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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOECOLOGIA AQUÁTICA Efeitos de manipulações ascendentes e descendentes sobre a comunidade fitoplanctônica em um reservatório eutrófico no semi-árido brasileiro. Danyhelton Douglas F. Dantas Natal/RN 2009

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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE

CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOECOLOGIA AQUÁTICA

Efeitos de manipulações ascendentes e descendentes sobre a comunidade fitoplanctônica em um reservatório eutrófico no

semi-árido brasileiro.

Danyhelton Douglas F. Dantas

Natal/RN

2009

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Danyhelton Douglas F. Dantas

Efeitos de manipulações ascendentes e descendentes sobre a comunidade fitoplanctônica em um reservatório eutrófico no

semi-árido brasileiro.

Natal/RN

2009

Dissertação apresentado ao programa de Pós-graduação em Bioecologia Aquática da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como requisito para obtenção do título de Mestre em Bioecologia Aquática.

Orientador: Dr. José Luiz Attayde

Co-orientadora: Dra. Renata Panosso

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Divisão de Serviços Técnicos

Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Central Zila Mamede

Dantas, Danyhelton Douglas Farias.

Efeitos de manipulações ascendentes e descendentes sobre a comunidade fitoplanctônica em um

reservatório eutrófico no semi-árido brasileiro / Danyhelton Douglas Farias Dantas. – Natal, RN, 2009.

51 f.

Orientador: José Luiz Attayde

Co-orientadora: Renata Panosso.

Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências.

Departamento de Oceanografia e Limnologia. Programa de Pós-Graduação em Bioecologia Aquática.

1. Eutrofização – Dissertação. 2. Nitrogênio – Dissertação. 3. Fósforo – Dissertação. 4. Cianobactérias

– Dissertação. 5. Copépodos – Dissertação. 6. Fitoplâncton – Dissertação. I. Attayde, José Luiz. II.

Panosso, Renata. III. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. IV. Título.

RN/UF/BCZM CDU 574.5(043.3)

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Danyhelton Douglas F. Dantas

Efeitos de manipulações ascendentes e descendentes sobre a comunidade fitoplanctônica em um reservatório eutrófico no

semi-árido brasileiro.

BANCA EXAMINADORA

Dra Christina Wyss Castelo Branco, UNIRIO

Dr André Megali Amado, UFRN

Dr José Luiz Attayde, UFRN

Dra Renata Panosso, UFRN

Natal/RN

2009

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Agradecimentos

Primeiramente a Deus que me deu forças e disposição para levantar e continuar caminhando mesmo depois dos piores deslizes.

Com extrema satisfação e orgulho agradeço aos meus pais, por me mostrarem sempre como um ser humano deve agir e por me ensinarem a nunca desistir ou baixar a cabeça frente um obstáculo (costas que trilharam o meu caminho).

Mais uma vez (e com certeza nunca a última), agradeço com todas as honras ao meu orientador e amigo José Luiz de Attayde (Tio Coca), pelas ajudas e conversas profissionais e muitas vezes pessoais que tanto me ajudaram. E por todo o “esforço” e “oportunidades” nos últimos três anos focados em tentar ensinar algo produtivo a um aluno esforçado. Uma pessoa da qual procurarei sempre seguir os passos trilhando meu próprio caminho, e se um dia puder ser 1/2 do profissional e 1/5 do ser humano que é este homem, estarei mais que satisfeito comigo mesmo.

Agradeço com muito carinho a minha co-orientadora (para mim sempre um porto seguro e certeza de bons conselhos) Renata de Fátima Panosso, por toda a paciência e dedicação com a minha pessoa, um exemplo de determinação e organização que “preciso” seguir e aprender muitas coisas ainda.

Ao professor André Megali Amado, pelos conselhos e opiniões durante as fases finais de conclusão deste trabalho, e por fazer parte da minha banca examinadora, assim como a professora Christina Wyss Castelo Branco, por ceder seu tempo e conhecimento para o crescimento deste trabalho integrando a banca examinadora, espero ser capaz de assimilar seus comentários e estabelecer um contato profissional bastante promissor.

Aos muitos amigos de trabalho que compõem nossa base de pesquisa pela ajuda e apoio, em especial aos alunos e profissionais do LAMAQ (Laboratório de microorganismos aquáticos) e LEA (Laboratorio de ecologia aquática) um grande obrigado ao meu colega Fabrício, uma pessoa com um grande potencial, a Cirleide, Aline, Linedila, Elinez, e Maria por me aturarem até enquanto eu cantava perto delas, e a todo o pessoal de ecologia pelas brincadeiras e ajuda durante as analises em laboratório. Um mais que completo agradecimento a Jamila, Folha, Gabi e Jurandir, que se tornaram meus pés e mãos durante as coletas sempre com muita “adrena”. Aos novatos do laboratório, (I) TIME DA LULUZINHA – Keliane, Juliana, Kilvia, Angela, Leide, Laissa; (II) TIME DOS CUECAS – Peu; (laboratório florido da até gosto de entrar) por momentos únicos que são o que realmente fazem a gente ter vontade de acordar de manhã e encarar mais um dia.

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Aos meus camaradas Rosemberg (prego) e Jandeson (loro juzé) Brasil, duas pessoas as quais desejo não sorte, pois, não precisam e sim juízo e saúde, pois mesmo longe me serviram como exemplo de determinação e compromisso.

Agradeço muito a meu olho esquerdo (Ângeleti), e meu olho direito (Jaísa) por me ajudarem a contar minhas amostras de zooplâncton, mesmo tendo de acordar as 6:00 da manhã e ainda passar longas horas aturando a minha “encheção de saco”, muito mas muito obrigado mesmo.

Aos muitos amigos de longas e novas datas, que (in)diretamente me ajudaram mas do que eles próprios tem consciência, seja me ouvindo num dia ruim, ou marcando aquele jogo de bola tudo de bom, na praia, quadra ou meio de rua, ou comendo uma torta alemã inteira só para me “fazer companhia”, convidando para um churrasco bem animado, ou mesmo acordando as 2:00 da manhã para em resgatar em meio a um temporal e rebocar um carro sem bateria, ou para me pegar na rodoviária ou mesmo me dando o prazer da companhia em uma tarde marcada por muita “Imagem&Ação” e calorosas discussões. Em especial Kebeça (kbeçot, Kabecita....), Wagão (desse ele gosta), Lixo (sumido), Curujito (ainda existe esse?), Tiego, João, Emmy, Leandro, Ana (prima torta), Miguel, Mona, Ilha, Holga. KK, Luirrito (Iuro), Adriana (Iura).

Ao meu tio torto Josenilto, por nos levar e trazer sempre em segurança pelos caminhos esburacados das mais remotas BRs, pena nunca poder mergulhar junto comigo para colocar as grades do bioensaio. – “Bem que eu queria, mas minha mãe disse para não brincar na água depois do almoço”.

As duas pessoas as quais agradeço todo dia por terem entrado nesse trem desgovernado que é a minha vida. Binha sem você talvez eu nem tivesse me formado, imagina mestre (hehehehehe :p), obrigado por sempre conversar comigo e me suportar mesmo em momentos do mês em que você realmente queria me matar, obrigado de coração por esses 2 (8) anos (EITA Lá vem mais 4 anos duros), de muita ralação, carinho e acima de tudo amizade. Pan um muito mais que obrigado pela sua amizade e paciência, sei que sempre que precisar você vai estar lá, pronto para jogar, dar carona, dividir almoço, dar uma de motorista, coletar, fazer companhia madrugada a dentro, encher meu saco, deixar eu encher o seu (até você gritar e me espancar). Agradeço muito por você estar perto de mim nesses 8 anos.

Aos respectivos por cederem seu(a) bem amado(a) em momentos íntimos e tudo mais... Brigadão Debbs e Rodrigo.

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Aos departamentos do Centro de Biociências/UFRN: Botânica, Ecologia e Zoologia (DBEZ), de Microbiologia e Parasitologia (DMP), Bioquímica (DBQ) e Biologia e Genética (DBG), pelo apoio técnico;

A coordenação do curso de Pós-Graduação em Ecologia pelo apoio.

A CAPES pela concessão da bolsa de mestrado.

Aos meus irmãos Diogo, Dagon e Lucas, por literalmente me “carregarem” nesses dois anos marcados por dificuldades e alegrias; “Passamos por tudo, que venham mais”. Por mais uma vez me cederem (meu) o computador mesmo em dias de 2X e Naruto Especial (1:30h). Sem vocês minha vida não teria graça ou sentido, Obrigado por me deixarem estar perto de vocês.

À pessoa que consegue deixar todo esse tumulto que é a minha vida ainda melhor, um muito obrigado, por sua força, carinho, companheirismo e amor, graças a sua presença levantar, caminhar e prosseguir nunca foi realmente uma dificuldade, talvez apenas um empecilho, sinto que com você ao meu lado sou capaz de alcançar o mais impossível dos meus sonhos. Obrigado por estar comigo durante todos os dias nesses 4 longos anos. A você Nara eu dou os parabéns pela pessoa que é, e por estar comigo sempre, muito obrigado.

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RESUMO

A produção primária dos ecossistemas aquáticos é regulada por fatores ascendentes,

(disponibilidade de luz e nutrientes), e por fatores descendentes (herbivoria). A importância

relativa desses fatores pode variar no tempo e no espaço, mas em lagos tropicais tem sido

sugerido que os fatores ascendentes são geralmente mais importantes. O presente estudo teve

como principal objetivo testar a hipótese de que o crescimento fitoplanctônico no reservatório

Armando Ribeiro Gonçalves, um grande reservatório eutrófico na região semi-árida do Rio

Grande do Norte, é mais limitado pela disponibilidade de nutrientes do que pela pressão de

herbivoria do zooplâncton. Bioensaios foram realizados mensalmente entre Setembro (2007) e

Agosto (2008), manipulando-se dois níveis de nutrientes (com/sem adição) e dois níveis de

herbívoros (com/sem remoção). O desenho experimental foi do tipo fatorial 2X2 com quatro

tratamentos (x5), (i) controle contendo a água e o plâncton natural do ambiente (“C”), (ii) com

adição de nutrientes (“+NP”), (iii) com remoção de zooplâncton (“-Z”) e (iv) com remoção de

zooplâncton e adição de nutrientes (“-Z+NP”). Nos bioensaios foram incubadas garrafas

plásticas transparentes de 500 mL por 4 ou 5 dias em duas profundidades distintas: na

profundidade do disco de Secchi (alta luminosidade) e em uma profundidade 3x maior do que a

anterior (baixa luminosidade). Amostras de água foram coletadas de cada garrafa no inicio e

após o período de incubação para análises das concentrações de clorofila a e densidades de

organismos zooplanctônicos. Foi calculada a taxa de crescimento fitoplanctônico. Uma ANOVA

bifatorial foi realizada para testar se houve efeito significativo (p<0,05) da adição de nutrientes

e da remoção de herbívoros bem como uma interação significativa entre ambos os fatores

sobre as taxa de crescimento do fitoplâncton. A magnitude de cada efeito também foi calculada

para quantificar a importância relativa de cada processo. Os resultados mostram que o

crescimento fitoplanctônico foi geralmente estimulado pela adição de nutrientes enquanto a

remoção do zooplâncton raramente estimulou o crescimento fitoplanctônico. Algumas

interações significativas ocorreram entre os efeitos da adição de nutrientes e da remoção de

herbívoros sobre o crescimento fitoplanctônico. Como conclusão, esta pesquisa sugere que o

crescimento fitoplanctônico no reservatório estudado, é mais fortemente controlado por fatores

ascendentes do que por fatores descendentes.

Palavras-chave: Eutrofização, Nitrogênio, Fósforo, Cianobactérias, Copépodos, Fitoplâncton,

Zooplâncton, Herbivoria, Reciclagem de Nutrientes, Bioensaios, Reservatórios, Semi-árido.

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ABSTRACT

Top-down (grazing) and bottom-up (nutrient, light) controls are important in freshwater

ecosystems regulation. Relative importance of these factors could change in space and time,

but in tropical lakes bottom-up regulation has to been appointed as more influent. Present study

aimed to test the hypothesis that phytoplankton growths rate in Armando Ribeiro reservoir, a

huge eutrophic reservoir in semi-arid region of Rio Grande do Norte state, is more limited by

nutrient available then zooplankton grazing pressure. Bioassay was conduced monthly from

September (2008) to August (2009) manipulating two levels of nutrients (with/without addition)

and two level of grazers (with/without removal). Experimental design was factorial 2X2 with four

treatments (X5), (i) control with water and zooplankton from natural spot (“C”), (ii) with nutrient

addition (“+NP”), (iii) with zooplankton remove (“-Z”) and (iv) with zooplankton remove and

nutrient addition (“-Z+NP”). For bioassay confection transparent plastic bottles (500ml) was

incubate for 4 or 5 days in two different depths, Secchi`s depth (high luminosity) and 3 times

Secchi`s depth (low luminosity). Water samples were collected from each bottle in begins and

after incubates period for chlorophyll a concentration analysis and zoopalnktonic organisms’

density. Phytoplankton growths rates were calculated. Bifactorial ANOVA was performance to

test if had a significant effect (p<0,005) of nutrient addition and grazers remove as well a

significant interaction between factors on phytoplankton growths’ rates. Effect magnitude was

calculated the relative importance of each process. Results show that phytoplankton growth

was in generally stimulated by nutrient addition, as while zooplankton remove rarely stimulated

phytoplankton growth. Some significant interactions happening between nutrient additions and

grazers remove on phytoplankton growth. In conclusion this study suggests that in studied

reservoir phytoplankton growth is more controlled by ascendent factors than descendent.

Key words: Eutrophization, nitrogen, phosphorous, cyanobacteria, copepods, phytoplankton,

zooplankton, grazing, nutrient recycling, bioassays, reservoir and semi-arid.

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SUMÁRIO

Lista de Tabelas .......................................................................................................... x

Lista de Figuras ......................................................................................................... xi

Resumo ..................................................................................................................... xii

Abstract.........................................................................................................................xiii

Introdução ................................................................................................................... 1

Objetivos ........................................................................................................... 5

Metodologia ................................................................................................................ 6

Área de estudo ...................................................................................................... 6

Desenho experimental ....................................................................................... 7

Tratamentos estatísticos dos dados ................................................................ 10

Resultados ................................................................................................................ 11

Condições do reservatório...................................................................................12

Bioensaios...........................................................................................................13

Discussão .................................................................................................................. 20

Limitações quanto ao uso de bioensaios............................................................24

Conclusão ................................................................................................................. 25

Referências Bibliográficas ....................................................................................... 26

Anexos....................................................................................................................... 36

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LISTA DE TABELAS

Tabela 1. Resultados da ANOVA bifatorial mostrando os efeitos significativos, positivos (+) ou negativos (-) da adição de nutrientes (NP), da remoção de herbívoros (ZOO) e da interação entre esses fatores (ZOO*NP) sobre a taxa de crescimento do fitoplâncton. ................................................................................................................ 15

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LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Mapa da bacia hidrográfica do Rio Piranhas-Açu no Estado do Rio Grande

do Norte com a localização do reservatório Armando Ribeiro Gonçalves. .................... 6

Figura 2. Desenho experimental do bioensaio. Tratamento controle (C), adição de

nutrientes (+NP), remoção do zooplâncton (-Z), remoção do zooplâncton e adição de

nutrientes (-Z+NP). ....................................................................................................... 8

Figura 3. Grades de madeira com as garrafas presas e os pesos de concreto usados

para estabilizar a estrutura............................................................................................ 8

Figura 4. Precipitação no município de Assu/RN e situação volumétrica do

reservatório Engenheiro Armando Ribeiro Gonçalves durante o período de

monitoramento e realização dos bioensaios (setembro/2007 a agosto/2008). ............ 12

Figura 5. Variação temporal da profundidade média (a), da profundidade do disco de

Secchi (b) e da concentração média da clorofila a (c). ................................................ 12

Figura 6. Taxa de crescimento para os tratamentos com alta intensidade luminosa. . 13

Figura 7. Taxa de crescimento para os tratamentos com baixa intensidade luminosa.13

Figura 8. Magnitude do efeito da adição de nutrientes “+NP”, adição de nutrientes e

remoção de herbívoros “-Z+NP” e remoção de herbívoros “-Z“. a) Alta luminosidade;

b) Baixa luminosidade. Os asteriscos marcam os efeitos significativos (p<0,05). ....... 17

Figura 9. Densidade média do zooplâncton para o tratamento “+NP”, mostrando em

a) densidade para os grupos Copépodo calanoíde, Copépodo ciclopoíde e Cladócero;

b) grupo dos copepoditos de calanoíde e ciclopoíde e rotíferos; c) Naupilos de

calanoíde e ciclopoíde e Ostracoda. ............................................................................18

Figura 10. Densidade média do zooplâncton para o tratamento “C”, mostrando em a)

densidade para os grupos Copépodo calanoíde, Copépodo ciclopoíde e Cladócero; b)

grupo dos copepoditos de calanoíde e ciclopoíde e rotíferos; c) Naupilos de calanoide

e ciclopoide e Ostracoda...............................................................................................19

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INTRODUÇÃO

A produtividade primária em ambientes aquáticos é geralmente

controlada por fatores ascendentes (e.g. nutrientes e luz) e descendentes (e.g.

herbivoria). Alguns pesquisadores apontam os fatores ascendentes como os

mais expressivos na regulação da produção primária e da biomassa das algas,

uma vez que o crescimento e a reprodução desses organismos em

ecossistemas aquáticos são principalmente limitados pela disponibilidade de

luz e de nutrientes como o nitrogênio (N) e o fósforo (P) (Smith, 1979; Smith,

1986; Elser et al., 1990; Hansson, 1992; Hillebrand, 2005; Zhao et al. 2008).

Dentre esses dois macronutrientes, o P tem sido considerado o elemento mais

importante na limitação do crescimento fitoplanctônico em ambientes de água

doce, pelo menos em regiões temperadas (Hecky & Kilham 1988). Porém,

generalizações sobre a origem da limitação por nutrientes (N ou P) são

inadequadas na medida em que esta parece variar em função de fatores locais,

como o uso do solo na bacia de drenagem e a hidrologia (Kosten et al., no

prelo). Além disso, o efeito sinérgico do N e P é um ponto que vem chamando

a atenção dos pesquisadores. Elser e colaboradores (2007), usando a técnica

de meta-análise, concluiu que a adição conjunta de ambos N e P têm um efeito

mais significativo que a adição individual desses elementos em diversos

sistemas.

A disponibilidade e qualidade de luz no ambiente é um importante fator

ascendente nas redes tróficas aquáticas, já que esta é a única fonte de energia

para os organismos estritamente autotróficos A qualidade nutricional e a

composição da comunidade fitoplanctônica são diretamente influenciadas pela

luz (Stener et al. 1997; Hillebrand et al 2000; Urabe et al. 2002, Hillebrand,

2005). Hillebrand (2005) encontrou uma resposta positiva para o aumento da

biomassa dos produtores quando aumentou a disponibilidade de luz. Ele

também relata um efeito positivo do aumento da disponibilidade de luz e da

retirada de herbívoros sobre o crescimento da biomassa algal. Em condições

de alta disponibilidade de luz a proporção C:N e C:P das algas tende a

aumentar, o que representa um alimento de baixa qualidade nutricional para o

zooplâncton herbívoro (Urabe et al. 2002; Hillebrand e Cardinale. 2004).

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Por sua vez, fatores descendentes, como a herbivoria, têm um papel

importante na determinação da estrutura e dinâmica das redes alimentares

pelágicas. Muitos pesquisadores levantam uma série de questões sobre a

eficiência das interações descendentes na regulação da produção primária,

uma vez que essa regulação pode inibir o crescimento algal devido a uma

pressão de herbivoria (Hansson, 1992; Carpenter et al. 1995; Matveev e

Matveeva, 1997; Hillebrand, 2005) ou estimular o crescimento das algas

através da reciclagem de nutrientes (Lyche, et al 1996; Matveev e Matveeva,

1997; Attayde e Hasson, 1999), favorecendo o domínio de determinadas

espécies em detrimento de outras (Persson et al. , 2001).

Durante algum tempo, houve controvérsias sobre qual processo

(ascendente ou descendente) seria mais relevante (Power 1992; Polis e Strong

1996; Polis 1999; Borer et al. 2006). Atualmente sabe-se que ambos os

processos afetam o crescimento das algas (McQueen et al., 1986; Brett e

Goldman, 1996; Matveev e Matveeva, 1997; Gruner et al., 2008).

Recentemente, o foco desta discussão tem sido compreender os efeitos da

interação entre os fatores ascendentes e descendentes e predizer como tais

interações determinam os padrões de produção da biomassa algal (Leibold et

al. 1997; Borer et al. 2006; Hillebrand et al. 2007). Essa abordagem vem se

tornando importante nos últimos anos devido a uma série de alterações

antrópicas nos ciclos biogeoquímicos com consequente aumento do aporte de

nitrogênio e fósforo para os ecossistemas aquáticos (Vitousek et al 1997; Smith

et al. 1999). Tais alterações tem gerado a eutrofização das águas (Carpenter et

al. 1998) e consequentes mudanças na composição das comunidades

fitoplanctônica e zooplanctôica (Attayde e Bozelli 1998; Nogueira et al., 2006;

Sousa et al., 2008; Zhao et al., 2008). Em geral, nessa situação o ecossistema

se torna dominado por cianobactérias, uma vez que estas algas possuem

grande vantagem neste tipo de ambiente (Hawkins e Lampert, 1989; Gliwicz e

Lampert 1990; Jeppesen et al. 2000; Nogueira et al. 2004).

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A importância relativa do controle ascendente e descendente sobre o

crescimento do fitoplâncton depende da estrutura das redes tróficas (Hansson

1992). O controle descendente através da herbivoria depende de vários

fatores, tais como: relação entre o tamanho corporal do herbívoro e do

produtor; seletividade e eficiência do herbívoro; resistência do produtor; relação

entre as necessidades nutricionais do herbívoro e qualidade nutricional do

produtor (Power 1992; Chase 2000; Elser et al. 2000; Shurin et al. 2002; Borer

et al.; 2005; Shurin et al. 2005; Koski et al. 2006; Wilson, et al. 2006).

São raros os trabalhos avaliando a relação entre fatores ascendentes e

descendentes no controle do crescimento fitoplanctônico em ambientes

tropicais. Os ambientes tropicais eutrofizados apresentam tipicamente uma

elevada incidência de cianobactérias (Teixeira et al 1993; Bouvy et al 1999;

Molica et al 2002; Costa et al 2006) e predominância de herbívoros de pequeno

porte, como rotíferos, copépodos ciclopóides cladóceros dos gêneros

Ceriodaphnia, Moina e Diaphanosoma (Fernando 1994; Eskinazi-Sant´Anna et

al., 2007; Mosca, 2008). Assim, a pressão de herbivoria sobre filamentos e

colônias de cianobactérias tende a ser mais reduzida se comparada ao

plâncton de ambientes temperados, nos quais os herbívoros de grande porte

do gênero Daphnia representam uma importante fonte de mortalidade para o

fitoplâncton (DeMott e Moxter, 1991; Hansson, 1992; Matveev e Matveeva,

1997; Schmidt e Jónasdottir, 1997; Kurmayer e Jutner, 1999; Shurin et al.,

2002; Zhao et al., 2008).

No Brasil, florações de cianobactérias têm sido ralatadas em diversos

reservatórios (Teixeira et al 1993; Bouvy et al 1999; Carmichael et al., 2001;

Molica et al 2002), sendo Microcystis, Cylindrospermopsis, Planktothrix,

Anabaena e Aphanizomenon alguns dos gêneros mais relevantes e

frequentes. (Bouvy et al 1999; Bouvy et al 2000; Huszar et al 2000; Carmichael

et al., 2001). Um bom exemplo é o reservatório Engenheiro Armando Ribeiro

Gonçalves, ambiente eutrófico com episódios de hipereutrofia, que apresenta

sua comunidade fitoplanctônica constituída basicamente por cianobactérias (>

90%), tais como Microcystis spp, Cylindrospermopsis raciborskii e

Aphanizomenon spp (Costa et al., 2006).

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A dominância das cianobactérias em lagos e reservatórios está

tipicamente associada às condições eutróficas. Entretanto, essa dominância

também tem sido associada a vários fatores ambientais, tais como: pequena

razão entre zona eufótica e zona de mistura (Jensen et al., 1994), alta

temperatura, baixo CO2 e alto pH (Shapiro, 1990), baixa razão entre nitrogênio

total e fósforo total (Smith, 1983). Algumas características ecofisiológicas das

cianobactérias têm sido associadas a sua capacidade de formação de

florações, tais como: adaptação à baixa luminosidade subaquática (Scheffer et

al., 1997), alta afinidade pelo fósforo, além de capacidade de armazená-lo

(Petterson et al., 1993 e Watson et al., 1997), capacidade de fixação de N2

(Padisák, 1997), de flutuação com regulagem da posição na coluna d’água

(Reynolds, 1987), e maior resistência à herbivoria (Gliwicz, 1990).

Embora alguns estudos demonstrem que cianobactérias podem

representar uma importante fonte alimentar para os herbívoros (Chan et al.

2004; Wilson et al,. 2006; Panosso et. al. 2003), esses microrganismos são em

geral considerados impalatáveis ou inadequados do ponto de vista nutricional.

Isto porque cianobactérias podem formar grandes colônias ou filamentos

(Haney 1987; De Bernardi e Giussani 1990, Gliwicz 1990, Engstrom et. al.

2000, Lehtiniemi et. al. 2002, Ferrão-Filho e Azevedo 2003, Panosso et. al.

2003; Wilson et al., 2006) podem produzir metabólitos secundários tóxicos

(Lampert 1987; De Bernardi e Giussani 1990; Gliwicz 1990, DeMott 1999, Koski

et al. 1999; Engstrom et. al. 2000; Ferrão-Filho et al., 2000; Carmichael et al.,

2001; Nogueira et al., 2004; Nogueira et al. 2006), e apresentar um baixo teor

nutricional (Von Elert and Wolffrom 2001; Nogueira et al. 2006). Geralmente,

esse baixo valor nutritivo está relacionado à ausência de alguns elementos

essenciais na dieta do zooplâncton, como: ácidos graxos insaturados (HUFA),

proteínas e aminoácidos (Brett e Muller-Navarra, 1997; Von Elert e Wolffrom

2001; Muller-Navarra et al, 2004).

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Essa resistência à herbivoria torna difícil o sucesso das estratégias

clássicas de biomanipulação no controle das florações de cianobactérias, já

que o aumento das densidades zooplanctônicas após a remoção de peixes

planctívoros não afeta, geralmente, as populações de cianobactérias (Gliwicz

1990). A seletividade das espécies zooplanctônicas varia fortemente com o

tamanho corporal dos organismos (Wilson et al., 2006). Como as comunidades

zooplanctônicas tropicais são tipicamente dominadas por espécies de pequeno

tamanho corporal (Fernando 1994; Eskinazi-Sant´Anna et al., 2007; Mosca

2008), a herbivoria do zooplâncton tende a ser fortemente seletiva sobre as

algas de pequeno tamanho, favorecendo a dominância das comunidades

fitoplanctônicas por cianobactérias filamentosas (Persson et al., 2001).

Com base nos argumentos expostos acima, este trabalho procura

entender e responder algumas lacunas existentes nas relações entre as forças

ascendentes (herbivoria) e descendentes (nutrientes) em ambientes aquáticos

eutróficos tropicais, manipulando concentrações de nutrientes, densidade de

herbívoros e disponibilidade de luz. Para orientar este estudo foram levantadas

hipóteses, (i) caso o crescimento da biomassa fitoplanctônica seja limitado pela

disponibilidade de nutrientes (controle ascendente), ao adicionar nutrientes a

biomassa deve aumentar; (ii) se a pressão de herbivoria exercida pelo

zooplâncton (controle descendente) limitar o fitoplâncton, ao remover o

zooplâncton espera-se um aumento da biomassa fitoplanctônica; (iii) se a luz

for um fator limitante mais importante para o crescimento da biomassa algal,

então a adição de nutrientes ou a remoção de herbívoros não devem afetar a

biomassa fitoplanctônica, mas o posicionamento dos bioensaios próximo à

superfície deve estimular o crescimento fitoplanctônico e (iv) se no período

chuvoso a turbidez da água do reservatório aumenta consideravelmente, a

limitação por luz deve ser mais importante neste período e, portanto a adição

de nutrientes e a remoção de herbívoros não devem estimular o crescimento

fitoplanctônico durante este período de águas turvas.

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6

METODOLOGIA

O reservatório estudado foi o Armando Ribeiro Gonçalves (ARG) (6° 08’

S e 37° 07’ W) um ambiente eutrófico, com valores médios da concentração de

nitrogênio e fósforo total próximos a 1296,99 ± 448,03 e 286,67 ± 60,55

respectivamente, localizado no Estado do Rio Grande do Norte, na bacia

hidrográfica do rio Piranhas-Assu (36.770 km2) (figura 1), inserido na região

semi-árida do nordeste brasileiro. Este reservatório é o maior manancial de

superfície do Rio Grande do Norte (2,4 x 109 m3) possuindo uma capacidade

máxima de acumulação de 2,4 bilhões de m3, e uma profundidade superior a

20 m, sua vazão de água pode atingir 13.200 m3/s (máxima), e um volume de

entrada de água de 47.5 m3/s (DNOCS), o volume de precipitação anual na

bacia varia entre 500 – 700 mm, com o período chuvoso concentrado nos

meses de janeiro a abril (Medeiros et al., 1998), sendo este utilizado para o

abastecimento de cerca de 400.000 habitantes, para irrigação de cultivos de

frutas tropicais, para a pesca e a recreação.

Figura 1- Mapa da bacia hidrográfica do Rio Piranhas-Açu no Estado do Rio Grande do Norte com a localização do reservatório Armando Ribeiro Gonçalves.

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7

Bioensaios foram realizados mensalmente, entre setembro de 2007 e

agosto de 2008 para quantificar os efeitos dos controles ascendentes e

descendentes sobre o crescimento fitoplanctônico em diferentes condições de

luminosidade.

O desenho experimental foi do tipo 2x2 (sem e com remoção de

herbívoros; sem e com adição de nutrientes) com quatro tratamentos distintos:

o primeiro representando as condições normais do reservatório – controle -

(“C”), o segundo com adição de nutrientes (“+NP”), o terceiro com remoção do

zooplâncton (“-Z”) e o quarto com remoção do zooplâncton e adição de

nutrientes (“-Z+NP”).

Os bioensaios foram posicionados na coluna de água, em uma área

próxima a barragem, em duas profundidades distintas, a primeira na

profundidade do Disco de Secchi – limiar da zona fótica - (alta luminosidade -

AL) e a segunda na profundidade correspondente ao triplo da profundidade do

Disco de Secchi (baixa luminosidade - BL). O tempo de incubação dos

bioensaios foi de quatro ou cinco dias, uma vez que experimentos realizados

em laboratório mostraram que nesse tempo o fitoplâncton ainda apresenta uma

taxa de crescimento exponencial, o que atende a premissa deste experimento

(Panosso e colaboradores dados não publicados).

Para a realização dos bioensaios (figura 2) foram usadas garrafas

plásticas com volume de 500 ml (5 réplicas para cada tratamento), as quais

foram fixadas em estruturas de madeira semelhantes a uma grade. Para evitar

variações na profundidade e perda de material as estruturas de madeira foram

amarradas à pesos de concreto (aproximadamente 7 kg) fixados no sedimento

do reservatório, e à bóias flutuantes na superfície feitas de garras pet de 2L.

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8

Figura 2- Grades de madeira com as garrafas presas e os pesos de concreto usados para estabilizar a estrutura

Figura 3- Desenho experimental do bioensaio. Tratamento controle (C), adição de nutrientes (+NP), remoção do zooplâncton (-Z), remoção do zooplâncton e adição de nutrientes (-Z+NP)

Para o preenchimento das garrafas foi coletado com auxilio da garrafa de

Van Dorn uma amostra integrada de 40L de água de um ponto próximo à

barragem. A partir dos 40L foram retiradas sub amostras de 1L, dos quais 0,5L

foram utilizados para preencher as garrafas do bioensaio, 0,1L foi retirado para

análise qualitativa e quantitativa do zooplâncton o 0,4L restante foi então

filtrado através de um filtro de fibra de vidro Whatman 934-AH com porosidade

de 1,5 µm para determinação das concentrações iniciais de clorofila a. Após a

filtração, os filtros secos foram acondicionados em envelopes de papel alumínio

e refrigerados para o transporte até o laboratório.

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9

No final do período de incubação dos bioensaios as garrafas foram

retiradas do reservatório e seu conteúdo filtrado para determinação das

concentrações finais de clorofila a. No laboratório, os filtros contendo as

amostras iniciais e finais foram postos em recipientes opacos contendo 10 ml

de etanol 95% para extração do pigmento em temperatura ambiente, por

aproximadamente 14 horas (Jespersen and Christoffersen 1988). As

concentrações de clorofila a foram determinadas em espectrofotômetro pelo

método colorimétrico (Lorenzen 1967).

Nos tratamentos com adição de nutrientes foram adicionados 160µg/L de

N-NO3 e 10µg/L de P-PO4, essa concentração esta de acordo com a razão

(16:1) proposta por Redfield (1958). Nos tratamentos com remoção do

zooplâncton foi utilizada uma rede com abertura de malha de 68µm para

remoção do zooplâncton. As amostras de zooplâncton coletadas no inicio dos

bioensaios foram fixadas em solução de formol 5% para posterior identificação

e contagem dos organismos. Todos os organismos presentes nas amostras de

zooplâncton foram contados em câmaras de Sedgewick Rafter.

Para o cálculo da taxa de crescimento do fitoplâncton foi utilizada a

equação proposta por Landry e Hassett (1982).

t

C

tCLn

)0(

)(

Em paralelo ao experimento com bioensaios foram coletadas amostras

integradas de água, com ajuda da garrafa de Van Dorn, e retiradas medidas da

transparência da água, através do disco de Secchi, em quatro pontos ao longo

do eixo longitudinal do reservatório, para determinação dos de variação

espacial e temporal das variáveis analisadas no ambiente natural. Para

determinação das concentrações de clorofila a foi utilizada a mesma

metodologia descrita anteriormente.

• µ- Taxa de crescimento

• C(0) - Concentração inicial de clorofila a (µg/L)

• C(t) - Concentração final de clorofila a (µg/L)

• t – tempo do experimento em dias

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10

Tratamentos estatísticos dos dados

Foi realizada uma ANOVA bifatorial para testar se houve efeito

significativo (p<0,05), isolado ou conjunto da adição de nutrientes e da

remoção de herbívoros sobre a taxa de crescimento do fitoplâncton. Testada a

significância do efeito da adição de nutrientes, da remoção de herbívoros e da

interação entre esses fatores sobre a taxa de crescimento fitoplanctônico,

avaliou-se a magnitude do efeito do controle ascendente e descendente

através da seguinte equação (Elser et al., 2007):

)(

)(

cC

tCLnM

f

f=

Como a interpretação da magnitude do efeito só faz sentido se o efeito

for significativo, foi feita uma análise de contraste para testar se a média da

biomassa fitoplanctônica final no tratamento X (µx) foi significativamente

diferente da média da biomassa fitoplanctônica final do controle (µc). Se µx = µc,

então o logaritmo natural dessa razão será igual a zero, ou seja, não há efeito

significativo. Portanto, um efeito foi considerado significativo somente quando

µx ≠ µc e apenas neste caso a magnitude do efeito foi quantificada.

Todas as análises estatísticas foram feitas com o auxilio do software

Statistica 7.0 (StatSoft). O nível de significância utilizado foi de 95% (p = 0,05).

• M- Valor da magnitude do efeito

• Cf(t) – Concentração final de clorofila a dos tratamentos (µg/l)

• Cf(c) - Concentração final de clorofila a do controle (µg/l)

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RESULTADOS

Condições do reservatório

Durante o período de estudo foi observado um quadro atípico no

reservatório Armando Ribeiro Gonçalves, com relação à precipitação

acumulada na área, que foi de 982,8 mm. Apresentando o período de estiagem

entre os meses de agosto de 2007 até fevereiro de 2008 (11,8% da

precipitação total), e o período de chuva entre março e junho de 2008

(respondendo a 88,2% da precipitação total), sendo o sem de Abril o mais

chuvoso 323,2 mm (figura 4), sendo este o mês em que ocorreu o vertimento

do reservatório com uma lamina d`àgua de 4,22 m (Anexo A1).

A concentração média de clorofila a encontrada no reservatório foi de

50,40 ± 20,58 µgl-1. A transparência do disco de Secchi e a profundidade dos

pontos de coleta apresentaram as seguintes médias: 0,72 m (±0,31) e 9,83 m

(±4,31), respectivamente.

Ao longo do período do monitoramento, a profundidade média do

reservatório declinou durante o período de estiagem e voltou a aumentar após

as chuvas iniciarem (março/2008) (Figura 5a). A transparência média do disco

de Secchi apresentou variações no inicio do período de estiagem tornando-se

regular ao final deste período e estendendo-se até o final do monitoramento

(Figura 5b). A concentração de clorofila a teve seu valor máximo ao final do

período de estiagem no mês de janeiro de 2008, e declinou durante o período

de chuva (fig. 5c).

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12

Figura 4 Precipitação no município de Assu/RN e situação volumétrica do reservatório

Engenheiro Armando Ribeiro Gonçalves durante o período de monitoramento e realização dos

bioensaios (setembro/2007 a agosto/2008).

Figura 5 - Variação temporal da profundidade média (a), da profundidade do disco de Secchi

(b) e da concentração média da clorofila a (c).

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Bioensaios

O crescimento fitoplanctônico foi geralmente estimulado pela adição de

nutrientes nos tratamentos +NP e –Z+NP (Fig 6 e 7). Por outro lado, a remoção

do zooplâncton nos tratamentos –Z e –Z+NP raramente estimulou o

crescimento fitoplanctônico quando comparados aos tratamentos C e +NP (Fig.

6 e 7). Nos tratamentos sem adição de nutrientes (C e –Z), o crescimento

fitoplanctônico foi negativo ou nulo em aproximadamente metade dos

bioensaios (Fig 6 e 7). Sob condições de alta luminosidade, o crescimento

fitoplanctônico não foi maior do que em condições de baixa luminosidade,

excetuando-se os meses de junho e agosto de 2008, quando o crescimento

fitoplanctônico nos bioensaios incubados próximos à superfície foi maior do que

nos bioensaios incubados na maior profundidade (Fig 6 e 7).

Figura 6 - Taxa de crescimento para os tratamentos com alta intensidade luminosa.

Figura 7 - Taxa de crescimento para os tratamentos com baixa intensidade luminosa.

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Os resultados da ANOVA bifatorial confirmam que houve um efeito

significativo (p<0,05) e positivo da adição de nutrientes sobre o crescimento

fitoplanctônico em quase todos os bioensaios, com exceção do mês de agosto

em condições de alta luminosidade e dos meses de novembro, janeiro e junho

em condições de baixa luminosidade (Tabela 1). Os resultados ainda mostram

um efeito significativo e negativo da remoção do zooplâncton sobre o

crescimento fitoplanctônico nos meses de dezembro, janeiro, fevereiro em

condições de alta luminosidade e nos meses de setembro e fevereiro sob baixa

intensidade luminosa (Tabela 1). Nos meses de novembro e junho sob

condições de baixa luminosidade, a remoção dos herbívoros afetou

positivamente a taxa de crescimento da comunidade fitoplanctônica (Tabela 1).

Algumas interações significativas ocorreram entre os efeitos da adição de

nutrientes e da remoção de herbívoros sobre o crescimento fitoplanctônico. Os

resultados da ANOVA mostram uma interação negativa ou antagonistica entre

esses fatores nos meses de novembro e fevereiro sob condições de alta

luminosidade e no mês de fevereiro também sob condições de baixa

luminosidade (Tabela 1). Por outro lado, interações positivas ou sinérgicas

entre os fatores ocorreram nos meses de novembro e maio em condições de

baixa luminosidade (Tabela 1).

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Meses Alta Luminosidade Baixa Luminosidade

Setembro NP (+) NP (+)

ZOO (-)

Outubro NP (+) NP (+)

Novembro Z00*NP (-)

NP (+)

ZOO*NP (+)

ZOO (+)

Dezembro NP (+)

ZOO (-)

NP (+)

Janeiro NP (+)

ZOO (-)

Fevereiro ZOO*NP (-)

NP (+)

ZOO (-)

ZOO*NP (-)

NP (+)

ZOO (-)

Maio NP (+) ZOO*NP (+)

NP (+)

Junho NP (+) Z00 (+)

Agosto NP (+)

Tabela 1 – Resultados da ANOVA bifatorial mostrando os efeitos significativos, positivos (+) ou

negativos (-) da adição de nutrientes (NP), da remoção de herbívoros (ZOO) e da interação

entre esses fatores (ZOO*NP) sobre a taxa de crescimento do fitoplâncton. Os gráficos de

interação podem ser vistos na figura A4 em anexo.

Em resumo, dos 18 bioensaios realizados, 78% apresentaram um efeito

significativo e positivo da adição de nutrientes, 39% apresentaram um efeito

significativo da remoção do zooplâncton, sendo que em 11% dos bioensaios

este efeito foi positivo e em 28% o efeito da remoção foi negativo (Tabela 1).

Interações significativas entre os fatores ocorreram em apenas 28% dos

bioensaios, sendo que em 11% deles as interações foram sinérgicas e em 17%

deles foram antagônicas (Tabela 1). Os gráficos das interações entre os fatores

podem ser vistos nas figuras A4 em anexo.

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Os resultados da ANOVA bifatorial apenas testam a significância de cada

efeito e de suas interações, mas não quantificam a magnitude desses efeitos.

Portanto, uma medida de magnitude de efeito foi utilizada para avaliar a

importância relativa da adição de nutrientes e da remoção de zooplâncton para

o crescimento fitoplanctônico (ver descrição da medida na página 11). A

significância do efeito calculado a partir desta nova métrica foi testada através

de uma análise de contraste da biomassa final no tratamento contra a

biomassa final no controle. Efeitos não significativos foram considerados iguais

a zero.

De uma maneira geral, os efeitos da adição de nutrientes foram

significativos e bem mais fortes do que os efeitos da remoção do zooplâncton,

os quais na maioria das vezes não foram significativos ou quando significativos

foram negativos (Fig 8a e 8b). A única exceção ocorreu no mês de junho sob

baixa intensidade luminosa, quando a remoção do zooplâncton causou um

efeito positivo sobre o crescimento fitoplanctônico mais forte do que a adição

de nutrientes (Fig 8b).

A análise do zooplâncton presente nos bioensaios dos tratamentos sem

remoção de zooplâncton (C e +NP) indica uma dominância do zooplâncton por

copépodos calanóides nos meses em que houve um efeito significativo

negativo da remoção do zooplâncton sobre o crescimento fitoplanctônico. No

mês de junho, quando a remoção do zooplâncton estimulou o crescimento

fitoplanctônico em condições de baixa luminosidade, o zooplâncton foi

dominado por cladóceros (Fig 9 e 10).

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Fig 8 – Magnitude do efeito da adição de nutrientes “+NP”, adição de nutrientes e remoção de

herbívoros “-Z+NP” e remoção de herbívoros “-Z“. a) Alta luminosidade; b) Baixa luminosidade.

Os asteriscos marcam os efeitos significativos (p<0,05).

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Figura 9 – Densidade média do zooplâncton para o tratamento “+NP”, mostrando em a) densidade

para os grupos Copépodo calanoíde, Copépodo ciclopoíde e Cladócero; b) grupo dos copepoditos

de calanoíde e ciclopoíde e rotíferos; c) Naupilos de calanoíde e ciclopoíde e Ostracoda.

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Figura 10 – Densidade média do zooplâncton para o tratamento “C”, mostrando em a) densidade para

os grupos Copépodo calanoíde, Copépodo ciclopoíde e Cladócero; b) grupo dos copepoditos de

calanoíde e ciclopoíde e rotíferos; c) Naupilos de calanoide e ciclopoide e Ostracoda.

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DISCUSSÃO

Com base nos resultados obtidos é possível afirmar que o crescimento

fitoplanctônico do reservatório Engenheiro Armando Ribeiro Gonçalves é mais

fortemente controlado pela disponibilidade de nutrientes do que pela pressão

de herbivoria do zooplâncton, confirmando a nossa primeira hipótese de que

em ambientes tropicais do semi-árido a produção primaria é recebe maior

influencia de fatores ascendentes. Enquanto a adição de nutrientes

freqüentemente estimulou o crescimento fitoplanctônico, a remoção de

herbívoros raramente afetou este crescimento, o que nos leva a rejeitar a

hipótese que a pressão de herbivoria exercida pelo zooplâncton tem o papel

mais significativo na regulação da produção primaria. Nos casos em que o

efeito da remoção do zooplâncton foi significativo, este efeito foi negativo e não

positivo como era esperado, inibindo o crescimento fitoplanctônico ao invés de

estimulá-lo. A única exceção ocorreu em junho sob condições de baixa

luminosidade quando a remoção do zooplâncton estimulou o crescimento

fitoplanctônico. Esses resultados sugerem que o zooplâncton do reservatório

geralmente não afeta o crescimento do fitoplâncton, mas às vezes pode

estimulá-lo provavelmente através da regeneração de nutrientes. Em estudo

conduzido por Attayde e Hasson (1999), eles deixam bem claro que a parcela

de nutrientes remineralizados por organismos zooplanctônicos tem um papel

importante como fonte de nutrientes para os produtores. Hunt e Matveev (2005)

trabalhando em nível de mesocosmos encontraram resultados que apóiam

esse efeito positivo do zooplâncton sobre a taxa de crescimento do

fitoplâncton.

Elser e colaboradores (2007) deixam claro em um estudo recente de

meta-análise, que a produção primária em ambientes de água doce é

fortemente influenciada pela adição tanto de nitrogênio (N) quanto de fósforo

(P). Em outro estudo recente de meta-análise conduzido por Gruner e

colaboradores (2008), foi demonstrado que este efeito da adição de nutrientes

sobre o crescimento do fitoplâncton é bem mais forte do que o efeito da

remoção de zooplâncton. Os resultados do presente trabalho estão de acordo

com essas duas recentes sínteses quantitativas de trabalhos experimentais

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que investigaram os efeitos da adição de nutrientes e da remoção de

herbívoros sobre o crescimento do fitoplâncton.

Entretanto, Grunner e colaboradores (2008) evidenciaram que tais

efeitos são geralmente aditivos, ou seja, não há interação significativa entre os

controles ascendentes e descendentes do crescimento fitoplanctônico.

Portanto, segundo esses autores o efeito conjugado da adição de nutrientes e

da remoção de herbívoros equivale à soma dos seus efeitos isolados. Contudo,

os resultados do presente trabalho mostram que a resposta do crescimento

fitoplanctônico à fertilização com nutrientes pode depender do nível de

herbívoros no sistema, sendo mais fraca ou mesmo nula na presença de

herbívoros como prevêem os modelos lineares de interação predador-presa.

Por outro lado, a resposta do fitoplâncton à remoção de herbívoros também

pode depender do nível de nutrientes na água sendo mais fraca ou mesmo

nula em condições mais eutróficas quando a biomassa fitoplanctônica

geralmente ultrapassa o limite de saturação dos herbívoros (Jeschke et al.,

2004).

Contrario aos resultados expostos neste trabalho Matveev e Matveeva

(1997) mostram que o zooplâncton de ambientes tropicais pode ser usado

como uma ferramenta para biomanipulação de lagos e reservatórios, sendo

estes capazes de controlar e regular a produção primaria quando livres da

pressão exercida por peixes zooplanctívoros.

Jeppesen e colaboradores (2005, 2007) sugerem que a magnitude do

efeito da remoção do zooplâncton sobre a biomassa fitoplanctônica depende

da latitude, sendo o efeito mais fraco em latitudes mais baixas (regiões

tropicais). O argumento utilizado é que em lagos tropicais o zooplâncton é

dominado por organismos de pequeno porte e com baixa capacidade de

filtração e remoção de algas, principalmente de cianobactérias coloniais e

filamentosas que costumam dominar o fitoplâncton de lagos mais quentes. Esta

é sem dúvida uma explicação plausível para a ausência de resposta do

fitoplâncton à remoção do zooplâncton nos nossos bioensaios. A comunidade

zooplanctônica do reservatório Armando Ribeiro Gonçalves é dominada em

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termos de biomassa por copépodos calanoidas do gênero Notodiaptomus

(Mosca 2008) enquanto a comunidade fitoplanctônica é dominada por

cianobactérias do gênero Microcystis e Aphanizomenon além da espécie

Cylindrospermopsis raciborskii (Costa et al., 2006; Mosca 2008).

Em um estudo recente de meta-análise sobre interações entre

zooplâncton e cianobactérias, Wilson e colaboradores (2006) encontraram uma

correlação entre o tamanho do herbívoro e o tamanho da cianobactéria que

pode ser ingerida pelo herbívoro, mostrando que grupos de maior porte são

capazes de ingerir cianobactérias coloniais e filamentosas, e que herbívoros

pequenos são ineficientes no controle da biomassa de cianobactérias. Os

copépodos calanoides como os do gênero Notodiaptomus que dominam o

zooplâncton do reservatório, podem ser considerados organismos capazes de

ingerir cianobactérias coloniais e filamentosas (Engström et al., 2000;

Kozlowsky-Suzuki et al., 2003 Panosso et al., 2003; Wilson et al., 2006).

Entretanto, tais organismos apresentam um grande potencial para selecionar

alimentos, podendo discriminar entre partículas individuais que diferem em

qualidade nutricional e toxicidade (Paffenhofer e Van Sant, 1986; DeMott 1988;

Butler et al. 1989), sendo capazes de alterar seu comportamento alimentar na

presença de cianobactérias, seja reduzindo sua taxa de ingestão de células

tóxicas (Kurmayer and Jûttner 1999) ou evitando totalmente o seu consumo

(Engstrom et. al. 2000, Burns e Hegarty, 1994; Kurmayer e Jüttner, 1999;

Fulton e Paerl, 1987).

Estes organismos devem então estar utilizando outras fontes de

alimentos como bactérias, protozoários e ciliados para se manterem (Jürgens

et al., 1994; ). Ederington e colaboladores (1995) avaliaram o efeito de uma

dieta composta por ciliados bacterívoros em copépodos e encontraram que

este tipo de dieta não é ideal do ponto de vista nutricional por longos períodos,

mesmo havendo lipídios únicos de bactérias e ciliados que podem ser

assimilados e utilizados pelos copépodos.

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23

A profundidade de incubação dos bioensaios na coluna d´água também

influenciou a resposta do fitoplâncton aos tratamentos sugerindo que existe

uma interação complexa entre os efeitos da disponibilidade de luz e nutrientes

e da abundância de herbívoros sobre a biomassa fitoplanctônica. Em alguns

meses, a incubação dos bioensaios próximo a superfície estimulou mais a

resposta da biomassa fitoplanctônica aos tratamentos, corroborando assim

com a hipótese de limitação por luz. Isso pode estar ligado diretamente a

quantidade e qualidade da luz que chega aos bioensaios, uma vez que o

reservatório em questão apresenta uma baixa transparência da água (ver

anexo A2), fazendo que os bioensaios num condição de baixa luminosidade,

sejam limitados pela luz e não pela disponibilidade de nutrientes. Em acordo

com esse resultado Hillebrand (2005) encontrou uma resposta positiva para o

aumento da biomassa dos produtores quando aumentou a disponibilidade de

luz

Entretanto, em outros meses foi observado um padrão inverso e o

fitoplâncton respondeu mais aos tratamentos nos bioensaios incubados em

maiores profundidades, sugerindo uma provável fotoinibição do crescimento

fitoplanctônico na superfície. Roleda e colaboladores (2008) encontraram uma

relação entre a disponibilidade de nutrientes no ambiente e a suscetibilidade da

alga Nodularia a efeitos negativos da luz, eles argumentam que em condições

de alga disponibilidade de N e baixa disponibilidade de P o efeito negativo da

luz foi mais evidente, mas a mesma apresentou uma recuperação dinâmica

quando a radiação foi reduzida. Eles atribuem o efeito negativo da radiação

mais ligado ao excesso de N do que a falta de P no meio. Em outro estudo

conduzido em ambientes tropicais por Villafañe e colaboradores (1999),

também há registros de um forte efeito de fotoinibição.

Também não foi observado um padrão claro indicativo de maior

limitação por luz no período chuvoso (junho a agosto) como era esperado.

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24

Limitações quanto ao uso de bioensaios

O grau de realismo dos trabalhos que avaliam os efeitos dos

mecanismos de controle ascendente e descendente do crescimento

fitoplanctônico é maior quando os mesmos são realizados na escala de

mesocosmos ou de lagos inteiros. Quando utilizamos microcosmos como neste

experimento, ainda que incubados in situ, excluimos alguns fatores importantes

que podem afetar a maneira como o fitoplâncton responde ao enriquecimento

por nutrientes e à remoção de herbívoros como, por exemplo: as interações

entre os compartimentos pelágicos e bentônicos e as interações tróficas entre o

plâncton e os peixes (Schindler e Scheuerell, 2002). A adição apenas de

nitrogênio e fósforo dentre tantos outros nutrientes essenciais e a remoção de

zooplâncton com uma rede de 68 µm de abertura de malha também pode

introduzir artefatos experimentais. Entretanto, o uso de experimentos em

microcosmos tem as suas vantagens, pois além de serem mais viáveis

permitem uma maior replicação e precisão dos resultados. Além disso,

permitem também uma melhor comparação com os resultados de outros

estudos que freqüentemente utilizam microcosmos para investigar as mesmas

questões levantadas neste estudo.

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CONCLUSÃO

Concluímos que no reservatório estudado, os fatores ascendentes

(nutrientes) exercem um papel mais importante para o controle do crescimento

fitoplanctônico do que os fatores descendentes (herbivoria), um aumento na

concentração de nutrientes conduziria a um aumento da biomassa

fitoplanctônica confirmando a nossa primeira hipótese, uma vez, que o

zooplâncton dominante nesses ambientes é ineficiente no controle das

cianobactérias, as quais dominam o fitoplâncton de lagos e reservatórios

eutrofizados. Concluímos ainda que a disponibilidade de luz também pode

afetar a produção primaria de reservatórios na região do semi-árido brasileiro

podendo modificar a maneira como o fitoplâncton responde ao enriquecimento

por nutrientes e à redução da quantidade de herbívoros.

Estudos experimentais fatoriais em lagos tropicais são ainda bastante

escassos, mas são extremamente importantes para entender como os efeitos

dos fatores ascendentes e descendentes que regulam a produção primária

interagem entre si e como a magnitude desses fatores variam no tempo e no

espaço. Experimentos similares em outros reservatórios são necessários para

que possamos generalizar os resultados encontrados nesta pesquisa para os

açudes do semi-árido brasileiro. Este trabalho apresenta aspectos a serem

posteriormente analisados e incorporados, tendo em vista que dados

importantes como biomassa de herbívoros e a estrutura da comunidade

fitoplanctônica ainda não foram totalmente analisados.

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Anexo

A1- Precipitação no município de Assu/RN e situação volumétrica do reservatório Engenheiro Armando Ribeiro Gonçalves durante o período de monitoramento (agosto/2007 a agosto/2008). Cota máxima do reservatório: 55 m.

A2- Análise estatística descritiva das variáveis monitoradas no reservatório Armando Ribeiro Gonçalves durante o período de agosto/07 a agosto/08.

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A3- Concentração média de clorofila a, inicial e final, para todos os tratamentos em alta e baixa luminosidade, a) tratamento “C”; b) tratamento “+NP”; c) tratamento “-Z+NP”; d) tratamento “-Z“

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A4 – Tabela de dados da concentração média de clorofila a (inicial e final) para os diversos tratamentos do bioensaio (AL). Valores em vermelho, onde a concentração final < inicial; valores em azul, maiores concentrações de cada um dos tratamentos.

Meses C (i) C (f) +NP (i) +NP (f) -Z+NP (i) -Z+NP (f) -Z (i) -Z (f)

Set 43,35 19,58 46,64 65,95 46,31 48,16 47,16 29,18

Out 71,38 28,70 74,13 108,97 68,59 70,79 68,35 39,17

Nov 49,88 29,74 56,20 86,98 46,12 49,30 46,60 32,42

Dez 45,28 45,28 45,28 101,29 48,56 96,02 44,80 32,33

Jan 53,14 64,35 57,07 155,30 51,24 123,74 44,84 36,61

Fev 52,20 123,17 59,79 191,69 48,84 142,33 53,88 73,09

Abr 12,26 36,45 10,02 70,34 9,11 72,74 17,88 40,02

Mai 26,02 41,90 24,10 134,77 23,26 106,43 24,82 40,77

Jun 8,79 90,65 11,83 145,96 7,59 142,21 6,39 84,53

Ago 40,93 102,00 39,73 124,70 36,51 97,65 38,67 98,92

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36

A5 – Tabela de dados da concentração média de clorofila a (inicial e final) para os diversos tratamentos do bioensaio (BL). Valores em vermelho, onde a concentração final < inicial; valores em azul, maiores concentrações de cada um dos tratamentos.

Meses C (i) C (f) +NP (i) +NP (f) -Z+NP (i) -Z+NP (f) -Z (i) -Z (f)

Set 61,86 50,36 68,35 75,74 46,76 116,61 62,50 43,05

Out 71,58 78,98 75,54 164,43 67,90 147,48 64,94 73,30

Nov 57,59 90,55 54,92 83,93 51,96 127,39 51,88 91,13

Dez 52,28 51,13 56,59 80,38 47,39 105,23 58,13 58,42

Jan 57,65 117,99 62,35 112,83 58,27 114,92 53,40 119,71

Fev 49,80 76,97 53,88 147,31 47,24 105,20 61,47 39,09

Mai 26,86 62,95 54,17 98,16 25,06 140,05 25,18 37,73

Jun 8,39 9,11 8,55 9,75 8,55 10,71 8,23 14,15

Ago 33,97 31,27 33,25 35,20 30,38 38,66 35,17 32,42

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37

A6 – ANOVA

ZOO*NPZOO*NP - F=5,2292, p=,03618

ZOO - F= 12,01 P= 0,0031NP - F= 2,287 P= 0,149

NP 0 NP 1

0 1

ZOO

0,00

0,02

0,04

0,06

0,08

0,10

0,12

0,14

0,16

0,18

NO

V B

AIX

A

ZOO*NP

ZOO*P F(1, 16)=2,6000, p=0,12641

ZOO - F= 0,178 P= 0,676NP - F= 33,51 P= 0,00002

NP 0 NP 1

0 1

ZOO

-0,3

-0,2

-0,1

0,0

0,1

0,2

OU

T A

LTA

ZOO*NPZOO*NP- F=,04652, p=,83196

ZOO - F= 0,090 P= 0,767NP - F= 37,84 P= 0,000014

NP 0 NP 1

0 1

ZOO

-0,06

-0,04

-0,02

0,00

0,02

0,04

0,06

0,08

0,10

0,12

0,14

0,16

0,18

0,20

OU

T B

AIX

A

ZOO*NPZOO*NP - F=3,9242, p=,06505

ZOO - F= 0,556 P= 0,466NP - F= 25,349 P= 0,00012

NP 0 NP 1

0 1

ZOO

-0,15

-0,10

-0,05

0,00

0,05

0,10

0,15

NO

V A

LTA

ZOO*NP

ZOO*NP F=2,8209, p=0,12397

ZOO - F= 0,172 P= 0,686NP - F= 16,680 P= 0,0022

NP 0 NP 1

0 1

ZOO

-0,25

-0,20

-0,15

-0,10

-0,05

0,00

0,05

0,10

0,15

SE

T A

LTA

ZOO*NP

ZOO*NP F=9,8987, p=,00843

ZOO - F= 4,518 P= 0,054NP - F= 20,924 P= 0,00063

NP 0 NP 1

0 1

ZOO

-0,15

-0,10

-0,05

0,00

0,05

0,10

0,15

0,20

0,25

SE

T B

AIX

A

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38

ZOO*NPZOO*NP- F=,01965, p=,89038

ZOO - F= 5,146 P= 0,0384NP - F= 28,50 P=0,00008

NP 0 NP 1

0 1

ZOO

-0,2

-0,1

0,0

0,1

0,2

0,3

DE

Z A

LTA

ZOO*NPZOO*NP- F=,07568, p=,78676

ZOO - F= 1,265 P= 0,277NP - F= 8,301 P= 0,010

NP 0 NP 1

0 1

ZOO

-0,15

-0,10

-0,05

0,00

0,05

0,10

0,15

0,20

0,25

DE

Z B

AIX

A

ZOO*NPZOO*NP - F=2,0673, p=,16976

ZOO- F=5,648 P= 0,0302NP- F=66,086 P= 0,0000

NP 0 NP 1

0 1

ZOO

-0,10

-0,05

0,00

0,05

0,10

0,15

0,20

0,25

JAN

ALT

A

ZOO*NPCurrent effect: F(1, 15)=39,171, p=,00002

ZOO- F= 1,077 P= 0,315NP- F= 85,33 P= 0,00000

NP 0 NP 1

0 1

ZOO

-0,05

0,00

0,05

0,10

0,15

0,20

0,25

0,30

0,35

0,40

MA

I BA

IXA

ZOO*NPZOO*NP - F=,11704, p=,73701

ZOO - F=0,516 P=0,483NP - F=1,535 P=0,234

NP 0 NP 1

0 1

ZOO

0,04

0,05

0,06

0,07

0,08

0,09

0,10

0,11

0,12

0,13

0,14

0,15

0,16

JAN

BA

IXA

ZOO*NPZOO*NP - F=7,6800, p=,01362

ZOO- F= 15,051 P= 0,0013NP- F= 45,36 P= 0,00005

NP 0 NP 1

0 1

ZOO

0,00

0,02

0,04

0,06

0,08

0,10

0,12

0,14

0,16

0,18

0,20

0,22

FEV

ALT

A

ZOO*NPZOO*NP - F=4,4818, p=,05028

ZOO- F= 12,818 P= 0,0031NP- F= 37,56 P= 0,000015

NP 0 NP 1

0 1

ZOO

-0,15

-0,10

-0,05

0,00

0,05

0,10

0,15

0,20

0,25

FEV

BA

IXA

ZOO*NP

Z00*NP - F=,18107, p=,67650

ZOO - F=1,077 P=0,315NP - F=83,33 P=0,0000

NP 0 NP 1

0 1

ZOO

-0,05

0,00

0,05

0,10

0,15

0,20

0,25

0,30

0,35

0,40

MA

I ALT

A

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39

ZOO*NPZOO*NP - F=2,9356, p=,10595

ZOO - F= 3,48 P= 0,080NP - F= 18,73 P= 0,005

NP 0 NP 1

0 1

ZOO

-0,05

-0,04

-0,03

-0,02

-0,01

0,00

0,01

0,02

0,03

0,04

0,05

0,06

0,07

AG

O B

AIX

A

ZOO*NP

ZOO*NP - F=1,2759, p=,27531

ZOO - F=3,241 P =0,090NP - F=5,101 P=0,038

NP 0 NP 1

0 1

ZOO

0,32

0,34

0,36

0,38

0,40

0,42

0,44

0,46

0,48

0,50

0,52

0,54

0,56

JUN

ALT

AZOO*NP

Z00*NP - F=1,2813, p=,27433

ZOO - F=4,028 P= 0,061 NP - F=0,405 P=0,533

NP 0 NP 1

0 1

ZOO

-0,08

-0,06

-0,04

-0,02

0,00

0,02

0,04

0,06

0,08

0,10

0,12

0,14

0,16

JUN

BA

IXA

ZOO*NP; LS Means

ZOO*NP - F=,99224, p=,33402

ZOO - F=0,189 P=0,669NP - F=1,422 P=0,250

NP 0 NP 1

0 1

ZOO

0,10

0,12

0,14

0,16

0,18

0,20

0,22

0,24

AG

O A

LTA