UNIVERSIDADE FEDERAL DO CEARÁ INSTITUTO DE CIÊNCIA …

UNIVERSIDADE FEDERAL DO CEARÁ

INSTITUTO DE CIÊNCIA DO MAR

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS MARINHAS TROPICAIS

WALLACE ALVES DE SOUSA

PADRÕES DA DIVERSIDADE BETA EM ASSEMBLEIAS DE PEIXES DE

ESTUÁRIOS DO SEMIÁRIDO BRASILEIRO

FORTALEZA

2019

WALLACE ALVES DE SOUSA



Dissertação apresentada ao programa de Pós-

Graduação em Ciências Marinhas Tropicais do

Instituto de Ciências do Mar da Universidade

Federal do Ceará, como requisito parcial à

obtenção do título de Mestre em Ciências

Marinhas Tropicais. Área de concentração:

Utilização e manejo de ecossistemas marinhos

e estuarinos.

Orientador: Prof. Dr. Jorge Iván Sánchez

Botero.

FORTALEZA

2019



Dissertação apresentada ao programa de Pós-

Graduação em Ciências Marinhas Tropicais do

Instituto de Ciências do Mar da Universidade

Federal do Ceará, como requisito parcial à

obtenção do título de Mestre em Ciências

Marinhas Tropicais. Área de concentração:

Utilização e manejo de ecossistemas marinhos

e estuarinos.

Aprovada em: ___/___/______.

BANCA EXAMINADORA

________________________________________

Prof. Dr. Jorge Iván Sánchez Botero

(Orientador)

Universidade Federal do Ceará (UFC)

_________________________________________

Prof. Dr. Marcelo de Oliveira Soares


_________________________________________

Dra. Cristiane Xerez Barroso


A todas as manifestações da Vida.

Aos meus pais, Aila e Francisco.

AGRADECIMENTOS

À minha família, destacando minha mãe Maria Aila, por todo o sentimento

contínuo de amor em todas as etapas de minha vida.

Ao meu orientador, Jorge Iván Sánchez Botero, pelo o acompanhamento, respeito

e pelas oportunidades criadas durante minha trajetória acadêmica como aluno da Universidade

Federal do Ceará.

À Viviana Pittalis, por todo companheirismo, paciência, amizade e amor

compartilhado durante nossa trajetória (insieme).

Aos amigos e colegas (“as rachas”) dos laboratórios de Ecologia Aquática e

Conservação (LEAC) no campus do Pici e Ecologia Pesqueira (LEP) no Labomar que de

muitos modos contribuíram com aquisição de informações e sugestões para o

desenvolvimento desse e de outros estudos. São eles: Ronaldo Gurgel, Leonardo Mesquita,

Gabriela Valentim, Grazielly Matias, Victória Maria, Yasmim Vieira, Carlos Alberto, Eliêta

Alves, Felipe Braga, Thaís Chaves, Guilherme Scheidt, Henrique Fonseca e Lucas Peixoto.

Ao colega e amigo Ronaldo Gurgel (Ronaaldoo fenômeno da Biologia) por todo o

auxílio em todas as etapas da realização desse estudo.

Aos pescadores, sem os quais não seria possível o acesso e nem as capturas de

peixes em áreas estuarinas mais distantes da foz.

À Secretária do Meio Ambiente do Estado do Ceará (SEMA) por disponibilizar

infraestrutura de lancha, piloto (Tenente Araújo) e segurança policial durante todas as coletas

realizadas no estuário do rio Cocó em Fortaleza.

Ao CNPq pelo apoio financeiro através da concessão de bolsa de estudos,

auxiliando durante todo o período do curso Mestrado, e a aos membros do quadro docente e

administrativo do Programa de Pós-Graduação em Ciências Marinhas Tropicais pelas

disciplinas ofertadas e pela excelente gerência dos assuntos de interesse do quadro discente.

E finalmente aos membros da banca de defesa de dissertação, Marcelo Oliveira

Soares (Universidade Federal do Ceará – UFC/LABOMAR) e Cristiane Xerez Barroso

(Universidade Federal do Ceará) pelas críticas, sugestões e tempo dedicado na correção do

texto. E aos professores Vicente Vieira Faria (Universidade Federal do Ceará – UFC) e

Danielle Garcez (Universidade Federal do Ceará - UFC/LABOMAR) pela colaboração e no

apoio com as correções e sugestões para a melhoria do texto da dissertação.

RESUMO

A diversidade beta descreve mudanças na composição de espécies espacial e temporalmente,

apresentando, caso existam, padrões ecológicos nas assembleias. As componentes turnover

(ganho e perda simultâneos de espécies entre locais) e nestedness (diferença de riqueza de

espécies entre locais) fornecem um modo de avaliar a composição de espécies em diferentes

habitats. Dessa forma, este estudo avalia a beta diversidade da assembleia de peixes ao longo

de cinco estuários (Choró, Cocó, Curu, Pacoti,Pirangi no Estado do Ceará, Brasil) e compara

a dissimilaridade entre as zonas inferiores, intermediárias e superiores destes ecossistemas.

Para tal, considerou-se a densidade do número de indivíduos (N/100m²) de espécies de peixes

capturadas em coletas padronizadas utilizando arrasto de praia em diversos pontos dos canais

estuarinos em zonas inferiores (próximas ao mar adjacente), intermediárias e superiores (a

montante do mar adjacente). A diversidade beta, calculada pelo índice de Bray-Curtis, foi

dividida nas componentes turnover e nestedness avaliando as contribuições de cada, em

relação à heterogeneidade total. A análise espacial dos estuários revelou que a componente

turnover explicou em maior percentual a β – diversidade; enquanto que a análise temporal

mostrou um aumento da explicação da β – diversidade pela componente nestedness nos meses

com maior precipitação. As altas taxas de turnover observadas refletem mudanças

relacionadas à abundância e composição de espécies de peixes ao longo dos gradientes

estuarinos avaliados. A dominância dessa componente sugere que vários locais desses

estuários devem ser adequadamente conservados, por abrigar alta diversidade e/ou passam por

um processo de dano ambiental, acarretando em perda de espécies de peixes. Espacialmente,

estuários que experimentam maior permanência sob condições de influência dulcícola ou de

hipersalinidade têm maiores β-diversidades em suas zonas superiores. Temporalmente, o

período chuvoso diminuiu as áreas de dispersão para a maioria dos peixes nos estuários

avaliados, possibilitando aumento da explicação da β-diversidades por nestedness

(aninhamento).

Palavras-chave: Distribuição. Ictiofauna. Ecossistemas litorâneos. Semiárido. Brasil.

ABSTRACT

Beta diversity describes spatial temporary changes in species composition, showing eventual

assemblage’s ecological standards. Turnover (the simultaneous / concurrent replacement of

species from site to site) and nestedness (difference on species abundance from site to site)

components provide us with an instrument to estimate species composition in different

habitats. Thus, this study describes fish assemblage’s beta diversity in five estuaries (Choró,

Cocó, Curu, Pacoti e Pirangi) and compares dissimilarities in between inferior, intermediate

and superior zones of these ecosystems. For this purpose it has been considered individuals’

number density (N/100m²) of fish species captured in standardized gatherings by using beach

seines in different points of estuarine channels in inferior (near to the adjacent sea),

intermediate and superior zones. Beta diversity, measured through the Bray-Curtis index, has

been divided in turnover and nestedness components, assessing each contribution compared

to total heterogeneity. The estuaries spatial analysis showed that turnover component

explains β – diversity with a larger percentage. On the other side, the temporal shows that

nestedness component has a better explanation of β – diversity during the rainiest months. The

high index of turnover observed reflects changes in fish species’ abundance and composition

along the estuarine gradients analyzed. The dominance of these components suggests that

many sites of the estuaries have to be correctly preserved, since they host high diversity

and/or get through a process of environmental damage that causes a loss of fish species.

Spacially, estuaries with higher permanence under freshwater or hypersalinity have highest β

– diversity in their superior zones. Temporally, the rainy period has reduced dispersion areas

for the largest amount of fishes that composed fish assemblages of the estuaries analyzed,

allowing for a higher explanation of β – diversity through nestedness.

Keywords: Distribution. Ichthyofaunal. Coastal Ecosystems. Semiarid. Brazil.

LISTA DE FIGURA

Figura 1 Localização geográfica das áreas de ocorrência e coleta dos estuários dos

rios Choró, Cocó, Curu, Pacoti e Pirangi ....................................................... 5

Figura 2 Rank de espécies e suas respectivas densidades (indivíduos /100 m²) para os

estuários dos rios Choró, Cocó, Curu, Pacoti e Pirangi .................................. 17

Figura 3 Riqueza de espécies de peixes nos estuários dos rios (I) - Choró (Ch), (II) -

Cocó (Co), (III) - Curu (Cr), (IV) - Pacoti (Pa) e (V) - Pirangi (Pi), nos

períodos de seca (Se) e chuva (C), com base na composição das guildas de

peixes das zonas inferior (ZI), intermediária (ZM) e superior (ZS) de cada

ecossistema ................................................................................................... 20

Figura 4 Valores da β-diversidade média e suas componentes turnover e nestedness

para as zonas inferiores (ZI), intermediárias (ZM) e superiores (ZS) os

estuários dos rios Choró, Cocó, Curu, Pacoti e Pirangi .................................. 23

Figura 5 Valores da β-diversidade total, turnover e nestedness para os estuários dos

rios Cocó (Co), Pirangi (Pi), Curu (Cr), Choró (Ch) e Pacoti (Pa) por

coleta................................................................................................................ 24

Figura 6 Relação entre densidade média (D_med) de espécies de peixes, riqueza de

espécies (R), beta diversidade média (β-div) e salinidades médias referentes

a todas as coletas realizada no estuário dos rios Choró (I), Cocó (II), Curu

(III), Pacoti (IV) e Pirangi (V) nas zonas inferiores (ZI), intermediárias (ZM)

e superiores (ZS) ................................................................................... 25

Figura 7 Valores da β-diversidade, turnover e nestedness para a ictiofauna dos

estuários dos rios Cocó (Co), Pirangi (Pi), Curu (Cr), Choró (Ch) e Pacoti

(Pa) nos meses de seca e chuva..................................................................... 29

Figura 8 Valores da β-diversidade média e suas componentes turnover e nestedness

para as zonas inferiores (ZI), intermediárias (ZM) e superiores (ZS) nos

estuários dos rios Choró, Cocó, Curu, Pacoti e Pirangi para os períodos

chuvoso (I) e seco (II)................................................................................ 29

Figura 9 Escalonamento multidimensional não métrico (“NMDS”) das

dissimilaridades entre as zonas para os períodos de seca (S) e chuva (C) nos

estuários dos rios Choró (I), Cocó (II), Curu (III), Pacoti (IV) e Pirangi

(V)................................................................................................................ 31

Figura 10 Análise SIMPER das contribuições percentuais das espécies de peixes nos

períodos de chuva e seca nos estuários dos rios Choró (I), Cocó (II), Curu

(III), Pacoti (IV) e Pirangi (V)...................................................................... 34

LISTA DE TABELAS

Tabela 1 Áreas de coleta pertencente a cada zona nos estuários dos rios Choró (Ch),

Cocó (Co), Curu (Cr), Pacoti (Pa) e Pirangi (Pi) .......................................... 6

Tabela 2 Lista de espécies de peixes, guildas estuarinas (G) (MS – Marinha –

visitante; MO – Marinha estuarina oportunista; MD – Marinha estuarino

dependente; E – Estuarina; FO – Dulcícola estuarino oportunista; D –

Dulcícola e estuário de ocorrência (X) - Choró (Ch), Cocó (Co), Curu

(Cu), Pacoti (Pa) e Pirangi (Pi). Tombo indicado pela iniciais UFRN e seu

respetivo número na LISA............................................................................. 10

Tabela 3 Número de indivíduos, densidade total para todas as coletas e riqueza de

espécies de peixes registradas nos estuários dos rios Choró, Cocó, Curu,

Pacoti e Pirangi nos períodos de chuva e seca.............................................. 16

Tabela 4 Valores absolutos e percentuais da β-diversidade e de suas componentes

turnover e nestedness para os estuários dos rios Choró, Cocó, Curu, Pacoti

e Pirangi......................................................................................................... 23

SUMÁRIO

1 INTRODUÇÃO 1

2 OBJETIVOS 3

2.1 Objetivos específicos 3

3 MATERIAL E MÉTODOS 4

3.1 Área de estudo 4

3.2 Amostragem 5

3.3 Análise de dados 8

4 RESULTADOS 9

4.1 Estrutura da assembleia de peixes

9

4.2 Dissimilaridades da composição de peixes nos estuários 22

4.2.1 Beta diversidade espacial 22

4.2.2 Beta diversidade temporal

28

4.2.3 Dissimilaridade da ictiofauna entre zonas

30

4.2.4 Espécies de peixes com maiores influências na β - diversidade

33

5 DISCUSSÃO 36

6 CONCLUSÕES 41

REFERÊNCIAS 42

1

1. INTRODUÇÃO

A diversidade biológica pode ser expressa como uma composição das

diversidades alfa (α), gama (γ) e beta (β). A α – diversidade ou a riqueza de espécies é a

diversidade em uma escala, a γ - diversidade compreende todo ecossistema ou região de

interesse de um estudo e a β - diversidade é a variação na composição de espécies entre locais,

mostrando padrões ecológicos (BARROS et al., 2014; LEGENDRE, 2005). Existem vários

modos de avaliar a beta diversidade (ANDERSON et al., 2011). Independente da variante que

esteja sendo utilizada, dois processos distintos moldam as comunidades e as suas diferenças:

substituição e perda ou ganho de espécies (BASELGA, 2010, 2017).

A substituição ou turnover indica uma alteração de espécies de um local para

outro, enquanto a perda (ou ganho) resulta em diferenças de riqueza entre os locais

(CARVALHO et al., 2012). Quando ao longo de uma gradiente há locais mais pobres que são

subconjuntos de locais mais ricos em espécies revela-se um padrão aninhado (BASELGA,

2013). Dessa forma, o aninhamento (nestedness) se caracteriza por ser um caso especial, o

qual revela um padrão ordenado de diferença na riqueza de espécies (CARVALHO et al.,

2012). A substituição e o aninhamento de espécies são formas marcadamente diferentes de

gerar dissimilaridade. Assim as contribuições dessas duas componentes da β – diversidade

indicam diferentes processos ecológicos e são fundamentais para entender influências nas

assembleias pelas mudanças espaciais, ambientais e temporais (LEGENDRE, 2014;

BASELGA, 2013; CARVALHO et al., 2012).

A abundância de indivíduos também fornece informações sobre o funcionamento

do ecossistema, e seu monitoramento pode indicar respostas a diferentes distúrbios (BALATA

et al., 2007). Dados de abundância são claramente mais ricos em informações do que os

dados de presença-ausência, podendo mudar a forma como interpretamos a variação espacial

na estrutura da assembléia (CASSEY et al.,2008). Medidas baseadas na abundância detectam

variações mais sutis. Por exemplo, podemos observar todas as mesmas espécies em dois

locais, no entanto, estas podem apresentar diferentes valores de abundância (as espécies mais

comuns em um local podem ser raras em outro local e vice-versa) (BARWELL et al., 2015).

Ainda conforme os mesmos autores, quando os ranks de espécies são iguais, a uniformidade

das abundâncias pode variar, ou seja, espécies consideradas comuns podem ser mais ou

menos dominantes.

Embora a informação sobre abundância torne as nossas inferências sobre a β -

diversidade mais significativas (BARWELL et al., 2015), esta pode aumentar com o

2

incremento da heterogeneidade ambiental e da produtividade (ASTORGA et al., 2014;

CHASE, 2010). Assim, diferentes espécies de uma assembleia podem ter sucesso ecológico

sob condições de alta produtividade, resultando numa alta β - diversidade (CESCHIN et al.,

2017). No entanto, uma diminuição na β - diversidade pode ocorrer em resposta à

eutrofização, tal cenário poderá implicar a dominância de algumas espécies com maior

tolerância associadas à extinção local de espécies mais sensíveis (ZORZAL-ALMEIDA et al.,

2017).

Dada a importância sócio-ambiental dos estuários em todo o mundo, poucos

estudos avaliaram padrões de β - diversidade (BARROS et al., 2014), necessários para

entender os processos que moldam e mantêm a biodiversidade , assim como orientar esforços

de conservação (TEICHERT et al., 2018). Assim, o presente estudo utiliza peixes como

modelo para avaliar os padrões de beta-diversidade em ambientes estuarinos do semiárido

brasileiro.

Os peixes são um importante recurso biológico que sustentam pescarias

comerciais e comunidadades litorâneas de pescadores. Em escalas locais, os padrões que

influenciam a riqueza de espécies de peixes em estuários são: tamanho do estuário, fluxo do

rio, largura da boca e proporção da área entremarés (PASQUAUD et al., 2015). Diante disso,

avaliar se as assembleias de peixes em estuários dominam padrões de substituição ou

aninhamento, auxilia estratégias para conservação (SOCOLAR et al., 2016). Por exemplo,

uma alta substituição (turnover) pode indicar que os locais diferem em características

ambientais, selecionando determinado grupo de espécies. Portanto, uma alta diversidade de

espécies pode ser preservada quando a heterogeneidade ambiental é mantida (PELÁEZ et al.,

2017). Por outro lado, um acentuado aninhamento pode indicar que locais com alta riqueza de

espécies (α – diversidade) devem ser prioridade para a conservação (GIANUCA et al., 2017).

No nordeste do Brasil, entre os estados do Ceará e Pernambuco, estuários com

quadros de hipersalinidade (SOUSA BARROSO et al. 2018; LACERDA et al., 2006)

apresentam um reduzido aporte hídrico dos rios e estão sujeitos a altas taxas de evaporação,

maior penetração da água marinha e gradiente salino a montante (POTTER et al., 2010).

Assim, potencialmente, estes estuários com alta variabilidade nas condições ambientais,

principalmente relacionados à salinidade, devem possuir alta substituição de espécies espacial

e temporal (VILLEGER et al., 2012). No entanto, sabendo que os estuários avaliados neste

estudo apresentam quadro de hipersalinidade (Choró, Curu, Pacoti e Pirangi) ou são destino

do escoamento de águas urbanas (Pacoti e Cocó), indaga-se sobre a existência de um padrão

comum nas distribuições de espécies de peixes nestes ecossistemas. Dessa forma, este estudo

3

tem por objetivo descrever padrões da β – diversidade da assembleia de peixes em cinco

estuários do semiárido brasileiro.

2. OBJETIVOS

2.1. Objetivo Geral

Caracterizar a β – diversidade da assembleia de peixes em estuários do semiárido

brasileiro.

2.2. Objetivos específicos

Caracterizar a β – diversidade espacial e temporalmente em cada um dos

estuários.

Avaliar a relação da salinidade com a β – diversidade avaliada em estuários do

semiárido.

Avaliar a dissimilaridade da comunidade de peixes entre as zonas inferiores,

intermediárias e superiores em estuários da região semiárida.

4

3 MATERIAL E MÉTODOS

3.1 Área de estudo

Os estuários Choró, Cocó, Curu, Pacoti e Pirangi, localizados no estado do Ceará,

estão inseridos dentro da região nordeste do Brasil (entre as coordenadas 4° 24’2, 86” S 37°

49’13. 61” O e 3° 24’40,74” S 39° 3’ 52,44”) que possui clima semiárido, com um período

seco longo e outro úmido curto e irregular (Figura 1). O regime de chuvas dessa região é

controlado pela Zona de Convergência Intertropical (ZCIT). A precipitação acontece de modo

irregular, principalmente durante o primeiro semestre do ano e correspondem a 91% do total

anual. Mais de 60% dessa precipitação ocorre em três meses do ano (fevereiro/março/abril ou

março/abril/maio). Pela proximidade do território cearense com a linha do equador, dominam

temperaturas altas com amplitudes reduzidas (máximas – 29,4 °C março e 30,7 °C novembro;

mínimas – 21,2 °C – julho e 23,7 °C entre janeiro a março). A insolação e a evaporação são

altas com maiores valores no segundo semestre do ano. As bacias hidrográficas, que contém

os rios que drenam os estuários avaliados neste estudo, desembocam no mar (exorréicos) com

regime de escoamento intermitente sazonal. Também possuem amplo número de barramentos,

construídos para abastecimento humano e atividades agropecuárias (MORAIS et al., 2006).

Dessa forma, a zona litorânea na qual os estuários estão localizados sofrem diversos

distúrbios como: diminuição da função de espigão hidráulico, aceleração dos processos

morfodinâmicos na foz, ampliação longitudinal da influência da maré salina, hipersalinização

sazonal e diminuição do aporte sedimentar argilo – siltoso na planície flúvio – marinha

(MORAIS & PINHEIRO, 2011; MORAIS & PINHEIRO, 2010; MORAIS et al., 2006;

MOLISANI et al., 2006).

O espaço territorial onde os estuários estão inseridos é caracterizado pela presença

de florestas de mangues fragmentadas, com acentuada ocupação urbana e atividades de

carcinicultura que causam a perda dessa vegetação e afetam serviços ambientais fornecidos

por esse ecossistema (MEIRELES et al., 2007). Os estuários dos rios Choró, Curu e Pirangi

apresentam em suas margens fazendas de criação de camarão, enquanto que Cocó e Pacoti

possuem ampla ocupação urbana em seu entorno. Todos os estuários em questão são afetados

por emissões antrópicas de nitrogênio (N) e fósforo (P), com excedentes que comprometem a

qualidade das águas (SOUSA BARROSO et al., 2016; LACERDA et al., 2008; MEIRELES

et al., 2007).

5

Figura 1 – Localização geográfica das áreas de ocorrência e coleta dos estuários dos rios

Choró, Cocó, Curu, Pacoti e

Pirangi.

Fonte: Elaborado pelo autor

3.2 Amostragem

Em cada um dos estuários foram efetuadas cinco coletas padronizadas de peixes

em cada ponto de amostragem, em intervalos bimestrais, nos seguintes períodos: Choró

11/2014 a 08/2015; Curu: 11/2014 a 08/2015; Pacoti 12/2014 a 09/2015; Pirangi: 02/ 2015 a

12/2015; Cocó: 06/2017 a 03/2018 e valores de salinidade na superfície da água medidos com

refratômetro.

A fim de avaliar a pluviosidade na área de entorno dos estuários analisados, foram

obtidos dados pluviométricos da Fundação Cearense de Meteorologia (FUNCEME) para os

meses que ocorreram as coletas (http://www.funceme.br/index. php/areas/23-

monitoramento/meteorol). Dessa forma, os meses com maiores pluviosidades (> 50 mm)

foram definidos como pertencentes ao período chuvoso e os com menores (< 50 mm)

compuseram o período seco.

6

Os pontos de amostragem nos estuários avaliados foram divididos em zonas,

usando como critério os valores de salinidade obtidos durante o período chuvoso (fevereiro –

maio), as porcentagens de cada tipo de substrato e largura do rio. A zona inferior (ZI) perfez

áreas mais próximas ao ambiente marinho com substratos areno-siltosos, e as maiores larguras

dos rios (entre 300 m a 500 m). A zona superior (ZS) (a montante da foz) teve a porção do rio

com menor salinidade durante o período chuvoso (fevereiro – maio) (valores menores que: 15

– Curu; 9,4 – Pirangi; 1 - Choró, Cocó e Pacoti) (Tabela 1), substratos siltosos com maior

percentual de argila e menor largura (entre 50 m a 65 m). A zona intermediária (ZM) foi

definida entre a zona inferior e superior, teve a contribuição mais equilibrada dos três tipos de

substratos (arenoso, siltoso e argila) e larguras entre 75 m e 160 m. A zonas indicadas são

representadas por pontos na figura 1 sendo os dois primeiros, mais próximos ao mar

adjacente, indicando a zona inferior (ZI), os dois pontos seguintes, à zona intermediária (ZM)

e os dois últimos, a montante, representando a zona superior (ZS).

Tabela 1 – Áreas de coleta pertencente a cada zona nos estuários dos rio Choró (Ch),

Cocó (Co), Curu (Cr), Pacoti (Pa) e Pirangi (Pi).

Estuário Zona Coordenadas

Choró

Zona Inferior (ZI) 4°06'15.08"S 38°09'00.53"O

-

4°06'31.31"S 38°09'12.54"O

Zona Intermediária (ZM) 4°06'44.93"S 38°09'28.25"O

-

4°07'14.10"S 38°09'39.25"O

Zona Superior (ZS) 4°07'59.73"S 38°09'44.63"O

-

4°08'22.00"S 38°09'40.47"O

Cocó

Zona Inferior (ZI) 3°46'25.19"S 38°26'12.13”O

-

3°46'49.12"S 38°26'16.10”O

Zona Intermediária (ZM) 3°46'33.08"S 38°26'38.30”O

-

3°46'14.26"S 38°26'55.19”O

Zona Superior (ZS) 3°46'03.82"S 38°27'31.00”O

-

3°45'41.60"S 38°28'21.87”O

Curu


-

3°24'48.81"S 39°03'39.35"O


7

-

3°24'38.34"S 39°04'23.96"O


-

3°24'27.62"S 39°05'03.08"O

Pacoti


-

3°49'06.49"S 38°24'36.93"O


-

3°49'13.84"S 38°24'54.83"O


-

3°50'43.63"S 38°25'01.74"O

Pirangi

Zona Inferior (ZI) 4°23'46.77"S 37°49'16.13”O

-

4°23'57.65"S 37°49'1.20”O

Zona Intermediária (ZM) 4°24'15.65"S 37°49'43.15”O

-

4°24'7.75"S 37°50'1.72"O

Zona Superior (ZS) 4°24'4.74"S 37°50'40.78”O

-

4°24'7.16"S 37°51'0.91”O

Fonte: Elaborado pelo autor.

Para a captura das espécies de peixes, foi utilizado arrasto de praia de 25 m de

comprimento, 2 m de altura e 12 mm de malha entre nós. Em cada ponto de coleta, foram

realizados três arrastos, em áreas de 200 m2, com profundidades entre 0,3 a 1,5m, durante os

períodos de maré baixa nos intervalos de vazante (2,0 a 0,0) ou de enchente (0,0 a 2,0) e,

durante horários diurnos (07:00 as 17:00h). Cada arrasto perfez uma extensão de

aproximadamente 200 m² de área estuarina obtida a partir da formula A = D x L, onde A é a

área, D é a distância partindo da margem (10 m) e L é o comprimento real da rede que foi

empregado (20 m).

Os peixes capturados foram crioanestesiados com eugenol, condicionados em

sacos plásticos e, em seguida, fixados em formol 10 %. Após período de 48 horas, eram

preservados em álcool etílico 70%. Todas as coletas foram autorizadas pelo ICMBio/SISBio

sob as Licenças nº 43014-3 para os estuários do Choró, Curu, Pacoti e Pirangi e nº 57780

para o estuário do Cocó.

8

No Laboratório de Ecologia Aquática e Conservação (LEAC) do Departamento de

Biologia da Universidade Federal do Ceará, os peixes foram identificados ao nível de espécie

usando os estudos realizados por Araújo et al. (2004); Carpenter (2002a); Carpenter (2002b),

Fischer et al., (2011), Garcia Jr. et al., (2010), Marceniuk (2005), Marceniuk et al., (2012),

Menezes et al., (2015) e Moura e Lindeman (2007). Posteriormente, exemplares de cada

espécie foram tombados na coleção ictiológica do Laboratório de Ictiologia Sistemática e

Evolutiva (LISE) da Universidade Federal do Rio Grande Norte (UFRN).

3.3 Análise dos dados

Para a caracterização da assembleia de peixes, os indivíduos coletados foram

identificados até o mínimo táxon possível e contabilizados. A partir das informações obtidas

com os arrastos, a unidade de densidade escolhida para a apresentação e uso dos dados de

espécies foi a de número de indivíduos /100 m².

Com base em Potter et al. (2015), as espécies foram classificadas pela guilda de

uso do ambiente estuarino em: marinho – visitante (MS); marinhas estuarino – oportunistas

(MO); marinhas estuarinas dependentes (MD), estuarinas (E), dulcícolas (D) e em dulcícolas

estuarino oportunistas (FO).

Para obter as dissimilaridades na composição de espécies de peixes entre as zonas

inferior (ZI), intermediária (ZM) e superior (ZS) para cada estuário, assim como, as

dissimilaridades de peixes entre os períodos de seca e chuva, foram calculadas as

dissimilaridades entre múltiplos locais usando o coeficiente de Bray – Curtis.

O referido coeficiente foi escolhido, pois as amostras de peixes foram obtidas a

partir de espaços de dimensões físicas iguais, ou seja, abrangeram áreas iguais. Além disso, o

índice é sensível a diferenças na abundância entre espécies, onde espécies abundantes

assumem maiores importâncias do que espécies raras (RICOTTA & PODANI 2017).

Os cálculos das dissimilaridades foram realizados com o uso do software R a

partir da extensão betapart (BASELGA, 2016). Dentre as funções presentes nessa extensão,

duas foram usadas para obter tanto os valores totais quanto entre zonas das componentes

turnover (substituição) e nestedness (aninhamento). São elas: beta.multi.abund e

beta.pair.abund.

A primeira função (beta.multi.abund) gera três valores que são (i) variação

balanceada de abundância, que é similar ao turnover, (ii) gradientes de abundância similiar ao

nestedness e (iii) a dissimilaridade total (Bray-Curtis), que é a soma de ambas as componentes

9

para todos os locais da tabela de abundância de espécies. A segunda (beta. pair.abund) calcula

as mesmas três dissimilaridades da primeira função; no entanto, gera três matrizes contendo

os valores entre locais de cada componente de dissimilaridade (BASELGA, 2016). Estas

análises separam as componentes resultantes da β – diversidade em turnover (substituição) e

nestedness (aninhamento) (BASELGA, 2013, 2016), gerando o coeficiente valores que

variam entre 0 a 1, quanto mais se aproxima do 1 maior é a diferença entre os locais ou zonas.

A fim de obter os gráficos com a β – diversidade e suas componentes turnover e

nestedness para cada um dos estuários, foram considerados a média e o desvio padrão do

valor da dissimilaridade que cada zona apresentou.

Para analisar espacialmente a salinidade e relacioná-la com a densidade de

espécies e a β – diversidade, foram consideradas as médias dos valores da salinidade obtidos

em cada local onde foram realizadas as coletas.

Para avaliar as diferenças na β – diversidade entre as zonas de cada estuário

temporalmente, foram confeccionados gráficos de escalonamento multidimensional não

métrico (nMDS) usando Bray_Curtis como índice de dissimilaridade.

Por último, para verificar quais as espécies de peixes contribuem com um maior

percentual para gerar as dissimilaridades entre zonas de cada estuário analisado nos períodos

de seca e chuva, foi realizada uma análise de similaridade de porcentagens (SIMPER).

4 RESULTADOS

4.1 Estrutura da assembleia de peixes

Nos cinco estuários avaliados, foram capturados um total de 23108 peixes de 16

ordens, 35 famílias e 85 espécies. Todos os estuários apresentaram ocorrências únicas,

totalizando 24 espécies de peixes no total. O estuário do rio Pacoti teve o maior número de

ocorrências únicas, oito espécies. Quanto para os outros estuários foram: seis espécies para

Choró, quatro espécies para Curu e Cocó e duas espécies no Pirangi (Tabela 2).

Foram registradas 12 espécies de peixes comuns aos cinco estuários: Lycengraulis

grossidens (Spix & Agassiz, 1829), Lile piquitinga Schreiner & Miranda Ribeiro, 1903),

Mugil curema Valenciennes, 1836, Atherinella brasiliensis (Quoy & Gaimard, 1825),

Strongylura timucu (Walbaum, 1792), Caranx latus Agassiz, 1831, Lutjanus griseus

(Linnaeus, 1758), Diapterus auratus Ranzani, 1842 , Eucinostomus argenteus Baird & Girard,

1855, Eucinostomus melanopterus (Bleeker, 1863), Sphoeroides testudineus (Linnaeus, 1758)

10

e Hyporhamphus unifasciatus (Razani, 1841). A ordem com maior número de famílias foi

Perciforme (14). Dentro desta ordem, as famílias mais representativas foram Gerreidae (8

espécies), Engraulidae e Gobiidae (6 espécies), Lutjanidae e Carangidae (5 espécies) com

cinco cada e Mugilidae (4 espécies).

Seis guildas de uso do ambiente estuarino contemplaram todas as espécies de

peixes que ocorreram nos estuários analisados. As guildas com maior número de espécies

foram marinho estuarino dependente (39 espécies), marinho estuarino oportunista (19

espécies) e estuarino (16 espécies). Enquanto as demais guildas apresentaram número

reduzido de espécies: dulcícola (6), marinha visitante (4) e dulcícola estuarino oportunista (1)

(Tabela 2).

Tabela 2 – Lista de espécies de peixes, guildas estuarinas (G) (MS – Marinha –

visitante; MO – Marinha estuarina oportunista; MD – Marinha estuarino dependente;

E – Estuarina; FO – Dulcícola estuarino oportunista; D – Dulcícola e estuário de

ocorrência (X) - Choró (Ch), Cocó (Co), Curu (Cu), Pacoti (Pa) e Pirangi (Pi). Tombo

indicado pela iniciais UFRN e seu respetivo número na LISA.

Táxon Cód. Ch Co Cu Pa Pi G

ELOPIFORMES

Elopidae

Elops saurus Linnaeus, 1766 Esau X - - X - MD

UFRN4545

UFRN4697

Megalopidae

Megalops atlanticus

Valenciennes, 1847

Matl - X - - - MO

UFRN4850

ALBULIFORMES

Albulidae

Albula vulpes (Linnaeus,

1758)

Avul - - X - - MO

UFRN4671

ANGUILLIFORMES

Ophichthidae

Myrichthys ocellatus

(Lesueur, 1825)

Moce X - X X - MO

UFRN4547

UFRN4637

UFRN4695

CLUPEIFORMES

Engraulidae

Anchoa hepsetus (Linnaeus,

1758)

Ahep X - - - - MO

UFRN4603

Anchoa spinifer

(Valenciennes, 1848)

Aspi X - X - - MO

UFRN4608

UFRN4649

Anchovia clupeoides

(Swainson, 1839)

Aclu X - X X X MD

UFRN4598

UFRN4625

UFRN4762

UFRN4525

Anchoviella lepidentostole Alep X - - - - MO

11

(Fowler, 1911)

UFRN4608

Cetengraulis edentulus

(Cuvier, 1829)

Cede X - - - - MO

UFRN4607

Lycengraulis grossidens (Spix

& Agassiz, 1829)

Lgro X X X X X E

UFRN4609

UFRN4849

UFRN4628

UFRN4770

UFRN4517

Clupeidae

Lile piquitinga (Schreiner &

Miranda Ribeiro, 1903)

Lpiq X X X X X MD

UFRN4601

UFRN4843

UFRN4641

UFRN4768

UFRN4531

Opisthonema oglinum

(Lesueur, 1818)

Oogl X X - X - MO

UFRN4595

UFRN4855

UFRN4699

Rhinosardinia amazonica

(Steindachner, 1879)

Rama X - X - X E

UFRN4600

UFRN4666

UFRN4533

CHARACIFORMES

Characidae

Astyanax bimaculatus

(Linnaeus, 1758)

Abim - - X X - D

UFRN4616

UFRN4763

Astyanax sp. A.sp X - - - - D

-

Moenkhausia costae


Mcos X - - X - D

UFRN4567

UFRN4694

Serrasalmidae

Serrasalmus rhombeus

(Linnaeus, 1766)

Srho X - - - - D

UFRN4590

SIRULIFORMES

Ariidae

Cathorops spixii (Agassiz,

1829)

Cspx X - X - X E

UFRN4586

UFRN4665

UFRN4506

Sciades herzbergii (Bloch,

1794)

Sher X - X X X E

UFRN4563

UFRN4669

UFRN4678

UFRN4510

Sciades parkeri (Traill, 1832) Spar X - X X - E

UFRN4597

UFRN4652

UFRN4772

BATRACHOIDIFORMES

Batrachoididae

Batrachoides surinamensis

(Bloch & Scheneider, 1801)

Bsur - - X - X E

UFRN4635

UFRN4509

Thalassophryne nattereri

Steindachner, 1876

Tnat - - - X - MD

UFRN4746

MUGILIFORMES

Mugilidae

Mugil curema Valenciennes,

1836

Mcur X X X X X MD

UFRN4575

UFRN4852

UFRN4638

UFRN4739

UFRN4511

Mugil curvidens

Valenciennes, 1836

Mcuv - X X X X MD

UFRN4853

UFRN4667

UFRN5183

UFRN4513

Mugil liza Valenciennes, 1836 Mliz - X - - X MD

12

UFRN4854

UFRN4499

Mugil rubrioculus Harrison,

Nirchio, Oliveira, Ron &

Garvíria, 2007

Mrub - - - - X MD

UFRN4504

ATHERINIFORMES

Atherinopsidae

Atherinella brasiliensis (Quoy

& Gaimard, 1825)

Abra X X X X X E

UFRN4596

UFRN4820

UFRN4639

UFRN4693

UFRN4519

BELONIFORMES

Belonidae

Strongylura marina

(Walbaum, 1792)

Smar X X X X - MD

UFRN4543

- UFRN4643

UFRN4677

Strongylura timucu

(Walbaum, 1792)

Stim X X X X X MD

Número de tombo UFRN4543

UFRN4878

UFRN4615

UFRN4716

UFRN4497

Hyporhamphus unifasciatus

(Razani, 1841)

Huni X X X X X MD

Número de tombo UFRN4577

UFRN4842

UFRN4636

UFRN5176

UFRN4505

CYPRINODONTIFORMES

Poeciliidae

Poecilia vivipara (Bloch &

Schneider, 1801)

Pviv - X - - - D

UFRN5187

Poecilia reticulata Peters,

1859

Pret - X - X - D

UFRN4858

UFRN4745

SYNGNATHIFORMES

Syngnathidae

Hippocampus reidi Ginsburg,

1933

Hrei - X X X - E

UFRN4621

UFRN4740

Sygnatus.sp S.sp X X X X - MO

UFRN4588

UFRN4879

UFRN4696

SCORPAENIFORMES

Scorpaenidae

Scorpaena plumieri Bloch,

1789

Splu - - - X - MO

UFRN4685

Triglidae

Prionotus punctatus (Bloch,

1793)

Ppun - - - X - MS

UFRN4715

PERCIFORMES

Centropomidae

Centropomus parallelus Poey,

1860

Cpar X X X X - MD

UFRN4574

UFRN4822

UFRN4656

UFRN4684

Serranidae

Mycteroperca bonaci (Poey,

1860)

Mbon X - - - - MO

UFRN4607

Carangidae

Caranx latus Agassiz, 1831 Clat X X X X X MD

UFRN4606

UFRN4813

UFRN4655

UFRN4683

UFRN4534

Oligoplites palometa (Cuvier,

1832)

Opal X - X X X MD

UFRN4589

UFRN4674

UFRN4742

UFRN4523

13

Oligoplites saurus (Bloch &

Schneider, 1801)

Osau X - X X X MD

UFRN4591

UFRN4675

UFRN4771

UFRN4498

Selene vomer (Linnaeus,

1758)

Svom - - X X - MO

UFRN4570

UFRN4663

UFRN4773

Trachinotus falcatus

(Linnaeus, 1758)

Tfal - - X X - MO

UFRN4629

UFRN4776

Lutjanidae

Lutjanus alexandrei Moura &

Lindeman, 2007

Lale X X X X - MD

UFRN4612

UFRN4844

UFRN4717

UFRN4526

Lutjanus analis (Cuvier,

1828)

Lana X X X X - MD

UFRN4574

UFRN4845

UFRN4614

UFRN5178

Lutjanus apodus (Walbaum,

1792)

Lapo - - X X - MD

UFRN4673

UFRN4686

Lutjanus griseus (Linnaeus,

1758)

Lgri X X X X X MD

UFRN4552

UFRN4847

UFRN4618

UFRN4767

UFRN4491

Lutjanus synagris (Linnaeus,

1758)

Lsyn - - - X - MD

UFRN4737

Gerreidae

Diapterus auratus Ranzani,

1842

Daur X X X X X MD

UFRN4551

UFRN5169

UFRN4661

UFRN4712

UFRN4508

Diapterus rhombeus (Cuvier,

1829)

Drho X - X X X MD

UFRN5191

UFRN4660

UFRN5175

UFRN4501

Eucinostomus argenteus

Baird & Girard, 1855

Earg X X X X X MD

UFRN4557

UFRN4830

UFRN4830

UFRN5180

UFRN4489

Eucinostomus gula (Quoy &

Gaimard, 1824)

Egul - - X X X MO

UFRN4626

UFRN4750

UFRN4518

Eucinostomus havana

(Nichols, 1912)

Ehav X - - - - MO

UFRN4550

Eucinostomus melanopterus

(Bleeker, 1863)

Emel X X X X X MD

UFRN4569

UFRN4831

UFRN4651

UFRN4751

UFRN4529

Eugerres brasilianus (Cuvier,

1830)

Ebra X X MD

UFRN4573

UFRN4490

Eucinostomus lefroyi Ulef X - X X - MO

UFRN4584

UFRN4668

UFRN4777

Haemulidae

Genyatremus luteus (Bloch,

1790)

Glut - - - - X MS

UFRN4488

Orthopristis ruber (Cuvier,

1830)

Orub - - - X - MS

UFRN4741

Haemulopsis corvinaeformis


Hcor - - X - X MO

14

UFRN4645

UFRN4520

Sparidae

Archosargus probatocephalus

(Walbaum, 1792)

Apro - - X - - MS

UFRN4672

Archosargus rhomboidalis

(Linnaeus, 1758)

Arho X - - X - MO

UFRN4599

UFRN4747

Sciaenidae

Cynoscion acoupa (Lacepède,

1801)

Caco - - - X - MD

UFRN4751

Micropogonias furnieri

(Desmarest, 1823)

Mfur - - X X X MD

UFRN4664

UFRN4743

UFRN4495

Stellifer naso (Jordan, 1889) Snas - - - X - MD

UFRN4691

Cichlidae

Oreochromis niloticus

(Linnaeus, 1758)

Onil - X - - X FO

UFRN4856

UFRN4492

Scaridae

Sparisoma radians


Srad X - X X - MO

UFRN4579

UFRN4630

UFRN4774

Eleotridae

Eleotris pisonis (Gmelin,

1789)

Epis - X - - - E

UFRN4824

Gobiidae

Bathygobius soporator


Bsop X - X X X E

UFRN4565

UFRN4627

UFRN4764

UFRN4540

Ctenogobius boleosoma

(Jordan & Gilbert, 1882)

Cbol X X X X - MD

UFRN4613

UFRN4826

UFRN4659

UFRN4766

Ctenogobius smaragdus


Csma - - X X X MD

UFRN4658

UFRN4767

UFRN4539

Evorthodus lyricus (Girard,

1858)

Elyr - - - X - MD

UFRN4744

Gobionellus oceanicus

(Pallas, 1770)

Goce X - X X X E

UFRN4572

UFRN4633

UFRN4682

UFRN4528

Gobionellus stomatus Starks,

1913

Gsto X - X X - E

UFRN4558

UFRN4642

UFRN4695

Ephippidae

Chaetodipterus faber

(Broussonet, 1782)

Cfab X - X X X MD

UFRN4583

UFRN4640

UFRN4765

UFRN4494

Sphyraenidae

Sphyraena barracuda

(Edwards, 1771)

Sbar - X X X - MD

UFRN4863

UFRN4634

UFRN4736

Sphyraena guachancho

Cuvier, 1829

Sgua - X - - - MD

UFRN4864

15

PLEURONECTIFORMES

Paralichthyidae

Citharichthys arenaceus

Evermann & Marsh, 1900

Care - X - - X MD

UFRN4818

UFRN4522

Citharichthys spilopterus

Günther, 1862

Cspi X - X - X E

UFRN4562

UFRN4617

UFRN4486

Paralichthys brasiliensis

(Ranzani, 1842)

Pbra - - - - X MD

-

Achiridae

Achirus achirus (Linnaeus,

1758)

Aach X - X X X MD

UFRN4582

UFRN4654

UFRN4761

UFRN4421

Achirus lineatus (Linnaeus,

1758)

Alin X - X X X MD

UFRN4582

UFRN4646

UFRN4713

UFRN4515

Trinectes paulistanus

(Miranda Ribeiro, 1915)

Tpau - X X - X MD

UFRN5171

UFRN4648

UFRN4542

Cynoglossidae

Symphurus tessellatus (Quoy

& Gaimard, 1824)

Stss - - - X - E

UFRN4690

TETRAODONTIFORMES

Tetraodontidae

Sphoeroides greeleyi Gilbert,

1900

Sgre X X X X - E

UFRN4568

UFRN4861

UFRN4631

UFRN4678

Sphoeroides testudineus

(Linnaeus, 1758)

Stes X X X X X E

UFRN4564

UFRN4862

UFRN4632

UFRN4676

UFRN4493

Fonte: elaborada pelo autor.

O maior número de peixes ocorreu no estuário do rio Cocó (10367) e as maiores

riquezas foram nos estuários dos rios Curu e Pacoti . Os padrões de riqueza de espécies nos

estuários não foram semelhantes entre os períodos seco e chuvoso. Os estuários dos rios

Choró e Cocó tiveram uma maior riqueza de espécies no período seco, enquanto Curu, Pacoti

e Pirangi, no chuvoso. Entre os períodos, as maiores variações de riqueza de espécies

ocorreram nos estuários do Cocó e Pirangi (Tabela 3).

Os estuários dos rios Curu e Choró tiveram as maiores porcentagens de espécies

em comum entre os períodos de chuva e seca 73% e 70%, respectivamente, enquanto Cocó,

Pacoti e Pirangi apresentaram 64%, 63% e 61%, respectivamente.

O estuário do rio Pacoti teve o maior número de espécies (13) que ocorreram

exclusivamente no período chuvoso. No entanto, proporcionalmente em relação à riqueza de

espécies, os estuários dos rios Cocó e Pirangi foram os que tiveram maior quantidade de

16

espécies exclusivas temporalmente, sendo 10 espécies nos meses secos no primeiro estuário e

12 no período chuvoso no segundo.

Tabela 3 – Número de indivíduos, densidade total para todas as coletas e riqueza de

espécies de peixes registradas nos estuários dos rios Choró, Cocó, Curu, Pacoti e

Pirangi nos períodos de chuva e seca.

Estuário

Número de indivíduos

Riqueza de espécies Riqueza de espécies

Chuva Seca

Choró

2881

50

42 45

Cocó

10367

36

26 33

Curu

4176

53

48 47

Pacoti

4196

59

50 45

Pirangi

1488

39

36 27

Total 23108

Fonte: elaborado pelo autor.

Cinco espécies de peixes correspondem entre 69% e 97% da densidade total em

cada estuário. Para os estuários dos rios Pacoti, Pirangi e Choró, as cinco espécies de peixes

com maior densidade compuseram 69%, 71,2% e 73,4% da densidade total, respectivamente.

No Curu e Cocó, os valores foram 86,4% e 97%. Dentre as cinco espécies com as maiores

densidades em cada estuário, três são comuns a todos os estuários, são elas: Eucinostomus

argenteus, Atherinella brasiliensis e Lile piquitinga. No rio Cocó, a espécie dulcícola Poecilia

vivipara representou 28,2% da densidade total, contrastando com os demais estuários onde as

maiores densidades foram de espécies marinhas ou estuarinas (Figura 2).

17

Figura 2 – Rank de espécies e suas respectivas densidades (indivíduos/100 m²) para os

estuários dos rios Choró, Cocó, Curu, Pacoti e Pirangi (ver símbolos como referências das

espécies descritas no eixo x, na Tabela 2).

18

19


Espécies da guilda dulcícola (D) ocorreram pelo menos em um dos períodos nas

zonas superiores (ZS) dos estuários. Contudo para o estuário do Cocó, espécies pertencentes a

essa guilda tiveram ocorrências em todas as zonas nos períodos seco e chuvoso (Figura 3).

Das seis guildas que compuseram todas as espécies presentes nos estuários analisados, três

foram mais abundantes e ocorreram nos períodos de seca e chuva, são elas: Marinho estuarino

dependente (MD); Estuarina (E) e Marinho estuarino oportunista (MO) (Figura 4).

Quanto as três guildas mais abundantes, a estuarina (E) apresentou tendência de

aumento no número de espécies em direção às zonas superiores (ZS) nos períodos de seca e

chuva nos estuários dos rios Choró, Curu e Pacoti. No Pirangi, o aumento da riqueza

aconteceu somente no período seco, enquanto que para o Cocó houve redução da quantidade

de espécies da guilda estuarina à montante (Figura 3).

Para as espécies classificadas como marinho estuarino oportunista (MO), no

período chuvoso, houve aumento da riqueza em direção a ZS do estuário para Choró e Curu,

enquanto que para os outros estuários houve diminuições em direção as ZS nos dois períodos

(Figura 3).

A guilda marinho estuarino dependente (MD), com relação à variabilidade da

riqueza de espécies em direção as zonas superiores (ZS) apresentou aumento de espécies no

período seco nos estuários do Curu e redução de espécies para os demais estuários. No

período chuvoso, houve acréscimo de espécies em direção a ZS para Choró e Curu, enquanto

que para os outros três estuários diminuição do número de espécies (Figura 3).

20

Figura 3 – Riqueza de espécies de peixes nos estuários dos rios (I) - Choró (Ch), (II) - Cocó

(Co), (III) - Curu (Cr), (IV) - Pacoti (Pa) e (V) - Pirangi (Pi), nos períodos de seca (Se) e

chuva (C), com base na composição das guildas de peixes das zonas inferior (ZI),

intermediária (ZM) e superior (ZS) de cada ecossistema.

(I) -Estuário do rio Choró

(II)- Estuário do rio Cocó

21

(III) - Estuário do rio Curu

(IV)- Estuário do rio Pacoti

22


4.2 Dissimilaridades da composição de peixes nos estuários

4.2.1. Beta diversidade espacial

Os valores de β - diversidade total da ictiofauna nos estuários variou entre 0,47 e

0,73. Dentre os estuários, quatro deles (Choró, Cocó, Pacoti e Pirangi) tiveram as suas β-

diversidades mais explicadas por turnover. Entre esses, dois deles (Choró e Pacoti) tiveram

baixa explicação por nestedness (aninhamento), enquanto nos outros dois (Cocó e Pirangi), a

componente aninhamento representou 37% e 43%, respectivamente, da β-diversidade. Já no

estuário do rio Curu, o nestedness explicou 68% da dissimilaridade (Tabela 4).

(V)- Estuário do rio Pirangi

Legendas:

23

Tabela 4 – Valores absolutos e percentuais da β-diversidade e de suas componentes turnover e

nestedness para os estuários dos rios Choró, Cocó, Curu, Pacoti e Pirangi.

BRAY CURTIS Choró (%) Cocó (%) Curu (%) Pacoti (%) Pirangi (%)

Turnover (Substituição) 0,55

83,8

0,46

62,9

0,19

31,6

0,43

90,1

0,42

57,1

Nestedness (Aninhamento) 0,11

16,2

0,27

37,1

0,41

68,4

0,05

9,9

0,31

42,9

β-diversidade total 0,66

0,73

0,61

0,47

0,73


As β – diversidades totais, turnover (substituição) e nestedness (aninhamento)

variaram em direção às zonas superiores (ZS) dos estuários. As β – diversidades nos estuários

dos rios Choró e Curu diminuíram, enquanto nos estuários dos rios Cocó e Pirangi

aumentaram. Os valores de turnover diminuíram para Choró e Cocó e aumentaram para Curu

e Pirangi. Quanto aos valores de aninhamento, estes aumentaram nos estuários dos rios

Choró, Cocó e Pirangi e diminuíram para o rio Curu. O estuário do rio Pacoti manteve uma

maior uniformidade com relação aos valores da β – diversidades totais, turnover

(substituição) e nestedness (aninhamento) em direção a sua zona superior (Figura 4).

Figura 4 – Valores da β-diversidade média e suas componentes turnover e nestedness para as

zonas inferiores (ZI), intermediárias (ZM) e superiores (ZS) os estuários dos rios Choró,

Cocó, Curu, Pacoti e Pirangi.


24

Os valores totais das β - diversidades variaram entre os meses para o conjunto de

estuários. As coletas de setembro no Cocó (CoSet17) e outubro no Pirangi (PiOut15) foram as

que apresentaram maiores valores da β - diversidade em comparação à todas as campanhas

realizadas nos outros três estuários. Enquanto os maiores valores da β–diversidade foram

apresentados nas campanhas de janeiro (ChJan15), março (CrMar15) e junho (PaJun15) nos

estuários dos rios Choró, Curu e Pacoti, respectivamente (Figuras 5 e 6).

Figura 5 – Valores da β-diversidade total, turnover e nestedness para os estuários dos rios

Cocó (Co), Pirangi (Pi), Curu (Cr), Choró (Ch) e Pacoti (Pa) por coleta.


As zonas inferiores (ZI) mostraram entre as coletas as maiores variabilidades

relacionadas à riqueza de espécies de peixes, densidade de indivíduos e β-diversidade nos

estuários dos rios Choró, Curu, Pacoti e Pirangi. No estuário do rio Cocó, com relação à

riqueza de espécies de peixes, sua zona inferior teve maior uniformidade entre as coletas do

que suas zonas intermediária (ZM) e superior (ZS). Para os outros estuários, as maiores

riquezas de peixes ocorreram nas zonas intermediárias (Curu, Pacoti e Pirangi) e zona

superior (Choró). A zona inferior (ZI) do estuário do rio Choró apresentou maior densidade de

indivíduos e foi diferente dos demais ecossistemas estuarinos os quais apresentaram maiores

valores de densidade de indivíduos em suas zonas intermediárias (ZM) (Figura 6).

25

Figura 6 - Relação entre densidade média (D_med) de espécies de peixes, riqueza de espécies

(R), beta diversidade média (β-div) e salinidades médias referentes a todas as coletas realizada

no estuário dos rios Choró (I), Cocó (II), Curu (III), Pacoti (IV) e Pirangi (V) nas zonas

inferiores (ZI), intermediárias (ZM) e superiores (ZS).

26

27


28

4.2.2. Beta diversidade temporal

Nos períodos de chuva e seca a β-diversidade da ictiofauna é explicada pela

componente turnover (substituição) para os estuários dos rios Choró, Cocó, Pacoti e Pirangi.

No estuário do rio Curu, a β-diversidade continuou sendo em maior parte explicada por

nestedness (aninhamento) para ambos os períodos. No entanto, na estação chuvosa apesar do

turnover explicar em maior parte a β-diversidade, a componente aninhamento (nestedness)

teve maiores valores que no período seco em todos os estuários avaliados (Figura 7).

Os valores da β-diversidade da ictiofauna nos estuários apresentaram

variabilidade em direção às zonas superiores (ZS) em ambos os períodos. No período

chuvoso, diminuíram nos estuários dos rios Cocó, Curu e Pacoti, mantiveram-se constantes e

aumentaram para Choró e Pirangi, respectivamente (Figura 8-I). No período seco, diminuíram

para Choró, Cocó e Pacoti, foram uniformes para o estuário do rio Curu e aumentaram no

estuário do Pirangi, respectivamente (Figura 8-II).

Os valores da componente turnover, no período chuvoso, diminuíram em direção

as zonas superiores para os estuários Choró e Cocó e aumentaram para estuários Curu, Pacoti

e Pirangi (Figura 8-I). Na estação seca, os valores de turnover (substituição) reduziram para

os estuários dos rios Choró, Cocó e Pacoti e aumentaram para os estuários dos rios Curu e

Pirangi (Figura 8-II).

Os valores de nestedness aumentaram em direção as zonas superiores no período

chuvoso para quatro estuários e mantiveram uniformidade no Pacoti (Figura 8-I). Enquanto

que no período seco diminuíram no estuário do rio Curu, aumentaram os valores para Pirangi

e Cocó e mantiveram baixa variabilidade dos valores de nestedness (aninhamento) para Choró

e Pacoti (Figura 8-II).

29

Figura 7– Valores da β-diversidade, turnover e nestedness para a ictiofauna dos estuários dos

rios Cocó (Co), Pirangi (Pi), Curu (Cr), Choró (Ch) e Pacoti (Pa) nos meses de seca e chuva.


Figura 8 - Valores da β-diversidade média e suas componentes turnover e nestedness para as

zonas inferiores (ZI), intermediárias (ZM) e superiores (ZS) nos estuários dos rios Choró,

Cocó, Curu, Pacoti e Pirangi para os períodos chuvoso (I) e seco (II).

30


4.2.3. Dissimilaridade da ictiofauna entre zonas

Os estuários avaliados apresentaram suas maiores dissimilaridades entre zonas em

diferentes períodos. Na estação chuvosa, houve maiores diferenças nos estuários dos rios

Cocó, Curu e Pacoti. Enquanto que, no período seco, as maiores diferenças entre zonas

aconteceram nos estuários dos rios Choró e Pirangi. Ao comparar as zonas entre os períodos

chuvoso e seco, foram verificadas maiores similaridades entre as zonas intermediárias (ZM) e

zonas superiores (ZS) para os estuários dos rios Cocó, Curu e Pirangi. Diferente dos outros

estuários avaliados, o estuário do Choró apresentou maior similaridade somente para sua zona

inferior (ZI), enquanto o Pacoti exibiu baixa similaridade entre todas as zonas em ambos os

períodos (Figura 9).

31

Figura 9 – Escalonamento multidimensional não métrico (“NMDS”) mostrando as

dissimilaridades entre as zonas para os períodos de seca (S) e chuva (C) nos estuários dos rios

Choró (I), Cocó (II), Curu (III), Pacoti (IV) e Pirangi (V).

32

33


4.2.4. Espécies de peixes com maiores influências na β - diversidade

Entre 11 e 17 espécies de peixes contribuíram até 90% para a dissimilaridade na

estrutura da assembleia de todos os estuários entre as zonas inferiores, intermediárias e

superiores nos períodos chuvoso e seco (Figura 10). Essas quantidades de espécies

representaram entre 22% e 38% da riqueza de espécies de peixes nos cinco estuários.

No período seco, para cada estuário, entre duas e três espécies de peixes

representaram entre 55% a 88% da dissimilaridade. Similarmente na estação chuvosa, as

mesmas quantidades de espécies perfizeram entre 39% a 90% da diferença entre zonas.

Dentre essas, Atherinella brasiliensis, Eucinostomus argenteus e Lile piquitinga contribuíram

significativamente para a dissimilaridade em ambos os períodos em todos os estuários. Outras

três espécies que contribuíram significativamente com ocorrências em dois estuários foram:

Lycengraulis grossidens no estuário do rio Choró na estação chuvosa e Mugil curema e

Poecilia vivipara em ambos os períodos no estuário do rio Cocó (Figura 10).

34

Figura 10 - Análise SIMPER das contribuições percentuais das espécies de peixes nos

períodos de chuva e seca nos estuários dos rios Choró (I), Cocó (II), Curu (III), Pacoti (IV) e

Pirangi (V). (ver símbolos com referências das espécies de peixes na Tabela 2).

35

36


5 DISCUSSÃO

Nos cinco estuários avaliados foram registradas no total 85 espécies de peixes,

pertencentes a 35 famílias e 16 ordens. Este registro é o primeiro no estado do Ceará

envolvendo coletas, preservação e identificação taxonômica de todas as amostras de peixes. Já

que(isto porquê) registros pretéritos de 100 espécies de peixes (OLIVEIRA, 1976; ALVES &

SOARES-FILHO, 1996; ARAÚJO, 2000; BASÍLIO et al., 2008, 2009; OSÓRIO et al., 2011)

a 187 (ZEE, 2005) para os estuários do Ceará, obtiveram a composição através de

entrevistas a pescadores com uso de fotografias de espécies ou por censos visuais.

Similarmente a outros ambientes estuarinos tropicais e subtropicais do mundo e

de outras partes do mundo, nos estuários avaliados, houve um reduzido número de espécies

que abundaram (MÉRIGOT et al. 2017; SILVA – JUNIOR, et al., 2017; PICHLER, et al.,

2015; PASSOS et al., 2013; ELLIOT et al., 2007; BARLETTA et al., 2005). Ocorreram seis

tipos de guildas de uso do ambiente estuarino, sendo a marinha estuarina dependente a mais

numerosa em espécies em todos os estuários, similar ao estuário do rio Formoso localizado na

região nordeste do Brasil (PAIVA, et al., 2009). Estas ocorrências indicam que muitas dessas

espécies dependem parcial ou totalmente dos manguezais, habitat dominante em ecossistemas

estuarinos tropicais. Além disso, o maior número de espécies marinhas estuarinas dependentes

37

destaca a alta conectividade do estuário com o ambiente marinho, confirmando-o como

ecossistema de berçário, alimentação e refúgio, sendo necessário evitar a perda de manguezais

e a pressão pesqueira como medida para uma melhor gestão da pesca marinha (MÉRIGOT et

al. 2017; LESLIE, et al., 2017; SELLESLAGH & AMARA, 2008).

Nos cinco estuários avaliados neste estudo, seis famílias (Gerreidae, Engraulidae,

Gobiidae, Lutjanidae, Carangidade e Mugilidae) compõem 32 espécies de peixes. Espécies

destas famílias ocorrem com alta frequência e em alguns casos em altas densidades em

ecossistemas estuarinos tropicais e subtropicais (BLABER, 2000).

A espécie Eucinostomus argenteus da família Gerreidae apresentou maiores

densidades em todos os estuários avaliados. Essa família caracteriza-se pela alta plasticidade

alimentar, sendo os bivalves os itens principais de suas dietas, e por uma ampla tolerância as

variações de salinidade, permitindo-as ocupar ambientes eurihalinos, estuarinos e marinhos

(ARAÚJO, et al., 2016; BLABER, 2000).

A espécie Lycengraulis grossidens da família Engraulidae também esteve entre as

maiores densidades nos estuários analisados. Indivíduos dessa família quando adultos formam

agregações, assumindo importância comercial na atividade pesqueira e são um importante elo

trófico nos ambientes costeiros, devido a sua função na conversão da biomassa planctônica

em forrageira para peixes piscívoros (ARAÚJO et al., 2008).

As espécies da família Gobiidae tiveram altas frequências com baixa densidade.

Indivíduos dessa família têm preferencia por fundos moles (lamosos), são onívoros, desovam

no ambiente estuarino e representam grande parte da assembleia de larvas de peixes em

muitos estuários tropicais (MÉRIGOT et al. 2017; BLABER, 2000). Essas características

destacam a importância dessa família para a manutenção da estrutura trófica dos estuários.

Na família Mugilidae, Mugil curema apresenta alta densidade nos estuários, com

destaque para o rio Cocó. Espécies dessa família se alimentam de organismos através da

ingestão do substrato (iliófagos), suas presas são abundantes em águas rasas com baixa

hidrodinâmica ou sobre substratos com alto conteúdo orgânico (BLABER, 2000). Tais

condições são encontradas principalmente em estuários onde têm alta entrada de detritos

orgânicos tornando essas espécies dependentes desses ecossistemas. Portanto ações de

manutenção da área de manguezal, principal fonte de detritos orgânicos para o estuário, são

importantes para sustentar populações de espécies da família Mugilidae, as quais representam

o principal recurso pesqueiro estuarino do nordeste do Brasil.

38

As famílias Carangidae e Lutjanidade apresentaram alta frequência nas coletas,

indivíduos jovens das espécies ocorrem nos estuários atrelados às raízes dos mangues

(OSÓRIO et al., 2011; BLABER, 2000) e compõem, quando adultas, o estoque pesqueiro

costeiro.

Em média, 30% das espécies de peixes que ocorreram nos estuários analisados

explicaram 90% da β-diversidade. Essa baixa contribuição é explicada pela alta densidade de

indivíduos de poucas espécies de peixes que ocorrem em todas as assembleias estuarinas.

Espécies como Eucinostomus argenteus, Atherinella brasiliensis, Lile piquitinga,

Lycengraulis grossidens, Mugil curema e Poecilia vivipara apresentaram as maiores

densidades de indivíduos em todos os ecossistemas avaliados nos períodos de chuva e seca.

Atherinella brasiliensis, pertencente à guilda estuarina, teve alta densidade junto com

Eucinostomus argenteus nas zonas inferiores dos estuários. Essa espécie geralmente habita em

estuários formando cardumes, possui dieta generalista que varia de copépodos a detritos,

apresenta alta plasticidade trófica, rápido crescimento e curto ciclo de vida (PASSOS et al.,

2013; CONTENTE et al., 2011). A espécie Lile piquitinga possui baixo valor comercial é

encontrada frequentemente em estuários tropicais, com ciclo de vida de curta duração e

produz poucos ovos, porém com desova múltipla durante um período prolongado (BLABER,

2000). Entre as espécies que dominaram as assembleias estuarinas, a única da guilda dulcícola

ocorreu estuário do rio Cocó, Poecilia vivipara que além de ocorrer em água doce, podem

ocorrer em águas salobras e águas costeiras marinhas, sendo utilizada no controle de

mosquitos e com potencial para colonizar habitats com baixa qualidade de água (NELSON,

2016; HRBEK et al., 2007). Assim, os estuários avaliados apresentaram baixa diversidade da

ictiofauna, altas abundâncias de poucas espécies que dominam nestes ambientes, com amplos

limites de tolerância às condições físicas - químicas nos ecossistemas estuarinos, variadas

estratégias reprodutivas e plasticidade trófica.

Os estuários dos rios Choró, Cocó, Curu, Pacoti e Pirangi tiveram suas β-

diversidades explicadas entre as componentes turnover (substituição) e nestedness

(aninhamento), as quais dependeram tanto da área de dispersão de espécies de peixes em

direção as zonas superiores (ZS) quanto da heterogeneidade ambiental controlada pelos

valores de salinidade ao longo do ano. Assim, valores de salinidade atenuaram a

heterogeneidade desses ecossistemas possibilitando maiores ou menores áreas para a

dispersão das espécies de peixes das guildas marinho estuarino dependente (MD), marinho

estuarino oportunista (MO) e estuarino (E) em função do período chuvoso ou seco.

39

Nos estuários dos rios Choró e Pacoti, a salinidade similar ao do ambiente

marinho em todas as zonas aumentando a área de dispersão aos peixes das guildas marinho

estuarino dependente, marinho estuarino visitante e estuarina. Quanto aos estuários dos rios

Cocó e Pirangi, a respectiva influência dulcícola para o primeiro e condição hipersalina em

direção as zonas superiores para o segundo, reduzem as áreas de dispersão para as guildas de

peixes com maior número de espécies. O estuário do Curu apresenta características marinhas

relacionadas à salinidade ampliando a área de dispersão aos peixes das guildas marinho

estuarino dependente, marinho estuarino oportunista e estuarina; no entanto, tem a menor

distância entre sua zona inferior e superior quando comparado aos outros estuários avaliados.

No esquema conceitual das relações esperadas entre heterogeneidade ambiental,

áreas de dispersão e dissimilaridade (turnover e nestedness) espera-se que a componente

nestedness (aninhamento) diminua com a ampliação da área de dispersão de espécies,

enquanto a componente turnover (substituição) aumente (GIANUCA et al., 2017). Assim, os

resultados do presente estudo apresentaram similaridade ao esquema conceitual anterior,

sendo as β-diversidades mais explicadas por turnover nos estuários dos rios Choró e Pacoti.

Nos estuários do Cocó e Pirangi, os valores de turnover foram dominantes a explicar a β-

diversidade, porém houve explicações por aninhamento elevadas, enquanto que para o

estuário do rio Curu uma menor distância entre a zona inferior e superior contribuiu para uma

menor área de dispersão de espécies de peixes e consequentemente para um maior valor de

aninhamento explicando a β-diversidade. Assim, houve um padrão relacionado às áreas de

dispersão as quais foram dependentes da salinidade, e mostram que áreas menores apresentam

maiores valores de aninhamento e áreas maiores menores valores desta componente.

A estruturação de assembleias estuarinas de peixes por turnover relacionando à

riqueza de espécies e a densidades de indivíduos entre locais também foi relatada em estuários

para invertebrados bentônicos e peixes (TEICHERT et al., 2018; MEDEIROS et al., 2016;

GUTIÉRREZ – CÁNOVAS et al., 2013; VILLEGER et al., 2012). Estes resultados indicaram

que, independente do táxon animal, ambientes estuarinos mostram substituição de espécies ao

longo do gradiente salino, com espécies apresentando alto grau de adaptação às variações da

salinidade (BARROS et al., 2014; 2012). No entanto, os resultados deste estudo destacam que

em estuários com forte influência dulcícola (Cocó) ou com características hipersalinas

constantes (Pirangi) apresentam uma diminuição do número de espécies e uma baixa

densidade de indivíduos em direção as suas zonas superiores.

Na estação chuvosa, houve maiores valores da componente aninhamento da β-

diversidade para todos os estuários avaliados. Isto indica que os incrementos de água doce

40

nestes ecossistemas contribuem para as flutuações de variáveis ambientais estuarinas, como

salinidade, matéria orgânica, turbidez, concentração de nutrientes e carga de sedimentos,

fundamentais para a sobrevivência da flora e fauna (STEICHEN & QUIGG, 2018). De fato,

como no modelo conceitual de Gianuca (GIANUCA et al., 2017), a maior influência dulcícola

reduziu a área de dispersão da assembleia de peixes estuarinas, diminuindo os valores de

turnover (substituições).

Padrões de aninhamento nos estuários avaliados indicam que há estressores de

origem natural ou antrópica ao longo do gradiente estuarino (BARROS et al., 2014;

GUTIÉRREZ – CÁNOVAS et al., 2013). Estudos anteriores indicaram que estes ecossistemas

sofrem, em proporções diversas, modificações ambientais (GODOY et al., 2018;

QUINTELA-FALCÃO et al., 2011; CAVALCANTE et al.,2009; MOLISANI et al., 2006),

que tendem a torná-los homogêneos, promovendo a perda de espécies de peixes com menores

substituições de espécies, domínio de generalistas, espécies com maior amplitude de nicho

(WHITFIELD et al., 2012; ELLIOT & WHITFIELD, 2011 ), e consequentemente menores β-

diversidades (SOCOLAR et al., 2016).

A riqueza, a densidade e a beta diversidade da ictiofauna dos estuários avaliados

na região semiárida do nordeste do Brasil são influenciadas pelas variações da salinidade. A

beta diversidade é modelada principalmente pelas densidades das espécies Atherinella

brasiliensis, Eucinostomus argenteus e Lile piquitinga da guildas estuarino e marinho

estuarino dependente. Já as assembleias de peixes são estruturadas por turnover (substituição

de espécies), havendo domínio da ordenação nestedness nos meses com maiores

precipitações. Isto indica que vários locais desses estuários devem ser adequadamente

conservados, por abrigar uma ampla diversidade e/ou passam por sofrer amplo processo de

degradação ambiental, acarretando em perda de espécies de peixes.

41

6 CONCLUSÕES

As β-diversidades da ictiofauna nos estuários avaliados apresentam padrões

distintos, tanto a nível espacial como temporal. Espacialmente, estuários do semiárido que

experimentam maior permanência sob condições de influência dulcícola ou de hipersalinidade

têm maiores β-diversidades em suas zonas superiores. Temporalmente, o período chuvoso nos

estuários do semiárido diminui as áreas de dispersão aos peixes nos estuários avaliados,

possibilitando aumento da explicação da β-diversidades por nestedness (aninhamento).

42

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