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Composição, riqueza e abundância de espécies em uma comunidade de
abelhas (Hymenoptera, Apoidea) em fitofisionomia de Cerrado
Edson Braz Santana
Feira de Santana
Abril/2017
UNIVERSIDADE ESTADUAL DE FEIRA DE SANTANA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ZOOLOGIA
Composição, riqueza e abundância de espécies em uma comunidade de
abelhas (Hymenoptera, Apoidea) em fitofisionomia de Cerrado
Dissertação de Mestrado apresentada ao
Programa de Pós-Graduação em Zoologia da
Universidade Estadual de Feira de Santana,
como um dos requisitos para a obtenção do
título de Mestre.
Edson Braz Santana
Orientador (a): Cândida Maria Lima Aguiar
Co-orientador (a): Celso Feitosa Martins
Feira de Santana
Abril/2017
UNIVERSIDADE ESTADUAL DE FEIRA DE SANTANA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ZOOLOGIA
Ficha Catalográfica – Biblioteca Central Julieta Carteado
Santana, Edson Braz
S223e Composição, riqueza e abundância de espécies em uma comunidade
de abelhas (Hymenoptera, Apoidea) em fitofisionomia de Cerrado /
Edson Braz Santana. – Feira de Santana, 2017.
48f. : il.
Orientadora: Cândida Maria Lima Aguiar.
Coorientador: Celso Feitosa Martins.
Dissertação (mestrado) – Universidade Estadual de Feira de Santana,
Programa de Pós-Graduação em Zoologia, 2017.
1. Abelhas – Chapada Diamantina, BA. I. Aguiar, Cândida Maria
Lima, orient. II. Martins, Celso Feitosa, coorient. III. Universidade
Estadual de Feira de Santana. IV. Título.
CDU: 595.799
EDSON BRAZ SANTANA
COMPOSIÇÃO, RIQUEZA E ABUNDÂNCIA DE ESPÉCIES EM UMA
COMUNIDADE DE ABELHAS (HYMENOPTERA, APOIDEA) EM
FITOFISIONOMIA DE CERRADO
Aprovado em ___/___/___
BANCA EXAMINADORA
______________________________________________________________________
Profª. Drª. Cândida Maria Lima Aguiar (ORIENTADORA)
______________________________________________________________________
Profª. Drª. Solange Cristina Augusto (UFU)
______________________________________________________________________
Prof. Dr. Willian Moura de Aguiar (UEFS)
Feira de Santana
Abril/2017
AGRADECIMENTOS
E há quem diga que a vida passa num segundo... Nesse tempo se criam momentos, e
entre momentos criamos lembranças, entre lembranças criamos laços e entre laços,
fazemos história. E foram muitas as histórias...
Agradeço à minha família que foi o meu alicerce antes, durante e será depois dessa
etapa de formação profissional. Aqui destaco o carinho incomensurável que tenho por
minha mãe, sempre tão doce, alegre e otimista. Minha fonte de viver!
À minha orientadora, que foi professora, mãe, parceira. Que sempre me incentivou a
buscar mais e o melhor pra mim. Pelos puxões de orelha, pela sua paciência e carinho,
muito obrigado!
Ao professor Celso Martins, pela co-orientação e pelos dados cedidos.
Outra família, essa que o tempo formou, Lívia, Igor, Daniel, Francisca, Lidiane, serei
sempre grato por toda nossa história e por toda a contribuição que me ofereceram,
enquanto estivemos juntos no mesmo lar, bem como fora dele.
Aos amigos antigos, Brunelle Ramos, Jéssica Moreira, Jorge Leberg, Rodrigo
Rodrigues, presentes sempre em minha vida. Hoje são partes fundamentais de mim.
Marciany Dantas ou Zefinha pros íntimos. Uma amiga, uma irmã, uma parceira pra
vida. Juntos desde o início. E quando foi o início mesmo? À sua amizade, carinho,
respeito e companheirismo, muito obrigado.
Junto a Zefinha, também tem Vivian Heloise, Erick Douglas, Rodrigo Tuvira. Bênçãos
vindas de outros planetas (cada ser humano é um universo), que me ajudaram, além de
muitas outras coisas, a me encontrar consigo mesmo e entender quem sou e o que sou.
Claudia Oliver, minha pretinha. O que seria de mim sem você em minha vida? O que
seriam nossas viagens ao campo se não tivéssemos nos conhecido?! Você é especial pra
mim. Um dos melhores seres humanos que já conheci.
Às novas amizades, principalmente do LENT - B. Lázaro, Verônica, Guilherme, Bruno,
Eliane, Rita, Matheus, novas promessas do futuro da biologia.
À todos os professores do programa de Zoologia que direta ou indiretamente
contribuíram tanto na minha formação profissional, como também pessoal. Aos colegas
do programa, e aos técnicos do laboratório, promessas de grandes amizades.
À CAPES e ao CNPq pelo suporte financeiro necessário para a realização do trabalho.
À todos, mesmo aqueles que aqui não citei, muito obrigado!
RESUMO
As abelhas constituem um táxon com importante papel ecológico, pelos serviços de
polinização de plantas selvagens e cultivadas. Apresentam grande diversidade na região
Neotropical, incluindo o bioma Cerrado. O objetivo deste trabalho foi caracterizar a
comunidade de abelhas em uma área de Cerrado no entorno do Parque Nacional da
Chapada Diamantina, com base nos parâmetros composição da comunidade, riqueza de
espécies, diversidade, abundância e dominância. As amostragens foram realizadas de
outubro de 2013 a julho de 2016. A coleta das abelhas foi realizada com rede
entomológica, durante suas visitas às flores, das 08 às 16:00h, durante dois a três dias
consecutivos em cada expedição de coleta. Um total de 62 espécies (507 indivíduos)
foram coletadas. Apidae foi a família com maior riqueza de espécies (S=44 espécies),
com destaque para o gênero Centris (S=10). Halictidae foi a segunda mais rica em
espécies, Megachilidae e Andrenidae apresentaram baixa riqueza. As espécies mais
abundantes foram Apis mellifera (23%), Partamona sp.1 (17%) e Trigona spinipes
(15%), todas eussociais. A comunidade apresentou menor riqueza de espécies (S) e
diversidade (H') que outras comunidades de abelhas em fitofisionomia de Cerrado,
incluindo uma área próxima amostrada há 30 anos. Embora muitos fatores estejam
envolvidos nas variações na riqueza de espécies entre áreas restritas, uma explicação
plausível para a baixa riqueza local, é o alto grau de antropização atual.
PALAVRAS-CHAVE: Comunidades de abelhas, antropização, análise faunística
ABSTRACT
Bees are a taxon with an important ecological role, by the pollination services to wild
and cultivated plants. They have a high diversity in the Neotropical region, including
the Cerrado biome. The aim of this work was to characterize a bee community of in a
Cerrado area in the vicinity of the Chapada Diamantina National Park, based on the
parameters composition, species richness, diversity, abundance and dominance. The
samplings were carried out from october 2013 to july 2016. The collection of the bees
was carried out with an entomological net, during their visits to the flowers, from 08:00
to 16:00, during two or three consecutive days in each collection expedition. A total of
62 species (507 individuals) were collected. Apidae was the family with the highest
species richness (S=44 species), mainly the genus Centris (S=10). Halictidae was the
second richest in species, while Megachilidae and Andrenidae had low species richness
and abundance. The most abundant species were Apis mellifera (23%), Partamona sp.1
(17%) and Trigona spinipes (15%), all of them eusocial species. The community
showed lower species richness (S) and diversity (H ') than other bee communities in the
Cerrado phytophysiognomy, including a nearby area sampled 30 years ago. Although
many factors are involved in variations in bees species richness among restricted areas,
a plausible explanation for the low local species richness is the high degree of current
anthropization.
KEY WORDS: Bee communities, anthropization, faunistic analysis
LISTA DE FIGURAS, TABELAS E QUADROS
Figura 1. Representação da área de estudo no município de Palmeiras, no estado
da Bahia, Brasil.
37
Figura 2. Distribuição mensal da precipitação pluviométrica de Palmeiras, de
janeiro de 2013 a dezembro de 2016. Fonte: INMET.
37
Figura 3. Estimativa da riqueza acumulada de espécies (estimador Chao 1). 38
Figura 4. Estimativa da riqueza acumulada de espécies (estimador Jackknife 2). 38
Figura 5. Distribuição temporal da riqueza das espécies de abelhas durante o
período de outubro de 2013 a julho de 2016.
39
Figura 6. Distribuição temporal da abundância das espécies de abelhas durante o
período de outubro de 2013 a julho de 2016.
39
Tabela 1. Riqueza e Abundância de espécies de abelhas (Hymenoptera, Apoidea)
durante o período de outubro de 2013 a julho de 2016 em uma comunidade do
Cerrado na Chapada Diamantina, Bahia, Brasil.
40
Tabela 2. Distribuição temporal das abelhas (Hymenoptera, Apoidea) durante o
período de outubro de 2013 a julho de 2016, em uma comunidade do Cerrado na
Chapada Diamantina, Bahia, Brasil. Período seco/Período chuvoso - Seco Inicial
(SI), Seco Intermediário (SIn), Seco Final (SF), Chuvoso Inicial (CI), Chuvoso
Intermediário (CIn), Chuvoso Final (CF).
43
Tabela 3. Classificação das espécies de abelhas de acordo com os parâmetros
Frequência, Raridade e Dominância no período de outubro de 2013 a julho de
2016, na Chapada Diamantina, Bahia, Brasil. (MF) Muito Frequentes, (F)
Frequentes e (IN) Infrequentes. (R) Raras, (C) Comuns ou (IN) Intermediárias.
Dominância de Kato - LD=1,63.
46
Anexo 1 - Distribuição de horas, duração da pesquisa, fitofisionomia, coordenadas
e riqueza de espécies em trabalhos no Cerrado.
48
SUMÁRIO
INTRODUÇÃO....................................................................................................... 10
1. Considerações sobre comunidades biológicas ..................................................... 10
2. Os estudos sobre as comunidades de abelhas no Brasil ...................................... 13
OBJETIVO GERAL .............................................................................................. 16
OBJETIVOS ESPECÍFICOS ............................................................................... 16
MATERIAL E MÉTODOS .................................................................................. 17
1. Área de estudo ...................................................................................................... 17
2. Amostragem ......................................................................................................... 17
3. Análise de dados .................................................................................................. 18
RESULTADOS ...................................................................................................... 21
1.- Riqueza de espécies e composição da comunidade de abelhas ......................... 21
2.- Abundância das espécies e dominância ............................................................ 21
3.- Distribuição temporal das espécies ................................................................... 22
DISCUSSÃO .......................................................................................................... 24
REFERÊNCIAS .................................................................................................... 29
ANEXOS ................................................................................................................ 48
10
INTRODUÇÃO GERAL
1. Considerações sobre comunidades biológicas
Comunidades biológicas são conjuntos de populações de espécies diferentes que
compartilham do mesmo espaço e tempo (McGill et al., 2006). Normalmente não
apresentam limites bem definidos, demonstram fluxo dinâmico na composição e
dificilmente, ocorre sobreposição de espécies em toda sua distribuição (Looijen & van
Andel, 1999). As comunidades, geralmente consideradas como o conjunto de
populações presentes em uma área, estão associadas aos diferentes tipos de relações que
os organismos desenvolvem e como interagem uns com os outros. As propriedades
resultantes dessas interações são percebidas através da estrutura trófica, fluxo de
energia, diversidade de espécies, abundância relativa e estabilidade da comunidade. Os
trabalhos com comunidades, podem ser focados no conjunto de populações que vivem
em uma determinada região (comunidade), ou podem ser mais restritos a populações
que apresentam alguma afinidade taxonômica (assembleia). Delimitando assim
subconjuntos que são mais práticos para investigar (Pianka, 1973; Fauth et al., 1996).
As comunidades sofrem influência de diversos fatores. Os abióticos, como pH,
salinidade, umidade, altitude, pluviosidade e temperatura, e os fatores bióticos, como a
disponibilidade de recursos alimentares, competição, predação, parasitismo e ação
antrópica. Os fatores abióticos têm um papel fundamental na organização das
comunidades, eles podem delimitar os conjuntos de espécies que podem ocupar uma
área especifica ou determinado hábitat (Peroni & Hernandez, 2011). Mas eles não são
os únicos a atuarem sobre os indivíduos das comunidades. Os fatores bióticos,
representados pelas interações entre espécies, tais como a frugivoria, herbivoria e
polinização, também influenciam a organização das comunidades (Lewinsohn et al.,
2006). As condições abióticas associadas com a influência dos fatores bióticos podem
influenciar na abundancia, riqueza de espécies e na mudança das espécies dominantes
(Heithaus, 1974; Peroni & Hernandez, 2011, Lewinsohn et al., 2006).
A estrutura das comunidades pode ser caracterizada através das interações entre
as espécies, que pode ser do tipo gradiente, compartimentado ou aninhado. O padrão
gradiente, como o próprio nome sugere, remete à organização das interações entre as
populações, que se distribuem de forma gradual em uma matriz ou grafo bipartido.
Comunidades que não apresentam descontinuidade clara ou diferenciação de
11
subconjuntos. O padrão compartimentado é caracterizado pela formação de
subconjuntos de interações, que apresentam espécies com ligações mais fortes com um
subconjunto de espécies do que outro. E o padrão aninhado, que é caracterizado por
uma progressão de subconjuntos inclusivos, onde espécies especialistas se associam
preferencialmente com espécies mais generalista, formando assim um agrupamento
aninhado (Lewinsohn et al., 2006).
A comunidade pode ser caracterizada também através da análise da composição,
riqueza e abundância. Apesar do processo ser aparentemente simples, observar a riqueza
de espécies de uma comunidade pode ter suas complicações, devido a dificuldades na
identificação taxonômica e pela dependência quanto ao esforço amostral (Cure et al.,
1991).
Outro parâmetro que ajuda a caracterizar a comunidade e que há muito tempo
vem sendo discutido é a diversidade de espécies (Oliveira et al., 2010). Parâmetro
intrínseco de qualquer comunidade, a diversidade vinha sendo discutida a muito tempo
na busca de um conceito. No início do século XX a diversidade era considerada
primariamente como um fenômeno histórico, um reflexo da acumulação de espécies ao
longo do tempo. Enquanto ao final do século, alguns autores apresentavam definições
mais próximas do conceito atual de diversidade (Martins & Santos, 1999). Dentre eles,
Magurran (1988) entendia a diversidade sendo obtida através da medida do número de
espécies, associada com a distribuição da abundância relativa. E Ricklefs (1990)
defendia que a diversidade é uma resposta resultante do número de espécies, encontrada
em uma área pequena ou grande. E que a mesma, reflete uma medida da variedade de
espécies, levando em consideração a abundância relativa de cada uma.
Um dos principais problemas enfrentados pelas comunidades biológicas é o
processo de antropização, que provoca fragmentação e perda de habitats, afetando
consequentemente as comunidades de plantas e animais (Chapin et al., 2000; Pimm &
Raven 2000; Potts et al., 2010). A fragmentação é um processo que provoca a
diminuição do habitat, isolando as áreas uma das outras e formando matrizes de habitats
diferentes do original, promovendo alterações no ecossistema local e a perda de
diversidade (Wilcove et al., 1986).
A busca de informações sobre a degradação antrópica dos habitats aumentou nos
últimos anos. Essa mobilização está associada principalmente ao consenso que o dano
12
causado pela perda de espécies nas comunidades biológicas, pode prejudicar a garantia
na qualidade dos serviços ecossistêmicos (Daily, 1997; Balmford et al., 2002; Dobson et
al., 2006), que dependem diretamente de importantes interações ecológicas que podem
sofrer perda ou alterações através da ação antrópica. A relação planta-polinizador é um
bom exemplo de interação ecológica. A fragmentação, e consequente isolamento dos
habitats, influenciam diretamente no principal serviço que os polinizadores realizam, a
polinização (Donaldson et al., 2002; Samejima et al., 2004).
As abelhas constituem um grupo com importante papel para polinização, sendo
consideradas polinizadores de grande valia tanto para plantas selvagens como para
plantas cultivadas (Imperatriz-Fonseca et al., 2006). Porém, vários fatores estão
causando um declínio em suas populações. Em alguns países da Europa e na América
do Norte, os pesticidas e a intensificação da agricultura foram colocados como
principais responsáveis pelo declínio (Rasmont et al., 2005; Colla & Packer, 2008).
Enquanto que para a região Neotropical, ameaças como o desmatamento, intensificação
da agricultura, ambos resultando em perda de habitats, e a introdução de espécies
exóticas, têm contribuído como principais responsáveis para o declínio das espécies de
abelhas (Freitas et al., 2009).
Essas ameaças afetam de diferentes formas as espécies de abelhas, como o
desmatamento, que diminui as espécies vegetais que ofereceriam recursos alimentares
ou substrato de nidificação (Kremen et al., 2004). A intensificação da agricultura, que
reduz a diversidade de espécies vegetais, aumenta o uso de pesticidas e promove a
aração do solo, que destroem tanto as larvas quanto os adultos (Freitas et al., 2009). E a
espécie exótica Apis mellifera, que se adaptou bem aos climas dos neotrópicos e
conseguiu expandir suas populações, que são encontradas desde a Argentina até os
Estados Unidos (Winston, 1987; Seeley, 2006).
Outras ameaças às abelhas são os metais pesados, encontrados em alguns
estudos com o mel de abelhas, devido a utilização humana de subprodutos industriais e
agroquímicos (Carneiro et al., 2001). Além disso, outros danos são causados pelas
mudanças climáticas, através dos furacões, secas, inundações, incêndios, que nos
últimos anos tem se tornado mais frequente para as regiões neotropicais (Freitas et al.,
2009).
13
A perda e fragmentação dos habitats decorrente do crescimento populacional,
aumento da urbanização, e retirada de recursos naturais, como minérios, rochas, argila e
areia, constituem os principais problemas que influenciam na perda de recursos
utilizados pelas abelhas para alimentação ou nidificação, e dessa forma, favorecem o
desequilíbrio na oferta dos serviços de polinização e na estrutura das comunidades
(Roulston & Goodell, 2011; Viana et al., 2012).
2. Os estudos sobre as comunidades de abelhas no Brasil
No táxon Hymenoptera, as abelhas se destacam como um dos grupos mais
diversos, com cerca de 30.000 espécies estimadas para o mundo (Michener, 2007). Para
o Brasil, foram registradas 1.668 espécies. Cinco famílias são encontradas para a fauna
de abelhas brasileiras, Apidae, Andrenidae, Colletidae, Halictidae, e Megachilidae. A
diversidade de abelhas polinizadoras em nossa fauna é considerada alta, com estimativa
de 3 mil espécies para o Brasil, e elas são muito importantes na manutenção dos
serviços ecossistêmicos nos mais variados biomas (Silveira et al., 2002; Moure et al.,
2007).
A partir dos anos 60 surgiram os primeiros estudos sistematizados sobre
comunidades de abelhas, desenvolvidos com um método padronizado, proposto por
Sakagami e colaboradores (1967). A principal característica deste método é a coleta de
espécimes e de espécies de abelhas sem escolha, o que permite comparar abundâncias e
reconhecer espécies dominantes na comunidade. A grande maioria dos estudos sobre as
comunidades de abelhas tinham como foco a caracterização de alguns parâmetros das
comunidades, como composição, riqueza e abundância das espécies, além de gerarem
dados sobre utilização de recursos florais e sazonalidade. Recentemente, outros
enfoques vêm sendo acrescentados sobre as comunidades de abelhas, como por
exemplo, análise das interações entre abelhas e plantas visitadas utilizando ferramentas
de redes ecológicas (Pigozzo & Viana, 2010; Santos et al., 2010), amplitude e
sobreposição dos nichos trófico e temporal (Aguiar, 2003; Andena et al. 2012; Aguiar et
al., 2013; Santos et al., 2013).
Em meio aos trabalhos que foram conduzidos em várias regiões do Brasil,
muitos estudos importantes sobre as comunidades de abelhas foram desenvolvidos.
Trabalhos estes que cobrem desde áreas de florestas primárias até ambientes urbanos e
14
sistemas agropecuários. Porém, ainda não se tem um panorama completo em relação à
fauna de abelhas que cubra a extensão de todos os biomas brasileiros, havendo grandes
lacunas geográficas na distribuição dos estudos, e grande concentração nas regiões
Sudeste e Sul do Brasil (Pinheiro-Machado et al., 2002).
Na paisagem costeira do Brasil foram amostradas comunidades de abelhas
estabelecidas em áreas com fitofisionomia de restingas e dunas litorâneas (Alves-dos-
Santos, 1999; Ramalho & Silva, 2002; Viana & Alves-dos-Santos, 2002; Madeira-da-
silva & Martins, 2003; Viana & Kleinert, 2006; Albuquerque et al., 2007; Oliveira et
al., 2010, Silva et al., 2015), vegetação savânica de tabuleiros costeiros (Aguiar &
Martins, 2003) e mata atlântica (Aguiar & Martins, 2003; Gonçalves & Brandão, 2008).
No domínio da caatinga, formação vegetacional xerófila que ocupa grande parte
do interior do Nordeste do Brasil, um conjunto de estudos sobre as comunidades de
abelhas foi realizado, com amostragens nos estados da Bahia (Martins, 1994; Viana,
1999; Aguiar & Zanella, 2005; Batalha-Filho et al., 2007; Santos et al., 2013), Paraíba
(Aguiar & Martins, 1997; Aguiar & Martins, 2003), Minas Gerais (Alvarenga, 2014),
Pernambuco (Milet-Pinheiro & Schlindwein, 2008), Alagoas e Sergipe (Moura, 2008) e
Rio Grande do Norte (Zanella, 2003).
No domínio do Cerrado, estudos sobre comunidades de abelhas foram realizados
em várias áreas restritas, com predominância da amostragem na porção mais
meridional, entre as latitudes 19 e 22o S, como a Reserva de Cerrado da FAPESP em
Corumbataí no estado de São Paulo (Andena et al., 2005) e na Estação Florestal de
Experimentação de Paraopeba em Minas Gerais (Silveira & Campos, 1995), na Reserva
Ecológica do Panga (Minas Gerais) (Carvalho & Bego, 1996), na Reserva Biológica
Boqueirão (Minas Gerais) (Pires et al., 2012). Em Cajuru (São Paulo), em um latifúndio
com áreas protegidas (Fazenda Santa Carlota), Pedro e Camargo (1991) registraram a
riqueza de espécies e abundância relativa, de abelhas visitando flores em uma área que
foi antropizada nos anos 60 pelo cultivo de cana de açúcar, café e pasto e que após esse
período foi preservado. Ainda nesta porção do Cerrado, d’Avila & Marchini (2008) e
Andena et al. (2012) realizaram estudos de comunidades de abelhas no estado de São
Paulo. Na porção mais setentrional do Cerrado, Santos et al., (2004) estudaram a
comunidade de abelhas em uma área de transição Cerrado-Amazônia no Tocantins (5o
S). Rebelo et al. (2003) fizeram uma revisão para a região setentrional do estado do
15
Maranhão incluindo comunidades de abelhas em áreas de Cerrado (2 o e 3o S) e Rego et
al. (2012) registraram as espécies encontradas em uma área de Cerrado e para outras
fitofisionomias (caatinga, floresta amazônica, etc.).
Nas formações de topo de montanha, com mais de 900 m, conhecidas como
Campo Rupestre, áreas características pelos afloramentos rochosos e vegetação
herbáceo-arbustiva, foram realizados alguns poucos estudos sobre as comunidades de
abelhas. Araújo et al. (2006) observaram a diversidade de abelhas e as espécies de
plantas visitadas na região sul da Cadeia do Espinhaço, e Silva-Pereira & Santos (2006)
investigaram a diversidade das comunidades de abelhas e vespas em uma área restrita
de campo rupestre na porção norte da Cadeia do Espinhaço conhecida como Chapada
Diamantina.
Na Chapada Diamantina (Bahia), região conhecida por abrigar um mosaico de
fitofisionomias, incluindo florestas, cerrados, caatinga e campos rupestres (Conceição et
al., 2005), as comunidades de abelhas de algumas áreas restritas foram investigadas.
Para essa área já foram realizados alguns trabalhos sobre as comunidades de abelhas,
como o de Martins (1994), realizado em uma fitofisionomia de Cerrado gramíneo-
lenhoso com elementos de campos rupestres; Almeida & Gimenes, (2002) em três áreas
de campo rupestres, observaram as espécies de abelhas e as espécies de plantas
visitadas; Aguiar et al, (2005) com um estudo de Avaliação Ecológica Rápida
realizaram um inventário preliminar da apifauna de diferentes tipos de vegetação na
Chapada Diamantina, incluindo Cerrado. Silva-Pereira & Santos (2006), amostraram as
espécies de abelhas e vespas para uma área de campo rupestre, dando destaque a
informações para abundância de indivíduos e biomassa.
Em 2009 foram iniciados estudos na Chapada Diamantina que buscavam
caracterizar e analisar as alterações na estrutura de comunidades de abelhas em áreas do
Sítio Chapada Diamantina (CDA) do Programa Ecológico de Longa Duração - PELD,
localizada no município de Lençóis, no estado da Bahia. Dando continuidade às
atividades deste Programa (PELD), buscaremos caracterizar a comunidade de abelhas
em uma área restrita no município de Palmeiras, submetida ao processo de antropização.
16
OBJETIVOS
1. Objetivo Geral
Caracterizar a comunidade de abelhas (Hymenoptera, Apoidea) em uma área de
Cerrado no entorno do Parque Nacional da Chapada Diamantina.
2. Objetivos Específicos
Caracterizar parâmetros de avaliação da comunidade abelhas em uma área restrita
de Cerrado na Chapada Diamantina, Bahia;
Caracterizar a abundância das espécies de abelhas, identificando quais espécies são
dominantes na comunidade;
Investigar se há nestas comunidades, espécies de distribuição restrita e/ou
consideradas raras que possam ser consideradas prioritárias em Planos de conservação;
17
MATERIAL E MÉTODOS
1. Área de estudo
O trabalho foi realizado em uma área caracterizada pela presença de vegetação
de Cerrado, localizada no entorno do Parque Nacional da Chapada Diamantina, no
município de Palmeiras (S 12° 31’ 44” / W 41° 33’ 32”), Bahia, Brasil. O clima é
tropical úmido. O período mais chuvoso geralmente ocorre de dezembro a abril
enquanto agosto a novembro é o período mais seco (Jesus et al., 1983; Nimer, 1989). A
pluviosidade média anual da área varia de 600 a 1000 mm durante o ano, com uma
temperatura média de 22°C (CEI, 1994).
A área de amostragem foi previamente definida em 2009 durante a implantação
do Programa Ecológico de Longa Duração – PELD (sitio CDA). A área de amplitude do
estudo apresenta cerca de 135.000 m2 e foi dividida em três subáreas (I, II e III), que
distavam de 800m a 1,800m entre si (Fig. 1). Em cada subárea foram definidos 3
transectos de aproximadamente 1.500m de comprimento e aproximadamente 6m de
largura. Esses transectos seguiam trilhas ou caminhos previamente estabelecidos na
área.
A subárea I (Fig. 1), localmente conhecida como Teto verde (12° 25’ 48.06”S /
41° 29’ 07.81”W), situada nas proximidades da rodovia BR 242, apresentava sinais de
extração de fragmentos de rochas, provavelmente para produção de paralelepípedos, e
estradas de barro com tráfego de motos e carros. A vegetação local era composta por
campos herbáceo-arbustivos e por árvores de pequeno a médio porte. A subárea II (12°
26’ 49”S / 41° 30’ 10.73”W), localmente conhecida como Barranco, estava também
situada nas proximidades da BR 242. Apresentava ao lado uma área de extração de
argila e a maior parte da vegetação era formada por arvores de pequeno a médio porte,
arbustos e ervas. A subárea III (12° 25’ 49.56”S / 41° 30” 20.12”W), localmente
conhecida como Coités, estava situada próximo a BR 242 e a uma outra rodovia (BA
480). Esta área apresentava casas com moradores próximas ao transecto e a vegetação
predominante era herbáceo-arbustiva, com poucas árvores de pequeno a grande porte.
2. Coleta de dados
No total foram feitas 16 amostragens, sendo três em 2013 (outubro, novembro
e dezembro), quatro em 2014 (janeiro, fevereiro, setembro e novembro), cinco em 2015
(fevereiro, março, abril, agosto, outubro) e quatro em 2016 (janeiro, março, maio e
18
julho). De agosto de 2015 a julho de 2016 as coletas foram realizadas bimestralmente,
durante 2 dias consecutivos, das 8:00 às 16:00 h. A amostragem de dezembro de 2015,
que estava prevista no planejamento de amostragens, não foi realizada, devido a um
incêndio que ocorreu na região, sendo realizada em janeiro de 2016.
Em cada mês de amostragem, o transecto a ser percorrido em cada subárea (I,
II, e III) era escolhido através de sorteio, para evitar que um transecto recebesse maior
esforço de amostragem.
Dois coletores capturavam com rede entomológica as abelhas que estavam
voando, bem como as que pousavam nas plantas com flores. Em cada planta com flores
que era encontrada ao longo do transecto, o coletor esperava a aproximação de
visitantes florais por 5 a 10 minutos, seguindo metodologia estabelecida por Sakagami
et al. (1967), que prevê a captura dos indivíduos sem escolha, possibilitando assim
análises de abundância e dominância das espécies.
As abelhas coletadas eram sacrificadas com acetato de etila e acondicionadas
individualmente em potes plásticos. Em laboratório, os espécimes eram montados a
seco. Os indivíduos foram identificados no menor nível taxonômico possível através de
chaves taxonômicas e consultas aos especialistas. As informações foram cadastradas em
um banco de dados digital e os espécimes serão depositados no Museu de Zoologia da
Universidade Estadual de Feira de Santana.
3. Análise dos dados
Para a análise faunística foi utilizado o índice de diversidade de Shannon,
calculado através da fórmula H’ =-∑ pi x Ln pi, sendo pi a proporção de indivíduos da
espécie i representada na amostra, e ln o logaritmo neperiano de pi (Magurran, 2011).
Para avaliar a uniformidade da abundância das espécies foi utilizado o índice de Pielou,
através da formula J’ = H’/log2S, onde H’ é o índice de diversidade de Shannon e log2S
o logaritmo na base dois da riqueza de espécies (Magurran, 2011). Medidas obtidas
utilizando o programa Past versão 3.12 (Hammer et al., 2001).
Foram utilizados o índice de Berger-Parker e de Kato et al. (1952) para calcular
a dominância das espécies. O índice de Berger-Parker foi calculado através da fórmula
d=Nmax/N, onde o Nmax é o número de indivíduos da espécie mais abundante, e N o
número total de indivíduos coletados (Magurran, 2011). Pelo índice de Kato et al.,
(1952), as espécies foram consideradas dominantes quando o valor do limite inferior
(LI) da abundância relativa se manteve acima do limite de dominância (LD). O LD foi
19
obtido pelo inverso do número total de espécies capturadas e multiplicadas por 100
(Sakagami & Matsumura, 1967).
onde:
Ls = Limite superior;
Li = Limite inferior
K1 = 2(ni + 1)
K2 = 2(N – ni + 1)
Fo = valor obtido da tabela de distribuição de F ao nível de 5% de significância
para graus de liberdades obtidos em k1 e k2 e, k’1 e k’2;
N = Número total de indivíduos;
ni = Numero de indivíduos da espécie i;
k’1 = 2 (N – ni + 1);
k’2 = 2 (ni + 1)
LD = (1/S)x100
Onde:
LD = Limite da dominância;
S = Número total de espécies
Para avaliar se o esforço amostral da comunidade foi suficiente para amostrar a
riqueza de espécies nas áreas de estudo, foi feita uma curva de rarefação através de 1000
aleatorizações com os estimadores Chao e Jackknife (Magurran, 2011). Análise
realizada através do programa EstimateS versão 9.1.0.
A Frequência de Ocorrência (FO) foi calculada a partir da ocorrência das
espécies nas amostras, FO= (o número de amostra na qual a espécie i foi amostrada /
20
número total de amostras) x 100, onde cada amostra corresponde a uma expedição de
coleta. As espécies foram consideradas muito frequentes quando F0 ≥ 50%, frequentes
quando F0 < 50% e ≥ 25%; e infrequentes quando F0 < 25% (Palma, 1975).
Para avaliar se uma espécie era considerada comum, intermediária ou espécie
rara, foram utilizados a Frequência de Ocorrência (FO), citada anteriormente e a
Dominância (sensu Palma, 1975). A Dominância (D) foi calculada pelo algoritmo D=
(abundância da espécie i / número total de indivíduos de todas as espécies) x 100. As
espécies foram consideradas dominantes, quando D ≥ 5%; acessória, quando D < 5% e
≥ 2,5%; e ocasionais, quando D < 2,5% (Palma, 1975).
Através dos dados de Frequência de Ocorrência (FO) e Dominância (D), citados
anteriormente, as espécies foram classificadas em comuns (Frequente + Dominante),
raras (Infrequente + Ocasional) e intermediárias (outras combinações) (Palma, 1975;
Aguiar & Gaglianone, 2011).
Para relacionar os dados pluviométricos (Fig. 2) com outros resultados do
trabalho, os mesmos foram escalonados. Os meses com pluviosidade de 0 à 100 mm
foram considerados como “pouco chuvosos”, de 100 a 300mm como “chuvosos” e
acima de 300mm como “muito chuvosos”.
21
RESULTADOS
1. Riqueza de espécies e composição da comunidade de abelhas
Na comunidade de abelhas desta área de Cerrado, 62 espécies foram
representadas, com 35 gêneros e um total de 507 indivíduos. O número de espécies
por subárea variou de 30 a 38 espécies, sendo a subárea III a que apresentou maior
número de espécies (Tabela 1).
Apidae foi a família que apresentou maior riqueza de gêneros e espécies
74% e 70%, respectivamente. Halictidae apresentou 14% e 20%, enquanto
Megachilidae e Andrenidae foram representadas por poucos gêneros e espécies.
Dentre os gêneros, Centris (Apidae) se destacou em termos de riqueza, com 10
espécies, assim como Augochloropsis (Halictidae) com seis espécies. A riqueza de
Apidae se deu principalmente pela contribuição das tribos Centridini e Meliponini,
com 13 e 10 espécies, respectivamente.
A comunidade apresentou diversidade de H’= 2,786 e equitatividade de J=
0,6751. O estimador Chao 1, indicou que a riqueza esperada (127 espécies) é mais
alta do que a observada (S=62) na área de estudo, bem como o Jackknife 2 (118
espécies). A curva de rarefação mostrou-se em ascensão, que indica que há mais
espécies que podem ser amostradas, como reforçam ambos os estimadores de
riqueza Chao 1 e Jackkniffe 2 (Figs. 3 e 4).
2. Abundancia das espécies e dominância
Apidae foi a família que apresentou maior abundância relativa, 91% dos
indivíduos, se considerarmos a presença de Apis mellifera, e 68% dos indivíduos
coletados, se esta espécie for excluída da amostra. Halictidae apresentou 6,5% dos
indivíduos, enquanto Megachilidae e Andrenidae, não chegaram cada uma a 1% do
total de indivíduos amostrado. A área apresentou 32 espécies singletons. Nas
subáreas I e II, foram encontradas 18 espécies singletons cada, e na subárea III, 20
espécies singletons (Tabela 1).
Os gêneros mais abundantes foram Apis, Centris, Trigona e Partamona, que
juntos perfazem mais de 78% da amostragem total de indivíduos. As espécies mais
abundantes foram Apis mellifera (23%), Partamona sp.1 (17%) e Trigona spinipes
(15%).
22
A distribuição de indivíduos por espécie mostrou-se da seguinte forma, 30%
das espécies apresentaram a maior parte dos indivíduos, enquanto 70% das espécies
apresentaram em sua maioria, um, dois ou três indivíduos por espécie. Cerca de
51% das espécies apresentaram um único indivíduo, sendo consideradas singletons
(Tabela 1). O número total de indivíduos coletados por subárea variou de 108 a 280,
sendo a subárea III, a que apresentou maior abundância.
A dominância de Berger-Parker para a área foi 0,2352. Porém, para cada
subárea, a dominância de Berger-Parker apresentou diferenças sutis, com os
seguintes valores: I - 0,3426, II - 0,3109 e III - 0,2428.
Através do índice de Kato, as espécies dominantes foram, Apis mellifera,
Partamona sp.1, Trigona spinipes, Trigona hyalinata, Centris (C.) aenea e C.
caxienses (Tabela 3).
3. Distribuição temporal das espécies
Os meses que apresentaram maior riqueza de espécies foram agosto e março
de 2015, maio, março e janeiro de 2016 (Fig. 5), os quais apresentaram 18, 15, 15,
12 e 12 espécies, respectivamente. Os meses de agosto e maio estão relacionados a
meados do período seco. Enquanto os meses de janeiro e março, são considerados o
início e o período intermediário chuvoso na Chapada Diamantina (Fig. 2).
Os meses que apresentaram maior abundância (Fig. 6) foram setembro de
2014 (n= 78), agosto de 2015 (n= 54) e julho de 2016 (n= 76). Meses considerados
pouco chuvosos (Fig. 2), e que comumente estão relacionados aos períodos mais
secos para a região.
Das espécies amostradas, 38 espécies ocorreram exclusivamente nas
subáreas. Na subárea I e II, foram 10 e 11 espécies, respectivamente. Enquanto na
subárea III, foram 17 espécies (Tabela 1).
As espécies mais frequentes (MF) foram Apis mellifera e Trigona spinipes,
que ocorreram em mais de oito expedições de coleta durante toda a amostragem. As
espécies frequentes (F) foram, Augochlora sp.1, Augochloropsis sp.3,
Augochloropsis sp.5, Centris aenea, C. caxienses, C. tarsata, C. moerens, C. aff.
fuscata, Ceratina (Crewella) sp.1, Dialictus sp.1 e Partamona sp.1, encontradas em
mais de quatro amostragens. E as infrequentes, foram as espécies encontradas em
23
até três expedições. 77% das espécies foram consideradas raras, sua grande maioria
apresentava um, dois ou três indivíduos (Tabela 3).
Apis mellifera foi a espécie com ocorrência no maior número de amostras,
representada em 11 expedições (Tabela 2), bem como a mais abundante. O mês de
maior abundância desta espécie foi julho de 2016. Trigona spinipes, foi coletada no
período chuvoso, seco e intermediário. Seu mês de maior abundância também foi
julho de 2016. Enquanto Partamona sp.1, também foi encontrada no período seco e
chuvoso, tendo como mês de maior abundância novembro de 2014.
24
DISCUSSÃO
A comunidade de abelhas do presente estudo apresentou uma riqueza menor
(S=62) do que outras comunidades de abelhas estabelecidas em fitofisionomias de
Cerrado (Anexo 1), em especial comparado a uma área de Cerrado com elementos de
campo rupestres no mesmo município, amostrada por Martins (1994) há 30 anos, onde
147 espécies foram registradas. Os diferentes níveis de antropização das áreas são
possíveis fatores que explicariam a baixa riqueza de espécies da área estudada.
Enquanto a área estudada tem evidências de atividade antrópica como, rodovias,
estradas de terra e trilhas, Martins (1994) amostrou uma área com vegetação nativa
heterogênea, com alta diversidade florística, predominante de Cerrado, mas também
com elementos florísticos de campo rupestre, e pouca influência humana.
Há poucos dados sobre a riqueza regional da melissofauna na região da Chapada
Diamantina. Silva-Pereira & Santos (2006) em uma área restrita de campos rupestres
próxima, encontraram 39 espécies de abelhas, usando o mesmo método padronizado
(Sakagami et al., 1967), o que pode ser considerada uma riqueza baixa de espécies,
comparada a outras comunidades. Estudos prévios na região (Aguiar et al., 2005) que
incluíram amostragem no Cerrado, utilizaram métodos distintos de amostragem, como
AER (Avaliação Ecológica Rápida), o que dificulta a comparação das riquezas de
espécies observadas.
Na porção setentrional do Cerrado foram encontradas para o Maranhão, com
metodologia padronizada, Rego & Albuquerque (2012), encontraram 41 espécies.
Enquanto Santos et al. (2004), em uma área de transição Cerrado-Amazônia no estado
do Tocantins, encontraram 83 espécies. Neste, a ação antrópica foi sugerida como um
dos principais componentes que influenciaram na diminuição da riqueza de espécies
comparado a outros cerrados, através do uso intensivo de terras para a agropecuária,
queimadas para pastagem, e destruição de colônias para obtenção do mel.
Em áreas de Cerrado situadas em latitudes maiores (19° a 22° S), na porção mais
meridional do bioma, as comunidades de abelhas apresentaram maior riqueza de
espécies, em geral superior a cem espécies por comunidade, do que na região da
Chapada Diamantina e na porção setentrional do bioma. Carvalho e Bego (1996),
encontraram uma riqueza de 128 espécies em uma área preservada na Reserva
Ecológica do Panga, Minas Gerais. Silveira e Campos (1995) observaram uma riqueza
25
de 124 espécies para a Reserva de Cerrado da FAPESP em Corumbataí/SP e 171
espécies na Estação Florestal de Paraopeba, Minas Gerais. Ambas áreas preservadas,
sendo que a área de Paraopeba apresentou maior riqueza de espécies, apesar de ter
sofrido com a ação de incêndios (1960 e 1968) em dois períodos distintos (Thibau, et
al., 1975).
Ainda na porção setentrional do Cerrado, Andena et al. (2005), registraram 108
espécies de abelhas na Reserva da FAPESP em Corumbataí, Minas Gerais, e Andena et
al. (2012) encontraram 71 espécies no Parque Estadual de Vassununga, São Paulo.
Apesar da riqueza alta no primeiro trabalho, o número de espécies foi considerado baixo
pelos autores em comparação a outras áreas de Cerrado em latitudes próximas. As
hipóteses explicativas aventadas para esta baixa riqueza seriam a substituição da
vegetação natural por pastagem e plantação de cana-de-açúcar que por consequência
diminuem a disponibilidade de substratos para nidificação.
A riqueza de espécies da comunidade de abelhas aqui estudada se equipara a
observada em comunidades de abelhas da caatinga, uma fitofisionomia que
normalmente se estabelece em clima mais seco que o encontrado para os cerrados. Essas
fitofisionomias também apresentam variações nos tipos de formações vegetacionais,
havendo de formações predominantemente arbustivas abertas a vegetação com árvores
grandes. A riqueza de espécies de abelhas nas comunidades de abelhas da caatinga
variou de 42 a 80 espécies. Martins (1994) encontrou 42 espécies em Casa Nova, Bahia.
Aguiar &Martins (1997) relataram uma comunidade composta por 45 espécies para a
caatinga de são João do Cariri, Paraíba. Milet-Pinheiro & Schlindwein (2008) obtiveram
79 espécies no agreste de Pernambuco. E Santos et al. (2013) registraram 80 espécies
em uma área de caatinga antropizada no município de Castro Alves, Bahia.
As comparações sobre a riqueza de espécies local são influenciadas por vários
fatores, incluindo tamanho da área amostrada, esforço e periodicidade das amostragens
(Aguiar et al., 2005). Diferentes fatores podem provocar variação na riqueza de espécies
de abelhas em diferentes áreas, dentre eles a presença de recursos para nidificação, os
recursos para alimentação, a história biogeográfica do grupo, bem como a competição,
são fatores de extrema importância para a diferenciação das comunidades quanto a sua
composição (Roubik, 1989; Silveira & Rocha, 1993).
26
Apidae foi a família mais representativa na comunidade estudada, bem como na
comunidade estudada por Martins (1994). Esta é uma família que apresenta grande
representatividade nas comunidades de abelhas do Cerrado, e isso está associado à
diversidade de espécies, que apresentam, dentre outras características, diferentes
estratégias para encontrar os recursos oferecidos pelas plantas (Martins, 1994; Silveira
& Campos, 1995; Aguiar et al., 2005).
No presente estudo foram registradas 13 espécies de Centridini, Centris e
Augochloropsis se destacaram com 10 e 6 espécies, respectivamente. Silveira e Campos
(1995) destacam a importância de grupos como Meliponini, Augochlorini e Centridini
nas comunidades de abelhas do Cerrado, sendo essas as tribos mais ricas naquela
comunidade, principalmente Centridini. Um estudo prévio (Aguiar, et al., 2017, no
prelo) que usou método de amostragem em planta-alvo (Byrsonima spp.), especifico
para maximizar a coleta de abelhas de óleo, indica que esta área de Cerrado, possui uma
riqueza alta de Centridini (S=14 espécies), assim como de abelhas coletoras de óleo das
tribos Tetrapediini e Tapinotaspidini. Meliponini também é um importante grupo na
comunidade de abelhas local. Na comunidade estudada foram encontradas 12 espécies,
enquanto que Martins (1994) registrou sete espécies. Destas, Paratrigona cf. lineata,
Tetragonisca sp.1, Trigona hyalinata, foram representadas na comunidade estudada
neste trabalho e não foram registradas por Martins (1994).
A distribuição dos indivíduos por família na comunidade estudada apresentou a
mesma ordem de abundância (Apidae / Halictidae / Megachilidae / Andrenidae) quando
comparado com Martins (1994). A alta abundância Apidae e Halictidae pode estar
relacionada ao fato de ambas apresentarem grupos com espécies eussociais, e com
outros níveis de socialidade (Michener, 2007).
As espécies dominantes na comunidade estudada (Apis mellifera, Partamona
sp.1, Trigona spinipes, Trigona hyalinata, Centris aenea, C. caxienses e C. fuscata)
contrastaram com as espécies dominantes na comunidade estudada por Martins (1994).
Apenas Apis mellifera e Trigona spinipes, foram dominantes em ambas as
comunidades. Estas espécies têm grande êxito na colonização dos habitats, por serem
espécies eussociais, com ninhos perenes. Elas não necessitam de substrato específico
para nidificar, pois fazem ninhos aéreos, além de armazenar alimentos para os períodos
de menor oferta e de regularem a temperatura do ninho. Outras características
27
importantes são os ninhos dessas espécies que apresentam grandes números de
indivíduos, eficientes na busca de recursos e visitação de flores (Almeida & Laroca,
1988; Roubik, 1989).
Quando se avalia a distribuição das abundâncias, percebemos que assim como
em Martins (1994), boa parte das espécies foram representadas por apenas um, dois ou
três indivíduos, sugerindo que suas populações são pequenas nestas comunidades. Este
padrão de distribuição das abundancias é bem conhecido para as comunidades de
abelhas nas regiões neotropicais, onde é frequente que muitas espécies sejam
representadas por poucos indivíduos nas amostras e poucas espécies por muitos
indivíduos (Laroca, 1992; Michener, 2007).
Apidae apresentou espécies ocorrendo em todo o período de coleta, isso está
relacionado ao elevado número de espécies desta família na comunidade e
principalmente às espécies eussociais, que apresentam colônias perenes, com atividade
durante todo o ano (Roubik, 1989; Michener, 2007).
Dos táxons que compõem as comunidades de abelhas no Cerrado, foi notável a
baixa frequência de espécies de Xylocopa na comunidade estudada. Em contraste,
Martins (1994), encontrou seis espécies deste gênero em uma comunidade de abelhas do
Cerrado nas proximidades da área estudada. Isso pode estar relacionado à pouca oferta
de substratos para nidificação, já que as espécies de Xylocopa nidificam exclusivamente
em madeira, ocos de bambu e escapos florais (Chaves-Alves et al., 2011; Marchi &
Alves dos Santos, 2013; Martins et al., 2014).
A comunidade de abelhas estudada no Cerrado do entorno do Parque Nacional
da Chapada Diamantina apresentou riqueza de espécies para o cerrado, similar a
encontrada nas áreas setentrionais do mesmo, e menor que a encontrada nas porções
meridionais do bioma. Destaca-se a diversidade de abelhas coletoras de óleo, em
especial Centridini, como grupo importante na comunidade, além dos Meliponini de
médio e pequeno porte. Adicionalmente, a baixa frequência de muitas espécies constitui
um indicio de que as populações de algumas espécies de abelhas são pequenas. Por
outro lado, a área apresenta potencial para auxiliar na conservação das populações de
abelhas já protegidas legalmente na área do Parque Nacional da Chapada Diamantina, já
que apesar do efeito da antropização no entorno, muitas espécies de abelhas encontram
nestas áreas antropizadas os requisitos para manutenção de suas populações. Novos
28
trabalhos na região deverão aumentar o conhecimento sobre esta importante fauna de
polinizadores, e possuem potencial para subsidiar medidas que possam diminuir a ação
dos efeitos antrópicos.
29
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37
Figura 1 – Representação da área de estudo no município de Palmeiras, no estado da Bahia,
Brasil.
Figura 2 – Distribuição mensal da precipitação pluviométrica de Palmeiras, de janeiro de 2013 a
dezembro de 2016. Fonte: INMET.
38
Figura 3 - Estimativa da riqueza acumulada de espécies (estimador Chao 1).
Figura 4 - Estimativa da riqueza acumulada de espécies (estimador Jackknife 2).
39
Figura 5 - Distribuição temporal da riqueza das espécies de abelhas durante o período de outubro
de 2013 a julho de 2016.
Figura 6 - Distribuição temporal da abundância das espécies de abelhas durante o período de
outubro de 2013 a julho de 2016.
40
TABELA 1 - Riqueza e Abundância de espécies de abelhas (Hymenoptera, Apoidea) durante o período de outubro de 2013 a julho de 2016 em uma comunidade do Cerrado na Chapada
Diamantina, Bahia, Brasil.
Subfamília/Tribo Espécie N° de indivíduos Subárea I Subárea II Subárea III
ANDRENINAE
Oxaeini
Oxaea flavescens 3 X X X
APINAE
Apini
Apis mellifera 119 X X X
Bombini
Bombus (Fervidobombus) morio 3 X X
Centridini
Centris (Centris) aenea 28 X X
Centris (Centris) caxienses 13 X X X
Centris (Centris) varia 1 X
Centris (Hemisiella) tarsata 4 X X X
Centris (Ptilotopus) moerens 10 X X
Centris (Ptilotopus) sponsa 3 X
Centris (Xanthemisia) lutea 1 X
Centris aff. fuscata 11 X X X
Centris cf. spilopoda 8 X X X
Centris trigonoides 1 X
Epicharis (Epicharana) flava 1 X
Epicharis (Epicharis) bicolor 1 X
Epicharis (Triepicharis) analis 3 X X
Emphorini
Diadasia sp.1 1 X
Melitoma sp.1 9 X X
41
Melitomella grisescens 2 X
Ericrocidini
Acanthopus excellens 3 X
Mesoplia cf. friesei 1 X
Mesoplia rufipes 3 X
Eucerini
Florilegus sp.1 1 X
Euglossini
Euglossa cordata 2 X X
Eulaema (Apeulaema) nigrita 1 X
Exomalopsini
Exomalopsis (Phanomalopsis) sp.1 1 X
Exomalopsis (Exomalopsis) sp.2 1 X
Meliponini
Frieseomelitta sp.1 1 X
Geotrigona mombuca 3 X X X
Melipona (Melipona) quadrifasciata 2 X X
Nannotrigona testaceicornis 4 X X
Paratrigona cf. lineata 7 X X X
Partamona sp.1 90 X X X
Partamona sp.2 2 X
Tetragonisca sp.1 1 X
Trigona hyalinata 31 X
Trigona spinipes 77 X X X
Protepeolini
Leiopodus abnormis 1 X
Tapinotaspidini
Tapinotaspoides sp.1 1 X
Tapinotaspoides sp.2 1 X
Tetrapediini
42
Tetrapedia aff. diversipes 1 X
Xylocopini
Ceratina (Crewella) sp.1 10 X X X
Ceratina (Ceratinula) sp.2 1 X
Ceratina (Calloceratina) sp.3 1 X
HALICTINAE
Augochlorini
Augochlora (Oxystoglossella) sp.1 5 X X X
Augochlora (Oxystoglossella) sp.2 1 X
Augochlora (Augochlora) sp.3 1 X
Augochloropsis sp.1 1 X
Augochloropsis sp.2 1 X
Augochloropsis sp.3 7 X X
Augochloropsis sp.4 1 X
Augochloropsis sp.5 6 X X X
Augochloropsis sp.6 2 X X
Pseudaugochlora sp.1 1 X
Pseudaugochlora sp.2 1 X
Temnosoma cf. metallicum 1 X
Halictini
Dialictus sp.1 5 X X
MEGACHILINAE
Anthidiini
Dicranthidium sp.1 1 X
Megachilini
Coelioxys sp.1 1 X
Megachile (Pseudocentron) sp.2 1 X
Megachile (Sayapis) sp.1 1 X
Índices ecológicos: H’= 2,777 / D= 0,2352 / J= 0,6756
43
TABELA 2 - Distribuição temporal das abelhas (Hymenoptera, Apoidea) durante o período de outubro de 2013 a julho de 2016, em uma comunidade do Cerrado na Chapada Diamantina,
Bahia, Brasil. Período seco/Período chuvoso - Seco Inicial (SI), Seco Intermediário (SIn), Seco Final (SF), Chuvoso Inicial (CI), Chuvoso Intermediário (CIn), Chuvoso Final (CF).
Espécies out/13 nov/13 dez/13 jan/14 fev/14 set/14 nov/14 fev/15 mar/15 abr/15 ago/15 out/15 jan/16 mar/16 mai/16 jul/16
Acanthopus excellens X X
Apis mellifera X X X X X X X X X X X
Augochlora sp.1 X X X X
Augochlora sp.2 X
Augochlora sp.3 X
Augochloropsis sp.1 X
Augochloropsis sp.2 X
Augochloropsis sp.3 X X X X
Augochloropsis sp.4 X
Augochloropsis sp.5 X X X X X
Augochloropsis sp.6 X X
Bombus morio X X
Centris aenea X X X X
Centris caxienses X X X X
Centris varia X
Centris tarsata X X X X
Centris moerens X X X X
Centris sponsa X
Centris lutea X
Centris aff. fuscata X X X X X
Centris cf. spilopoda X X X
Centris trigonoides X
Ceratina sp.1 X X X X X X
Ceratina sp.2 X
Ceratina sp.3 X
Coelioxys sp.1 X
44
Diadasia sp.1 X
Dialictus sp.1 X X X X
Dicranthidium sp.1 X
Epicharis flava X
Epicharis bicolor X
Epicharis analis X X
Euglossa cordata X X
Eulaema nigrita X
Exomalopsis sp.1 X
Exomalopsis sp.2 X
Florilegus sp.1 X
Frieseomelitta sp.1 X
Geotrigona mombuca X X X
Leiopodus abnormis X
Megachile sp.1 X
Megachile sp.2 X
Melipona quadrifasciata
X X
Melitoma sp.1 X X X
Melitomella grisescens
X
Mesoplia cf. friesei X
Mesoplia rufipes X
Nannotrigona
testaceicornis
X X X
Oxaea flavescens X
Paratrigona incerta X X X
Partamona sp.1 X X X X X X X
Partamona sp.2 X X
45
Pseudaugochlora sp.1 X
Pseudaugochlora sp.2 X
Tapinotaspoides sp.1 X
Tapinotaspoides sp.2 X
Temnosoma cf. metallicum
X
Tetragonisca sp.1 X
Tetrapedia aff.
diversipes
X
Trigona hyalinata X X X
Trigona spinipes X X X X X X X X
Período
seco/chuvoso
SIn SF CI CIn CIn SIn SF CIn CIn CF SIn SIn CIn CIn SI SIn
46
Tabela 3 - Classificação das espécies de abelhas de acordo com os parâmetros Frequência, Raridade e Dominância no período de
outubro de 2013 a julho de 2016, na Chapada Diamantina, Bahia, Brasil. (MF) Muito Frequentes, (F) Frequentes e (IN)
Infrequentes. (R) Raras, (C) Comuns ou (IN) Intermediárias. Dominância de Kato - LD=1,63.
Frequência Raridade Dominância
Acanthopus excellens IN R 0,40
Apis mellifera MF IN 20,02
Augochlora (Oxystoglossella) sp.1 F IN 0,66
Augochlora (Oxystoglossella) sp.2 IN R 0,16
Augochlora (Augochlora) sp.3 IN R 0,16
Augochloropsis sp.1 IN R 0,16
Augochloropsis sp.2 IN R 0,16
Augochloropsis sp.3 F IN 0,92
Augochloropsis sp.4 IN R 0,16
Augochloropsis sp.5 F IN 0,79
Augochloropsis sp.6 IN R 0,16
Bombus (Fervidobombus) morio IN R 0,40
Centris (Centris) aenea F C 4,02
Centris (Centris) caxienses F IN 1,72
Centris (Centris) varia IN R 0,16
Centris (Hemisiella) tarsata F IN 0,52
Centris (Ptilotopus) moerens F IN 1,35
Centris (Ptilotopus) sponsa IN R 0,40
Centris (Xanthemisia) lutea IN R 0,16
Centris aff. fuscata F IN 1,47
Centris cf. spilopoda IN R 0,46
Centris trigonoides IN R 0,16
Ceratina (Crewella) sp.1 F IN 1,35
Ceratina (Ceratinula) sp.2 IN R 0,16
Ceratina (Calloceratina) sp.3 IN R 0,16
Coelioxys sp.1 IN R 0,16
Diadasia sp.1 IN R 0,16
Dialictus sp.1 F IN 0,66
Dicranthidium sp.1 IN R 0,16
Epicharis (Epicharana) flava IN R 0,16
Epicharis (Epicharis) bicolor IN R 0,16
Epicharis (Triepicharis) analis IN R 0,40
Euglossa cordata IN R 0,16
Eulaema (Apeulaema) nigrita IN R 0,16
Exomalopsis (Exomalopsis) sp.2 IN R 0,16
47
Exomalopsis (Phanomalopsis) sp.1 IN R 0,16
Florilegus sp.1 IN R 0,16
Frieseomelitta sp.1 IN R 0,16
Geotrigona mombuca IN R 0,40
Leiopodus abnormis IN R 0,16
Megachile (Pseudocentron) sp.2 IN R 0,16
Megachile (Sayapis) sp.1 IN R 0,16
Melipona quadrifasciata IN R 0,16
Melitoma sp.1 IN R 1,22
Melitomella grisescens IN R 0,16
Mesoplia cf. friesei IN R 0,16
Mesoplia rufipes IN R 0,40
Nannotrigona testaceicornis IN R 0,52
Oxaea flavescens IN R 0,40
Paratrigona incerta IN R 0,92
Partamona sp.1 F C 14,46
Partamona sp.2 IN R 0,16
Pseudaugochlora sp.1 IN R 0,16
Pseudaugochlora sp.2 IN R 0,16
Tapinotaspoides sp.1 IN R 0,16
Tapinotaspoides sp.2 IN R 0,16
Temnosoma cf. metallicum IN R 0,16
Tetragonisca sp.1 IN R 0,16
Tetrapedia aff. diversipes IN R 0,16
Trigona hyalinata IN IN 4,66
Trigona spinipes MF IN 12,32
48
ANEXOS
Quadro 1 – Esforço amostral, duração da amostragem, fitofisionomia, coordenadas e riqueza de espécies em trabalhos
no Cerrado. Artigo Esforço
amostral
Duração Fitofisionomia Coordenadas
geográficas
N° de espécies Federação
Rego &
Albuquerque, 2012
144 h 12
meses
Cerrado senso stricto 01°01'; 41°48'30" W 41 Maranhão
Este estudo (Santana,
2017)
840 h Cerrado gramíneo-
lenhoso com
elementos de campo
rupestre
12° 31’ S; 41° 33’ W 61 Bahia
Silva-Pereira &
Santos, 2006
170 h 8 meses Campo rupestre 12°27'30" S;
41/27'56" W
39 Bahia
Martins, 1994 208 h 12
meses
Cerrado gramíneo-
lenhoso com
elementos de campo
rupestre
12°34' S; 41°23' W 147 Bahia
Carvalho & Bego,
1996
384 h 12
meses
Cerrado típico do
Brasil Central
19°11'10" S;
48°23'30" W
128 Minas Gerais
Silveira & Campos,
1995
233 h 12
meses
Cerrado senso stricto
a cerradão
19°20'S; 44°20'W 182 Minas Gerais
Andena et al., 2012 288 h 12
meses
Cerrado senso stricto 21° 36’ S; 47° 34’ W 71 São Paulo
Andena et al., 2005 288 h 12
meses
Cerrado com
transições, campo
limpo, cerrado,
cerradão e mata seca
22° 15’ S; 47° W 103 São Paulo
Silveira & Campos,
1995
872 h 11
meses
Campo limpo a mata
seca
22°15' S; 47°00' W 124 São Paulo
