Biologia reprodutiva de Hypsiboas crepitans (Amphibia ...boletim.sambio.org.br/pdf/37_3_03.pdf · Palavras-chave: História Natural, Autoecologia, Uso do ambiente, Grupo de Hypsiboas

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Biologia reprodutiva de Hypsiboas crepitans (Amphibia, Anura, Hylidae)

Ana Paula Barbosa Nascimento1*, Arhetta Almeida1, Amanda Santiago Ferreira Lantyer-Silva2 e Juliana Zina1

RESUMO: Objetivamos no presente estudo descrever os padrões reprodutivos adotados por Hypsiboas crepitans e caracterizar os comportamentos associados à reprodução empregados pela espécie. Entre agosto de 2010 e abril de 2011 e de agosto de 2011 a junho de 2012 realizamos coletas noturnas em uma área transicional de Caatinga e Mata Atlântica localizada no município de Jequié, estado da Bahia, Brasil. Durante esse período registramos o número de indivíduos em atividade de vocalização, os sítios utilizados para reprodução, presença de fêmeas e desovas e os valores da temperatura do ar e pluviosidade. Hypsiboas crepitans foi registrada em atividade de vocalização durante todo o período de estudo, utilizando corpos d’água permanentes e semipermanentes. As desovas de H. crepitans foram registradas em pequenas depressões às margens de corpos de água permanentes, sendo estes os mesmos sítios utilizados pelos machos para atividade de vocalização. Estas características comportamentais, em consonância com a baixa razão sexual operacional, determinam características típicas de espécies de estação reprodutiva prolongada.Palavras-chave: História Natural, Autoecologia, Uso do ambiente, Grupo de Hypsiboas faber.

ABSTRACT: Reproductive biology of Hypsiboas crepitans (Anura, Hylidae). In the present study we aimed to describe the reproductive patterns exhibited by Hypsiboas crepitans as well as to characterize the behaviors associated to reproduction adopted by the species. From August 2010 to April 2011 and from August 2011 to June 2012, we conducted nocturnal surveys in a transitional area of Caatinga and Atlantic Forest located in the municipality of Jequié, State of Bahia, Brazil. During this period we registered the number of individuals

1 Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia, Departamento de Ciências Biológicas, Rua José Moreira Sobrinho, s/n, Jequiezinho, Jequié, BA, Brasil.

2 Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Instituto de Biociências, Departamento de Zoologia, Av. 24A, nº 1515, Rio Claro-SP, Brasil.

*autor para correspondência: [email protected] Recebido: 18 jul 2014 – Aceito: 9 fev 2015

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in calling activity, the sites used for reproduction, presence of females and clutches as well as the air temperature and rainfall. Hypsiboas crepitans was registered in calling activity during the whole study period, using permanent and semi-permanent water bodies. The clutches of Hypsiboas crepitans were registered in small burrows at the margins of the permanent water body, being this site the same used by the males during calling activity. These behavioral traits together with the low operational sex ratio establish typical features of prolonged breeder anuran species.Keywords: Natural history, Autoecology, Habitat use, Hypsiboas faber species group.

Introdução

A reprodução é um dos aspectos mais estudados em populações de anuros (Prado et al., 2000; Toledo & Haddad, 2005; Zina & Haddad, 2005), devido à sua forte influência na maneira pela qual as espécies exploram os recursos disponíveis em seu meio e quando o fazem (ver Wells, 1977; Haddad & Prado, 2005). Há, por exemplo, uma estreita correlação entre os modos reprodutivos e os padrões de distribuição temporal e espacial das espécies de anuros, e entre estes dois últimos e o tipo de estratégia reprodutiva adotada (Wells, 1977).

Modo reprodutivo pode ser definido como a combinação de características ecológicas e comportamentais e anatomofisiológicas que incluem: sítio de oviposição, características dos ovos e desova, taxa e duração do desenvolvimento larval, estágio e tamanho dos girinos e tipo de cuidado parental, quando presente (Salthe & Duellman, 1973). Visto que características do sítio de oviposição fazem parte do conjunto de dados utilizados para classificar os modos reprodutivos, a maneira como as espécies de anuros utilizam o ambiente e o tipo de sítio ocupado por elas está intimamente relacionado à reprodução [e.g. Aplastodiscus spp. (Zina & Haddad, 2006, 2007), Crossodactylus spp. (Weygoldt & Carvalho-e-Silva, 1992), Aparasphenodon arapapa (Lantyer-Silva et al., 2014)]. Da mesma maneira, o hidroperíodo dos ambientes aquáticos também podem direcionar a escolha de um determinado sítio para atividade reprodutiva, de acordo com a taxa de desenvolvimento e duração dos estágios larvais das espécies [e.g. Scinax trapicheiroi (Rico et al., 2004), Pseudis paradoxa (Downie et al., 2009)].

Embora para maioria dos anuros o modo reprodutivo seja estereotipado, algumas espécies exibem certa plasticidade, principalmente relacionada ao local de oviposição [e.g. Dendropsophus minusculus, Zina et al. (2014), Physalaemus

NasCiMeNto et al.: Biologia reprodutiva de hypsiboas crepitans

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spiniger (Haddad & Pombal, 1998)]. Esta plasticidade é evidente quando os sítios de desova típicos de seus modos reprodutivos principais se tornam escassos ou estão ausentes (Haddad & Prado, 2005). Há também, em alguns casos, a escolha de um sítio alternativo de desova dada a alta densidade de competidores (Haddad & Prado, 2005). Em ambos os casos, a exploração de um novo recurso espacial confere aos indivíduos uma grande vantagem adaptativa.

Estratégia reprodutiva pode ser definida como o conjunto de ações e características intrínsecas das espécies (morfologia e fisiologia) que sinergicamente atuam de modo a aumentar o número de descendentes dos indivíduos sexualmente ativos (Duellman & Trueb, 1986). As estratégias mais comuns adotadas por machos de espécies de anuros são: “macho vocalizador” (Pombal & Haddad, 2005), “macho satélite” (Haddad, 1991) e “procura ativa por fêmeas” (Haddad & Bastos, 1997). Estratégias menos comuns incluem: “pirataria de ovos”, “competição de esperma” e “desova comunal” (Newcomer et al., 1999; Vieites et al., 2004; Zina, 2006). De modo geral, as estratégias reprodutivas em anuros são adotadas de acordo com a densidade de machos e presença de fêmeas (Haddad, 1991). Ao mesmo tempo, o uso de uma determinada estratégia também está vinculado ao padrão temporal apresentado pelas espécies.

Segundo Wells (1977), dois padrões temporais reprodutivos podem ser considerados em anuros: o explosivo e o prolongado. As espécies de reprodução explosiva apresentam atividade reprodutiva ao longo de poucos dias no ano, quando certas condições abióticas específicas estão presentes. As espécies de reprodução prolongada, por sua vez, apresentam atividade reprodutiva ao longo de várias semanas no ano. Crump (1974) também considerou espécies que apresentam atividade reprodutiva ao longo de todo o ano e as denominou “espécies de padrão reprodutivo contínuo”. Fatores abióticos como presença de chuvas, temperatura do ar e umidade relativa podem modular a intensidade e duração da atividade reprodutiva de muitas espécies de anuros (Rossa-Feres & Jim, 2001; Zina et al., 2007).

Embora em diversas regiões do Brasil espécies de estação reprodutiva prolongada e/ou contínua representem uma significativa parcela da comunidade de anuros (ver Bertoluci, 1997; Vasconcelos & Rossa-Feres, 2005), poucos estudos são conduzidos a respeito da biologia reprodutiva destas espécies. Essa realidade é tão impactante que até mesmo espécies de ampla ocorrência ainda não tiveram sua história natural estudada.

Este é o caso de Hypsiboas crepitans (Wied-Neuwied, 1824), um hilídeo que, embora comum em diversos domínios morfoclimáticos e áreas antropizadas (La Marca et al., 2010), apresenta biologia reprodutiva ainda pouco estudada (Donoso-Barros & Ochoa, 1972; Casal & Juncá, 2008).

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Os objetivos do presente estudo foram: (1) descrever os padrões temporais e o uso do ambiente por indivíduos de H. crepitans e (2) descrever as estratégias e comportamentos empregados durante a reprodução da espécie.

Material e Métodos

O presente estudo foi desenvolvido em uma propriedade particular (Fazenda Brejo Novo) (13º56’34,5”S; 40º06’31,6”W) sob forte influência de atividade humana (pecuária, fragmentação florestal e caça) localizada no município de Jequié, estado da Bahia, Brasil. Originalmente, a área era caracterizada como ambiente transicional entre Caatinga e Mata Atlântica (Mata de Cipó) (SEMA, 2007).

Normalmente o período de chuvas na região ocorre nos meses de outubro a novembro e de março a abril e o período de seca nos meses de agosto a setembro. No entanto, o clima da região é extremamente variável, de modo que o período de seca ou escassez de chuvas, por exemplo, pode durar por vários meses ou até um ano (UESB, 2012).

Realizamos as coletas de dados em campo nos meses de agosto de 2010 a abril de 2011 e de agosto de 2011 a junho de 2012. As excursões noturnas ocorreram num intervalo de aproximadamente 15 dias (de agosto a novembro) e sete dias (de dezembro a junho). Monitoramos uma lagoa permanente de 20 m de largura máxima e 1 m de profundidade máxima e um corpo d’água semipermanente de 10 m de largura máxima e 50 cm de profundidade máxima. Ambos caracterizam-se pela presença de vegetação marginal rasteira composta por gramíneas. O corpo d’água permanente também conta com pequenos arbustos e macrófitas (taboa, Typha sp.) em uma de suas margens. Durante o período de seca o corpo d’água semipermanente desapareceu, enquanto que o corpo d’água permanente diminui seu volume em cerca de 70%.

As coletas de dados em campo tinham início logo após o ocaso, sendo finalizadas quando nenhum ou apenas um indivíduo de H. crepitans ainda estava em atividade de vocalização. Para a observação de comportamentos adotamos a metodologia de animal focal (Lehner, 1996). Registramos o número de indivíduos em atividade de vocalização, presença de fêmea e desovas. Observamos também os locais utilizados como sítios de vocalização e oviposição.

O comprimento rostro-cloacal (CRC) das fêmeas e machos adultos foi medido em campo com o auxílio de um paquímetro de 0,01 mm de precisão. Utilizamos o teste t-Student a fim de verificar a presença de dimorfismo sexual em relação ao tamanho corpóreo. Este mesmo teste foi aplicado para



verificarmos diferenças entre as médias dos CRCs dos machos que utilizaram poleiros como sítios de vocalização e a média dos CRCs dos machos registrados vocalizando no solo. A normalidade dos dados e homogeneidade da variância foi testada em ambos os casos para atender as premissas do teste adotado.

Os machos encontrados em atividade de vocalização, além de medidos, foram marcados, de acordo com a técnica de amputação de dedos e artelhos (Martof, 1953), e soltos no mesmo local de captura.

Para verificarmos se há correlação entre o número máximo de machos em atividade de vocalização e dados abióticos (pluviosidade e temperatura do ar), utilizamos uma análise de regressão múltipla incluindo as seguintes variáveis registradas por dia de coleta: abundância (variável dependente) e pluviosidade e temperatura do ar (variáveis independentes). A temperatura do ar foi registrada no momento das coletas em campo enquanto que os dados de pluviosidade foram obtidos através da base de dados do Proclima (CPTEC/INPE, 2012). A colinearidade, a homogeneidade da variância e os resíduos foram previamente analisados a fim de atender as premissas do teste. Para todos os testes estatísticos foram considerados significativos valores de P < 0,05 (Zar, 1996).

A razão sexual operacional da população estudada foi calculada à partir da razão número de fêmeas registradas em campo pelo número de machos presentes nas agregações reprodutivas (Emlen & Oring, 1977).

Observamos e descrevemos dois comportamentos para Hypsiboas crepitans; comportamento de briga (observado em campo na data de 23 de março de 2011) e comportamento de desova (observado em laboratório em duas ocasiões distintas nas datas de 27 de agosto de 2010 e 25 de janeiro de 2011). Para este último, dois casais, observados em campo, foram coletados, acondicionados em sacos plásticos com água e levados ao laboratório onde foram mantidos em terrários até que desovassem. Observamos o comportamento de desova sob meia luz e anotamos todos os movimentos dos machos e das fêmeas.

Em laboratório, acompanhamos o desenvolvimento de girinos que eclodiram de uma desova coletada em campo na data de 24 de setembro de 2010. Durante o desenvolvimento os girinos foram mantidos em caixas plásticas em laboratório climatizado à temperatura constante de 24°C.

Casais em amplexo, quando encontrados, foram acondicionados em sacos plásticos com água para obtenção de desovas. Também coletamos desovas em campo. Os ovos provenientes destas desovas foram contados sob estereomicroscópio. Aplicamos o teste de correlação de Pearson para verificarmos se há correlação entre o tamanho corpóreo das fêmeas e o número de ovos nas suas desovas. A normalidade dos dados e homogeneidade da

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variância foram testadas em ambos os casos a fim de atender as premissas do teste adotado.

Os exemplares adultos coletados foram levados ao laboratório, onde foram fixados em formalina 10% e preservados em álcool 70%. As desovas e os girinos foram fixados e preservados em formalina 5%. Todo o material biológico encontra-se depositado na Coleção Zoológica da Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia (UESB), campus de Jequié.

Resultados

Machos de Hypsiboas crepitans foram registrados em atividade de vocalização dentro d’água (n= 3), no solo junto às gramíneas (n= 17) ou empoleirados em galhos às margens dos corpos d’água estudados (n= 8), sendo mais frequentemente encontrados (59,25%) em atividade de vocalização no solo às margens dos corpos d’água. Por outro lado, verificamos também que o uso de poleiros por machos em atividade de vocalização foi mais frequente (87% dos casos) durante os períodos mais frios e secos (março, julho e agosto), quando a densidade de machos era menor. Independente do sítio de vocalização, todos os machos mantiveram o corpo e a cabeça direcionados para a água quando em atividade. A distância média dos machos até a água foi de 114,50 cm (DP= 207,96, 10-700 cm; N= 10). Machos de H. crepitans que utilizaram poleiros foram registrados a uma altura média de 58 cm (DP= 11,50; 45-75 cm; N= 5) em relação ao nível da água. A média do CRC dos machos registrados utilizando poleiros como sítios de vocalização foi de 53,4 mm (DP= 2,68; 50,70-57,10 mm; N= 6), valor significativamente menor (t= -3,64; GL= 7; P< 0,01) que os CRCs exibidos por machos que foram registrados em atividade de vocalização no solo (= 59,09 mm; DP= 3,19; 53,7-63,3 mm; N= 10).

Machos de Hypsiboas crepitans começavam a vocalizar pouco antes do ocaso e, por volta de 24:00 h, poucos ainda estavam em atividade de vocalização. Registramos a espécie em atividade reprodutiva durante todos os meses de estudo, exceto em janeiro de 2012, período coincidente com um dos menores índices pluviométricos na região (Figura 1).

Ao longo de todo o período de estudo o maior número de indivíduos foi registrado em atividade no corpo de d’agua permanente. Durante a estiagem (janeiro/2012), o corpo d’água semipermanente secou por completo e o corpo de água permanente reduziu sua extensão para o equivalente a 30% de seu tamanho inicial. Durante este período, todos os indivíduos de H. crepitans registrados em campo foram observados em atividade de vocalização no corpo de água permanente. Em apenas um mês (dezembro/2011) houve uma maior ocupação



do corpo d’água semipermanente (N= 22 machos).Quarenta e seis indivíduos de H. crepitans foram marcados sendo que

apenas quatro foram recapturados, um no dia seguinte, dois em até seis dias após a marcação e um 21 dias após sua captura. Os indivíduos recapturados foram reencontrados em atividade de vocalização, ora no mesmo sítio de vocalização (N= 3) ora a apenas alguns centímetros de seu sítio original (N=1).

Ao longo do período de estudo, as maiores abundâncias de machos em atividade de vocalização foram registradas tanto nos meses mais chuvosos (Figura 1) quanto nos dias que se sucediam a eventos de chuva. O número máximo de machos em atividade de vocalização por mês de coleta não se correlacionou com a quantidade de chuvas mensal na região (R2= 0,058; GL= 95; P< 0,31) nem com a temperatura média mensal do ar (R2= 0,002; GL= 95; P= 0,84).

A única interação agonística observada em campo teve duração aproximada de 15 minutos e pode ser resumida como se segue: inicialmente o macho residente estava emitindo seu canto de anúncio. Após perceber a presença de um invasor, ele passou a emitir cantos territoriais intercalados por cantos de anúncio. Na sequência, o macho invasor também vocalizou (canto de

Figura 1. Número máximo de machos de Hypsiboas crepitans em atividade de vocalização e índices pluviométricos na Fazenda Brejo Novo, município de Jequié, estado da Bahia, Brasil.

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anúncio) e o macho residente saltou sobre ele. Durante a interação os machos foram observados utilizando os espinhos do pré-polex para agredir o adversário. Ao fim da briga o macho residente (CRC= 62,5 mm) apresentou escoriações nos membros e o macho invasor (CRC= 52,7mm) se retirou do território com arranhões em seu dorso. Durante este evento, além dos dois indivíduos envolvidos na interação, havia três machos em atividade de vocalização no mesmo corpo d’água, diferente de outras agregações em que foi possível visualizar mais de dez machos em atividade.

Registramos fêmeas e desovas em apenas alguns meses ao longo do período de estudo (Figura 2). O número de fêmeas em campo sempre esteve abaixo do número de machos em atividade de vocalização, o que resultou em um baixo valor médio da razão sexual operacional da população estudada (= 0,02; DP= 0,06; 0-0,16; N= 22).

Girinos de H. crepitans foram observados apenas no corpo d’água permanente. Em laboratório, os girinos resultantes da desova coletada em campo e cujo desenvolvimento foi acompanhado, levaram cerca de três meses para que o processo de metamorfose fosse completado.

Os machos de H. crepitans apresentaram CRC médio de 59,86 mm (DP= 4,04; 67,55-55,66; N= 12), sendo este valor significativamente menor (t=

Figura 2. Número máximo de fêmeas e desovas de Hypsiboas crepitans na Fazenda Brejo Novo, município de Jequié, estado da Bahia, Brasil.



2,62; GL= 11 P< 0,05) da média apresentada pelas fêmeas 63,68mm (DP= 2,19; 67,3-55.96; N= 8). Machos e fêmeas em amplexo não apresentaram correlação entre seus CRCs (r= 0,21; N= 5). Os amplexos observados em campo ocorreram após o ocaso, sendo que os casais permaneceram amplectados de quatro a seis horas até desovarem.

A sequência de comportamentos observados durante o processo de desova baseado na observação de dois casais de H. crepitans, pode ser resumida como se segue. Por cerca de quatro horas, o macho permaneceu em amplexo axilar com a fêmea. Momentos antes do início da deposição de ovos, o macho alterou a posição dos braços e permaneceu em amplexo cefálico com a fêmea. Logo na sequência, a deposição de ovos foi iniciada. Não observamos a emissão de sinais emitidos pelas fêmeas ou machos que pudessem indicar o início da oviposição. Desde a primeira massa de ovos liberada até a separação do casal transcorreu-se aproximadamente 1 minuto e 30 segundos. Conforme a fêmea liberava seus ovos, o macho permaneceu apoiado com seus pés acima da parte interna da coxa da fêmea (Figura3), realizando movimento de extensão das

Figura 3. Comportamento de oviposição de Hypsiboas crepitans registrado em laboratório. Casal coletado na Fazenda Brejo Novo, Município de Jequié, estado de Bahia.

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pernas conforme ocorria a liberação da massa de ovos. O processo de extensão e liberação de ovos foi realizado 27 vezes. Essa sequência de movimentos se manteve até que a desova fosse completamente liberada. A maneira como o casal se posicionou permitiu que, durante a sincronia dos movimentos, a cabeça da fêmea tocasse a região gular do macho. Ao final do último movimento de liberação de ovos, a fêmea movimentou lateralmente e de maneira bem rápida a sua região cloacal e o macho soltou-se do amplexo.

As desovas de H. crepitans foram registradas às margens de corpos d’água permanente em pequenas depressões ancorados na vegetação marginal (gramíneas) (Figura 4), sendo estes os mesmos sítios onde os casais foram encontrados. Algumas destas depressões eram naturais e outras resultantes de pegadas de gado. Não verificamos indícios de que estas depressões haviam sido construídas por machos da espécie estudada.

Os ovos de H. crepitans são pigmentados em um de seus pólos e são envoltos por uma cápsula gelatinosa. O número médio de ovos por desovas foi de 2053,5 (DP= 388,21; 1522-2561, N= 5) sendo este valor não correlacionado ao tamanho corpóreo das fêmeas (r=-0,28; P= 0,71; N= 4). Fêmeas desovadas apresentaram ovócitos imaturos em seus ovários.

Figura 4. Desova de Hypsiboas crepitans depositada em depressão às margens de corpos de água permanente na Fazenda Brejo Novo, município de Jequié, estado da Bahia.



Discussão

Hypsiboas crepitans foi observada vocalizando dentro da água, junto a gramíneas próximas aos corpos d’água, em depressões no solo causadas pelo gado e empoleirada em galhos, tal como observado por Alves (2011) e Ferreira et al. (2012) para populações do estado da Paraíba e do Espírito Santo, respectivamente. Machos foram registrados utilizando tanto o ambiente permanente como o semipermanente (quando este esteve disponível). A preferência pela utilização do corpo d’água permanente em detrimento de corpos de água temporários pode estar relacionada a uma série de fatores, incluindo o tempo de desenvolvimento de girinos e características da desova e sítios de oviposição (Haddad & Prado, 2005). De fato, o tempo de desenvolvimento das larvas de H. crepitans, em laboratório, foi superior ao conhecido para a maioria das espécies que ocorrem no ambiente de Caatinga (Zina, obs.pessoal).

De acordo com Skelly (1997), espécies que apresentam longo tempo de desenvolvimento larval ovipõem preferencialmente em ambientes permanentes, possivelmente devido à seca a qual corpos de água temporários e semipermanentes estariam sujeitos em um dado período do ano, o que inviabilizaria a sobrevivência das larvas. Se por um lado os corpos de água temporários e semipermanentes não apresentam uma abundância ou grande riqueza dos predadores de girinos, por outro estão sujeitos a um hidroperíodo menor.

O uso de ambientes permanentes para a atividade reprodutiva por H. crepitans, portanto, pode ser o fator chave responsável pela presença da espécie em atividade mesmo nos períodos de maior seca. De fato, na região da Fazenda Brejo Novo, espécies de estação reprodutiva prolongada utilizam preferencialmente ambientes permanentes para atividade reprodutiva (Lantyer Silva et al., 2013). Estudos realizados com algumas espécies de anuros por Bowker & Bowker (1979) e Kluge (1981), demonstraram que a atividade de algumas espécies tem início apenas quando corpos de d’água atingem um volume ideal. Blair (1961), analisando espécies de regiões temperadas, notou que a atividade se mantinha mesmo após o término das chuvas, desde que algum volume de água ainda restasse na poça. Nós também observamos esse mesmo padrão para H. crepitans. A atividade ao longo do ano todo pode explicar a ausência de correlação significativa entre os dados abióticos e o número de machos em atividade reprodutiva. Além disso, em áreas de Caatinga ou de transição entre Caatinga e Mata Atlântica, onde secas pronunciadas são registradas, a presença de chuvas não garante a formação e manutenção de corpos d’água. A água das primeiras chuvas pode apenas percolar o solo enquanto que, após a formação de corpos d’água temporários, a ausência de

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chuvas não implica na extinção imediata dos corpos d’água.Embora a maior parte dos machos das espécies da família Hylidae

vocalize em poleiros altos (Greer & Wells, 1980; Mitchell & Miller, 1991; Bastos & Haddad, 1999), o uso mais frequente do solo como sítio de vocalização por H. crepitans, bem como o registro de machos de maior tamanho utilizando este ambiente, já foi observado e explicado para outras espécies de anuros por outros autores. Estudos realizados por Crump (1971), Hӧdl (1977) e Pombal (1997), demonstraram que espécies de tamanho corpóreo grande e/ou mais pesadas tendem a vocalizar no chão. Este fato pode estar relacionado à sustentação do macho no seu sitio de vocalização e/ou sua maior exposição a predadores em sítios acima do nível da água. Röhr & Juncá (2013) encontraram diferença significativa em parâmetros do canto de H. crepitans alocados em poleiros e no solo (às margens de corpos d’águas), porém não houve diferença quanto a propagação do canto em ambos micro-habitats. Contudo, ainda que a propagação não difira entre os micro-hábitats, é possível que no presente estudo, a estrutura da vegetação (ao nível do solo) interfira na transmissão do sinal acústico como já observado em outros estudos (Ryan et al., 1990; Sorjonen, 1986). Assim, com a diminuição dos coros reprodutivos, os machos escolheriam poleiros mais altos para aproveitar melhor a distribuição do som no ambiente, tornando-se mais atrativos para as fêmeas durante o período mais seco e frio. Porém, novas análises devem ser realizadas a fim de validar a eletividade dos sítios durante os períodos de escassez de chuva e frio.

Pluviosidade, umidade relativa do ar e temperatura desempenham importante influência na atividade reprodutiva dos anuros (Bernarde & Anjos, 1999; Prado & Pombal, 2005; Campos & Vaz-Silva, 2010). Em ambientes sazonais, a reprodução tende a ocorrer nos períodos mais quentes e úmidos (Donnelly & Guyer, 1994; Rossa-Feres & Jim, 1994), já em regiões em que não ocorre sazonalidade climática, as espécies tendem a se reproduzir ao longo do ano (Crump, 1974). Embora a intensidade da atividade reprodutiva de H. crepitans não tenha sido influenciada pela pluviosidade e a região apresente sazonalidade climática pronunciada, a espécie pode ser classificada como de estação reprodutiva prolongada. A ausência de registro da espécie no mês de janeiro de 2012, possivelmente esteve relacionada à estiagem registrada no mês. Embora a lagoa permanente não tenha secado, seu volume diminuiu consideravelmente durante o período sem chuva na região.

Ainda que os machos de H. crepitans tenham permanecido ao longo de praticamente todo o período de estudo no ambiente reprodutivo, o período de desova e a chegada de fêmeas ocorreu em apenas alguns meses, gerando razões operacionais baixas. É possível que as fêmeas tenham optado por participar de maiores agregações, presentes nos meses mais chuvosos e quentes, aumentando



assim o seu leque de escolhas de machos, ao passo que também facilitaria o encontro de parceiros (Bradbury, 1981; Dyson et al., 1992; Pombal et al., 1994). Inclusive, o fato de fêmeas desovadas apresentarem folículos imaturos indica um investimento reprodutivo contínuo.

Espécies de estação reprodutiva prolongada (sensu Wells, 1977) exibem uma série de características únicas, relacionadas não apenas ao uso de ambientes específicos, mas também relacionadas à dinâmica populacional e comportamentos (Wells, 2007). De acordo com Wells (2007), espécies cujo período reprodutivo se estende por mais três meses, apresentam razões operacionais baixas, chegada assincrônica de fêmeas, defesas de território e estratégias reprodutivas como “macho vocalizador” e “macho satélite”. Exceto pela estratégia de macho satélite, todas as outras características típicas de espécies de estação reprodutiva prolongada foram observadas para H. crepitans.

A baixa taxa de recaptura de machos marcados pode ter ocorrido em virtude de um grande recrutamento de novos machos para compor o coro reprodutivo. O recrutamento constante de novos indivíduos também pode estar relacionado com a temporada reprodutiva prolongada de H. crepitans. Fato semelhante foi observado por De Sá & Zina (2014) para uma espécie de estação reprodutiva prolongada pertencente ao mesmo grupo de H. crepitans (H. albopunctatus).

O curto deslocamento de alguns machos marcados indica a possibilidade de um comportamento territorial para a espécie (Martof, 1953; Wells, 1977), fato este reforçado pela observação de comportamento agonístico entre machos de H. crepitans (ver abaixo). Ademais, segundo Woodward (1982), permanecer no coro o maior número possível de noites pode aumentar a probabilidade de encontros com fêmeas, independentemente do tipo de seleção sexual que esteja ocorrendo.

O dimorfismo sexual em tamanho registrado no presente estudo era esperado para a espécie, pois em cerca de 90% das espécies de anuros as fêmeas são maiores que os machos (Shine, 1979; Duellman &Trueb, 1986). Os maiores tamanhos corpóreos das fêmeas de H. crepitans em relação aos machos aparentemente não está correlacionado a pressão seletiva envolvida na fertilidade das fêmeas (Ritke et al.,1990), visto que o número de ovos por desova não se mostrou correlacionado com o tamanho das fêmeas. Assim, espécies em que fêmeas são maiores do que machos, tal como H. crepitans, outros fatores podem ser responsáveis pela determinação do tamanho, tal como idade (Halliday & Tejedo,1995). Contudo, nossos dados podem ter sido subestimados comprometendo o resultado dos testes estatísticos e resultando em conclusões errôneas.

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As fêmeas desovadas apresentaram ovócitos imaturos em seus ovários, característica que nos leva a considerar que a espécie se reproduz mais de uma vez ao longo de uma temporada reprodutiva, já que este fato é muito comum em espécies que apresentam estação reprodutiva prolongada (Duellman & Trueb, 1986).

As atividades de deposição de ovos de H. crepitans, tal como observado para H. albomarginatus por Giasson (2003), iniciaram no final da noite. A desova tardia observada em espécies de anuros, segundo Bastos & Haddad (1996), evitaria que possíveis machos oportunistas tentassem interceptar casais. No entanto, não observamos tentativas de deslocamento de machos em casais de H. crepitans. Por outro lado, Kluge (1981) sugeriu que os ovos têm mais chances de sobreviver quando são postos no início da manhã, uma vez que a maioria dos machos já não mais ocupa os sítios de reprodução, e isso pode evitar que as desovas sejam desfeitas pelo pisoteio dos mesmos.

A agressão animal, empregada na defesa de um recurso, pode ser favorecida pela seleção quando a quantidade de recursos for menor que a de competidores. Assim, o indivíduo que conseguir expulsar vizinhos coespecíficos, obtém ganhos imediatos em sua aptidão (Parker, 1974). No entanto, no caso dos anuros, a maioria destas interações são resolvidas por meio da emissão de vocalização e raramente os indivíduos envolvidos nas interações envolvem-se em combates físicos, evitando dessa forma injúrias ou o aumento na vulnerabilidade a predadores (Robertson, 1986; Martins et al., 1998). No entanto, quando combates físicos ocorrem, o tempo de residência e o tamanho dos machos, ou ambos, são os fatores responsáveis pelo resultado da interação (Howard, 1978; Wells, 1978; Fellers, 1979; Krebs, 1982), fato corroborado pela interação agonística observada no presente estudo; observamos que o macho residente e de maior tamanho corpóreo venceu a disputa por território.

Alguns autores observaram que interações agressivas entre machos são muito comuns em densas agregações reprodutivas (Wells, 1978; Bastos & Haddad, 1995; Martins et al., 1998), estando relacionada a disputa por sítios de vocalização mais atrativos para fêmeas (Wells, 1977; Ryan, 1985; Robertson, 1986). No presente estudo não observamos densas agregações, embora tenhamos observado um comportamento agonístico bem marcado. A razão para este aparente paradoxo talvez esteja relacionada à baixa disponibilidade de sítios de vocalização no ambiente e não a competição por melhores sítios. Estudos experimentais serão necessários para fundamentar essa hipótese.

Machos de H. crepitans apresentam um espinho do pré-polex bem desenvolvido (Kluge, 1979). Aparentemente, o macho invasor envolvido na disputa observada apresentou injúrias provocadas pelo espinho do pré-polex do



macho residente. A presença do espinho do pré-polex foi utilizada por Kluge (1979) para alocar H. crepitans no grupo de H. boans (rãs gladiadoras). Anos mais tarde, Faivovich et al. (2005) propôs a alocação de H. crepitans no grupo de H. faber argumentando que a construção de piscinas pelos machos seria uma sinapomorfia para o grupo.

Há quatro registos na literatura de construção de ninhos de H. crepitans; na Venezuela por Caldwell (1992), na Colômbia por Lynch & Vargas Ramirez (2000), no Brasil, na Serra São José, Estado da Bahia por Casal & Juncá (2008) e em Tobago por Lehtinen (2014). O ninho é construído por machos que moldam o terreno arenoso, às margens de corpos de água, no formato de uma panela dentro da qual os girinos se desenvolvem. Além da construção deste ninho, a presença do pré-polex, foi utilizada por diversos autores como sinapomorfia dos grupos de H. boans e de H. faber, sendo este último o grupo no qual H. crepitans está atualmente alocada (ver Faivovich et al., 2005). No entanto, tal como ressaltado por Caldwell (1992) e Faivovich et al. (2005), a construção de ninhos em H. crepitans é facultativa. No presente estudo não observamos ninhos construídos, apenas a utilização de pequenas depressões às margens dos corpos de água. Este fato não altera o modo reprodutivo da espécie, que permanece como o de número 4 (sensu Haddad & Prado, 2005), mas demonstra que a espécie apresenta plasticidade associada ao sítio de oviposição, tal como outras espécies da família Hylidae [e.g. Hypsiboas prasinus, Haddad& Prado (2005); Dendropsophus spp. (ver Zina et al., 2014)]. É interessante ressaltar que apesar das novas condições de arquitetura de ninho, as características relativas ao local de crescimento e desenvolvimento de girinos aparentemente permanecem conservadas. Os fatores que modulam a escolha do sítio de oviposição ou construção de ninho ainda são obscuros para a maior parte das espécies cuja plasticidade foi relatada, o que evidencia a necessidade de estudos experimentais bem delineados.

Por fim, o uso de características comportamentais para traçar filogenia deve levar em consideração a possibilidade de plasticidade associada à presença de determinados recursos. Ao mesmo tempo, não podemos deixar de mencionar a importância do uso dessas características como fenótipos típicos de grupos de espécies.

Agradecimentos

A Vanderlan Souza, Michelly Gally, Gabriel Novaes, Ricardo Alves pela ajuda nas coletas em campo e ao Instituto Chico Mendes pela concessão de licença para coleta de material zoológico a JZ (n º35068).

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Literatura Citada

Alves, B.C.F. 2011. Aspectos ecológicos de Hypsiboas crepitans e H. albomarginatus (Anura: Hylidae) em um remanescente de Mata Atlântica da Paraíba. Trabalho de Conclusão de Curso não publicado, Universidade Estadual da Paraíba, Campina Grande. 31 p.

Bastos, R.P. & Haddad, C.F.B. 1995. Vocalizações e interações acústicas em Hyla elegans (Anura, Hylidae) durante atividade reprodutiva. Naturalia, 20: 165-176.

Bastos, R.P. & Haddad, C.F.B. 1996. Breeding activity of the Neotropical treefrog Hyla elegans (Anura, Hylidae). Journal of Herpetology, 30 (3): 355-360.

Bastos, R.P. & Haddad, C.F.B. 1999. Atividade reprodutiva de Scinax rizibilis (Bokermann) (Anura, Hylidae) na Floresta Atlântica, sudeste do Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, 16(2): 409-421.

Bernarde, P.S. & Anjos, L. 1999. Distribuição espacial e temporal da anurofauna no parque Estadual Mata do Godoy, Londrina, Paraná, Brasil (Amphibia: Anura). Comunicação do Museu de Ciências e Tecnologia PUCRS 12: 127-140.

Bertoluci, J. 1997. Fenologia e seleção de hábitat em girinos da Mata Atlântica em Boracéia (Amphibia, Anura). Tese de Doutorado não publicada, Universidade de São Paulo, São Paulo. 123 p.

Blair, W.F. 1961. Calling and spawning seasons in a mixed population of anurans. Ecology, 42(1): 99-110.

Bowker, R.G. & Bowker, M.H. 1979. Abundance and distribution of anurans in Kenyan Pond. Copeia, 1979(2): 278-285.

Bradbury, J.W. 1981. The evolution of leks, p. 138-169. In: Alexander, R. D. & Tinkle, D. W. (Eds.). Natural selection and social behavior: recent research and new theory. New York: Chiron Press, 340p.

Caldwell, J.P. 1992. Diversity of reproductive modes in anurans: facultative nest construction in gladiator frogs, p. 85-97. In: Hamlett, W. C. (Ed.). Reproductive Biology of South American Vertebrates. New York: Springer-Verlag, 328 p.

Campos, F.S. & Vaz-Silva, W. 2010. Distribuição espacial e temporal da anurofauna em diferentes ambientes no município de Hidrolândia, GO, Brasil Central. Neotropical Biology and Conservation 5(3): 179-187.

Centro de Previsão de Tempo e Estudos Climáticos - CPTEC/INPE. Programa de monitoramento climático em tempo real da região nordeste. Disponível em: http://proclima.cptec.inpe.br/(24/01/ 2012).

Casal, F.C. & Juncá, F.A. 2008. Girino e canto de anúncio de Hypsiboas



crepitans (Amphibia, Anura, Hylidae) do estado da Bahia, Brasil, e considerações taxonômicas. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi Ciências Naturais, 3(3): 217-224.

Crump, M.L. 1971. Quantitative analysis of the ecological distribution of a tropical herpetofauna. Occasional Papers of the Museum of Natural History, University of Kansas, 3: 1-62.

Crump, M.L. 1974. Reproductive strategies in a tropical anuran community. Miscellaneous Publications of Museum of Natural History of University of Kansas 61: 1-68.

De Sá, F.P.; Zina, J. & Haddad, C.F.B. 2014. Reproductive dynamics of the Neotropical treefrog Hypsiboas albopunctatus (Anura, Hylidae). Journal of Herpetology, 48(2): 181-185.

Donnelly, M.A. & Guyer, C. 1994. Patterns of reproduction and habitat use in assemblage of Neotropical hylid frogs. Oecologia, (98):291-302.

Donoso-Barros, R. & Ochoa, J.L. 1972. Desarrollo y evolucion larval de Hyla crepitans (Amphibia – Salientia). Boletin de la Sociedad de Biología de Concepcion, 44: 117-127.

Downie, J.R.; Ramnarine, I., Sams, K. & Walsh, P.T. 2009. The paradoxical frog Pseudis paradoxa: larval habitat, growth and metamorphosis: The Herpetological Journal, 19(1): 11-19.

Duellman, W.E. & Trueb, L. 1986. Biology of amphibians. New York: McGray Hill Book Co, 670 p.

Dyson, M.L. 1992. Effect of interma1 spacing on female frequency preferences in the painted reed frog. Copeia, (4): 1111-1114.

Emlen, S.T. & Oring, L.W. 1977. Ecology, sexual selection and the evolution of mating systems. Science, 197: 215-223.

Faivovich, J., Haddad, C.F.B., Garcia, P.C.A., Frost, D.R., Campbell, J.A. & Wheeler, W.C. 2005. Systematic review of the frog family Hylidae, with special reference to Hylinae: Phylogenetic analysis and taxonomic revision. Bulletin of the American Museum of Natural History, 294: 1-240.

Fellers, G.M. 1979. Agression, territoriality, and mating behaviour in North American treefrogs. Animal Behaviour, 27(1): 107-119.

Ferreira, R.B., Dantas, R. B & Tonini, J. F. R. 2012. Distribuição espacial e sazonal de anfíbios em quatro poças na região serrana do Espírito Santo, sudeste do Brasil: influência de corredores florestais. Iheringia, 102(2): 163-169.

Giasson, L.O.M. 2003. Comportamento Social e Reprodutivo de Hyla albomarginata Spix, 1824 (Anura: Hylidae) na Mata Atlântica. Dissertação de Mestrado, Programa de Pós-Graduação da Zoologia, Universidade Estadual de São Paulo, Rio Claro.76 p.

288

Greer, B.J. & Wells, K.D. 1980. Territorial and reproductive behavior of the tropical American frog Centrolenella fleischmanni. Herpetologica, 36(4): 318-326.

Haddad, C.F.B. 1991. Satellite behavior in the Neotropical treefrog Hyla minuta. Journal of Herpetology, 25(2): 226-229.

Haddad, C.F.B. & Bastos, R. P. 1997. Predation on the toad Bufo crucifer during reproduction (Anura: Bufonidae). Amphibia-Reptilia, 18(3):295-298.

Haddad, C.F.B. & Pombal, J.P.Jr. 1998. Redescription of Physalaemus spiniger (Anura: Leptodactylidae) and description of two new reproductive modes. Journal of Herpetology, 32(4): 557-565.

Haddad, C.F.B. & Prado, C.P.A. 2005. Reproductive modes in frogs and their unexpected diversity in the Atlantic Forest of Brazil. BioScience, 55(3): 207-217.

Halliday, T. & Tejedo, M. 1995. Intrasexual selection and alternative mating behavior, p. 419-468. In: Heatwole, H. & Sullivan, B. (Eds.). Amphibian Biology, Vol II, Social Behaviour. Vol. 2. New South Wales: Surrey Beatty and Sons Chipping Norton, 710 p.

Hӧdl, W. 1977. Call differences and calling site segregation in anuran species from Central Amazonian floating meadows. Oecologia, 28: 351-363.

Howard, R.D. 1978. The evolution of mating strategies in bullfrogs, Rana catesbeiana. Evolution, 32(4): 850-871.

Kluge, A.G. 1979. The gladiator frogs of Middle America and Colombia a reevaluation of their systematics (Anura: Hylidae). Occasional Papers of the Museum of Zoology, University of Michigan, 688: 1-24.

Kluge, A.G. 1981. The life history, social organization and parental behavior of Hyla rosenbergi Boulanger, a nest-building gladiator frog. Miscellaneous publications of the Museum of Zoology, University of Michigan, 160: 1-170.

Krebs, J. R. 1982. Territorial defence in the great tit (Parus major): do residents always win. Behavior Ecology and Sociobiology, (11):185-194.

La Marca, E., Azevedo-Ramos, C., Silvano, D., Solís, F., Ibáñez, R., Jaramillo, C. Fuenmayor, Q. & Hardy, J. 2010. Hypsiboas crepitans. The IUCN Red List of Threatened Species. Version 2014.3.

Lantyer-Silva, A.S.F., Siqueira, S.Jr. & Zina, J. 2013. Checklist of amphibians in a transitional area between the Caatinga and the Atlantic Forest, central-southern Bahia, Brazil. Checklist Journal, 9(4): 725-732.

Lantyer-Silva, A.S.F., Solé, M. & Zina, J. 2014. Reproductive biology of a bromeligenous frog endemic to the Atlantic Forest: Aparasphenodon arapapa Pimenta, Napoli and Haddad, 2009 (Anura: Hylidae). Anais da Academia Brasileira de Ciências, 86(2): 867-880.



Lehner, P.N. 1996. Handbook of ethological methods. Cambridge: Cambridge University Press.694 p.

Lehtinen, R.M. 2014. Confirmation of nest building in a population of the gladiator frog Hypsiboas crepitans (Anura, Hylidae) from the island of Tobago (West Indies). Herpetology Notes, 7: 227-229.

Lynch, J.D. & Vargas Ramírez, M.A. 2000. Lista preliminar de espécies de anuros del departamento del Guainía, Columbia. Revista de la Academia Columbiana Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, 93: 579-589.

Martins, M.., Pombal, J.P.Jr. & Haddad, C.F.B. 1998. Escalated aggressive behaviour and facultative parental care in the nest building gladiator frog, Hyla faber. Amphibia-Reptilia, 19:65-73.

Martof, B.S. 1953. Territoriality in the green frog, Rana clamitans. Ecology, 34(1): 166-174.

Mitchell, S.L. & Miller, G.L. 1991. Intermale spacing and calling site characteristics in a Southern Mississipi chorus of Hyla cinerea. Copeia, (2): 521-524.

Newcomer, S.D., Zeh, J.A. & Zeh, D.W. 1999. Genetic benefits enhance the reproductive success of polyandrous females. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 96: 10236-10241.

Parker, G.A. 1974. Assessment strategy and the evolution of fighting behaviour. Journal of Theoretical Biology, (47): 223-243.

Pombal, J.P.Jr. 1997. Distribuição espacial e temporal de anuros (Amphibia) em uma poça permanente na Serra de Paranapiacaba, sudeste do Brasil. Revista Brasileira de Biologia, 57(4): 583-594.

Pombal, J.P. Jr. & Haddad, C.F.B. 2005. Estratégias e modos reprodutivos de anuros (Amphibia) em uma poça permanente na Serra de Paranapiacaba, Sudeste do Brasil. Papéis Avulsos de Zoologia, 45(15): 201-213.

Pombal, J.P.Jr., Sazima, I. & Haddad, C.F.B. 1994. Breeding behavior of the pumpkin toadlet, Brachycephalus ephippium (Brachycephalidae). Journal of Herpetology, 28(4): 516-519.

Prado, G.M. & Pombal, J.P.Jr. 2005. Distribuição espacial e temporal dos anuros em um brejo da Reserva Biológica de Duas Bocas, sudeste do Brasil. Arquivos do Museu Nacional, 63(4): 685-705.

Prado, C.P.A., Uetanabaro, M. & Lopes, F. S. 2000. Reproductive strategies of Leptodactylus chaquensis and L. podicipinus in the Pantanal, Brazil. Journal of Herpetology, 34(1): 135-139.

Rico, M.., Rocha, C.F.D., Borges Jr., V.N.T. & Van Sluys, M. 2004. Breeding ecology of Scinax trapicheiroi (Anura, Hylidae) at a creek in the Atlantic Rainforest of Ilha Grande, southeastern Brazil. Amphibia-Reptilia, 25: 277-286.

290

Ritke, M.E., Babb, J.G. & Ritke, M.K. 1990. Life history of the gray treefrog (Hyla chrysoscelis) in western Tenessee. Journal of Herpetology, 24(2): 135-141.

Ryan, M. J. 1985. The túngara frog: A study in sexual selection and communication. Chicago: University of Chicago Press,230p.

Ryan, M.J., Cocroft, R.B. & Wilczynski, W. 1990. The role of environmental selection in intraspecific divergence of mate recognition signals in the Cricket Frog Acris crepitans. Evolution, 44(7): 1869-1872.

Robertson, J.G.M. 1986. Male territoriality, fighting and assessment of fighting ability in the australian frog, Uperoleia rugosa. Animal Behaviour, 34(3): 763-772.

Röhr, D.L. & Juncá, F. A. 2013. Micro-habitat influence on the advertisement call structure and sound propagation efficiency of Hypsiboas crepitans (Anura: Hylidae). Journal of Herpetology, 47(4): 549-554.

Rossa-Feres, D.C. & Jim, J. 1994. Distribuição sazonal em comunidades de anfíbios anuros na região de Botucatu, São Paulo. Revista Brasileira de Biologia, 54(2): 323-334.

Rossa-Feres, D.C. & Jim, J. 2001. Similaridade do sítio de vocalização em uma comunidade de anfíbios anuros na região noroeste do Estado de São Paulo, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, 18(2): 439-454.

Salthe, S.N. & Duellman, W.E. 1973. Quantitative constraints associated with reproductive mode in anurans, p. 229-249. In: Vial, J. L. (Ed.). Evolutionary Biology of the Anurans: Contemporary Research on Major Problems. Columbia: University of Missouri Press,470 p.

SEMA - Secretaria do Meio Ambiente. 2007. Mapa dos Biomas e Unidades de Conservação da Bahia. Disponível em: http://www.meioambiente.ba.gov.br/conteudo.aspx?s=MAPASMAP&p=MAPAS (29/06/2014)

Shine, R. 1979. Sexual selection and sexual dimorphism in the Amphibia. Copeia, 1979(2): 297-306.

Skelly, D.K. 1997. Pond permanence and predation are powerful forces shaping the structure of tadpole communities. American Scientist, 85(1): 36-45.

Sorjonen, J. 1986. Factors affecting the structure of song and the singing behavior of some Northern European passerine birds. Behaviour, 98(1/4): 286-304.

Toledo, L.F. & Haddad, C.F.B. 2005. Acoustic repertoire and calling behavior of Scinax fuscomarginatus (Anura, Hylidae). Journal of Herpetology, 39(3): 455-464.

UESB - Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia. Microrregião de Jequié: características gerais. Disponível em: http://www.labgeo.biouesb.com/biotrilha-uesb/88-2/ (29/06/2014).



Vasconcelos, T.S. & Rossa-Feres, D.C. 2005. Diversidade, distribuição espacial e temporal de anfíbios anuros (Amphibia, Anura) na região noroeste do estado de São Paulo, Brasil. Biota Neotropica, 5(2): 1-14.

Vieites, D.R., Nieto-Román, S., Barluega, M.., Palanca, A., Vences, M. & Meyer, A. 2004. Post-mating clutch piracy in an amphibian. Nature, 431: 305-308.

Weygoldt, P. & Carvalho-e-Silva, S.P. 1992. Mating and oviposition in the hylodine frog Crossodactylus gaudichaudii (Anura: Leptodactylidae). Amphibia-Reptilia, 13: 35-45.

Wells, K.D. 1977. The social behavior of anuran amphibians. Animal Behaviour, 25(3): 666-693.

Wells, K.D. 1978. Territoriality in the green frog (Rana clamitans): vocalizations and aggressive behaviour. Animal Behaviour, 26(4): 1051–54.

Wells, K.D. 2007. The ecology and behavior of amphibians. Chicago University Press, Chicago, 1148 p.

Woodward, B.D. 1982. Sexual selection and nonrandom mating patterns in desert anurans (Bufo woodhousei, Scaphiopus couchi and S. bombifrons). Copeia, 1982(2): 351-355.

Zar, J.H. 1996. Biostatistical analysis. Prentice-Hall, Englewood Cliffs, 662 p.Zina, J. 2006. Communal nests in Physalaemus pustulosus (Amphibia:

Leptodactylidae): experimental evidence for female oviposition preferences and protection against desiccation. Amphibia-Reptilia, 27(2006): 148-150.

Zina, J. & Haddad, C.F.B. 2005. Reproductive activity and vocalizations of Leptodactylus labyrinthicus (Anura, Leptodactylidae) in southeastern Brazil. Biota Neotropica, 5(2): 119-129.

Zina, J. & Haddad, C.F.B. 2006. Ecology and reproductive biology of two species of Aplastodiscus (Anura: Hylidae) in the Atlantic forest, Brazil. Journal of Natural History, 40(29-31): 1831-1840.

Zina, J. & Haddad, C.F.B. 2007. Courtship Behavior of two Treefrogs Species, Aplastodiscus arildae and A. leucopygius (Anura: Hylidae), from the Atlantic Rainforest, Southeastern Brazil. Herpetological Review, 38: 282-285.

Zina, J.; Ennser, J., Pinheiro, S.C.P., Haddad, C.F.B. & Toledo, L.F. 2007. Taxocenose de anuros de uma mata semidecídua do interior do Estado de São Paulo e comparações com outras taxocenoses do Estado, sudeste do Brasil. Biota Neotropica, 7(2):49-57.

Zina, J.; Silva, G. R.; Loebmann, D. & Orrico, V. G. D. 2014 . The recognition of Dendropsophus minusculus (Rivero, 1971) (Hylidae, Dendropsophini) as a highly polymorphic, multi-domain distributed species. Brazilian Journal of Biology, 74(3): 146-153.

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Biologia reprodutiva de Hypsiboas crepitans (Amphibia ...boletim.sambio.org.br/pdf/37_3_03.pdf · Palavras-chave: História Natural, Autoecologia, Uso do ambiente, Grupo de Hypsiboas