Dissertação Sybelle Bellay 2009

UNIVERSIDADE ESTADUAL DE MARINGÁ

CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS

DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA DE

AMBIENTES AQUÁTICOS CONTINENTAIS

SYBELLE BELLAY

Taxonomia e ecologia dos parasitos branquiais de Serrasalmus marginatus

Valenciennes, 1837 (Characiformes: Serrasalminae) da planície de inundação do

alto rio Paraná, PR/MS, Brasil

Maringá

2009

SYBELLE BELLAY

Taxonomia e ecologia dos parasitos branquiais de Serrasalmus marginatus

Valenciennes, 1837 (Characiformes: Serrasalminae) da planície de inundação do

alto rio Paraná, PR/MS, Brasil

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação

em Ecologia de Ambientes Aquáticos Continentais do

Departamento de Biologia, Centro de Ciências Biológicas

da Universidade Estadual de Maringá, como requisito

parcial para a obtenção do título de Mestre em Ciências

Ambientais.

Área de Concentração: Ciências Ambientais

Orientador: Prof. Dr. Ricardo Massato Takemoto

Co-orientador: Prof. Dr. Edson Fontes de Oliveira

Maringá

2009

1

"Dados Internacionais de Catalogação-na-Publicação (CIP)"

(Biblioteca Setorial - UEM. Nupélia, Maringá, PR, Brasil)

B437t

Bellay, Sybelle, 1984-

Taxonomia e ecologia dos parasitos branquiais de Serrasalmus marginatus Valenciennes, 1837

(Characiformes: Serrasalminae) da planície de inundação do alto rio Paraná, PR/MS, Brasil / Sybelle

Bellay. -- Maringá, 2009.

86 f. : il. (algumas color.).

Dissertação (mestrado em Ecologia de Ambientes Aquáticos Continentais)--Universidade Estadual de

Maringá, Dep. de Biologia, 2009.

Orientador: Prof. Dr. Ricardo Massato Takemoto.

Co-Orientador: Prof. Dr. Edson Fontes de Oliveira.

1. Parasitos branquiais - Serrasalmus marginatus Valenciennes, 1837 (Characiformes: Serrasalminae)

“piranha” - Ecologia - Planície de inundação - Alto rio Paraná. 2. Dactylogyridae Bychowsky, 1933 –

Morfologia. 3. Parasitismo animal. I. Universidade Estadual de Maringá. Departamento de Biologia.

Programa de Pós-Graduação em "Ecologia de Ambientes Aquáticos Continentais".

CDD 22. ed. -592.4417609816

NBR/CIP - 12899 AACR/2

Maria Salete Ribelatto Arita CRB 9/858

2

FOLHA DE APROVAÇÃO

SYBELLE BELLAY

Taxonomia e ecologia dos parasitos branquiais de Serrasalmus marginatus Valenciennes,

1837 (Characiformes: Serrasalminae) da planície de inundação do alto rio Paraná, PR/MS,

Brasil

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia de Ambientes

Aquáticos Continentais do Departamento de Biologia, Centro de Ciências Biológicas da

Universidade Estadual de Maringá, como requisito parcial para obtenção do título de Mestre

em Ciências Ambientais pela Comissão Julgadora composta pelos membros:

COMISSÃO JULGADORA

Prof. Dr. Ricardo Massato Takemoto

Nupélia/Universidade Estadual de Maringá (Presidente)

Prof. Dr. José Luis Fernando Luque Alejos

Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro

Prof. Dr. Gilberto Cezar Pavanelli

Nupélia/Universidade Estadual de Maringá

Aprovada em: 08 de julho de 2009.

Local de defesa: Anfiteatro do Nupélia, Bloco G-90, campus da Universidade Estadual de

Maringá.

3

“Amigos nos proporcionam experimentar aquilo que é

eterno...”, como diz o poeta. Neste momento, quero dedicar a

todos os meus amigos que enxergaram o novo em meu antigo

e me mostraram que havia lindos caminhos a serem traçados,

quando pensei que já havia chegado...

4

AGRADECIMENTOS

A princípio aos meus pais Miguel Bellay Neto e Fatima Bellay e à minha irmã Regiane Bellay,

que constituem a base sólida de minha formação...

Ao Prof. Dr. Ricardo Massato Takemoto pela orientação, paciência em minhas inquietações,

todos os ensinamentos e principalmente pela amizade construída ao longo de todos

esses anos de graduação e mestrado...

Ao Prof. Dr. Edson Fontes de Oliveira pela orientação, amizade, paciência e por desmistificar

a estatística e indicar novos horizontes...

Ao Prof. Dr. Gilberto Cezar Pavanelli por todos os incentivos e ensinamentos desde a

graduação...

Aos amigos Jocemara, Aldenir, Salete e João pelas palavras certas nos momentos certos...

À amiga Rose por todo o carinho, simplicidade, ótimas conversas e compreensão...

À Harumi pela ajuda preciosa nas coletas e à Estelinha por transformar essas em momentos

únicos ao dizer “Vamos fazer origami!” ...

Aos amigos pós-graduandos e professores do Programa de Pós-Graduação em Ecologia de

Ambientes Aquáticos Continentais, em particular, Vanessa por toda dedicação e

amizade; Cristina por todo colo e docinho (rsrs); Sue Ellen e Cibele por toda

simplicidade e alegria; Marília por toda responsabilidade transmitida; Camila pelo seu

jeito mãezona de ser; Pablo e André por todas as brincadeiras e teorias que brotavam

ao longo dos Peld (rsrs); Lilian por se alegrar a cada amostra por mim vencida; Luiza

e Fernando, eu poderia dizer muitas coisas, mas... eu acharia pouco (rsrs), vocês são

demais; Luciano pelo seu modo querido fortaleza de ser; Fábio F. pelo carinho e

sabotagens (rsrs); e Dilermando pela amizade, paciência, debates que ampliaram e

ampliam as margens de meus conhecimentos...

A toda família Ictioparasitologia, cujos filhos, muitos... Fabio H., Eliane, Letícia, Luiza,

Carol, Luís, Thiago, Michelle, Bruno, Ana Paula, Paula e tantos outros queridos...

possuem os paizinhos perfeitos: Ricardo e Mary... Sim... família esta, que cresce nas

mãos de Gilberto Cezar Pavanelli...

À CAPES e ao Nupélia pelo apoio financeiro e infra estrutura.

Verdadeiramente, agradeço a Deus por vocês fazerem parte de minha vida e por não me

deixar desanimar mesmo em ventos contrários...

5

“Não Desanimeis Jamais,

Embora Venham Ventos Contrários.”

SANTA PAULINA

6

Taxonomia e ecologia dos parasitos branquiais de Serrasalmus marginatus Valenciennes,

1837 (Characiformes: Serrasalminae) da planície de inundação do alto rio Paraná, PR/MS,

Brasil

RESUMO

Serrasalmus marginatus Valenciennes, 1837, é uma das espécies de peixes mais abundantes

da planície de inundação do alto rio Paraná, região onde passou a ocorrer após a inundação

das Sete Quedas pela construção do reservatório de Itaipu em 1983. Para o conhecimento da

fauna parasitária branquial desse peixe foram analisados 61 espécimes. Os peixes foram

coletados em fevereiro de 2008, na planície de inundação do alto rio Paraná, em lagoas dos

subsistemas Paraná, Ivinheima e Baia. Parasitos de 15 táxons foram coletados, esses de três

grupos de metazoários: Monogenea, Digenea e Acarina. Esse peixe apresentou uma grande

variedade de espécies de monogenéticos pertencentes a família Dactylogyridae e

representantes de duas subfamílias - Anacanthorinae e Ancyrocephalinae, diferenciados

principalmente pelas características morfológicas das estruturas esclerotizadas (escleritos do

haptor e complexo copulatório). Características do hospedeiro como o comprimento padrão

(LS), sexo e fator de condição relativo (Kn) do hospedeiro, em geral, não influenciaram na

prevalência, riqueza, abundância e diversidade de parasitos. Padrões de abundância, riqueza,

dominância, diversidade Brillouin e coocorrência dos parasitos, assim como gradientes de

ordenação baseado na abundância indicaram diferenças entre as infracomunidades de

parasitos branquiais dos subsistemas, destacando principalmente as diferenças entre as

infracomunidades de parasitos dos subsistemas Paraná e Baia. O subsistema Ivinheima

apresentou uma posição intermediária aos demais, quanto os parasitos branquiais de S.

marginatus. A ausência de associações interespecíficas entre as espécies de parasitos mais

prevalentes nos diferentes subsistemas analisados e a falta de correlações entre as

infrapopulações de parasitos com as características de cada hospedeiro demonstra o

importante papel das características do hábitat na estruturação das infracomunidades de

parasitos branquiais de S. marginatus dos subsistemas da planície de inundação do alto rio

Paraná.

Palavras-chave: Parasitos branquiais. Serrasalmus marginatus. Subsistemas. Taxonomia.

Aspectos ecológicos.

7

Taxonomy and ecology of gill parasites of Serrasalmus marginatus Valenciennes, 1837

(Characiformes: Serrasalminae) from the upper Paraná River floodplain, Paraná/Mato Grosso

do Sul, Brazil

ABSTRACT

Serrasalmus marginatus Valenciennes, 1837, is one of the most abundant species in the upper

Paraná River floodplain and started to occur in this region after the flooding of the Sete

Quedas Falls, by the construction of the reservoir of Itaipu in 1983. Sixty-one specimens were

collected in the upper Paraná River floodplain, Brazil, from lagoons of the subsystems Paraná,

Ivinheima and Baia in February 2008, with the aim to study gill parasites. Parasites of 15 taxa

were collected, from three metazoan groups: Monogenea, Digenea and Acarina. Fish

presented high diversity of species of monogeneans of the family Dactylogyridae, subfamilies

Anacanthorinae and Ancyrocephalinae, differentiated mainly by the morphological

characteristics of the sclerotized structures (haptoral sclerites and copulatory complex). The

host’s standard length (LS), sex and relative condition factor (Kn), in general, did not influence

the prevalence, richness, abundance and diversity of parasites. Abundance, richness,

dominance, Brillouin diversity and co-occurrence patterns of parasites, as well as ordination

gradients based on the abundance, indicated differences between the infracommunities of gill

parasites of the subsystems, mainly between the subsystems Paraná and Baia. Regarding the

gill parasites of S. marginatus, the Ivinheima subsystem presented an intermediate position in

relation to the others. The absence of interspecific associations between the most prevalent

and abundant parasites in the analyzed subsystems and the lack of correlations between the

infrapopulations of parasites and the characteristics of each host, demonstrate the important

role of the habitat in the structure of the infracomunities of gill parasites on S. marginatus

from the subsystems of the upper Paraná River floodplain.

Keywords: Gill parasites. Serrasalmus marginatus. Subsystems. Taxonomy. Ecological

aspects.

8

Dissertação elaborada e formatada conforme as normas da publicação científica Zootaxa. Disponível em:

< http://www.mapress.com/zootaxa/support/author.html >; e Acta Scientiarum. Animal Sciences. Disponível em:

<http://periodicos.uem.br/ojs/index.php/ActaSciAnimSci/ about/submissions#authorGuidelines >

9

SUMÁRIO

CAPÍTULO 1: Taxonomia dos monogenéticos parasitos de brânquias de Serrasalmus

marginatus Valenciennes (Characiformes: Serrasalminae) da planície de

inundação do alto rio Paraná (PR/MS – Brasil) .......................................... 13

1 RESUMO ................................................................................................................. 13

2 INTRODUÇÃO ....................................................................................................... 14

3 MATERIAIS E MÉTODOS ..................................................................................... 15

4 RESULTADOS ........................................................................................................ 16

4.1 Anacanthorinae Price, 1967 ...................................................................................... 16

4.1.1 Anacanthorus sp. 1 ................................................................................................... 16

4.1.2 Anacanthorus sp. 2 ................................................................................................... 17

4.1.3 Anacanthorus sp. 3 ................................................................................................... 18

4.1.4 Anacanthorus sp. 4 ................................................................................................... 19

4.1.5 Anacanthorus sp. 5 ................................................................................................... 20

4.2 Ancyrocephalinae Bychowsky, 1937 ........................................................................ 21

4.2.1 Amphithecium sp. .................................................................................................... 21

4.2.2 Notozothecium sp. ................................................................................................... 22

4.2.3 Demidospermus sp. ................................................................................................. 23

4.2.4 Notothecium sp. ........................................................................................................ 24

4.2.5 Ancyrocephalinae gen. sp. 1 ..................................................................................... 26




5 DISCUSSÃO ........................................................................................................... 29

AGRADECIMENTO ............................................................................................... 30

REFERÊNCIAS ....................................................................................................... 30

FIGURAS

Figura 1 Anacanthorus sp. 1 de Serrasalmus marginatus. Desenho composto.

a. Vista ventral; b. Complexo copulatório em vista ventral; c. Gancho; d.

Gancho 4A. ................................................................................................ 33

Figura 2 Anacanthorus sp. 2 de Serrasalmus marginatus. Desenho composto. a. Vista

ventral; b. Complexo copulatório em vista dorsal; c. Gancho; d. 4A. .......... 34

10

Figura 3 Anacanthorus sp. 3 de Serrasalmus marginatus. a. Desenho composto (vista

ventral); b.Complexo copulatório; c. Gancho 4A; d. Gancho. ..................... 35

Figura 4 Anacanthorus sp. 4 de Serrasalmus marginatus. a. Vista ventral; b-h.

Ganchos 1–7; i. 4A. ................................................................................... 36

Figura 5 Anacanthorus sp. 5 de Serrasalmus marginatus. a. Vista ventral; b-h.

Ganchos 1–7; i. 4A. ................................................................................... 36

Figura 6 Amphithecium sp. de Serrasalmus marginatus. a. Vista ventral (desenho

composto); b. Âncora dorsal; c. Barra dorsal; d. Barra ventral; e. Âncora

ventral; f. Complexo Copulatório; g-m. Ganchos 1–7. ................................ 37

Figura 7 Notozothecium sp. de Serrasalmus marginatus. Vista ventral...................... 38

Figura 8 Notozothecium sp. de Serrasalmus marginatus. a. Âncora ventral; b. Barra

ventral; c. Barra dorsal; d. Âncora dorsal; e. Abertura da vagina; f-l.

Ganchos 1–7; m. Complexo copulatório (vista dorsal); n. Complexo

copulatório (vista ventral). ......................................................................... 39

Figura 9 Demidospermus sp. de Serrasalmus marginatus. Vista ventral. ................... 40

Figura 10 Demidospermus sp. de Serrasalmus marginatus. a. Âncora ventral; b. Barra

ventral; c. Complexo Copulatório; d. Barra dorsal; e. Âncora dorsal; f.

Gancho 1–7. ............................................................................................... 41

Figura 11 Notothecium sp. de Serrasalmus marginatus. Desenho composto (vista

ventral). ..................................................................................................... 42

Figura 12 Notothecium sp. de Serrasalmus marginatus. a. Âncora ventral; b. Barra

ventral; c. Barra dorsal; d. Âncora dorsal; e-k. Ganchos 1–7; l. Complexo

Copulatório. ............................................................................................... 43

Figura 13 Ancyrocephalinae gen. sp. 1 de Serrasalmus marginatus. Desenho

composto (vista ventral). ............................................................................ 44

Figura 14 Ancyrocephalinae gen. sp. 1 de Serrasalmus marginatus. a. Âncora ventral;

b. Barra ventral; c. Barra dorsal; d. Âncora dorsal; e. Complexo Copulatório

f-l. Ganchos 1–7. ........................................................................................ 45

Figura 15 Ancyrocephalinae gen. sp. 2 de Serrasalmus marginatus. a. Vista ventral

(desenho composto); . b. Âncora ventral; c. Barra ventral; d. Barra dorsal; e.

Âncora dorsal; f-l. Ganchos 1–7; m. Complexo Copulatório f-l. ................. 46

Figura 16 Ancyrocephalinae gen. sp. 3 de Serrasalmus marginatus. a. Vista ventral;

b-h. Ganchos 1–7; i. Âncora ventral; j. Âncora dorsal. ............................... 47

11

Figura 17 Ancyrocephalinae gen. sp. 4 de Serrasalmus marginatus. a. Vista ventral; b-

h. Ganchos 1–7; i. Âncora ventral; j. Âncora dorsal. ................................... 48

TABELAS

Tabela 1 Medidas (µm) dos monogenéticos Anacanthorus sp. 1, Anacanthorus sp. 2 e

Anacanthorus sp. 3 de Serrasalmus marginatus da planície de inundação do

alto rio Paraná ............................................................................................ 49

Tabela 2 Medidas (µm) dos monogenéticos Amphithecium sp., Notozothecium sp.,

Demidospermus sp. e Notothecium sp. de Serrasalmus marginatus da

planície de inundação do alto rio Paraná ..................................................... 50

Tabela 3 Medidas (µm) dos monogenéticos Ancyrocephalinae gen. sp. 1,

Ancyrocephalinae gen. sp. 2, Ancyrocephalinae gen. sp. 3. e

Ancyrocephalinae gen. sp. 4. de Serrasalmus marginatus da planície de

inundação do alto rio Paraná ...................................................................... 51

CAPÍTULO 2: Estrutura das comunidades parasitárias branquiais de Serrasalmus marginatus

Valenciennes, 1837 (Characiformes: Serrasalminae) da planície de inundação

do alto rio Paraná PR/MS, Brasil ................................................................... 52

1 RESUMO ................................................................................................................. 52

2 ABSTRACT ............................................................................................................. 53

3 INTRODUÇÃO ....................................................................................................... 53

4 MATERIAIS E MÉTODOS ..................................................................................... 55

4.1 Amostragem e preparação dos parasitos ................................................................... 55

4.2 Análises dos dados ................................................................................................... 56

4.2.1 Características dos hospedeiros................................................................................. 56

4.2.2 Parâmetros das infrapopulações e populações componentes de parasitos .................. 56

4.2.3 Parâmetros das infracomunidades e comunidades componentes de parasitos ............ 57

5 RESULTADOS ........................................................................................................ 59

5.1 A fauna parasitária branquial de Serrasalmus marginatus ......................................... 60

5.2 Parâmetros das infrapopulações e populações componentes de parasitos .................. 61

5.3 Parâmetros das infracomunidades e comunidades componentes de parasitos ............ 64

5.3.1 Abundância, riqueza e diversidade ............................................................................ 64

5.3.2 Estrutura das infracomunidades ................................................................................ 65

6 DISCUSSÃO ........................................................................................................... 72

12

AGRADECIMENTO ............................................................................................... 79

REFERÊNCIAS ....................................................................................................... 79

13

CAPÍTULO 1: Taxonomia dos monogenéticos parasitos de brânquias de Serrasalmus

marginatus Valenciennes (Characiformes: Serrasalminae) da planície de inundação do

alto rio Paraná (PR/MS – Brasil)

SYBELLE BELLAY1

1Curso de Pós-graduação em Ecologia de Ambientes Aquáticos Continentais – PEA;

[email protected]

1 RESUMO

Serrasalmus marginatus é uma das espécies de peixes mais abundantes da planície de

inundação do alto rio Paraná, região onde passou a ocorrer após a inundação das Sete Quedas

pela construção do reservatório de Itaipu. Esse peixe apresentou uma grande variedade de

espécies de monogenéticos, constituindo a comunidade componente de parasitos branquiais.

As diferenças entre as espécies de parasitos foram expressas principalmente por

características morfológicas das estruturas esclerotizadas (escleritos do haptor e complexo

copulatório). Os monogenéticos pertencem a família Dactylogyridae e são representantes de

duas subfamílias: Anacanthorinae (Anacanthorus sp. 1; Anacanthorus sp. 2; Anacanthorus sp.

3; Anacanthorus sp. 4 Anacanthorus sp. 5) e Ancyrocephalinae (Amphithecium sp.;

Notozothecium sp.; Demidospermus sp.; Notothecium sp.; Ancyrocephalinae gen. sp. 1;

Ancyrocephalinae gen. sp. 2; Ancyrocephalinae gen. sp. 3; Ancyrocephalinae gen. sp. 4). A

alta variabilidade morfológica e diversidade de espécies apresentada pelos monogenéticos

estudados demonstram a necessidade da continuidade de estudos taxonômicos e sistemáticos

dos parasitos de Serrasalmus marginatus.

Palavras-chave: Monogenea, Dactylogyridae, Anacanthorinae, Ancyrocephalinae,

Osteichthyes, Serrasalmus marginatus, Brasil.

14

2 INTRODUÇÃO

Os monogenéticos (Filo Platyhelminthes) representam um dos grupos mais diversos de

ectoparasitos de peixes, embora também ocorram em copépodes, cefalópodes, anfíbios,

répteis e mamíferos. São parasitos encontrados em ambientes marinhos, de água doce ou

salobra. Estes ectoparasitos dispensam a presença de hospedeiros intermediários e, geralmente

são observados vivendo em várias superfícies do corpo do peixe, como nadadeiras, cabeça,

brânquias, olhos, cavidades oral e branquial. Alguns monogenéticos parasitam a fossa nasal

ou sistema urogenital. Poucas espécies infectam o trato digestório, musculatura cardíaca e

vasos sangüíneos (Thatcher 2006; Woo 2006; Pavanelli et al. 2008; Whittington & Chisholm

2008).

Os monogenéticos apresentam um aparato de fixação na região posterior do corpo,

denominado haptor (= opistohaptor). Este órgão constitui a principal característica que

distingue estes parasitos dos demais grupos. O haptor normalmente é equipado com estruturas

esclerotizadas (âncoras, ganchos, grampos, ventosas) (Woo 2006; Whittington & Chisholm

2008). A morfologia do haptor pode estar relacionada com a seleção do microhabitat do

parasito no hospedeiro. Na região anterior do corpo (= prohaptor), também apresenta

capacidade de fixação no tecido do hospedeiro, esta por meio de secreções adesivas dos lobos

cefálicos que são armazenadas em órgãos da cabeça (Thatcher 2006).

Embora pouco seja conhecido sobre as associações entre ordens e famílias de

hospedeiros e os gêneros de monogenéticos, existem especialmente para monogenéticos da

família Dactylogyridae, algumas indicações aparentes. O gênero Anacanthorus é conhecido

apenas em brânquias de Characiformes, e espécies de Amphithecium, Notothecium,

Nothozothecium são conhecidos somente para hospedeiros da família Serrasalmidae (Thatcher

2006).

A maioria dos monogenéticos apresenta grande especificidade por hospedeiro. Desse

modo, uma espécie de monogenético pode ocorrer apenas em uma espécie de peixe. Porém,

para hospedeiros da família Serrasalmidae muitos monogenéticos ocorrem em mais de uma

espécie de hospedeiro (Agarwal & Kritsky 1998). Além disso, as comunidades de

monogenéticos de serrasalmídeos apresentam uma grande diversidade de espécies (Thatcher

2006).

Com a inundação das Sete Quedas pela construção do reservatório de Itaipu em 1983,

várias espécies de peixes passaram a ocorrer na planície de inundação do alto rio Paraná.

Dentre estas está Serrasalmus marginatus Valenciennes, peixe popularmente conhecido por

15

piranha, que se adaptou bem as condições do meio, reduzindo a abundância de S. maculatus

Kner, que é a espécie presente na região, passando a representar uma das espécies mais

abundantes na planície de inundação do alto rio Paraná (Agostinho et al. 2004). O presente

estudo é a primeira caracterização de monogenéticos da fauna parasitária branquial de

Serrasalmus marginatus.

3 MATERIAIS E MÉTODOS

Sessenta e um espécimes de Serrasalmus marginatus foram coletados em fevereiro de 2008

utilizando redes de espera, com diferentes malhagens, na planície de inundação do alto rio

Paraná (22o50’–22o70’S, 53o15’–53o40’O), Brasil. As brânquias foram removidas dos peixes

e fixadas em formol 5%. Posteriormente, os espécimes de monogenéticos foram removidos

das brânquias com o auxílio de estereomicroscópio e conservados em álcool 70%. Alguns

espécimes foram montados em meio Hoyer para o estudo das estruturas esclerotizadas. Outros

espécimes foram corados utilizando tricrômico de Gomori, para auxiliar na observação dos

órgãos internos (Eiras et al. 2006). As medidas são apresentadas todas em micrometros. Nas

tabelas são apresentados o número (n) de espécimes medidos no total e o número de

espécimes analisados em cada medida, além de apresentar os valores médios, mínimos e

máximos. As ilustrações foram realizadas com o auxílio de tubo de desenho acoplado ao

microscópio Nikon YS 2, sendo essas posteriormente trabalhadas no programa CorewDraw.

A terminologia ecológica segue Bush et al. 1997. A enumeração (distribuição) dos pares de

ganchos marginais do haptor segue a proposta de Mendoza-Franco et al. 1999, e a descrição

do complexo copulatório segue Kritsky et al. 1985. Os espécimes tipo serão depositados na

Coleção Helmintológica do Instituto Oswaldo Cruz (CHIOC), Rio de Janeiro, Brasil.

16

4 RESULTADOS

Platyhelminthes Gegenbaur, 1859

Monogenea Van Beneden, 1858

Dactylogyridae Bychowsky, 1933

4.1 Anacanthorinae Price, 1967

Anacanthorus Mizelli & Price, 1965

4.1.1 Anacanthorus sp. 1

(Fig. 1)

Hospedeiro: Serrasalmus marginatus Valenciennes (Characiformes, Serrasalmidae).

Local de infestação: Filamentos branquiais.

Localidade: planície de inundação do alto rio Paraná.

Prevalência: 100% (61 peixes examinados, 61 infestados).

Intensidade média: 35,29 parasitos por hospedeiro parasitado.

Descrição (baseada em 16 espécimes): Corpo dividido em região cefálica, tronco,

pedúnculo e haptor. Tegumento fino e liso. Lóbulos cefálicos, órgãos da cabeça e glândulas

cefálicas presentes. Quatro ocelos, membros do par posterior maiores, grânulos arredondados.

Faringe esférica; esôfago curto; dois cecos intestinais, confluindo posteriormente ao testículo,

sem divertículo. Gônadas levemente sobrepostas, intercecais; testículo posterior ao ovário.

Complexo copulatório composto pelo órgão copulatório masculino (OCM) e peça acessória;

OCM em forma de J. Peça acessória única, não articulada diretamente a base do OCM. Peça

acessória em forma de vareta levemente sinuosa, com porção distal convexa (aba) na região

sinistro posterior, afinando posteriormente constituindo um gancho. Vaso deferente realizando

uma volta no ceco intestinal; vesícula seminal fusiforme. Reservatórios prostáticos pequenos

e ovalados. Ovário alongado. Vagina e receptáculo seminal ausentes. Útero bem

desenvolvido, com parede interna levemente esclerotizada. Vitelinos bem desenvolvidos.

Testículo alongado. Haptor com dois lobos e 14 ganchos com distribuição observada para a

subfamília Anacanthorinae (3 pares dorsais, 4 pares ventrais). Ganchos com a porção

proximal da haste dilatada, dividida em duas porções claramente definidas. Filamento do

17

gancho (FH loop) com aproximadamente 0,5 do comprimento da haste. Âncoras dorsais e

ventrais presentes, modificadas em ganchos 4A (incipientes). Barras ausentes.

Medidas: Tabela 1.

Observações: Anacanthorus sp. 1 se assemelha a Anacanthorus sciponophallus Van Every &

Kritsky, 1992, morfotipo encontrado em Serrasalmus spilopleura Kner, especialmente pela

morfologia do complexo copulatório. A morfologia da peça acessória de A. sciponophallus

apresentada por Van Every & Kritsky (1992) difere de Anacanthorus sp. 1 apenas por não

possuir uma porção distal convexa (aba) na região sinistro posterior, afinando e constituindo

um gancho terminal. Desse modo, Anacanthorus sp. 1 pode ser um novo morfotipo de

Anacanthorus sciponophallus.


(Fig. 2)



Localidade tipo: planície de inundação do alto rio Paraná.

Prevalência: 96,72% (61 peixes examinados, 59 infestados).




cefálicas presentes. Quatro ocelos, membros do par posterior maiores, grânulos arredondados,

grânulos acessórios dispersos na região anterior. Faringe esférica; esôfago curto; dois cecos

intestinais, confluindo posteriormente ao testículo, sem divertículo. Gônadas em tandem,

intercecais; testículo posterior ao ovário. Complexo copulatório composto pelo órgão

copulatório masculino (OCM) e peça acessória; OCM em forma de J. Peça acessória única,

não articulada diretamente a base do OCM. Peça acessória com porção sinistro distal

serrilhada; articulação muscular ao OCM na região submedial. Vaso deferente realizando uma

volta no ceco intestinal; vesícula seminal fusiforme. Reservatório prostático ovalado. Ovário

arredondado. Vagina e receptáculo seminal ausentes. Útero bem desenvolvido, com uma

parede interna levemente esclerotizada. Vitelinos bem desenvolvidos. Testículo alongado com

margens irregulares. Haptor com dois lobos e 14 ganchos com distribuição observada para a

18

subfamília Anacanthorinae (3 pares dorsais, 4 pares ventrais). Ganchos similares com a

porção proximal da haste dilatada, dividida em duas porções claramente definidas. FH loop se

estendendo até a divisão da haste. Âncoras dorsais e ventrais presentes, modificadas em

ganchos 4A (incipientes). Barras ausentes.

Medidas: Tabela 1.

Observações: Comparando-se os nossos espécimes com as descrições apresentadas por

Mizelle & Price (1965), Mizelle & Kritsky (1969), Kritsky & Thatcher (1974); Kritsky et al.

1979; Boeger & Kritsky (1988), Kritsky et al. 1992, Van Every & Kritsky (1992) e Boeger et

al. 1995 conclui-se que Anacanthorus sp. 2 é uma espécie nova. Isto se afirma em função das

características morfológicas do complexo copulatório, especialmente pela peça acessória com

serrilhado na margem sinistro distal, característica não observada entre as 63 espécies

descritas para o gênero.


(Fig. 3)








cefálicas presentes. Quatro ocelos, membros do par posterior bem desenvolvidos, grânulos

arredondados. Faringe esférica; esôfago curto; dois cecos intestinais, confluindo

posteriormente ao testículo, sem divertículo. Gônadas em tandem, intercecais; testículo

posterior ao ovário. Complexo copulatório composto pelo órgão copulatório masculino (OCM)

e peça acessória; OCM em forma de J. Peça acessória única, não articulada a base do OCM.

Peça acessória com porção proximal fina e porção distal dilatada. Vesícula seminal não

observada. Reservatório prostático arredondado. Ovário alongado. Vagina e receptáculo

seminal ausente. Útero desenvolvido. Vitelinos pouco desenvolvidos. Haptor com dois lobos,

14 ganchos com distribuição observada para a subfamília Anacanthorinae (3 pares dorsais, 4

19

pares ventrais). Ganchos com a porção proximal da haste dilatada, dividida em duas porções

claramente definidas. Âncoras dorsais e ventrais presentes, modificadas em ganchos 4A

(incipientes). Barras ausentes.

Medidas: Tabela 1.

Observações: O comprimento do corpo de Anacanthorus sp. 3 está entre as características

que a distingue facilmente das demais espécies de Anacanthorus encontradas em S.

marginatus. Anacanthorus sp. 3, assim como Anacanthorus sp. 2, apresenta a morfologia da

peça acessória como a característica mais distintiva entre as espécies descritas, sendo uma

espécie nova.


(Fig. 4)




Prevalência: 1,63% (61 peixes examinados, 1 infestado).

Intensidade média: 1 parasito por hospedeiro parasitado.

Descrição (baseada em 1 espécime): Corpo dividido em região cefálica, tronco,


cefálicas pouco evidentes. Quatro ocelos, membros do par anterior mais separados do que os

do par posterior, grânulos ovalados. Faringe esférica, demais órgãos internos não observados.

Haptor arredondado com 14 ganchos com distribuição observada para a subfamília

Anacanthorinae (3 pares dorsais, 4 pares ventrais). Ganchos robustos com a porção proximal e

medial da haste mais dilatada (exceto par 5). FH loop com aproximadamente 0,5 do

comprimento da haste. Somente os ganchos 4A ventrais foram observados. Barras ausentes.

Medidas: Tabela 1.

Observações: Apenas um espécime de Anacanthorus sp. 4 foi coletado não sendo observados

órgãos internos como testículo e ovário, além do complexo copulatório, o que dificulta a

identificação. Entretanto, a morfologia do corpo (principalmente o comprimento) e a

20

morfologia dos ganchos distinguem essa espécie das demais espécies coletadas nas brânquias

de Serrasalmus marginatus.


(Fig. 5)






Descrição (baseada em 1 espécime): Corpo dividido em região cefálica, tronco e

haptor. Tegumento fino e liso. Lóbulos cefálicos, órgãos da cabeça e glândulas cefálicas

pouco evidentes. Quatro ocelos; membros do par posterior com uma lente bem evidente e

mais próximos do que os do par anterior; grânulos ovalados; grânulos acessórios dispersos na

região do tronco. Faringe esférica, demais órgãos internos não observados. Haptor levemente

arredondado com 14 ganchos com distribuição observada para a subfamília Anacanthorinae (3

pares dorsais, 4 pares ventrais). Ganchos com a porção proximal da haste dilatada, dividida

em duas porções claramente definidas. Somente os ganchos 4A ventrais foram observados.

Barras ausentes.

Medidas: Tabela 1.

Observações: Anacanthorus sp. 5, assim como Anacanthorus sp. 4, apresentou apenas um

espécime compondo a fauna de S. marginatus e não foram observados órgãos internos como

testículo e ovário, além do complexo copulatório, o que dificulta a identificação. Entretanto,

Anacanthorus sp. 5 distingue-se dos demais parasitos do gênero Anacanthorus deste estudo

pela presença de lentes bem evidentes no par de ocelos posterior.

21

4.2 Ancyrocephalinae Bychowsky, 1937

Amphithecium Boeger & Kritsky, 1988

4.2.1 Amphithecium sp.

(Fig. 6)






Descrição (baseada em 10 espécimes): Corpo fusiforme dividido em região cefálica,

tronco, pedúnculo e haptor. Tegumento fino, liso. Dois lóbulos cefálicos terminais, dois

lóbulos cefálicos laterais, órgãos da cabeça e glândulas cefálicas presentes. Quatro ocelos,

grânulos arredondados. Boca subterminal, médio ventral; faringe esférica; esôfago curto; dois

cecos intestinais, confluindo posteriormente ao testículo, sem divertículo. Vitelinos bem

desenvolvidos coexistindo com os cecos. Gônadas intercecais, sobrepostas; testículo dorsal ao

ovário. Vaso deferente realizando uma volta no ceco intestinal esquerdo; vesícula seminal

como uma simples dilatação sigmóide do vaso deferente. Dois reservatórios prostáticos

alongados. Complexo copulatório formado por uma peça acessória e pelo órgão copulatório

masculino (OCM). Peça acessória articulada sinistro lateralmente a base do OCM e com

processo de articulação que se estende da porção medial, se articulando destro lateralmente a

base do OCM, porção distal terminal semelhante a um gancho. Base do OCM com

ornamentação (aba) esclerotizada. Duas vaginas bilaterais; não esclerotizadas, dilatadas; cada

uma contornando o respectivo ceco intestinal, abrindo nas superfícies dorsolaterais; útero bem

desenvolvido; receptáculo seminal ausente. Haptor subhexagonal, com dois pares de âncoras,

um dorsal e um ventral; âncoras similares cada uma com raiz superficial alongada, raiz

profunda curta, lâmina curvada e ponta; uma barra ventral simples e uma barra dorsal com

ondulações na margem anterior; 7 pares de ganchos similares com distribuição observada nos

membros da subfamília Ancyrocephalinae. Ganchos com ponta delicada, polegar truncado,

haste composta por duas subunidades (pouco evidentes), subunidade proximal variando no

comprimento entre os pares. Filamento do gancho (FH loop) estendendo até a união das

subunidades.

Medidas: Tabela 2.

22

Observações: A morfologia dos escleritos do haptor de Amphithecium sp. é similar a

observada em Amphithecium calycinum Boeger & Kritsky, 1988, espécie descrita para

Serrasalmus nattereri (Kner). Entretanto, Amphithecium sp. se distingue dos demais parasitos

do gênero, apresentados por Boeger & Kritsky (1988) e Kritsky et al. 1997, principalmente

pela morfologia do complexo copulatório masculino, onde a peça acessória está articulada

sinistro lateralmente a base do OCM e com processo de articulação que se estende da porção

medial, com articulação destro lateral à base do OCM, porção distal terminal semelhante a um

gancho. Estas características do complexo copulatório indicam que Amphithecium sp. é uma

espécie nova.

Notozothecium Boeger & Kritsky, 1988

4.2.2 Notozothecium sp.

(Figs. 7–8)





Intensidade média: 1 parasitos por hospedeiro parasitado.

Descrição (baseada em 1 espécime): Corpo dividido em região cefálica, tronco,

pedúnculo curto e haptor. Tegumento fino, liso. Dois lóbulos cefálicos pouco desenvolvidos.

Quatro ocelos eqüidistantes; grânulos ovais. Faringe subesférica; esôfago curto; dois cecos

intestinais, confluindo posteriormente ao testículo, sem divertículo. Vitelinos bem

desenvolvidos coexistindo com os cecos. Gônadas intercecais, sobrepostas; testículo dorsal ao

ovário. Vaso deferente realizando uma volta no ceco intestinal esquerdo; vesícula seminal

como uma simples dilatação sigmóide do vaso deferente. Dois reservatórios prostáticos

arredondados. Complexo copulatório composto por órgão copulatório masculino (OCM)

articulado a peça acessória; OCM alongado com volta no sentido horário; base do OCM com

ornamentação esclerotizada; peça acessória com extensão sinistro proximal, porção medial

alongada e porção distal dilatada. Vagina simples, não dilatada, levemente esclerotizada,

contornando o ceco intestinal, com abertura na superfície destro dorsal do tronco; receptáculo

seminal direito estendendo sobre a porção médio anterior do ovário; útero não observado.

Haptor subhexagonal; com dois pares de âncoras, um dorsal e um ventral; uma barra ventral e

23

uma barra dorsal; 7 pares de ganchos com distribuição observada nos membros da subfamília

Ancyrocephalinae. Âncoras com raízes superficiais e profundas bem definidas, lâmina

curvada e ponta; âncora dorsal menor que a âncora ventral. Barra ventral em forma de jugo

com projeção ântero medial. Barra dorsal com terminações expandidas. Ganchos com ponta

delicada, polegar truncado, haste composta por duas subunidades, subunidade proximal

variando no comprimento entre os pares. Filamento do gancho (FH loop) estendendo até a

união das subunidades.

Medidas: Tabela 2.

Observações: Notozothecium sp. se assemelha, principalmente a Notozothecium

teinodendrum Kritsky, Boeger & Jégu, 1996 descrita para Pristobrycon eignmanni (Normann)

por Kritsky et al. 1996, pelas características morfológicas dos escleritos do haptor.

Notozothecium sp. se diferencia das demais espécies do gênero, apresentadas por Boeger &

Kritsky 1988; Kritsky et al. 1996; Belmont-Jégu et al. 2004, especialmente pelo formato da

peça acessória.

Demidospermus Suriano, 1983

4.2.3 Demidospermus sp.

(Figs. 9–10)





Intensidade média: 2 parasitos por hospedeiro parasitado.

Descrição (baseada em 2 espécimes): Corpo fusiforme, composto por região cefálica,

tronco, pedúnculo e haptor. Tegumento fino, liso. Dois lóbulos cefálicos terminais, dois

lóbulos cefálicos bilaterais, órgãos da cabeça e glândulas cefálicas unicelulares presentes,

laterais ou póstero laterais a faringe. Ocelos ausentes. Faringe esférica; esôfago curto; dois

cecos intestinais, confluindo posteriormente as gônadas, sem divertículo. Gônadas intercecais,

parcialmente sobrepostas; testículo posterior ao ovário. Vaso deferente realizando uma volta

no ceco intestinal esquerdo; vesícula seminal como uma dilatação do vaso deferente.

Complexo copulatório composto por órgão copulatório masculino (OCM) com uma volta no

24

sentido anti-horário, peça acessória pequena não articulada a base do OCM e em forma de

bainha, servindo como guia para o OCM. Receptáculo seminal anterior ao ovário. Abertura da

vagina na margem esquerda do tronco; vagina não esclerotizada. Vitelinos coexistindo com os

cecos intestinais. Haptor subhexagonal; com dois pares de âncoras, um dorsal e um ventral,

âncoras similares com raízes profundas pouco desenvolvidas, lâmina curta curvada e ponta;

uma barra ventral e uma barra dorsal; barras alongadas, em forma de V; 7 pares de ganchos

delicados com haste reta e FH loop com 2/3 do comprimento da haste, distribuição observada

nos membros da subfamília Ancyrocephalinae.

Medidas: Tabela 2.

Observações: Os parasitos do gênero Demidospermus são observados em brânquias de

Siluriformes, especialmente das famílias Loricariidae, Pimelodidae e Auchenipteridae

(Thatcher 2006). A presença de Demidospermus sp. em brânquias de S. marginatus representa

o primeiro registro do gênero para Serrasalmidae. Demidospermus sp. apresenta os escleritos

do haptor e complexo copulatório masculino muito semelhantes aos de Demidospermus anus

Suriano, 1983. Demidospermus sp., também possui semelhanças à Demidospermus luckyi

(Kritsky, Thatcher & Boeger, 1987), como a morfologia das barras e dos ganchos e a abertura

da vagina próxima ao nível do complexo copulatório masculino. Embora, Demidospermus sp.

apresente características semelhantes as das espécies descritas por Suriano (1983) e Kritsky et

al. 1987, a identificação da espécie torna-se difícil por ter sido encontrado apenas dois

espécimes do parasito.

Notothecium Boeger & Kritsky, 1988

4.2.4 Notothecium sp.

(Figs. 11–12)






Descrição (baseada em 10 espécimes): Corpo fusiforme dividido em região cefálica,

tronco, pedúnculo e haptor. Tegumento fino, liso ou com ondulações. Lóbulos cefálicos

25

moderadamente desenvolvidos. Ocelos ausentes; grânulos acessórios presentes, alongados.

Faringe esférica; esôfago curto; dois cecos intestinais, confluindo posteriormente as gônadas,

sem divertículo. Gônadas intercecais, sobrepostas; testículo dorsal ao ovário. Vaso deferente

realizando uma volta no ceco intestinal esquerdo; vesícula seminal como uma dilatação do

vaso deferente, levemente em forma de C no lado direito do tronco; dois reservatórios

prostáticos. Complexo copulatório composto por um órgão copulatório masculino (OCM) e

uma peça acessória; OCM em forma de arco. Porção distal da peça acessória articulada

posteriormente a base do OCM por processo de articulação proximal, região posterior da

porção distal curvada para cima e para o lado esquerdo, e região anterior da porção distal

semelhante a um gancho com polegar do lado direito. Receptáculo seminal presente. Abertura

vaginal levemente esclerotizada, sinistro dorsal. Vitelinos coexistindo com os cecos. Haptor

subhexagonal, com dois pares de âncoras, um dorsal e um ventral; duas barras. Âncoras

similares, cada uma com raiz superficial alongada, raiz profunda proeminente, lâmina longa,

ponta curta. Barra ventral com margem anterior ondulada; barra dorsal em forma de V. Sete

pares de ganchos com distribuição observada nos membros da subfamília Ancyrocephalinae,

ganchos com ponta delicada, polegar truncado, haste composta por duas subunidades,

subunidade proximal variando no comprimento entre os pares. Filamento do gancho (FH loop)

estendendo até a união das subunidades.

Medidas: Tabela 2.

Observações: Notothecium sp. se assemelha a Notothecium deleastoideum Kritsky, Boeger &

Jégu, 1998 descrita para Serrasalmus sp., principalmente pelas características dos escleritos

do haptor. Pelas características de N. deleastoideum apresentadas por Kritsky et al. 1998,

Notothecium sp. se diferencia dessa espécie, principalmente pela morfologia da vagina, que

apresenta dilatação em N. deleastoideum e pela posição de inserção do processo de

articulação da porção distal da peça acessória a base do OCM que é medial, também nesta

espécie. A morfologia dos escleritos do haptor e do complexo copulatório de espécies do

gênero Notothecium observados em Boeger & Kritsky (1988) e Kritsky et al. 1998,

apresentam grande semelhança. Entretanto, por apresentar peça acessória com região

posterior da porção distal curvada para cima e para o lado esquerdo, e região anterior da

porção distal semelhante a um gancho com polegar do lado direito, Notothecium sp. é

apresentada como uma espécie ainda não descrita.

26

Ancyrocephalinae Bychowsky, 1937

4.2.5 Ancyrocephalinae gen. sp. 1

(Figs. 13–14)






Descrição (baseada em 10 espécimes): Corpo curto dividido em região cefálica,

tronco e haptor. Tegumento fino, liso ou com ondulações. Lóbulos cefálicos moderadamente

desenvolvidos. Ocelos ausentes. Faringe esférica; esôfago curto; dois cecos intestinais,

confluindo posteriormente as gônadas, sem divertículo. Gônadas intercecais, sobrepostas;

testículo dorsal ao ovário. Vaso deferente realizando uma volta no ceco intestinal esquerdo;

vesícula seminal como uma dilatação do vaso deferente; um reservatório prostático.

Complexo copulatório composto por um órgão copulatório masculino (OCM) e uma peça

acessória; OCM em forma de J; peça acessória composta por uma haste com um polegar na

porção distal, articulada na porção proximal ao OCM e com projeção dextra medial.

Receptáculo seminal presente. Abertura vaginal simples, sinistro dorsal, próxima a faringe.

Vitelinos pouco evidentes. Haptor subhexagonal, com dois pares de âncoras, um dorsal e um

ventral; uma barra ventral e uma barra dorsal; 7 pares de ganchos com distribuição observada

nos membros da subfamília Ancyrocephalinae. Âncoras similares, cada uma com raiz

superficial alongada, raiz profunda proeminente, lâmina levemente curvada, ponta curta.

Barras em forma de jugo. Ganchos com ponta delicada, polegar truncado, haste robusta

composta por duas subunidades, subunidade proximal variando no comprimento entre os

pares. Filamento do gancho (FH loop) estendendo até a união das subunidades.

Medidas: Tabela 3.

Observações: As características morfológicas dos escleritos do haptor, complexo copulatório,

ausência de ocelos e abertura da vagina sinistro dorsal permitem que a espécie

Ancyrocephalinae gen. sp. 1 seja comparada com espécies do gênero Notothecium. Entretanto,

por não apresentar vesícula seminal com curvatura em C no lado direito do tronco,

Ancyrocephalinae gen. sp. 1 não pode ser incluída no gênero Notothecium.

27


(Fig. 15)







pedúnculo e haptor. Tegumento fino, liso. Lóbulos cefálicos moderadamente desenvolvidos.

Quatro ocelos com grânulos alongados; grânulos acessórios dispersos no tronco. Faringe

esférica; esôfago ausente; dois cecos intestinais, confluindo posteriormente as gônadas, sem

divertículo. Gônadas intercecais, sobrepostas; testículo dorsal ao ovário. Complexo

copulatório composto por um órgão copulatório masculino (OCM) tubular e peça acessória

composta por uma haste, articulada a base do OCM. Demais órgãos internos não observados.

Vitelinos pouco evidentes, mas coexistindo com os cecos. Vagina e receptáculo seminal não

observados. Haptor subquadrangular, com dois pares de âncoras, um dorsal e um ventral; uma

barra ventral e uma barra dorsal; 7 pares de ganchos com distribuição observada nos membros

da subfamília Ancyrocephalinae. Âncora ventral com raiz profunda pouco evidente e raiz

superficial diferenciada, lâmina curvada e ponta. Âncora dorsal com raiz profunda curta e raiz

superficial diferenciada, lâmina curvada e ponta curta. Barra ventral levemente em forma de

V; barra dorsal em forma de U com terminações dilatadas. Ganchos com ponta delicada,

polegar truncado, haste composta por duas subunidades, subunidade proximal variando no

comprimento entre os pares. Filamento do gancho (FH loop) estendendo até a união das

subunidades.

Medidas: Tabela 3.

Observações: Uma vez que poucas características morfológicas internas foram observadas

para Ancyrocephalinae gen. sp. 2 a identificação ao nível de gênero torna-se dificil. As

características morfológicas dos escleritos do haptor são similares as de vários gêneros que

ocorrem em peixes da família Serrasalmidae, como pode ser observado por Thatcher (2006).

A característica mais distintiva de Ancyrocephalinae gen. sp. 2 para com os demais parasitos

de S. marginatus é a morfologia do complexo copulatório masculino.

28


(Fig. 16)






Descrição (baseada em 7 espécimes): Corpo curto dividido em região cefálica,

tronco e haptor. Tegumento fino e liso. Lóbulos cefálicos não desenvolvidos. Dois ocelos com

grânulos alongados; grânulos acessórios presentes. Faringe subesférica; Demais órgãos

internos não observados. Haptor subhexagonal, com dois pares de âncoras, um dorsal e um

ventral; barras não observadas; 7 pares de ganchos similares com distribuição observada nos

membros da subfamília Ancyrocephalinae. Âncoras semelhantes a hastes com lâminas

alongadas; base muito reduzida e raízes superficial e profunda ausentes. Ganchos com ponta

robusta, polegar truncado, haste composta por duas subunidades, subunidade proximal



Medidas: Tabela 3.

Observações: A morfologia das âncoras, a ausência de barras e o tamanho corporal reduzido

de Ancyrocephalinae gen. sp. 3, compõem características não observadas em nenhum gênero

descrito. Além disso, a ausência de informações sobre os órgãos internos dificulta ainda mais

a identificação deste parasito.


(Fig. 17)


Local de infestação: Filamentos branquiais




29

Descrição (baseada em 1 espécime): Corpo curto dividido em região cefálica, tronco

e haptor. Tegumento fino e liso. Lóbulos cefálicos pouco desenvolvidos. Dois ocelos;

grânulos acessórios alongados dispersos sobre a faringe e região anterior do tronco. Boca

subterminal, médio ventral; Faringe subesférica; esôfago não observado; dois cecos intestinais,

confluindo posteriormente as gônadas, sem divertículo. Gônadas intercecais parcialmente

sobrepostas; testículo dorsal ao ovário. Demais órgãos internos não observados. Vitelinos

pouco evidentes coexistindo com os cecos. Haptor subhexagonal, com dois pares de âncoras,

um dorsal e um ventral, ambas com base pouco desenvolvida, lâmina fina, âncora ventral

maior que a âncora dorsal e com ponta mais longa; barras ausentes; 7 pares de ganchos com

distribuição observada nos membros da subfamília Ancyrocephalinae. Ganchos com ponta

delicada, polegar truncado, haste composta por duas subunidades, subunidade proximal



Medidas: Tabela 3.

Observações: Assim como Ancyrocephalinae gen. sp. 3, a espécie Ancyrocephalinae gen.

sp. 4 não apresenta características morfológicas especificas de algum gênero descrito. O seu

tamanho corporal muito reduzido é uma das características mais distintivas desta espécie e as

demais observadas para S. marginatus.

5 DISCUSSÃO

Estima-se que mais de 20.000 espécies de monogenéticos deva existir no mundo (Poulin

1998), embora um número muito inferior esteja descrito. A família Dactylogyridae é a mais

abundante em número de espécies em águas continentais da América do Sul, embora espécies

de Gyrodactylidae, Diplectanidae, Monocotylidae e Hexabothriidae possuam representantes

nessas águas (Thatcher 2006).

O haptor de monogenéticos apresenta uma grande variedade de estruturas rígidas que

compõem uma única unidade de fixação simétrica, como foi observado no presente estudo. A

ausência de estudos anteriores sobre monogenéticos branquiais de Serrasalmus marginatus e

a ausência de estudos sobre monogenéticos branquiais de S. maculatus, impede a realização

de uma comparação da fauna parasitária, avaliação de possíveis similaridades de ambas

espécies e relatar possíveis introduções de parasitos com a introdução de S. marginatus na

planície de inundação do alto rio Paraná.

30

AGRADECIMENTO

Este trabalho está vinculado ao projeto de pesquisa: PELD – Planície alagável do rio Paraná,

estrutura e processos ambientais. Número do processo na PPG: 230/98. Fonte financiadora:

CNPq.

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33

Figura 1 Anacanthorus sp. 1 de Serrasalmus marginatus. Desenho composto. a. Vista ventral;

b. Complexo copulatório em vista ventral; c. Gancho; d. Gancho 4A. Escalas: a: 75 µm; b-d:

25 µm.

34

Figura 2 Anacanthorus sp. 2 de Serrasalmus marginatus. Desenho composto. a. Vista ventral;

b. Complexo copulatório em vista dorsal; c. Gancho; d. 4A. Escalas: a: 75 µm; b-d: 25 µm.

35

Figura 3 Anacanthorus sp. 3 de Serrasalmus marginatus. a. Desenho composto (vista

ventral); b.Complexo copulatório; c. Gancho 4A; d. Gancho. Escalas: a:75 µm; b-c: 25 µm.

36

Figura 4 Anacanthorus sp. 4 de Serrasalmus marginatus. a. Vista ventral; b-h. Ganchos 1–7;

i. 4A. Escalas: a: 75 µm; b-i: 25 µm.

Figura 5 Anacanthorus sp. 5 de Serrasalmus marginatus. a. Vista ventral; b-h. Ganchos 1–7;

i. 4A. Escalas: a: 75 µm; b-i: 25 µm.

37

Figura 6 Amphithecium sp. de Serrasalmus marginatus. a. Vista ventral (desenho composto);

b. Âncora dorsal; c. Barra dorsal; d. Barra ventral; e. Âncora ventral; f. Complexo Copulatório;

g-m. Ganchos 1–7. Escalas: a: 75 µm; b-m: 25 µm.

38

Figura 7 Notozothecium sp. de Serrasalmus marginatus. Vista ventral. Escala: 75 µm.

39

Figura 8 Notozothecium sp. de Serrasalmus marginatus. a. Âncora ventral; b. Barra ventral; c.

Barra dorsal; d. Âncora dorsal; e. Abertura da vagina; f-l. Ganchos 1–7; m. Complexo

copulatório (vista dorsal); n. Complexo copulatório (vista ventral). Escala: 25 µm.

40

Figura 9 Demidospermus sp. de Serrasalmus marginatus. Vista ventral. Escala: 75 µm.

41

Figura 10 Demidospermus sp. de Serrasalmus marginatus. a. Âncora ventral; b. Barra ventral;

c. Complexo Copulatório; d. Barra dorsal; e. Âncora dorsal; f. Gancho 1–7. Escala: 25 µm.

42

Figura 11 Notothecium sp. de Serrasalmus marginatus. Desenho composto (vista ventral).

Escala: 75 µm.

43

Figura 12 Notothecium sp. de Serrasalmus marginatus. a. Âncora ventral; b. Barra ventral; c.

Barra dorsal; d. Âncora dorsal; e-k. Ganchos 1–7; l. Complexo Copulatório. Escalas: a-k: 25

µm; l: 12,5 µm.

44

Figura 13 Ancyrocephalinae gen. sp. 1 de Serrasalmus marginatus. Desenho composto (vista

ventral). Escala: 75 µm.

45

Figura 14 Ancyrocephalinae gen. sp. 1 de Serrasalmus marginatus. a. Âncora ventral; b.

Barra ventral; c. Barra dorsal; d. Âncora dorsal; e. Complexo Copulatório f-l. Ganchos 1–7.

Escala: 25 µm.

46

Figura 15 Ancyrocephalinae gen. sp. 2 de Serrasalmus marginatus. a. Vista ventral (desenho

composto); . b. Âncora ventral; c. Barra ventral; d. Barra dorsal; e. Âncora dorsal; f-l.

Ganchos 1–7; m. Complexo Copulatório f-l. Escalas: a: 75 µm; b-m: 25 µm.

47

Figura 16 Ancyrocephalinae gen. sp. 3 de Serrasalmus marginatus. a. Vista ventral; b-h.

Ganchos 1–7; i. Âncora ventral; j. Âncora dorsal. Escalas: a:75 µm; b-j: 25 µm.

48

Figura 17 Ancyrocephalinae gen. sp. 4 de Serrasalmus marginatus. a. Vista ventral; b-h.

Ganchos 1–7; i. Âncora ventral; j. Âncora dorsal. Escalas: a:75 µm; b-j: 25 µm.

49

Tabela 1 Medidas (µm) dos monogenéticos Anacanthorus sp. 1, Anacanthorus sp. 2 e Anacanthorus sp. 3 de Serrasalmus marginatus da planície de inundação do alto rio Paraná (nt= número de espécimes analisados; n= número de estruturas analisadas).

Espécie Anacanthorus sp. 1 (nt= 16) Anacanthorus sp. 2 (nt= 14) Anacanthorus sp. 3 (nt= 8) Anacanthorus sp. 4 (nt= 1)

Anacanthorus sp. 5 (nt= 1) Medidas* n média mínimo máximo n média mínimo máximo n média mínimo máximo

Cc 16 410 218 610 14 544 320 820 8 211 156 264 106 92 Lt 16 144 60 330 14 167 100 300 7 39 34 48 41 37 Lf 15 26 15 48 14 42 36 49 5 19 13 29 16 12 Ch 13 54 43 84 11 63 96 240 5 36 26 48 26 20 Lh 13 104 84 132 10 119 60 173 7 86 60 127 62 43

Cpa 16 98 67 127 14 73 67 96 4 28 19 40 – – COCM 16 93 64 120 14 90 75 108 3 28 16 39 – –

Cg 1 4 20 20 20 8 36 31 39 2 19 19 20 9 14 Cg 2 8 20 19 21 7 39 36 40 3 24 19 34 11 18 Cg 3 9 21 20 22 6 42 39 44 5 23 19 33 13 18 Cg 4 8 21 20 24 7 41 39 49 5 22 19 30 14 14 Cg 5 8 20 20 22 9 39 36 41 5 22 19 30 11 18 Cg 6 10 20 19 21 8 39 37 42 7 22 19 30 13 18 Cg 7 10 21 18 24 9 38 13 44 7 22 19 30 11 18

Cg 4Ad 8 15 10 22 10 14 10 16 6 11 10 15 – – Cg 4Av 9 11 8 14 7 14 13 16 2 11 10 13 11 6

Ct 7 83 30 132 12 114 64 199 3 28 19 39 – – Lte 11 28 12 48 12 55 24 84 3 18 15 20 – – Co 6 67 24 84 12 73 43 113 3 20 19 21 – – Lo 6 36 24 53 12 50 24 72 3 13 10 15 – –

* Cc: comprimento (comp.) do corpo; Lt: largura do tronco; Lf: largura da faringe; Ch: comp. do haptor; Lh: largura do haptor; Cpa: comp. da peça acessória; COCM: comp. do órgão copulatório masculino; Cg1–7: Comprimento do gancho 1–7; Cg 4Ad: comp. do gancho 4A dorsal; Cg 4Av: comp. do gancho 4A ventral; Ct: comp. do testículo; Lte: largura do testículo; Co: comp. do ovário; Lo: largura do ovário.

49

50

Tabela 2 Medidas (µm) dos monogenéticos Amphithecium sp., Notozothecium sp., Demidospermus sp. e Notothecium sp. de Serrasalmus marginatus da planície de inundação do alto rio Paraná (nt= número de espécimes analisados; n= número de estruturas analisadas). Espécie Amphithecium sp. (nt= 10) Notozothecium sp.

(nt= 1) Demidospermus sp. (nt= 2) Notothecium sp. (nt= 10)

Medidas* n média mínimo máximo n média mínimo máximo n média mínimo máximo Cc 10 249 182 384 250 1 370 - - 8 277 204 358 Lt 10 80 28 120 70 1 125 - - 9 109 72 156 Cf 10 21 14 48 15 2 37 34 39 8 22 14 34 Lf 10 20 14 36 15 2 27 24 29 8 22 14 47 Ch 10 62 48 72 73 2 64 64 64 8 78 34 11 Lh 9 76 55 108 75 2 113 108 118 8 112 47 137

Cpa 8 34 30 39 34 2 28 21 34 10 38 31 41 COCM 9 31 26 36 54 2 121 104 137 9 44 36 49

Cad 6 36 34 39 32 2 18 17 20 9 53 46 58 Lad 5 11 10 15 10 2 7 7 7 7 13 11 21 Cav 8 34 29 35 49 2 18 17 20 8 56 49 64 Lav 7 11 10 12 15 2 8 7 9 7 17 15 20 Cbv 8 4 3 5 15 1 3 - - 9 6 5 11 Lbv 6 39 34 49 55 2 93 88 98 9 52 43 60 Cbd 5 6 6 7 3 2 4 3 5 10 6 5 8 Lbd 3 40 30 45 39 2 88 88 88 9 50 44 59 Cg1 8 19 15 20 20 2 13 11 15 9 26 24 29 Cg2 8 20 19 21 20 2 12 10 15 9 34 29 36 Cg3 7 25 22 27 24 1 12 - - 8 40 37 44 Cg4 7 28 23 29 26 1 12 - - 6 45 43 49 Cg5 6 15 15 17 20 1 11 - - 5 20 20 21 Cg6 7 20 20 22 20 2 11 11 11 9 30 29 31 Cg7 5 27 24 29 27 2 11 11 11 8 52 46 56 Ct 4 34 29 39 34 1 72 - - 4 57 49 78 Lte 4 17 13 24 27 1 48 - - 3 34 24 39 Co 6 42 21 60 44 1 72 - - 6 61 44 78 Lo 6 19 13 24 21 1 48 - - 6 42 24 59

* Cc: comprimento (comp.) do corpo; Lt: largura do tronco; Cf: comp. da faringe; Lf: largura da faringe; Ch: comp. do haptor; Lh: largura do haptor; Cpa: comp. da peça acessória; COCM: comp. do órgão copulatório masculino; Cad: comp. da âncora dorsal; Lad: largura da âncora dorsal; Cav: comp.da âncora ventral; Lav: largura da âncora ventral; Cbv: comp. da barra ventral; Lbv: largura da barra ventral; Cbd: comp. da barra dorsal; Cg1–7: Comprimento do gancho 1–7; Ct: comp. do testículo; Lte: largura do testículo; Co: comp. do ovário; Lo: largura do ovário. 50

51

Tabela 3 Medidas (µm) dos monogenéticos Ancyrocephalinae gen. sp. 1, Ancyrocephalinae gen. sp. 2, Ancyrocephalinae gen. sp. 3. e Ancyrocephalinae gen. sp. 4. de Serrasalmus marginatus da planície de inundação do alto rio Paraná (nt= número de espécimes analisados; n= número de estruturas analisadas).

* Cc: comprimento (comp.) do corpo; Lt: largura do tronco; Cf: comp. da faringe; Lf: largura da faringe; Ch: comp. do haptor; Lh: largura do haptor; Cpa: comp. da peça acessória; COCM: comp. do órgão copulatório masculino; Cad: comp. da âncora dorsal; Lad: largura da âncora dorsal; Cav: comp.da âncora ventral; Lav: largura da âncora ventral; Cbv: comp. da barra ventral; Lbv: largura da barra ventral; Cbd: comp. da barra dorsal; Cg1–7: Comprimento do gancho 1–7; Ct: comp. do testículo; Lte: largura do testículo; Co: comp. do ovário; Lo: largura do ovário

Espécie Ancyrocephalinae gen. sp. 1 (nt=10) Ancyrocephalinae gen. sp. 2 (nt=5) Ancyrocephalinae gen. sp. 3 (nt=7) Ancyrocephalinae gen. sp. 4 (nt=1) Medidas* n média mínimo máximo n média mínimo máximo n média mínimo máximo

Cc 9 166 132 184 4 158 139 178 7 106 88 127 90 Mlc 10 70 43 110 5 61 44 79 3 58 48 72 31 Cf 8 17 12 22 4 21 14 38 3 11 10 12 15 Lf 8 16 12 20 4 19 14 31 3 11 10 12 11 Ch 10 79 60 98 4 59 48 84 5 52 44 60 44 Lh 10 100 74 122 5 63 50 72 5 114 86 204 69

Cpa 3 33 29 36 1 25 - - - - - - - COCM 1 39 - - 1 39 - - - - - - -

Cad 4 53 51 57 4 38 36 41 4 24 16 29 18 Lad 2 15 15 16 4 12 11 12 3 1 1 2 2 Cav 7 55 50 63 4 36 34 37 4 39 34 42 20 Lav 6 15 10 20 4 12 12 12 4 3 2 4 3 Cbv 7 5 5 6 4 5 5 5 - - - - - Lbv 6 48 44 59 1 34 - - - - - - - Cbd 6 5 4 6 1 5 - - - - - - - Lbd 5 53 49 59 1 32 - - - - - - - Cg1 5 21 19 22 4 18 18 20 5 17 15 20 11 Cg2 4 24 21 29 3 20 20 20 5 18 16 20 - Cg3 4 32 29 40 3 21 20 22 5 22 20 24 18 Cg4 5 42 37 50 1 23 - - 4 24 20 26 17 Cg5 1 20 - - 3 15 15 15 4 16 15 17 14 Cg6 4 26 24 32 4 19 18 20 3 19 18 20 15 Cg7 5 42 40 51 4 25 24 25 3 24 23 24 16 Ct 1 24 - - - - - - - - - - - Lte 1 15 - - - - - - - - - - - Co 2 24 24 24 2 24 24 24 - - - - - Lo 2 18 15 21 2 24 15 34 - - - - -

51

52

CAPÍTULO 2: Estrutura das comunidades parasitárias branquiais de Serrasalmus

marginatus Valenciennes, 1837 (Characiformes: Serrasalminae) da planície de

inundação do alto rio Paraná PR/MS, Brasil

Sybelle Bellay1

1Curso de Pós-graduação em Ecologia de Ambientes Aquáticos Continentais – PEA;

[email protected]

1 RESUMO

Para o conhecimento da fauna parasitária branquial de Serrasalmus marginatus Valenciennes,

1837, foram analisados 61 espécimes. Os peixes foram coletados em fevereiro de 2008, na

planície de inundação do alto rio Paraná, em lagoas dos subsistemas Paraná, Ivinheima e Baia.

Foram coletados parasitos de 15 táxons, de três grupos de metazoários: Monogenea, Digenea

e Acarina. Os monogenéticos constituíram aproximadamente 98% dos parasitos analisados e

representam o grupo com maior riqueza de espécies em todos os subsistemas estudados.

Características do hospedeiro como o comprimento padrão (LS), sexo e fator de condição

relativo (Kn) do hospedeiro, em geral, não influenciaram na prevalência, riqueza, abundância

e diversidade de parasitos. Padrões de abundância, riqueza, dominância, diversidade Brillouin

e coocorrência dos parasitos, assim como gradientes de ordenação baseado na abundância

indicaram diferenças entre as infracomunidades de parasitos branquiais dos subsistemas,

destacando principalmente as diferenças entre as infracomunidades de parasitos dos

subsistemas Paraná e Baia. O subsistema Ivinheima apresentou uma posição intermediária aos

demais, quanto os parasitos branquiais de S. marginatus. A ausência de associações

interespecíficas entre as espécies de parasitos mais prevalentes nos diferentes subsistemas

analisados e a falta de correlações entre as infrapopulações de parasitos com as características

de cada hospedeiro demonstra o importante papel das características do hábitat na

estruturação das infracomunidades de parasitos branquiais de S. marginatus dos subsistemas

da planície de inundação do alto rio Paraná.

Palavras-chave: Serrasalmus marginatus, parasitos brânquias, subsistemas, aspectos

ecológicos

53

2 ABSTRACT

Sixty-one specimens of Serrasalmus marginatus Valenciennes, 1837, were analyzed for the

study of gill parasites. The fish were collected in February of 2008, in upper Paraná river

floodplain in Brazil, in lagoons of the Paraná, Ivinheima and Baia subsystems. Parasites of 15

taxa were collected, of three metazoans groups: Monogenea, Digenea and Acarina. The

monogeneans constituted about 98% of the analyzed parasites and these represent the group

with larger species richness in all of the studied subsystems. Characteristics of the host as the

standard length (LS), sex and relative condition factor (Kn) of the host, in general, did not

influence in the prevalence, richness, abundance and diversity of parasites. Abundance,

richness, dominance, Brillouin diversity and co-occurrence patterns of parasites, as well as

ordination gradients based on the abundance indicated differences among the

infracommunities of gill parasites of the subsystems, detaching mainly the differences among

the infracomunidades of parasites of Paraná and Baia subsystems. The Ivinheima subsystem

presented an intermediate position to the others, as the gill parasites of S. marginatus. The

absence of associations interspecifics among the parasites more prevalent and abundant in the

different analyzed subsystems and the lack of correlations among the infrapopulations of

parasites with the characteristics of each host, demonstrates the important role of the

characteristics of the habitat in the structuring of the infracomunidades of gill parasites of S.

marginatus of the subsystems of the upper Paraná river floodplain.

Key-words: Serrasalmus marginatus, gill parasites, subsystems, ecological aspects

3 INTRODUÇÃO

Uma determinada espécie de hospedeiro representa um hábitat para os seus parasitos e

embora possa haver diferenças genéticas e fisiológicas entre as populações de uma mesma

espécie, estes representam basicamente hábitats homogêneos (HOLMES; PRICE, 1986). As

comunidades de parasitos apresentam várias vantagens para se estudar as regras que

governam as assembléias de espécies. Isso porque cada hospedeiro abriga uma comunidade

replicada, o nicho espacial é limitado pelo corpo do hospedeiro e os processos demográficos

são frequentemente similares para todas as espécies de parasitos na comunidade (MOUILLOT

et al., 2003). Características como essas possibilitam que o sistema parasito-hospedeiro seja

54

um modelo para o entendimento de processos e parâmetros que estruturam as comunidades

(ŠIMKOVÁ et al., 2001; GOTELLI; ROHDE, 2002).

Diferentes escalas espaciais podem ser empregadas ao analisar sistemas parasito-

hospedeiro. Os estudos podem apresentar como enfoque uma determinada espécie de parasito

ou a comunidade de parasitos de um único hospedeiro, caracterizando uma infrapopulação e

uma infracomunidade, respectivamente. Quando as análises consideram todos os parasitos de

uma espécie ou toda a comunidade, para hospedeiros de uma determinada espécie em um

determinado ambiente, temos então uma população componente e uma comunidade

componente, respectivamente (BUSH et al., 1997). Portanto, parasitos permitem explorar

padrões de estrutura da comunidade em vários níveis de organização ecológica (ŠIMKOVÁ et

al., 2001).

Em infracomunidades ricas em espécies é esperada a intensificação das interações

interespecíficas entre parasitos nas comunidades componentes, a qual tende a elevar a riqueza

não apenas como reflexo da prevalência de várias espécies (POULIN, 1996). Interações

positivas (p.e. facilitação) podem gerar infracomunidades mais ricas do que o esperado ao

acaso por permitir coexistência com ganho energético (POULIN, 1996), enquanto interações

negativas (p.e. competição) tendem a promover maior especificidade de nicho, menor

sobreposição, possibilitando estruturação de infracomunidades mais diversas (SCOTT-

HOLLAND et al., 2006).

Durante o desenvolvimento de um peixe diversos fatores podem interferir diretamente

sobre a constituição da sua fauna parasitária. Com a maturação, por exemplo, condições

hormonais podem desencadear diferenciações comportamentais e fisiológicas entre

hospedeiros machos e fêmeas, possibilitando padrões distintos de infestação/infecção de

parasitos. Com o crescimento do hospedeiro aumenta a complexidade em seu organismo

possibilitando maior número de hábitats, consequentemente, podendo abrigar maior número

de parasitos. As características ambientais, assim como o sexo e o tamanho do peixe, são

fundamentais para o entendimento dos fatores que influenciam na estruturação de

comunidades de parasitos (ESCH et al., 1988; GUÉGAN; HUGUENY, 1994; TAKEMOTO

et al., 2005).

A prevalência, intensidade, grau de agregação e a diversidade dos parasitos, não

apenas fornecem informações sobre o peixe hospedeiro, incluindo interações com os

organismos bentônicos, planctônicos e comunidades de peixes, mas também refletem as

condições ambientais nas quais vive. Estas características são extremamente úteis como

55

ferramentas no manejo e na conservação de ecossistemas aquáticos (LANDSBERG et al.,

1998; MARCOGLIESE, 2004; PAVANELLI et al., 2004; KADLEC et al., 2003).

Flutuações nas características físicas e químicas do ambiente aquático são importantes

fatores que podem provocar alterações na infrapopulação de parasitos de peixes na planície de

inundação do alto rio Paraná (PAVANELLI et al., 2004). Este ambiente apresenta hábitats

com características distintas, determinadas principalmente em função do rio principal (Paraná,

Ivinheima ou Baía) com o qual estão conectados (THOMAZ et al., 2004). A variabilidade das

características estruturais e limnológicas desses rios que compõem a planície permite que

estudos sejam realizados ao nível de subsistemas.

Com a inundação das Sete Quedas pela construção do reservatório de Itaipu em 1983

várias espécies de peixes do Médio Paraná passaram a ocorrer na planície de inundação do

alto rio Paraná, dentre elas Serrasalmus marginatus Valenciennes, 1837, se adaptou bem às

condições do meio, reduzindo a abundância de Serrasalmus maculatus Kner, 1858, espécie

presente na região, tornando-se uma das espécies mais abundantes na planície (AGOSTINHO

et al., 2004).

No presente estudo foram analisadas as características das infrapopulações,

populações componentes, infracomunidades e comunidades componentes dos parasitos

branquiais de S. marginatus da planície de inundação do alto rio Paraná. Os hospedeiros,

também, foram distinguidos de acordo com o subsistema de origem, para verificar as

possíveis interferências das características limnológicas sobre a fauna parasitária.

4 MATERIAIS E MÉTODOS

4.1 Amostragem e preparação dos parasitos

Sessenta e um espécimes de Serrasalmus marginatus foram coletados em fevereiro de

2008 na planície de inundação do alto rio Paraná (22o50'–22o70'S; 53o15'–53o40'O), utilizando

redes de espera com diferentes malhagens. As coletas foram realizadas em cinco lagoas de

três subsistemas: Paraná – lagoa das Garças (22o43'27,18"S; 53o13'4,56"O) (n= 20);

Ivinheima – lagoa dos Patos (22º49'33,66"S; 53º33'9,9"O) (n= 11) e lagoa Ventura

(22º51'23,7"S; 53º36'1,02"O) (n= 9); Baia – lagoa Guaraná (22º43'16,68"S; 53º18'9,24"O)

(n= 17) e lagoa Fechada (22º42'37,92"S; 53º16'33,06"O) (n= 4). As seguintes informações

foram registradas de cada espécime capturado: data, ponto da amostragem, comprimento

padrão (cm), peso total (g), sexo e estádio de maturação gonadal (os peixes foram

considerados jovens quando imaturos e adultos quando em outro estádio). As brânquias dos

56

peixes foram removidas e fixadas em formol 5%, sendo posteriormente examinadas para a

coleta dos parasitos sob estereomicroscópio, mantidas imersas em água com auxílio de placas

de Petri. Os parasitos foram diferenciados pelas características morfológicas, preparados e

montados conforme Eiras et al. (2006). Os monogenéticos foram identificados de acordo com

as características das estruturas esclerotizadas visualizadas em preparações permanentes em

meio Hoyer e das estruturas moles analisadas em preparações com bálsamo do Canadá, cujos

espécimes foram corados com tricrômico de Gomori. Digenéticos e ácaros foram analisados

em preparações temporárias com ácido lático e em preparações permanentes em meio Hoyer.

4.2 Análises dos dados

4.2.1 Características dos hospedeiros

O teste Kruskal Wallis foi aplicado para avaliar as diferenças entre os comprimentos

padrões dos hospedeiros dos três subsistemas, enquanto o teste “t” de Student foi utilizado

para verificar possíveis diferenças entre os comprimentos padrões de hospedeiros machos e

fêmeas, considerando os subsistemas agrupados e isolados. O fator de condição relativo (Kn)

foi calculado para cada hospedeiro, o qual corresponde ao quociente entre o peso observado

(Wo) e o peso teoricamente esperado para um dado comprimento, isto é, Kn=Wo/We (LE

CREN, 1951). As constantes a e b da relação peso-comprimento foram utilizadas para estimar

os valores teoricamente esperados do peso do corpo (We), pela fórmula We=a.Lsb, na qual Ls

corresponde ao comprimento padrão. O teste de Kruskal Wallis também foi utilizado para

comparar o Kn dos hospedeiros nos três subsistemas e o teste U de Mann-Whitney, com

aproximação normal de “Z”, foi aplicado para comparar possíveis diferenças entre o Kn entre

os sexos dos hospedeiros para todos os ambientes juntos e separados por subsistemas.

4.2.2 Parâmetros das infrapopulações e populações componentes de parasitos

A prevalência (P), intensidade média (IM) e abundância média (AM) de

infestação/infecção dos parasitos foram obtidas de acordo com Bush et al. (1997). De acordo

com o valor da prevalência as espécies foram denominadas comuns (P>50%), intermediárias

(10%≤P≤50%) ou raras (P<10%) (TOMBI; BILONG BILONG, 2004). Considerando a

intensidade média as infestações/infecções foram classificadas como: muito baixas (IM<10),

baixas (10≤IM≤50), médias (50<IM≤100) ou altas (IM>100) (TOMBI; BILONG BILONG,

2004). Quando o quociente entre a variância e a abundância média (s²/AM) de uma

determinada espécie apresentou valores maiores do que 1, esta apresentava distribuição

agregada (LEUNG, 1998).

57

O coeficiente de correlação de Pearson “r” foi calculado para determinar a correlação

entre a prevalência e o comprimento padrão do hospedeiro, com prévia transformação angular

dos dados de prevalência e separação das amostras dos hospedeiros em intervalos de classes

de comprimento (ZAR, 1996). O coeficiente de correlação por postos de Spearman “rs” foi

utilizado para determinar possíveis correlações entre a abundância de cada espécie de parasito

branquial e o comprimento padrão do hospedeiro e o fator de condição relativo (Kn) (ZAR,

1996). Para verificar a influência do sexo do hospedeiro na prevalência e abundância de cada

espécie de parasito foram aplicados os testes G (“log-likelihood”) e U de Mann-Whitney,

respectivamente (ZAR, 1996). Todas essas análises foram realizadas considerando dois

critérios: os subsistemas agrupados e isolados. O teste de Kruskal Wallis foi calculado para

comparar a abundância das infrapopulações de parasitos dos três subsistemas. Os testes

mencionados anteriormente foram aplicados somente para as espécies de parasitos com

prevalência maior que 10% (BUSH et al., 1990).

4.2.3 Parâmetros das infracomunidades e comunidades componentes de parasitos

Os padrões de abundância, riqueza e diversidade (índice de Brillouin – HB) de

parasitos foram avaliados nas infracomunidades. O coeficiente de correlação por postos de

Spearman “rs” foi utilizado para determinar possíveis correlações entre a abundância, riqueza

e diversidade de Brillouin das infracomunidades de parasitos branquiais e o comprimento

padrão do hospedeiro (ZAR, 1996). Para verificar a influência do sexo do hospedeiro na

abundância e diversidade das infracomunidades foi utilizado o teste U de Mann-Whitney,

enquanto o teste de Kruskal Wallis foi utilizado para comparar a abundância e a diversidade

das infracomunidades de parasitos dos três subsistemas.

O índice de dominância de Simpson (C) foi calculado pela expressão:

C= 2

1/

S

ii Nn ,

na qual ni= número de indivíduos da espécie i; N= número total de indivíduos; S= número

total de espécies (SIMPSON, 1949). O teste 2 foi utilizado para avaliar as interações

interespecíficas nas infracomunidades de parasitos branquiais (LUDWIG; REYNOLDS, 1988)

com prevalência maior que 10% (BUSH et al., 1990).

Os padrões de organização das infracomunidades de parasitos branquiais foram

analisados através do índice de coocorrência C-Score (Checkerboard score) (STONE;

ROBERTS, 1990), um modelo nulo baseado na matriz de presença-ausência. A matriz de

58

presença-ausência continha o valor “1” quando a espécie foi encontrada em um determinado

hospedeiro e “0” quando estava ausente.

O C-Score mede o número médio de unidades de pares de espécies que não

coocorrem em todos os possíveis pares de espécies das infracomunidades. O número de

unidades de pares de espécies que não ocorrem (UC) é calculado pela expressão: UC= (ri-

S)(rj-S), na qual S é o número de hospedeiros compartilhados (hospedeiros contendo ambas as

espécies), ri e rj são os números de hospedeiros onde as espécies de parasitos i e j ocorrem,

respectivamente. O índice C-Score é calculado pela expressão:

C-Score=

21RR

UC,

na qual R é o número total de espécies de parasitos na matriz.

Neste trabalho foi aplicado o algoritmo SIM9 (GOTELLI, 2000), no qual as colunas

representavam os hospedeiros e as linhas correspondiam as espécies de parasitos. O SIM9

mantém fixos os totais encontrados para as linhas e para as colunas, assim a prevalência de

cada espécie e a riqueza de espécies para cada infracomunidade foram mantidas. Desse modo,

para cada matriz em que os dados foram reordenados aleatoriamente, o C-Score foi

recalculado, obtendo-se um valor médio deste índice para todas as matrizes aleatórias. Com

isso foi testada a hipótese nula de que o índice de coocorrência da matriz empírica (valor

observado) não é significativamente diferente do valor médio dos índices de coocorrência das

matrizes aleatórias (valor esperado ao acaso). Quando o valor observado é significativamente

distinto do valor médio esperado ao acaso, indica um padrão de estruturação das

infracomunidades de parasitos, o qual pode refletir segregação entre as espécies (C-Score

observado>esperado) ou agregação (C-Score observado<esperado) (KRASNOV et al., 2006).

As análises foram realizadas para matrizes com dados de todas as infracomunidades

em conjunto, assim como separadas em função do sexo, estágio de desenvolvimento (jovens

ou adultos) ou ambientes de coleta do hospedeiro. Para cada matriz analisada foram realizadas

20.000 aleatorizações utilizando o software Ecosim 7 (GOTELLI; ENTSMINGER 2001).

A Análise de Correspondência Destendenciada (DCA; JONGMAN et al., 1995), foi

aplicada visando detectar padrões de similaridade na composição de espécies entre as

infracomunidades dos três subsistemas, assim como entre ambientes e hospedeiros machos e

fêmeas, com base na abundância. A ANOVA foi aplicada sobre os escores do primeiro ou

segundo eixo da DCA com o intuito de verificar eventuais diferenças entre os subsistemas,

sexos e lagoas.

59

Todos os valores dos testes estatísticos foram considerados significativos quando

p≤0,05.

5 RESULTADOS

Os hospedeiros apresentaram comprimento padrão médio de 12,6 ± 3,01 cm (Figura 1)

e peso corpóreo médio de 64,2 ± 49,34 g. Os peixes não diferiram quanto ao comprimento

padrão entre os subsistemas (H= 1,12; p= 0,57).

Apenas dois indivíduos não tiveram o sexo identificado, sendo analisados 31 machos e

28 fêmeas. Foram coletados 30 jovens (Paraná: 1 macho, 7 fêmeas; Ivinheima: 6 machos, 4

fêmeas; Baia: 6 machos, 6 fêmeas) e 29 adultos (Paraná: 5 machos, 6 fêmeas; Ivinheima: 6

machos, 4 fêmeas; Baia: 7 machos, 1 fêmea). Não foram observadas diferenças significativas

entre o comprimento padrão de indivíduos machos e fêmeas (t= 0,24; p= 0,81), padrão que se

manteve ao analisar os subsistemas separadamente (Paraná: t= -0,67, p= 0,51; Ivinheima: t= -

0,54, p= 0,60; Baia: t= -0,20, p= 0,84).

4 6 8 10 12 14 16 18 20

Comprimento padrão do hospedeiro (cm)

0

2

4

6

8

10

12

14

16

18

20

Núm

ero

de h

ospe

deiro

s

Figura 1. Número de hospedeiros analisados pelos intervalos do comprimento padrão dos hospedeiros

O fator de condição relativo (Kn) apresentou variações conforme o subsistema em que

o peixe pertencia (H= 18,09; p< 0,01), neste caso o subsistema Paraná se diferenciou dos

demais por possuir peixes com os menores valores desse parâmetro. Além disso, peixes

machos e fêmeas não apresentaram diferenças significativas quanto ao Kn (Z(U)= 1,10; p=

0,27), o que também foi observado ao analisar os subsistemas separadamente (Paraná:

Z(U)=1,58; p= 0,11; Ivinheima: Z(U)= 1,39; p= 0,16; Baia: Z(U)= 0,59; p= 0,55).

60

5.1 A fauna parasitária branquial de Serrasalmus marginatus

Neste trabalho foram coletados 6.784 parasitos de brânquias de Serrasalmus

marginatus pertencentes 15 táxons distribuídos em três grupos de metazoários: Monogenea,

Digenea e Acarina (Tabela 1). Os monogenéticos constituíram aproximadamente 98% dos

parasitos analisados e representam o grupo com maior riqueza de espécies em todos os

subsistemas estudados. Além disso, as espécies Anacanthorus sp. 1, Anacanthorus sp. 2,

Amphithecium sp. e Notothecium sp. juntas contribuíram com 93,84% dos parasitos coletados.

Tabela 1. Parasitos e níveis de parasitismo das brânquias de S. marginatus da planície de inundação do alto rio Paraná (NI= número de peixes infestados/infectados; NP= número de parasitos coletados; P%= prevalência (c= comum, r = rara, i= intermediária); IM=intensidade média (b= baixa; mb= muito baixa); AM= abundância média; AV= amplitude de variação da abundância; S²/AM= agregação; a= distribuição agregada).

Parasitos NI NP P% I M A M AV S²/AM

Monogenea

Anacanthorus sp. 1 61 2153 100 c 35,29b 35,29 1–159 23,78 a

Anacanthorus sp. 2 59 706 96,72c 11,96b 11,57 1–65 11,70 a

Anacanthorus sp. 3 6 46 9,83 r 7,66 mb 0,75 1–41 36,49 a

Anacanthorus sp. 4 1 1 1,63 r 1,00 mb 0,01 – –

Anacanthorus sp. 5 1 1 1,63 r 1,00 mb 0,01 – –

Amphithecium sp. 59 1128 96,72 c 19,11 b 18,49 1–67 14,80 a

Notozothecium sp. 1 1 1,63 r 1,00 mb 0,01 – –

Demidospermus sp. 1 2 1,63 r 2,00 mb 0,03 – –

Notothecium sp. 60 2381 98,36 c 39,68 b 39,03 1–166 50,15 a

Ancyrocephalinae gen. sp. 1 12 161 19,67 i 13,41 b 2,63 1–63 33,45 a

Ancyrocephalinae gen. sp. 2 10 47 16,39 i 4,70 mb 0,77 1–27 17,14 a

Ancyrocephalinae gen. sp. 3 8 22 13,11 i 2,75 mb 0,36 1–7 4,16 a

Ancyrocephalinae gen. sp. 4 1 1 1,63 r 1,00 mb 0,01 – –

Digenea

Ascocotyle sp. 28 129 45,90 i 4,60 mb 2,11 1–23 8,18 a

Arachnida

Acarina 3 5 4,91 r 1,66 mb 0,08 1–3 2,15 a

61

5.2 Parâmetros das infrapopulações e populações componentes de parasitos

A maioria das espécies de parasitos revelou-se rara ou intermediária, enquanto os

valores de intensidade média indicaram que as infrapopulações apresentam uma intensidade

baixa ou muito baixa (Tabela 1). As únicas espécies comuns e com intensidades média

relativamente maiores foram Anacanthorus sp. 1, Anacanthorus sp. 2, Amphithecium sp. e

Notothecium sp. Os parasitos de S. marginatus apresentaram padrão de distribuição agregado

nos hospedeiros (planície e subsistemas), com a única exceção de Anacanthorus sp. 3 que

apresentou padrão de distribuição disperso para o subsistema Paraná.

Análises foram realizadas ao nível de planície para oito espécies de parasitos

branquiais, as quais apresentaram prevalência superior a 10% (Tabela 1). A prevalência e a

abundância dessas infrapopulações não apresentaram correlações significativas com o

comprimento padrão do hospedeiro. Somente as espécies Ancyrocephalinae gen. sp. 3 e

Ascocotyle sp. apresentaram correlações significativas entre a abundância e o fator de

condição relativo (Kn), sendo estas positiva (rs= 0,26; p= 0,04) e negativa (rs= -0,39; p< 0,01),

respectivamente. Hospedeiros machos e fêmeas não diferiram quanto a abundância de

parasitos, com exceção de Ancyrocephalinae gen. sp. 2 que apresentou diferenças

significativas entre a prevalência em hospedeiros machos e fêmeas (G= 3,88; p= 0,04),

possuindo maior prevalência nos machos.

Na Tabela 2 são apresentados os níveis de parasitismo das infrapopulações de

parasitos observados para cada subsistema. Somente a espécie Anacanthorus sp. 3 apresentou

correlação significativa entre a prevalência e o comprimento padrão, sendo esta negativa em

hospedeiros do subsistema Ivinheima (r= -0,94; p= 0,01). A abundância e o comprimento

padrão dos hospedeiros do subsistema Paraná apresentaram correlações significativas e

positivas para as espécies Anacanthorus sp. 1 (rs= 0,44; p= 0,04), Anacanthorus sp. 2 (rs=

0,54; p= 0,01) e Ascocotyle sp. (rs= 0,56; p< 0,01). Correlações entre a abundância de

parasitismo e o Kn e relações entre o sexo do hospedeiro e a abundância ou prevalência de

parasitismo não foram observadas para infrapopulações de nenhum subsistema quando

analisados separadamente.

62

Tabela 2. Parasitos e níveis de parasitismo das brânquias de S. marginatus por subsistema. NI= no de peixes infestados/infectados; NP= no de parasitos coletados; P%= prevalência (c= comum, r= rara, i= intermediária); IM=intensidade média (b= baixa; mb =muito baixa; m= média); AM= abundância média; AV= amplitude de variação da abundância; S²/AM= agregação; a= distribuição agregada; d= distribuição dispersa).

Parasitos NI NP P % I M A M AV S²/AM Subsistema Paraná

Anacanthorus sp. 1 20 530 100 c 26,50 b 26,50 2–64 9,38 a Anacanthorus sp. 2 20 227 100 c 11,35 b 11,35 1–65 17,73 a Anacanthorus sp. 3 3 3 15,00 i 1,00 mb 0,13 1–1 0,89 d Amphithecium sp. 20 300 100 c 15,00 b 15,00 1–44 10,00 a Notozothecium sp. 1 1 5,00 r 1,00 mb 0,05 – Notothecium sp. 20 228 100 c 11,40 b 11,40 4–22 1,97 a Ascocotyle sp. 18 112 90,00 c 6,22 mb 5,60 1–23 6,00 a Acarina 1 3 5,00 r 3,00 mb 0,15 – 3,00 a

Subsistema Ivinheima Anacanthorus sp. 1 20 645 100 c 32,25 b 32,25 2–159 34,93 a Anacanthorus sp. 2 19 315 95,00 c 16,57 b 15,75 1–40 7,12 a Anacanthorus sp. 3 3 43 15,00 i 14,33 b 2,15 1–41 38,93 a Amphithecium sp. 18 263 90,00 c 14,61 b 13,15 1–56 20,03 a Notothecium sp. 19 435 95,00 c 22,89b 21,75 1–89 29,49 a Ancyrocephalinae gen. sp. 1 3 4 15,00 i 1,33 mb 0,20 1–2 1,36 a Ancyrocephalinae gen. sp. 2 4 6 20,00 i 1,50 mb 0,30 1–3 1,78 a Ancyrocephalinae gen. sp. 3 4 15 20,00 i 3,75 mb 0,75 1–7 4,75 a Ascocotyle sp. 6 12 30,00 i 2,00 mb 0,60 1–5 2,70 a Acarina 1 1 5,00 r 1,00 mb 0,05 – –

Subsistema Baia Anacanthorus sp. 1 21 978 100 c 46,57b 46,57 1–105 21,30 a Anacanthorus sp. 2 20 164 95,23 c 8,20 mb 7,80 1–30 9,75 a Anacanthorus sp. 4 1 1 4,76 r 1,00 mb 0,04 – – Anacanthorus sp. 5 1 1 4,76 r 1,00 mb 0,04 – – Amphithecium sp. 21 565 100 c 26,90 b 26,90 8–67 11,65 a Demidospermus sp. 1 2 4,76 r 2,00 mb 0,09 2,00 a Notothecium sp. 21 1718 100 c 81,80m 81,80 17–166 27,60 a Ancyrocephalinae gen. sp. 1 9 157 42,86 i 17,44 b 7,47 2–63 30,38 a Ancyrocephalinae gen. sp. 2 6 41 28,60 i 6,83 mb 1,95 1–27 18,87 a Ancyrocephalinae gen. sp. 3 4 7 19,05 i 1,75 mb 0,33 1–4 2,50 a Ancyrocephalinae gen. sp. 4 1 1 4,76 r 1,00 mb 0,04 – – Ascocotyle sp. 4 5 19,04 i 1,25 mb 0,23 1–2 1,22 a Acarina 1 1 4,76 r 1,00 mb 0,04 – –

63

Para as espécies Anacanthorus sp. 2, Amphithecium sp., Notothecium sp. e Ascocotyle

sp. foram observadas diferenças significativas em relação a abundância entre os diferentes

subsistemas (Tabela 3). Anacanthorus sp. 2 apresentou diferenças entre os subsistemas Baia e

Ivinheima, sendo mais abundante no último. Amphithecium sp. e Notothecium sp. foram mais

abundantes no subsistema Baia, enquanto Ascocotyle sp. revelou maior abundância no

subsistema Paraná (Figura 2).

Tabela 3. Teste Kruskal-Wallis para verificar as diferenças na abundância da fauna parasitária de Serrasalmus marginatus coletados em fevereiro de 2008, dos subsistemas Paraná, Ivinheima e Baia da planície de inundação do alto rio Paraná. * dados significativos.

Parasitos H p

Anacanthorus sp. 1 4,55 0,10

Anacanthorus sp. 2 8,26* 0,02

Amphithecium sp. 12,82* <0,01

Notothecium sp. 32,29* <0,01

Ancyrocephalinae gen. sp. 1 0,88 0,64



Ascocotyle sp. 26,09* <0,01

0102030405060708090

Ivinheima Baia Paraná

Subsistemas

Abu

ndân

cia

méd

ia

Anacanthorus sp. 2Amphithecium sp.Notothecium sp. Ascocotyle sp.

Figura 2. Variação da abundância média dos parasitos Anacanthorus sp. 2, Amphithecium sp., Notothecium sp. e Ascocotyle sp. para os subsistemas Paraná, Ivinheima e Baia da planície de inundação do alto rio Paraná.

64

5.3 Parâmetros das infracomunidades e comunidades componentes de parasitos

5.3.1 Abundância, riqueza e diversidade

As 61 infracomunidades de parasitos branquiais de Serrasalmus marginatus

apresentaram abundância média de 111 parasitos/hospedeiro, com riqueza total de 15 espécies

com uma média de 5 ± 1,13 espécies/hospedeiro. A riqueza de espécies para os subsistemas

Paraná, Ivinheima e Baia, foi de 8, 10 e 13 espécies, respectivamente.

Quanto a abundância e riqueza médias os subsistemas apresentaram os seguintes

valores: Paraná: AM= 70,20, RM= 5,15; Ivinheima: AM= 86,95, RM= 4,85; Baia: AM=

173,38, RM= 5,28. O comprimento padrão dos hospedeiros não apresentou correlação

significativa com a abundância (Planície: rs= 0,07, p= 0,60; Paraná: rs= 0,42, p= 0,06;

Ivinheima: rs= -0,27, p= 0,25; Baia: rs= 0,19, p= 0,41) e com a riqueza (Planície: rs= -0,05,

p= 0,68; Paraná: rs= -0,03, p= 0,88; Ivinheima: rs= -0,17, p= 0,45; Baia: rs= 0,03, p= 0,89)

das infracomunidades.

Apenas os monogenéticos Anacanthorus sp. 1, Anacanthorus sp. 2, Notothecium sp.,

Amphithecium sp., a metacercária Ascocotyle sp. e o ácaro ocorreram nas comunidades

componentes dos três subsistemas. Valores do índice de Simpson indicaram maior

dominância por espécies das infracomunidades do subsistema Baia (Baia: C= 0,32; Ivinheima:

C= 0,25; Paraná: C= 0,24) (Figura 3).

0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14

Rank de Espécies

0

200

400

600

800

1000

1200

1400

1600

1800

Núm

ero

de in

divi

duos

Subsistema Baia Subsistema Ivinheima Subsistema Paraná

Figura 3. Curvas do componente dominância da diversidade das comunidades componentes dos subsistemas Paraná, Ivinheima e Baia.

65

Hospedeiros machos e fêmeas não diferiram quanto a abundância de suas

infracomunidades de parasitos branquiais (Planície: Z(U)= 0,52; p= 0,60; Paraná: Z(U)= 1,45;

p= 0,15; Ivinheima: Z(U)= 1,31; p= 0,19; Baia: Z(U)= 0,51; p= 0,61). As abundâncias de

parasitos das infracomunidades apresentaram diferenças significativas entre os subsistemas

(H= 14,07; p< 0,01), com destaque para os elevados valores de abundância apresentado pelo

subsistema Baia.

A diversidade Brillouin não apresentou correlação com o comprimento padrão do

hospedeiro (Planície: rs= 0,08, p= 0,55; Paraná: rs= 0,27, p= 0,24; Ivinheima: rs= -0,19, p=

0,41; Baia: rs= 0,07, p= 0,77) e não demonstrou diferenças significativas em relação aos

hospedeiros machos e fêmeas (Planície: Z(U)= 0,47, p= 0,64; Paraná: Z(U)= 1,58, p= 0,11;

Ivinheima: Z(U)= 1,39, p= 0,16; Baia: Z(U)= 0,59, p= 0,55). A diversidade Brillouin

apresentou diferenças quanto aos subsistemas (H= 5,98; p= 0,05). Sendo, verificadas

diferenças significativas para a diversidade apenas entre os subsistemas Baia e Paraná (Z(U)=

2,34; p= 0,01), as quais foram evidentes entre os hospedeiros machos das lagoas Guaraná

(subsistema Baia) e Garças (subsistema Paraná) (Z(U)= 2,52; p= 0,01), com as

infracomunidades da lagoa Guaraná se apresentando menos diversas (média de HB: Guaraná=

1,16 ± 0,01; Garças= 1,33 ± 0,002).

Associações interespecíficas de parasitos branquiais de S. marginatus não foram

registradas nos diferentes subsistemas. A exceção a esse padrão foi o par de espécies

Notothecium sp. e Anacanthorus sp. 2, o qual apresentou associação negativa em hospedeiros

do subsistema Ivinheima (χ²= 4,49; p< 0,05), a qual foi influenciada por apenas duas amostras

em que as espécies não coocorriam.

5.3.2 Estrutura das infracomunidades

A hipótese nula de organização aleatória das infracomunidades de parasitos branquiais

de S. marginatus em todos os subsistemas estudados foi rejeitada pelo índice de coocorrência

C-Score (Tabela 4). Além disso, os valores dos C-Score observados foram maiores que os

valores esperados indicando um padrão de segregação de espécies. Ao especificar as análises

entre os subsistemas observou-se que o padrão geral de estruturação estava sendo

influenciado diretamente por infracomunidades de parasitos de hospedeiros dos subsistemas

Baia e Paraná, únicos subsistemas que apresentaram diferenças significativas quanto à

diversidade.

66

Tabela 4. Valores observados e média dos valores esperados ao acaso do índice C-Score aplicado para infracomunidades de parasitos branquiais de Serrasalmus marginatus coletados em fevereiro de 2008 na planície de inundação do alto rio Paraná (N= número de hospedeiros analisados; S= riqueza; DP= desvio padrão; * dados significativos).

Nível N S C-SCORE

Obs. Esp. DP P# Total 61 15 12,30 11,05 0,37 <0,01*

Subsistemas Baia 21 13 1,88 1,91 0,08 0,62 Ivinheima 20 10 2,48 2,43 0,09 0,31 Paraná 20 8 0,25 0,25 0,00 1,00

Interações Baia x Ivinheima 41 14 6,20 6,14 0,15 0,32 Baia x Paraná 41 15 6,00 5,03 0,24 <0,01* Paraná x Ivinheima 40 11 6,58 6,11 0,39 0,13

Sexo Fêmea

Total 28 13 3,12 2,94 0,21 0,19 Baia x Paraná 20 12 1,74 1,40 0,13 0,02* Baia x Ivinheima 15 12 1,47 1,48 0,07 0,55 Ivinheima x Paraná 21 11 1,34 1,53 0,20 0,03* (obs ≤ esp)

Macho Total 31 11 6,01 5,58 0,15 0,01* Baia x Ivinheima 25 11 3,07 3,08 0,10 0,55 Baia x Paraná 19 11 2,85 2,61 0,10 0,03* Paraná x Ivinheima 18 9 2,25 2,00 0,12 0,07

Fase de desenvolvimento Jovens

Total 32 13 4,87 4,47 0,15 <0,01* Macho 13 10 1,09 1,10 0,07 0,58 Fêmea 17 12 1,54 1,34 0,10 0,05* Interações

Baia x Paraná 22 13 2,82 2,48 0,11 <0,01* Macho 7 9 0,67 0,71 0,05 0,90 Fêmea 13 11 1,02 0,78 0,09 0,02*

Paraná x Ivinheima 19 9 1,75 1,65 0,13 0,30 Ivinheima x Baia 23 13 2,59 2,58 0,08 0,45

Adultos Total 29 12 3,83 3,35 0,23 0,04* Macho 18 10 2,15 1,71 0,13 <0,01* Fêmea 11 10 0,55 0,63 0,10 0,95 Interações

Baia x Paraná 19 12 1,35 1,02 0,12 0,03* Macho 12 10 0,84 0,54 0,07 0,01* Fêmea 7 8 0,28 0,32 0,06 1,00

Paraná x Ivinheima 21 11 2,25 2,11 0,21 0,23 Ivinheima x Baia 18 11 1,54 1,45 0,08 0,15

Continua...

67

... continuação

Lagoas Abertas Total 48 15 10,13 8,83 0,32 <0,01* Guaraná x Patos 28 14 4,71 4,72 0,10 0,50 Guaraná x Garças 37 15 6,00 5,04 0,23 <0,01*

Macho 18 11 2,85 2,62 0,11 0,04* Fêmea 18 12 1,74 1,40 0,13 0,02*

Patos x Garças 31 11 3,74 3,07 0,29 0,04* Macho 11 8 1,10 0,76 0,07 <0,01* Fêmea 19 11 0,98 1,10 0,17 0,93

Lagoas fechadas Fechada x Ventura 13 7 0,57 0,59 0,02 1,00

# Probabilidade que o número observado de pares de espécies que não coocorrem ≥ número simulado de pares de espécies que não coocorrem, dentro da hipótese nula de estrutura aleatória das infrapopulações.

No subsistema Baia foram observadas 13 espécies de parasitos branquiais de S.

marginatus, das quais sete não ocorrem no subsistema Paraná (Anacanthorus sp. 4,

Anacanthorus sp. 5, Demidospermus sp., Ancyrocephalinae gen. sp. 1, Ancyrocephalinae gen.

sp. 2, Ancyrocephalinae gen. sp. 3, Ancyrocephalinae gen. sp. 4). Contudo, no subsistema

Paraná foram observadas apenas oito espécies de parasitos de brânquias, dessas Anacanthorus

sp. 3 e Notozothecium sp. não ocorrem no subsistema Baia. Desse modo, os subsistemas Baia

e Paraná apresentam juntos todos os táxons observados para S. marginatus e nove espécies de

parasitos não coocorrem nestes dois ambientes. Cabe ressaltar que a prevalência da

metacercária Ascocotyle sp. para o subsistema Paraná foi mais de quatro vezes maior que no

subsistema Baia e essa espécie não coocorreu com as espécies Anacanthorus sp. 4,

Anacanthorus sp. 5, Demidospermus sp., Ancyrocephalinae gen. sp. 4 neste subsistema.

A análise do efeito do sexo sobre a estrutura da infracomunidade, considerando os três

subsistemas, indicou um padrão de estruturação aleatória da comunidade de parasitos em

hospedeiros fêmeas, ao contrário do que foi observado ao considerar apenas os hospedeiros

machos. Entretanto, ao realizar as interações entre as fêmeas dos subsistemas Baia e

Ivinheima, separadamente, com os hospedeiros fêmeas do subsistema Paraná, foram

observados padrões de estruturação não aleatórios, sendo estes característicos de segregação e

agregação de espécies, respectivamente entre esses subsistemas. Dentre as espécies que não

coocorreram entre os subsistemas Baia e Paraná, somente Notozothecium sp., Demidospermus

sp. e Ancyrocephalinae gen. sp. 4 ocorreram apenas em fêmeas, o que demonstra que 66,6%

(seis espécies) das espécies que não são compartilhadas ocorreram apenas em machos. Além

disso, as espécies Anacanthorus sp. 3 e Ancyrocephalinae gen. sp. 2 foram observadas apenas

68

para hospedeiros machos do subsistema Paraná e Baia, respectivamente. O padrão de

agregação de espécies para os subsistemas Paraná e Ivinheima detectado para hospedeiros

fêmeas ocorreu devido a elevada similaridade de espécies observada entre esses hospedeiros,

os quais apresentaram riqueza média de 5,09, sendo que 71,42% desses possuíam até 5

espécies em comum.

As análises de coocorrência incluindo todos os subsistemas, considerando

separadamente o estágio de desenvolvimento do hospedeiro (jovem ou adulto) demonstrou

padrões de segregação de espécies. Esses padrões foram determinados pelas

infracomunidades de parasitos branquiais de hospedeiros dos subsistemas Baia e Paraná. No

subsistema Paraná Anacanthorus sp. 3 e Notozothecium sp. ocorreram principalmente em

adultos, enquanto as sete espécies presentes no subsistema Baia que não ocorram no

subsistema Paraná estavam principalmente em jovens.

Considerando apenas as lagoas abertas, as infracomunidades de hospedeiros das

lagoas do Guaraná e dos Patos, quando analisadas juntas, apresentaram padrão de organização

da estrutura das infracomunidades aleatório. Ao contrário do observado para as

infracomunidades de parasitos da lagoa das Garças (subsistema Paraná) quando analisadas

com as da lagoa do Guaraná (evidências em hospedeiros machos e fêmeas) ou da lagoa dos

Patos (evidências em hospedeiros machos), em ambos os casos, padrões não aleatórios de

estruturação das infracomunidades possuem evidências de segregação de espécies. As

infracomunidades das lagoas das Garças e dos Patos não compartilham duas espécies

(Ancyrocephalinae gen. sp. 1 e Ancyrocephalinae gen. sp. 3), ambas presentes apenas em

hospedeiros da lagoa dos Patos e, que não coocorram com Ascocotyle sp. em hospedeiros

machos. Análises combinando lagoas abertas e fechadas não foram realizadas em função do

reduzido número de indivíduos coletados para as últimas, especialmente para a Lagoa

Fechada.

Os gradientes de ordenação das infracomunidades de parasitos branquiais de S.

marginatus baseados na abundância confirmaram os padrões de estruturação detectados pelo

modelo nulo de coocorrência (Figura 4). Os elevados valores de abundância observados para

as infracomunidades de parasitos branquiais do subsistema Baia promoveram a sua evidente

segregação das infracomunidades dos subsistemas Paraná e Ivinheima, quanto ao primeiro

eixo da DCA (Figura 4a). Esses padrões foram observados também para as ordenações

realizadas com as infracomunidades de hospedeiros machos (Figura 4b) e fêmeas (Figura 4c).

Os resultados da ANOVA para o eixo 1 da DCA reafirmam estas observações.

69

As separações entre as infracomunidades de parasitos foram mais evidentes quando

ordenações da DCA foram realizadas com somente hospedeiros das lagoas das Garças e do

Guaraná (Figura 5a – valor significativo da ANOVA para o eixo 1) e lagoas das Garças e dos

Patos (Figura 5b– valor significativo da ANOVA para o eixo 2).

70

Subsistema Baia Subsistema Ivinheima Subsistema Paraná-20 0 20 40 60 80 100 120 140 160 180

DCA Eixo 1

-20

0

20

40

60

80

100

120

140

DC

A E

ixo

2

Subsistema BaiaSubsistema IvinheimaSubsistema Paraná-20 0 20 40 60 80 100 120 140 160 180

DCA Eixo 1

-20

0

20

40

60

80

100

120

DCA

Eix

o 2

Subsistema BaiaSubsistema IvinheimaSubsistema Paraná-20 0 20 40 60 80 100 120 140 160 180

DCA Eixo 1

-20

0

20

40

60

80

100

120

DC

A E

ixo

2

Figura 4. Diagrama de ordenação da DCA para dados de abundância das infracomunidades de parasitos branquiais de S. marginatus: a – ordenação das infracomunidades por subsistemas (autovalor – eixo 1: 0,208; autovalor – eixo 2: 0,096); b – ordenação das infracomunidades de hospedeiros machos (autovalor – eixo 1: 0,193; autovalor – eixo 2: 0,085); c – ordenação das infracomunidades de hospedeiros fêmeas (autovalor – eixo 1: 0,230; autovalor – eixo 2: 0,058).

a

b

c ♀

♂

Eixo 1: F(2;25) = 20,41; p <0,01

Eixo 1: F(2;28) = 26,00; p <0,01

Eixo 1: F(2;58) = 49,72; p < 0,01

71

Lagoa do Guaraná Lagoa das Garças-100 0 100 200 300 400 500

DCA Eixo 1

-100

0

100

200

300

400

500

DC

A E

ixo

2

Lagoa dos Patos Lagoa das Garças-150 -100 -50 0 50 100 150 200 250 300 350

DCA Eixo 1

-50

0

50

100

150

200

250

300

350

400

DCA

Eix

o 2

Figura 5. Diagrama de ordenação da DCA para dados de abundância das infracomunidades de parasitos branquiais de S. marginatus: a – ordenação das infracomunidades de hospedeiros das lagoas Garças e Guaraná (autovalor – eixo 1: 0,22; autovalor – eixo 2: 0,07); b – ordenação das infracomunidades de hospedeiros machos das lagoas Garças e Patos (autovalor – eixo 1: 0,16; autovalor – eixo 2: 0,05).

b

a Eixo 1: F(1;35) = 90,99; p < 0,01

Eixo 1: F(1;29) = 0,72; p = 0,40

Eixo 2: F(1,29) = 4,05; p = 0,05

72

6 DISCUSSÃO

A fauna parasitária de uma espécie pode ser o reflexo de diversos fatores relacionados

diretamente ao hábitat do hospedeiro (características climáticas, composição química do meio,

heterogeneidade espacial, presença de hospedeiros intermediários para parasitos de ciclo

complexo, presença de competidores), características próprias do hospedeiro

(desenvolvimento ontogenético, comportamento social, sexo, genética, tamanho corporal e

sistema imune), características do parasito (prevalência, abundância, ciclo de vida), bem como

das relações coevolutivas entre parasitos e hospedeiros. Dentro da população de um

hospedeiro a riqueza e a organização das infracomunidades de parasitos apresentam grande

variabilidade (POULIN, 1996). Esta variação pode se tornar mais evidente quando as

infracomunidades pertencem a comunidades componentes distintas, estando expostas

diretamente a diferentes padrões de variações ambientais, as quais exercem pressões seletivas

sobre as infracomunidades de parasitos, gerando até mesmo adaptações diferenciadas entre as

populações de uma mesma espécie de parasito (HAMILTON; POULIN, 2001).

Comunidades componentes espacialmente separadas frequentemente apresentam

espécies de parasitos distintos, porém ocasionalmente possuem composição similar de

espécies (VALTONEN et al., 2001). A riqueza de uma comunidade componente de parasitos

de peixes comumente está correlacionada com características físicas e químicas do ambiente

habitado pelos hospedeiros, desde a área, altitude ou profundidade (KENNEDY, 1978;

MARCOGLIESE; CONE, 1991). Algumas espécies de parasitos de peixes podem ser

excluídas de certas comunidades componentes, pois em certos ambientes as condições físico-

químicas podem lhe ser extremamente desfavoráveis ou pela ausência de algum hospedeiro

intermediário (CURTIS; RAU, 1980), o que permite a utilização de parasitos como

bioindicadores (LANDSBERG et al., 1998).

A comunidade de parasitos branquiais de Serrasalmus marginatus da planície de

inundação do alto rio Paraná, embora também constituída por ácaros e metacercárias,

apresentou elevada abundância e riqueza do grupo Monogenea. As infracomunidades de

monogenéticos de peixes da família Serrasalmidae apresentam uma grande diversidade em

número de espécies (THATCHER, 2006; AGARWAL; KRITSKY, 1998). A maioria dos

monogenéticos apresenta grande especificidade por hospedeiro e, assim como ácaros

aquáticos, pode detectar os hospedeiros por sinais químicos (SMITH, 1988; BUCHMANN;

LINDENSTROM, 2002; WHITTINGTON; CHISHOLM, 2008). Por outro lado, as cercárias

73

(estádio de desenvolvimento anterior a metacercária), as quais penetram em tecidos de peixes,

geralmente não apresentam especificidade por hospedeiro (PAPERNA, 1995).

O número de espécies de parasitos nas infracomunidades pode variar entre os

hospedeiros de acordo com a probabilidade que cada espécie da comunidade componente

possui de infestar com sucesso o hospedeiro (POULIN, 1996). Esta probabilidade está

diretamente relacionada às taxas reprodutivas do parasito e sua capacidade de dispersão e se

estabelecer. Mesmo em comunidades componentes ricas em espécies é improvável a

coocorrência de todas as espécies em uma única infracomunidade, ao menos que as

prevalências de todas as espécies sejam muito altas (POULIN, 1996). Considerando todas as

espécies de parasitos branquiais observadas para S. marginatus da planície de inundação do

alto rio Paraná, apenas os monogenéticos Anacanthorus sp. 1, Anacanthorus sp. 2,

Amphithecium sp. e Notothecium sp. apresentaram valores elevados de prevalência e

abundância em todos os subsistemas estudados. Além dessas espécies, Ascocotyle sp. e o

ácaro também foram encontrados nos subsistemas Paraná, Ivinheima e Baia, sendo o ácaro o

parasito menos comum desses.

Os parasitos podem ou não apresentar padrão de distribuição agregada em seus

hospedeiros. A agregação interespecífica pode estar relacionada a processos de facilitação e a

eventuais maiores susceptibilidades à infestação por parte de determinadas espécies de

hospedeiros, enquanto a distribuição agregada intraespecífica pode levar ao aumento da

sobrevivência dos indivíduos por reduzir possível competição entre as espécies, além de

beneficiar o processo de reprodução cruzada, especialmente quando a população apresenta

baixas densidades (ROHDE, 1993; IVES, 1991; ŠIMKOVÁ et al., 2001). O padrão de

distribuição agregado observado para os parasitos branquiais de Serrasalmus marginatus é

um dos mais frequentemente encontrados entre parasitos na natureza (VON ZUBEN, 1997;

LEUNG, 1998), inclusive para os monogenéticos ectoparasitos de peixes (ROHDE et al.,

1995; MORAND et al., 1999).

Em diversos sistemas parasito-hospedeiro o número de parasitos aumenta com o

aumento do comprimento do hospedeiro (GUEGÁN; HUGUENY, 1994; ISAAC et al., 2000;

CARVALHO et al., 2003; FELTRAN et al., 2004; YAMADA et al., 2007). Hospedeiros

maiores podem oferecer mais espaço e abrigo, além de maior amplitude de nichos espaciais

para exploração dos parasitos, possibilitando a coocorrência de mais espécies de parasitos

(POULIN, 1995). Esta tendência foi observada para Anacanthorus sp. 1, Anacanthorus sp. 2 e

Ascocotyle sp. que apresentaram maiores abundâncias em peixes maiores do subsistema

74

Paraná. Porém, os hospedeiros não apresentaram diferenças significativas quanto ao

comprimento padrão entre os três subsistemas analisados.

A eclosão das larvas de monogenéticos tende a estar em sincronia com o período de

descanso do hospedeiro, assim como em relação à produção de secreções (EIRAS, 1994). A

correlação negativa entre a prevalência de infestação de Anacanthorus sp. 3 e o comprimento

padrão de hospedeiros do subsistema Ivinheima pode estar relacionada com o período de

eclosão das larvas do parasito, de modo que as larvas (oncomiracídeos) possam ser

encontradas em maiores abundâncias no período de descanso dos hospedeiros jovens. Isso

pode ocorrer, pois piranhas juvenis da espécie Serrasalmus marginatus apresentam um

período diário de exposição para a alimentação diferenciado dos adultos (ALMEIDA et al.,

1998), o que reflete em períodos de descanso diferenciados. Adultos apresentam maior

atividade alimentar em momentos com baixa intensidade luminosa, enquanto os jovens são

considerados diurnos, sendo uma adaptação que previne o canibalismo ou predação por outras

espécies piscívoras (SAZIMA; MACHADO, 1990; ALMEIDA et al., 1998).

A ausência de influência do sexo de um hospedeiro sobre o parasitismo reflete

principalmente a falta de diferenças morfológicas, fisiológicas e comportamentais entre

hospedeiros machos e fêmeas (ESCH et al., 1988). Oliveira (2005) não observou diferenças

morfológicas entre machos e fêmeas de Serrasalmus marginatus na planície de inundação do

alto rio Paraná. No presente estudo apenas Ancyrocephalinae gen. sp. 2 apresentou

diferenciação da prevalência quanto ao sexo dos hospedeiros. Resultados semelhantes foram

observados por Tanaka (2000), onde a prevalência e abundância dos parasitos da bexiga

urinária e de narina de S. marginatus não apresentaram relação com o sexo do hospedeiro.

Em ambientes naturais os monogenéticos normalmente não causam danos aos seus

hospedeiros, sendo raros os registros de altas taxas de mortalidade causadas diretamente por

esses parasitos. Em condições naturais, a perspectiva é que ao longo do tempo ocorra um

equilíbrio coevolutivo entre nas interações parasito-hospedeiro, pois não há vantagens para o

parasito prejudicar o hospedeiro ao ponto de ser prejudicado (WHITTINGTON; CHISHOLM,

2008). Esse equilíbrio pode ser desestabilizado por interferências de processos naturais ou

mesmo artificiais, como variações atípicas dos parâmetros físico-químicos do meio, processos

poluidores, higidez do hospedeiro e maior pressão de predação e competição interespecífica

sobre os hospedeiros mais debilitados.

Olson e Pierce (1997) analisando as brânquias de Oncorhynchus mykiss (Walbaum,

1792), observaram cerca de 9.847 metacercárias por peixe e, enfatizaram que embora

houvesse hiperplasia do epitélio branquial os danos causados ao hospedeiro era insuficiente

75

para lhe causar a morte. A correlação significativa e negativa apresentada entre a abundância

de Ascocotyle sp. e o fator de condição relativo do hospedeiro ao analisar todos os

hospedeiros juntos não demonstra necessariamente um efeito patogênico do parasito, o qual

apresentou intensidades muito baixas de infestação. Os hospedeiros do subsistema Paraná

apresentavam Kn normalmente inferior ao observado para hospedeiros dos outros subsistemas.

Esse fato pode também ser o responsável pela correlação significativa e positiva observada

para Ancyrocephalinae gen sp. 3 entre o Kn e a abundância de infestação quando considerados

todos os hospedeiros analisados, uma vez que este parasito não ocorreu no subsistema Paraná.

O estudo da fauna parasitária branquial de S. marginatus indicou uma susceptibilidade

de infestação diferenciada entre os hospedeiros dos subsistemas Paraná, Ivinheima e Baia.

Uma vez que este peixe não realiza migrações (NAKATANI et al., 2001), os fatores

responsáveis pela diferenciação das infracomunidades são reflexos principalmente das

características de cada subsistema, pois o comprimento padrão (LS), o sexo e o fator de

condição relativo (Kn) do hospedeiro, em geral, não influenciaram na prevalência, abundância

e diversidade de parasitos.

Os hábitats aquáticos observados no sistema rio-planície de inundação do alto rio

Paraná apresentam características limnológicas distintas e os mesmos podem ser

diferenciados de acordo com os rios aos quais estão conectados (THOMAZ et al., 2004;

ROBERTO et al., 2008). Segundo Roberto e Thomaz (2007), em geral as lagoas conectadas

ao rio Paraná possuem elevadas concentrações de íons totais e elevada transparência da água,

além de baixos valores de fósforo, de modo semelhante ao que pode ser observado em lagoas

conectadas ao rio Ivinheima. Esses autores afirmam ainda que em hábitats aquáticos

conectados ao rio Baía podem ser observados baixos valores de oxigênio dissolvido e pH.

Em ambientes naturais, o estado nutricional e fisiológico do peixe apresenta-se

devidamente ajustado ao meio, o que evita a manifestação de doenças causadas por uma série

de patógenos. Entretanto, características da água podem interferir diretamente no

comportamento dos peixes. Valores de oxigênio dissolvido e de pH menores, como ocorrem

nas lagoas do rio Baia, tendem a diminuir a mobilidade dos peixes, além de potencialmente

contribuir para o aumento do nível de estresse do animal, facilitando a infestão por

ectoparasitos (PAVANELLI et al., 2008). Características como essas podem explicar a

elevada abundância e maior riqueza de espécies de parasitos branquiais observadas nas

infracomunidades de S. marginatus do subsistema Baia.

Os valores relativamente mais baixos de oxigênio em ambientes do subsistema Baia

podem ser responsáveis pelas maiores valores relativos de largura e altura da boca

76

encontrados por Oliveira (2005) para espécimes de S. marginatus coletados na lagoa do

Guaraná. Estas medidas indicam uma cavidade bucal potencialmente mais ampla,

consequentemente uma área branquial maior, o que possibilita maior disponibilidade de

hábitats para os parasitos, permitindo maior abundância e riqueza de ectoparasitos branquiais.

Ao comparar os três subsistemas observou-se que o subsistema Baia apresentou

padrão de dominância relativamente mais forte sobre a comunidade componente,

principalmente em função das elevadas abundâncias de Notothecium sp., Amphithecium sp. e

Anacanthorus sp. 1. Em geral, comunidades de parasitos são caracterizadas por apresentarem

acentuado padrão de dominância e elevado número de espécies raras e, além disso, é esperada

maior diferença entre as abundâncias das primeiras espécies que apresentam os maiores

números de indivíduos em uma comunidade, enquanto as demais tendem a revelar maior

homogeneidade quanto as suas abundâncias (POULIN; JUSTINE, 2008).

Embora algumas espécies tenham dominado numericamente as infracomunidades,

cabe ressaltar a ausência de associações entre as espécies de parasitos branquiais de S.

marginatus. Isto indica interações competitivas ou de facilitação parecem não exercer um

papel importante na estrutura da comunidade. A dinâmica das comunidades de monogenéticos

são geralmente caracterizadas pela ausência de interações interespecíficas e intra-específicas,

entretanto quando as infrapopulações apresentam altas abundâncias a competição por recursos

e espaço não deve ser negligenciada (BAGGE et al., 2005; ROHDE, 1979, 1991).

Os maiores valores de diversidade para o subsistema Paraná reflete a maior

participação da abundância média e prevalência de Ascocotyle sp. nas infracomunidades. A

maior prevalência de metacercárias pode estar relacionada com a proliferação dos primeiros

hospedeiros intermediários dos parasitos (moluscos), assim como uma presença mais

freqüente de aves piscívoras no ambiente (DZIKOWSKI et al., 2003).

A maior dominância por algumas espécies no subsistema Baia implicou em menor

equitabilidade e refletiu nos menores valores de diversidade Brillouin desse subsistema. Ao

considerar a dominância e a diversidade, assim como a abundância da comunidade

componente, o subsistema Ivinheima assumiu uma posição intermediária quanto aos demais

subsistemas, porém mais próximo ao padrão apresentado pelo subsistema Paraná,

característica confirmada ao se avaliar o padrão de coocorrência dos parasitos (tendência de

agregação de espécies para hospedeiros fêmeas) e os gradientes de ordenação das

infracomunidades de parasitos de S. marginatus.

Trabalhos sobre o padrão de coocorrência de parasitos têm indicado que as espécies

não coocorrem diferentemente do esperado ao acaso, constituindo infracomunidades

77

organizadas aleatoriamente a partir de espécies presentes no meio (POULIN, 1996;

GOTELLI; ROHDE, 2002). Contrariamente a este padrão geral, a organização do conjunto

das infracomunidades de parasitos branquiais de S. marginatus na planície de inundação do

alto rio Paraná revelou-se significativamente diferente do padrão estritamente aleatório. Este

padrão não se repetiu quando os subsistemas foram analisados individualmente, porém os

modelos nulos indicaram forte tendência de segregação das espécies entre os subsistemas

Baia e Paraná, especificamente entre suas diferentes lagoas. Portanto, cabe ressaltar que os

principais fatores estruturadores da comunidade de parasitos da planície estão atuando mais

intensamente entre os subsistemas, com repercussão regional, do que dentro de cada

subsistema isolado.

Alguns autores argumentam que os parasitos são caracterizados por apresentarem

nichos ecológicos não saturados (POULIN, 2004; MOUILLOT et al., 2003), podendo se

revelar fracas ou ausentes as influências de interações interespecíficas sobre a estrutura de

determinadas comunidades componentes (ROHDE, 1991). A ausência de padrão de

estruturação das infracomunidades de parasitos branquiais de S. marginatus indicada pelo

modelo nulo quando foram considerados os subsistemas separadamente reforça essas idéias.

A força com que a competição pode moldar os padrões de coocorrência e abundância

pode variar de acordo com as características do táxon que está sendo analisado (TELLO et al.,

2008). Segundo Gotelli e Rohde (2002), matrizes de presença-ausência para táxons que

apresentam tamanho corporal pequeno com pouca mobilidade e/ou pequenas populações (o

caso dos parasitos analisados neste estudo) são principalmente aleatórias, enquanto matrizes

de presença-ausência para organismos de tamanho corporal grande, com grande mobilidade

e/ou grandes populações (aves, mamíferos) apresentam alta estruturação, o que indica um

continuum ecológico na organização da comunidade. Entretanto, outros estudos indicam que

as abundâncias dos parasitos e abundâncias dos hospedeiros são fatores importantes para a

estruturação das infracomunidades, como foi observado para assembléias de pulgas de

pequenos mamíferos (KRASNOV et al., 2006). No caso da planície de inundação deve-se

considerar também os efeitos de fatores fisiológicos relacionados aos hospedeiros, os

potenciais de infestação dos parasitos e as condições físicas, químicas e limnológicas dos

ambientes estudados na avaliação dos fatores estruturadores das infracomunidades.

O padrão de segregação evidenciado entre as espécies de parasitos dos subsistemas

Baia e Paraná reforça a diferenciação entre esses subsistemas, como indicada pelos padrões de

abundância, riqueza, dominância e diversidade Brilloiun dos parasitos, assim como pelos

gradientes de ordenação baseado na abundância. Cabe salientar que esses dois subsistemas

78

apresentaram as maiores diferenças quanto à composição de espécies, o que repercutiu nas

diferenças significativas nos valores de diversidade. Esta diferenciação quanto à diversidade

indica que as espécies de parasitos das comunidades componentes desses dois subsistemas

estão respondendo diferentemente às características físicas e a heterogeneidade ambiental

apresentadas por esses ambientes, revelando variações na ocorrência e abundância relativa, o

que foi também demonstrado pelo maior número de pares de espécies que não coocorreram

entre eles. Este efeito das características do hábitat ficou mais evidente com o resultado de

ausência de associações interespecíficas entre as espécies de parasitos mais prevalentes e

abundantes nos diferentes subsistemas analisados e a falta de correlações entre as

infrapopulações de parasitos com as características de cada hospedeiro (LS, sexo e Kn) para o

conjunto dos subsistemas, como mencionadas anteriormente.

O padrão de segregação das espécies de parasitos entre os subsistemas Baia e Paraná,

para ambos os sexos, revelou-se influenciado diretamente pelo grau de desenvolvimento do

hospedeiro, com marcante influência das fêmeas jovens e machos adultos. A maioria das

espécies não compartilhadas pelas infracomunidades de hospedeiros desses dois subsistemas

ocorreu em hospedeiros jovens do subsistema Baia. Como mencionado anteriormente,

hospedeiros jovens podem estar expostos à infestação/infecção por espécies de parasitos

distintas daquelas que infestam/infectam os adultos, isto devido aos diferentes períodos

diários de exposição que utilizam para alimentação. Este comportamento pode ter sido

intensificado no subsistema Baia, tanto pela susceptibilidade de seus hospedeiros, como pelas

características físicas e heterogeneidade de seus habitats.

É importante frisar que os números relativamente pequenos de hospedeiros machos

jovens e fêmeas adultas analisados entre os subsistemas Baia e Paraná (ambos com n=7) pode

ter inflado as chances de erro tipo II. A despeito disso, nota-se que o padrão de organização

espacial das infracomunidades de parasitos nessa planície de inundação está sofrendo o efeito

regional das diferenciações nas composições de parasitos em jovens e adultos, tanto para

machos quanto para fêmeas, entre os hospedeiros de subsistemas distintos (principalmente

entre Baia e Paraná).

Os resultados do presente estudo reforçam que as características dos hábitats se

mostram fundamentais na estruturação da infracomunidade parasitária de peixes da planície

de inundação do alto rio Paraná. Ao contrário do que normalmente tem sido verificado em

outros sistemas parasito-hospedeiro (ver GOTELLI; ROHDE, 2002), esta estrutura se revelou

significativamente diferente de um padrão encontrado ao acaso. Fatores físicos (estrutura dos

hábitats), químicos (variabilidade nos parâmetros químicos da água) e biológicos (grau de

79

desenvolvimento dos indivíduos) associados aos três rios principais deste sistema agem sobre

a organização espacial da fauna parasitária branquial de Serrasalmus marginatus, segregando

espécies entre lagoas dos diferentes subsistemas, principalmente entre os subsistemas Baia e

Paraná. Estudos futuros devem ser realizados considerando a sazonalidade do sistema como

um todo, a fim de verificar a possível manutenção dos padrões observados no presente

trabalho ao longo de períodos hidrológicos distintos.

AGRADECIMENTO

Este trabalho está vinculado ao projeto de pesquisa: PELD – Planície alagável do rio Paraná,

estrutura e processos ambientais. Número do processo na PPG: 230/98. Fonte financiadora:

CNPq.

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Documents

Dissertação Sybelle Bellay 2009