Divergências Funcionais e Estratégias de Resistência à Seca Entre Espécies Decíduas e Sempre Verdes Tropicais

ResumoAnalisamos a variao funcional entre espcies decduas (ED) e sempre verdes (ESV) para compreender as divergncias nas estratgias de tolerncia e evitao seca. O estudo foi realizado em um fragmento de floresta tropical sazonalmente seca, localizada no muncipio de Pentecoste (347'S, 3916'W), Cear, Brasil. Mensuramos 17 traos funcionais foliares em 17 ED e cinco ESV, sendo 12 morfofuncionais, um fenolgico e quatro fisiolgicos. Verificamos que as ED exibiram maior taxa de fotossntese por massa (Amassa), menor longevidade foliar (LF) e massa foliar especfica (MFE) quando comparadas s sempre verdes. Esses traos foram considerados traos-chaves preditores das estratgias de evitao e tolerncia seca. As ED e ESV apresentaram uma demanda conflitante entre tolerncia seca e taxa fotossinttica, pois a LF foi negativamente correlacionada com Amassa. Embora tenham demonstrado diferenas claras na MFE e LF no observamos diferenas significativas na Area e gs, consequentemente, ED e ESV no diferiram na eficincia no uso da gua durante o perodo chuvoso. Apesar da variabilidade substancial dentro do grupo, todas as ED exibem estratgia de evitao seca enquanto que ESV exibem um conjunto de traos funcionais foliares relacionados a estratgia de tolerncia seca. Palavras-chave: Grupos fenolgicos, tolerncia seca, evitao seca.AbstractWe analyzed the functional variation between deciduous and evergreen species to understand the differences across the strategies of avoidance and tolerance to drought. Our study was carried in a fragment of seasonally dry tropical forest located in the city of Pentecoste (347S, 3916W), Cear, Brazil. We measured 17 func-tional leaf traits in 17 deciduous and five evergreen species, being 12 morphofunctional, one phenological and four physiological. We found that deciduous species exhibited greater Amass, lower leaf lifespan (LL) and leaf mass per area (LMA) than evergreen species. These traits were considered key predictor traits of avoidance and drought tolerance strategies. Deciduous and evergreen species showed a trade-off between drought tolerance and photosynthetic rate, LL was negatively correlated with Amass. Although we have shown clear differences in LMA and LL not observed significant differences in Aarea and gs, consequently, deciduous species and evergreen species did not find significant differences in WUEi and WUE. Despite substantial variability within the group, all deciduous species fall predominantly in the drought avoidance strategy, while evergreen species display a suite of traits related to drought tolerance.Key words: Phenological groups, drought tolerance, drought avoidance.

Divergncias funcionais e estratgias de resistncia seca entre espcies decduas e sempre verdes tropicais1Functional divergences and strategies of resistance to drought between tropical deciduous and evergreen species

Bruno Cruz de Souza2,6, Rafael Silva Oliveira3, Francisca Soares de Arajo2, Andr Luiz Alves de Lima4, Maria Jesus Nogueira Rodal5

Rodrigusia 66(1): 021-032. 2015http://rodriguesia.jbrj.gov.brDOI: 10.1590/2175-7860201566102

1 Parte da tese de doutorado do primeiro autor.2 Universidade Federal do Cear, Programa de Ps-Graduao em Ecologia e Recursos Naturais, Depto. Biologia, 60455-970, Fortaleza, CE, Brasil.3 Universidade Estadual de Campinas, Inst. Biologia, Depto. Biologia Vegetal, 13083-970, Campinas, SP, Brasil.4 Universidade Federal Rural de Pernambuco, Unidade acadmica de Serra Talhada, 56900-000, Serra Talhada, PE, Brasil.5 Universidade Federal Rural de Pernambuco, Depto. Biologia, 52171-900, Recife, PE, Brasil.6 Autor para correspondncia: [email protected]

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IntroduoEspcies de rvores com diferentes estratgias

funcionais, sempre verdes e decduas, coocorrem em florestas sazonalmente secas (Sobrado 1993; Eamus 1999; Givnish 2002; Fu et al. 2012). Espcies decduas evitam a seca, produzindo folhas pouco longevas e transpirando a taxas insignificantes na estao seca (Chabot & Hicks 1982; Eamus 1999). Por outro lado, espcies sempre verdes toleram seca, apresentando elevada longevidade foliar e fluxo transpiracional durante todo ano (Chabot & Hicks 1982; Eamus 1999; Mediavilla & Escudero 2003).

Embora espcies decduas e sempre verdes demonstrem diferenas entre o uso de gua e nutrientes (Kikuzawa 1991; Givnish 2002; Ishida et al. 2010), ainda no claro se durante o perodo de maior disponibilidade hdrica essas diferenas so mantidas. Em relao s trocas gasosas e uso da gua, espcies decduas so menos conservativas no uso da gua, transpiram a elevadas taxas no perodo chuvoso em troca de maior ganho de carbono (Mediavilla & Escudero, 2003). Em contrapartida, espcies sempre verdes so mais conservativas no uso da gua, exibem baixa condutncia estomtica e grande sensibilidade estomtica quando sujeitas a alta demanda evaporativa (Mediavilla & Escudero 2003). Porm, essas divergncias entre espcies decduas e sempre verdes no so demonstradas de forma consensual (ver Damesin et al. 1998; Bucci et al. 2005).

A longevidade foliar um trao funcional que indica divergncias no ganho de carbono e taxa de crescimento entre os grupos de espcies decduas e sempre verdes (Kikuzawa 1991; Williams-Linera 2000; Ishida et al. 2010). Geralmente esse trao correlacionado positivamente com a massa foliar e negativamente com a capacidade fotossinttica e o contedo foliar de nitrognio e fsforo (Reich et al. 1992; Williams-Linera 2000; Cordell et al. 2001; Wright et al. 2004). Espcies decduas apresentam menor massa foliar especfica e maior taxa fotossinttica por unidade de massa se comparadas com espcies sempre verdes (Fu et al. 2012). Espcies sempre verdes apresentam elevada massa foliar, pois, investem grande parte do carbono assimilado na construo das folhas (Wilson et al. 1999). O alto investimento aumenta a resistncia difuso do CO2 e, consequentemente, reduz a capacidade fotossinttica em espcies sempre verdes (Ishida et al. 2008). Portanto, duas

estratgias ecolgicas so identificadas, espcies decduas que constroem folhas pouco longevas com alta capacidade fotossinttica e, espcies sempre verdes que possuem folhas longevas e elevada massa foliar, porm, com baixa capacidade fotossinttica (Wright et al. 2006).

Dados empricos demonstram que o comportamento fenolgico das espcies est diretamente associado ao tipo de estratgia em resposta seca e a forma de utilizao da gua. Espcies sempre verdes apresentam rea foliar reduzida e baixa condutncia estomtica em resposta ao limite de gua disponvel (Dudley 1996; Heschel & Riginos 2005), exibindo maior eficincia no uso de gua. Em contraste, espcies decduas possuem maior rea foliar e condutncia estomtica (Heschel & Riginos 2005), porm, com menor eficincia no uso de gua. A coocorrncia de espcies decduas e sempre verdes fornece evidncias de duas diferentes estratgias de utilizao da gua (Fu et al. 2012) e resistncia seca (Markesteijn & Poorter 2009).

Embora existam evidncias de que traos foliares morfolgicos e fisiolgicos esto relacionados s estratgias de resposta seca, ainda no claro quais traos podem ser considerados bons preditores dessas estratgias. Por exemplo, em espcies ocorrentes no semirido brasileiro, Silva et al. (2014) consideraram deciduidade foliar como uma importante estratgia adaptativa seca, utilizando traos funcionais como densidade da madeira (DBM), rea foliar especfica (AFE) e espessura foliar (EF) como preditores dessa estratgia, esses autores no conseguiram predizer de forma consistente grupos funcionais de plantas.

Outros estudos recentes realizados no semirido do Brasil demonstraram que associaes entre traos do caule e o comportamento fenolgicos das espcies foram essenciais para identificar grupos funcionais, alm disso, observaram que esses grupos respondem diferentemente a fatores abiticos como temperatura, fotoperodo e precipitao (Lima & Rodal 2010; Lima et al. 2012; Oliveira et al. 2015). No entanto, as diferenas entre traos funcionais foliares e as implicaes dessas diferenas nas trocas gasosas e relaes hdricas das espcies no foram observadas. Estudos que consideraram aspectos fisiolgicos das espcies, utilizaram como forma de entender as respostas das plantas seca, relacionando o potencial hdrico com a eficincia quntica da fotossntese ou a taxa de transpirao com a alocao de solutos na folha

Estratgias de resistncia seca em espcies tropicais

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(Trovo et al. 2007; Silva et al. 2004), porm, no associaram essas respostas ao comportamento fenolgico.

Embora alguns autores j tenham observado associaes entre a fenologia foliar e estratgias hdricas em espcies tropicais de ambientais sazonalmente secos (Medina & Francisco 1994; Eamus 1999; Mediavilla & Escudero 2003), ainda no h consenso sobre essas associaes. Por exemplo, Medina & Francisco (1994) observaram que a espcie decdua Godmania macrocarpa Hemsley mais tolerante seca do que a espcie sempre verde Curatella americana L. mesmo exibindo maior taxa de fotossntese. Por outro lado, Mediavilla & Escudero (2003) encontraram que espcies decduas exibem estratgia menos conservativa no uso da gua e maiores taxas de fotossntese do que espcies sempre verdes que so mais tolerantes aos efeitos negativos da seca.

Nesse contexto, nossos objetivos foram: (1) investigar se espcies decduas e sempre verdes apresentam variaes entre traos funcionais foliares (massa foliar especfica, longevidade foliar, taxa de fotossntese, condutncia estomtica e eficincia no uso da gua) relacionados s estratgias de resistncia seca (evitao e tolerncia sensu Levitt 1972) e utilizao da gua e; (2) identificar traos preditores de estratgias de tolerncia e evitao seca que se relacionam com o comportamento fisiolgico das espcies. Nossas hipteses foram que (1) As espcies decduas se diferenciam das espcies sempre verdes em um conjunto de traos funcionais foliares que so relacionados com o tipo de estratgia de uso de recursos e; (2) Na ausncia de restrio hdrica espcies decduas se diferenciam das sempre verdes, exibindo elevada taxa fotossinttica e condutncia estomtica, resultando em menor eficincia no uso da gua.

Materiais e Mtodosrea de estudoNossa pesquisa foi desenvolvida na Fazenda

Experimental Vale do Curu (347S,3916W), pertencente Universidade Federal do Cear (UFC), localizada no municpio de Pentecoste, Cear, Brasil (Fig. 1). Os solos so rasos e com pouca capacidade de reteno hdrica. A topografia da regio plana com altitude mdia de 75 m. O clima da regio no sistema de classificao de Kppen-Geiger BSh - semirido, seco, com chuvas no vero e seca no inverno (Peel et al. 2007).

A precipitao mdia anual na ltima dcada (20002010) foi de 742 mm e a temperatura mdia anual em torno de 28,5C (dados da estao meteorolgica da fazenda; Fig. 2). O perodo chuvoso historicamente concentrado entre trs e quatros meses (janeiro e abril), seguido por longo perodo seco (maio e dezembro). Em 2012, ano que esse estudo foi desenvolvido, a precipitao total foi de 416,9 mm e a temperatura mdia de 28,8C (mx. 35C e mn. 22.6C).

Espcies analisadasDemarcamos uma rea de hectare e

subdividimos em parcelas contguas de 10 10m para amostragem da composio de espcies. Amostra de partes reprodutivas e vegetativas foram coletas e herborizadas, em seguida, o material botnico foi comparado com exsicatas do herbrio Prisco Bezerra (EAC) para determinao das espcies. Sistematicamente, selecionamos espcies de rvores e arbustos (dimetro ao nvel do solo > 3cm), sendo 17 decduas e cinco sempre verdes, totalizando 22 espcies (Tab. 1). De acordo com Oliveira et al. (2015) a durao das folhas nas espcies decduas varia de 56 meses e nas espcies sempre verdes superior a 11 meses.

Traos funcionais foliaresNo perodo de dezembro de 2011 a novembro

de 2012, em intervalos de 15 dias, observamos o comportamento fenolgico das espcies para determinamos a longevidade foliar (LF; dias). A longevidade foliar foi estimada pela mdia de dias entre as fenofases de brotao e queda foliar. Mensuramos os demais traos foliares de maro a abril de 2012, meses que compreendem o perodo chuvoso na regio. De acordo com as observaes do comportamento fenolgico foliar das espcies, todas as folhas utilizadas nesse estudo foram desenvolvidas nas espcies decduas no incio do perodo chuvoso (fevereiro) e nas espcies sempre verdes no final da estao seca (janeiro). Cinco indivduos por espcie com alturas semelhantes foram selecionados. Em cada indivduo 10 folhas expostas ao sol foram coletadas, colocadas em papis toalha umedecidos e acondicionadas por duas horas em caixa trmica refrigerada por gelo (Cornelissen et al. 2003). Conforme o protocolo proposto por Cornelissen et al. (2003), as folhas foram reidratadas em cmara mida por 6 8 horas, logo aps, determinamos a massa fresca (MF; mg). A rea foliar (AF; cm2) foi determinada


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Figura 1 Mapa do Brasil com a localizao do estado do Cear na regio nordeste (a. 2009 Google, Map Data 2009 Europa Technologies) e localizao do territrio da cidade de Pentecoste (b. 2009 Google, Map Data 2009 Europa Technologies). Fotografias da rea de estudo na (1/2 hectare) fazenda experimental Vale do Cur no perodo chuvoso (c) e seco (d). Figure 1 Map of the Brazil with the Cear state localization on the Northeast region (a. 2009 Google, Map Data 2009 Europa Technologies) and territorial location of the Pentecoste city (b. 2009 Google, Map Data 2009 Europa Technologies). Photographs of the study area in (1/2 hectare) experimental farm Vale do Cur in wet (c) and dry seasons (d).

atravs da digitalizao das folhas em scanner de mesa e as imagens analisadas no software image J v.1.44. Para estimar a espessura foliar (EF; em mm) e tamanho do pecolo (TP; em cm) utilizamos paqumetros digitais, em seguida, as folhas foram colocadas para secagem em estufa de ar circular por 48 horas em temperatura de 70C at atingirem a massa seca constante (Poorter 2009).

Com bases nessas medidas calculamos: rea foliar especfica (AFE; rea foliar fresca/massa seca; em mm2mg-1), massa foliar especfica (MFE; 1/AFE; em mg mm-2), contedo saturado de gua (CSA; massa fresca saturada massa seca/ massa seca; em g g1) (Hao et al. 2010), massa seca foliar (MSF; massa fresca saturada/massa seca; em mg

g-1), suculncia foliar (SF; massa fresca saturada massa seca/rea foliar; em g m-2) (Mantovani 1999) e densidade foliar (DF; massa seca/(rea foliar * espessura foliar); em mg mm-3) (Poorter 2009).

O contedo de clorofila foi estimado utilizando medidor de clorofila SPAD (Minolta SPAD 502 D Spectrum Technologies Inc., Plainfield, IL, USA). Determinamos a concentrao de clorofila por rea (Crea; Contedo de clorofila /rea foliar; em mol m2; Poorter 2009). Para o contedo de clorofila utilizamos o modelo polinomial para rvores tropicais: Contedo Clorofila = 0.664 * SPADi + 0.012 * SPADi2; Coste et al. 2010). Para testarmos a adequao da equao adotada, comparamos o contedo de clorofila

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b

c

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Figura 2 Diagrama climtico Walter e Lieth (1960) para a fazenda experimental Vale do Curu, Pentecoste, Cear, Brasil. Dados climticos (temperatura mxima, mnima e precipitao) da ltima dcada (20002010). Figure 2 Climatic diagram Walter and Lieth (1960) for Experimental Farm Vale of Curu, Pentecoste, Cear, Brazil. Climatic data (maximum and minimum temperature and precipitation) of the last decade (20002012).

determinado pela equao utilizada por Poorter (2009). No encontramos diferenas significativas entre o contedo de clorofila determinado pelas duas equaes (P=0.45). Utilizando as mesmas folhas amostradas para mensurao dos traos morfolgicos, determinamos por indivduo o contedo de nitrognio por massa seca (Nmassa; % massa seca) e fsforo por massa seca (Pmassa; % massa seca). A concentrao de nitrognio foliar total foi determinada atravs da utilizao do mtodo micro-Kjeldahl (Bremmer 1965). Para a determinao do contedo total de fsforo utilizamos aps destilao uma mistura tricida de cidos ntrico, sulfrico e perclrico, na proporo de 10:1:2. O fsforo total no extrato foi estabelecido por colorimetria, a 410nm, utilizando vanadomolibdato de amnia (Allen 1989).

Comportamento fisiolgicoNo perodo chuvoso (maro e abril 2012)

em cinco folhas expandidas, expostas ao sol e sem danos de cinco individuo por espcie mensuramos a taxa de fotossntese por rea (Area; mol CO2 m-2 s-1) e a condutncia estomtica (gs; mol m-2 s1) entre

08:00 e 12:00 h. Utilizamos um medidor porttil de fotossntese (Modelo LI-6400XT; LI-COR Inc., Lincoln, NE, USA). Na cmara do medidor porttil mantivemos as folhas por aproximadamente 120s, a concentrao de CO2 foi fixada em 400ppm e a taxa de fluxo de 400 mol s-1. A umidade relativa do ar em condies naturais variou entre 50% a 70% e a temperatura entre 25 e 32C. Aps medidas da radiao fotossinteticamente ativa em condies de pleno sol, estabelecemos um valor fixo de 1800 mol ftons m-2s-1 dentro da cmara com uso de luz artificial. Determinamos ainda a eficincia intrnseca no uso da gua (EUA; Area/gs; mol CO2 mol H2O

-1), a eficincia instantnea no uso da gua (EUAi; Area/E mol CO2 mmol H2O-1; E taxa de transpirao) e a taxa de fotossntese por unidade de massa (Amassa; Amassa=Area/MFE; em nmol g-1 s-1).

Anlises estatsticasComo forma de comparar as diferenas em

traos funcionais foliares entre espcies decduas e sempre verdes, adotamos o teste t para amostras independentes. Em caso de hiptese nula rejeitada para normalidade (Shapiro Wilks) e igualdade de varincia (teste de Bartlett) transformamos o valor do trao para log10 antes de aplicarmos o teste. Realizamos anlises de componentes principais (ACP) com auxlio do software PC-ORD 6 (Multivariate Analysis of Ecological Data, Oregon, U.S.A) para identificarmos possveis agrupamentos ou gradientes de variao funcional entre as espcies. Utilizamos modelos de regresso para verificar as correlaes e variaes na amplitude da taxa de fotossntese, longevidade foliar, rea foliar especfica e condutncia estomtica. A eficincia intrnseca e instantnea no uso da gua foi comparada entre os grupos de espcies decduas e sempre verdes por anlise de varincia (ANOVA-one way) seguida de teste post-hoc de Tukey (=0,05). Todas as anlises estatsticas foramrealizadas no ambiente R v.2.15.1 (R Development Core Team, 2012) e no software PAST (Hammer et al. 2001).

ResultadosDiferenas funcionais entre espcies decduas e sempre verdesNs observamos que espcies decduas e

sempre verdes diferiram em traos funcionais foliares relacionados s estratgias de evitao e tolerncia seca. Espcies decduas apresentaram AF, AFE, CSA e Amassa significativamente maiores


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Tabela 1 Grupos fenolgicos e formas de crescimento das espcies selecionadas para amostragem de traos fun-cionais foliares.Table 1 Phenology groups and growth form of the species selected for sampling of the leaf functional traits.Espcies Grupo Fenolgico Forma de CrescimentoAspidosperma pyrifolium Mart. Decdua rvoreCordia oncocalyx Allemo Decdua rvoreCordia trichotoma (Vell.) Arrabida ex Steudel. Decdua rvoreCynophalla flexuosa L. Sempre Verde ArbustoManihot carthaginensis (Jacq.) Mll. Arg. Decdua ArbustoCochlospermum vitifolium (Willd.) Spreng. Decdua rvoreAmburana cearensis (Allemo) A.C. Sm. Decdua rvoreCommiphora leptophloeos (Mart.) J.B. Gillett Decdua rvoreCombretum leprosum Mart. Decdua Arbusto trepadorCroton blanchetianus Baill. Decdua rvoreSebastiania macrocarpa Mll. Arg. Decdua rvoreAnadenanthera colubrina (Vell.) Brenan Decdua rvoreBauhinia cheilantha (Bong.) D. Dietr. Decdua rvoreLibidibia ferrea (Mart.) L.P.Queiroz Sempre Verde rvoreMimosa caesalpiniifolia Benth. Decdua rvorePiptadenia stipulacea (Benth.) Ducke Decdua rvorePiptadenia viridiflora (Kunth) Benth. Sempre Verde rvorePoincianella bracteosa (Tul.) L.P.Queiroz Decdua rvoreLafoensia pacari A.St.-Hil Decdua rvoreHelicteres heptandra L.B.Sm. Decdua ArbustoZizyphus joazeiro Mart. Sempre Verde rvoreXimenia americana L. Sempre Verde rvore

do que espcies sempre verdes (Tab. 2). O grupo de espcies sempre verdes demonstrou LF, MFE, DF, Crea e CMSF significativamente maiores do que o grupo das espcies decduas (Tab. 2). Nos outros traos foliares mensurados (TP, EF, SF, Area, gs, EUA, Nmassa e Pmassa) no observamos diferenas significativas entre os grupos (Tab. 2).

Anlises de componentes principais Ns encontramos evidncias de um conjunto

especfico de traos funcionais foliares que categoriza as espcies em grupos segundo a fenologia foliar e estratgia de resistncia seca. Na anlise de componentes principais (ACP), o primeiro e segundo componente representados no eixo 1 e 2 explicam 37,8% e 17,2% da variao de 17 traos foliares (o terceiro eixo apenas 13%). Os traos que constituram o eixo 1 esto relacionados com a longevidade, investimento de carbono na construo das folhas e capacidade fotossinttica (Fig. 3a). Os valores dos traos LF, MFE, DF e CMSF indicam associaes com os scores do lado positivo do eixo 1 (Fig. 3a). No lado negativo, os scores foram associados apenas com os valores dos

traos Amassa e AFE (Fig. 3a). No segundo eixo, os traos (SF, CSA e EF) relacionados capacidade hdrica das folhas foram associados apenas aos scores negativos do eixo (Fig. 3a).

A posio das espcies plotadas na ACP reflete uma clara distino entre duas estratgias de resistncia seca baseada apenas em traos foliares (Fig. 3b). O grupo formado por cinco espcies sempre verdes (valores positivos do eixo 1) exibiram elevada longevidade e massa foliar, mas, ao longo do eixo 2 se diferenciam em relao a capacidade hdrica das folhas (Fig. 3b). As espcies decduas representam um gradiente de variao funcional, no entanto, 12 espcies exibiram traos foliares que refletem alta capacidade fotossinttica (valores negativos do eixo 1) e assim, como nas espcies sempre verdes diferenciam-se apenas em relao a capacidade hdrica (Fig. 3b).

Ecofisiologia e estratgias seca Ns encontramos que espcies decduas e

sempre verdes exibem claramente uma demanda conflitante entre durao das folhas e taxa fotossinttica. A taxa de fotossntese por massa



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foliar (Amassa) declina com o aumento na longevidade foliar (LF) sendo significativamente maior nas espcies decduas do que nas espcies sempre verdes (R2=0,51 P


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Figura 3 Ordenao de 17 traos funcionais foliares ao longo de dois eixos de componentes principais (a). Distribuio das espcies decduas e sempre verdes no espao ao longo do eixo 1e 2 (b). Figure 3 Ordination of the 17 leaf functional traits along two principal component axes (a). Distribution of the species deciduous and evergreen in space along axis 1 axis 2 (b).

o que representa alto investimento de carbono na construo das folhas. Esses resultados so consistentes aos encontrados em outros estudos que igualmente compararam traos funcionais entre espcies decduas e sempre verdes em regies semiridas (Ackerly 2004; Franco et al. 2005; Fu et al. 2012). As diferenas em traos foliares especficos como LF, AFE, MFE, Amassa e CSA demonstraram que esses grupos fenolgicos se diferenciam em mecanismos fisiolgicos como trocas gasosas e uso da gua, portanto, apresentam estratgias distintas de resistncia seca (ver Ackerly 2004).

Embora no observamos diferena na Area e gs entre espcies decduas e sempre verdes, espcies decduas exibiram baixa MFE o que

resulta em elevada Amassa em comparao com as espcies sempre verdes. Outros estudos tambm demonstraram que diferenas na capacidade fotossinttica desses grupos so mais evidentes quando utilizamos Amassa ao invs da Area (Ackerly 2004; Fu et al. 2012), sendo essa variao entre a taxa de assimilao por rea e massa uma importante regra na limitao de gua em ambientes semiridos e ridos (Ackerly 2004).

No perodo chuvoso as folhas de espcies decduas demonstraram elevado contedo de gua (maior CSA) o que sugere uma maior capacidade nas trocas gasosas do que as espcies sempre verdes. Alm disso, a maior taxa de fotossntese em espcies decduas durante perodo de alta disponibilidade hdrica, indica a existncia da relao de custo benefcio na construo das folhas. Essa relao sugere que espcies decduas mantem uma alta concentrao de nitrognio foliar para manter alta taxa de assimilao de CO2 que fixado em grande quantidade durante o curto tempo de vida da folha (Eamus 1999). No perodo seco, essas espcies perdem as folhas para evitar a perda excessiva de gua (Borchert 1994; Lima & Rodal, 2010; Lima et al. 2012). Em contrapartida, espcies sempre verdes mantm as folhas e as trocas gasosas mesmo sob baixos potenciais hdricos, exibindo clara tolerncia ao dficit hdrico (Odening et al. 1974).

Neste estudo demonstramos evidncias que espcies decduas e sempre verdes exibem uma demanda conflitante entre tolerncia seca e taxa fotossinttica da folha (Fig. 4a). A LF, trao que demonstra tolerncia seca, foi negativamente correlacionado com a Amassa, que reflete a capacidade fotossinttica da folha. Espcies decduas exibem alta capacidade fotossinttica e durao curta das folhas. Por outro lado, espcies sempre verdes constroem folhas com alto investimento de carbono que possibilita maior LF, porm, reduz sua capacidade fotossinttica (Eamus 1999; Ishida et al. 2006).

Alm disso, diferenas pronunciadas na gs entre espcies decduas e sempre verdes so comumente descritas em diversos ecossistemas sazonalmente secos (Chen et al. 2009; Mediavilla & Escudero, 2003; Ishida et al. 2006) e so interpretadas com uma demanda conflitante entre LF e eficincia hidrulica (Sobrado 1993; Ishida et al. 2010; Fu et al. 2012). Embora no observamos diferenas significativas na gs entre espcies decduas e sempre verdes, acreditamos que

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a maior taxa fotossinttica por unidade de massa nas espcies decduas, ocorreu possivelmente por que essas espcies exibiram menor massa foliar por unidade de rea, o que representa uma

barreira fsica a difuso do CO2. Folhas com alto MFE apresentam grande espessura foliar, espessamento das paredes das clulas do mesfilo e alta densidade de clulas no mesfilo, essas caractersticas resultam em menor condutncia de CO2 no interior da folha com reduo significativa na taxa de fotossntese (Kogami et al. 2001).

Espcies sempre verdes tolerantes seca so mais conservativas no uso da gua e exibem, maior sensibilidade estomtica aos efeitos da seca do que espcies decduas que evitam seca (Mediavilla & Escudero 2003). No nosso estudo, no observamos diferenas na eficincia do uso da gua entre espcies decduas e sempre verdes (Fig. 5). Isso sugere que as diferenas entre as estratgias de evitao e tolerncia seca so primariamente determinadas por diferenas na capacidade hidrulica, traos relacionados fotossntese e tolerncia das folhas ao estresse hdrico (Fu et al. 2012). Corroborando como a nossa primeira hiptese, as diferenas entre traos foliares chaves como LF, MFE e Amassa fornecem evidncias que esses grupos exibem duas estratgias distintas. As espcies decduas exibiram curta LF, baixa MFE e elevada Amassa (estratgia de evitao), enquanto que espcies sempre verdes demonstraram alta LF e MFE, porm, ao custo de baixa Amassa (estratgia de tolerncia).

Durante o perodo de disponibilidade hdrica, diferenas em relao a EUA, EUAi e gs entre espcies decduas e sempre verdes no foram observadas, refutando nossa segunda hiptese. Acreditamos que outros mecanismos e traos funcionais no detectados nesse estudo esto relacionados com o uso da gua e comportamento estomtico dessas espcies. Alguns trabalhos demonstraram que diferenas na EUA e gs entre esses grupos est diretamente relacionada com as respostas estomticas aos efeitos negativos da seca para manuteno do estado hdrico da planta (Mediavilla & Escudero, 2003; Bucci et al. 2004; Bucci et al. 2005) ou associada a rgos que exibem elevada capacidade de armazenamento de gua (Bucci et al. 2004; Zane et al. 2010). Desta forma, sugerimos que estudos posteriores investiguem as diferentes associaes de traos funcionais com a fenologia foliar e estado hdrico em espcies decduas e sempre verdes, identificando essencialmente como diferem essas estratgias de resistncia a seca (evitao e tolerncia) em escala estacional.

Figura 4 Regresso linear entre taxa de fotossntese por unidade de massa (Amassa) e longevidade foliar (LF) em (a), condutncia estomtica (gs) em (b) e rea foliar especfica (AFE) em (c). Nota: Mdia de cinco indivduos por espcie; Crculos pretos - espcies decduas; tringulos abertos - espcies sempre verdes. Figure 4 Linear regression between assimilation rate based mass (Amass) and leaf lifespan (LLS) in (a), stomatal conductance (gs) in (b) and specific leaf area (SLA). Note: Mean of five individuals for specie; Black circles deciduous species; open triangles evergreen species.

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Agradecimentos Coordenao de Aperfeioamento de

Pessoal de Nvel Superior (Capes), a concesso da bolsa de estudos do doutorando B.C. Souza. CAPES, atravs dos Programas Nacionais de Cooperao Acadmica (PROCAD 157/2007), e o Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientfico e Tecnolgico (Casadinho/Procad, processo n552213/2011-0), o suporte financeiro para realizao do estgio de Doutorado Sanduche de B.C. Souza na Universidade Estadual de Campinas (UNICAMP/So Paulo). A E.C.D Carvalho e a C.C. Oliveira, a ajuda nos trabalhos de campo. Aos coordenadores da Fazenda Experimental Vale do Curu, pertencente a Universidade Federal do Cear, por permitirem desenvolver os trabalhos de campo e o apoio logstico.

RefernciasAckerly, D. 2004. Functional strategies of chaparral

shrubs in relation to seasonalwater deficit anddisturbance. Ecological Monographs 74: 25-44.

Allen, S.E. 1989. Chemical analysis of ecological materials. Blackwell Scientific Publications, Oxford. 565p.

Borchert, R. 1994. Soil and stem water storage determine phenology and distribution of tropical dry forest trees. Ecology 75: 1437-1449.

Bremner, J.M. 1965. Total Nitrogen. In: Page, A.L. Methods of soil analysis. Part 2. Chemical and microbiological properties. American Society

Figura 5 Comparao entre eficincia intrnseca no uso da gua (EUA) e eficincia instantnea no uso da gua (EUAi) em espcies decduas e sempre verdes. Nota: Barras pretas - espcies decduas; barras brancas espcies sempre verdes; Letra iguais indicam que no diferenas entre os grupos (Teste de Tukey 5% de significncia). Figure 5 Comparison between water use efficiency intrinsic (WUE) and water use efficiency instantaneous (WUEi) in deciduous and evergreen species. Note: Black bars deciduous species; white bars evergreen species; Equal letters indicate no difference between groups (Tukey test 5% significance).

of Agronomy, Soil Science Society of America, Madison, Wisconsin. Pp. 1149-1178.

Bucci, S.; Goldstein, G.; Meinzer, F.; Scholz, F.; Franco, A. & Bustamante, M. 2004. Functional convergence in hydraulic architecture and water relations of tropical savanna trees: from leaf to whole plant. Tree Physiology 24: 891-899.

Bucci, S.; Goldstein, G.; Meinzer, F.; Franco, A.; Campanello, P. & Scholz, F. 2005. Mechanisms contributing to seasonal homeostasis of minimum leaf water potential and predawn disequilibrium between soil and plant water potential in Neotropical savanna trees. Trees 19: 296-304.

Chabot, B. & Hicks, D. 1982. The ecology of leaf life spans. Annual Review of Ecology and Systematics 13: 229-259.

Chen, J.-W.; Zhang, Q. & Cao, K.-F. 2009. Inter-species variation of photosynthetic and xylem hydraulic traits in the deciduous and evergreen Euphorbiaceae tree species from a seasonally tropical forest in south-western China. Ecological Research 24: 65-73.

Cordell, S.; Goldstein, G.; Meinzer, F.C. & Vitousek, P.M. 2001. Regulation of leaf life-span and nutrient-useefficiencyofMetrosiderospolymorphatreesattwo extremes of a long chronosequence in Hawaii. Oecologia 127: 198-206.

Cornelissen, J.H.C.; Lavorel, S.; Garnier, E.; Diaz, S.; Buchmann, N.; Gurvich, D.E.; Reich, P.B.; ter Steege, H.; Morgan, H.D. & van der Heijden, M.G.A. 2003. A handbook of protocols for standardized and easy measurement of plant functional traits worldwide. Australian journal of Botany 51: 335-380.

Coste, S.; Baraloto, C.; Leroy, C.; Marcon, .; Renaud, A.; Richardson, A.D.; Roggy, J.C; Schimann, H.; Uddling, J. & Hrault, B. 2010. Assessing foliar chlorophyll contents with the SPAD-502 chlorophyll meter: a calibration test with thirteen tree species of tropical rainforest in French Guiana. Annals of Forest Science 67: 607.

Damesin, C.; Rambal, S. & Joffre, R. 1998. Co-occurrence of trees with different leaf habit: A functional approach on Mediterranean oaks. Acta Oecologica 19: 195-204.

Dudley, S.A. 1996. Differing selection on plant physiological traits in response to environmental water availability: a test of adaptive hypotheses. Evolution 50: 92-102.

Eamus, D. 1999. Ecophysiological traits of deciduous and evergreen woody species in the seasonally dry tropics. Trends in Ecology & Evolution 14: 11-16.

Franco, A.C.; Bustamante, M.; Caldas, L.S.; Goldstein, G.; Meinzer, F.C.; Kozovits, A.R.; Rundel, P. & Coradin, V.T.R. 2005. Leaf functional traits of Neotropical savanna trees in relation to seasonal waterdeficit.Trees 19: 326-335.



31

Fu, P.L.; Jiang, Y.J.; Wang, A.Y.; Brodribb, T.J.; Zhang, J.L.; Zhu, S.D. & Cao, K.F. 2012. Stem hydraulic traits and leaf water-stress tolerance are co-ordinated with the leaf phenology of angiosperm trees in an Asian tropical dry karst forest. Annals of Botany 110: 189-199.

Givnish,T.J.2002.Adaptivesignificanceofevergreenvs. deciduous leaves: solving the triple paradox. Silva Fennica 36: 703-743.

Hammer, O.; Harper, D.A.T. & Ryan, P.D. 2001. PAST: paleontological statistics software package for education and data analysis. Paleontologia Electronica 4: 1-9.

Heschel, M.S. & Riginos, C. 2005. Mechanisms of selection for drought stress tolerance and avoidance in Impatiens capensis (Balsaminaceae). American Journal of Botany 92: 37-44.

Ishida, A.; Diloksumpun, S.; Ladpala, P.; Staporn, D.; Panuthai, S.; Gamo, M.; Yazaki, K.; Ishizuka, M. & Puangchit, L. 2006. Contrasting seasonal leaf habits of canopy trees between tropical dry-deciduous and evergreen forests in Thailand. Tree Physiology 26: 643-656.

Ishida, A.; Nakano, T.; Yazaki, K.; Matsuki, S.; Koike, N.; Lauenstein, D.L.; Shimizu, M. & Yamashita, N. 2008. Coordination between leaf and stem traits related to leaf carbon gain and hydraulics across 32 drought-tolerant angiosperms. Oecologia 156: 193-202.

Ishida, A.; Harayama, H.; Yazaki, K.; Ladpala, P.; Sasrisang, A.; Kaewpakasit, K.; Panuthai, S.; Staporn, D.; Maeda, T.; Gamo, M., Diloksumpun, S.; Puangchit, L. & Ishizuka, M. 2010. Seasonal variations of gas exchange and water relations in deciduous and evergreen trees in monsoonal dry forests of Thailand. Tree Physiology 30: 935-945.

Kikuzawa,K. 1991.ACost-BenefitAnalysis ofLeafHabit and Leaf Longevity of Trees and Their Geographical Pattern. The American Naturalist 138: 1250-1263.

Kogami, K.; Hamba, Y. T.; Kibe, T.; Terashima, I.; Masuzawa, T. 2001. CO2 transfer conductance, leaf structure and carbon isotope composition of Polygonum cuspidatum leaves from low and high altitudes. Plant Cell Environment 24: 529-538.

Levitt, J. 1972. Responses of plants to environmental stresses. Academic Press, New York. Pp. 732.

Lima, A.L.A. & Rodal, M.J.N. 2010. Phenology and wood density of plants growing in the semi-arid region of northeastern Brazil. Journal of Arid Environments 74: 1363-1373.

Lima, A.L.A.; Sampaio, E.V.D.S.B.; De Castro, C.C.; Rodal, M.J.N.; Antonino, A.C.D. & Melo, A.L. 2012. Do the phenology and functional stem attributes of woody species allow for the identificationoffunctionalgroupsinthesemiaridregion of Brazil? Trees 26: 1605-1616.

Mantovani, A. 1999. A method to improve leaf succulence quantification.BrazilianArchives ofBiology and Technology 42: 9-14.

Mediavilla, S. & Escudero, A. 2003. Stomatal responses to drought at a Mediterranean site: a comparative study of co-occurring woody species differing in leaf longevity. Tree Physiology 23: 987-996.

Odening, W.R.; Strain, B.R. & Oechel, W.C. 1974. The effect of decreasing water potential on net CO2 exchange of intact desert shrubs. Ecology 55: 1086-1095.

Peel, M.C. Finlayson, B.L. & McMahon, T.A. 2007. Updated world map of the Kppen-Geiger climate classification. Hydrology and Earth System Sciences 11: 1633-1644.

Oliveira, C.C.; Zandavalli, R.B.; Lima, A.L.A. & Rodal, M.J.N. 2015. Functional groups of woody species in semi-arid regions at low latitudes. Austral Ecology 40: 40-49.

Poorter, L. 2009. Leaf traits show different relationships with shade tolerance in moist versus dry tropical forests. New Phytologist 181: 890-900.

R Development Core Team. 2008. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna.

Reich, P.B.; Walters, M.B. & Ellsworth, D.S. 1992. Leaf life-span in relation to leaf, plant, and stand characteristics among diverse ecosystems. Ecological monographs 62: 365-392.

Silva, E.C.; Nogueira, R.J.M.C.; Azevedo Neto, A.D.; Brito, J.Z. & Cabral, E.L. 2004. Aspectos ecofisiolgicos de dez espcies emuma rea decaatinga no municpio de Cabaceiras, Paraba, Brasil. Iheringia Srie Botnica 59: 201-205.

Silva, A.M.L.; Lopes, S.F.; Vitorio, L.A.P.; Santiago, R.R.; Mattos, E.A. & Trovo, D.M.B.M. 2014. Plant functional groups of species in semiarid ecosystems in Brazil: wood basic density and SLA as an ecological indicator. Brazilian Journal of Botany 37: 229-237.

Sobrado, M.A. 1993. Trade-off between water transport efficiencyandleaflife-spaninatropicaldryforest.Oecologia 96: 19-23.

Trovo, D.M.B.M.; Fernandes, P.D.; Andrade, L.A. & Neto, J.D. 2007. Variaes sazonais de aspectos fisiolgicos de espcies da Caatinga. Revista Brasileira de Engenharia Agrcola e Ambiental 11: 307-311.

Williams-Linera, G. 2000. Leaf demography and leaf traits of temperate-deciduous and tropical evergreen-broadleaved trees in a Mexican montane cloud forest. Plant Ecology 149: 233-244.

Wilson, P.J.; Thompson, K.E.N. & Hodgson, J.G. 1999. Specific leaf area and leaf drymatter content asalternative predictors of plant strategies. New Phytologist 143: 155-162.


Rodrigusia 66(1): 021-032. 2015

Wright, I.J.; Leishman, M.R.; Read, C. & Westoby, M. 2006. Gradients of light availability and leaf traits with leaf age and canopy position in 28 Australian shrubs and trees. Functional Plant Biology 33: 407-419.

Wright, I.J.; Reich, P.B.; Westoby, M.; Ackerly, D.D.; Baruch, Z.; Bongers, F.; Cavender-Bares, J.; Chapin, T.; Cornelissen, J.H.C.; Diemer, M.; Flexas, J.; Garnier, E.; Groom, P.K.; Gulias, J.; Hikosaka, K.; Lamont, B.B.; Lee, T.; Lee, W.; Lusk, C.; Midgley, J.; Navas, M.L.; Niinemets,

.; Oleksyn, J.; Osada, N.; Poorter, H.; Poot, P.; Prior, L., Pyankov, V.; Roumet, C.; Thomas, S.; Tjoelker, M.G.; Veneklaas, E.J. & Villar, R. 2004. The worldwide leaf economics spectrum. Nature 428: 821-827.

Zanne, A.E.; Westoby, M.; Falster, D.S.; Ackerly, D.D.; Loarie, S.R.; Arnold, S.E.J; Coomes, D.A. 2010. Angiosperm wood structure: Global patterns in vessel anatomy and their relation to wood density and potential conductivity. American Journal of Botany 97: 207-215.

Artigo recebido em 01/11/2014. Aceito para publicao em 01/03/2015.

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Divergências Funcionais e Estratégias de Resistência à Seca Entre Espécies Decíduas e Sempre Verdes Tropicais