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Universidade Federal do Amapá
Pró-Reitoria de Pesquisa e Pós-Graduação
Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Tropical
Mestrado e Doutorado
UNIFAP / EMBRAPA-AP / IEPA / CI-Brasil
ÁGUEDA LOURENÇO VIEIRA DA SILVA
DISTRIBUIÇÃO ESPACIAL DOS ESTUDOS DE CAÇA DE MAMÍFEROS NA
AMAZÔNIA
MACAPÁ, AP
2016
ÁGUEDA LOURENÇO VIEIRA DA SILVA
DISTRIBUIÇÃO ESPACIAL DOS ESTUDOS DE CAÇA DE MAMÍFEROS NA
AMAZÔNIA
Dissertação apresentada ao Programa de
Pós-Graduação em Biodiversidade
Tropical (PPGBIO) da Universidade
Federal do Amapá, como requisito
parcial à obtenção do título de Mestre
em Biodiversidade Tropical.
Orientador: Dra. Fernanda Michalski
MACAPÁ, AP
2016
Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP)
Biblioteca Central da Universidade Federal do Amapá
591.9143
S586d Silva, Águeda Lourenço Vieira.
Distribuição espacial dos estudos de caça de mamíferos na Amazônia
/ Águeda Lourenço Vieira da Silva; orientador, Fernanda Michalski. –
Macapá, 2016. 87 f.
Dissertação (mestrado) – Fundação Universidade Federal do
Amapá, Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Tropical.
1. Espécies cinegéticas. 2. Vertebrados - Amazônia. 3. Mamíferos I.
Michalski, Fernanda, orientador. II. Fundação Universidade Federal do
Amapá. III. Título.
ÁGUEDA LOURENÇO VIEIRA DA SILVA
DISTRIBUIÇÃO ESPACIAL DOS ESTUDOS DE CAÇA DE MAMÍFEROS NA
AMAZÔNIA
Aprovada em 07 de junho de 2016, Macapá, AP, Brasil
À vida, que nos surpreende a cada
jornada.
AGRADECIMENTOS
Primeiramente agradeço a Deus pela vida e pelas pessoas maravilhosas que tem
colocado em meu caminho.
Agradeço profundamente aos meus pais (Heleno e Rizonete) e irmãos queridos (Aline e
Helder), que mesmo longe durante o mestrado sempre se fizeram presentes no meu dia-a-dia e
foram a minha fortaleza no momento mais difícil.
Agradeço aos meus amigos de João Pessoa, especialmente Clarice e Layla, pelas
conversas e incentivos durante essa jornada.
Agradeço ao meu esposo Bruno, que foi a pessoa que mais me apoiou e me deu suporte
para realizar o sonho de trabalhar na Amazônia. E à sua família, por me acolher com tanto
carinho e amor.
À Dra. Fernanda Michalski meus agradecimentos pela sua orientação e por fazer do
mestrado um período de intenso aprendizado.
Agradeço também a todos que passaram pelo LECOV durante a minha estadia por aqui:
Cele, Lincoln, Isaí, Karen, Juliana, Victor, Elis, Yuri, Omar. Levarei a amizade de vocês
comigo.
Meus agradecimentos também a toda turma do Mestrado 2014 por tornarem as
dificuldades mais palatáveis e pelas amizades construídas.
Ao Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Tropical, pela oportunidade e por
todo apoio logístico a minha pesquisa.
Finalmente agradeço ao CNPq pela bolsa de mestrado concedida que possibilitou minha
dedicação exclusiva ao curso.
PREFÁCIO
A presente dissertação inicia-se com uma introdução geral sobre os principais aspectos
do estudo e logo em seguida encontra-se a versão em português do artigo submetido à revista
Biodiversity and Conservation. O formato do texto segue o modelo disponibilizado pelo
Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Tropical e, conforme exigido, as referências
estão formatadas segundo as normas da revista Ecology. Em anexo, ao final da dissertação,
encontra-se a versão em inglês que foi submetida (nesse caso, seguindo as normas da revista
Biodiversity and Conservation).
RESUMO
Silva, Águeda Lourenço Vieira da. Distribuição espacial dos estudos de caça de mamíferos na
Amazônia. Macapá, 2016. Dissertação (Mestre em Biodiversidade Tropical) – Programa de
Pós-graduação em Biodiversidade Tropical – Pró-Reitoria de Pesquisa e Pós-Graduação -
Universidade Federal do Amapá.
A caça de subsistência é comum e fundamental para comunidades em florestas tropicais.
Contudo, a caça insustentável pode ameaçar a biodiversidade, reduzindo as populações
exploradas e resultando na defaunação em regiões tropicais. Para avaliar a distribuição
espacial dos estudos de caça de subsistência e/ou comercial de mamíferos da floresta
Amazônica, revisamos a literatura científica e cinza de 1990 a 2014. Encontramos 124
estudos com 171 localidades de estudo onde a caça de mamíferos foi avaliada. Usando esses
dados, obtivemos a densidade de áreas estudadas com um mapa de densidade de Kernel.
Utilizamos modelos lineares generalizados para examinar a influência da acessibilidade
(distâncias até rios navegáveis, rodovias e capitais) e distâncias até áreas protegidas e
universidades em prever a probabilidade de ocorrência de estudos de caça. Finalmente, para
determinar se as espécies que mais contribuem para a biomassa em florestas Neotropicais
foram também as mais comumente estudadas, quantificamos o número de estudos e áreas
estudadas que avaliaram diferentes espécies de mamíferos florestais de acordo com quatro
classes de tamanho corporal. A densidade de áreas estudadas foi mais alta no nordeste,
sudoeste e centro-oeste da Amazônia; a probabilidade de ocorrência de estudos de caça foi
influenciada negativamente pelas distâncias até universidades e áreas protegidas, e
positivamente pela distância até rodovias em nosso modelo mais parcimonioso. No geral,
espécies de porte grande e muito grande foram mais estudadas e melhor representadas no
estudo do que espécies de médio e pequeno porte. Nossos resultados destacam a importância
de reduzir vieses na localização e seleção das espécies enfocadas em estudos de caça para
melhorar sua utilidade.
Palavras-chave: Efetividade; Espécies cinegéticas; Mamíferos; Distribuição espacial;
Florestas Tropicais; Vertebrados.
ABSTRACT
Silva, Águeda Lourenço Vieira da. Spatial distribution of mammal hunting studies in the
Amazon. Macapá, 2016. Dissertação (Mestre em Biodiversidade Tropical) – Programa de
Pós-graduação em Biodiversidade Tropical – Pró-Reitoria de Pesquisa e Pós-Graduação -
Universidade Federal do Amapá.
Subsistence hunting is common and critical to communities in tropical forests. However,
unsustainable hunting can threaten biodiversity, reducing exploited populations and resulting
in defaunation in tropical regions. To evaluate the spatial distribution of studies on the
subsistence and/or commercial hunting of Amazon forest mammals, we reviewed the
scientific and gray literature from 1990 to 2014. We found 124 studies from 171 study sites
where hunting on mammals was evaluated. Using these data, we derived the density of study
sites with a kernel density map. We used generalized linear models to examine the influence
of accessibility (distances to navigable rivers, roads, and capitals) and distances to protected
areas and universities in predicting the probability of occurrence of hunting studies. Finally,
to determine whether the species that contribute most to the biomass in Neotropical forests
were also those most commonly studied, we counted the number of studies and the number of
sites that evaluated different forest mammal species grouped into four body size classes. The
density of study sites was higher in the northeast, southwest, and west-central Amazon; the
probability of occurrence of hunting studies was negatively influenced by distances to
universities and protected areas, and positively influenced by distance to roads in our most
parsimonious model. Overall, large- and very large-bodied species were more studied and
better represented in the study than medium- and small-bodied ones. Our findings highlight
the importance of reducing biases in the location and selection of target species for hunting
studies to enhance their usefulness.
Keywords: Effectiveness; Game species; Mammals; Spatial Distribution; Tropical forests;
Vertebrates.
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO GERAL ................................................................................................... 11
1. 1. Aspectos da caça e seus impactos .............................................................................. 11
1. 2. Acessibilidade e conservação ..................................................................................... 12
1. 3. Mamíferos cinegéticos ................................................................................................ 13
2. HIPÓTESES ....................................................................................................................... 16
3. OBJETIVOS ....................................................................................................................... 17
3. 1. Geral ............................................................................................................................. 17
3. 2. Específicos .................................................................................................................... 17
4. REFERÊNCIAS ................................................................................................................. 18
5. ARTIGO CIENTÍFICO ..................................................................................................... 23
5. 1. Resumo ......................................................................................................................... 25
5. 2. Introdução ................................................................................................................... 26
5. 3. Material e Métodos ..................................................................................................... 27
5. 4. Resultados .................................................................................................................... 32
5. 5. Discussão ...................................................................................................................... 38
5. 6. Conclusão ..................................................................................................................... 41
5. 7. Agradecimentos ........................................................................................................... 41
5. 8. Referências .................................................................................................................. 41
6. CONCLUSÕES ................................................................................................................... 47
7. APÊNDICE ......................................................................................................................... 48
8. ANEXO ................................................................................................................................ 69
11
1. INTRODUÇÃO GERAL
1. 1. Aspectos da caça e seus impactos
A caça de animais silvestres, amplamente difundida em florestas tropicais, tem grande
importância nutricional, econômica, social e cultural para comunidades locais (Bennett and
Robinson 2000). Porém, quando não há um manejo adequado das espécies exploradas, pode
tornar-se uma atividade predatória (Redford 1992). Estimativas apontam que nas bacias do
Congo e da Amazônia mais de 5 milhões de toneladas de carne proveniente da caça de
mamíferos silvestres sejam consumidas por ano nessas regiões (Fa et al. 2002).
Fortes alterações na biomassa das populações, diversidade de espécies e tamanho e
estrutura da comunidade biológica são causadas pela caça (Peres 2001). Essas alterações são
relatadas em vários estudos na Amazônia, já que muitas comunidades que vivem em regiões
remotas se alimentam e obtém sua renda explorando a carne de animais silvestres (Nogueira
and Nogueira 2011). Além disso, animais como Panthera onca (onça-pintada) e Puma
concolor (onça-parda) também são caçados pelo potencial de ataque que oferecem às
comunidades humanas (Nogueira and Nogueira 2011) e, sobretudo as suas criações pecuárias
(Michalski et al. 2006).
Praticada não só como um modo de subsistência, a caça também alimenta o tráfico
internacional de animais silvestres (RENCTAS 2001). Estima-se que por ano, de 5 a 20
bilhões de dólares sejam movimentados por meio do comércio ilegal de fauna e flora (Rosen
and Smith 2010). É importante frisar que, além dos impactos diretos causados pela retirada de
espécimes dos ambientes naturais, essa atividade ilegal tem causado a emergência de doenças
e facilitado invasões biológicas, ameaçando a saúde de humanos, espécies nativas e atividades
agropecuárias (Karesh et al. 2005, Rosen and Smith 2010).
Populações de diferentes espécies podem sentir o efeito da caça de forma distinta
(Bodmer et al. 1997, de Souza and Alves 2014). Contudo, mamíferos de vida longa, menor
taxa de crescimento populacional e tempo de geração longo são mais suscetíveis à extinção
(Bodmer et al. 1997). Extinções locais de vertebrados ameaçados pela caça de subsistência e
pela fragmentação já foram reportadas na literatura. Espécies como Tapirus terrestris (anta) e
Tayassu pecari (queixada), por exemplo, foram extintas localmente em áreas do México,
Panamá, e do Brasil, tanto na região amazônica como na Mata Atlântica (Peres 2001). Em
outro estudo na Mata Atlântica, a abundância de vertebrados de médio e grande porte foi em
média 37% menor em áreas intensamente caçadas quando comparadas com áreas levemente
12
caçadas (Cullen et al. 2000). Já em 101 áreas da Amazônia brasileira, populações de
vertebrados exploradas de forma moderada ou intensa pela caça tiveram suas densidades
reduzidas em cerca de 90% (Wilkie et al. 2011).
Assim, a defaunação de vertebrados causada pela sobrecaça nas florestas tropicais já
foi considerada mais impactante que o desmatamento (Fa et al. 2002). Por meio do efeito
cascata, o declínio acentuado ou até extinção das populações pode afetar a dinâmica dos
ecossistemas (Dirzo et al. 2014). A ausência ou baixa densidade de grandes mamíferos por
exemplo, pode ocasionar um declínio na predação e dispersão de sementes grandes (Dirzo and
Miranda 1990), como também favorecer o estabelecimento de espécies vegetais pioneiras e de
crescimento mais rápido (Laurance et al. 2012).
Embora em vários países da África e nos Estados Unidos a caça seja legalizada (El
Bizri et al. 2015), em outros países tem caráter ilegal, o que pode dificultar a obtenção de
informações, geralmente resultado de fiscalizações e apreensões dos órgãos públicos
ambientais (Baía et al. 2010). Na maioria dos países amazônicos a caça e comercialização de
animais silvestres é ilegal (van Vliet et al. 2014), ou permitida em casos restritos. Apesar
disso, é comum encontrar mercados ao ar livre comercializando uma grande variedade de
carne de animais silvestres (Baía et al. 2010, van Vliet et al. 2014).
Diante de tamanha disseminação e relevância da atividade de caça em florestas
tropicais, tanto para comunidades humanas como para a conservação da biodiversidade, cada
vez mais a caça tem atraído o interesse de pesquisadores (Redford 1992, Bodmer et al. 1997,
Fa et al. 2002). No entanto, mapear áreas com sobrecaça através de técnicas de sensoriamento
remoto em grande escala continua como um verdadeiro desafio. Essa atividade ocorre sob o
dossel da floresta (Peres et al. 2006) e, por isso, apenas a observação da cobertura florestal
não é suficiente para detectá-la (Ahmed et al. 2014). Sendo assim, a detecção e investigação
da caça frequentemente requer a utilização de técnicas in situ, o que pode elevar os custos das
atividades de pesquisa.
1. 2. Acessibilidade e conservação
O crescimento rápido e contínuo das áreas urbanas, principalmente em regiões
tropicais, tem aumentado o acesso às áreas florestais e facilitado atividades extrativistas e de
caça (Peres and Lake 2003, Laurance et al. 2009). Na Amazônia Colombiana, por exemplo,
terras desmatadas para desenvolvimento da agricultura e pastos concentram-se a cerca de 10
km das rodovias, e o acesso às áreas mais distantes das rodovias através da vasta rede de rios
13
tem sido importante no estabelecimento de pequenos agricultores (Etter et al. 2006). Já nas
florestas do Congo, o crescimento populacional em decorrência da instalação de empresas de
exploração madeireira e a ampliação das rodovias impulsionaram ainda mais a extração e
venda de carne de animais silvestres nos mercados da região (Wilkie et al. 2000).
Estando a acessibilidade relacionada à diversas perturbações antrópicas, o acesso ao
longo de uma paisagem também pode estar influenciando onde os estudos são realizados, e
alguns pesquisadores tem investigado a presença de vieses amostrais desse tipo nas pesquisas.
Sanchez-Fernandez et al. (2008) reportam que na região da península Ibérica e das Ilhas
Baleares a coleta de informações sobre besouros aquáticos esteve relacionada com a distância
até os institutos de pesquisa. Enquanto que na região subsaariana da África, Reddy and
Davalos (2003) encontraram vieses amostrais geográficos na coleta de informações sobre aves
passeriformes, pois observaram uma maior concentração das localidades amostradas próximas
de cidades, bem como ao longo de rios e rodovias. Ambos estudos nos indicam que a
acessibilidade pode ser um fator importante na distribuição espacial das atividades de
pesquisa, e que os dados coletados nessas regiões potencialmente sofrem de vieses amostrais
geográficos.
1. 3. Mamíferos cinegéticos
Mamíferos são animais reconhecidamente importantes para a manutenção dos
ecossistemas (Roldan and Simonetti 2001). Participam de diversos processos ecológicos,
atuando na dispersão de sementes (Gautier-Hion et al. 1985, Paine and Beck 2007), no
controle populacional de espécies vegetais através da herbivoria (Cook-Patton et al. 2014), e
de espécies animais por meio da predação, tanto de invertebrados (Carvalho et al. 2005) como
de vertebrados (Terborgh et al. 2001).
Além disso, primatas, ungulados, esquilos e roedores caviomorfos representam grande
parte da biomassa de vertebrados nas florestas tropicais, como também são os mamíferos
cinegéticos mais procurados por caçadores (Peres 1999, 2000). Dentre os mamíferos mais
importantes para a biomassa viva e caça nas florestas tropicais (Peres 2000), seis espécies se
destacaram como as mais presentes (> 50% dos estudos) na literatura compilada. Por isso,
alguns aspectos gerais sobre a biologia e ecologia desses animais são apresentados a seguir.
Cuniculus paca
14
As pacas são roedores geralmente solitários, de hábitos noturnos, encontrados em
variados tipos de ambientes na maioria dos países da América Central e do Sul (Queirolo et
al. 2008). A espécies apresenta uma dieta frugívora, e a presença de sementes não-danificadas
em suas fezes apontam seu potencial dispersor (Beck-King et al. 1999). Apesar de difíceis de
capturar em armadilhas convencionais (Beck-King et al. 1999), estudos que utilizam outros
métodos (como cameras-trap) tem contribuído para o conhecimento sobre esses animais (Jax
et al. 2015), que tem identificado uma perceptível plasticidade ecológica nos ambientes onde
ocorrem (Michalski and Norris 2011).
Dasyprocta spp.
As cutias (como são conhecidas popularmente as espécies do gênero Dasyprocta), são
roedores de médio porte, predominantemente diurnos (Blake et al. 2012). Das 11 espécies
descritas que ocorrem em países da América Central e do Sul, 4 podem ser encontradas na
região amazônica (IUCN 2015). Sua dieta é composta em grande parte de sementes e frutos,
e na Amazônia estão frequentemente associadas aos castanhais (áreas com predominância de
árvores da espécie Bertholletia excelsa), apresentando o comportamento de armazenar
sementes, contribuindo assim para a dispersão da castanha-do-Brasil (Jorge and Peres 2005).
Mazama spp.
São 10 as espécies de veados do gênero Mazama distribuídas na região Neotropical,
(IUCN 2015). Antes considerada um sinônimo para M. gouazoubira (veado-catingueiro), o
veado-roxo (M. nemorivaga) coexiste em quase toda a região amazônica com o veado-mateiro
(M. americana) (Rossi and Duarte 2008). Esses animais apresentam uma alimentação do tipo
frugívora, e ao ingerir sementes, geralmente as inviabilizam (Gayot et al. 2004). Podem
ocorrer em diversos tipos de habitats, porém algumas espécies são mais restritas a tipos
específicos, como M. americana, que prefere ambientes florestais (Duarte and Vogliotti
2015).
Pecari tajacu
Os catetos (ou caititus) são animais de grande porte que usualmente vivem em bandos
com até quinze indivíduos (Keuroghlian et al. 2004). A espécie está amplamente distribuída
desde a América Central até o norte da Argentina, cobrindo toda a região Amazônica
(Gongora et al. 2011). Ocorrem em vários tipos de hábitats, e sua área de vida pode variar
bastante, mas sempre utilizando áreas menores quando comparados aos queixadas (Tayassu
15
pecari) (Keuroghlian et al. 2004). Frutos compõem a maior parte da sua dieta, que também
pode incluir outras partes vegetais (folhas e fibras) e matéria animal em menor proporção
(Bodmer 1991).
Tapirus terrestris
Os animais do gênero Tapirus são conhecidos popularmente por antas, e são as únicas
espécies da megafauna presentes na América Central e do Sul que sobreviveram à extinção do
Pleistoceno (Galetti et al. 2001, O'Farrill et al. 2013). Apresentam uma dieta herbívora, que
inclui diferentes partes das plantas, como folhas, galhos, flores, frutos e sementes, e, para
complementar a ingestão de minerais tem o hábito de se alimentar de solo (Garcia et al.
2012). O seu papel de dispersor provavelmente não pode ser desempenhado por outros
animais. Devido ao seu grande tamanho e suas características digestivas, são os últimos
potenciais dispersores de plantas que antes eram dispersas por outros grandes mamíferos que
já foram extintos (O'Farrill et al. 2013).
Tayassu pecari
O queixada (Tayassu pecari) é a espécie de maior porte da família Tayassuidae,
chegando a pesar de 30 a 50 kg e encontra-se distribuído por 19 países da América latina
(Jácomo 2004), possuindo populações remanescentes ameaçadas ou até extintas em alguns
locais (Jácomo 2004, Michalski and Peres 2007). Os indivíduos dessa espécie, diferentemente
dos demais ungulados neotropicais, vivem em grandes grupos, podendo chegar a centenas de
animais. Utilizam diferentes tipos de hábitat ao longo da sua ampla área de distribuição,
realizando grandes deslocamentos em seus territórios (Keuroghlian 2012). Os queixadas tem
uma alimentação onívora, consumindo desde frutos, sementes e raízes até matéria animal.
Exercem funções importantes na dinâmica dos ecossistemas, seja como predadores,
dispersores, ou servindo de alimentação para outros animais de grande porte, como a onça-
pintada (Jácomo 2004).
16
2. HIPÓTESES
Os estudos de caça de mamíferos na Amazônia concentram-se em regiões com maior
acessibilidade e próximos às áreas protegidas e universidades.
Os mamíferos de maior porte corporal estão mais representados nos estudos de caça.
As hipóteses acima foram elaboradas para as seguintes perguntas:
Existe um padrão espacial de estudos de caça de mamíferos ao longo da Amazônia?
As espécies de mamíferos mais estudadas em relação à caça na Amazônia apresentam
um padrão de tamanho corporal?
E nossas predições foram:
A ocorrência dos estudos de caça de mamíferos diminui à medida que aumentam as
distâncias até capitais, rios, rodovias, áreas protegidas e universidades.
A maioria dos estudos de caça de mamíferos na Amazônia disponíveis na literatura
estudam mamíferos de grande porte.
17
3. OBJETIVOS
3. 1. Geral
Analisar a distribuição espacial dos estudos de caça de mamíferos na Amazônia.
3. 2. Específicos
Testar se variáveis de acessibilidade influenciam a distribuição dos estudos de caça de
mamíferos na Amazônia;
Verificar se, entre as espécies de mamíferos que mais contribuem para a biomassa de
vertebrados em florestas Neotropicais, as espécies mais estudadas quanto à caça na Amazônia
apresentam um padrão de tamanho corporal.
18
4. REFERÊNCIAS
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23
5. ARTIGO CIENTÍFICO
Accessibility drives the occurrence of Amazon hunting studies
Artigo submetido ao periódico “Biodiversity and Conservation”
24
A acessibilidade direciona a ocorrência de estudos de caça na Amazônia
Águeda Lourençoa,b
, Fernanda Michalskia,b,c*
a Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Tropical, Universidade Federal do Amapá,
Rod. Juscelino Kubitschek km 02, Macapá, Amapá, 68903-419, Brasil
b Laboratório de Ecologia e Conservação de Vertebrados, Universidade Federal do Amapá,
Rod. Juscelino Kubitschek km 02, Macapá, Amapá, 68903-419, Brasil
c Instituto Pró-Carnívoros, Av. Horácio Neto 1030, Atibaia, São Paulo, 12945-010, Brasil
* Autor correspondente: Tel: +55 96 3312 1757. E-mail:
[email protected] (F. Michalski).
Título resumido: Estudos de caça na Amazônia
25
5. 1. Resumo
A caça de subsistência é comum e fundamental para comunidades em florestas tropicais.
Contudo, a caça insustentável pode ameaçar a biodiversidade, reduzindo as populações
exploradas e resultando na defaunação em regiões tropicais. Para avaliar a distribuição
espacial dos estudos de caça de subsistência e/ou comercial de mamíferos da floresta
Amazônica, revisamos a literatura científica e cinza de 1990 a 2014. Encontramos 124
estudos com 171 localidades de estudo onde a caça de mamíferos foi avaliada. Usando esses
dados, obtivemos a densidade de áreas estudadas com um mapa de densidade de Kernel.
Utilizamos modelos lineares generalizados para examinar a influência da acessibilidade
(distâncias até rios navegáveis, rodovias e capitais) e distâncias até áreas protegidas e
universidades em prever a probabilidade de ocorrência de estudos de caça. Finalmente, para
determinar se as espécies que mais contribuem para a biomassa em florestas Neotropicais
foram também as mais comumente estudadas, quantificamos o número de estudos e áreas
estudadas que avaliaram diferentes espécies de mamíferos florestais de acordo com quatro
classes de tamanho corporal. A densidade de áreas estudadas foi mais alta no nordeste,
sudoeste e centro-oeste da Amazônia; a probabilidade de ocorrência de estudos de caça foi
influenciada negativamente pelas distâncias até universidades e áreas protegidas, e
positivamente pela distância até rodovias em nosso modelo mais parcimonioso. No geral,
espécies de porte grande e muito grande foram mais estudadas e melhor representadas no
estudo do que espécies de médio e pequeno porte. Nossos resultados destacam a importância
de reduzir vieses na localização e seleção das espécies enfocadas em estudos de caça para
melhorar sua utilidade.
Palavras-chave: Efetividade; Espécies cinegéticas; Mamíferos; Distribuição espacial;
Florestas Tropicais; Vertebrados.
26
5. 2. Introdução
Grande parte da proteína consumida em comunidades de áreas remotas provém da
caça de animais silvestres (Nogueira and Nogueira 2011). Contudo, a caça de subsistência
e/ou comercial pode reduzir os níveis das populações exploradas e conduzir espécies à
extinção local ou regional através de práticas de caça insustentáveis, levando à defaunação em
florestas tropicais (Fa et al. 2002, Dirzo et al. 2014). Mamíferos constituem o maior número
de indivíduos e de biomassa extraída em florestas tropicais (Nasi et al. 2011). Espécies de
maior porte, usualmente preferidas pelos caçadores (Peres 2000, Jerozolimski and Peres
2003), geralmente apresentam populações mais vulneráveis à extinção em razão de algumas
características biológicas como vida longa, menor taxa de crescimento populacional e tempo
de geração mais longo (Bodmer et al. 1997). Como resultado do declínio ou extirpação dessas
espécies no ambiente, processos ecológicos essenciais à manutenção dos ecossistemas podem
ser alterados (Galetti et al. 2013, O'Farrill et al. 2013, Dirzo et al. 2014).
Por ser uma atividade amplamente disseminada e de alta relevância para a conservação
em florestas tropicais, a caça tem atraído a atenção dos pesquisadores nas últimas décadas
(Redford 1992, Bodmer et al. 1997, Peres 2000, Fa et al. 2002, Brashares et al. 2004, Corlett
2007, Parry et al. 2009, Parry and Peres 2015). No entanto, ainda faltam estudos de
mapeamento da ocorrência de caça em várias regiões tropicais. Isso é parcialmente explicado
porque as atividades de caça ocorrem sob o dossel das florestas e não podem ser monitoradas
por técnicas de sensoriamento remoto convencionais (Peres et al. 2006, Ahmed et al. 2014).
Ao invés disso, investigar a caça requer técnicas in situ, que podem tanto comprometer a
extensão espacial e o número de repetições de estudos (Parry and Peres 2015), assim como
aumentar os custos das atividades de pesquisa.
Os diferentes usos da terra (como agricultura, pecuária, corte seletivo, e etc.)
associados à fragmentação florestal têm sido os distúrbios mais frequentes que ameaçam a
manutenção da biodiversidade na Amazônia (Peres et al. 2010). E, em decorrência de tais
atividades, estima-se que até 2013 a Amazônia já havia perdido 811.662 km² de sua extensão
original (13,3%) (RAISG 2015). Perturbações antrópicas nas florestas tropicais geralmente
ocorrem em sinergia, e a atividade de caça pode ser intensificada em virtude da fragmentação
(Peres 2001, Michalski and Peres 2007), exploração madeireira (Poulsen et al. 2009) e
construção de novas rodovias (Wilkie et al. 2000, Ahmed et al. 2014).
Nesse estudo examinamos a influência da acessibilidade (distância até rios navegáveis,
rodovias e capitais) e das distâncias até áreas protegidas e universidades sobre a distribuição
27
espacial de estudos de caça de um grande número de mamíferos da floresta amazônica.
Prevemos que os estudos de caça estariam mais concentrados em áreas próximas às variáveis
de acessibilidade e próximas às áreas protegidas e universidades. Para testar essa hipótese,
realizamos buscas por estudos de caça de mamíferos da floresta amazônica, usando literatura
científica e cinza, e avaliamos suas respostas em dois níveis: (1) padrões espaciais de
ocorrência de estudos de caça e (2) padrões de espécies estudadas e sua distribuição (isto é,
quantidade de estudos e número de locais estudados). Após, testamos a probabilidade de
ocorrência de estudos de caça em relação às cinco variáveis espaciais indicando qual delas
teve maior influência sobre a distribuição dos estudos. Finalmente, concluímos com algumas
orientações gerais para melhorar a utilidade potencial das futuras pesquisas sobre caça em
áreas com baixa cobertura de estudos já realizados, aumentando as metas mínimas de
representação na Amazônia.
5. 3. Material e Métodos
Área de estudo
Nossa área de estudo engloba oito dos nove países que compõem a Amazônia (lato
sensu - Brasil, Peru, Bolívia, Colômbia, Venezuela, Guiana, Equador, e Guiana Francesa). A
Amazônia (lato sensu) é de longe a maior extensão de floresta tropical na Terra,
compreendendo uma área de aproximadamente 6 milhões de km2 (RAISG 2015). A região é
composta por um mosaico de oito áreas endêmicas (Silva et al. 2005), abrigando cerca de um
quarto de todas as espécies terrestres do mundo e responsável por 15% da fotossíntese global
(Malhi et al. 2008). Suas florestas e vasta rede hidrológica exercem papel crucial no estoque
de carbono e na regulação do clima em nível continental (Foley et al. 2007).
Compilação dos estudos de caça
Revisamos a literatura disponível sobre estudos de caça de mamíferos florestais na
Amazônia. Primeiramente realizamos buscas nas bases Web of Science, Google Scholar,
Scopus, e Scielo, usando combinações dos termos “hunting”, “bushmeat”, “exploitation”,
“use”, “vertebrate”, “mammal”, e “amazon”. Buscas com os termos equivalentes em
Português também foram realizadas para o período de 1990 a 2014. Realizamos buscas
adicionais nas referências citadas em cada artigo encontrado, bem como incluímos trabalhos
de nosso conhecimento que abordam o tema, mas que não haviam sido encontrados nas
28
buscas. Também buscamos a literatura cinza (por exemplo, resumos, relatórios, monografias,
dissertações e teses) usando a mesma combinação de termos no Google e Google Acadêmico.
Foram registrados o número de estudos excluídos e aqueles retidos em nossa pesquisa para
cada uma das fases de triagem de acordo com o método PRISMA (Fig. 1) (Moher et al. 2009).
Examinamos, filtramos e reunimos todos os resultados que retornaram das buscas para
garantir que consideramos todos os estudos relevantes que reportaram o impacto da caça de
subsistência ou comercial das espécies de mamíferos florestais. Ao final, 124 estudos, de um
total de 502 potencialmente relevantes, atenderam aos nossos critérios (Fig. 1, Tabela S1).
Revisamos então os estudos relevantes para extrair os seguintes dados: 1) espécies estudadas e
2) localização geográfica e coordenadas da área de estudo. Quando o trabalho não reportou as
coordenadas geográficas utilizamos o Google Earth (GE) para obter as coordenadas mais
aproximadas baseadas em mapas da área de estudo e em pontos de referência como rodovias,
rios, ilhas e outros elementos que podiam ser claramente distinguíveis em imagens do GE.
Quando os estudos reportaram mais de uma área estudada na mesma região ou quando as
localidades estavam a menos de 10 km de distância, calculamos o ponto médio entre esses
pontos com distâncias iguais entre todos os pontos reportados. Escolhemos essa distância
mínima para evitar a sobreposição de áreas estudadas. Também consideramos essa distância
já que caçadores usualmente concentram suas atividades dentro de um raio de 10 km a partir
de sua base (Siren et al. 2004, Peres and Nascimento 2006).
Preditores ambientais
Usamos cinco preditores ambientais selecionados com base no conhecimento a priori
de variáveis que podem influenciar a ocorrência e distribuição de estudos de caça na
Amazônia. A rápida expansão de áreas urbanas em regiões tropicais aumenta grandemente a
acessibilidade a áreas remotas e juntamente com o acesso por rios navegáveis e estradas têm
demonstrado influência nas atividades extrativistas de uma vasta gama de produtos florestais
não madeireiros (Peres and Lake 2003) e facilitado o acesso à caça (Laurance et al. 2009). O
aumento na densidade humana tem mostrado um aumento também no consumo de carne de
caça (Poulsen et al. 2009), o qual é uma característica inerente do crescimento no número de
áreas urbanas na Amazônia (Norris and Michalski 2013). Além disso, famílias usualmente
extraem mais recursos naturais de florestas secundárias mais antigas (Gavin 2007) e a maioria
dos estudos que avaliaram a caça em florestas tropicais foram realizados em grandes
extensões contínuas de florestas primárias (Cullen et al. 2000).
29
Figura 1 – Fluxograma usando o método PRISMA para a revisão sistemática.
Selecionamos, portanto, aproximações da acessibilidade humana calculando a
distância Euclidiana de (1) instituições de pesquisa (i. e. universidades), (2) rios navegáveis,
(3) rodovias, (4) capitais, e (5) áreas protegidas. Todas as variáveis preditoras foram
projetadas no mesmo sistema de coordenadas (WGS 1984 Web Mercator) e amostradas
novamente em uma grade de 100 x 100 km no ArcGIS 9.3 (ESRI 2009). Coordenadas das
universidades ao longo da área de estudo foram obtidas dos Ministérios de Educação de cada
país onde os estudos foram realizados. Posteriormente obtivemos as coordenadas geográficas
dos municípios correspondentes às sedes das universidades através do Google Earth. Apenas
as coordenadas dos municípios brasileiros e peruanos foram obtidas dos bancos de dados do
30
Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE) e Instituto Geográfico Nacional do Peru
(IGN), respectivamente (disponíveis em
ftp://geoftp.ibge.gov.br/organizacao_territorial/localidades/ e
http://www.ign.gob.pe/index.php?PG=Nomenclatorp&OPC=20&paginasok=1). O vetor da
rede hidrológica foi obtido do Food and Agriculture Organization of the United Nations
(FAO) (disponível em http://www.fao.org/geonetwork/srv/en/metadata.show?id=37330).
Contudo, para avaliar apenas os rios navegáveis, utilizamos somente os dados dos rios de 4ª
ordem acima. O vetor da rede rodoviária foi obtido do Natural Earth (disponível em
http://www.naturalearthdata.com/downloads/10m-cultural-vectors/). Cidades (i.e. capitais)
dentro da área de estudo foram obtidas do WorldMap (disponível em
http://worldmap.harvard.edu/data/geonode:world_cities_gmd). Por fim, usamos o World
Database on Protected Areas (IUCN and UNEP-WCMC 2015) como nossa fonte de dados
sobre a cobertura das áreas protegidas.
Representatividade das espécies de mamíferos nos estudos de caça
Para avaliar a representatividade das espécies de vertebrados que mais contribuem
para a biomassa nas florestas Neotropicais (Peres 1999, 2000) quantificamos os estudos e o
número de localidades que avaliaram mamíferos florestais agrupados em quatro classes de
tamanho corporal de acordo com a literatura previamente publicada (Peres 2000) da seguinte
forma: (1) porte pequeno (< 1 kg): esquilos (Microsciurus e Sciurus spp.), cutiaras
(Myoprocta spp.), saguis (Cebuella pygmaea, Saguinus spp., e Callimico goeldii), e macacos-
de-cheiro (Saimiri spp.). (2) porte médio (1-5 kg): cutias (Dasyprocta spp.), zogue-zogues
(Callicebus spp.), parauacus (Pithecia spp.), cuxiús (Chiropotes spp.), e macacos-prego
(Cebus spp.). (3) porte grande (5-15 kg): macacos-guariba (Alouatta spp.), macacos-aranha
(Ateles spp.), e pacas (Cuniculus paca). (4) porte muito grande (> 15 kg): caititus (Pecari
tajacu), queixadas (Tayassu pecari), veados (Mazama spp.), e antas (Tapirus terrestris).
Modelagem e geração de dados de pseudo-ausência
Baseados na combinação da ampla área de estudo, no potencial viés na distribuição espacial
dos estudos que avaliaram caça na Amazônia, e no uso de diferentes técnicas nos
levantamentos de dados de cada estudo, selecionamos um método baseado em dados de
presença para prever áreas com alta adequabilidade para ocorrência de estudos. Nosso
processo de modelagem e definição da resolução adotada seguiu metodologia descrita em
literatura previamente publicada (Hengl 2006).
31
Para gerar o modelo de nicho das áreas potencialmente adequadas para ocorrência de
estudos necessário para obtenção das pseudo-ausências, usamos o programa MaxEnt (Phillips
et al. 2006). O MaxEnt é uma das ferramentas mais populares para modelagem de distribuição
de espécies e nichos ambientais (Merow et al. 2013). Limitados pela disponibilidade de dados
e pelas cinco variáveis preditoras, utilizamos o método de validação cruzada com 10
replicações (Norris et al. 2011, Iturbide et al. 2015). Combinando o modelo médio de nicho e
a distância das localidades de estudo elaboramos um mapa de pesos de probabilidade usado
para gerar um conjunto aleatório de 171 pontos de pseudo-ausências (Baddeley 2008, Norris
et al. 2011) localizados longe das ocorrências (> 100 km) e em áreas com baixa
adequabilidade.
Predição da densidade dos estudos de caça
As localidades de ocorrência (n = 171) foram usadas para obter a densidade de estudos
na Amazônia através de análises de padrões de pontos baseadas em Kernel no programa
ArcGis 9.3 (ESRI 2009). Para determinar a largura do raio de busca do Kernel (bandwidth)
utilizamos uma validação cruzada, seguindo estudos prévios (Berman and Diggle 1989),
implementada com o pacote spatstat (Baddeley and Turner 2005) do programa R (R
Development Core Team 2015). O cálculo resultou em um raio de busca de 39,6 km.
Utilizamos modelos lineares generalizados (GLMs, família = binomial, link = logit)
para investigar preditores da probabilidade de ocorrência de estudos de caça. A probabilidade
de ocorrência de estudos foi definida por uma resposta binária (“presença” ou “pseudo-
ausência”). Como preditores, usamos as distâncias Euclidianas (como variáveis contínuas) até
universidades, capitais, rodovias, rios de 4ª ordem ou superior, e áreas protegidas. Todos os
possíveis subconjuntos das cinco variáveis de previsão tiveram a multicolinearidade
controlada (rs da correlação de Spearman <0,70), variando entre 0,01 e 0,31 (média ± DP =
0,15 ± 0,11), permitindo que todas as variáveis fossem utilizadas nas análises subsequentes. A
influência de cada variável explanatória sobre as variáveis resposta foi testada com GLMs
separados para entender como elas poderiam afetar a probabilidade de ocorrência de estudos.
Adotamos uma seleção por etapas do tipo reversa (função “step” no R), aplicando as
configurações padrão do programa para obter o modelo mais parcimonioso (i.e., “o melhor”).
Comparamos as inclinações estimadas (Slope) para cada variável entre o modelo completo
(com todas as variáveis) e “o melhor” modelo selecionado, o que nos permitiu evitar questões
bem conhecidas em métodos de seleção por etapas (isto é, taxas infladas do erro tipo 1)
32
(Mundry and Nunn 2009). Exceto quando indicadas, as análises foram realizadas no programa
R (R Development Core Team 2015).
5. 4. Resultados
Distribuição espacial e temporal dos estudos de caça
Nossas buscas retornaram um total de 124 estudos de 1990 a 2014 em 171 localidades
da Amazônia onde investigações sobre caça de subsistência e/ou comercial de mamíferos
ocorreram (Tabela S1). A maior parte dos estudos ocorreu a partir de 2004 (80,6%), com o
maior número de publicações em 2014 (n=15) (Fig. 2). A maioria dos resultados das buscas
eram artigos (52,4%), e em seguida dissertações (17,0%), capítulos de livros (8,1%) e teses
(7,3%). Os demais trabalhos dividiram-se em resumos (6,4%), monografias (2,4%), livros
(2,4%), relatórios (2,4%) e planos de manejo (1,6%).
A distribuição espacial dos estudos variou, mas a maioria ocorreu no Brasil (71,9%).
Isso era esperado, considerando que cerca de 59% da região amazônica está sob território
brasileiro (RAISG 2015). O segundo país com maior número de localidades estudadas foi o
Peru (13,4%), enquanto estudos nos demais países totalizaram apenas 14,7%. Dos nove países
amazônicos, não obtivemos sucesso em encontrar estudos sobre caça de mamíferos somente
para o Suriname.
O mapa da densidade de Kernel para as 171 localidades onde nossas buscas
retornaram a ocorrência de estudos sobre caça apresentou uma maior densidade de áreas
estudadas no nordeste, sudoeste e centro-oeste da Amazônia (Fig. 3). A distância média entre
as localidades foi de 1437 km ± 790 km (média ± desvio padrão), variando de 2,76 a 3809
km.
Distribuição potencial dos estudos
Análises no MaxEnt com as localidades estudadas e cinco variáveis ambientais (Fig.
4) apresentaram um valor médio de AUC elevado (média ± DP = 0,775 ± 0,065), o qual pode
ser considerado adequado para a validação do modelo (Phillips et al. 2006). Das cinco
variáveis preditoras, três contribuíram com mais de 80% para o valor preditivo que obtivemos
(distância até áreas protegidas – 42,1%, distância até rios – 30,6% e distância até
universidades 14,7%), enquanto as outras duas variáveis contribuíram com menos de 15%
(distância até rodovias – 8,3% e distância até capitais – 4,2%). O modelo médio gerado no
Maxent pode ser observado na figura 5.
33
Figura 2 – Número anual de estudos de caça de mamíferos na Amazônia de 1990 a 2014. O
gradiente de cores é proporcional ao número de estudos em cada ano.
Figura 3 – Densidade de Kernel para as 171 localidades com estudos de caça de mamíferos na
Amazônia de 1990 a 2014. Pontos pretos representam as localidades estudadas.
34
Figura 4 – Mapas de superfícies de distâncias das cinco variáveis utilizadas na modelagem. a)
área de estudo; b) distância até capitais; c) distância até rios; d) distância até rodovias; e)
distância até áreas protegidas e f) distância até universidades.
35
Figura 5 – Modelo médio de adequabilidade para ocorrência de estudos de caça de mamíferos
na Amazônia gerado pelo Maxent (área de estudo correspondente à figura 4).
Preditores ambientais e a probabilidade de ocorrência de estudos
Nossos GLMs apresentaram poder explicativo baixo, com no máximo 36% da
variação explicada pelo modelo mais parcimonioso. A probabilidade de ocorrência de estudos
de caça foi influenciada negativamente pela distância até universidades e distância até áreas
protegidas, mas positivamente influenciada pela distância até rodovias em nosso modelo mais
parcimonioso (Tabela 1). Embora as distâncias até rios e até capitais tenham influenciado
negativamente a ocorrência dos estudos de caça, não foram estatisticamente significativas,
portanto não permaneceram no melhor modelo (Tabela 1, Fig. 6).
36
Figura 6 – Média (± 95% IC) da probabilidade de ocorrência de estudos de caça para 171
pontos de ocorrência e 171 de pseudo-ausências em função das cinco variáveis preditoras.
37
Tabela 1 – Parâmetros (slope) estimados para as variáveis explanatórias dos GLMs sobre a probabilidade de ocorrência de estudos na Amazônia.
Distância até capitais Distância até rios Distância até
universidades
Distância até áreas
protegidas
Distância até rodovias Modelo
Slope (EP)a Valor de
Z
Slope (EP)a Valor de
Z
Slope (EP)a Valor de
Z
Slope (EP)a Valor de
Z
Slope (EP)a Valor de
Z
DE (%)b AIC
c
Completo -0,141
(0,147)
-0,955† -0,167
(0,144)
-1,155† -1,448
(0,205)
-7,047*** -1,093
(0,177)
-6,165*** 1,347
(0,208)
6,451*** 36,61 312,51
Melhor -1,464
(0,206)
-7,107*** -1,070
(0,172)
-6,201*** 1,327
(0,204)
6,478*** 36,16 310,65
Valores de Significância: † não significativo, ***p<0,001.
a Slope para as variáveis e Erro Padrão (EP);
b Porcentagem do Desvio Explicado para cada modelo (DE (%));
c Valor do Akaike Information Criterion para cada modelo (AIC);
38
Representatividade das espécies de mamíferos em estudos de caça
Os mamíferos que mais contribuem para a biomassa de vertebrados em florestas
Neotropicais, que inclui primatas, ungulados, esquilos e roedores caviomorfos (Peres 1999,
2000), foram reportados em 71% dos estudos resultantes das buscas, e em 67% de todas as
localidades amostradas. Dentre essas importantes espécies cinegéticas, a mais reportada nos
estudos e na maioria das localidades estudadas foi a paca (Cuniculus paca), e em seguida as
cutias (Dasyprocta spp.), caititus (Pecari tajacu), veados (Mazama spp.), queixadas (Tayassu
pecari) e antas (Tapirus terrestris) (Fig. 7). As espécies reportadas em menor número de
estudos e com baixa representação nas localidades estudadas foram Cebuella pygmaea,
Callimico goeldi, e Microsciurus spp. (Fig. 7). No geral, houve uma tendência em espécies de
porte grande e muito grande serem mais estudadas e melhor representadas nas localidades de
estudo quando comparadas às demais classes de tamanho corporal, exceto para Dasyprocta
spp. e Cebus spp., que apesar de apresentarem porte médio também apareceram na maioria
dos estudos e localidades estudadas.
Figura 7 – Número de estudos e de localidades estudadas que reportaram caça de mamíferos
de acordo com o tamanho corporal das espécies na Amazônia.
5. 5. Discussão
Distribuição espacial e temporal dos estudos de caça
Houve um aumento no número de estudos de caça de mamíferos na Amazônia,
especialmente nos últimos 10 anos. Esse aumento pode refletir o interesse dos pesquisadores
39
em investigar os impactos das atividades humanas sobre a biodiversidade, uma vez que o
crescimento rápido da população humana e a maior demanda por recursos naturais requerem
estratégias que conciliem a conservação com o bem-estar humano (Kareiva and Marvier
2012).
Contudo, apesar do incremento no número de estudos nos últimos anos, a distribuição
espacial dos estudos resultantes das nossas buscas mostrou que existe um viés na área coberta
por estudos de caça ao longo da Amazônia. Por exemplo, o sudeste e parte do norte da
Amazônia permanecem pouco estudados. As bordas da região sudeste e leste da Amazônia
contemplam o chamado “arco do desmatamento”, região que apresenta elevadas taxas de
desmatamento em decorrência da constante expansão agropecuária (Fearnside 2005). Dado
que as perturbações antrópicas geralmente ocorrem em sinergia (Peres 2001), e a caça pode
ser facilitada pela fragmentação e outros tipos de distúrbios (Wilkie et al. 2000, Peres 2001,
Poulsen et al. 2009, Ahmed et al. 2014), as bordas leste e sul da Amazônia representam um
cenário altamente relevante para estudos sobre a conservação da biodiversidade. Assim, a
falta de estudos envolvendo caça de mamíferos florestais deve ser considerada em pesquisas
futuras.
Preditores ambientais e a probabilidade de ocorrência de estudos
Como previsto, os estudos de caça estiveram mais concentrados em regiões próximas
às áreas protegidas e universidades. No entanto, também estiveram mais concentrados em
regiões distantes às rodovias. Rodovias podem aumentar significativamente o acesso de
caçadores ao interior das florestas e reduzir a proporção de áreas não perturbadas (Espinosa et
al. 2014). Contrariamente às nossas predições iniciais e à literatura prévia (Peres and Lake
2003, Suarez et al. 2013), a acessibilidade (i.e., distâncias até rios navegáveis e capitais) não
afetou significativamente a probabilidade de ocorrência de estudos de caça.
Embora alguns distúrbios antrópicos sejam altamente detectáveis e possam ser
monitorados por sensoriamento remoto (Cochrane and Laurance 2002, Laurance et al. 2002,
Asner et al. 2005, Rufin et al. 2015), atividades de caça ocorrem sob o dossel da floresta
(Peres et al. 2006), dificultando ou até impossibilitando sua detecção em grandes fragmentos
de florestas tropicais. Dessa forma, métodos convencionais para o monitoramento da caça em
florestas tropicais requerem intenso esforço de pesquisa in situ, restringindo replicações
espaciais e temporais (Parry and Peres 2015) e aumentando consideravelmente os custos. De
fato, avaliações de custo-benefício e melhorias nas metodologias têm sido temas de pesquisas
40
na conservação da biodiversidade nos últimos anos (Gardner et al. 2008, Berenguer et al.
2015).
Diante deste trade-off entre custo-efetividade em estudos de caça, é esperado que
pesquisadores evitem longos deslocamentos e custos altos para chegar nas áreas de estudo,
fazendo com que a relação negativa entre a probabilidade de ocorrência de estudos e a
distância até universidades não nos surpreendesse. Também era esperado que as pesquisas
com mamíferos cinegéticos florestais apresentassem uma tendência em ocorrer em áreas mais
preservadas, próximas às áreas protegidas, em reflexo à preferência dos pesquisadores em
realizar estudos em ambientes mais preservados (Kareiva and Marvier 2012). Além disso,
pesquisas realizadas dentro ou próximas às áreas protegidas podem usufruir da logística
presente nessas áreas (i.e., abrigo, barcos, carros, motores, etc.), o que pode reduzir
substancialmente os custos dos estudos. Por outro lado, áreas mais preservadas geralmente
estão localizadas mais distantes das rodovias, especialmente em áreas fragmentadas e
perturbadas (Michalski et al. 2008), e assim a relação positiva entre a probabilidade de
ocorrência de estudos e a distância até rodovias pode ser um resultado dessa tendência.
O acesso por rios navegáveis tem influenciado atividades extrativistas de uma ampla
variedade de produtos florestais não-madeireiros (Peres and Lake 2003) e facilitado o acesso
para caça (Laurance et al. 2009). Embora tenhamos encontrado uma relação negativa entre a
probabilidade dos estudos de caça e a distância até os rios, esse efeito não foi significativo,
possivelmente porque a influência dessa variável foi diluída em decorrência da escala
utilizada (rios de 4ª ordem acima) em nosso método de modelagem. Além do mais, a grande
extensão da nossa área de estudo (Amazônia lato sensu) e o relativamente baixo número de
pontos de estudos de caça, nos impediram de usar uma escala de grade mais refinada (Hengl
2006), o que pode também ter contribuído para a baixa variância explicada pelos modelos.
Representatividade das espécies de mamíferos em estudos de caça
Entre os mamíferos que mais contribuem para a biomassa de vertebrados em florestas
Neotropicais (Peres 1999, 2000), as espécies mais citadas nos estudos avaliados foram a de
grande porte C. paca, e as de porte muito grande Mazama spp., T. terrestris, T. pecari e P.
tajacu. Essas espécies são também as preferidas por caçadores em florestas tropicais já que
proporcionam uma boa relação custo-benefício em termos de esforços de caça e quantidade de
carne retornada (Redford 1992, Peres 2000, Jerozolimski and Peres 2003). Espécies de médio
e pequeno porte foram frequentemente negligenciadas nos estudos compilados, demonstrando
que mais pesquisas sobre o impacto da caça devem focar nessas espécies.
41
5. 6. Conclusão
Considerando que a maioria das áreas em florestas tropicais está sob alguma forma de
perturbação antrópica, estudos sobre os efeitos da caça irão se tornar cada vez mais
importantes para a conservação da vida silvestre em florestas tropicais. Assim, o número
crescente de estudos de caça de mamíferos nas florestas amazônicas, mas sem uma cobertura
uniforme desenviesada na maior extensão de floresta tropical da Terra, precisa ser melhorado.
Essa questão é importante principalmente em áreas como o “arco do desmatamento”, onde
existe uma falta de estudos de caça, mas também ocorre grande parte do desmatamento,
fragmentação e distúrbios antrópicos. Em nosso trabalho mostramos que a maioria dos
estudos revisados baseou-se em espécies de mamíferos de porte grande e muito grande e que
futuros estudos devem focar também em espécies de pequeno e médio porte. A relação entre a
probabilidade de ocorrência de estudos de caça com a proximidade de universidades e áreas
protegidas pode ser objeto de preocupação, uma vez que é necessário aumentar o número de
estudos de caça em áreas mais distantes desses locais. Resumidamente, consideramos crítico
reduzir vieses na localização e nas espécies alvo selecionadas em estudos de caça nas florestas
tropicais em pesquisas futuras.
5. 7. Agradecimentos
Este trabalho foi parcialmente financiado por uma bolsa de pesquisa da Fundação
CAPES, Ministério da Educação (Projeto 88881.030414/2013-01). Gostaríamos de agradecer
ao Darren Norris por suas sugestões e assistência com a modelagem. AL recebeu bolsa de
mestrado do Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq). A
Universidade Federal do Amapá (UNIFAP) forneceu apoio logístico. Dados das áreas
protegidas foram extraídos do World Database on Protected Areas (WDPA) do ano de 2015.
O WDPA é uma produção em conjunto da IUCN com a UNEP, preparado pela UNEP-
WCMC e pela IUCN-WCPA com apoio de Governos, Secretarias de Acordos Ambientais
Multilaterais, e com a colaboração de Organizações Não-Governamentais.
5. 8. Referências
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47
6. CONCLUSÕES
Houve um aumento no número de estudos sobre a caça de mamíferos na Amazônia,
indicando um interesse crescente dos pesquisadores em avaliar os impactos das perturbações
antrópicas em florestas tropicais;
A distribuição dos estudos de caça compilados não foi uniforme na paisagem
amazônica, onde áreas do sudeste e parte do norte da Amazônia foram pobremente
investigadas. Além disso, a probabilidade de ocorrência dos estudos apresentou uma relação
negativa com a distância até áreas protegidas e universidades, e positiva com a distância até
rodovias, apontando um viés amostral na localização dos estudos que precisa ser evitado;
A maioria dos estudos avaliou espécies de maior porte, principalmente aquelas que
mais contribuem para a biomassa em florestas Neotropicais. Contudo, é necessário que
estudos futuros também investiguem a importância de espécies de menor porte para a caça;
48
7. APÊNDICE
Tabela S1 – Lista dos estudos de caça revisados (n = 124) e localidades estudadas (n = 171)
na Amazônia de 1990 a 2014.
Fonte Local País Espéciesa Coordenadas
Fonte das
coordenadas
Silva Ferreira et al. (2012) 1 Brasil sim 00º42'25''N;
51º25'16''W
estudo
Arraes (2008) 2 Brasil sim 01º44'34"N;
50º47'27"W
estudo
Ferreira (2009) 3 Brasil sim 0°8'24.93"N;
51°3'24.08"W
GE
Cardoso and da Silva
(2008), Cardoso et al.
(2013)
4 Brasil sim 0°34'23.56"S;
52°9'27.40"W
GE
von Muhlen (2005) 5 Brasil sim 3°37'59.61"N;
51°27'52.87"W
GE
ICMBio (2010) 6 Brasil sim 2°51'35.94"N;
51°8'13.21"W
GE
7 Brasil sim 3°40'33.33"N;
51°12'53.65"W
GE
8 Brasil sim 3°13'40.15"N;
51°13'50.68"W
GE
9 Brasil sim 3º23'17.49''N;
51º17'00.83''W
estudo
IEF (2014) 10 Brasil sim 2°54'33.90"N;
51°43'57.88"W
GE
Silva (2014) 11 Brasil sim 1°19'57.56"N;
50°16'45.59"W
GE
Valsecchi and Valsecchi do
Amaral (2009), Pereira et al.
(2014)
12 Brasil sim 02º29'07"S;
64º44'53"W
GE
Valsecchi and Valsecchi do
Amaral (2009)
13 Brasil sim 02º28'59"S;
64º42'38"W
GE
14 Brasil sim 02º44"37"S;
64º29'51"W
GE
15 Brasil sim 02º49'06"S;
64º37'14"W
GE
Rangel (2012) 16 Brasil sim 0°41'15.49"S; GE
49
51°59'51.26"W
Ribeiro et al. (2007) 17 Brasil sim 1°26'10.02"S;
48°16'4.47"W
GE
Alves (2012), Melo (2012) 18 Brasil sim 01°13'24.59''N;
60°23'6.2''W
estudo
Mazurek et al. (2000) 19 Brasil sim 0°24'29.37"S;
60°31'13.63"W
GE
Pezzuti et al. (2004) 20 Brasil sim 1°55'20.52"S;
61°52'8.64"W
GE
Trinca (2004) 21 Brasil sim 10°7'26.92"S;
57°59'28.73"W
GE
Rosas and Drumond (2007) 22 Brasil sim 10°49'33.76"S;
68°25'1.60"W
GE
23 Brasil sim 10°46'29.76"S;
68°38'33.42"W
GE
Linke (2009) 24 Brasil sim 1°14'8.80"N;
54°39'40.33"W
estudo
Valsecchi (2012) 25 Brasil sim 3°7'36"S;
64°47'15"W
estudo
26 Brasil sim 2°51'36"S;
64°55'53"W
estudo
27 Brasil sim 2°56'32"S;
65°4'45"W
estudo
28 Brasil sim 2°48'31"S;
65°6'32"W
estudo
29 Brasil sim 2°28'49"S;
65°19'59"W
estudo
30 Brasil sim 2°44'21"S;
64°33'24"W
estudo
Campos (2008) 31 Brasil sim 2°43'57.59"S;
60°25'23.61"W
GE
Parry et al. (2009) 32 Brasil sim 0°44'59.66"S;
52°43'13.19"W
GE
Fonseca and Pezzuti (2013) 33 Brasil sim 3°17'30.85"S;
55°11'22.60"W
GE
Sampaio (2007) 34 Brasil sim 2°39'52.74"S;
54°58'32.02"W
GE
Bisaggio et al. (2008),
Belchior (2011)
35 Brasil sim 12°3'50.81"S;
64°22'11.90"W
GE
50
Melo (2010) 36 Brasil sim 1°16'18.13"S;
56°41'25.19"W
GE
Peres and Nascimento
(2006)
37 Brasil sim 7º41'15"S;
51º52'25"W
estudo
Calouro (1995), Calouro
(2005)
38 Brasil sim 9°19'16.28"S;
68°12'32.22"W
GE
Castro (2013), Ramos et al.
(2014)
39 Brasil sim 4°52'54.50"S;
52°51'55.07"W
GE
Ramos et al. (2014) 40 Brasil sim 4°32'6.59"S;
54°15'42.30"W
GE
41 Brasil sim 3°49'9.23"S;
52°51'55.42"W
GE
42 Brasil sim 3°54'7.14"S;
52°48'59.72"W
GE
43 Brasil sim 4°2'58.86"S;
52°34'53.40"W
GE
44 Brasil sim 4°35'21.36"S;
52°37'19.23"W
GE
45 Brasil sim 5°32'57.46"S;
52°39'57.80"W
GE
Peres (2000) 46 Brasil não 3º17'S;
66º14'W
estudo
47 Brasil não 3º19'S;
66º01'W
estudo
48 Brasil não 6º28'S;
68º46'W
estudo
49 Brasil não 6º45'S;
70º51'W
estudo
50 Brasil não 6º50'S;
70º45'W
estudo
51 Brasil não 8º22'S;
72º49'W
estudo
52 Brasil não 8º40'S;
72º47'W
estudo
53 Brasil não 6º35'S;
68º54'W
estudo
54 Brasil não 9º23'S;
71º54'W
estudo
55 Brasil não 7º46'S; estudo
51
51º57'W
56 Brasil não 6º32'S;
68º55'W
estudo
57 Brasil não 6º48'S;
70º44'W
estudo
Michalski et al. (2006) 58 Brasil não 09º53'S;
56º28'W
estudo
da Silva and Begossi (2009) 59 Brasil sim 1°4'23.25"S;
62°46'1.32"W
GE
Pezzuti and Chaves (2009) 60 Brasil sim 6°45'48.47"S;
67°40'46.85"W
GE
Prado et al. (2012) 61 Brasil sim 3º46'38.72"S;
46º8'48.17"W
estudo
Carvalho and Pezzuti (2010) 62 Brasil não 3°5'4.57"S;
55°34'47.42"W
GE
Murrieta et al. (1999) 63 Brasil não 1°23'44.22"S;
48°52'16.64"W
GE
Muchagata (1997) 64 Brasil sim 5°20'42.38"S;
49°7'53.06"W
GE
Gomes (2009) 65 Brasil sim 9°24'17.42"S;
66°18'20.60"W
GE
Leeuwenberg (1997),
Fragoso et al. (2000)
66 Brasil sim 13º24'31.42"S;
51º37'51.02"W
GE
Alves and Rosa (2006) 67 Brasil não 2°26'51.83"S;
44°6'25.24"W
GE
Oliveira et al. (2011) 68 Brasil sim 3º43'21.57''S;
46º19'58.19''W
GE
Terra and Rebêlo (2005) 69 Brasil sim 3º01'42.38''S;
60º15'56.04''W
GE
Crepaldi (2012) 70 Brasil não 13º01'23.51''S;
53º06'47.78''W
GE
71 Brasil não 12º25'41.13''S;
52º12'02.79''W
GE
72 Brasil não 11º04'18.63''S;
57º33'43.22''W
GE
73 Brasil não 12º12'37.79''S;
54º52'35.23''W
GE
74 Brasil não 10º16'26.31''S;
61º12'09.54''W
GE
52
75 Brasil não 10º33'51.70''S;
52º32'01.88''W
GE
Antunes et al. (2011), Vieira
(2013)
76 Brasil sim 4°28'44.40"S;
62°22'40.93"W
GE
Sousa e Silva (2008) 77 Brasil sim 2°34'33.13"S;
55°11'19.60"W
GE
Constantino (2010) 78 Brasil não 9º28'20.58"S;
72º23'27.52"W
GE
79 Brasil 9º29'52.97"S;
72º8'28.84"W
GE
80 Brasil 9º15'36.29"S;
72º1'3.70"W
GE
81 Brasil 8º24'13.90"S;
71º19'12.44"W
GE
82 Brasil 9º1'36.40"S;
71º26'12.38"W
GE
83 Brasil 8º14'9.18"S;
70º44'54.71"W
GE
84 Brasil 9º8'19.54"S;
70º8'39.40"W
GE
Vieira (2013) 85 Brasil sim 5°6'28.30"S;
62°29'44.50"W
GE
Torres (2014) 86 Brasil sim 2°58'9.86"S;
54°42'52.16"W
GE
Ramos (2013) 87 Brasil sim 5°4'47.65"S;
52°56'15.50"W
GE
Drumond (2011) 88 Brasil sim 9°50'59.68"S;
67°14'0.92"W
GE
Oliveira (2012) 89 Brasil sim 7°48'39.09"S;
75°59'33.72"W
GE
Gallois (2011) 90 Brasil sim 1°4'59.48"N;
52°52'10.59"W
GE
Begossi et al. (1999) 91 Brasil sim 9°9'51.29"S;
72°27'5.67"W
GE
Almeida et al. (2012) 92 Brasil sim 8°37'20.03"S;
72°51'6.71"W
GE
Ramos et al. (2008) 93 Brasil sim 2°59'48.34"S;
47°51'28.57"W
GE
Oliveira et al. (2008) 94 Brasil não 11°12'29.32"S; GE
53
63°30'35.33"W
Dias (2004) 95 Brasil sim 9°1'45.65"S;
72°27'46.14"W
GE
Leite (2007) 96 Brasil sim 11°9'44.84"S;
65°1'3.94"W
GE
Menton (2003) 97 Brasil sim 2°35'4.97"S;
55°27'5.32"W
GE
Araújo and Freitas (2009) 98 Brasil sim 3°14'13.99"S;
60°46'22.71"W
GE
Bonaudo et al. (2005) 99 Brasil sim 3°43'16.26"S;
53°44'16.86"W
GE
Calouro (1999) 100 Brasil sim 8°27'55.94"S;
72°51'57.01"W
GE
van Vliet et al. (2014) 101 Brasil sim 4°22'48.75"S;
70°1'38.95"W
GE
102 Colômbia 3°58'47.99"S;
70°8'16.53"W
GE
Lobo and Costa-Campos
(2014)
103 Brasil sim 0°54'23.59"N;
52°0'8.27"W
GE
Faria (2007) 104 Brasil sim 4º34'02"S;
52°38'0.6"W
estudo
Barros et al. (2011), Barros
et al. (2012)
105 Brasil sim 4°45'33.98"S;
54°39'18.28"W
estudo
Endo (2005) 106 Brasil sim 1°18'50.49"N;
68°37'18.43"W
GE
Freschi and Gavazzi (2012) 107 Brasil sim 7°31'10.66"S;
73°0'36.84"W
GE
Barboza et al. (2014) 108 Brasil sim 1°4'23.04"S;
57°20'49.98"W
GE
Correia (2009) 109 Brasil sim 9°10'40.89"S;
72°54'39.41"W
GE
110 Brasil sim 10°30'58.45"S;
69°49'53.77"W
GE
111 Brasil sim 7°36'12.57"S;
73°33'34.75"W
GE
Forline (1997) 112 Brasil sim 2°58'52.89"S;
45°47'8.09"W
GE
Lopes et al. (2008) 113 Brasil sim 3°29'24.65"S;
52° 2'40.32"W
GE
54
Vadjunec and Rocheleau
(2009)
114 Brasil sim 10°28'40.83"S;
69°14'47.66"W
GE
Van Holt et al. (2010) 115 Bolívia sim 15º30'08"S;
63º01'33"W
estudo
Martinez (2009) 116 Colômbia sim 2°32'35.85"N;
71°36'35.13"W
GE
Zapata-Ríos (2001) 117 Equador sim 0°12'53.18"N;
76°3'24.31"W
GE
Espinosa et al. (2014) 118 Equador sim 0º49'31.05"S;
76º19'9.04"W
GE
Sirén (2004) 119 Equador sim 1°44'S;
77°29'W
GE
Zapata-Ríos et al. (2009) 120 Equador sim 2°36'30.78"S;
77°46'58.23"W
GE
Iwamura et al. (2014) 121 Guiana sim 3°16'33.36"N;
59°37'21.78"W
GE
Aquino et al. (2007) 122 Peru sim 4°16'54.34"S;
73°38'58.72"W
GE
Bodmer et al. (1994) 123 Peru sim 4°18'58.55"S;
73°12'33.35"W
GE
Bodmer and Lozano (2001) 124 Peru sim 4°55'16.96"S;
75°12'24.16"W
GE
125 Peru sim 5°37'34.26"S;
75°18'50.03"W
GE
126 Peru sim 4°17'56.05"S;
71°58'48.58"W
GE
Gavin (2007) 127 Peru sim 7°48'39.09"S;
75°59'33.72"W
GE
Ferrer et al. (2013) 128 Venezuela sim 7°12'37.93"N;
65°6'49.60"W
GE
Gilmore (2005) 129 Peru sim 3°14'1.67"S;
72°56'2.98"W
GE
Ohl-Schacherer et al. (2007) 130 Peru sim 11°42'59.18"S;
71°39'1.84"W
GE
131 Peru sim 11°48'13.60"S;
71°54'37.32"W
GE
Bisbal (1994) 132 Venezuela sim 7°27'53.49"N;
61°8'57.74"W
GE
Loja-Alemán and Ascorra 133 Peru sim 12°46'15.09"S; GE
55
(2004) 69°14'15.55"W
134 Peru sim 12°31'25.14"S;
69°2'10.94"W
GE
Lu (1999) 135 Equador sim 1°1'32.71"S;
77°11'48.45"W
GE
Franzen (2006) 136 Equador sim 0°39'19.60"S;
76°27'16.84"W
GE
137 Equador sim 0°59'21.43"S;
76°12'47.35"W
GE
Maldonado (2010) 138 Colômbia sim 3°43'39.07"S;
70°17'6.90"W
GE
Zent and Zent (2002) 139 Venezuela sim 5°49'56.79"N;
65°33'30.63"W
GE
Heymann et al. (2002) 140 Peru sim 2°9'41.04"S;
74°42'18.51"W
GE
Schulte-Herbrüggen (2003) 141 Peru sim 11°58'26.26"S;
70°0'42.13"W
GE
Soini et al. (1996) 142 Peru sim 5°12'9.33"S;
74°39'2.67"W
GE
Saldaña and Saldaña (2011) 143 Peru sim 4°55´S;
73°45´W
estudo
Politis et al. (2013) 144 Brasil sim 3°35'24.94"S;
46°27'44.96"W
GE
Pedreira et al. (2013) 145 Brasil não 3°38'20.72"N;
61°5'13.02"W
GE
Costa et al. (2012) 146 Brasil não 2°47'43.70"S;
60°2'18.30"W
GE
Espinoza et al. (2013) 147 Bolívia não 11°46'41.63"S;
68°7'32.83"W
GE
Borges et al. (2014) 148 Brasil não 9°57'26"S;
67°52'25"W
estudo
Luna (2014) 149 Brasil não 3°37'53''N;
61°42'29''W
estudo
150 Brasil não 0°48'1''N;
59°25'41"W
estudo
Bennett et al. (2001) 151 Peru sim 5°39'18"S;
74°00'13"W
estudo
Montaña et al. (2014) 152 Equador não 0°4'47.14"S;
76°9'44.77"W
GE
56
Nilsson and Fearnside
(2011)
153 Brasil não 1°32'6.62"N;
63°48'18.38"W
GE
Pitman et al. (2011) 154 Peru não 12°29'40.15"S;
70°8'58.26"W
GE
Innerhofer and Bernhardt
(2011)
155 Equador não 0°41'27.32"S;
77°18'15.37"W
GE
Morsello et al. (2014) 156 Brasil não 5°9'41.07"S;
67°12'50.02"W
GE
Richard-Hansen et al.
(2009)
157 Guiana Francesa não 3°38'39.42"N;
53°15'31.21"W
GE
158 Guiana Francesa não 3°26'34.72"N;
53°59'33.09"W
GE
159 Guiana Francesa não 5°40'13.88"N;
53°46'49.21"W
GE
160 Guiana Francesa não 5°44'13.20"N;
53°54'37.27"W
GE
161 Guiana Francesa não 3°9'58.17"N;
52°20'20.51"W
GE
162 Guiana Francesa não 2°15'25.03"N;
52°52'26.63"W
GE
Bodmer et al. (1997) 163 Peru não 4°36'54.94"S;
72°42'35.94"W
GE
Nunez-Iturri and Howe
(2007)
164 Peru não 12°15'S;
70°55'W
estudo
Naughton-Treves (2002) 165 Peru não 12°41'47.72"S;
69°16'4.82"W
GE
Palminteri et al. (2011) 166 Peru não 12°49'8.99"S;
69°32'40.16"W
GE
167 Peru 12°3'55.41"S;
69°33'25.57"W
GE
Peres et al. (2003) 168 Brasil não 2°41'35.08"S;
55°38'16.77"W
GE
Suarez et al. (2013) 169 Equador não 0°31'7.55"S;
76°46'15.57"W
GE
Ravetta and Ferrari (2009) 170 Brasil não 3°19'54"S;
54°55'24"W
estudo
Bowler et al. (2014) 171 Peru não 4°23'57.71"S;
72°12'56.24"W
GE
57
Referências da tabela S1.
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Accessibility drives the occurrence of Amazon hunting studies
Águeda Lourençoa,b
, Fernanda Michalskia,b,c*
a Postgraduate Programme in Tropical Biodiversity, Federal University of Amapá, Rod.
Juscelino Kubitschek km 02, Macapá, Amapá 68903-419, Brazil
b Ecology and Conservation of Amazonian Vertebrates Research Group, Federal University
of Amapá, Rod. Juscelino Kubitschek km 02, Macapá, Amapá 68903-419, Brazil
c Pro-Carnívores Institute, Av. Horácio Neto 1030, Atibaia, São Paulo, 12945-010, Brazil
* Corresponding author.: Tel: +55 96 3312 1757. E-mail address:
[email protected] (F. Michalski).
Short title: Hunting studies in the Amazon
70
Abstract
Subsistence hunting is common and critical to communities in tropical forests. However,
unsustainable hunting can threaten biodiversity, reducing exploited populations and resulting
in defaunation in tropical regions. To evaluate the spatial distribution of studies on the
subsistence and/or commercial hunting of Amazon forest mammals, we reviewed the
scientific and gray literature from 1990 to 2014. We found 124 studies from 171 study sites
where hunting on mammals was evaluated. Using these data, we derived the density of study
sites with a kernel density map. We used generalized linear models to examine the influence
of accessibility (distances to navigable rivers, roads, and capitals) and distances to protected
areas and universities in predicting the probability of occurrence of hunting studies. Finally,
to determine whether the species that contribute most to the biomass in Neotropical forests
were also those most commonly studied, we counted the number of studies and the number of
sites that evaluated different forest mammal species grouped into four body size classes. The
density of study sites was higher in the northeast, southwest, and west-central Amazon; the
probability of occurrence of hunting studies was negatively influenced by distances to
universities and protected areas, and positively influenced by distance to roads in our most
parsimonious model. Overall, large- and very large-bodied species were more studied and
better represented in the study than medium- and small-bodied ones. Our findings highlight
the importance of reducing biases in the location and selection of target species for hunting
studies to enhance their usefulness.
Keywords: Effectiveness; Game species; Mammals; Spatial distribution; Tropical
forests; Vertebrates.
71
Introduction
Much of the protein consumed by remote communities in tropical forests comes from the
hunting of wildlife (Nogueira and Nogueira 2011). However, subsistence and/or commercial
hunting can reduce the levels of exploited populations and drive species to local or regional
extinction through unsustainable hunting practices, and this is the leading cause of
defaunation in tropical forests (Dirzo et al. 2014; Fa et al. 2002). Mammals comprise the
largest number of individuals and largest biomass extracted from tropical forests (Nasi et al.
2011). Large-bodied species, which are usually preferred by hunters (Jerozolimski and Peres
2003; Peres 2000), commonly represent populations vulnerable to extinction owing to some
biological characteristics such as a long lifespan, low population growth rate, and longer time
of gestation (Bodmer et al. 1997). The decline or extirpation of these species in the
environment can alter ecological processes that are essential to the maintenance of ecosystems
(Dirzo et al. 2014; Galetti et al. 2013; O'Farrill et al. 2013).
Owing to its widespread occurrence and relevance to wildlife conservation in tropical
forests, hunting has attracted attention from researchers in the past decades (Bodmer et al.
1997; Brashares et al. 2004; Corlett 2007; Fa et al. 2002; Parry et al. 2009; Parry and Peres
2015; Peres 2000; Redford 1992). However, studies mapping the occurrence of hunting are
still lacking in several tropical regions. This is partly because hunting activities occur under
the forest canopy, and they cannot be monitored by conventional remote sensing techniques
(Ahmed et al. 2014; Peres et al. 2006). Instead, it requires in situ techniques, which can
underpin the spatial extent and number of replications of studies (Parry and Peres 2015) and
increase the costs of research activities.
Land cover change caused by anthropogenic disturbances (e.g., agriculture, livestock,
selective logging) coupled with forest loss and fragmentation has been the most frequent
threat to the maintenance of Amazon biodiversity (Peres et al. 2010). Because of these
changes, as of 2013 the Amazon had lost 811,662 km² of its original extent (13.3%) (RAISG
2015). Anthropogenic disturbances in tropical forests usually occur in synergy and hunting
activities can be intensified due to fragmentation (Michalski and Peres 2007; Peres 2001),
logging (Poulsen et al. 2009), and the construction of new roads (Ahmed et al. 2014; Wilkie
et al. 2000).
Here, we examined the influence of accessibility (distance to navigable rivers, roads,
and capitals) and distance to protected areas and universities on the spatial distribution of
hunting studies of a large number of Amazonian forest mammals. We predicted that hunting
72
studies would be more concentrated in areas closer to access points and closer to protected
areas and universities. To test these hypotheses, we conducted a search of studies on the
hunting of Amazonian forest mammals, from the scientific and gray literature and evaluated
their responses at two levels: (1) spatial patterns of occurrence of hunting studies and (2)
patterns of species studied and their distribution (e.g., quantity of studies and number of sites
studied). Subsequently, we tested the probability of occurrence of hunting studies in relation
to five spatial variables, indicating which most influenced the distribution of studies. Finally,
we concluded with some general guidelines to enhance the usefulness of future hunting
studies in areas with low coverage by past studies, increasing the minimum targets of
representation in the Amazon.
Methods
Study area
Our study area encompasses eight of the nine countries that compose Amazonia (sensu lato:
Brazil, Peru, Bolivia, Colombia, Venezuela, Guyana, Ecuador, and French Guiana).
Amazonia (sensu lato) is by far the largest tropical forest tract on Earth, covering
approximately 6 million km2 (RAISG 2015). The region is composed of a mosaic of eight
endemic areas (Silva et al. 2005), harboring approximately a quarter of all terrestrial species
in the world and accounting for 15% of global photosynthesis (Malhi et al. 2008). Its forests
and vast hydrological network play a crucial role in carbon storage and climate regulation at
the continental level (Foley et al. 2007).
Compilation of studies on hunting
We reviewed the available literature on hunting studies of forest mammals in the Amazon.
We first conducted a search through the Web of Science, Google Scholar, Scopus, and Scielo,
using the combination of the terms “hunting”, “bushmeat”, “exploitation”, “use”,
“vertebrate”, “mammal”, and “amazon”. Searches using equivalent terms in Portuguese were
also conducted to cover the period from 1990 to 2014. We conducted additional searches of
the literature cited in each article obtained in our survey and included studies based on our
background reading but not found in the searches that addressed our research topic. Gray
literature (i.e., conference abstracts, reports, graduate theses, MSc theses, and PhD
73
dissertations) was also searched using the same combination of terms in Google and Google
Scholar. The numbers of studies excluded and those retained in our survey were recorded for
each of the screening stages according to the PRISMA Statement (Fig. 1) (Moher et al. 2009).
We examined, filtered, and collated the total results returned by the searches to ensure that we
considered all relevant studies that reported on the impact of the subsistence hunting and
commercial use of forest mammal species. At the end, 124 studies met our criteria out of a
total of 502 potentially relevant studies (Fig. 1, S1 Table). We then reviewed the relevant
studies to determine the species studied, and the geographic location and coordinates of the
study area. When a document failed to provide the geographic coordinates, we used Google
Earth (GE) to obtain the nearest coordinates supported by maps of the study area and key
landmarks such as roads, rivers, islands, and other visual features that could be clearly
distinguished in the GE images. When studies had more than one study site in the same region
or when the sites were located no farther than 10 km apart, we calculated the mean positional
fixes between these points, with equal distances between all points reported. We chose a
threshold of a minimum distance of 10 km between study sites to avoid the overlap of studies.
We also considered this distance as hunters usually concentrate their activities within a radius
of 10 km from their home (Peres and Nascimento 2006; Siren et al. 2004).
Environmental predictors
We used five environmental predictors selected based on a priori knowledge of variables that
could influence the occurrence and distribution of hunting studies in the Amazon. The rapid
expansion of urban areas in tropical regions has greatly increased the accessibility of remote
areas, which, coupled with access by navigable rivers and roads, has been shown to influence
the extractive activities of a wide range of nontimber forest products (Peres and Lake 2003)
and facilitate hunting access (Laurance et al. 2009). The increase in human density has been
shown to increase the consumption of bushmeat (Poulsen et al. 2009), which is an inherent
characteristic of the growing number of rural areas in several regions of the Amazon (Norris
and Michalski 2013). Also, households usually extract more wildlife from old secondary
forests (Gavin 2007), and most studies evaluating hunting in tropical forests have been
conducted in large, continuous tracts of non-disturbed forests (Cullen et al. 2000).
Therefore, we selected proxies of human accessibility by calculating the Euclidian
distance to: (1) research institutions (i.e., universities), (2) navigable rivers, (3) roads, (4)
capitals, and (5) protected areas. All predictors were projected to the same coordinate system
74
(WGS 1984, Web Mercator) and resampled to a 100 x 100 km grid in ArcGIS 9.3 (ESRI
2009). Coordinates of the universities across the study area were obtained from the Ministry
of Education of each country where the studies were conducted. The coordinates of the
municipalities where the universities were based were then obtained using Google Earth,
except that coordinates of the Brazilian and Peruvian municipalities were obtained from the
Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE) and the Instituto Geográfico Nacional
Peruano (IGN), respectively (available at
ftp://geoftp.ibge.gov.br/organizacao_territorial/localidades/ and
http://www.ign.gob.pe/index.php?PG=Nomenclatorp&OPC=20&paginasok=1). The river
network vector was obtained from the Food and Agriculture Organization of the United
Nations (FAO) (available at
http://www.fao.org/geonetwork/srv/en/metadata.show?id=37330). To evaluate only navigable
rivers, we selected from the river network only those of fourth or higher order. The road
network vector was obtained from the Natural Earth (available at
http://www.naturalearthdata.com/downloads/10m-cultural-vectors/). The coordinates of cities
(i.e., capitals) of our study area were obtained from the WorldMap (available at
http://worldmap.harvard.edu/data/geonode:world_cities_gmd). Finally, we used the World
Database on Protected Areas (IUCN and UNEP-WCMC 2015) as our source of data on
protected area coverage.
Representativeness of mammal species in hunting studies
To evaluate the representativeness of the most important vertebrate species in terms of their
contribution to the biomass of Neotropical forests (Peres 1999; Peres 2000), we quantified the
studies and the number of sites that evaluated forest mammals grouped into four body size
classes based on Peres (2000) as follows: (1) small species (<1 kg): squirrels (Microsciurus
and Sciurus spp.), acouchis (Myoprocta spp.), callithrichid primates (pygmy marmosets
[Cebuella pygmaea], tamarins [Saguinus spp.], Goeldi monkeys [Callimico goeldii]), and
squirrel monkeys (Saimiri spp.); (2) Medium species (1-5 kg): agoutis (Dasyprocta spp.), titi
monkeys (Callicebus spp.), saki monkeys (Pithecia spp.), bearded sakis (Chiropotes spp.),
and capuchin monkeys (Cebus spp.); (3) Large species (5-15 kg): howler monkeys (Alouatta
spp.), spider monkeys (Ateles spp.), and pacas (Cuniculus paca); (4) Very large species (>15
kg): collared peccary (Pecari tajacu), white-lipped peccary (Tayassu pecari), brocket deers
(Mazama spp.), and lowland tapirs (Tapirus terrestris).
75
Modeling approach and pseudo-absence data generation
Because of the large size of the study area, the potential bias in the spatial distribution of
studies evaluating hunting in the Amazon, and the use of different techniques in the studies
surveyed, we chose a presence-only approach to predict the areas with a higher probability of
the occurrence of studies. Our modeling process and grid size followed the methodology
described in previously published literature (Hengl 2006).
To generate the niche model of potentially suitable areas of occurrence of studies
required to derive pseudo-absences, we used the MaxEnt software package (Phillips et al.
2006). MaxEnt is one of the most popular tools for species distribution and environmental
niche modeling (Merow et al. 2013). Constrained by data availability and the five predictors,
we used a 10-fold cross-validation approach (Iturbide et al. 2015; Norris et al. 2011). We
combined the niche model average and the distance from study locations to generate pseudo-
absences. By combining these two sources of information, we derived a probability weight
map to generate a random point pattern of 171 pseudo-absences (Baddeley 2008; Norris et al.
2011) located both far from occurrences (>100 km) and in areas of low suitability of studies.
Prediction of the density distribution of hunting studies
The occurrence locations (n = 171) were used to derive the density of studies for the study
area via kernel-based point pattern analysis using ArcGIS 9.3 (ESRI 2009). To determine the
kernel smoothing parameter (bandwidth), we used a cross-validation following previous
studies (Berman and Diggle 1989), implemented with the package spatstat (Baddeley and
Turner 2005) from the software R (R Development Core Team 2015). This calculation
resulted in a bandwidth value of 39.6 km.
We used generalized linear models (GLMs, family = binomial, link = logit) to investigate
predictors of the probability of occurrence of hunting studies. The probability of occurrence
of studies was defined by a binary response (“presence” or “pseudo-absence”). As predictors,
we used the Euclidian distances (as a continuous variable) to universities, capitals, roads, 4th
order or higher rivers, and protected areas. All possible subsets of the five predictor variables
were controlled for multicollinearity (Spearman’s correlation rs < 0.70), ranging between 0.01
and 0.31 (mean ± SD = 0.15 ± 0.11), allowing all variables to be used in subsequent analyses.
The influence of these predictors on the response variables was tested with separate GLMs to
understand how they could affect the probability of the occurrence of studies. We adopted a
76
backwards stepwise selection (R function “step”), applying the program default to achieve the
most parsimonious (i.e., “best”) model. We compared variable slope estimates in both the full
and the “best” model selected, which enabled us to avoid well-know issues of stepwise
approaches (e.g., inflated Type 1 error rates) (Mundry and Nunn 2009). Unless otherwise
stated, analyses were conducted in the software R (R Development Core Team 2015).
Results
Spatial and temporal distribution of hunting studies
Our searches returned a total of 124 studies from 1990 to 2014 from 171 locations in the
Amazon where the subsistence hunting and/or commercial use of the target mammal species
was investigated (S1 Table). Most studies were conducted after 2004 (80.6%), with the
highest number of studies in 2014 (n = 15) (Fig. 2). The majority of search results were
scientific articles (52.4%), followed by MSc theses (17.0%), book chapters (8.1%), and PhD
dissertations (7.3%). The remaining studies obtained in our searches were conference
abstracts (6.4%), graduate theses (2.4%), books (2.4%), reports (2.4%), and management
plans (1.6%).
The spatial distribution of the studies varied, but the majority (71.9%) occurred in
Brazil. This was expected, considering that approximately 59% of the Amazon region is in
Brazilian territory (RAISG 2015). The country with the second highest number of studies was
Peru (13.4%), and all of the other countries combined where our searches returned studies
comprised only 14.7%. From the nine countries that compose the Amazon, we failed to find
studies on hunting only for Suriname.
Our kernel density map for the 171 sites showed a higher density of studies in the
northeast, southwest, and west-central Amazon (Fig. 3). The mean distance between study
sites was 1,437 km ± 790 km (mean ± SD), ranging from a minimum of 2.76 km to a
maximum of 3,809 km.
Potential distribution of studies
MaxEnt analysis with study locations and five environmental predictors showed a high mean
AUC value for the test data (mean ± SD = 0.775 ± 0.065), which is considered a fair score for
the model validation (Phillips et al. 2006). From our five predictors, three accounted for over
77
80% of the predictive value and contribution (distance to protected areas: 42.1%, distance to
rivers: 30.6%, and distance to universities: 14.7%), whereas the other two variables had a
predictive contribution of less than 15% (distance to roads: 8.3% and distance to capitals:
4.2%).
Environmental predictors and the probability of occurrence of studies
Our GLMs showed that the explanatory power of the models was low, with a maximum
deviance explained of 36% for the most parsimonious model. The probability of occurrence
of hunting studies was negatively influenced by the variables distance to universities and
distance to protected areas, and positively influenced by distance to roads in our most
parsimonious model (Table 1). Although distances to rivers and to capitals negatively
influenced the occurrence of hunting studies, they were not significant, and thus, were not
retained in the best model (Table 1, Fig. 4).
Representativeness of mammal species in hunting studies
The most important mammals, including primates, ungulates, squirrels, and caviomorph
rodents, in terms of their contribution to vertebrate biomass in Neotropical forests (Peres
1999; Peres 2000) were reported in 71% of the studies returned in our searches and in 67% of
all study sites. Among these important game species, the one most reported in hunting studies
and in most study sites was the paca (Cuniculus paca), followed by agoutis (Dasyprocta
spp.), the collared peccary (Pecari tajacu), brocket deers (Mazama spp.), the white-lipped
peccary (Tayassu pecari), and the tapir (Tapirus terrestris), all present in a large number of
studies (Fig. 5). The species in the studies and at the fewest study sites were Cebuella
pygmaea, Callimico goeldii, and Microsciurus spp. (Fig. 5). Overall, species with large and
very large bodies tended to be more studied and better represented among study sites than
small- and medium-sized species, with the exception of Dasyprocta spp. and Cebus spp., both
medium-sized species that were well represented in most studies and study sites.
Discussion
Spatial and temporal distribution of hunting studies
78
There has been an increase in studies on Amazonian forest mammals, especially in the past 10
years. This could reflect the interest of researchers in investigating the impacts of human
activities on biodiversity, since the rapid growth of the human population and the increased
demand for natural resources necessitate strategies that balance conservation with human
well-being (Kareiva and Marvier 2012).
However, despite the increase in studies in past years, the spatial distribution of
studies found in our search showed that there are biases in the coverage of hunting studies
across the Amazon. For example, the southeast and some parts of the north of the Amazon
remain poorly studied. Forest loss and anthropogenic disturbances along the “arc of
deforestation”, which comprises the eastern and southern edges of the Amazon, produce the
highest deforestation levels resulting from agriculture and livestock (Fearnside 2005). Since
anthropogenic disturbances occur in synergy (Peres 2001), and hunting activities can be
facilitated by forest fragmentation and other disturbances (Ahmed et al. 2014; Peres 2001;
Poulsen et al. 2009; Wilkie et al. 2000), the eastern and southern edges of the Amazon
represent a highly relevant location for studies on biodiversity conservation. Thus, the lack of
studies in these areas must be addressed in the future.
Environmental predictors and probability of occurrence of studies
As we predicted, hunting studies on forest mammals were more concentrated in areas closer
to protected areas and universities. However, they were also more concentrated farther from
roads. Roads can significantly increase the access of hunters into the forest interior and reduce
the proportions of undisturbed source areas (Espinosa et al. 2014). Contrary to our initial
predictions and to previous literature (Peres and Lake 2003; Suarez et al. 2013), accessibility
(i.e., distances to navigable rivers and capitals) did not significantly affect the probability of
occurrence of hunting studies.
Although some anthropogenic disturbances are highly detectable and can be monitored
by remote sensing (Asner et al. 2005; Cochrane and Laurance 2002; Laurance et al. 2002;
Rufin et al. 2015), hunting activities occur under the forest canopy (Peres et al. 2006), making
them difficult if not impossible to detect in large tracts of tropical forests. Thus, conventional
methods for monitoring the hunting of forest game species require intensive in situ survey
effort, which constrains spatial and temporal replications (Parry and Peres 2015) and
considerably increases costs. In fact, costeffective assessments and improvements in
79
methodologies have been a topic in research in biodiversity conservation in recent years
(Berenguer et al. 2015; Gardner et al. 2008).
Facing this trade-off between cost-effectiveness and hunting studies, it would be
reasonable that researchers would avoid long trips and high costs to arrive at the study sites,
making the negative relationship between the probability of occurrence of studies and
distance to universities unsurprising. Moreover, it would be reasonable that research on forest
game mammals would tend to occur in the most preserved areas, closer to protected areas,
which also reflects the preference of researchers to conduct studies in the most preserved
environments (Kareiva and Marvier 2012). Additionally, research conducted inside and/or
close to protected areas can benefit from the use of logistics (i.e., housing, boats, motors, cars,
etc.) from these areas, which could considerably reduce the research costs. Controversially,
more preserved areas are usually the ones located farther from roads, especially in fragmented
and disturbed areas (Michalski et al. 2008), so the positive relationship between the
probability of occurrence of studies and distance to roads may be a result of this trend.
Access to navigable rivers has been shown to influence the extractive activities of a
wide range of non-timber forest products (Peres and Lake 2003) and facilitate hunting access
(Laurance et al. 2009). Although we found a negative relationship between the probability of
hunting studies and distance to rivers, this effect was not significant, possibly because the
influence of this variable was diluted in our modeling approach because of the scale used (4th
river order). Moreover, the large extent of our study area and the relatively few hunting study
points prevented us from using a finer grid size scale (Hengl 2006), which could also have
influenced the low deviance explained by our models.
Representativeness of mammal species in hunting studies
Among the most important game vertebrates in terms of their contribution to the biomass of
Neotropical forests (Peres 1999; Peres 2000), the most studied species in our searches were
the large- (C. paca) or very large-bodied (Mazama spp., T. terrestris, T. pecari, and P.
tajacu). These are also the preferred target species of hunters in tropical forests as they
provide a good cost-benefit in terms of hunting effort and quantity of wild meat (Jerozolimski
and Peres 2003; Peres 2000; Redford 1992). Small- and medium-sized species were usually
neglected in the studies from our searches, showing that more studies on the effects of hunting
should focus on these species.
80
Conclusion
Since most areas of tropical forests have some form of human disturbance, studies on hunting
effects will become increasingly important for tropical forest wildlife conservation. Thus,
despite the increase in studies on hunting forest mammals in the Amazon, the lack of unbiased
uniform coverage in the largest tropical forest tract in the Earth indicates a need for
improvement. This is especially true in areas such as the “arc of deforestation”, where there is
a lack of hunting studies, but where most of the forest loss, fragmentation, and anthropogenic
disturbances take place. Here, we showed that most of the studies we reviewed were based on
large- and very large-bodied mammals and that future studies should also focus on small- and
medium-bodied species. The relationships between proximity to universities and protected
areas can be a subject of concern, as it is necessary to enhance the number of hunting studies
in areas farther from these locations. We consider it critical to reduce biases in the location
and the selected target species of future studies of hunting in tropical forests.
Acknowledgments
This work was partially funded by a research grant from the CAPES Foundation, Brazilian
Ministry of Education (Project 88881.030414/2013-01). We would like to thank Darren
Norris for his useful insights and assistance with the modeling approach. AL received an MSc
scholarship from the Brazilian National Council for Scientific and Technological
Development (CNPq). The Federal University of Amapá (UNIFAP) provided logistical
support. Protected areas data were extracted from the 2015 World Database on Protected
Areas (WDPA). The WDPA is a joint product of IUCN the and UNEP prepared by the
UNEP-WCMC and IUCN-WCPA working with governments, the Secretariats of Multilateral
Environmental Agreements, and in collaboration with non-governmental organizations and
individuals.
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86
Figure Legends
Fig. 1. Flow chart using the PRISMA statement for the systematic review.
Fig. 2. Annual number of hunting studies of mammals in the Amazon from 1990 to 2014. The
color gradient is proportional to the number of studies in each year.
Fig. 3. Kernel density estimation for 171 hunting study sites in the Amazon from 1990 to
2014. Black circles represent the study sites.
Fig. 4. Mean (± 95% CI) occurrence probability of hunting studies in 171 presences and 171
pseudo-absences as a function of distances to five predictor variables.
Fig. 5. Number of studies and number of sites that reported on the hunting of mammal species
ranging from small to very large body sizes in the Amazon.
87
Supplementary material legend
Table S1. List of reviewed hunting studies (n = 124) and study sites (n = 171) in the
Amazon from 1990 to 2014.
88
Comprovante de submissão do artigo.
