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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOECOLOGIA AQUÁTICA
Efeitos de manipulações ascendentes e descendentes sobre a comunidade fitoplanctônica em um reservatório eutrófico no
semi-árido brasileiro.
Danyhelton Douglas F. Dantas
Natal/RN
2009
ii
Danyhelton Douglas F. Dantas
Efeitos de manipulações ascendentes e descendentes sobre a comunidade fitoplanctônica em um reservatório eutrófico no
semi-árido brasileiro.
Natal/RN
2009
Dissertação apresentado ao programa de Pós-graduação em Bioecologia Aquática da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como requisito para obtenção do título de Mestre em Bioecologia Aquática.
Orientador: Dr. José Luiz Attayde
Co-orientadora: Dra. Renata Panosso
iii
Divisão de Serviços Técnicos
Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Central Zila Mamede
Dantas, Danyhelton Douglas Farias.
Efeitos de manipulações ascendentes e descendentes sobre a comunidade fitoplanctônica em um
reservatório eutrófico no semi-árido brasileiro / Danyhelton Douglas Farias Dantas. – Natal, RN, 2009.
51 f.
Orientador: José Luiz Attayde
Co-orientadora: Renata Panosso.
Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências.
Departamento de Oceanografia e Limnologia. Programa de Pós-Graduação em Bioecologia Aquática.
1. Eutrofização – Dissertação. 2. Nitrogênio – Dissertação. 3. Fósforo – Dissertação. 4. Cianobactérias
– Dissertação. 5. Copépodos – Dissertação. 6. Fitoplâncton – Dissertação. I. Attayde, José Luiz. II.
Panosso, Renata. III. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. IV. Título.
RN/UF/BCZM CDU 574.5(043.3)
iv
Danyhelton Douglas F. Dantas
Efeitos de manipulações ascendentes e descendentes sobre a comunidade fitoplanctônica em um reservatório eutrófico no
semi-árido brasileiro.
BANCA EXAMINADORA
Dra Christina Wyss Castelo Branco, UNIRIO
Dr André Megali Amado, UFRN
Dr José Luiz Attayde, UFRN
Dra Renata Panosso, UFRN
Natal/RN
2009
v
vi
Agradecimentos
Primeiramente a Deus que me deu forças e disposição para levantar e continuar caminhando mesmo depois dos piores deslizes.
Com extrema satisfação e orgulho agradeço aos meus pais, por me mostrarem sempre como um ser humano deve agir e por me ensinarem a nunca desistir ou baixar a cabeça frente um obstáculo (costas que trilharam o meu caminho).
Mais uma vez (e com certeza nunca a última), agradeço com todas as honras ao meu orientador e amigo José Luiz de Attayde (Tio Coca), pelas ajudas e conversas profissionais e muitas vezes pessoais que tanto me ajudaram. E por todo o “esforço” e “oportunidades” nos últimos três anos focados em tentar ensinar algo produtivo a um aluno esforçado. Uma pessoa da qual procurarei sempre seguir os passos trilhando meu próprio caminho, e se um dia puder ser 1/2 do profissional e 1/5 do ser humano que é este homem, estarei mais que satisfeito comigo mesmo.
Agradeço com muito carinho a minha co-orientadora (para mim sempre um porto seguro e certeza de bons conselhos) Renata de Fátima Panosso, por toda a paciência e dedicação com a minha pessoa, um exemplo de determinação e organização que “preciso” seguir e aprender muitas coisas ainda.
Ao professor André Megali Amado, pelos conselhos e opiniões durante as fases finais de conclusão deste trabalho, e por fazer parte da minha banca examinadora, assim como a professora Christina Wyss Castelo Branco, por ceder seu tempo e conhecimento para o crescimento deste trabalho integrando a banca examinadora, espero ser capaz de assimilar seus comentários e estabelecer um contato profissional bastante promissor.
Aos muitos amigos de trabalho que compõem nossa base de pesquisa pela ajuda e apoio, em especial aos alunos e profissionais do LAMAQ (Laboratório de microorganismos aquáticos) e LEA (Laboratorio de ecologia aquática) um grande obrigado ao meu colega Fabrício, uma pessoa com um grande potencial, a Cirleide, Aline, Linedila, Elinez, e Maria por me aturarem até enquanto eu cantava perto delas, e a todo o pessoal de ecologia pelas brincadeiras e ajuda durante as analises em laboratório. Um mais que completo agradecimento a Jamila, Folha, Gabi e Jurandir, que se tornaram meus pés e mãos durante as coletas sempre com muita “adrena”. Aos novatos do laboratório, (I) TIME DA LULUZINHA – Keliane, Juliana, Kilvia, Angela, Leide, Laissa; (II) TIME DOS CUECAS – Peu; (laboratório florido da até gosto de entrar) por momentos únicos que são o que realmente fazem a gente ter vontade de acordar de manhã e encarar mais um dia.
vii
Aos meus camaradas Rosemberg (prego) e Jandeson (loro juzé) Brasil, duas pessoas as quais desejo não sorte, pois, não precisam e sim juízo e saúde, pois mesmo longe me serviram como exemplo de determinação e compromisso.
Agradeço muito a meu olho esquerdo (Ângeleti), e meu olho direito (Jaísa) por me ajudarem a contar minhas amostras de zooplâncton, mesmo tendo de acordar as 6:00 da manhã e ainda passar longas horas aturando a minha “encheção de saco”, muito mas muito obrigado mesmo.
Aos muitos amigos de longas e novas datas, que (in)diretamente me ajudaram mas do que eles próprios tem consciência, seja me ouvindo num dia ruim, ou marcando aquele jogo de bola tudo de bom, na praia, quadra ou meio de rua, ou comendo uma torta alemã inteira só para me “fazer companhia”, convidando para um churrasco bem animado, ou mesmo acordando as 2:00 da manhã para em resgatar em meio a um temporal e rebocar um carro sem bateria, ou para me pegar na rodoviária ou mesmo me dando o prazer da companhia em uma tarde marcada por muita “Imagem&Ação” e calorosas discussões. Em especial Kebeça (kbeçot, Kabecita....), Wagão (desse ele gosta), Lixo (sumido), Curujito (ainda existe esse?), Tiego, João, Emmy, Leandro, Ana (prima torta), Miguel, Mona, Ilha, Holga. KK, Luirrito (Iuro), Adriana (Iura).
Ao meu tio torto Josenilto, por nos levar e trazer sempre em segurança pelos caminhos esburacados das mais remotas BRs, pena nunca poder mergulhar junto comigo para colocar as grades do bioensaio. – “Bem que eu queria, mas minha mãe disse para não brincar na água depois do almoço”.
As duas pessoas as quais agradeço todo dia por terem entrado nesse trem desgovernado que é a minha vida. Binha sem você talvez eu nem tivesse me formado, imagina mestre (hehehehehe :p), obrigado por sempre conversar comigo e me suportar mesmo em momentos do mês em que você realmente queria me matar, obrigado de coração por esses 2 (8) anos (EITA Lá vem mais 4 anos duros), de muita ralação, carinho e acima de tudo amizade. Pan um muito mais que obrigado pela sua amizade e paciência, sei que sempre que precisar você vai estar lá, pronto para jogar, dar carona, dividir almoço, dar uma de motorista, coletar, fazer companhia madrugada a dentro, encher meu saco, deixar eu encher o seu (até você gritar e me espancar). Agradeço muito por você estar perto de mim nesses 8 anos.
Aos respectivos por cederem seu(a) bem amado(a) em momentos íntimos e tudo mais... Brigadão Debbs e Rodrigo.
viii
Aos departamentos do Centro de Biociências/UFRN: Botânica, Ecologia e Zoologia (DBEZ), de Microbiologia e Parasitologia (DMP), Bioquímica (DBQ) e Biologia e Genética (DBG), pelo apoio técnico;
A coordenação do curso de Pós-Graduação em Ecologia pelo apoio.
A CAPES pela concessão da bolsa de mestrado.
Aos meus irmãos Diogo, Dagon e Lucas, por literalmente me “carregarem” nesses dois anos marcados por dificuldades e alegrias; “Passamos por tudo, que venham mais”. Por mais uma vez me cederem (meu) o computador mesmo em dias de 2X e Naruto Especial (1:30h). Sem vocês minha vida não teria graça ou sentido, Obrigado por me deixarem estar perto de vocês.
À pessoa que consegue deixar todo esse tumulto que é a minha vida ainda melhor, um muito obrigado, por sua força, carinho, companheirismo e amor, graças a sua presença levantar, caminhar e prosseguir nunca foi realmente uma dificuldade, talvez apenas um empecilho, sinto que com você ao meu lado sou capaz de alcançar o mais impossível dos meus sonhos. Obrigado por estar comigo durante todos os dias nesses 4 longos anos. A você Nara eu dou os parabéns pela pessoa que é, e por estar comigo sempre, muito obrigado.
xii
RESUMO
A produção primária dos ecossistemas aquáticos é regulada por fatores ascendentes,
(disponibilidade de luz e nutrientes), e por fatores descendentes (herbivoria). A importância
relativa desses fatores pode variar no tempo e no espaço, mas em lagos tropicais tem sido
sugerido que os fatores ascendentes são geralmente mais importantes. O presente estudo teve
como principal objetivo testar a hipótese de que o crescimento fitoplanctônico no reservatório
Armando Ribeiro Gonçalves, um grande reservatório eutrófico na região semi-árida do Rio
Grande do Norte, é mais limitado pela disponibilidade de nutrientes do que pela pressão de
herbivoria do zooplâncton. Bioensaios foram realizados mensalmente entre Setembro (2007) e
Agosto (2008), manipulando-se dois níveis de nutrientes (com/sem adição) e dois níveis de
herbívoros (com/sem remoção). O desenho experimental foi do tipo fatorial 2X2 com quatro
tratamentos (x5), (i) controle contendo a água e o plâncton natural do ambiente (“C”), (ii) com
adição de nutrientes (“+NP”), (iii) com remoção de zooplâncton (“-Z”) e (iv) com remoção de
zooplâncton e adição de nutrientes (“-Z+NP”). Nos bioensaios foram incubadas garrafas
plásticas transparentes de 500 mL por 4 ou 5 dias em duas profundidades distintas: na
profundidade do disco de Secchi (alta luminosidade) e em uma profundidade 3x maior do que a
anterior (baixa luminosidade). Amostras de água foram coletadas de cada garrafa no inicio e
após o período de incubação para análises das concentrações de clorofila a e densidades de
organismos zooplanctônicos. Foi calculada a taxa de crescimento fitoplanctônico. Uma ANOVA
bifatorial foi realizada para testar se houve efeito significativo (p<0,05) da adição de nutrientes
e da remoção de herbívoros bem como uma interação significativa entre ambos os fatores
sobre as taxa de crescimento do fitoplâncton. A magnitude de cada efeito também foi calculada
para quantificar a importância relativa de cada processo. Os resultados mostram que o
crescimento fitoplanctônico foi geralmente estimulado pela adição de nutrientes enquanto a
remoção do zooplâncton raramente estimulou o crescimento fitoplanctônico. Algumas
interações significativas ocorreram entre os efeitos da adição de nutrientes e da remoção de
herbívoros sobre o crescimento fitoplanctônico. Como conclusão, esta pesquisa sugere que o
crescimento fitoplanctônico no reservatório estudado, é mais fortemente controlado por fatores
ascendentes do que por fatores descendentes.
Palavras-chave: Eutrofização, Nitrogênio, Fósforo, Cianobactérias, Copépodos, Fitoplâncton,
Zooplâncton, Herbivoria, Reciclagem de Nutrientes, Bioensaios, Reservatórios, Semi-árido.
xiii
ABSTRACT
Top-down (grazing) and bottom-up (nutrient, light) controls are important in freshwater
ecosystems regulation. Relative importance of these factors could change in space and time,
but in tropical lakes bottom-up regulation has to been appointed as more influent. Present study
aimed to test the hypothesis that phytoplankton growths rate in Armando Ribeiro reservoir, a
huge eutrophic reservoir in semi-arid region of Rio Grande do Norte state, is more limited by
nutrient available then zooplankton grazing pressure. Bioassay was conduced monthly from
September (2008) to August (2009) manipulating two levels of nutrients (with/without addition)
and two level of grazers (with/without removal). Experimental design was factorial 2X2 with four
treatments (X5), (i) control with water and zooplankton from natural spot (“C”), (ii) with nutrient
addition (“+NP”), (iii) with zooplankton remove (“-Z”) and (iv) with zooplankton remove and
nutrient addition (“-Z+NP”). For bioassay confection transparent plastic bottles (500ml) was
incubate for 4 or 5 days in two different depths, Secchi`s depth (high luminosity) and 3 times
Secchi`s depth (low luminosity). Water samples were collected from each bottle in begins and
after incubates period for chlorophyll a concentration analysis and zoopalnktonic organisms’
density. Phytoplankton growths rates were calculated. Bifactorial ANOVA was performance to
test if had a significant effect (p<0,005) of nutrient addition and grazers remove as well a
significant interaction between factors on phytoplankton growths’ rates. Effect magnitude was
calculated the relative importance of each process. Results show that phytoplankton growth
was in generally stimulated by nutrient addition, as while zooplankton remove rarely stimulated
phytoplankton growth. Some significant interactions happening between nutrient additions and
grazers remove on phytoplankton growth. In conclusion this study suggests that in studied
reservoir phytoplankton growth is more controlled by ascendent factors than descendent.
Key words: Eutrophization, nitrogen, phosphorous, cyanobacteria, copepods, phytoplankton,
zooplankton, grazing, nutrient recycling, bioassays, reservoir and semi-arid.
ix
SUMÁRIO
Lista de Tabelas .......................................................................................................... x
Lista de Figuras ......................................................................................................... xi
Resumo ..................................................................................................................... xii
Abstract.........................................................................................................................xiii
Introdução ................................................................................................................... 1
Objetivos ........................................................................................................... 5
Metodologia ................................................................................................................ 6
Área de estudo ...................................................................................................... 6
Desenho experimental ....................................................................................... 7
Tratamentos estatísticos dos dados ................................................................ 10
Resultados ................................................................................................................ 11
Condições do reservatório...................................................................................12
Bioensaios...........................................................................................................13
Discussão .................................................................................................................. 20
Limitações quanto ao uso de bioensaios............................................................24
Conclusão ................................................................................................................. 25
Referências Bibliográficas ....................................................................................... 26
Anexos....................................................................................................................... 36
x
LISTA DE TABELAS
Tabela 1. Resultados da ANOVA bifatorial mostrando os efeitos significativos, positivos (+) ou negativos (-) da adição de nutrientes (NP), da remoção de herbívoros (ZOO) e da interação entre esses fatores (ZOO*NP) sobre a taxa de crescimento do fitoplâncton. ................................................................................................................ 15
xi
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Mapa da bacia hidrográfica do Rio Piranhas-Açu no Estado do Rio Grande
do Norte com a localização do reservatório Armando Ribeiro Gonçalves. .................... 6
Figura 2. Desenho experimental do bioensaio. Tratamento controle (C), adição de
nutrientes (+NP), remoção do zooplâncton (-Z), remoção do zooplâncton e adição de
nutrientes (-Z+NP). ....................................................................................................... 8
Figura 3. Grades de madeira com as garrafas presas e os pesos de concreto usados
para estabilizar a estrutura............................................................................................ 8
Figura 4. Precipitação no município de Assu/RN e situação volumétrica do
reservatório Engenheiro Armando Ribeiro Gonçalves durante o período de
monitoramento e realização dos bioensaios (setembro/2007 a agosto/2008). ............ 12
Figura 5. Variação temporal da profundidade média (a), da profundidade do disco de
Secchi (b) e da concentração média da clorofila a (c). ................................................ 12
Figura 6. Taxa de crescimento para os tratamentos com alta intensidade luminosa. . 13
Figura 7. Taxa de crescimento para os tratamentos com baixa intensidade luminosa.13
Figura 8. Magnitude do efeito da adição de nutrientes “+NP”, adição de nutrientes e
remoção de herbívoros “-Z+NP” e remoção de herbívoros “-Z“. a) Alta luminosidade;
b) Baixa luminosidade. Os asteriscos marcam os efeitos significativos (p<0,05). ....... 17
Figura 9. Densidade média do zooplâncton para o tratamento “+NP”, mostrando em
a) densidade para os grupos Copépodo calanoíde, Copépodo ciclopoíde e Cladócero;
b) grupo dos copepoditos de calanoíde e ciclopoíde e rotíferos; c) Naupilos de
calanoíde e ciclopoíde e Ostracoda. ............................................................................18
Figura 10. Densidade média do zooplâncton para o tratamento “C”, mostrando em a)
densidade para os grupos Copépodo calanoíde, Copépodo ciclopoíde e Cladócero; b)
grupo dos copepoditos de calanoíde e ciclopoíde e rotíferos; c) Naupilos de calanoide
e ciclopoide e Ostracoda...............................................................................................19
1
INTRODUÇÃO
A produtividade primária em ambientes aquáticos é geralmente
controlada por fatores ascendentes (e.g. nutrientes e luz) e descendentes (e.g.
herbivoria). Alguns pesquisadores apontam os fatores ascendentes como os
mais expressivos na regulação da produção primária e da biomassa das algas,
uma vez que o crescimento e a reprodução desses organismos em
ecossistemas aquáticos são principalmente limitados pela disponibilidade de
luz e de nutrientes como o nitrogênio (N) e o fósforo (P) (Smith, 1979; Smith,
1986; Elser et al., 1990; Hansson, 1992; Hillebrand, 2005; Zhao et al. 2008).
Dentre esses dois macronutrientes, o P tem sido considerado o elemento mais
importante na limitação do crescimento fitoplanctônico em ambientes de água
doce, pelo menos em regiões temperadas (Hecky & Kilham 1988). Porém,
generalizações sobre a origem da limitação por nutrientes (N ou P) são
inadequadas na medida em que esta parece variar em função de fatores locais,
como o uso do solo na bacia de drenagem e a hidrologia (Kosten et al., no
prelo). Além disso, o efeito sinérgico do N e P é um ponto que vem chamando
a atenção dos pesquisadores. Elser e colaboradores (2007), usando a técnica
de meta-análise, concluiu que a adição conjunta de ambos N e P têm um efeito
mais significativo que a adição individual desses elementos em diversos
sistemas.
A disponibilidade e qualidade de luz no ambiente é um importante fator
ascendente nas redes tróficas aquáticas, já que esta é a única fonte de energia
para os organismos estritamente autotróficos A qualidade nutricional e a
composição da comunidade fitoplanctônica são diretamente influenciadas pela
luz (Stener et al. 1997; Hillebrand et al 2000; Urabe et al. 2002, Hillebrand,
2005). Hillebrand (2005) encontrou uma resposta positiva para o aumento da
biomassa dos produtores quando aumentou a disponibilidade de luz. Ele
também relata um efeito positivo do aumento da disponibilidade de luz e da
retirada de herbívoros sobre o crescimento da biomassa algal. Em condições
de alta disponibilidade de luz a proporção C:N e C:P das algas tende a
aumentar, o que representa um alimento de baixa qualidade nutricional para o
zooplâncton herbívoro (Urabe et al. 2002; Hillebrand e Cardinale. 2004).
2
Por sua vez, fatores descendentes, como a herbivoria, têm um papel
importante na determinação da estrutura e dinâmica das redes alimentares
pelágicas. Muitos pesquisadores levantam uma série de questões sobre a
eficiência das interações descendentes na regulação da produção primária,
uma vez que essa regulação pode inibir o crescimento algal devido a uma
pressão de herbivoria (Hansson, 1992; Carpenter et al. 1995; Matveev e
Matveeva, 1997; Hillebrand, 2005) ou estimular o crescimento das algas
através da reciclagem de nutrientes (Lyche, et al 1996; Matveev e Matveeva,
1997; Attayde e Hasson, 1999), favorecendo o domínio de determinadas
espécies em detrimento de outras (Persson et al. , 2001).
Durante algum tempo, houve controvérsias sobre qual processo
(ascendente ou descendente) seria mais relevante (Power 1992; Polis e Strong
1996; Polis 1999; Borer et al. 2006). Atualmente sabe-se que ambos os
processos afetam o crescimento das algas (McQueen et al., 1986; Brett e
Goldman, 1996; Matveev e Matveeva, 1997; Gruner et al., 2008).
Recentemente, o foco desta discussão tem sido compreender os efeitos da
interação entre os fatores ascendentes e descendentes e predizer como tais
interações determinam os padrões de produção da biomassa algal (Leibold et
al. 1997; Borer et al. 2006; Hillebrand et al. 2007). Essa abordagem vem se
tornando importante nos últimos anos devido a uma série de alterações
antrópicas nos ciclos biogeoquímicos com consequente aumento do aporte de
nitrogênio e fósforo para os ecossistemas aquáticos (Vitousek et al 1997; Smith
et al. 1999). Tais alterações tem gerado a eutrofização das águas (Carpenter et
al. 1998) e consequentes mudanças na composição das comunidades
fitoplanctônica e zooplanctôica (Attayde e Bozelli 1998; Nogueira et al., 2006;
Sousa et al., 2008; Zhao et al., 2008). Em geral, nessa situação o ecossistema
se torna dominado por cianobactérias, uma vez que estas algas possuem
grande vantagem neste tipo de ambiente (Hawkins e Lampert, 1989; Gliwicz e
Lampert 1990; Jeppesen et al. 2000; Nogueira et al. 2004).
3
A importância relativa do controle ascendente e descendente sobre o
crescimento do fitoplâncton depende da estrutura das redes tróficas (Hansson
1992). O controle descendente através da herbivoria depende de vários
fatores, tais como: relação entre o tamanho corporal do herbívoro e do
produtor; seletividade e eficiência do herbívoro; resistência do produtor; relação
entre as necessidades nutricionais do herbívoro e qualidade nutricional do
produtor (Power 1992; Chase 2000; Elser et al. 2000; Shurin et al. 2002; Borer
et al.; 2005; Shurin et al. 2005; Koski et al. 2006; Wilson, et al. 2006).
São raros os trabalhos avaliando a relação entre fatores ascendentes e
descendentes no controle do crescimento fitoplanctônico em ambientes
tropicais. Os ambientes tropicais eutrofizados apresentam tipicamente uma
elevada incidência de cianobactérias (Teixeira et al 1993; Bouvy et al 1999;
Molica et al 2002; Costa et al 2006) e predominância de herbívoros de pequeno
porte, como rotíferos, copépodos ciclopóides cladóceros dos gêneros
Ceriodaphnia, Moina e Diaphanosoma (Fernando 1994; Eskinazi-Sant´Anna et
al., 2007; Mosca, 2008). Assim, a pressão de herbivoria sobre filamentos e
colônias de cianobactérias tende a ser mais reduzida se comparada ao
plâncton de ambientes temperados, nos quais os herbívoros de grande porte
do gênero Daphnia representam uma importante fonte de mortalidade para o
fitoplâncton (DeMott e Moxter, 1991; Hansson, 1992; Matveev e Matveeva,
1997; Schmidt e Jónasdottir, 1997; Kurmayer e Jutner, 1999; Shurin et al.,
2002; Zhao et al., 2008).
No Brasil, florações de cianobactérias têm sido ralatadas em diversos
reservatórios (Teixeira et al 1993; Bouvy et al 1999; Carmichael et al., 2001;
Molica et al 2002), sendo Microcystis, Cylindrospermopsis, Planktothrix,
Anabaena e Aphanizomenon alguns dos gêneros mais relevantes e
frequentes. (Bouvy et al 1999; Bouvy et al 2000; Huszar et al 2000; Carmichael
et al., 2001). Um bom exemplo é o reservatório Engenheiro Armando Ribeiro
Gonçalves, ambiente eutrófico com episódios de hipereutrofia, que apresenta
sua comunidade fitoplanctônica constituída basicamente por cianobactérias (>
90%), tais como Microcystis spp, Cylindrospermopsis raciborskii e
Aphanizomenon spp (Costa et al., 2006).
4
A dominância das cianobactérias em lagos e reservatórios está
tipicamente associada às condições eutróficas. Entretanto, essa dominância
também tem sido associada a vários fatores ambientais, tais como: pequena
razão entre zona eufótica e zona de mistura (Jensen et al., 1994), alta
temperatura, baixo CO2 e alto pH (Shapiro, 1990), baixa razão entre nitrogênio
total e fósforo total (Smith, 1983). Algumas características ecofisiológicas das
cianobactérias têm sido associadas a sua capacidade de formação de
florações, tais como: adaptação à baixa luminosidade subaquática (Scheffer et
al., 1997), alta afinidade pelo fósforo, além de capacidade de armazená-lo
(Petterson et al., 1993 e Watson et al., 1997), capacidade de fixação de N2
(Padisák, 1997), de flutuação com regulagem da posição na coluna d’água
(Reynolds, 1987), e maior resistência à herbivoria (Gliwicz, 1990).
Embora alguns estudos demonstrem que cianobactérias podem
representar uma importante fonte alimentar para os herbívoros (Chan et al.
2004; Wilson et al,. 2006; Panosso et. al. 2003), esses microrganismos são em
geral considerados impalatáveis ou inadequados do ponto de vista nutricional.
Isto porque cianobactérias podem formar grandes colônias ou filamentos
(Haney 1987; De Bernardi e Giussani 1990, Gliwicz 1990, Engstrom et. al.
2000, Lehtiniemi et. al. 2002, Ferrão-Filho e Azevedo 2003, Panosso et. al.
2003; Wilson et al., 2006) podem produzir metabólitos secundários tóxicos
(Lampert 1987; De Bernardi e Giussani 1990; Gliwicz 1990, DeMott 1999, Koski
et al. 1999; Engstrom et. al. 2000; Ferrão-Filho et al., 2000; Carmichael et al.,
2001; Nogueira et al., 2004; Nogueira et al. 2006), e apresentar um baixo teor
nutricional (Von Elert and Wolffrom 2001; Nogueira et al. 2006). Geralmente,
esse baixo valor nutritivo está relacionado à ausência de alguns elementos
essenciais na dieta do zooplâncton, como: ácidos graxos insaturados (HUFA),
proteínas e aminoácidos (Brett e Muller-Navarra, 1997; Von Elert e Wolffrom
2001; Muller-Navarra et al, 2004).
5
Essa resistência à herbivoria torna difícil o sucesso das estratégias
clássicas de biomanipulação no controle das florações de cianobactérias, já
que o aumento das densidades zooplanctônicas após a remoção de peixes
planctívoros não afeta, geralmente, as populações de cianobactérias (Gliwicz
1990). A seletividade das espécies zooplanctônicas varia fortemente com o
tamanho corporal dos organismos (Wilson et al., 2006). Como as comunidades
zooplanctônicas tropicais são tipicamente dominadas por espécies de pequeno
tamanho corporal (Fernando 1994; Eskinazi-Sant´Anna et al., 2007; Mosca
2008), a herbivoria do zooplâncton tende a ser fortemente seletiva sobre as
algas de pequeno tamanho, favorecendo a dominância das comunidades
fitoplanctônicas por cianobactérias filamentosas (Persson et al., 2001).
Com base nos argumentos expostos acima, este trabalho procura
entender e responder algumas lacunas existentes nas relações entre as forças
ascendentes (herbivoria) e descendentes (nutrientes) em ambientes aquáticos
eutróficos tropicais, manipulando concentrações de nutrientes, densidade de
herbívoros e disponibilidade de luz. Para orientar este estudo foram levantadas
hipóteses, (i) caso o crescimento da biomassa fitoplanctônica seja limitado pela
disponibilidade de nutrientes (controle ascendente), ao adicionar nutrientes a
biomassa deve aumentar; (ii) se a pressão de herbivoria exercida pelo
zooplâncton (controle descendente) limitar o fitoplâncton, ao remover o
zooplâncton espera-se um aumento da biomassa fitoplanctônica; (iii) se a luz
for um fator limitante mais importante para o crescimento da biomassa algal,
então a adição de nutrientes ou a remoção de herbívoros não devem afetar a
biomassa fitoplanctônica, mas o posicionamento dos bioensaios próximo à
superfície deve estimular o crescimento fitoplanctônico e (iv) se no período
chuvoso a turbidez da água do reservatório aumenta consideravelmente, a
limitação por luz deve ser mais importante neste período e, portanto a adição
de nutrientes e a remoção de herbívoros não devem estimular o crescimento
fitoplanctônico durante este período de águas turvas.
6
METODOLOGIA
O reservatório estudado foi o Armando Ribeiro Gonçalves (ARG) (6° 08’
S e 37° 07’ W) um ambiente eutrófico, com valores médios da concentração de
nitrogênio e fósforo total próximos a 1296,99 ± 448,03 e 286,67 ± 60,55
respectivamente, localizado no Estado do Rio Grande do Norte, na bacia
hidrográfica do rio Piranhas-Assu (36.770 km2) (figura 1), inserido na região
semi-árida do nordeste brasileiro. Este reservatório é o maior manancial de
superfície do Rio Grande do Norte (2,4 x 109 m3) possuindo uma capacidade
máxima de acumulação de 2,4 bilhões de m3, e uma profundidade superior a
20 m, sua vazão de água pode atingir 13.200 m3/s (máxima), e um volume de
entrada de água de 47.5 m3/s (DNOCS), o volume de precipitação anual na
bacia varia entre 500 – 700 mm, com o período chuvoso concentrado nos
meses de janeiro a abril (Medeiros et al., 1998), sendo este utilizado para o
abastecimento de cerca de 400.000 habitantes, para irrigação de cultivos de
frutas tropicais, para a pesca e a recreação.
Figura 1- Mapa da bacia hidrográfica do Rio Piranhas-Açu no Estado do Rio Grande do Norte com a localização do reservatório Armando Ribeiro Gonçalves.
7
Bioensaios foram realizados mensalmente, entre setembro de 2007 e
agosto de 2008 para quantificar os efeitos dos controles ascendentes e
descendentes sobre o crescimento fitoplanctônico em diferentes condições de
luminosidade.
O desenho experimental foi do tipo 2x2 (sem e com remoção de
herbívoros; sem e com adição de nutrientes) com quatro tratamentos distintos:
o primeiro representando as condições normais do reservatório – controle -
(“C”), o segundo com adição de nutrientes (“+NP”), o terceiro com remoção do
zooplâncton (“-Z”) e o quarto com remoção do zooplâncton e adição de
nutrientes (“-Z+NP”).
Os bioensaios foram posicionados na coluna de água, em uma área
próxima a barragem, em duas profundidades distintas, a primeira na
profundidade do Disco de Secchi – limiar da zona fótica - (alta luminosidade -
AL) e a segunda na profundidade correspondente ao triplo da profundidade do
Disco de Secchi (baixa luminosidade - BL). O tempo de incubação dos
bioensaios foi de quatro ou cinco dias, uma vez que experimentos realizados
em laboratório mostraram que nesse tempo o fitoplâncton ainda apresenta uma
taxa de crescimento exponencial, o que atende a premissa deste experimento
(Panosso e colaboradores dados não publicados).
Para a realização dos bioensaios (figura 2) foram usadas garrafas
plásticas com volume de 500 ml (5 réplicas para cada tratamento), as quais
foram fixadas em estruturas de madeira semelhantes a uma grade. Para evitar
variações na profundidade e perda de material as estruturas de madeira foram
amarradas à pesos de concreto (aproximadamente 7 kg) fixados no sedimento
do reservatório, e à bóias flutuantes na superfície feitas de garras pet de 2L.
8
Figura 2- Grades de madeira com as garrafas presas e os pesos de concreto usados para estabilizar a estrutura
Figura 3- Desenho experimental do bioensaio. Tratamento controle (C), adição de nutrientes (+NP), remoção do zooplâncton (-Z), remoção do zooplâncton e adição de nutrientes (-Z+NP)
Para o preenchimento das garrafas foi coletado com auxilio da garrafa de
Van Dorn uma amostra integrada de 40L de água de um ponto próximo à
barragem. A partir dos 40L foram retiradas sub amostras de 1L, dos quais 0,5L
foram utilizados para preencher as garrafas do bioensaio, 0,1L foi retirado para
análise qualitativa e quantitativa do zooplâncton o 0,4L restante foi então
filtrado através de um filtro de fibra de vidro Whatman 934-AH com porosidade
de 1,5 µm para determinação das concentrações iniciais de clorofila a. Após a
filtração, os filtros secos foram acondicionados em envelopes de papel alumínio
e refrigerados para o transporte até o laboratório.
9
No final do período de incubação dos bioensaios as garrafas foram
retiradas do reservatório e seu conteúdo filtrado para determinação das
concentrações finais de clorofila a. No laboratório, os filtros contendo as
amostras iniciais e finais foram postos em recipientes opacos contendo 10 ml
de etanol 95% para extração do pigmento em temperatura ambiente, por
aproximadamente 14 horas (Jespersen and Christoffersen 1988). As
concentrações de clorofila a foram determinadas em espectrofotômetro pelo
método colorimétrico (Lorenzen 1967).
Nos tratamentos com adição de nutrientes foram adicionados 160µg/L de
N-NO3 e 10µg/L de P-PO4, essa concentração esta de acordo com a razão
(16:1) proposta por Redfield (1958). Nos tratamentos com remoção do
zooplâncton foi utilizada uma rede com abertura de malha de 68µm para
remoção do zooplâncton. As amostras de zooplâncton coletadas no inicio dos
bioensaios foram fixadas em solução de formol 5% para posterior identificação
e contagem dos organismos. Todos os organismos presentes nas amostras de
zooplâncton foram contados em câmaras de Sedgewick Rafter.
Para o cálculo da taxa de crescimento do fitoplâncton foi utilizada a
equação proposta por Landry e Hassett (1982).
t
C
tCLn
)0(
)(
=µ
Em paralelo ao experimento com bioensaios foram coletadas amostras
integradas de água, com ajuda da garrafa de Van Dorn, e retiradas medidas da
transparência da água, através do disco de Secchi, em quatro pontos ao longo
do eixo longitudinal do reservatório, para determinação dos de variação
espacial e temporal das variáveis analisadas no ambiente natural. Para
determinação das concentrações de clorofila a foi utilizada a mesma
metodologia descrita anteriormente.
• µ- Taxa de crescimento
• C(0) - Concentração inicial de clorofila a (µg/L)
• C(t) - Concentração final de clorofila a (µg/L)
• t – tempo do experimento em dias
10
Tratamentos estatísticos dos dados
Foi realizada uma ANOVA bifatorial para testar se houve efeito
significativo (p<0,05), isolado ou conjunto da adição de nutrientes e da
remoção de herbívoros sobre a taxa de crescimento do fitoplâncton. Testada a
significância do efeito da adição de nutrientes, da remoção de herbívoros e da
interação entre esses fatores sobre a taxa de crescimento fitoplanctônico,
avaliou-se a magnitude do efeito do controle ascendente e descendente
através da seguinte equação (Elser et al., 2007):
)(
)(
cC
tCLnM
f
f=
Como a interpretação da magnitude do efeito só faz sentido se o efeito
for significativo, foi feita uma análise de contraste para testar se a média da
biomassa fitoplanctônica final no tratamento X (µx) foi significativamente
diferente da média da biomassa fitoplanctônica final do controle (µc). Se µx = µc,
então o logaritmo natural dessa razão será igual a zero, ou seja, não há efeito
significativo. Portanto, um efeito foi considerado significativo somente quando
µx ≠ µc e apenas neste caso a magnitude do efeito foi quantificada.
Todas as análises estatísticas foram feitas com o auxilio do software
Statistica 7.0 (StatSoft). O nível de significância utilizado foi de 95% (p = 0,05).
• M- Valor da magnitude do efeito
• Cf(t) – Concentração final de clorofila a dos tratamentos (µg/l)
• Cf(c) - Concentração final de clorofila a do controle (µg/l)
11
RESULTADOS
Condições do reservatório
Durante o período de estudo foi observado um quadro atípico no
reservatório Armando Ribeiro Gonçalves, com relação à precipitação
acumulada na área, que foi de 982,8 mm. Apresentando o período de estiagem
entre os meses de agosto de 2007 até fevereiro de 2008 (11,8% da
precipitação total), e o período de chuva entre março e junho de 2008
(respondendo a 88,2% da precipitação total), sendo o sem de Abril o mais
chuvoso 323,2 mm (figura 4), sendo este o mês em que ocorreu o vertimento
do reservatório com uma lamina d`àgua de 4,22 m (Anexo A1).
A concentração média de clorofila a encontrada no reservatório foi de
50,40 ± 20,58 µgl-1. A transparência do disco de Secchi e a profundidade dos
pontos de coleta apresentaram as seguintes médias: 0,72 m (±0,31) e 9,83 m
(±4,31), respectivamente.
Ao longo do período do monitoramento, a profundidade média do
reservatório declinou durante o período de estiagem e voltou a aumentar após
as chuvas iniciarem (março/2008) (Figura 5a). A transparência média do disco
de Secchi apresentou variações no inicio do período de estiagem tornando-se
regular ao final deste período e estendendo-se até o final do monitoramento
(Figura 5b). A concentração de clorofila a teve seu valor máximo ao final do
período de estiagem no mês de janeiro de 2008, e declinou durante o período
de chuva (fig. 5c).
12
Figura 4 Precipitação no município de Assu/RN e situação volumétrica do reservatório
Engenheiro Armando Ribeiro Gonçalves durante o período de monitoramento e realização dos
bioensaios (setembro/2007 a agosto/2008).
Figura 5 - Variação temporal da profundidade média (a), da profundidade do disco de Secchi
(b) e da concentração média da clorofila a (c).
13
Bioensaios
O crescimento fitoplanctônico foi geralmente estimulado pela adição de
nutrientes nos tratamentos +NP e –Z+NP (Fig 6 e 7). Por outro lado, a remoção
do zooplâncton nos tratamentos –Z e –Z+NP raramente estimulou o
crescimento fitoplanctônico quando comparados aos tratamentos C e +NP (Fig.
6 e 7). Nos tratamentos sem adição de nutrientes (C e –Z), o crescimento
fitoplanctônico foi negativo ou nulo em aproximadamente metade dos
bioensaios (Fig 6 e 7). Sob condições de alta luminosidade, o crescimento
fitoplanctônico não foi maior do que em condições de baixa luminosidade,
excetuando-se os meses de junho e agosto de 2008, quando o crescimento
fitoplanctônico nos bioensaios incubados próximos à superfície foi maior do que
nos bioensaios incubados na maior profundidade (Fig 6 e 7).
Figura 6 - Taxa de crescimento para os tratamentos com alta intensidade luminosa.
Figura 7 - Taxa de crescimento para os tratamentos com baixa intensidade luminosa.
14
Os resultados da ANOVA bifatorial confirmam que houve um efeito
significativo (p<0,05) e positivo da adição de nutrientes sobre o crescimento
fitoplanctônico em quase todos os bioensaios, com exceção do mês de agosto
em condições de alta luminosidade e dos meses de novembro, janeiro e junho
em condições de baixa luminosidade (Tabela 1). Os resultados ainda mostram
um efeito significativo e negativo da remoção do zooplâncton sobre o
crescimento fitoplanctônico nos meses de dezembro, janeiro, fevereiro em
condições de alta luminosidade e nos meses de setembro e fevereiro sob baixa
intensidade luminosa (Tabela 1). Nos meses de novembro e junho sob
condições de baixa luminosidade, a remoção dos herbívoros afetou
positivamente a taxa de crescimento da comunidade fitoplanctônica (Tabela 1).
Algumas interações significativas ocorreram entre os efeitos da adição de
nutrientes e da remoção de herbívoros sobre o crescimento fitoplanctônico. Os
resultados da ANOVA mostram uma interação negativa ou antagonistica entre
esses fatores nos meses de novembro e fevereiro sob condições de alta
luminosidade e no mês de fevereiro também sob condições de baixa
luminosidade (Tabela 1). Por outro lado, interações positivas ou sinérgicas
entre os fatores ocorreram nos meses de novembro e maio em condições de
baixa luminosidade (Tabela 1).
15
Meses Alta Luminosidade Baixa Luminosidade
Setembro NP (+) NP (+)
ZOO (-)
Outubro NP (+) NP (+)
Novembro Z00*NP (-)
NP (+)
ZOO*NP (+)
ZOO (+)
Dezembro NP (+)
ZOO (-)
NP (+)
Janeiro NP (+)
ZOO (-)
Fevereiro ZOO*NP (-)
NP (+)
ZOO (-)
ZOO*NP (-)
NP (+)
ZOO (-)
Maio NP (+) ZOO*NP (+)
NP (+)
Junho NP (+) Z00 (+)
Agosto NP (+)
Tabela 1 – Resultados da ANOVA bifatorial mostrando os efeitos significativos, positivos (+) ou
negativos (-) da adição de nutrientes (NP), da remoção de herbívoros (ZOO) e da interação
entre esses fatores (ZOO*NP) sobre a taxa de crescimento do fitoplâncton. Os gráficos de
interação podem ser vistos na figura A4 em anexo.
Em resumo, dos 18 bioensaios realizados, 78% apresentaram um efeito
significativo e positivo da adição de nutrientes, 39% apresentaram um efeito
significativo da remoção do zooplâncton, sendo que em 11% dos bioensaios
este efeito foi positivo e em 28% o efeito da remoção foi negativo (Tabela 1).
Interações significativas entre os fatores ocorreram em apenas 28% dos
bioensaios, sendo que em 11% deles as interações foram sinérgicas e em 17%
deles foram antagônicas (Tabela 1). Os gráficos das interações entre os fatores
podem ser vistos nas figuras A4 em anexo.
16
Os resultados da ANOVA bifatorial apenas testam a significância de cada
efeito e de suas interações, mas não quantificam a magnitude desses efeitos.
Portanto, uma medida de magnitude de efeito foi utilizada para avaliar a
importância relativa da adição de nutrientes e da remoção de zooplâncton para
o crescimento fitoplanctônico (ver descrição da medida na página 11). A
significância do efeito calculado a partir desta nova métrica foi testada através
de uma análise de contraste da biomassa final no tratamento contra a
biomassa final no controle. Efeitos não significativos foram considerados iguais
a zero.
De uma maneira geral, os efeitos da adição de nutrientes foram
significativos e bem mais fortes do que os efeitos da remoção do zooplâncton,
os quais na maioria das vezes não foram significativos ou quando significativos
foram negativos (Fig 8a e 8b). A única exceção ocorreu no mês de junho sob
baixa intensidade luminosa, quando a remoção do zooplâncton causou um
efeito positivo sobre o crescimento fitoplanctônico mais forte do que a adição
de nutrientes (Fig 8b).
A análise do zooplâncton presente nos bioensaios dos tratamentos sem
remoção de zooplâncton (C e +NP) indica uma dominância do zooplâncton por
copépodos calanóides nos meses em que houve um efeito significativo
negativo da remoção do zooplâncton sobre o crescimento fitoplanctônico. No
mês de junho, quando a remoção do zooplâncton estimulou o crescimento
fitoplanctônico em condições de baixa luminosidade, o zooplâncton foi
dominado por cladóceros (Fig 9 e 10).
17
Fig 8 – Magnitude do efeito da adição de nutrientes “+NP”, adição de nutrientes e remoção de
herbívoros “-Z+NP” e remoção de herbívoros “-Z“. a) Alta luminosidade; b) Baixa luminosidade.
Os asteriscos marcam os efeitos significativos (p<0,05).
18
Figura 9 – Densidade média do zooplâncton para o tratamento “+NP”, mostrando em a) densidade
para os grupos Copépodo calanoíde, Copépodo ciclopoíde e Cladócero; b) grupo dos copepoditos
de calanoíde e ciclopoíde e rotíferos; c) Naupilos de calanoíde e ciclopoíde e Ostracoda.
19
Figura 10 – Densidade média do zooplâncton para o tratamento “C”, mostrando em a) densidade para
os grupos Copépodo calanoíde, Copépodo ciclopoíde e Cladócero; b) grupo dos copepoditos de
calanoíde e ciclopoíde e rotíferos; c) Naupilos de calanoide e ciclopoide e Ostracoda.
20
DISCUSSÃO
Com base nos resultados obtidos é possível afirmar que o crescimento
fitoplanctônico do reservatório Engenheiro Armando Ribeiro Gonçalves é mais
fortemente controlado pela disponibilidade de nutrientes do que pela pressão
de herbivoria do zooplâncton, confirmando a nossa primeira hipótese de que
em ambientes tropicais do semi-árido a produção primaria é recebe maior
influencia de fatores ascendentes. Enquanto a adição de nutrientes
freqüentemente estimulou o crescimento fitoplanctônico, a remoção de
herbívoros raramente afetou este crescimento, o que nos leva a rejeitar a
hipótese que a pressão de herbivoria exercida pelo zooplâncton tem o papel
mais significativo na regulação da produção primaria. Nos casos em que o
efeito da remoção do zooplâncton foi significativo, este efeito foi negativo e não
positivo como era esperado, inibindo o crescimento fitoplanctônico ao invés de
estimulá-lo. A única exceção ocorreu em junho sob condições de baixa
luminosidade quando a remoção do zooplâncton estimulou o crescimento
fitoplanctônico. Esses resultados sugerem que o zooplâncton do reservatório
geralmente não afeta o crescimento do fitoplâncton, mas às vezes pode
estimulá-lo provavelmente através da regeneração de nutrientes. Em estudo
conduzido por Attayde e Hasson (1999), eles deixam bem claro que a parcela
de nutrientes remineralizados por organismos zooplanctônicos tem um papel
importante como fonte de nutrientes para os produtores. Hunt e Matveev (2005)
trabalhando em nível de mesocosmos encontraram resultados que apóiam
esse efeito positivo do zooplâncton sobre a taxa de crescimento do
fitoplâncton.
Elser e colaboradores (2007) deixam claro em um estudo recente de
meta-análise, que a produção primária em ambientes de água doce é
fortemente influenciada pela adição tanto de nitrogênio (N) quanto de fósforo
(P). Em outro estudo recente de meta-análise conduzido por Gruner e
colaboradores (2008), foi demonstrado que este efeito da adição de nutrientes
sobre o crescimento do fitoplâncton é bem mais forte do que o efeito da
remoção de zooplâncton. Os resultados do presente trabalho estão de acordo
com essas duas recentes sínteses quantitativas de trabalhos experimentais
21
que investigaram os efeitos da adição de nutrientes e da remoção de
herbívoros sobre o crescimento do fitoplâncton.
Entretanto, Grunner e colaboradores (2008) evidenciaram que tais
efeitos são geralmente aditivos, ou seja, não há interação significativa entre os
controles ascendentes e descendentes do crescimento fitoplanctônico.
Portanto, segundo esses autores o efeito conjugado da adição de nutrientes e
da remoção de herbívoros equivale à soma dos seus efeitos isolados. Contudo,
os resultados do presente trabalho mostram que a resposta do crescimento
fitoplanctônico à fertilização com nutrientes pode depender do nível de
herbívoros no sistema, sendo mais fraca ou mesmo nula na presença de
herbívoros como prevêem os modelos lineares de interação predador-presa.
Por outro lado, a resposta do fitoplâncton à remoção de herbívoros também
pode depender do nível de nutrientes na água sendo mais fraca ou mesmo
nula em condições mais eutróficas quando a biomassa fitoplanctônica
geralmente ultrapassa o limite de saturação dos herbívoros (Jeschke et al.,
2004).
Contrario aos resultados expostos neste trabalho Matveev e Matveeva
(1997) mostram que o zooplâncton de ambientes tropicais pode ser usado
como uma ferramenta para biomanipulação de lagos e reservatórios, sendo
estes capazes de controlar e regular a produção primaria quando livres da
pressão exercida por peixes zooplanctívoros.
Jeppesen e colaboradores (2005, 2007) sugerem que a magnitude do
efeito da remoção do zooplâncton sobre a biomassa fitoplanctônica depende
da latitude, sendo o efeito mais fraco em latitudes mais baixas (regiões
tropicais). O argumento utilizado é que em lagos tropicais o zooplâncton é
dominado por organismos de pequeno porte e com baixa capacidade de
filtração e remoção de algas, principalmente de cianobactérias coloniais e
filamentosas que costumam dominar o fitoplâncton de lagos mais quentes. Esta
é sem dúvida uma explicação plausível para a ausência de resposta do
fitoplâncton à remoção do zooplâncton nos nossos bioensaios. A comunidade
zooplanctônica do reservatório Armando Ribeiro Gonçalves é dominada em
22
termos de biomassa por copépodos calanoidas do gênero Notodiaptomus
(Mosca 2008) enquanto a comunidade fitoplanctônica é dominada por
cianobactérias do gênero Microcystis e Aphanizomenon além da espécie
Cylindrospermopsis raciborskii (Costa et al., 2006; Mosca 2008).
Em um estudo recente de meta-análise sobre interações entre
zooplâncton e cianobactérias, Wilson e colaboradores (2006) encontraram uma
correlação entre o tamanho do herbívoro e o tamanho da cianobactéria que
pode ser ingerida pelo herbívoro, mostrando que grupos de maior porte são
capazes de ingerir cianobactérias coloniais e filamentosas, e que herbívoros
pequenos são ineficientes no controle da biomassa de cianobactérias. Os
copépodos calanoides como os do gênero Notodiaptomus que dominam o
zooplâncton do reservatório, podem ser considerados organismos capazes de
ingerir cianobactérias coloniais e filamentosas (Engström et al., 2000;
Kozlowsky-Suzuki et al., 2003 Panosso et al., 2003; Wilson et al., 2006).
Entretanto, tais organismos apresentam um grande potencial para selecionar
alimentos, podendo discriminar entre partículas individuais que diferem em
qualidade nutricional e toxicidade (Paffenhofer e Van Sant, 1986; DeMott 1988;
Butler et al. 1989), sendo capazes de alterar seu comportamento alimentar na
presença de cianobactérias, seja reduzindo sua taxa de ingestão de células
tóxicas (Kurmayer and Jûttner 1999) ou evitando totalmente o seu consumo
(Engstrom et. al. 2000, Burns e Hegarty, 1994; Kurmayer e Jüttner, 1999;
Fulton e Paerl, 1987).
Estes organismos devem então estar utilizando outras fontes de
alimentos como bactérias, protozoários e ciliados para se manterem (Jürgens
et al., 1994; ). Ederington e colaboladores (1995) avaliaram o efeito de uma
dieta composta por ciliados bacterívoros em copépodos e encontraram que
este tipo de dieta não é ideal do ponto de vista nutricional por longos períodos,
mesmo havendo lipídios únicos de bactérias e ciliados que podem ser
assimilados e utilizados pelos copépodos.
23
A profundidade de incubação dos bioensaios na coluna d´água também
influenciou a resposta do fitoplâncton aos tratamentos sugerindo que existe
uma interação complexa entre os efeitos da disponibilidade de luz e nutrientes
e da abundância de herbívoros sobre a biomassa fitoplanctônica. Em alguns
meses, a incubação dos bioensaios próximo a superfície estimulou mais a
resposta da biomassa fitoplanctônica aos tratamentos, corroborando assim
com a hipótese de limitação por luz. Isso pode estar ligado diretamente a
quantidade e qualidade da luz que chega aos bioensaios, uma vez que o
reservatório em questão apresenta uma baixa transparência da água (ver
anexo A2), fazendo que os bioensaios num condição de baixa luminosidade,
sejam limitados pela luz e não pela disponibilidade de nutrientes. Em acordo
com esse resultado Hillebrand (2005) encontrou uma resposta positiva para o
aumento da biomassa dos produtores quando aumentou a disponibilidade de
luz
Entretanto, em outros meses foi observado um padrão inverso e o
fitoplâncton respondeu mais aos tratamentos nos bioensaios incubados em
maiores profundidades, sugerindo uma provável fotoinibição do crescimento
fitoplanctônico na superfície. Roleda e colaboladores (2008) encontraram uma
relação entre a disponibilidade de nutrientes no ambiente e a suscetibilidade da
alga Nodularia a efeitos negativos da luz, eles argumentam que em condições
de alga disponibilidade de N e baixa disponibilidade de P o efeito negativo da
luz foi mais evidente, mas a mesma apresentou uma recuperação dinâmica
quando a radiação foi reduzida. Eles atribuem o efeito negativo da radiação
mais ligado ao excesso de N do que a falta de P no meio. Em outro estudo
conduzido em ambientes tropicais por Villafañe e colaboradores (1999),
também há registros de um forte efeito de fotoinibição.
Também não foi observado um padrão claro indicativo de maior
limitação por luz no período chuvoso (junho a agosto) como era esperado.
24
Limitações quanto ao uso de bioensaios
O grau de realismo dos trabalhos que avaliam os efeitos dos
mecanismos de controle ascendente e descendente do crescimento
fitoplanctônico é maior quando os mesmos são realizados na escala de
mesocosmos ou de lagos inteiros. Quando utilizamos microcosmos como neste
experimento, ainda que incubados in situ, excluimos alguns fatores importantes
que podem afetar a maneira como o fitoplâncton responde ao enriquecimento
por nutrientes e à remoção de herbívoros como, por exemplo: as interações
entre os compartimentos pelágicos e bentônicos e as interações tróficas entre o
plâncton e os peixes (Schindler e Scheuerell, 2002). A adição apenas de
nitrogênio e fósforo dentre tantos outros nutrientes essenciais e a remoção de
zooplâncton com uma rede de 68 µm de abertura de malha também pode
introduzir artefatos experimentais. Entretanto, o uso de experimentos em
microcosmos tem as suas vantagens, pois além de serem mais viáveis
permitem uma maior replicação e precisão dos resultados. Além disso,
permitem também uma melhor comparação com os resultados de outros
estudos que freqüentemente utilizam microcosmos para investigar as mesmas
questões levantadas neste estudo.
25
CONCLUSÃO
Concluímos que no reservatório estudado, os fatores ascendentes
(nutrientes) exercem um papel mais importante para o controle do crescimento
fitoplanctônico do que os fatores descendentes (herbivoria), um aumento na
concentração de nutrientes conduziria a um aumento da biomassa
fitoplanctônica confirmando a nossa primeira hipótese, uma vez, que o
zooplâncton dominante nesses ambientes é ineficiente no controle das
cianobactérias, as quais dominam o fitoplâncton de lagos e reservatórios
eutrofizados. Concluímos ainda que a disponibilidade de luz também pode
afetar a produção primaria de reservatórios na região do semi-árido brasileiro
podendo modificar a maneira como o fitoplâncton responde ao enriquecimento
por nutrientes e à redução da quantidade de herbívoros.
Estudos experimentais fatoriais em lagos tropicais são ainda bastante
escassos, mas são extremamente importantes para entender como os efeitos
dos fatores ascendentes e descendentes que regulam a produção primária
interagem entre si e como a magnitude desses fatores variam no tempo e no
espaço. Experimentos similares em outros reservatórios são necessários para
que possamos generalizar os resultados encontrados nesta pesquisa para os
açudes do semi-árido brasileiro. Este trabalho apresenta aspectos a serem
posteriormente analisados e incorporados, tendo em vista que dados
importantes como biomassa de herbívoros e a estrutura da comunidade
fitoplanctônica ainda não foram totalmente analisados.
26
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33
Anexo
A1- Precipitação no município de Assu/RN e situação volumétrica do reservatório Engenheiro Armando Ribeiro Gonçalves durante o período de monitoramento (agosto/2007 a agosto/2008). Cota máxima do reservatório: 55 m.
A2- Análise estatística descritiva das variáveis monitoradas no reservatório Armando Ribeiro Gonçalves durante o período de agosto/07 a agosto/08.
34
A3- Concentração média de clorofila a, inicial e final, para todos os tratamentos em alta e baixa luminosidade, a) tratamento “C”; b) tratamento “+NP”; c) tratamento “-Z+NP”; d) tratamento “-Z“
35
A4 – Tabela de dados da concentração média de clorofila a (inicial e final) para os diversos tratamentos do bioensaio (AL). Valores em vermelho, onde a concentração final < inicial; valores em azul, maiores concentrações de cada um dos tratamentos.
Meses C (i) C (f) +NP (i) +NP (f) -Z+NP (i) -Z+NP (f) -Z (i) -Z (f)
Set 43,35 19,58 46,64 65,95 46,31 48,16 47,16 29,18
Out 71,38 28,70 74,13 108,97 68,59 70,79 68,35 39,17
Nov 49,88 29,74 56,20 86,98 46,12 49,30 46,60 32,42
Dez 45,28 45,28 45,28 101,29 48,56 96,02 44,80 32,33
Jan 53,14 64,35 57,07 155,30 51,24 123,74 44,84 36,61
Fev 52,20 123,17 59,79 191,69 48,84 142,33 53,88 73,09
Abr 12,26 36,45 10,02 70,34 9,11 72,74 17,88 40,02
Mai 26,02 41,90 24,10 134,77 23,26 106,43 24,82 40,77
Jun 8,79 90,65 11,83 145,96 7,59 142,21 6,39 84,53
Ago 40,93 102,00 39,73 124,70 36,51 97,65 38,67 98,92
36
A5 – Tabela de dados da concentração média de clorofila a (inicial e final) para os diversos tratamentos do bioensaio (BL). Valores em vermelho, onde a concentração final < inicial; valores em azul, maiores concentrações de cada um dos tratamentos.
Meses C (i) C (f) +NP (i) +NP (f) -Z+NP (i) -Z+NP (f) -Z (i) -Z (f)
Set 61,86 50,36 68,35 75,74 46,76 116,61 62,50 43,05
Out 71,58 78,98 75,54 164,43 67,90 147,48 64,94 73,30
Nov 57,59 90,55 54,92 83,93 51,96 127,39 51,88 91,13
Dez 52,28 51,13 56,59 80,38 47,39 105,23 58,13 58,42
Jan 57,65 117,99 62,35 112,83 58,27 114,92 53,40 119,71
Fev 49,80 76,97 53,88 147,31 47,24 105,20 61,47 39,09
Mai 26,86 62,95 54,17 98,16 25,06 140,05 25,18 37,73
Jun 8,39 9,11 8,55 9,75 8,55 10,71 8,23 14,15
Ago 33,97 31,27 33,25 35,20 30,38 38,66 35,17 32,42
37
A6 – ANOVA
ZOO*NPZOO*NP - F=5,2292, p=,03618
ZOO - F= 12,01 P= 0,0031NP - F= 2,287 P= 0,149
NP 0 NP 1
0 1
ZOO
0,00
0,02
0,04
0,06
0,08
0,10
0,12
0,14
0,16
0,18
NO
V B
AIX
A
ZOO*NP
ZOO*P F(1, 16)=2,6000, p=0,12641
ZOO - F= 0,178 P= 0,676NP - F= 33,51 P= 0,00002
NP 0 NP 1
0 1
ZOO
-0,3
-0,2
-0,1
0,0
0,1
0,2
OU
T A
LTA
ZOO*NPZOO*NP- F=,04652, p=,83196
ZOO - F= 0,090 P= 0,767NP - F= 37,84 P= 0,000014
NP 0 NP 1
0 1
ZOO
-0,06
-0,04
-0,02
0,00
0,02
0,04
0,06
0,08
0,10
0,12
0,14
0,16
0,18
0,20
OU
T B
AIX
A
ZOO*NPZOO*NP - F=3,9242, p=,06505
ZOO - F= 0,556 P= 0,466NP - F= 25,349 P= 0,00012
NP 0 NP 1
0 1
ZOO
-0,15
-0,10
-0,05
0,00
0,05
0,10
0,15
NO
V A
LTA
ZOO*NP
ZOO*NP F=2,8209, p=0,12397
ZOO - F= 0,172 P= 0,686NP - F= 16,680 P= 0,0022
NP 0 NP 1
0 1
ZOO
-0,25
-0,20
-0,15
-0,10
-0,05
0,00
0,05
0,10
0,15
SE
T A
LTA
ZOO*NP
ZOO*NP F=9,8987, p=,00843
ZOO - F= 4,518 P= 0,054NP - F= 20,924 P= 0,00063
NP 0 NP 1
0 1
ZOO
-0,15
-0,10
-0,05
0,00
0,05
0,10
0,15
0,20
0,25
SE
T B
AIX
A
38
ZOO*NPZOO*NP- F=,01965, p=,89038
ZOO - F= 5,146 P= 0,0384NP - F= 28,50 P=0,00008
NP 0 NP 1
0 1
ZOO
-0,2
-0,1
0,0
0,1
0,2
0,3
DE
Z A
LTA
ZOO*NPZOO*NP- F=,07568, p=,78676
ZOO - F= 1,265 P= 0,277NP - F= 8,301 P= 0,010
NP 0 NP 1
0 1
ZOO
-0,15
-0,10
-0,05
0,00
0,05
0,10
0,15
0,20
0,25
DE
Z B
AIX
A
ZOO*NPZOO*NP - F=2,0673, p=,16976
ZOO- F=5,648 P= 0,0302NP- F=66,086 P= 0,0000
NP 0 NP 1
0 1
ZOO
-0,10
-0,05
0,00
0,05
0,10
0,15
0,20
0,25
JAN
ALT
A
ZOO*NPCurrent effect: F(1, 15)=39,171, p=,00002
ZOO- F= 1,077 P= 0,315NP- F= 85,33 P= 0,00000
NP 0 NP 1
0 1
ZOO
-0,05
0,00
0,05
0,10
0,15
0,20
0,25
0,30
0,35
0,40
MA
I BA
IXA
ZOO*NPZOO*NP - F=,11704, p=,73701
ZOO - F=0,516 P=0,483NP - F=1,535 P=0,234
NP 0 NP 1
0 1
ZOO
0,04
0,05
0,06
0,07
0,08
0,09
0,10
0,11
0,12
0,13
0,14
0,15
0,16
JAN
BA
IXA
ZOO*NPZOO*NP - F=7,6800, p=,01362
ZOO- F= 15,051 P= 0,0013NP- F= 45,36 P= 0,00005
NP 0 NP 1
0 1
ZOO
0,00
0,02
0,04
0,06
0,08
0,10
0,12
0,14
0,16
0,18
0,20
0,22
FEV
ALT
A
ZOO*NPZOO*NP - F=4,4818, p=,05028
ZOO- F= 12,818 P= 0,0031NP- F= 37,56 P= 0,000015
NP 0 NP 1
0 1
ZOO
-0,15
-0,10
-0,05
0,00
0,05
0,10
0,15
0,20
0,25
FEV
BA
IXA
ZOO*NP
Z00*NP - F=,18107, p=,67650
ZOO - F=1,077 P=0,315NP - F=83,33 P=0,0000
NP 0 NP 1
0 1
ZOO
-0,05
0,00
0,05
0,10
0,15
0,20
0,25
0,30
0,35
0,40
MA
I ALT
A
39
ZOO*NPZOO*NP - F=2,9356, p=,10595
ZOO - F= 3,48 P= 0,080NP - F= 18,73 P= 0,005
NP 0 NP 1
0 1
ZOO
-0,05
-0,04
-0,03
-0,02
-0,01
0,00
0,01
0,02
0,03
0,04
0,05
0,06
0,07
AG
O B
AIX
A
ZOO*NP
ZOO*NP - F=1,2759, p=,27531
ZOO - F=3,241 P =0,090NP - F=5,101 P=0,038
NP 0 NP 1
0 1
ZOO
0,32
0,34
0,36
0,38
0,40
0,42
0,44
0,46
0,48
0,50
0,52
0,54
0,56
JUN
ALT
AZOO*NP
Z00*NP - F=1,2813, p=,27433
ZOO - F=4,028 P= 0,061 NP - F=0,405 P=0,533
NP 0 NP 1
0 1
ZOO
-0,08
-0,06
-0,04
-0,02
0,00
0,02
0,04
0,06
0,08
0,10
0,12
0,14
0,16
JUN
BA
IXA
ZOO*NP; LS Means
ZOO*NP - F=,99224, p=,33402
ZOO - F=0,189 P=0,669NP - F=1,422 P=0,250
NP 0 NP 1
0 1
ZOO
0,10
0,12
0,14
0,16
0,18
0,20
0,22
0,24
AG
O A
LTA