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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS
BIOLÓGICAS
THIAGO CÉSAR SENA DE OLIVEIRA PEREIRA
ECOLOGIA TRÓFICA EM UMA TAXOCENOSE DE ANFÍBIOS:
ESTRUTURA, FILOGENIA E ESPECIALIZAÇÃO INDIVIDUAL
DISSERTAÇÃO DE MESTRADO
NATAL-RN
2012
THIAGO CÉSAR SENA DE OLIVEIRA PEREIRA
ECOLOGIA TRÓFICA EM UMA TAXOCENOSE DE ANFÍBIOS:
ESTRUTURA, FILOGENIA E ESPECIALIZAÇÃO INDIVIDUAL
Orientador: Adrian Antonio Garda
Co-orientador: Gabriel Corrêa Costa
NATAL-RN
2012
Dissertação apresentada ao Programa
de Pós Graduação em Ciências
Biológicas, como parte dos requisitos
para obtenção do título de Mestre em
Ciências Biológicas.
Área de concentração: Biodiversidade
UFRN / Biblioteca Central Zila Mamede
Catalogação da Publicação na Fonte
Pereira, Thiago César Sena de Oliveira.
Ecologia trófica em uma taxocenose de anfíbios: estrutura, filogenia e
especialização individual./ Thiago César Sena de Oliveira Pereira – Natal,
RN, 2012.
56 f. : il.
Orientador: Prof. Dr. Adrian Antonio Garda.
Co-orientador: Prof. Dr. Gabriel Corrêa Costa.
Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do
Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Ciências
Biológicas.
1. Anfíbios - Dissertação. 2. Comunidades - Anfíbios - Dissertação. 3.
Filogenia - Dissertação. 4. Especialização individual – Dissertação. I.
Garda, Adrian Antonio. II. Costa, Gabriel Corrêa. III. Universidade
Federal do Rio Grande do Norte. IV. Título.
RN/UF/BCZM CDU 597.6
THIAGO CÉSAR SENA DE OLIVEIRA PEREIRA
ECOLOGIA TRÓFICA EM UMA TAXOCENOSE DE ANFÍBIOS:
ESTRUTURA, FILOGENIA E ESPECIALIZAÇÃO INDIVIDUAL
Dissertação apresentada ao Programa de Pós Graduação em Ciências Biológicas, como
parte dos requisitos para obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas.
Área de concentração: Biodiversidade
Aprovado em ____\____\____
BANCA EXAMINADORA
_______________________________________
Prof. Dr. Adrian Antonio Garda (orientador)
Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN
_______________________________________
Prof. Dr. Mauro Pichorim
Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN
______________________________________
Prof. Dr. Reuber Albuquerque Brandão
Universidade de Brasília - UnB
Aos meus familiares e amigos pelo apoio e interesse.
E também a todos aqueles que compartilham um
fascínio pelo mundo natural.
AGRADECIMENTOS
Este trabalho é resultado do esforço e da colaboração de muitos e desde já quero
me desculpar com aqueles que por acaso eu tenha deixado de citar, mas que fique claro
que a sua ajude é reconhecida e pode acreditar que foi muito bem vinda.
Em primeiro lugar eu quero agradecer ao meu chefe, orientador e amigo, Adrian
Antonio Garda, por me guiar, aconselhar e também por todos os “puxões de orelha”,
seu incentivo foi fundamental para essa minha realização pessoal que é entrar no mundo
científico, ao contrário do usual eu não tive minha iniciação através de bolsas durante a
graduação e pude sentir como isso fez falta durante o mestrado, mas o seu apoio me
empurrou para frente. Chefe, um muito obrigado por ter acreditado em mim quando
nem eu mesmo conseguia.
Gostaria de agradecer também aos meus familiares, principalmente a minha mãe
Denise, que do seu jeito sempre me incentivou a correr atrás dos meus sonhos, a tia
Solange por fornecer os recursos necessários para eu realizar o trabalho de campo e
muitas conversas interessantes, a minha outra tia Conceição e minha prima Anna
Maria e também a minha amada companheira e amiga Lívia Rebelato, sempre disposta
a me ouvir e me fazer esquecer um pouco das dificuldades, um grande beijo em todas
vocês.
Quero agradecer também aos meus queridos amigos do LAR e ao meu co-
orientador Gabriel Costa por toda ajuda e esclarecimento com as análises estatísticas e
a especialização individual, sem vocês eu não teria conseguido, todo aquele trabalho de
campo e os resultados são fruto do nosso esforço em conjunto de ir a campo quase todas
as semanas durante um ano e em alguns momentos mais de uma vez por semana.
Galera, sou muito grato a todos vocês: Marcelo Henrique, Felipe Magalhães, Pedro
Henrique (Caicó), Marcos Brito, Felipe Figueirêdo, Paulinha Furtado, Mariana
Garcia, Cynthia Rubbo, Matheus Neves e em particular a Anne Kareninne por toda
a ajuda com as análises estomacais, análises estatísticas, enfim, uma grande parceira
nessa jornada. Aos amigos Vinícius São Pedro, Eliana Faria, Diego Santana e David
Lucas, pela ajuda em campo e também por toda sabedoria, experiências compartilhadas
e correções. E a Tonny Marques, um grande amigo e membro honorário do nosso
laboratório. Gente, sou muito feliz por ter tido a oportunidade de dividir bons momentos
com vocês. Então, ficam aqui minhas considerações e uma singela homenagem a todos
vocês que fazem do nosso Laboratório de Anfíbios e Répteis o verdadeiro LAR.
Para finalizar quero agradecer ao ICMBio pela licença de coleta (27883-1), ao
Programa de Pós Graduação em Ciências Biológicas, principalmente a Louise da
Mata por toda a ajuda fornecida, à CAPES pela bolsa de mestrado a mim concedida e à
Escola Agrícola de Jundiaí pelo apoio e por ter permitido as coletas em sua área. Ao
professor Sérgio Maia, o Serginho, pela identificação da espécie de peixe encontrada na
dieta de Leptodactylus macrosternum. Entre tantos outros meu muito obrigado ao
pessoal que faz o WIKIHERPS, conseguindo referências consideradas impossíveis e
aos amigos que fiz em viagens por esse Brasil a fora, dentre eles quero agradecer a
Almir de Paula, um amigo verdadeiro e um grande parceiro na herpetologia.
Meus mais sinceros agradecimentos.
“O aspecto mais impressionante do mundo vivo é a
sua diversidade. Não existem dois indivíduos iguais
em populações que se reproduzem sexuadamente,
nem duas populações, espécies ou táxons mais
elevados que sejam iguais. Para onde quer que
olhemos na natureza, encontramos singularidade”.
(Ernst Mayr)
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Localização da área de estudo, Escola Agrícola de Jundiaí, Macaíba – RN,
Brasil e dos dois grandes Domínios morfoclimáticos da região. ................................... 26
Figura 2. Superárvore da filogenia usada na análise de Ordenação Canônica
Filogenética. ................................................................................................................... 32 Figura 3. Curvas de riqueza das categorias de presas por indivíduos para cada espécie de
anuro da taxocenose. Os círculos representam a riqueza esperada e a linha a riqueza
encontrada. ...................................................................................................................... 33
Figura 4. Diagrama de como os indivíduos podem subdividir o nicho da população.
(Bolnick, Svanback et al., 2003) .................................................................................... 42 Figura 5. Localização da área de estudo, Escola Agrícola de Jundiaí, Macaíba – RN,
Brasil e dos dois grandes biomas da região. ................................................................... 46 Figura 6. Boxplot da distribuição das amplitudes de nicho individual (ANI) para os
períodos de chuva e seca em L. macrosternum. ............................................................. 50
SUMÁRIO
AGRADECIMENTOS ..................................................................................................... 6
RESUMO ....................................................................................................................... 12
ABSTRACT ................................................................................................................... 14
INTRODUÇÃO GERAL ............................................................................................... 16
OBJETIVOS ................................................................................................................... 20
Capítulo 1 ....................................................................................................................... 21
Estrutura trófica de uma taxocenose de anfíbios terrícolas e o efeito da filogenia em
uma área de transição entre Mata Atlântica e Caatinga. ............................................. 21
1 INTRODUÇÃO ........................................................................................................... 21
2 MATERIAL E MÉTODOS ......................................................................................... 25
2.1 Área de Estudo ..................................................................................................... 25
2.2 Amostragem dos dados ......................................................................................... 26
2.3 Análise dos dados ................................................................................................. 27
2.3.1 Eficiência da amostragem ............................................................................. 27
2.3.2 Composição da dieta ..................................................................................... 27
2.3.3 Estrutura na taxocenose ........................................................................................ 28
2.3.4 Efeito da filogenia na taxocenose .................................................................. 29
3 RESULTADOS ....................................................................................................... 33
3.1 Eficiência da amostragem ..................................................................................... 33
3.2 Composição da dieta e estrutura da taxocenose ................................................... 37
3.3 Efeito da filogenia na taxocenose ......................................................................... 37
4 DISCUSSÃO ............................................................................................................... 38
Capítulo 2 ....................................................................................................................... 41
Variação intrapopulacional de nicho trófico e especialização individual em
Leptodactylus macrosternum ...................................................................................... 41
1 INTRODUÇÃO ........................................................................................................... 41
2 MATERIAL E MÉTODOS ......................................................................................... 45
2.1 Área de Estudo ..................................................................................................... 45
2.2 Amostragem dos dados ......................................................................................... 46
2.3 Análise dos dados ................................................................................................. 47
2.3.1 Especialização individual e variação intrapopulacional na dieta em L.
macrosternum ......................................................................................................... 47
3 RESULTADOS ........................................................................................................... 49
3.1 Especialização individual e variação intrapopulacional na dieta de Leptodactylus
macrosternum ............................................................................................................. 49
4 DISCUSSÃO ............................................................................................................... 51
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ........................................................................... 52
RESUMO
Historicamente, a competição interespecífica foi considerada a principal força ecológica
responsável pela estruturação de comunidades. Essa interpretação perdeu forças no final
dos anos 70 e ao longo dos anos 80 e deu espaço para outras visões, onde fatores como
predação, parasitismo e a inércia filogenética mostraram-se importantes. Estudos sobre
variações intraespecíficas do nicho trófico são pouco comuns de uma forma geral e
principalmente em anfíbios. Esses estudos tem mostrado que espécies antes chamadas
generalistas podem ser, na verdade, um grupo de indivíduos especialistas, ou ainda
indivíduos que se especializam em uma determinada categoria de presa durante um
período de escassez de recursos, reduzindo assim a competição intraespecífica. O
presente trabalho é dividido em dois capítulos. No primeiro nós estudamos a
estruturação trófica da taxocenose de anfíbios. Para tanto, nós analisamos a dieta de 16
espécies de anuros de serapilheira. Os dados foram usados para avaliar duas perguntas:
1a) se a comunidade está estruturada no nicho trófico e 1b) em que grau a estrutura
observada é fruto de interações ecológicas atuais e da inércia filogenética das espécies
em questão. No segundo capítulo nós estudamos a variação trófica da espécie
Leptodactylus macrosternum e testamos se existe variação no uso dos recursos
alimentares entre os períodos seco e chuvoso. A comunidade mostrou estruturação com
relação ao uso dos recursos alimentares e esta estruturação é influenciada pelas relações
filogenéticas entre as espécies. A dieta de Leptodactylus macrosternum variou conforme
os períodos seco e chuvoso, com um grau de especialização individual significativo para
o período seco. A dinâmica de uma comunidade local pode atuar em processos de maior
escala. Logo, o estudo de comunidades é fundamental para se entender e eventualmente
restaurar áreas degradadas.
Palavras-chave: Comunidades, anfíbios, filogenia, especialização individual.
ABSTRACT
Historically, ever since the pre-Darwinian naturalists interspecific competition was
considered the main force responsible for structuring ecological communities. This
interpretation lost strength in the late '70s and throughout the 80s giving room for other
views, which consider other factors such as predation, parasitism and the phylogenetic
inertia more important. Studies on changes in the trophic niche of a species are still
uncommon in general and especially in amphibians. Species considered generalist might
actually be a group of individual specialists, or individuals that specialize in a particular
category of prey during a period of scarcity of resources, thus reducing intraspecific
competition. This work studied the community structure of litter amphibians and trophic
variation along the dry and rainy seasons in a population of Leptodactylus
macrosternum. Sixteen-litter frog species were studied for their diet. Two central
assumptions were tested: 1a) if the community is structured in the niche trophic level,
and 1b) if there is a significant difference in the use of food resources by different
species (i.e. if the community is structured), the observed structure is the result of
ecological interactions or just the current phylogenetic inertia of species. Finally, 2) if
there is variation in food resource use between seasons for L. macrosternum. The
community showed a structure with respect to the use of food resources, and this
structure persisted after taking into account the phylogenetic relationships among
species. The diet of Leptodactylus macrosternum varied with the seasons, with a
significant degree of individual specialization for the dry season. Patterns of a local
community are important to understand its dynamics, and this may play a role in larger-
scale processes. Therefore, the studies in community ecology are fundamental to
understand and eventually restoring degraded areas.
Keywords: Communities, amphibians, phylogeny, individual specialization.
16
INTRODUÇÃO GERAL
Atualmente o conceito de comunidade ecológica ainda é um tema bastante
debatido (Ricklefs, 2003). Nesse debate, duas grandes correntes podem ser destacadas,
conhecidas pelos conceitos que defendem (Clements, 1916) (Gleason, 1926). A
primeira defende um conceito holístico, onde para entendermos a organização e o
funcionamento de uma comunidade é preciso observar todas as inter-relações entre seus
organismos (Clements, 1916). Esse conceito trata as comunidades como
superorganismos, onde seu estudo só faz sentido quando são tratadas como unidades
completas, conhecido também como comunidade fechada (Clements, 1916). Outra
corrente advoga o conceito individualista que remete às tolerâncias fisiológicas das
espécies como principais forças por unir ali determinados organismos e é conhecido
como comunidade aberta (Gleason, 1926). Apesar das controvérsias, o conceito mais
funcional refere-se a um grupo de organismos que, além de coexistirem em um
determinado habitat, interagem entre si e com o ambiente ao seu redor. (Pianka, 1973;
Ricklefs, 2003).
O estudo de ecologia de comunidade remete à sua composição e aos seus
organismos, podendo se caracterizar uma comunidade a partir da sua riqueza (Begon,
Townsend et al., 2007), seus aspectos ecológicos e evolutivos, a suas interações e as
possíveis consequências dessa coexistência. O conhecimento da dinâmica existente nas
comunidades locais pode favorecer o entendimento de processos em grandes escalas,
assim como o surgimento e a manutenção da diversidade (Ricklefs, 1987; Cavender-
Bares, Kozak et al., 2009). Os fatores responsáveis pela estruturação das comunidades
de organismos vivos foram muito debatidos nos últimos 30 anos (Begon, Townsend et
17
al., 2007). Desde os naturalistas pré-darwinianos a competição foi considerada a
principal força ecológica responsável pela estruturação de comunidades. Essa
interpretação perdeu forças no final dos anos 70 e ao longo dos anos 80. Os argumentos
eram que a competição havia sido supervalorizada às custas de outras interações, como
predação, mutualismo e outras interações bióticas. Além disso, diversos estudos não
foram capazes de confirmar a ocorrência de competição entre espécies próximas
(Ricklefs, 2003).
O estudo de comunidades é fundamental para o entendimento da sua dinâmica,
origem, processos ecológicos e evolutivos e como eles podem afetar processos em nível
global (Cavender-Bares, Kozak et al., 2009). Dessa forma, é uma ferramenta de grande
importância no cenário atual de devastação, já que através do entendimento de sua
dinâmica podemos pensar em formas de se recuperar uma determinada área. Estudos de
comunidades de anfíbios são essencialmente descritivos e com foco em assembléias
locais, sem levar em consideração questões macroecológicas como padrões de
diversidade regionais, distribuição e abundância das espécies em relação a variáveis
ambientais (Wells, 2007). Ainda, grande parte desses estudos é focada na fase larval dos
anfíbios anuros e não em adultos (Eterovick e Fernandes, 2001; Eterovick e Barros,
2003; Eterovick, Lazarotti et al., 2010).
Estudos de ecologia de comunidades que levem em consideração o efeito da
filogenia ainda são escassos, principalmente com anfíbios (mas ver Eterovick e
Fernandes, 2001; Eterovick, Rievers et al., 2010). Alguns exemplos podem ser vistos
com lagartos (Mesquita, Colli et al., 2006; Werneck, Colli et al., 2009; Garda,
Wiederhecker et al., 2013). Esses estudos são relevantes para conhecer a formação e
estruturação de uma comunidade e a contribuição de fatores ecológicos e históricos
nesses processos.
18
Variação de nicho ecológico e especialização individual
O termo nicho ecológico pode ser definido como nicho fundamental, que possui
n-dimensões e corresponde à gama de fatores abióticos e bióticos tolerados pelo
organismo e nicho realizado, definido como o subconjunto desses fatores que a espécie
de fato utiliza (Hutchinson, 1957). Estudos sobre variação de nicho ecológico remetem
à década de 60, associando variações morfológicas a variações fenotípicas, onde
espécies com um nicho populacional maior são mais adaptadas as mudanças no
ambiente (Van Valen, 1965). Trabalhos recentes ampliam essa discussão acerca do
nicho populacional, relacionando a variação do nicho da população com variações
individuais e entre os indivíduos que a compõe (Bolnick, Yang et al., 2002 ; Bolnick,
Svanback et al., 2003; Costa, Mesquita et al., 2008; Araújo, Bolnick et al., 2011 ). Essa
hipótese, chamada de especialização individual, foi proposta por Bolnick (2002) e é
uma das formas de uma população variar seu nicho total, o que implica na maneira
como olhamos para as espécies chamadas generalistas. A especialização individual já
foi demonstrada para vários grupos de vertebrados em regiões temperadas (Bolnick,
Svanback et al., 2003) e mais atualmente em regiões tropicais, com anfíbios anuros
(Araújo, Dos Reis et al., 2007; Araújo, Bolnick et al., 2009).
Alguns aspectos importantes, como a variabilidade sazonal, ontogenética e
sexual no uso de recursos raramente tem sido abordados (Araújo, Dos Reis et al., 2007).
É justamente o nicho trófico o foco de estudos recentes sobre interações
intraespecíficas, como a especialização individual (Bolnick, Yang et al., 2002; Bolnick,
Svanback et al., 2003; Costa, Mesquita et al., 2008; Araújo, Bolnick et al., 2011). Esses
estudos tem encontrado que, mesmo em uma única espécie, os indivíduos podem variar
19
suas dietas em face de, por exemplo, uma escassez de recursos e dessa forma evitar a
competição intraespecífica.
20
OBJETIVOS
Objetivo central
Verificar a existência de estrutura trófica em uma taxocenose de anfíbios
terrícolas, considerando o efeito da filogenia e da sazonalidade sobre a especialização
individual de uma população de anuros em uma área de ecótono entre Caatinga e Mata
Atlântica.
Objetivos específicos
1) Analisar a estruturação da taxocenose com base no uso de recursos
alimentares (dieta) de 30 indivíduos de cada espécie durante o período chuvoso,
considerando a filogenia das espécies em questão.
2) Testar diferenças individuais e populacionais no uso de recursos alimentares
em Leptodactylus macrosternum entre os períodos seco e chuvoso.
21
Capítulo 1
Estrutura trófica de uma taxocenose de anfíbios terrícolas e o efeito da filogenia
em uma área de transição entre Mata Atlântica e Caatinga.
1 INTRODUÇÃO
A composição e a diversidade de uma comunidade podem ser influenciadas por
processos históricos (Ricklefs e Schluter, 1993), neutros (Hubbell, 2001) ou por
características do nicho das espécies (Tilman, 1982). A contribuição relativa de cada um
desses processos, por sua vez, é o ponto central do debate sobre a montagem das
comunidades atuais (Cavender-Bares, Kozak et al., 2009). Ainda, a escala em
consideração também é importante, pois processos como especiação e migração
ocorrem na escala regional, enquanto interações entre espécies e seu ambiente são
fenômenos locais (Ricklefs, 1987). Igualmente, a contribuição de cada um desses
fatores muda ao longo da escala de tempo observada, com fatores históricos como
especiação e fenômenos biogeográficos atuando em escalas de tempo mais longas.
Assim, o estudo atual da formação e estruturação das comunidades necessita da
integração das relações filogenéticas entre as espécies em estudo (Cavender-Bares,
Kozak et al., 2009; Vamosi, Heard et al., 2009; Rabosky, Cowan et al., 2011).
Além de estudos que considerem a estrutura filogenética de diversas
comunidades, a estrutura de uma determinada comunidade baseada em um aspecto do
nicho das espécies em estudo pode ser melhor avaliada pela incorporação das relações
filogenéticas de seus membros (Webb, Ackerly et al., 2002). Com efeito, sem
informações sobre o nicho das espécies não é possível separar a contribuição relativa do
filtro de habitat, da competição, de processos neutros e processos históricos (Cooper,
22
Rodriguez et al., 2008; Garda, Wiederhecker et al., 2013). Apesar disso, muitos
trabalhos com estrutura de comunidades ainda não incorporam todas essas informações,
e a maioria dos trabalhos feitos até o presente estão centrados em plantas vasculares e
animais terrestres (Vamosi, Heard et al., 2009). Mesmo para grupos de vertebrados
amplamente estudados como anfíbios o estudo da estrutura de comunidades ainda é
largamente descritivo (Wells, 2007).
Historicamente, a estrutura de comunidades de anfíbios adultos têm sido
estudada com base em no hábitat e microhábitat (Eterovick e Sazima, 2000; Von May,
Jacobs et al., 2010; Rojas-Ahumada, Landeiro et al., 2012) na dieta (Toft, 1980a; 1981),
e em aspectos temporais da reprodução (Aichinger, 1987; Sabbag e Zina, 2011).
Intuitivamente, devido à variabilidade morfológica associada a determinados clados em
anfíbios (p. ex. pererecas são arborícolas, rãs são aquáticas), supomos que exista um
efeito significativo das relações filogenéticas sobre a estrutura das comunidades de
anfíbios. Entretanto, pouquíssimos trabalhos consideraram explicitamente as relações
filogenéticas entre as espécies de uma comunidade de anfíbios anuros ao avaliar a
estruturação do nicho (Eterovick, Rievers et al., 2010)), e nenhum ainda foi feito para o
nicho trófico.
A riqueza de uma dada comunidade de organismos depende de fatores locais e
fatores regionais. No entanto, existem processos que atuam numa escala geográfica
maior, de modo que dados de sistemática, biogeografia e paleontologia podem auxiliar
na investigação da diversidade de uma comunidade (Ricklefs, 1987). Apesar da
influência de outras interações, o papel da predação ainda é considerado relevante na
formação e na composição das comunidades. Num trabalho realizado na Serra do Cipó
(Eterovick e Sazima, 2000) encontrou se uma relação entre as abundâncias relativas de
23
anuros e de seus predadores, sugerindo um papel importante da predação no controle
das populações de anfíbios.
Ao considerarmos a filogenia das espécies que compõe uma comunidade,
podemos elucidar questões sobre comunidades aparentadas, mas ocupando ambientes
diferentes, além de entender porque certas comunidades se assemelham ou se diferem
(Losos, 1996). Ao considerar essas relações entre as espécies melhoramos a
compreensão de processos e padrões de formação e estruturação da comunidade. Alguns
aspectos importantes para esse aumento da utilização da história evolutiva e das
relações filogenéticas são o crescimento de informação filogenética, os avanços em
áreas como informática e o surgimento de grandes bases de dados com essas
informações (Cavender-Bares, Kozak et al., 2009).
Os fatores que estruturam uma comunidade podem ser vistos como causas
proximais e finais. Causas proximais são responsáveis pela investigação de processos
dentro da comunidade e o seu efeito na estrutura, enquanto que causas finais estão
relacionadas com a organização de uma determinada comunidade e as diferenças entre
uma ou mais comunidades (Losos, 1996). Para uma comunidade estar estruturada em
nível trófico as espécies devem se alimentar de categorias diferentes de presas, o que
pode ser ocasionado por diversos fatores ecológicos ou históricos.
A maior parte dos trabalhos sobre comunidades de anuros tem foco local,
estudando apenas parte da comunidade, como a assembléia de anuros de serrapilheira
ou os girinos de determinada lagoa, porém tais interações podem ser afetadas por
processos que demandam longos intervalos de espaço e de tempo (Wells, 2007). Alguns
estudos visaram esclarecer os padrões de distribuição dos anfíbios nos microhabitats,
muitas vezes relacionando a abundância das espécies a variáveis abióticas (Eterovick e
Sazima, 2000; Blair e Doan, 2009). Em sua maioria, esses estudos possuem cunho
24
descritivo. Alguns trabalhos têm levado as relações filogenéticas em consideração para
a análise da estrutura de comunidades em anfíbios adultos (Zimmerman e Simberloff,
1996; Eterovick, Rievers et al., 2010).
A dieta de uma espécie pode estar relacionada a fatores históricos (Mesquita,
Colli et al., 2007). Ainda assim, nenhum trabalho até o momento avaliou a estruturação
das relações tróficas numa comunidade de anuros levando em conta a relação
filogenética entre estas espécies.
A taxocenose de anuros terrícolas da Escola Agrícola de Jundiaí (Macaíba, RN)
apresenta pelo menos 32 espécies de anfíbios anuros, sendo 16 com hábito terrícola
(Magalhães, Dantas et al., 2013). Todas essas 16 espécies partilham ambientes
semelhantes de reprodução e forrageio.
Esse trabalho visa responder às seguintes questões: a taxocenose de anuros
terrícolas está estruturada? Essa estrutura se deve às relações filogenéticas entre as
espécies?
25
2 MATERIAL E MÉTODOS
2.1 Área de Estudo
A Escola Agrícola de Jundiaí (EAJ), localizada na RN-160, km 3, município de
Macaíba - RN (5º53’06.68’’S 35º22’01.28’’O), apresenta vegetação com característica
ecotonal, com um fragmento de floresta decídua em área de transição entre Mata
Atlântica e Caatinga (Cestaro e Soares, 2004). A área apresenta um gradiente de
vegetação, incluindo áreas abertas até mais densas e praticamente intocadas, formando
áreas de floresta com serapilheira.
Há dois períodos climáticos bem definidos, com as maiores precipitações
ocorrendo entre março e setembro e o período de seca tem seu auge entre novembro e
janeiro.
26
Figura 1. Localização da área de estudo, Escola Agrícola de Jundiaí, Macaíba – RN, Brasil e dos
dois grandes Domínios morfoclimáticos da região.
2.2 Amostragem dos dados
Nós analisamos a dieta de 16 espécies de anuros com hábito terrestre,
pertencentes a oito gêneros e cinco famílias (Bufonidae, Cycloramphidae, Leiuperidae,
Leptodactylidae e Microhylidae): Leptodactylus macrosternum, L. vastus, L. fuscus, L.
caatingae, L. mystaceus, L. troglodytes, L. natalensis, Physalaemus cuvieri, P. kroyeri,
Pseudopaludicola sp., Proceratophrys cristiceps, Pleurodema diplolister, Rhinella
granulosa, R. jimi, Dermatonotus muelleri e Elachistocleis cesarii.
Nós utilizamos espécimes coletados durante o período reprodutivo das espécies,
que coincide com o período chuvoso, bem como exemplares depositados na Coleção do
Laboratório de Anfíbios e Répteis da UFRN (CLAR-UFRN), a fim de atingir uma
27
amostragem mínima de trinta indivíduos por espécie. Todas as coletas foram manuais e
ocorreram ao longo das trilhas e corpos d’água presentes na área durante a estação
reprodutiva.
2.3 Análise dos dados
2.3.1 Eficiência da amostragem
Para verificar a eficácia da amostragem da dieta foi elaborada uma curva de
rerefação para cada espécie (Gotelli e Colwell, 2001), com uma matriz de presença (1) e
ausência (0). o número de indivíduos por espécie, com as categorias de presas usadas
pela aquela espécie nas linhas e os indivíduos por espécie nas colunas, com auxílio do
programa Estimates (Colwell, 2006). Sete estimadores (Chao 1, Chao 2, Bootstrap, Jack
1, Jack 2, ICE e ACE) de riqueza foram testados através de regressão para verificar qual
representava melhor o conjunto de dados (Brose, Martinez et al., 2003; Walther e
Moore, 2005). Foi escolhido aquele com um maior coeficiente de determinação (r2) e a
menor diferença entre 1 e a inclinação da reta de regressão relacionando a riqueza
esperada à observada (Brose, Martinez et al., 2003; Walther e Moore, 2005).
2.3.2 Composição da dieta
Em laboratório nós dissecamos os estômagos e analisamos os conteúdos com o auxílio
de um microscópio estereoscópico, identificando as presas ao nível de ordem, com
exceção de himenóptera onde separamos Formicidae dos demais representantes do
táxon. Para Leptodactylus mystaceus, também utilizamos lavagem estomacal descrita
por Solé et al.(2005). As presas foram quantificadas e, quando inteiras, seu
28
comprimento e largura foram medidos com paquímetro digital de precisão (0,01 mm)
Mitutoyo®. O volume (V) de cada presa foi calculado usando a fórmula do volume
elipsóide (Mesquita, Costa et al., 2004), dado pela fórmula:
,
onde “w” representa a largura e “l” o comprimento da presa. O volume foi utilizado
para estimar o índice de importância relativa de presas na dieta das espécie.
O índice de importância relativa (IRI) foi usado para determinar a importância
relativa de cada categoria de presa por espécie(Pinkas, Oliphant et al., 1971). Este
índice considera a porcentagem numérica (N%), porcentagem volumétrica (V%) e a
porcentagem de ocorrência (F%) de cada categoria de presa.
%)%%( VNFIRI
2.3.3 Estrutura na taxocenose
Para avaliar a presença de estrutura na taxocenose estudada foi calculada a
sobreposição de nicho entre as espécies, em relação ao índice de importância relativa
das presas, por meio da equação de sobreposição de nicho de Pianka (1973):
n
i
n
i
ikij
n
i
ikij
jk
pp
pp
1 1
22
1
onde “P” representa a proporção das categorias de presas (i) enquanto “j” e “k”
representam os pares de espécies que estão sendo comparados. O índice varia entre 0 e
1, sendo 0 nenhuma sobreposição e 1 completa sobreposição.
29
O módulo de sobreposição de nicho do programa Ecosim (Gotelli e Entsminger,
2004) foi usado para verificar a presença de padrões não-aleatórios na sobreposição do
nicho trófico . Os dados nessa análise compreendem uma matriz onde as espécies de
anuros são as linhas e as categorias de presas são as colunas. As células são preenchidas
com os índices de importância relativa de cada categoria de presa por espécie de anuro.
2.3.4 Efeito da filogenia na taxocenose
Para avaliar o efeito da filogenia na estruturação da taxocenose foi utilizada uma
análise de Ordenação Filogenética Canônica (Giannini, 2003). Essa análise é uma
modificação da análise de correspondência canônica (Terbraak, 1986) que maximiza a
associação entre duas matrizes de dados, uma matriz de dieta e uma matriz com as
relações filogenéticas. A matriz de dieta é composta pelos índices de importância
relativa das categorias de presas por espécie (Tabela 1), com as categorias de presas nas
linhas e as espécies nas colunas, enquanto a matriz das relações filogenéticas é
construída com base na filogenia das espécies (Figura 2). As relações de parentesco
entre as espécies foram obtidas através da elaboração de uma superárvore baseada em
filogenias disponíveis na literatura (Faivovich, Haddad et al., 2005; Frost, Grant et al.,
2006; Pyron e Wiens, 2011) De Sá e Heyer, dados ainda não publicados) Os nós foram
identificados em sequência alfabética de a até n, dos nós mais específicos até os mais
abrangentes. Na matriz de parentesco, as linhas representam as espécies e as colunas os
nós. As espécies pertencentes ao mesmo clado eram marcadas com 1 e as não
pertencentes com 0.
A significância da associação entre as variáveis das matrizes foi testada por meio
de 9.999 randomizações dos dados das matrizes originais, através de permutações de
Monte Carlo. O modelo encontrado foi testado, retirando e acrescentando as variáveis
30
(clados) e testando-as individualmente por passos. Essa análise foi realizada no
programa R 2.11.1, com o pacote Vegan (Development Core Team, 2010).
31
Tabela 1. Índices de importância relativa (IRI) das categorias de presas para cada espécie de anuro da taxocenose.
Presa / Espécie D. m. E. c. L. c. L. f. L. ma. L. m. L. n. L. t. L. v. P. c. P. k. P. d. P. c. P. sp. R. g. R. j.
Formicidae 145,13 2293,49 2158,04 2850,56 1074,13 1002,78 54,47 990,87 254,47 779,80 754,87 2823,65 10,33 289,19 7737,84 4367,58
Isoptera 7602,01 4315,39 --- --- --- --- --- --- --- --- 81,85 --- 2425,81 4,69 290,04 16,44
Larva 0,19 57,36 --- 47,18 794,94 410,45 5402,83 --- 1034,43 1556,12 1455,02 85,19 1,90 78,81 0,54 99,34
Acarina 32,82 30,62 318,27 --- --- --- --- --- --- 1127,05 294,69 --- --- 29,91 0,74 0,35
Hemiptera --- --- --- 181,84 --- 86,62 79,52 --- --- --- --- --- --- --- --- ---
Lepidoptera --- --- --- 50,77 27,97 7,74 59,17 --- --- --- --- 173,04 --- --- --- ---
Coleoptera --- --- 605,69 743,78 1053,03 1156,71 91,07 --- --- 173,79 292,02 1536,90 36,34 171,68 787,59 1482,46
Orthoptera --- --- 772,78 263,16 --- --- 210,26 --- 724,59 --- 5,09 124,38 --- --- --- 0,46
Homoptera --- --- --- --- 176,54 17,99 --- --- --- 2,00 69,88 207,87 --- 531,08 --- 2,33
Aranae --- --- 557,58 29,24 246,99 14,72 119,37 1608,75 --- 1,41 9,63 --- 2,23 23,29 1,01 1,92
Isopoda --- --- --- --- --- --- --- 3204,76 --- 72,03 --- --- --- --- 2,79 ---
Diptera --- --- --- --- 3,20 --- --- --- --- --- 2,28 --- --- 2318,41 --- ---
Chilopoda --- --- --- --- --- 62,19 --- --- --- --- --- --- 31,64 --- --- ---
Diplopoda --- --- --- --- --- --- --- --- 31,71 42,92 --- --- 23,43 --- --- 2,00
Gastropoda --- --- --- --- --- 7,74 --- --- 111,92 3,76 --- --- 1737,96 --- --- 1,37
Hymenoptera --- --- --- --- --- --- --- --- --- --- --- --- 8,46 --- --- ---
Blattaria --- --- --- --- 4,80 94,23 --- --- --- --- --- --- --- --- --- 1,55
Anura --- --- --- --- 19,25 --- --- --- 558,09 --- --- --- --- --- --- ---
Pseudoescorpião --- --- --- --- --- --- --- --- --- --- --- --- --- --- --- 0,37
Opillione --- --- --- --- --- --- --- --- --- --- --- --- --- --- --- 2,70
Dermaptera --- --- --- --- --- 23,49 --- --- --- --- --- --- --- --- --- 0,34
Odonata --- --- --- --- --- --- 51,02 --- --- --- --- --- --- --- --- ---
Mantodea --- --- --- 49,23 --- --- --- --- 28,72 --- 4,71 --- --- --- --- ---
Escorpião --- --- --- --- --- 82,35 --- --- --- --- --- --- --- --- --- ---
R, j,
Nota: D. m-Dermatonotus mulleri, E. c-Elachistocleis cesarii, L. c-Leptodactylus caatingae, L. f-Leptodactylus fuscus, L. ma-Leptodactylus macrosternum, L. m-Leptodactylus mystaceus, L. n-
Leptodactylus natalensis, L. t-Leptodactylus troglodytes, L. v-Leptodactylus vastus, P. c-Physalaemus cuvieri, P. k-Physalaemus kroyeri, P. d-Pleurodema diplolister, P. cr-Proceratophrys
cristiceps, P. sp-Pseudopaludicola sp., R. g-Rhinella granulosa, R. j-Rhinella jimi
32
Figura 2. Superárvore da filogenia usada na análise de Ordenação Canônica Filogenética.
33
3 RESULTADOS
3.1 Eficiência da amostragem
O estimador Bootstrap apresentou melhor ajuste aos dados da dieta das 16
espécies. Apesar do esforço amostral, a curva de rarefação da dieta de algumas espécies
não apresentou uma tendência a se estabilizar. Leptodactylus caatingae, L. fuscus, L.
natalensis, L. troglodytes e Rhinella jimi demonstraram uma grande diferença entre as
curvas observada e esperada. (Figura 3)
Figura 3. Curvas de riqueza das categorias de presas por indivíduos para cada espécie de anuro da
taxocenose. Os círculos representam a riqueza esperada e a linha a riqueza encontrada.
34
Figura 3. Curvas de riqueza das categorias de presas por indivíduos para cada espécie de anuro da
taxocenose. Os círculos representam a riqueza esperada e a linha a riqueza encontrada
(Continuação).
35
Figura 3. Curvas de riqueza das categorias de presas por indivíduos para cada espécie de anuro da
taxocenose. Os círculos representam a riqueza esperada e a linha a riqueza encontrada
(Continuação).
36
Tabela 2. Índices de sobreposição de nicho trófico entre as espécies de anuros da taxocenose.
D. m. E. c. L. c. L. f. L. ch. L. ma. L. n. L. t. L. v. P. c. P. k. P. d. P. cr. P. sp. R. g. R. j.
D. m. 0,89 0,02 0,02 0,01 0,01 0,00 0,00 0,00 0,01 0,06 0,02 0,81 0,00 0,06 0,02
E. c. 0,42 0,46 0,30 0,31 0,02 0,12 0,10 0,19 0,26 0,41 0,72 0,06 0,50 0,45
L. c. 0,92 0,73 0,74 0,03 0,33 0,33 0,42 0,46 0,90 0,01 0,13 0,90 0,91
L. f. 0,73 0,77 0,03 0,26 0,21 0,39 0,48 0,95 0,01 0,13 0,99 0,99
L. ch. 0,96 0,48 0,23 0,47 0,63 0,78 0,85 0,01 0,16 0,68 0,79
L. m. 0,28 0,17 0,32 0,5 0,63 0,91 0,01 0,14 0,71 0,84
L. n. 0,01 0,79 0,75 0,87 0,05 0,00 0,04 0,01 0,04
L. t. 0,05 0,13 0,12 0,23 0,00 0,04 0,26 0,25
L. v. 0,64 0,74 0,21 0,05 0,05 0,19 0,20
P. c. 0,92 0,39 0,00 0,08 0,38 0,40
P. k. 0,50 0,04 0,11 0,46 0,50
P. d. 0,01 0,15 0,92 0,98
P. cr. 0,00 0,04 0,01
P. sp. 0,13 0,14
R. g. 0,97
Nota: D. m-Dermatonotus mulleri, E. c-Elachistocleis cesarii, L. c-Leptodactylus caatingae, L. f-Leptodactylus fuscus, L. ma-Leptodactylus macrosternum, L. m-
Leptodactylus mystaceus, L. n-Leptodactylus natalensis, L. t-Leptodactylus troglodytes, L. v-Leptodactylus vastus, P. c-Physalaemus cuvieri, P. k-Physalaemus kroyeri, P. d-
Pleurodema diplolister, P. cr-Proceratophrys cristiceps, P. sp-Pseudopaludicola sp., R. g-Rhinella granulose, R. j-Rhinella jimi.
37
3.2 Composição da dieta e estrutura da taxocenose
Um total de 24 categorias de presas foi encontrado nas análises do conteúdo
estomacal das 16 espécies de anuros (Tabela 2). A sobreposição de nicho média
observada foi baixa (0,35), e significativamente menor do que o esperado ao acaso (P =
0,04). Leptodactylus fuscus e Rhinella jimi apresentaram a maior sobreposição de nicho
trófico (0,98) e R. jimi se alimentou de mais categorias de presas (n =13), mas com
Formicidae apresentando o maior índice de importância relativa (4367,58).
3.3 Efeito da filogenia na taxocenose
Existe um forte sinal filogenético na estrutura trófica da taxocenose analisada (F
10,5 = 2, 95 e P < 0,01). A Ordenação Canônica Filogenética de modelo reduzido
mostrou que a variável mais associada ao sinal filogenético, é o nó m (F 1,14 = 3,59 e P <
0,01), o qual representa um estoque ancestral das famílias Leptodactylidae, Leiuperidae
e Bufonidae. Os representantes desta família correspondem a X% da taxocenose. , ou
seja, provavelmente as relações tróficas atuais são fruto das relações de ancestralidade
entre as espécies de anuros e não de interações ecológicas atuais.
38
4 DISCUSSÃO
O trabalhos pretendeu ir além do que muitos realizados com anfíbios até o
momento, que relacionam as espécies com variáveis ambientais tentando explicar sua
estrutura espacial ou listam os itens de suas dietas. Entretanto, isso não significa que
estes trabalhos não são importantes. Ao contrário, são válidos principalmente devido ao
valor agregado de informação ecológica que eles trazem.
A curva de rarefação da dieta de cinco das espécies (Leptodactylus caatingae, L.
fuscus, L. natalensis, L. troglodytes e Rhinella jimi) não apresentou uma tendência à
estabilização. Contudo, isso não afetou a estruturação da comunidade. Uma nova análise
foi realizada no programa Ecosim sem essas espécies e a sobreposição média observada
continuou baixa (0,33) e significativa (P<0,01).
As espécies de algumas famílias apresentaram uma dieta bastante especializada,
conforme observado em Microhylidae que se alimentou apenas de formigas, cupins e
ácaros. Bufonidae se alimentou de várias categorias de presas, porém formigas
apresentaram os maiores valores de importância relativa, para Rhinella jimi (4367,58) e
para Rhinella granulosa (7737,34). Essa preferência por formigas em bufonídeos já foi
observada em outros trabalhos (Toft, 1980a; 1981).
As espécies da família Leptodactylidae apresentaram a dieta mais generalista,
somando 20 categorias de presas (Tabela 2). Também foi a família mais especiosa, o
que acaba facilitando o encontro de maior diversidade alimentar. A batraquiofagia foi
observada em Leptodactylus vastus e L. macrosternum, que se alimentaram
respectivamente de L. macrosternum e E. cesarii.
39
A taxocenose estudada está estruturada ao longo do eixo trófico, pois as espécies
estão se alimentando de diferentes categorias de presas, apresentando uma sobreposição
de nicho menor do que esperado ao acaso (Pianka, 1973). Podemos dizer que essa
organização diminui a competição interespecífica e permite a coexistência de várias
espécies.
Conforme a Ordenação Canônica Filogenética, o nó que divide Bufonidae e
(Leptodactylidae + Leiuperidae) está correlacionado significativamente com a mudança
na dieta das espécies em questão. Este resultado corrobora a trabalhos que sugerem a
divisão entre espécies que forrageiam preferencialmente em formigas e outros
artrópodes quitinosos de baixa movimentação daquelas que preferem os outros tipos de
presa (Toft, 1985).
Esse efeito da filogenia sobre a dieta contrasta com trabalhos onde a estrutura de
comunidades de anfíbios foi estudada considerando-se as relações filogenéticas das
espécies em questão (Zimmerman e Simberloff, 1996; Eterovick, Rievers et al., 2010).
Eterovick et al. (2010) não encontrou relação entre a filogenia das espécies e a
freqüência no uso dos microhabitats, sugerindo que o uso do microhabitat não é um
bom indicador da filogenia. A combinação entre alta heterogeneidade do habitat e a
grande diversidade de espécies foi considerada responsável pela ausência de sinal
filogenético (Eterovick et al 2010).
Concluímos que a taxocenose de anfíbios estudada está estruturada. No entanto,
essas espécies pertencem a uma comunidade muito maior e eventualmente possuem
interações com diversas outras classes de organismos (Wells, 2007). É válido ressaltar
que é provável que a organização das comunidades seja observável apenas em
determinados estágios, sexos ou períodos climáticos do ano (Toft, 1980b; 1981).
40
Por fim, nesse caso a filogenia pode ser utilizada como um indicador para as
relações tróficas entre espécies de anuros. Contudo, mais trabalhos relacionando
anfíbios com filogenia podem confirmar isso.
41
Capítulo 2
Variação intrapopulacional de nicho trófico e especialização individual em
Leptodactylus macrosternum
1 INTRODUÇÃO
O nicho ecológico já foi considerado uma propriedade do ambiente, definido
como o habitat que a espécie ocupa, englobando as condições ambientais mais
adequadas para a sua sobrevivência (Grinnell, 1917). Por outro lado, o nicho também já
foi definido como uma característica da espécie dentro de uma comunidade, isto é, o
status ou função de um organismo na comunidade (Elton, 1927). Entretanto, os
conceitos de Grinnell e de Elton são mais teóricos do que funcionais. Hutchinson (1957)
propôs um conceito onde o nicho é um hipervolume n-dimensional onde cada dimensão
corresponde à gama de fatores abióticos e bióticos (recursos) utilizados por uma
espécie. Além disso, criou o conceito de nicho fundamental, que corresponde ao total de
recursos passíveis de uso disponíveis no ambiente, e nicho realizado, definido como o
subconjunto desses recursos que a espécie de fato utiliza.
Quando a variação no uso dos recursos dentro da mesma espécie é considerada,
o nicho pode ser subdividido mais ainda. . Nesse caso, a população de uma determinada
espécie, quando estudada em uma escala mais fina, passa a não mais ser vista como
homogênea e sim como conjunto de indivíduos que utilizam parcelas mais estreitas do
nicho total da população (Bolnick, Yang et al., 2002). Essa variação no nicho individual
em uma mesma espécie pode ser estudada por meio da análise da sobreposição dos
nichos de cada indivíduo e da população (Bolnick, Yang et al., 2002).
42
Teoricamente, espera-se uma maior amplitude de nicho populacional em
espécies onde indivíduos possuem nichos mais estreitos e menos sobrepostos com seus
coespecíficos, o que é chamado de especialização individual (EI). Este mecanismo pode
proporcionar redução da competição intraespecífica concomitantemente a uma expansão
do nicho total da população.
Essa variação intraespecífica foi encontrada em diversos táxons (Bolnick,
Svanback et al., 2003). Assim, o indivíduo cujo nicho é substancialmente mais estreito
do que o da sua população por razões não atribuídas ao sexo ou idade, pode ser
considerado como um indivíduo especialista (Bolnick, Svanback et al., 2003).
Figura 4. Diagrama de como os indivíduos podem subdividir o nicho da população. (Bolnick,
Svanback et al., 2003)
A variação da amplitude do nicho em uma população pode ser decomposta na
variação da amplitude individual e na variação da amplitude entre indivíduos. Assim, a
amplitude total do nicho (ATN) de uma população é a soma da variação entre os
43
indivíduos (VEI) dessa população e da variação no uso de um recurso dentro de um
mesmo indivíduo (VDI, Figura 4).
Assim, uma população pode ser composta por vários indivíduos especialistas, o
que automaticamente acarreta numa redução da competição intraespecífica. Com efeito,
a redução nas interações competitivas dentro de uma mesma espécie pode ser favorecida
pela seleção natural (Bolnick, Svanback et al., 2003), e isso pode influenciar
significativamente a ecologia e a evolução de uma população (Araújo, Bolnick et al.,
2009).
A especialização individual foi estudada recentemente em anfíbios neotropicais
(Araújo, Dos Reis et al., 2007; Araújo, Bolnick et al., 2009). Nesses trabalhos os
autores observaram a presença de especialização individual em várias espécies. Além
disso, um deles constatou uma correlação positiva entre a especialização individual e a
amplitude total do nicho da população (Araújo, Dos Reis et al., 2007). Como efeito,
quanto mais especializados os indivíduos, maior a amplitude total do nicho da
população, o que corrobora a hipótese de expansão do nicho através do mecanismo de
especialização individual.
O grau de especialização pode variar entre espécies e os períodos do ano (chuva
ou seca), com maior especialização individual na época de maior abundância de presas
(estação chuvosa), onde também ocorre com uma maior abundância de presas (Araújo
(2007).
A especialização individual e variação de nicho são aspectos relevantes da
ecologia de populações e de comunidades. No entanto, existem poucos estudos
realizados com anfíbios, especialmente em populações e comunidades do Nordeste
Brasileiro. Mais estudos são necessários e padrões estacionais são cruciais para entender
ecologia e desenvolver técnicas de manejo.
44
O cenário de estudo é muito favorável para a investigação de padrões de
variação de nicho, já que apresenta uma espécie (L. macrosternum) que é abundante
durante todo o ano e área sofre forte efeito da sazonalidade, ao menos em sua
fitofisionomia (Cestaro e Soares, 2004).
Desse modo, o objetivo central desse trabalho é verificar existência de
diferenças entre a amplitude de nicho trófico dos indivíduos e nicho trófico
populacional em Leptodactylus macrosternum e se essas diferenças putativas são
afetadas em relação à sazonalidade (seca/chuva).
No presente trabalho testamos as seguintes hipóteses i) a escassez de recurso
acarreta numa maior especialização individual; ii) há maior amplitude de nicho da
população no período de seca.
45
2 MATERIAL E MÉTODOS
2.1 Área de Estudo
A Escola Agrícola de Jundiaí (EAJ), localizada na RN-160, km 3, município de
Macaíba - RN (5º53’06.68’’S 35º22’01.28’’O), apresenta vegetação com característica
ecotonal, com um fragmento de floresta decídua em área de transição entre Mata
Atlântica e Caatinga (Cestaro e Soares, 2004). A área apresenta um gradiente de
vegetação, incluindo áreas abertas até mais densas e praticamente intocadas, formando
áreas de floresta com serapilheira.
Há dois períodos climáticos bem definidos, com as maiores precipitações
ocorrendo entre março e setembro e o período de seca tem seu auge entre novembro e
janeiro.Há dois períodos climáticos bem definidos, com as maiores precipitações
ocorrendo entre março e setembro e o período de seca entre novembro e janeiro.
46
Figura 5. Localização da área de estudo, Escola Agrícola de Jundiaí, Macaíba – RN, Brasil e dos
dois grandes biomas da região.
2.2 Amostragem dos dados
Para a análise de variação intrapopulacional na dieta em Leptodactylus
macrosternum, foi comparado o uso do recurso alimentar pelos indivíduos entre os
períodos (chuva e seca) pelo índice de especialização individual (EI). Os indivíduos
foram coletados manualmente entre outubro de 2010 a setembro de 2011, em áreas
alagadas e ao longo do rio Jundiaí. Cada indivíduo foi marcado pela ablação de artelhos
(Waichman (1992). Essa técnica foi escolhida por utilizar um número menor de
amputações e abranger uma quantidade suficiente de marcações para o trabalho. Os
indivíduos foram liberados logo após o procedimento. A dieta foi obtida através de
lavagem estomacal (Solé, Beckmann et al., 2005).
47
Após a captura dos animais, introduzíamos um tubo de silicone com 10 mm no
esôfago até atingir o estômago. Com cuidado era inserida água do próprio corpo d’água
onde o indivíduo foi encontrado, através de uma seringa de 20 ml, expulsando dessa
forma o conteúdo estomacal para fora do estômago. O conteúdo estomacal era colocado
em filtro de papel e posteriormente dentro de tubos Falcon com álcool 70% para análise
em laboratório. Os conteúdos estomacais obtidos foram conservados em álcool 70% e
as presas foram identificadas com o auxílio de lupa estereoscópica. As categorias foram
identificadas até o nível de ordem, com exceção de Hymenoptera que foi subdividida
em Formicidae e os demais grupos.
2.3 Análise dos dados
2.3.1 Especialização individual e variação intrapopulacional na dieta em L.
macrosternum
Existem quatro índices para medir a especialização individual (Bolnick, Yang et
al., 2002). O índice utilizado nesse trabalho foi a especialização individual (EI), que
fornece a média de similaridade proporcional entre os indivíduos e a população,
estimando o grau de especialização individual da população através da média da EI dos
indivíduos. O índice V utilizado é a conversão dos resultados de EI, onde V=1-EI;
quando maior o valor de V, maior a EI.
O índice EI foi utilizado para comparar a variação da amplitude de nicho trófico
e a presença de especialização individual entre os períodos de seca e chuva. Os meses
com uma precipitação acima de 140 mm foram considerados chuvosos. A
48
especialização individual foi avaliada a partir da elaboração de duas matrizes, uma para
o período de seca e a outra para o período de chuva, com o número de presas
consumidas por cada indivíduo de Leptodactylus macrosternum em cada uma das 25
categorias de presas, e com 1000 replicações. Essa análise foi realizada com o programa
R 2.11.1, com o pacote RIS, (R Development Core Team, 2010).
Uma vez que encontradas diferenças entre os índices de especialização
individual para seca e chuva e entre as amplitudes de nicho individual também para os
dois períodos, foram realizadas Análises de Variância (ANOVA) para testar a
significância dessas diferenças.
Os indivíduos que foram capturados mais de uma vez ao longo do estudo, em
períodos diferentes (seca / chuva), foram colocados nas duas matrizes.
49
3 RESULTADOS
3.1 Especialização individual e variação intrapopulacional na dieta de
Leptodactylus macrosternum
Analisamos 216 conteúdos estomacais de Leptodactylus macrosternum no
período de seca e 231 no período de chuva. Dos 385 indivíduos marcados, 91 foram
recapturados, sendo 61 indivíduos com apenas uma recaptura, 14 com duas recapturas,
quatro com três recapturas, um com quatro recapturas e um indivíduo com seis
recapturas, totalizando 447 amostras de conteúdo estomacal, contudo 100 amostras
foram vazias. Encontramos 25 categorias de presas, incluindo a ingestão de vertebrados,
a partir da dieta de 347 amostras, verificamos um maior índice de especialização
individual para a população durante o período de seca (EI = 0,19; V = 0,80; P < 0,05) do
que para o período chuvoso (EI = 0,27; V = 0,75; P < 0,05). A diferença na EI entre as
estações foi significativa (F 1,345 = 28,11; P < 0,01).
Houve diferença na especialização individual entre os períodos, no período de
seca há maior variação entre os indivíduos e menor variação dentro de cada indivíduo
(aumento da especialização individual), do que no período chuvoso.
A média da amplitude do nicho da população foi maior na seca (2,47) do que no
período de chuva (2,27). No entanto, a média da amplitude de nicho individual (ANI)
foi maior para o período de chuva (0,20) do que para o período de seca (0,15), (F 1,345 =
11,66; P < 0,01).
50
Figura 6. Boxplot da distribuição das amplitudes de nicho individual (ANI) para os períodos de
chuva e seca em L. macrosternum.
51
4 DISCUSSÃO
A dieta de Leptodactylus macrosternum foi bastante variada, apresentando 25
categorias de presas. A maior especialização individual na seca pode ser resultado do
aumento da competição intraespecífica (Bolnick, Yang et al., 2002; Svanback e
Bolnick, 2007), onde os indivíduos a se especializam em determinada categoria de
presa. . A amplitude do nicho de uma espécie é o resultado da soma da variação entre
indivíduos e a variação individual (Bolnick, Svanback et al., 2003). O nosso resultado
mostrou uma maior amplitude de nicho populacional para o período de seca, onde
também ocorreu maior variação entre os indivíduos. É esperado que populações com
maior amplitude de nicho possuam maior diferença na variação entre seus indivíduos
(Van Valen, 1965),
Há menor sobreposição de nicho trófico individual na seca, já que houve maior
amplitude de nicho média para a população, mas com maior variação entre os
indivíduos. Na área de estudo há um grande números de espécies com hábito terrícola e
L. macrosternum possui ampla distribuição pelo ambiente. Em áreas com grande
diversidade não é esperado liberação competitiva, geralmente relacionada com a EI, e as
causas para especialização individual nesses ambientes ainda são desconhecidas
(Araújo, Bolnick et al., 2009).
Na Caatinga existe correlação positiva entre a diversidade de insetos e a
precipitação pluviométrica (Vasconcellos, Andreazze et al., 2010). Desta forma, o
presente resultado corrobora a hipótese de especialização individual, pois foi verificada
a EI para o período de menor diversidade e disponibilidade de presas.
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