsiboas albopunctatus Preservado 132 24.24 2735 96.64
Scinax fuscomarginatus Perturbado
163 0.00
Scinax fuscomarginatus Preservado
190 60.53
Leptodactylidae
Leptodactylus furnarius Perturbado 17 0.00 97 2.06
Leptodactylus furnarius Preservado 18 44.44 77 33.77
Leiuperidae
Physalaemus cuvieri Perturbado 24 50.00 444 4.50
Physalaemus cuvieri Preservado 28 42.86 299 0.00
Microhylidae
Elachistocleis cf. ovalis Perturbado
130 0.00
Elachistocleis cf. ovalis Preservado
84 0.00
Total 614 40.07 6408 44.35
3
4
5
167
Tabela VI - Significância das distâncias Mahalanobis entre os centróides das espécies de anuros adultos registrados simultaneamente em 1
ambientes preservados e perturbados. Os valores em negrito indicam espécies que não apresentaram diferenças na utilização das variáveis dos 2 microambientes analisados. O número 1 em frente ao nome da espécie corresponde aos corpos d‟água preservados; o número dois corresponde 3
aos perturbados. Abreviações dos nomes das espécies se encontram na Tabela II. 4
Dj2 F Dj2 p Dj1 F Dj1 p Ha2 F Ha2 p Ha1 F Ha1 p Lfr2 F Lfr2 p Lfr1 F Lfr1 p Pc2 F Pc2 p Pc1 F Pc1 p
Dj2
3.5 0.00 14.9 0.00 10.3 0.00 33.1 0.00 38.3 0.00 50.0 0.00 57.1 0.00
Dj1 3.5 0.00
14.0 0.00 9.1 0.00 32.3 0.00 37.1 0.00 46.9 0.00 52.8 0.00
Ha2 14.9 0.00 14.0 0.00
6.8 0.00 17.5 0.00 21.6 0.00 26.8 0.00 30.1 0.00
Ha1 10.3 0.00 9.1 0.00 6.8 0.00
27.8 0.00 32.9 0.00 42.0 0.00 47.8 0.00
Lfr2 33.1 0.00 32.3 0.00 17.5 0.00 27.8 0.00
0.8 0.57 5.4 0.00 6.3 0.00
Lfr1 38.3 0.00 37.1 0.00 21.6 0.00 32.9 0.00 0.8 0.57
6.5 0.00 7.9 0.00
Pc2 50.0 0.00 46.9 0.00 26.8 0.00 42.0 0.00 5.4 0.00 6.5 0.00
1.1 0.37
Pc1 57.1 0.00 52.8 0.00 30.1 0.00 47.8 0.00 6.3 0.00 7.9 0.00 1.1 0.37
5
6
168
Tabela VII - Funções canônicas discriminantes, autovalores e proporção cumulativa da 1
dispersão total de dados das quatro variáveis utilizadas para a diferenciação entre 2 espécies de girinos registrados em 12 corpos d‟água preservados e perturbados, 3 localizados no interior e no entorno do Parque Nacional das Emas, Centro-Oeste do 4
Brasil, para o total de espécies registradas (n = 13) e para as espécies registradas 5 simultaneamente em corpos d‟água preservados e perturbados (n = 6). As variáveis que 6
mais contribuíram em cada eixo estão em negrito. 7
Total Preservados/perturbados
Eixo 1 Eixo 2 Eixo 3 Eixo 1 Eixo 2 Eixo 3
Profundidade 0.120 0.430 0.150 0.636 -0.257 -0.510
Vegetação 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000
Posição -0.730 -1.040 -0.920 -0.744 -0.373 0.160
Substrato 0.800 -0.380 0.190 -0.063 -0.432 0.400
Substrato 0.800 0.070 -0.720 0.036 0.671 0.816
Vegetação*Posição 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000
Vegetação*Substrato 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000
Vegetação*Substrato 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000
Posição*Substrato 0.810 0.300 0.680 0.000 0.000 0.000
Posição*Substrato 0.310 0.140 0.140 0.000 0.000 0.000
Vegetação*Posição*Substrato 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000
Vegetação*Posição*Substrato 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000 0.000
Autovalores 0.480 0.240 0.180 0.326 0.232 0.057
% cumulativa da dispersão total 0.480 0.710 0.890 0.499 0.854 0.941
169
Tabela VIII - Significância das distâncias Mahalanobis entre os centróides das espécies de girinos registrados em 12 corpos d‟água 1
preservados e perturbados localizados no interior e entorno do Parque Nacional das Emas, Centro-Oeste do Brasil. Os valores em negrito 2 indicam espécies que apresentaram diferenças na utilização das variáveis dos microambientes analisados. 3
Dj F Dm F Eo F Ha F Lfr F Lf F Ll F Ls F Pc F Pmy F Pfa F Sfm F Sr F
Dj
19.2 65.6 166.9 61.1 16.9 5.1 16.9 95.0 27.1 469.5 63.8 129.4
Dm 19.2
15.2 16.0 16.1 20.1 7.9 11.5 17.9 22.9 106.9 18.7 5.1
Eo 65.6 15.2
1.5 7.7 22.8 1.1 1.2 20.7 31.8 415.1 65.6 112.8
Ha 166.9 16.0 1.5
20.9 26.4 1.4 2.0 97.3 38.2 484.6 138.9 147.8
Lfr 61.1 16.1 7.7 20.9
14.6 2.4 2.5 7.6 20.3 387.7 88.5 112.9
Lf 16.9 20.1 22.8 26.4 14.6
11.6 16.7 13.4 1.3 159.1 34.1 48.5
Ll 5.1 7.9 1.1 1.4 2.4 11.6
1.1 3.7 13.1 105.9 4.5 17.2
Ls 16.9 11.5 1.2 2.0 2.5 16.7 1.1
6.1 20.6 183.8 18.5 39.8
Pc 95.0 17.9 20.7 97.3 7.6 13.4 3.7 6.1
17.3 476.4 147.9 153.3
Pmy 27.1 22.9 31.8 38.2 20.3 1.3 13.1 20.6 17.3
219.2 46.3 67.5
Pfa 469.5 106.9 415.1 484.6 387.7 159.1 105.9 183.8 476.4 219.2
467.0 253.3
Sfm 63.8 18.7 65.6 138.9 88.5 34.1 4.5 18.5 147.9 46.3 467.0
110.9
Sr 129.4 5.1 112.8 147.8 112.9 48.5 17.2 39.8 153.3 67.5 253.3 110.9
4
5
6
7
8
9
170
Tabela IX - Significância das distâncias Mahalanobis entre os centróides das espécies de girinos registrados simultaneamente em corpos 1
d‟água preservados e perturbados localizados no interior e entorno do Parque Nacional das Emas, Centro-Oeste do Brasil. Os valores em 2 negrito indicam espécies que não apresentaram diferenças na utilização das variáveis dos microambientes analisados. O número 1 em 3
frente ao nome da espécie corresponde aos corpos d‟água preservados; o número dois corresponde aos perturbados. Abreviações dos nomes 4 das espécies se encontram na Tabela II. 5
Dj2 F Dj1 F Eo2 F Eo1 F Ha2 F Ha1 F Lfr2 F Lfr1 F Pc2 F Pc1 F Sfm2 F Sfm1 F
Dj2
53.06 83.02 41.47 186.91 203.60 69.74 55.49 103.50 104.77 68.82 141.14
Dj1 53.06
21.21 10.35 30.70 24.89 18.40 50.19 50.20 18.47 11.78 40.65
Eo2 83.02 21.21
2.99 2.14 2.84 1.59 31.33 26.93 19.00 5.69 124.82
Eo1 41.47 10.35 2.99
3.14 3.88 4.01 17.36 8.39 8.55 3.01 78.96
Ha2 186.91 30.70 2.14 3.14
24.72 1.50 45.09 78.79 33.64 11.86 251.48
Ha1 203.60 24.89 2.84 3.88 24.72
4.39 54.04 111.93 46.46 6.49 230.98
Lfr2 69.74 18.40 1.59 4.01 1.50 4.39
30.25 24.12 14.65 7.15 102.64
Lfr1 55.49 50.19 31.33 17.36 45.09 54.04 30.25
7.47 38.20 37.46 151.09
Pc2 103.50 50.20 26.93 8.39 78.79 111.93 24.12 7.47
39.74 36.88 254.08
Pc1 104.77 18.47 19.00 8.55 33.64 46.46 14.65 38.20 39.74
28.60 144.31
Sfm2 68.82 11.78 5.69 3.01 11.86 6.49 7.15 37.46 36.88 28.60
99.76
Sfm1 141.14 40.65 124.82 78.96 251.48 230.98 102.64 151.09 254.08 144.31 99.76
171
Legenda das Figuras 1
2
Figura 1. Mapa de localização do Parque Nacional das Emas e corpos d‟água 3
amostrados no sudoeste do Estado de Goiás, Brasil. Bi1 a Bi6 = corpos d‟água 4
localizados no interior do PNE (preservados); Be1 a Be6 = corpos d‟água localizados no 5
entorno do PNE (perturbados). 6
7
Figura 2. Distribuição dos centróides de 15 espécies de anuros adultos amostrados em 8
12 brejos no interior e entorno do Parque Nacional das Emas, região Centro-Oeste do 9
Brasil, de acordo com as variáveis utilizadas para descrever o uso dos microambientes 10
pelas espécies, nos três primeiros eixos da função discriminante. 11
12
Figura 3. Distribuição dos centróides de quatro espécies de anuros adultos amostrados 13
simultaneamente em corpos d‟água preservados (pres) e perturbados (pert), localizados 14
do interior e no entorno do Parque Nacional das Emas, Centro-Oeste do Brasil, de 15
acordo com as variáveis utilizadas para descrever o uso dos microambientes pelas 16
espécies, nos três primeiros eixos da função discriminante. 17
18
Figura 4 - Distribuição dos centróides de 12 espécies de girinos amostrados em 12 19
corpos d‟água preservados (pres) e perturbados (pert), localizados do interior e no 20
entorno do Parque Nacional das Emas, Centro-Oeste do Brasil, de acordo com as 21
variáveis utilizadas para descrever o uso dos microambientes pelas espécies, nos três 22
primeiros eixos da função discriminante. 23
24
172
Figura 5 - Distribuição dos centróides de seis espécies de girinos amostrados 1
simultaneamente em corpos d‟água preservados e perturbados, localizados do interior e 2
no entorno do Parque Nacional das Emas, Centro-Oeste do Brasil, de acordo com as 3
variáveis utilizadas para descrever o uso dos microambientes pelas espécies, nos três 4
primeiros eixos da função discriminante. 5
173
174
175
176
177
