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UNIVERSIDADE FEDERAL DE GOIÁS
INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIODIVERSIDADE VEGETAL
‘
JOSÉ NEIVA MESQUITA NETO
INTERAÇÃO PLANTA-POLINIZADOR EM ESPÉCIES SINCRONOPÁTRICAS DE Psychotria
(Rubiaceae)
GOIÂNIA, 2013
JOSÉ NEIVA MESQUITA NETO
INTERAÇÃO PLANTA-POLINIZADOR EM ESPÉCIES SINCRONOPÁTRICAS DE Psychotria
(Rubiaceae)
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-
Graduação em Biodiversidade Vegetal da Universidade
Federal de Goiás, como requisito parcial para obtenção
do título de Mestre em Biodiversidade vegetal.
Orientadora: Profa. Dra. Edivani Villaron Franceschinelli
GOIÂNIA, 2013
Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP) GPT/BC/UFG
M582i
Mesquita Neto, José Neiva.
Interação planta-polinizador em espécies sincronopátricas de Psychotria (Rubiaceae) [manuscrito] / José Neiva Mesquita Neto. - 2013. 73 f. : il., figs.
Orientadora: Profª. Drª. Edivani Villaron Franceschinelli. Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal de Goiás,
Instituto de Ciências Biológicas, 2013. Bibliografia.
Inclui lista de figuras. 1. Espécies simpátricas - Cerrado. 2. Floração agrupada.
3. Psychotria – Polinizadores. 4. Redes de interação – Mata Atlântica. I. Título. CDU: 582.936.1:574.3
JOSÉ NEIVA MESQUITA NETO
INTERAÇÃO PLANTA-POLINIZADOR EM ESPÉCIES SINCRONOPÁTRICAS DE Psychotria
(Rubiaceae)
Aprovado pela banca examinadora em 19 de setembro de 2013.
____________________________________ Drª. Edivani Villaron Franceschinelli
Orientadora Presidente da banca
____________________________________ Dr. Mário Almeida Neto
Membro externo Universidade Federal de Goiás
____________________________________ Dr. Hélder Nagai Consolaro
Membro interno Universidade Federal de Goiás
“...Como à abelha, apraz-nos não pretender nada de próprio senão as nossas asas e a nossa voz: o
que vale dizer, os nossos vôos e a nossa língua. Quanto ao resto, o que quer que tenhamos
obtido, o foi por infinito trabalho, e pesquisa, e inquirição de cada canto da natureza: a diferença
é que, em vez de poeira e peçonha, optamos por preencher nossas colméias com mel e cera,
fornecendo assim à humanidade as duas coisas mais nobres, que são a doçura e luz.”
Swift apud Stephen Jay Gould
Dedico este trabalho a minha mãe, Lourdes
Neiva da Silva Mesquita, meu pai, Silvio
Correia de Mesquita e a Deus, sem os quais
a minha existência não teria sentido. Vocês
são tudo o que mais amo!
AGRADECIMENTOS
Enfim, o fim.
Durante os quase dois anos de permanência no mestrado e em Goiânia aprendi valiosas lições
que mudaram minha forma de viver e interpretar o mundo. Entretanto, tão importante quanto as
lições em si, são quem as ensinam, por isso agradeço:
- As lições que aprendi com Edivani Villaron Franceschinelli, que não se limitou apenas em suas
obrigações como minha orientadora. Serei sempre grato pelos conselhos, pelas discussões de
ideias e por dividir comigo uma pequena parte de seu vasto conhecimento. Obrigado por
acreditar tanto em mim (em muitos momentos, mais que eu mesmo) e por deixar que minha
imaginação e criatividade tomarem forma em uma pesquisa, propiciando que a dissertação não
se tornasse um fardo, mas sim algo prazeroso e empolgante a ser desempenhado. Em essência,
graças a você pude perceber que a ciência, apesar de demandar rigor, pode ser encarada com
serenidade. Seu caráter e sabedoria são aspirações que carregarei por toda a vida;
- As lições que aprendi com o amigo Carlos de Melo e Silva Neto, que não se limitou apenas em
ser um colega de curso ou de laboratório, mas um companheiro para todas as horas. Uma das
pessoas mais altruístas que já conheci na vida, o fardo seria bem mais pesado sem sua ajuda.
Obrigado pelo aparo, apoio, entusiasmo, tempo desprendido, risadas, brincadeiras, desabafos, os
quais transformaram momentos de angustia e tristeza em alegria e paz. Uma pessoa que, com
certeza, sempre poderei contar;
- As lições que aprendi com a amiga Elga de Fátima Almeida. Obrigado pela amizade,
companheirismo e incentivo. Levarei comigo seus conselhos, ideias e experiências. Uma pessoa
admirável, sou privilegiado por conhecê-la;
- Com a amiga Saturnina da Costa aprendi a conviver, valorizar e admirar uma pessoa e cultura
diferentes. Companheira de RU, seja no almoço ou na janta faça chuva ou faça sol. Obrigado
pelas discussões sobre ciência e sobre a vida, elas me fizeram crescer;
- Com o amigo Iada Anderson Barbosa Leal aprendi que o bom humor é indispensável, a
descontração adoça a vida e que uma boa gargalhada não torna o fardo mais leve, mas ajuda a
leva-lo com mais ânimo. Aprendi também que não existe desgraça grande o bastante para não
virar motivo de piada. Um dia vamos rir de tudo isso. Obrigado mestre “Yoda”!
- Com a amiga Giselle Lopes Moreira aprendi que um papo descontraído em meio a um dia
turbulento e sem motivação, ajuda a relaxar e esquecer, ao menos por um momento, a árdua
tarefa. Obrigado por ter ouvidos dispostos e sabias palavras (na maioria das vezes! Risadas);
-Com a amiga Joicy Martins Morais aprendi que uma boa pergunta combinada com um bom
delineamento amostral e um método estatístico consistente (rodados no R ou Statistica) geram
verdadeiros “milagres” (ou geram ainda mais perguntas! Risadas). No entanto, mais importante
que isso, descobri em você uma grande amizade. Obrigado pelas conversas sobre ciência e sobre
a vida, aprendi muito e ri mais ainda na sua companhia;
- Com a amiga Flaviana Lima Gomes aprendi que a calma e paciência são qualidades
imprescindíveis a um bom pesquisador. Obrigado pela companhia no laboratório e por sua
constante disponibilidade em ajudar;
- As lições que aprendi com a amiga Camilla Rayza. Obrigado pela generosa ajuda nas analises
morfométricas das flores e por manter em mim um clima de otimismo e alegria, determinantes
manutenção de minha sanidade mental durante as horas de aflição;
- Ao amigo Leonardo de Jesus, pela amizade, parceria, conselhos, gargalhadas e discussão de
ideias;
- Aos amigos do PPG em Biodiversidade Vegetal que sempre acreditaram no sucesso deste
trabalho, que deixaram muitas lembranças agradáveis e fizeram meu mestrado muito mais
prazeroso: Iada Anderson Barbosa Leal; Carlos de Melo e Silva Neto; Giselle Lopes Moreira
(Joicele I); Joicy Martins Morais (Joicele II); Luma Mota Palmeira Trindade; Josimar Pereira
Santos; Lorrayne Veloso de Almeida; Marcia Yuriko H.C. Sena; Suyá Samara Moreira; Tulio
Freitas Filgueira (Tluley); Vanessa Sardinha dos Santos;
- Aos amigos que compartilharam comigo o mesmo teto por bom período: Raphael Matias da
Silva; Tulio Freitas Filgueira; Josimar Pereira Santos. Obrigado pelas discussões de ideias,
momentos de descontração e amparo em momentos de angustia. Passamos por muitos desafios
juntos, mas nossa amizade foi maior que nossas diferenças;
- Ao amigo Lucas Marques de Camargos pelas discussões sobre ciência que me adicionaram um
conhecimento raro e valioso, pelos bons momentos de descontração e pela confecção dos
desenhos das flores;
- Aos membros (procurados!) do Laboratório de Biologia Reprodutiva de Plantas (BioRep);
- Ao Prof. Antônio José Camillo de Aguiar (UnB) pelos ensinamentos e identificação das
espécies de Hymenoptera;
- Aos membros do Laboratório de Sistemática de Abelhas (UFMG) e o Prof. Fernando Silveira
pela identificação das abelhas;
- Ao Prof. Mário Almeida Neto pelas ideias que muito contribuíram desde a fase de elaboração
do projeto até a redação do manuscrito;
- Ao Prof. Hélder Nagai Consolaro pela discussão de ideias, contribuição na elaboração e
execução do trabalho, definição das espécies estudadas e partilha de conhecimento;
- A Profa. Viviane Gianluppi Ferro pela identificação de Lepidópteras, apoio e discussão de
ideias;
- Ao Ms. Daniel de Paiva Silva pelo incentivo, apoio e discussão de ideias;
- Ao Dr. Felipe Amorim pelas importantes sugestões e ideias;
- Ao Prof. Leonardo Galetto (Universidad Nacional de Córdoba) pela gentil colaboração na
discussão e sugestão de ideias, as quais enriqueceram este manuscrito;
- Aos Professores, coordenadores e funcionários do PPG em Biodiversidade Vegetal;
- Universidade Federal de Goiás que propiciou toda minha formação acadêmica até o momento;
- Ao CNPq pela concessão de financiamento ao projeto;
- A Capes pela concessão de minha bolsa, sem a qual, seria inviável a conclusão deste mestrado;
- A minha família, por me proporcionar uma educação de qualidade, tanto escolar como fraterna
e que me proporcionaram esse mérito;
- As espécies de Psychotria e seus polinizadores. Espero que os frutos dessa pesquisa tenham o
devido retorno para conservação das populações e que compense por vezes as coletas e
amostragens realizadas;
- E finalmente a Deus, por permitir minha existência e a conquista deste mérito.
SUMÁRIO
LISTA DE FIGURAS
RESUMO
ABSTRACT
INTRODUÇÃO...................................................................................................................... 15
OBJETIVOS ......................................................................................................................... 16
Objetivo geral ................................................................................................................... 16
Objetivos específicos ........................................................................................................ 16
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ............................................................................... 17
ARTIGO I .............................................................................................................................. 20
Interação planta-polinizador em espécies de Psychotria (Rubiaceae) na Mata Atlântica
.................................................................................................................................................
21
Resumo ................................................................................................................................... 22
Introdução ............................................................................................................................. 23
Material e métodos ............................................................................................................... 24
Resultados .............................................................................................................................. 26
Discussão ................................................................................................................................ 27
Referências Bibliográficas .................................................................................................... 30
ARTIGO II ............................................................................................................................ 41
Facilitação na polinização de espécies sincronopátricas de Psychotria (Rubiaceae) ...... 42
Introdução ............................................................................................................................. 43
Material e métodos ............................................................................................................... 45
Resultados .............................................................................................................................. 49
Discussão ................................................................................................................................ 52
Referências bibliográficas .................................................................................................... 57
CONCLUSÃO ....................................................................................................................... 73
LISTA DE FIGURAS E TABELAS
ARTIGO I Tabela 1. Lista dos trabalhos sobre biologia reprodutiva de espécies de Psychotria
realizados na Mata Atlântica e incluídos neste estudo, indicando os autores, ano de publicação, método de amostragem dos visitantes e espécies analisadas.* If: Individuo focal (rede entomológica); Cr: coleta rotativa; Rf: Registro fotográfico .............................................................................................................
36
Figura 1. Grafo bipartido qualitativo de 12 espécies de Psychotria ocorrentes na Mata Atlântica e seus polinizadores. Vértices polinizadores: (1) Cinza: Beija-flores; (2) Branco: borboletas; (3) branco: abelhas ..........................................................
37
Figura 2. Distribuição cumulativa do número de ligações estabelecidas por cada espécie (k), para as espécies de Psychotria e seus polinizadores, evidenciando um numero predominante de espécies com poucos links e poucas espécies altamente ligadas ...................................................................................................
38
Figura 3. Os mapas representam a distribuição geográfica das espécies de Psychotria incluídas neste estudo na Mata Atlântica e a sobreposição parcial entre as espécies no bioma. Os dados evidenciam que o sistema aqui proposto é viável espacialmente pelo co-ocorrencia entre as Psychotria. As informações foram limitas ao Brasil pelo fato de existir no país bancos de dados com informações de coletas de herbários. .........................................................................................
39
Figura 4. Período de floração das nove espécies de Psychortia ocorrentes na Mata Atlântica incluídas nesse estudo, evidenciando maior sobreposição de floração entre as espécies entre os meses de novembro e maio. Evidenciando que o sistema aqui proposto é viável temporalmente pelo co-floresciemento das espécies. ................................................................................................................
40
ARTIGO II Figura 1. Espécies sincronopátricas de Psychotria incluídas nesse estudo, comparação
da morfologia externa das flores. (a;b) P. prunifolia; (c;d) P. deflexa; (e;f) P. capitata; (g;h) P. hoffmannseggiana. ...............................................................
66
Figura 2. Distribuição geográfica das espécies sincronopátricas de Psychotria analisadas neste estudo, evidenciando sobreposição nas ocorrências. ..............................
67
Figura 3. Fenologia reprodutiva baseada na densidade média de flores abertas das espécies de Psychotria. Fundo cinza claro representa o período de maior abundância e sincronia floral de P. capitata, P. prunifolia e P. deflexa e aumento na abundância de polinizadores; fundo cinza escuro representa o período de abundância floral de P. hoffmannseggiana e de polinizadores, note que as demais espécies apresentam um inesperado retardamento no declínio do número de flores, inclusive com aumento da abundância floral em P. prunifolia. ...............................................................................................
68
Figura 4. Correlação de Spearman entre o número médio de flores abertas de Psychotria e a abundância de polinizadores correspondentes. *p<0.05; **p<0.01. ..........
69
Figura 5. Média ±erro padrão de recurso (açúcares totais) por flor, planta e metro
quadrado nas quatro espécies sincronopátricas de Psychotria. Comparações realizadas entre espécies, letras diferentes representam diferenças significativas. ANOVA com teste a posteriori de Tukey (*F=83.90, p<0.001; **F=124.50, p<0.001; ***F=107.78, p<0.001). ..............................................
69
Figura 6. Análises morfométricas evidenciando a relação entre o comprimento e diâmetro do tubo da corola entre as espécies de Psychotria. Letras diferentes representam diferenças significativas entre as espécies em relação ao diâmetro do tubo da corola. *todas as comparações foram diferentes; F=846.13, p<0.001; **F=28.88, p<0.001. .......................................................
70
Figura 7. Grafo bipartido representando as interações estabelecidas entre as quarto espécies de Psychotria e seus polinizadores. Linhas cinzas representam interações com polinizadores partilhados e linhas pretas polinizadores exclusivos; Nós cinza: lepidópteras; nós pretos: abelhas; nós brancos: díptero. [Polinizadores: (a) Tropidopedia carinata; (b) Dialictus sp.; (c) Partamona rustica; (d) Augochloropsis sp.2; (e) Lophopedia pygmaea; (f) Augochloropsis sp.1; (g) Syrphidae sp.1; (h) Lepidoptera sp.2 ; (i) Augochlora sp.; (j) Lophopedia savanicola; (k) Trigona spinipes; (l) Ptiloglossa sp.; (m) Heliconius erato; (n) Apis mellifera; (o) Xylocopa suspecta; (p) Urbanus proteus; (q) Oxaea flavescens; (r) Bombus brevivillus; (s) Euglossa imperialis; (t) Aellopos titan; (u) Lepidoptera sp.1; (v) Epicharis flava]. ...............................................................................................
70
Figura 8. Relação entre o grau de dependência dos polinizadores partilhados (Dij), o índice de sobreposição de nicho e sucesso reprodutivo das espécies sincronopátricas de Psychotria. ........................................................................
71
Tabela 1. Índice de sobreposição de nicho entre as espécies de Psychotria. ..................... 72
RESUMO
Interação planta-polinizador em espécies sincronopátricas de Psychotria (Rubiaceae). Psychotria contribui de forma importante para a diversidade florística tropical e são comumente encontradas em sub-bosque de áreas florestadas em regiões tropicais, sendo importantes componentes para o funcionamento destes ecossistemas. Muitas espécies do gênero são simpátricas e florescem em um mesmo período do ano, sendo consideradas potencialmente sincronopátricas. Por esta razão, este gênero tem sido considerado como um bom modelo para inferir padrões e mecanismos gerais de especiação nos trópicos. No primeiro artigo, as interações entre espécies potencialmente simpátricas de Psychotria e seus polinizadores foram analisadas com o objetivo de verificar a possível existência de partilha, de especialização ou generalização de polinizadores e plantas no sistema analisado. Para isso, foram incluídas informações secundárias de estudos que continham a identificação em nível de espécie de polinizadores de Psychotria. A partir desses dados, foram gerados grafos e realizadas análises de redes de interação e sobreposição de nicho. Ao todo, foram incluídas nas análises nove espécies de Psychotria com registro de ocorrência para a Mata Atlântica, sendo que elas interagiram com 25 espécies de polinizadores. A planta mais generalista da rede foi Psychotria tenuinervis e os polinizadores que concentraram maior número de links e consequentemente com papel mais importante na rede pertenceram as ordens Lepidoptera e Hymenoptera. As espécies de Psychotria apresentaram sobreposição de nicho na polinização com partilha de polinizadores. O período de maior intensidade de floração coincidiu com o período chuvoso na Mata Atlântica, com até sete espécies apresentando coflorescimento. Assim, pode-se inferir que a polinização em Psychotria demanda polinizadores generalistas. Pelo fato das espécies de Psychotria ocorrerem em simpatria, possuírem floração sobreposta e interações assimétricas com visitantes florais, é possível que estejam envolvidas em um processo de facilitação na polinização. Já o segundo artigo objetivou averiguar se quatro populações simpátricas de Psychotria, em cofloração, apresentaram partilha de polinizadores e sobreposição de nicho na polinização. Além disso, objetivou verificar se existe sincronia entre as populações vegetais e destas com comunidade de polinizadores. Foi encontrada uma dupla sincronia nesse sistema, sendo a primeira na intensidade de floração entres as populações de Psychotria e a segunda no aumento da abundância de flores e de polinizadores. As espécies de Psychotria apresentaram partilha fundamental do nicho da polinização e com reflexo positivo no sucesso reprodutivo. No entanto, verificamos que a partilha de polinizadores não pode ser generalizada a todo o sistema, mas sim a módulos ou pares de espécies. Dessa forma, cada espécie de Psychotria possui uma ou mais espécies preferencias para partilha de polinizadores e que nem sempre essa relação é reciproca. Isso reforça que as interações entre as plantas são assimétricas. Palavras-Chave: Cerrado; coexistência de espécies simpátricas; floração agrupada; Mata Atlântica; partilha de polinizadores; redes de interação; sobreposição de nicho.
ABSTRACT
Plant-pollinator interactions in syncronopatric species of Psychotria (Rubiaceae). Psychotria species are commonly found in the understory of forested areas in tropical regions, and are important components for the functioning of these ecosystems. Many species of the genus are sympatric and bloom during the same period, being considered potentially syncronopatrics. For this reason, this genus has been considered as a good model to infer general patterns and mechanisms of speciation in the tropics. In the first paper of this dissertation, the interactions between potentially sympatric species of Psychotria and their pollinators were analyzed in order to verify the possible existence of sharing, specialization or generalization of pollinators and plants in the analyzed system. Then, data of secondary studies that contained identifying pollinators of Psychotria were analyzed From these data, we generated graphs and analyzes of interaction networks and niche overlap. Altogether, nine species of Psychotria and 25 species of pollinators of occurrence in the Atlantic Forest were included in the analyzes. The plant with the most generalist network is Psychotria tenuinervis and the pollinators with the highest proportion of links and consequently with more important role in the network belonged orders Lepidoptera and Hymenoptera. Psychotria species showed niche overlap in pollination and pollinator sharing. The period of greatest intensity of flowering coincided with the rainy season in the Atlantic Forest, with up to seven species coflowering. Because Psychotria species occur in sympatry and have flowering overlap and asymmetric interactions with flower visitors, it is possible that they are involved in a process of facilitation in pollination. The second paper aimed to investigate if four sympatric populations of Psychotria show pollinators sharing and pollination niche overlap . Another objective was to determine if their flowering season are synchronics. We found a dual synchrony in this system, the first in the intensity of flowering among the populations of Psychotria and the second in the increase of the abundance of flowers and pollinators. The species of Psychotria showed sharing fundamental niche of pollination and positive impact on reproductive success. However, we note that the sharing of pollinators can not be generalized to the entire system, but to the modules or pairs of species. Thus, each species of Psychotria has one or more species of preferential pollinator for sharing and that this relationship is not always reciprocal. This reinforces that the interactions among the plant species are asymmetric. Keywords: Brazilian Savanna; coexistence of sympatric species; flowering pooled; Atlantic Forest; shared pollinators; interaction networks; niche overlap.
15
INTRODUÇÃO
As flores de angiospermas apresentam uma imensa diversidade de tamanho, estrutura
e características de cor, odor, néctar, pólen, sendo a grande maioria polinizada por animais
(RICKLEFS; RENNER, 1994; ASHMAN et al., 2004). Sendo que a polinização biótica
atinge índices de até 99% em florestas tropicais úmidas (BAWA, 1990). As angiospermas
proporcionaram um novo nicho ecológico aos insetos, principalmente abelhas que em
consequência diversificaram-se de forma intensa (GRIMALDI, 1999).
Plantas e seus polinizadores não existem isoladamente, mas sim em assembleias de
espécies que interagem entre si (MEMMOTT, 1999; JORDANO et al., 2003). Estas
assembleias variam temporalmente dentro de períodos de floração, entre estações e no
decorrer do dia, necessitando de algum tipo de sincronia entre abundância floral e de
polinizadores. Esta variação de polinizadores, posteriormente gera efeitos imediatos sobre o
sucesso reprodutivo das plantas e a longo prazo, efeitos sobre a diversidade vegetal (MAYER
et al., 2011).
A interação com os polinizadores proporciona as plantas maior eficiência na
polinização cruzada, possibilitando novas combinações genéticas e potencializando sua
resiliência em condições estocásticas e evolução de suas populações (BARRETT, 2010).
Contudo, esta eficiência pode diminuir quando as flores de diferentes espécies de plantas são
visitadas pelas mesmas espécies de polinizadores em um curto intervalo de tempo, podendo
levar a um decréscimo da taxa de visitas às flores de cada espécie (WASER, 1978 a,b;
WASER; FUGATE, 1986; FISHBEIN; VENABLE, 1996). Isto pode reduzir a fertilidade
devido à perda de pólen para estigmas heteroespecíficos, e ao bloqueio físico da superfície
estigmática por pólen heteroespecífico (WASER; FUGATE, 1986; FISHBEIN & VENABLE,
1996). Espécies simpátricas muitas vezes florescem numa mesma época em ambientes
fortemente sazonais (OLLERTON et al., 2003), sob tais circunstâncias, as plantas podem
apresentar uma competição pelos polinizadores (ex. através do aumento da longevidade floral:
ASHMAN; SCHOEN, 1994; ASHMAN, 2000).
Por outro lado, a floração sincronizada de espécies diferentes pode facilitar a
polinização através do aumento da densidade de recursos para a atração de polinizadores
locais (SCHEMSKE, 1981; SAKAI et al., 1999). A floração convergente de diferentes
espécies sugere que as mesmas estão envolvidas em um processo de facilitação, no qual
atraem grande número de polinizadores para aumentar a eficiência de polinização (BARROS,
2002). Facilitação é uma interação positiva em que uma ou ambas as espécies de plantas se
16
beneficiam da presença um dos outros, aumentando o fitness individual de pelo menos uma
das espécies por meio do recurso partilhado (CALLAWAY; WALKER, 1997; HOLMGREN
et al.,1997). A interação entre plantas e polinizadores através de competição ou facilitação é
uma área deficiente de estudos em ecologia da polinização (MAYER et al., 2011). Testes
experimentais para investigar os benefícios da reprodução sincronizada de várias espécies de
plantas são raros devido a dificuldades na coleta de dados em grandes escalas temporais e
espaciais (AUGSPURGER, 1981).
As plantas do gênero Psychotria L. podem ser consideradas espécies modelo para
estudo de interações na polinização. Espécies do gênero frequentemente ocorrem em
simpatria, florescem em um mesmo período do ano, portanto podem ser consideradas
potencialmente sincronopátricas (HAMILTON, 1989; SAKAI; WRIGHT, 2008). As espécies
de Psychotria contribuem de forma importante para a diversidade florística tropical e são
comumente encontradas em sub-bosque de áreas florestadas em regiões tropicais, sendo
importantes componentes para o funcionamento destes ecossistemas (LOPES; BUZATO,
2005). Por esta razão, este gênero tem sido considerado um bom modelo para inferir padrões e
mecanismos gerais da especiação nos trópicos (Hamilton 1989). Psychotria é o maior gênero
da família Rubiaceae, representado mundialmente por cerca de 1650 espécies
(NEPOKROEFF et al., 1999), comumente encontradas em sub-bosque de áreas florestadas
em regiões tropicais, sendo importantes componentes para o funcionamento destes
ecossistemas (LOPES; BUZATO, 2005).
OBJETIVOS
Objetivo geral
Diante do exposto acima, a presente dissertação, dividida em dois artigos, buscou
contribuir para o conhecimento a respeito da polinização de espécies simpátricas, utilizado
como modelo plantas pertencentes ao gênero Psychotria.
Objetivos específicos
O primeiro artigo constitui-se de uma revisão do tipo meta-análise, nela as interações
entre espécies potencialmente simpátricas de Psychotria e seus polinizadores foram
analisadas para o bioma Mata Atlântica. Dessa forma, o artigo objetivou verificar a possível
existência de partilha, de especialização ou generalização de polinizadores e plantas no
sistema analisado.
17
Já o segundo artigo, investigou empiricamente aspectos do processo de polinização em
espécies simpátricas de Psychotria, com enfoque na sobreposição de nicho e sincrônia na
polinização. Para isso as interações entre quatro espécies simpátricas de Psychotria e seus
polinizadores foram analisadas para averiguação da dinâmica de partilha de polinizadores e
sincronia na polinização.
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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effects of pollinators and seed predators on Hybanthus prunifolius (Violaceae). Ecology, v.
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sexual dimorphism. Ecology, v. 81, p. 2577-2591, 2000.
ASHMAN, T. L., KINIGHT, T.M., STEETS, J.A., AMARASEKARE, P., BURD, M.,
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ASHMAN, T. L. & SCHOEN, D. J. How long should flowers live? Nature, v. 371, p. 788-
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BARRETT, S. C. H. Darwin’s legacy: the forms, function and sexual diversity of lowers.
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CALLAWAY, R. M.; WALKER, L. R. Competition and facilitation in plant communities.
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DUPONT, Y. L.; HANSEN, D. M.; OLESEN, J.M. Structure of a plant–flower-visitor
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20
Artigo 1
21
INTERAÇÃO PLANTA-POLINIZADOR EM ESPÉCIES DE PSYCHOTRIA (RUBIACEAE) NA MATA ATLÂNTICA*
*Artigo submetido ao Journal of Tropical Ecology.
22
Resumo. Interação planta-polinizador em espécies de Psychotria (Rubiaceae) na Mata Atlântica. Neste estudo, as interações entre espécies potencialmente simpátricas de Psychotria e seus polinizadores foram analisadas com o objetivo de verificar a possível existência de partilha, de especialização ou generalização de polinizadores e plantas no sistema analisado. Para isso, foram incluídas informações secundárias de estudos que continham identificação de polinizadores de Psychotria. A partir desses dados, foram gerados grafos e realizadas análises de redes de interação e sobreposição de nicho. Ao todo, foram incluídas nas análises nove espécies de Psychotria com registro de ocorrência para a Mata Atlântica e elas interagiram com 25 espécies de polinizadores. A planta mais generalista da rede foi Psychotria tenuinervis e os polinizadores que concentraram maior número de links e consequentemente com papel mais importante na rede pertenceram as ordens Lepidoptera e Hymenoptera. As espécies de Psychotria apresentaram sobreposição de nicho na polinização com partilha de polinizadores. O período de maior intensidade de floração coincidiu com o período chuvoso na Mata Atlântica, com até sete espécies apresentando coflorescimento. Assim, pode-se inferir que a polinização em Psychotria demanda polinizadores generalistas. Pelo fato das espécies de Psychotria ocorrerem em simpatria e possuírem floração sobreposta e interações assimétricas com visitantes florais, é possível que estejam envolvidas em um processo de facilitação na polinização. Palavras-chave: facilitação; fenologia floral; polinização; simpatria.
23
INTRODUÇÃO
Os polinizadores são essenciais para reprodução de pelo menos 90% das espécies
vegetais em ambientes florestais (Bawa 1990). Além disso, possuem um papel chave na
manutenção de cadeias alimentares em ambientes naturais, pois viabilizam a produção de
frutos e sementes que servem de alimento aos frugívoros (Moreti et al. 2006). Considerando-
se as evidências de declínio de polinizadores, em particular de populações de abelhas, estudos
que mostrem as relações entre espécies nativas de plantas e seus potenciais polinizadores são
de suma importância para subsidiar medidas de manejo e conservação. Na tentativa de
elucidar esses processos, vários estudos têm adaptado as ferramentas analíticas da Teoria de
Redes para o entendimento das interações estabelecidas entre polinizadores e plantas
(Bascompte et al. 2003, Dupont et al. 2003, Memmott et al. 2004, Bezerra et al. 2009, Santos
et al. 2010, Santos et al. 2012). A estrutura de redes tem implicações importantes para a
coexistência e estabilidade das espécies envolvidas bem como para os processos coevolutivos
(Bascompte et al. 2003, Jordano et al. 2003, Bascompte et al. 2006). Análises de redes podem
identificar diferentes graus de especificidade das interações entre polinizador-planta em
diferentes contextos ambientais (Bascompte 2009).
Espécies simpátricas são muitas vezes levadas a florescer numa mesma época em
ambientes fortemente sazonais (Janzen 1967, Reich & Borchert 1984, Rathcke 1988, Ollerton
et al. 2003). Sob tais circunstâncias, as plantas podem desenvolver uma tolerância de
competição através do aumento da longevidade floral (ex. Levin 1978, Motten 1986, Rathcke
1988, Ashman & Schoen 1994, Ashman, 2000), ou partilhar a atividade dos polinizadores em
escala mais refinada, como no decorrer do dia (Levin & Anderson 1970, Ollerton & Lack
1992). A convergência da morfologia floral entre plantas de diferentes espécies e que
florescem sincronicamente pode também ser considerada como uma estratégia de atração de
polinizadores mutuamente benéfica (Bobisud & Neuhaus 1975, Schemske 1981) baseado no
aumento da visitação floral devido ao aumento de adensamento de recursos florais
(Augspurger 1980, Dejong et al. 1992, Podolsky, 1992).
Muitas espécies simpátricas de Psychotria possuem características florais semelhantes
e florescem em um mesmo período do ano (Hamilton 1989, Sakai & Wright 2008). As flores
deste gênero são pequenas, possuem corola tubular, coloração esbranquiçada e polinização
por abelhas, mariposas, borboletas e moscas (Almeida & Alves 2000, Coelho & Barbosa
2004). Além disso, apresentam uma diversidade de mecanismos sexuais como o
hermafroditismo, distilia e unisexualidade funcional (Nepokroeff et al. 1999). A distilia é um
24
tipo de sistema reprodutivo, no qual as flores apresentam morfos distintos com sistema de
incompatibilidade intra-morfo como forma de potencializar a xenogamia (Ganders 1979).
Psychotria L. é um dos maiores gêneros das Angiospermae, com cerca de 1650
espécies (Hamilton 1989, Nepokroeff et al. 1999). O gênero é composto predominantemente
por arbustos ou arvoretas (Carvalho et al. 2000), quase onipresente no sub-bosque de florestas
tropicais (Taylor 1996, Orians 1997, Lopes & Buzato 2005), sendo importantes componentes
para o funcionamento destes ecossistemas (Lopes & Buzato 2005). Portanto, este gênero
oferece uma oportunidade única para analisar as relações entre plantas e polinizadores de
espécies congenéricas simpátricas de floração sincrônica.
Neste sentido, a abordagem por redes ecológicas, pode contribuir para o
esclarecimento da dinâmica existente nas interações entre essas espécies e seus polinizadores.
No Brasil, a maioria dos estudos de biologia reprodutiva com espécies do gênero Psychotria
foi realizada na região sudeste, principalmente no Domínio da Mata Atlântica. Desta forma,
neste estudo, as interações entre espécies potencialmente simpátricas de Psychotria e seus
polinizadores foram analisadas com o objetivo de verificar a possível existência de partilha,
de especialização ou generalização de polinizadores e plantas no sistema analisado. Para isso,
foram incluídos aspectos da riqueza de polinizadores compartilhados e sobreposição de
floração das espécies, com base em dados compilados de estudos sobre biologia da
polinização de espécies do gênero Psychotria presentes na Mata Atlântica.
MATERIAL E MÉTODOS
Para este estudo foram utilizados dados de trabalhos realizados com espécies de
Psychotria na Mata Atlântica e publicados por vários autores (Tab. 1). No levantamento de
dados foram incluídas informações secundárias obtidas a partir de artigos científicos, teses e
dissertações que continham resolução taxonômica em nível de espécie dos polinizadores de
Psychotria ocorrentes no bioma Mata Atlântica. Os estudos analisados tratam principalmente
de aspectos da biologia e ecologia reprodutiva das plantas, ou seja, estudos que partem do
ponto de vista botânico. Esses estudos foram selecionados por apresentarem rigor quanto a
distinção entre pilhador e polinizador em potencial. Além disso, são trabalhos que analisam
uma ou poucas espécies vegetais, com isso, existe um esforço amostral e numero de
observações por espécie maior em comparação a estudos em grandes comunidades (Waser et
al. 1996, Olesen & Jordano 2002). Ao todo foram incluídos oito estudos na matriz de dados.
Como requisito para inclusão dos dados nessa meta-analise, foram considerados apenas
25
estudos continham a identificação em nível de espécie para polinizadores, foram
desconsiderados pilhadores.
Para validação e verificação da ocorrência das espécies de Psychotria no bioma, foram
consultadas as bases de dados de Taylor (2012), Tropicos.org (2012) e SpeciesLink 2013. Os
dados de presença e ausência de interações Psychotria-polinizador foram tabulados em uma
matriz com plantas nas linhas e visitantes nas colunas (Jordano 1987). A partir dessa matriz
de dados foram gerados grafos e realizadas análises das interações.
A distribuição geográfica e a sobreposição entre as espécies de Psychotria na Mata
Atlântica foram analisados. Nessas análises, foram considerados dados provenientes de
depósitos em herbários e de registros de ocorrência. A limitação dessas informações ao Brasil
se deve pelo fato do país possuir de bancos de dados acessíveis (SpeciesLink 2013, Taylor
2013).
Foram incluídos também dados referentes ao período de floração das espécies
analisadas para verificar a ocorrência de sobreposição fenológica entre as espécies de
Psychotria estudadas. Os dados de fenologia reprodutiva foram extraídos dos mesmos estudos
utilizados para análises das interações na polinização (Tab. 1). Assim, foi constatada a
presença ou ausência da fenofase de cada espécie. Esse método de análise tem caráter
quantitativo, indicando a porcentagem de espécies floridas numa determinada época do ano.
Ele também estima a sincronia entre as espécies, levando-se em conta que quanto maior o
número de espécies floridas em uma mesma época, maior é a sincronia entre elas.
As representações gráficas e índices das matrizes foram realizados no pacote
BIPARTITE do programa R 2.11.0 (Dormann et al. 2008, Dormann et al. 2009). As redes
foram caracterizadas segundo as seguintes propriedades: 1) Número de vértices: Soma do
número de espécies animais e vegetais envolvidas na rede de interação; 2) Número de
interações estabelecidas (k): número de interações estabelecidas entre as espécies da rede
(plantas e polinizadores); 3) Conectância (C): proporção das conexões que de fato são
observadas, sendo a razão entre o número de interações observadas (E) e o número de
interações possíveis, que por sua vez é dado pelo produto do número de plantas (P) e animais
(A) da rede: C = E/A.P.
Para avaliar a sobreposição de nicho na polinização entre as espécies de Psychotria,
foi empregada uma matriz qualitativa de dados, a mesma usada para analises de rede. Para
estabelecer uma comparação entre similaridade da composição dos polinizadores para cada
espécie de planta, foi utilizado o índice de Pianka (Pianka 1973). O índice de Pianka (θ) varia
de 0 (separação total) a 1 (total sobreposição) (Gotelli & Graves 1996). A seguir, o índice de
26
sobreposição observado foi comparado com valores obtidos por randomização da matriz
original (1000 simulações), usando o algoritmo RA3 no software Ecosim 7 (Gotelli &
Entsminger 2006).
RESULTADOS
Ao todo, foram incluídas nas análises nove espécies de Psychotria com registro de
ocorrência para a Mata Atlântica, elas interagiram com 27 espécies de polinizadores que
estabeleceram 40 interações e em média 4,5 links por planta e 1,5 por polinizador. Do total de
visitantes, 13 interagiram apenas com uma espécie de Psychotria, contribuindo assim para
assimetria das interações (Fig. 1).
A rede apresentou ainda uma conectância maior (C=0,17=17%) que a media em outros
estudos de polinização (média de 11% sensu Olesen & Jordano 2002), indicativo de
generalização. No entanto, deve-se considerar que os sistemas comumente analisadas em
outras redes de polinização são mais amplos, envolvendo comunidades mais complexas, com
maior numero de espécies envolvidas. A distribuição cumulativa do número de links por
espécie (número total de espécies que apresentaram k interações), exibiu dominância de
espécies com poucos links (especialistas) e poucas espécies com várias interações
(generalistas) (Fig. 2). A planta mais generalista da rede foi P. jasminoides (k=9), enquanto
que Trigona spinipes foi o polinizador que interagiu com o maior número de espécies de
Psychotria (k=6). Todas as Psychotria interagiram ao menos com duas espécies de visitantes
florais, assim não constatamos nenhuma planta altamente especialista, sendo que entre as
plantas a maioria interagiu com mais de três polinizadores (Fig. 1; 2). Os polinizadores que
concentram maior número de links e consequentemente com papel mais importante na
manutenção das espécies vegetais estão basicamente distribuídos nas ordens Lepidoptera
(Ithomia agnosia, Aeria elara, Pythonides jovianus, Paratetrapaedia lineata) e Hymenoptera
(T. spinipes, A. mellifera e Bombus morio).
Além disso, as espécies de Psychotria apresentaram sobreposição de nicho na
polinização maior que esperado em um modelo nulo (θ=0.21; p=0.01). Dessa forma, as
espécies possuem mais polinizadores em comum que o esperado ao acaso. Portanto, as
espécies apresentam partilha fundamental de nicho na polinização entre suas congenéricas.
Todas as espécies de Psychotria apresentaram sobreposição na distribuição geográfica
e ocorrência para a Mata Atlântica (Fig. 3). Apesar disso, é evidente a deficiência na
amostragem das espécies, já que a distribuição de algumas espécies apresenta
27
descontinuidade. Portanto, é possível que a amplitude das distribuições geográficas e
sobreposição seja ainda maior.
Várias espécies de Psychotria florescem durante todo o ano. No entanto, o período de
maior intensidade de floração ocorre entre os meses de novembro a maio, coincidindo com o
período de maior precipitação pluviométrica na Mata Atlântica. Os meses de novembro,
dezembro e maio apresentaram o maior número de espécies com potencial de cofloração (7
spp.; Fig. 4). Esses dados evidenciam sobreposição no período de floração entre as espécies.
DISCUSSÃO
A pluviosidade parece ser um fator predominante na determinação do período de
floração das espécies de Psychotria. Como exemplo, citamos P. hoffmannseggiana que
floresce em épocas distintas, mas de alta pluviosidade em regiões diferentes do Brasil
(Teixeira & Machado 2004, Oliveira 2008). Espécies de Psychotria que possuem floração
durante a estação chuvosa são polinizadas principalmente por insetos (Castro & Oliveira
2002, Teixeira & Machado 2004, Lopes & Buzato 2005, Ramos & Santos 2006, Oliveira
2008). O período da estação chuvosa é também o período de alta ocorrência e atividade de
Lepidoptera e Hymenoptera (Silva et al. 2011). Os dados analisados por este estudo indicam
uma alta ocorrência de borboletas e abelhas visitando as flores de Psychotria. Desta forma, a
concentração da floração de Psychotria no período chuvoso pode ser uma adaptação às
melhores condições de polinização, ou seja, as espécies tendem a florescer quando a
disponibilidade de vetores é maior conforme já sugerido para outros grupos de plantas
(Koptur et al. 1988, Almeida & Alves 2000, Martin-Gajardo & Morellato 2003).
As análises fenológicas da floração demonstram sincronia entre as espécies e
corroboram que o sistema aqui proposto é viável temporalmente pelo co-florecimento das
espécies de Psychotria. Sakai & Wright (2008) relatam que é incomum encontrar na natureza
tantas espécies congenéricas com sobreposição de floração como em Psychotria, do mesmo
modo que mais de 20 espécies podem coexistir em uma floresta tropical. Vários estudos
florísticos relataram a coexistência de diversas espécies de Psychotria na Mata Atlântica:
Lombardi & Gonçalves (2000) encontram 27 espécies de Psychotria em uma área de 880 ha.;
Prieto (2008) levantou 13 espécies em 2922 ha. de floresta nativa; Zipparro et al. (2005) 9
espécies em 48000ha.; Meira-Neto & Martins (2000) também 9 espécies em apenas 17ha.
Portanto, as espécies de Psychotria aqui incluídas apresentaram distribuição geográfica
sobreposta com cofloração (Fig. 1; Fig. 4). A existência de sincronia na floração e potencial
28
de coexistência de varias congenéricas faz com que correspondência das interações
Psychotria/polinizador aqui proposta ao sistema real seja mais provável.
A sobreposição no nicho em Psychotria indica que as espécies compartilham
polinizadores, sendo um fator que indica a existência de polinização generalista no sistema.
Tendo em vista a importância dos polinizadores na reprodução das plantas, espécies vegetais
com sistema de polinização generalistas, teoricamente, estão menos vulneráveis à extinção, do
que as especialistas (Harris & Johnson 2004).
Na rede analisada aqui, o polinizador que concentrou o maior número de interações foi
T. spinipes. Apesar de essa abelha ser relatada geralmente como pilhadora de recursos florais
(ex. Renner 1983, Borges et al. 2009, Milet-Pinheiro & Schlindwein 2009), os estudos
analisados indicam que esta espécie, e também T. fulviventris, entraram em contato com
anteras e estigmas das flores de Psychotria (Almeida & Alves 2000, Castro & Oliveira 2002).
Dessa forma, sendo potenciais polinizadores, inclusive com alta taxa de visitas (Teixeira &
Machado 2004). No entanto, houve relatos de visitas ilegítimas em P. tenuinervis, em que
essas abelhas roubaram néctar através de buracos na base do tubo da corola (Virillo et al.
2007). Dentre as abelhas nativas do Brasil, T. spinipes é a espécie mais generalista (Kleinert
& Giannini 2012). Apesar disso, nossos dados indicam uma importância relativa da espécie
como polinizador efetivo em Psychotria. Assim, pelo papel de destaque da polinização por T.
spinipes em Psychotria, sugerimos haver uma tendência de generalização nas interações deste
sistema.
Outra espécie generalista presente nesta rede foi A. mellifera. Porém, esta não
apresentou um papel tão influente quanto T. spinipes na polinização de Psychotria. A abelha
exótica A. mellifera foi o visitante mais importante de P. tenuinervis (Ramos & Santos 2006,
Virillo et al. 2007) e sendo relatada como polinizador de P. gracilenta e P. hoffmannseggiana
(Oliveira 2008). No entanto, esses dados contrariam o que foi observado na maioria das
espécies aqui analisadas, nas quais A. mellifera não foi relatada como polinizador efetivo
(Almeida & Alves, 2000, Castro & Oliveira 2002, Teixeira & Machado 2004, Coelho &
Barbosa 2004, Castro & Araujo 2004).
Santos et al. (2012) mostraram que A. mellifera pode atuar negativamente em uma
rede ecológica, principalmente devido a sua característica generalista, interferindo na
estrutura da rede e monopolizando muitas interações, sem muitas vezes efetivar o processo de
polinização (ex. Carmo et al. 2005). Todos os estudos aqui analisados se atentaram ao
comportamento dos visitantes florais, elegendo como polinizadores os visitantes que entraram
em contato com anteras e estigma. Apesar disso, pesquisas futuras necessitam de uma
29
abordagem ainda mais refinada, com analises sobre a eficiência da polinização de A. mellifera
em comparação a polinizadores nativos em plantas do gênero Psychotria. Assim, fazem-se
necessários testes de única visita e quantificação da carga polínica interespecífica e
intraespecífica presente no corpo de visitantes florais.
No gênero Psychotria o sistema de auto-incompatibilidade predominante é a distilia,
no qual a formação de frutos só ocorre mediante polinizações entre flores longistilas e
brevistilas. Espécies de Psychotria são polinizadas com maior eficiência por abelhas, mas a
visita de outros táxons pode potencializar o fluxo de pólen entre os morfos das espécies
heterostílicas (Castro & Oliveira 2002). De tal modo, Beach & Bawa (1980) sugeriram que
insetos com aparelho bucal longo, como encontrado nos lepidópteros e em abelhas de língua
longa, são mais eficientes na polinização dos morfos de flores brevistilas. Já himenópteros,
especialmente abelhas, seriam mais eficientes na polinização de flores longistilas. Isto
demandaria um sistema de polinização que envolvesse espécies de polinizadores generalistas,
conforme aqui encontrado.
A tendência de redes planta-polinizador assimétrica (Vázquez & Aizen 2004) implica
na existência de espécies que provavelmente se enquadram na categoria de especialista.
Bascompte et al. (2003) e Vázquez & Aizen (2004) sugerem que a especialização assimétrica
é comum em redes de interação planta-polinizador, ocorrendo com mais frequência do que o
esperado em um modelo nulo. Diante disso, é possível que as espécies de Psychotria estejam
envolvidas em processo de polinização por facilitação pelo fato delas ocorrerem com
frequentemente em simpatria, possuírem floração sobreposta e interagirem de forma
assimétrica com polinizadores e com sobreposição no nicho de polinização.
Na facilitação, o aumento da disponibilidade de recurso floral ao redor do indivíduo
influencia positivamente a taxa de visita e a diversidade de polinizadores, seus níveis de
polinização e sucesso reprodutivo (Brown & Kodric-Brown 1979, Waser & Real 1979,
Feinsinger et al. 1991, Callaway 1995). Dessa forma, a facilitação deve ser particularmente
importante para plantas especializadas, mas que dependem exclusivamente de um ou poucos
polinizadores generalistas, como é o caso de algumas espécies de Psychotria incluídas nesse
estudo. No entanto, existe uma escassez de trabalhos que analisem empiricamente a
facilitação de polinização (ex. Ghazoul 2006). Visto esta escassez, um estudo está sendo
conduzido por nosso grupo de pesquisa a fim de evidenciar de forma experimental a
facilitação na polinização em espécies simpátricas de Psychotria.
AGRADECIMENTOS
30
Ao CNPq pela concessão de financiamento (Chamada Universal-MCTI/CNPQ N º 14/2012) e
a CAPES pela concessão de bolsa de mestrado ao primeiro e segundo autor.
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36
Figuras e tabela: Tabela 1. Lista dos trabalhos sobre biologia reprodutiva de espécies de Psychotria realizados
na Mata Atlântica e incluídos neste estudo, indicando os autores, ano de publicação, método
de amostragem dos visitantes e espécies analisadas.* If: Individuo focal (rede entomológica);
Cr: coleta rotativa; Rf: Registro fotográfico (Aves).
Autores Ano Método* Espécies
Teixeira & Machado
2004 If P. hoffmannseggiana (P. barbiflora)
Consolaro et al. 2011 If P. carthagenensis
Castro & Araujo
2004 If; Rf P. nuda
Almeida & Alves
2000 If P. nuda
Virillo et al. 2007 If P. tenuinervis
Ramos & Santos
2006 Cr P. tenuinervis
Castro & Oliveira
2002 If P. jasminoides; P. mapourioides; P. nemorosa
Oliveira 2008 If P. prunifolia; P. hoffmannseggiana; P. gracilenta
37
Fig. 1. Grafo bipartido qualitativo de 12 espécies de Psychotria ocorrentes na Mata Atlântica e seus polinizadores. Vértices polinizadores: (1)
Cinza: Beija-flores; (2) Branco: borboletas; (3) branco: abelhas.
38
Fig. 2. Distribuição cumulativa do número de ligações estabelecidas por cada espécie (k),
para as espécies de Psychotria e seus polinizadores, evidenciando um numero predominante
de espécies com poucos links e poucas espécies altamente ligadas.
0 1 2 3 4 5
k=1k=2k=3k=4k=5k=6k=7k=8k=9
Nº de especies Psychotria
Nº d
ein
tera
ções
(k)
0 5 10 15
K=1
K=2
K=3
k=4
k=5
k=6
k=7
k=8
Nº de espécies de pollinizadoresN
º de
inte
raçõ
es (k
)
39
Fig. 3. Os mapas representam a distribuição geográfica das espécies de Psychotria incluídas
neste estudo na Mata Atlântica e a sobreposição parcial entre as espécies no bioma. As
informações foram limitas ao Brasil pelo fato de existir no país bancos de dados com
informações de coletas de herbários.
40
Fig. 4. Período de floração das nove espécies de Psychortia ocorrentes na Mata Atlântica
incluídas nesse estudo, evidenciando maior sobreposição de floração entre as espécies entre os
meses de novembro e maio. Evidenciando que o sistema aqui proposto é viável
temporalmente pelo co-floresciemento das espécies.
0
2
4
6
8
10
Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez
Nº d
e es
péci
es e
m fl
oraç
ão
Meses do anoP. hoffmannseggiana P. carthagenensis P. nudaP. tenuinervis P. jasminoides P. mapourioidesP. birotura P. nemorosa P. prunifoliaP. trichophoroides P. gracilenta
41
Artigo 2
42
SINCRONIA FLORAL E PARTILHA DE POLINIZADORES EM ESPÉCIES
SIMPÁTRICAS DE PSYCHOTRIA (RUBIACEAE)*
*Artigo nas normas do Journal of Ecology.
43
Introdução
Plantas e seus polinizadores não existem isoladamente, mas sim em assembleias de
espécies que interagem entre si (Memmott 1999; Jordano et al. 2003). Estas assembleias
variariam temporalmente dentro dos períodos de floração, entre estações e no decorrer do dia,
sincronizando de alguma forma a abundância das flores a de seus polinizadores. Esta variação
de polinizadores, posteriormente gera efeitos imediatos sobre o sucesso reprodutivo das
plantas e em longo prazo efeitos sobre a diversidade vegetal (Mayer et al. 2011). A interação
com os polinizadores proporciona as plantas maior eficiência na polinização cruzada,
possibilitando novas combinações genéticas e potencializando sua resiliência em condições
estocásticas e evolução de suas populações (Barrett 2010).
No entanto, a eficiência da polinização pode diminuir quando as flores de diferentes
espécies de plantas são visitadas pelas mesmas espécies de polinizadores em um curto
intervalo de tempo, levando a um decréscimo da taxa de visitas às flores de cada espécie
(Waser 1978 a,b, Waser & Fugate 1986, Fishbein & Venable 1996). Espécies simpátricas são
muitas vezes levadas a florescer numa mesma época em ambientes fortemente sazonais
(Ollerton et al. 2003). O estudo dos mecanismos que mantêm a diversidade das espécies e sua
coexistência tem sido um foco importante na ecologia. Foi sugerido que as espécies que
utilizam o mesmo recurso estão sujeitos a exclusão competitiva (Connell et al. 2004; Fargione
& Tilman 2006). As principais hipóteses que explicam a coexistência das espécies envolvem
evitar a concorrência (Pauw 2013). Apesar disso, estudos de regiões tropicais relatam eventos
reprodutivos sincronizados entre muitas espécies plantas (Sakai et al. 1999).
Embora o advento das análises por meio de redes de interação nos permitiu investigar
essas assembleias em níveis não imaginados há duas décadas, existem lacunas significativas
em nosso conhecimento de como essas assembleias acontecem nas escalas de tempo
ecológico e evolutivo. Vários estudos têm utilizado com eficiência a Teoria de Redes para o
44
entendimento das interações estabelecidas entre polinizadores e plantas, uma vez que boa
parte das espécies está integrada numa rede de interação complexa (Lewinsohn et al. 2006).
Além disso, estudos de rede de polinização podem fornecer uma gama de informações
sobre o grau de sobreposição de nicho de polinização entre as espécies que co-florescem
(Pauw 2013). A generalização nas interações com polinizadores (Waser et al. 1996) diminui
as chances de haver segregação fundamental nos nichos de polinização (Pauw 2013). A
discussão a respeito do grau de especialização em sistemas de polinização (Johnson & Steiner
2000) é importante para análise dos nichos de polinização porque a segregação de nicho
demanda especialização das espécies envolvidas.
Muitas espécies do gênero Psychotria são simpátricas e florescem em um mesmo
período do ano, podendo assim, serem consideradas potencialmente sincronopátricas
(Hamilton 1989; Sakai & Wright 2008). Psychotria contribui de forma importante para a
diversidade florística tropical e são comumente encontradas em sub-bosque de áreas
florestadas em regiões tropicais, sendo importantes componentes para o funcionamento destes
ecossistemas (Lopes & Buzato 2005). Por esta razão, este gênero tem sido considerado como
um bom modelo para inferir padrões e mecanismos gerais de especiação nos trópicos
(Hamilton 1989).
Desta forma, nosso estudo objetivou averiguar se quatro populações simpátricas de
Psychotria, em cofloração, apresentam partilha de polinizadores e sobreposição de nicho na
polinização. Além disso, objetivou verificar se existe sincronia entre as populações vegetais e
destas com comunidade de polinizadores. Para isso as interações entre Psychotria e seus
polinizadores foram analisadas para averiguação da dinâmica de partilha de polinizadores e
sincronia de floração e polinização.
Para atingir nossos objetivos, propusemos hipóteses baseadas no pressuposto de que as
espécies de Psychotria apresentam sincronia e partilha de nicho na polinização: (1) As
45
espécies simpátricas de Psychotria apresentam sincronia na polinização; (2) As congenéricas
de Psychotria compartilham seus polinizadores, com partição fundamental do nicho de
polinização; (3) As espécies com maior partilha de polinizadores apresentam maior sucesso
reprodutivo (razão flor/fruto).
Material e Métodos
Área de estudo e espécies estudadas
Este estudo foi realizado no Parque Municipal Setor Santa Cruz (18º9’30”S e
47º55’30”W), um fragmento de Mata Semidecidual com cerca de 28 hectares, localizado no
município de Catalão, Goiás, Brasil entre os anos de 2012 e 2013. Na área de estudo foram
incluídas quatro espécies simpátricas de Psychotria: P. prunifolia Steyerm. (Kunth), P.
hoffmannseggiana (Willd. ex Roem. & Schult.) Müll. Arg., P. capitata Ruiz & Pav., P.
deflexa DC (Fig. 1).
Estas espécies oferecem néctar como recompensa floral aos polinizadores, possuem
distribuição agrupada e apresentam período de florescimento relativamente curto e
simultâneo, entre os meses de novembro e janeiro, com sobreposição de ocorrência geográfica
(Fig. 2). Todas as espécies são auto-incompatíveis, com exceção de P. prunifolia (Oliveira
2008; Freitas, dados não publicados), necessitando assim de reprodução cruzada para a
fecundação dos óvulos e desenvolvimento dos embriões. A dinâmica estreita entre um número
relativamente alto de espécies congenéricas simpátricas e seus polinizadores constitui um
evento raro em ambientes naturais.
Sincronia e biologia floral
Com o intuito de analisar a sincronia e densidade de floração das espécies em questão,
todas as flores em antese de 20 indivíduos previamente marcados foram contadas. A aferição
46
do número de flores foi realizada duas vezes por semana. Com esses dados, foi calculado o
número médio de flores por planta/dia e analisado a abundância e pico de floração de cada
espécie a cada 3 ou 4 dias.
Já para análise da densidade de indivíduos e flores por área, uma parcela com
dimensões de 50x70m, foi delimitada. Todos os indivíduos reprodutivos das quatro espécies
foram contados em sub-parcelas de 5x5m para cálculo do número médio de flores por metro
quadrado.
Foram coletadas 20 flores (10 flores longistila e 10 flores brevistila) de cinco
indivíduos de cada espécie para a análise morfológica das flores de cada espécie. Nessas
flores, o comprimento e o diâmetro do tubo da corola foram medidos com o auxilio de um
paquímetro. O tamanho efetivo da corola foi determinado pelo comprimento da base da flor
até a abertura do tubo. Dessa foram, verificou-se se existem divergências morfológicas que
impeçam ou dificultem a polinização interespecífica.
Volume e concentração de néctar
A coleta do néctar para a determinação de seu volume foi feita com uso de
microsseringa e microcapilares graduados durante todo o período de antese floral. A
concentração de solutos no néctar (açúcares hidrossolúveis) foi determinada com o uso de
refratômetro de bolso e a quantidade (mg) de açúcares foi calculada pelo protocolo descrito
em Galetto & Bernardello (2005). Em intervalos de três horas, foi aferido o néctar de 15
flores previamente ensacadas, provenientes de três indivíduos diferentes (cinco flores por
planta). Esse procedimento foi realizado nos mesmos intervalos e em dias consecutivos para
todas as espécies de Psychotria. Essas análises permitiram a comparação da quantidade de
recurso oferecido pelas espécies.
47
Visitantes florais e polinizadores
Dez plantas floridas de cada espécie de Psychotria foram marcadas e seus
polinizadores coletados no ato da visita à flor. Em cada planta foram feitos 15 minutos de
observação e coleta de visitantes, sendo que as coletas foram realizadas de forma rotativa
entre as espécies, até totalizar 48 horas de observação, 12 horas para cada espécie. Durante
esse intervalo, todos os visitantes florais que entraram em contato com o estigma ou anteras
foram coletados, imediatamente mortos em frascos mortíferos contendo acetato de etila e em
seguida acondicionados em tubos individuais etiquetados. Com isso, pôde ser estimada a
riqueza e abundância de polinizadores para cada espécie de Psychotria.
Sucesso reprodutivo
Nesse estudo foi considerado como sucesso reprodutivo a proporção de frutos
formados pelo número de flores produzidas por espécie. Apesar de ser uma delimitação
arbitraria do termo, ela é suficiente para a comparação entre as populações aqui analisadas.
Assim, foram marcadas ao acaso de oito a doze inflorescências em período de pré-antese para
cada espécie e distribuídas em dez indivíduos para cada morfotipo floral (flores longistila e
brevistila). Todas as flores presentes nessas inflorescências foram acompanhadas e
contabilizadas desde a antese até a formação do fruto. De posse desses dados foi calculada a
razão flor/fruto para cada espécie.
Análise estatística
Após a verificação da homogeneidade e distribuição dos dados, foi realizado o teste
ANOVA (Um fator) e com o teste a posteriori de Tukey, foi adotado nível de significância de
0,05. Este teste foi empregado para identificar ou não diferença entre o comprimento e
diâmetro das flores de Psychotria e ainda para verificar se existe diferença no volume e
48
concentração de néctar entre os intervalos de tempo e entre as espécies de Psychotria
analisadas. O mesmo teste estatístico foi empregado ainda para analisar se as diferentes
espécies vegetais possuem densidade de floração semelhante.
Já para analisar se existe relação entre o aumento do número de flores em antese de
cada população vegetal e a abundancia de polinizadores atraídos, foi realizado o teste de
correlação de Spearman.
Redes de interação
A representação do conjunto de interações foi realizada por meio de um grafo
bipartido onde são apresentas as espécies de animais e plantas em duas colunas (ou linhas),
uma em frente à outra. As interações são representadas como linhas que conectam pares de
espécies desses dois conjuntos. Foram estabelecidas redes de interação quantitativas, sendo
que nelas, a frequência das interações é representada por meio de linhas de diferentes
espessuras, as quais representam o número de vezes que a espécie A interagiu com a espécie
B.
As representações gráficas das matrizes foram feitas no pacote BIPARTITE do
programa R 2.11.0 (Dormann et al. 2008; Dormann et al. 2009). As redes foram
caracterizadas segundo as seguintes propriedades: (1) Número de vértices: Soma do número
de espécies animais e vegetais envolvidas na rede de interação; (2) Número de interações
estabelecidas (k): número de interações estabelecidas entre as espécies da rede (plantas e
polinizadores); (3) Grau de dependência: Caracteriza o quanto são dependentes entre si um
par de espécies, representa a fração de interações entre dois vértices interagindo do número
total interações entre A e B; (4) Força da espécie: somatório de todas os graus de
dependências das espécies que interagem com ela.
49
Sobreposição de nicho
Para avaliar a sobreposição de nicho na polinização e a partilha de polinizadores entre
as espécies de Psychotria, foi estabelecida uma matriz quantitativa de dados. Nessa matriz, as
espécies de Psychotria foram plotadas nas linhas e a frequência absoluta de cada espécie de
polinizador em dada planta nas colunas. Para estabelecer uma comparação entre similaridade
da composição dos polinizadores para cada espécie de planta, foi utilizado o índice de Pianka
(Pianka, 1973). O índice de Pianka (θ) varia de 0 (separação total) a 1 (total de sobreposição)
(Gotelli & Graves 1996).
A seguir, o índice de sobreposição observado foi comparado com valores obtidos por
randomização da matriz original (1000 simulações), usando o algoritmo de RA4 no software
Ecosim 7 (Gotelli & Entsminger 2006). O algoritmo RA4 foi empregado pelo fato de reter
tanto a amplitude de nicho observada nas espécies, quanto as ausências de interação (Gotelli
& Entsminger 2001). Assim, usando este algoritmo assume-se que existam “interações
proibidas” (Jordano et al. 2003) e imutáveis, sejam elas de ordem morfologia (restrição da
morfologia floral para acesso do recurso pelo polinizador) ou temporal (flor e polinizador não
tem fenologias coincidentes) (Albrecht & Gotelli 2001).
Resultados
Sincronia e biologia floral
As espécies de Psychotria exibiram picos de floração coincidentes, ou seja,
apresentaram florescimento sincrônico, com exceção de P. hoffmannseggiana, que apresentou
pico posterior as demais (Fig. 3). Apesar disso, as demais espécies exibiram um inesperado
retardamento no decaimento no número médio de flores abertas durante o pico de floração de
P. hoffmannseggiana, inclusive com um incremento na abundância floral em P. prunifolia
(Fig. 3). No caso de P. deflexa, o período de floração iniciou-se antes das demais, foi o mais
50
extenso e com a menor variação temporal no número de flores dentre as espécies analisadas
(Fig. 3). P. hoffmannseggiana apresentou padrão de floração semelhante, no entanto, esta se
estendeu subsequentemente as demais. Além da sincronia encontrada na floração das
populações vegetais, os picos de abundância dos polinizadores coincidiram com os picos de
abundância floral (Fig. 3).
Aditivamente, houve uma forte correlação positiva entre o número de flores em antese
na comunidade e abundância de polinizadores (rs=0,84, p<0.05; Fig. 4). Entretanto, a
abundância de polinizadores foi mais relacionada ao número de flores em antese de P.
prunifolia do que as demais espécies (rs=0,94, p<0.01; Fig. 4).
Contudo, quando avaliamos a quantidade de recurso oferecido por metro quadrado, há
mudanças importantes nesse quadro. Apesar de P. capitata oferecer maior quantidade de
recurso por for e planta, P. prunifolia é mais abundante e por esse motivo apresentou maior
recurso por área. A diferença na oferta de açúcar entre as espécies é acentuada (ANOVA:
F=107,78, p<0,05; Fig. 5). P. prunifolia destaca-se com a maior oferta de açúcar ( x
=18,14mg/µL; Fig. 5). Já P. deflexa e P. hoffmannseggiana não apresentaram diferenças entre
si quanto a oferta de recurso por flor, planta ou área. Juntas, P. prunifolia e P. capitata
disponibilizaram aos polinizadores o maior volume de néctar no sistema em contraste com P.
deflexa e P. hoffmannseggiana (Fig. 5).
Já as análises morfométricas das flores indicam uma maior especialização floral em P.
prunifolia, comparada às demais congenéricas. A espécie obteve junto com P.
hoffmannseggiana o menor diâmetro do tubo floral ( x =1,22mm; ANOVA: F=28,87,
p<0,001; Fig. 6) e o maior comprimento do tubo floral ( x =9,60mm; ANOVA: F=846,12,
p<0,001; Fig. 6). Quanto ao comprimento do tubo da corola, todas as espécies apresentaram
diferenças entre si (Fig. 6). Já quanto ao diâmetro da corola, P. prunifolia e P.
51
hoffmannseggiana não obtiveram diferenças significativas, assim como entre P. deflexa e P.
capitata, as demais comparações foram significativas (Fig. 6).
Interação com polinizadores
Os táxons de visitantes mais representativos pertencem as ordens Hymenoptera, com
destaque para as abelhas, seguido por Lepidoptera e Diptera (Fig. 7). Em uma análise com
resolução taxonômica mais detalhada e com as interações entre espécies incluídas, pode-se
observar que o compartilhamento de polinizadores entre as espécies vegetais varia (Fig. 7). P.
capitata e P. prunifolia concentraram a maior riqueza de visitantes (10 spp.; Fig. 7) e
interações (k=31; k=27; Fig. 7), sendo as plantas mais generalistas do sistema.
Dentre as Psychotria, o maior extremo em relação a abundância de visitantes
partilhados é P. capitata. Sendo que o grau de dependência dos polinizadores compartilhados
da espécie (Dp) é relativamente alto (Dp=0,90; Fig. 8). Além disso, a riqueza de polinizadores
partilhados também é maior (n=7/0,7; Fig. 8), sendo ainda mais visitada por A. mellifera. Já
P. prunifolia obteve uma proporção semelhante entre polinizadores compartilhados e
exclusivos. Esta espécie apresentou um grau de dependência mais baixo (Dp=0,44; De=0,56;
Fig. 8), tendo assim interação mais intensa com polinizadores exclusivos. Além disso, o
visitante mais frequente (Epicharis flava) não foi partilhado com as suas congenéricas (Fig.
7).
No caso de P. deflexa, a riqueza de visitantes foi semelhante as demais espécies
citadas (k=9; Fig. 7), mas foi visitada exclusivamente por abelhas. No entanto, ela é mais
frequentemente visitada por abelhas partilhadas (Dp=0,78), apesar da riqueza ser a mesma
entre visitantes partilhados e não patinhados (Fig. 7).
Em P. hoffmannseggiana houve dominância de visitantes partilhados, tanto na riqueza
quanto na dependência dos mesmos (Fig. 7). Assim, apesar da proporção entre a riqueza de
52
visitantes partilhados vesus exclusivos ser semelhante nas plantas (partilhados: 0,57;
exclusivos: 0,43), existe uma discrepância quando analisamos a frequências de interações
entre os mesmos (Dp=0,73; De=0,27).
Sobreposição de nicho e sucesso reprodutivo
As espécies de Psychotria apresentaram sobreposição de nicho maior que esperado no
modelo nulo (θ=0,39; p>esperado= 0,005). No entanto a variância de sobreposição de nicho
entre os pares de espécies também foi significante (V=0,072, p<0,05; Tab. 1), ou seja, as
espécies possuem partilha heterogênea de nicho entre si.
Sendo assim, P. prunifolia e P. deflexa apresentaram a menor sobreposição no sistema
(θ=0,016; Tab. 1), as espécies tiveram apenas um polinizador em comum (Lophopedia
savanicola). E entre P. deflexa e P. hoffmannseggiana a sobreposição foi a maior encontrada
(θ=0,74; Tab. 1). P. prunifolia compartilhou mais polinizadores com P. capitata do que com
as demais congenéricas, entretanto P. capitata partilhou mais polinizadores com P.
hoffmannseggiana. De forma geral, duas espécies apresentaram a maior partição de nicho no
sistema (P. capitata e P. hoffmannseggiana), já P. prunifolia e P. deflexa a maior segregação
(Fig. 8).
O sucesso reprodutivo variou consideravelmente entre as espécies, sendo que P.
capitata e P. hoffmanseggiana apresentaram sucesso reprodutivo superior as demais (Fig. 8).
Concomitantemente estas foram as espécies com maior partilha de polinizadores e
sobreposição de nicho em relação a P.prunifolia e P. deflexa (Fig. 8).
Discussão
As espécies simpátricas de Psychotria em cofloração apresentaram picos de floração
coincidentes, evidenciando assim uma sincronia entre as populações. Esse fenômeno pode ser
53
indicativo da existência de algum mecanismo de mutualismo floral por convergência na
floração ou uma forte competição por polinizadores (Schemske 1981; Sakai et al. 1999).
Somando-se a isso, os dados sobre a abundância de polinizadores mostraram uma relação
positiva entre a abundância floral e de visitantes nos congêneres de Psychotria. Sendo assim,
a abundância da comunidade de polinizadores respondeu de forma positiva ao aumento do
número de flores em antese nas espécies de Psychotria. Diante disso, é possível inferir que
existe uma dupla sincronia nesse sistema, sendo a primeira na intensidade de floração entres
as populações de Psychotria e a segunda no aumento da abundância de flores e de
polinizadores. Entretanto, a abundância de polinizadores foi mais relacionada á abundância
floral de P. prunifolia do que as demais congenéricas, indicando que essa espécie desempenha
um papel mais influente na atração dos polinizadores.
Além disso, as espécies de Psychotria exibiram sobreposição no nicho de polinização,
com sobreposição maior do que o esperado ao acaso. Adicionalmente a isso, as plantas
interagiram mais frequentemente com polinizadores partilhados do que exclusivos, sendo que
o grau de dependência com esses visitantes foi maior. Portanto, esses dados corroboram
parcialmente a hipótese 2. Entretanto, a sobreposição foi desigual entre as espécies, sendo que
um par apresentou a maior partição de nicho (P. capitata e P. hoffmannseggiana) e outro (P.
prunifolia e P. deflexa) a maior segregação de polinizadores no sistema.
Nossos resultados ainda evidenciaram uma divergência nas flores por limitação física
do tubo floral nas espécies de Psychotria, o que também deve contribuir na segregação de
parte dos polinizadores. Desta forma, P. prunifolia apresentou maior restrição morfológica,
com tubo da corola mais longo dentre as espécies, e provavelmente limitando o recurso às
abelhas de língua mais alongada e às lepidópteras (Beach & Bawa 1980). Essa limitação
morfológica em P. prunifolia pode ser um dos fatores que explicam as interações
proporcionalmente maiores dessa espécie com polinizadores exclusivos.
54
Além disso, P. prunifolia foi a espécie mais abundante e com maior oferta de recursos
por unidade de espaço. Essa característica favorece o fluxo de pólen e polinização cruzada,
uma vez que os polinizadores terão que realizar mais visitas por flor e por planta para
satisfazer suas necessidades energéticas (Ghazoul 2006; Raine et al. 2007). A restrição
morfológica imposta pela espécie combinada com a relativa homogeneidade na distribuição
de recursos temporal e espacialmente implica em uma maior constância floral da espécie, o
que favorece a visitação por polinizadores mais fieis (Waser 1986). Dessa forma, P.
prunifolia apresentou maior segregação de nicho na polinização e com reflexo relativamente
negativo no sucesso reprodutivo. Apesar de P. prunifolia ser auto-compatível (Oliveira 2008),
fato que também deveria contribuir para o aumento do sucesso reprodutivo da espécie.
Entretanto, diferente de P. prunifolia, P. capitata interagiu principalmente com
polinizadores partilhados e obteve relativo alto sucesso reprodutivo, praticamente igual a P.
hoffmannseggiana, a espécie tem a maior oferta de néctar por planta no sistema.
Concomitantemente, a espécie obteve o maior grau de dependência nas interações com
polinizadores partilhados, portanto o as chances de receber de pólen heteroespecífico de suas
congenéricas seriam virtualmente maiores. Assim, podemos inferir que P. prunifolia possui
polinizadores mais fieis nesse sistema em relação a P. capitata e esse fato provavelmente
acarretou em menor sucesso reprodutivo. No entanto, esse cenário entra parcialmente em
desacordo com o estudo de Ghazoul 2006, onde afirma que apenas as espécies raras ou
aparentemente menos favorecidas recebem os benefícios do aumento de polinizadores, já que
P. prunifolia e P. capitata foram as espécies com maior oferta de recompensa floral dentro
desse sistema. Nossos dados indicam que a partilha de polinizadores e sobreposição de nicho
também podem afetar positivamente no sucesso reprodutivo. Contudo, é de se esperar que as
espécies vegetais possuam estratégias temporais e físicas para diminuir a transferência de
pólen heteroespecífico e assim, minimizar a polinizações ineficientes (Ashton et al. 1988).
55
Além de P. prunifolia, P. deflexa também apresentou estratégias particulares de
segregação na floração, o período de floração da espécie iniciou antes das demais e se
distribuiu mais homogeneamente durante todo o período de cofloração. Assim a estratégia
apresentada por P. deflexa pode estar relacionada a sua interação com polinizadores
exclusivos no sistema, principalmente abelhas solitárias, esses polinizadores normalmente
possuem capacidade de aprendizado e de memória e com maior fidelidade a fonte de recurso
(Waser 1986).
Já em P. hoffmannseggiana o pico de floração apresentou leve deslocamento, sendo
posterior a das demais espécies. Simultaneamente a isso, as demais espécies exibiram um
inesperado retardamento na curva de decaimento do número de flores abertas durante o pico
de floração de P. hoffmannseggiana, apresentando inclusive um incremento na abundância
floral em P. prunifolia (Fig. 3). A espécie interagiu majoritariamente com polinizadores
partilhados e parece atrair mais polinizadores num período em que as demais congenéricas
estão em declínio na oferta de recurso. Isso pode acontecer, se a comunidade de polinizadores
for capaz de responder as variações temporais na oferta de recurso (Ghazoul 2006; Fig. 3).
Quanto a influencia dos polinizadores exclusivos dentro deste sistema, podemos
observar uma contribuição significativa de abelhas solitárias para a especialização das
interações. Elas foram responsáveis pela maior parte das interações exclusivas de
polinizadores (Fig. 7). Essas abelhas devem desempenhar papel importante na polinização de
plantas em florescimento agrupado. Isso se deve principalmente por elas se manterem fiéis ao
recurso desde que sejam fornecidos níveis mínimos de recompensa floral. E são, dessa forma,
menos propensas a depositar pólen heteroespecífico nos estigmas (Waser 1986; Raine 2007).
Espécies simpátricas são muitas vezes levadas a florescer numa mesma época em
ambientes fortemente sazonais (Ollerton et al. 2003), sendo essa uma força seletiva que
provavelmente esta atuando em Psychotria. Sob tais circunstâncias, as plantas podem evoluir
56
uma forte competição pelos polinizadores (Rathcke 1988, Ashman & Schoen 1994, Ashman
2000). Contudo a cofloração de plantas simpátricas também pode levar ao processo de
facilitação na polinização (Callaway & Walker 1997; Holmgren et al.1997). Nas relações
facilitadoras, a sobreposição na fenologia de floração permite que espécies que não poderiam
existir isoladas, mantenham suas populações na presença de outras (Feinsinger 1987; Bruno et
al. 2003). Diante disso, a espécies sincornopátricas de Psychotria aqui analisadas parecem
aproximar-se mais de um esforço mutualístico do que competição, onde a cofloração das
congenéricas gera beneficio mutuo.
Nesse sentido, Moeller (2004a) já testa hipóteses para essas questões, ele
verificou que a partilha de polinizadores aumenta o sucesso reprodutivo de populações
congenéricas simpátricas frente a populações em alopatria. No entanto, estudos como este são
raros na literatura, fazem-se necessários replicas com outras espécies em populações de outras
regiões climáticas. Infelizmente este tipo de abordagem é complicada devido a dificuldade na
delimitação e localização de populações vegetais ocorrentes em simpatria e alopatria.
Entretanto esse enfoque é bastante favorável para ser testado em Psychotria. Embora a
existam esses obstáculos, o gênero pode ser um bom candidato para ajudar a elucidar questões
envolvidas na polinização de espécies sincronopátricas.
As espécies de Psychotria apresentaram uma evidente sincronia existente entre as
populações vegetais com partilha fundamental do nicho da polinização e reflexo positivo no
sucesso reprodutivo, corroborando assim nossas hipóteses. No entanto, verificamos que a
partilha de polinizadores não pode ser generalizada a todo o sistema, mas sim a módulos ou
pares de espécies. Assim, cada espécie de Psychotria possui uma ou mais espécies
preferencias para partilha de polinizadores e que nem sempre essa relação é reciproca. Isso
reforça as interações entre as plantas são assimétricas.
57
Agradecimentos
Ao CNPq pela concessão de financiamento (Chamada Universal-MCTI/CNPQ N º 14/2012) e
a CAPES pela concessão de bolsa de mestrado ao primeiro autor.
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Figuras e tabela:
Figura 1: Espécies sincronopatricas de Psychotria incluídas nesse estudo, comparação da
morfologia externa das flores. (a;b) P. prunifolia; (c;d) P. deflexa; (e;f) P. capitata; (g;h) P.
hoffmannseggiana.
67
Figura 2: Distribuição geográfica das espécies sincronopátricas de Psychotria analisadas
neste estudo, evidenciando sobreposição nas ocorrências.
68
Figura 3: Fenologia reprodutiva baseada na densidade média de flores abertas das espécies de
Psychotria. Fundo cinza claro representa o período de maior abundância e sincronia floral de
P. capitata, P. prunifolia e P. deflexa e de polinizadores; fundo cinza escuro representa o
período de abundância floral de P. hoffmannseggiana e de polinizadores, note que as demais
espécies apresentam um inesperado retardamento no declínio do número de flores, inclusive
com aumento da abundância floral em P. prunifolia.
69
Figura 4: Correlação de Spearman entre o número médio de flores abertas de Psychotria e a
abundância de polinizadores correspondentes. Evidenciando a relação positiva entre o
aumento do número de flores em antese e a abundância de polinizadores. *p<0.05; **p<0.01
Figura 5: Média ±erro padrão de recurso (açúcares totais) por flor, planta e metro quadrado
nas quatro espécies sincronopatricas de Psychotria. Comparações realizadas entre espécies,
70
letras diferentes representam diferenças significativas. ANOVA com teste a posteriori de
Tukey (*F=83.90, p<0.001; **F=124.50, p<0.001; ***F=107.78, p<0.001)
Figura 6: Análises morfométricas evidenciando a relação entre o comprimento e diâmetro do
tubo da corola entre as espécies de Psychotria. Letras diferentes representam diferenças
significativas entre as espécies. *todas as comparações foram diferentes; F=846.13, p<0.001;
**F=28.88, p<0.001.
Figura 7: Grafo bipartido representando as interações estabelecidas entre as quarto espécies
de Psychotria e seus polinizadores. Linhas cinzas representam interações com polinizadores
partilhados e linhas pretas polinizadores exclusivos; Nós cinza: lepidópteras; nós pretos:
abelhas; nós brancos: díptero. [Polinizadores: (a) Tropidopedia carinata; (b) Dialictus sp.; (c)
Partamona rustica; (d) Augochloropsis sp.2; (e) Lophopedia pygmaea; (f) Augochloropsis
71
sp.1; (g) Syrphidae sp.1; (h) Lepidoptera sp.2 ; (i) Augochlora sp.; (j) Lophopedia savanicola;
(k) Trigona spinipes; (l) Ptiloglossa sp.; (m) Heliconius erato; (n) Apis mellifera; (o)
Xylocopa suspecta; (p) Urbanus proteus; (q) Oxaea flavescens; (r) Bombus brevivillus; (s)
Euglossa imperialis; (t) Aellopos titan; (u) Lepidoptera sp.1; (v) Epicharis flava]
Figura 8: Relação entre o grau de dependência dos polinizadores partilhados (Dij), o índice de
sobreposição de nicho na polinização e o sucesso reprodutivo das espécies sincronopatricas de
Psychotria. As espécies com maior partilha de polinizadores e maior grau de dependência
com polinizadores partilhados (P. capitata e P. hoffmannseggiana) apresentaram maior
sucesso reprodutivo em contraste com P. deflexa e P. prunifolia.
72
Tabela 1: Índice de sobreposição de nicho entre as espécies de Psychotria. P.
hoffmannseggiana apresenta alta sobreposição com P. deflexa e P. capitata, em contra
partida, P. deflexa e P. prunifolia apresentam a baixa sobreposição entre si.
P. prunifolia P. deflexa P. hoffmannseggiana
P. capitata 0.52 0.28 0.57
P. prunifolia 0.02 0.22
P. deflexa 0.74
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CONCLUSÃO
O primeiro artigo revelou que a polinização em Psychotria demanda um sistema de
polinização que envolve polinizadores mais generalistas, já que houve sobreposição no nicho
entre as espécies. Ouve ainda uma predominância de borboletas e abelhas interagindo com as
flores do gênero, com um papel de destaque da polinização do gênero por T. spinipes,
considerada um polinizador geralista. O trabalho revelou ainda que a existência de sincronia
na floração e potencial de coexistência de varias congenéricas faz com que a correspondência
das interações Psychotria/polinizador aqui proposta ao sistema real seja mais provável. O
artigo ainda sugeriu que a espécies de Psychotria estejam envolvidas em processo de
polinização por facilitação pelo fato delas ocorrerem com frequentemente em simpatria,
possuírem floração sobreposta e interagirem de forma assimétrica com polinizadores e com
sobreposição no nicho de polinização.
O artigo 2 por sua vez constatou que as espécies de Psychotria apresentaram uma
evidente sincronia entre as populações vegetais com partilha fundamental do nicho da
polinização e reflexo positivo no sucesso reprodutivo. No entanto, verificou-se que a partilha
de polinizadores não pode ser generalizada a todo o sistema, mas sim a módulos ou pares de
espécies. Dessa forma, cada espécie de Psychotria possui uma ou mais espécies preferencias
para partilha de polinizadores e que nem sempre essa relação é reciproca. Isso reforça as
interações entre as plantas são assimétricas, assim como suposto no artigo 1.
