UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARÁ

INSTITUTO DE ESTUDOS COSTEIROS

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA AMBIENTAL

MESTRADO EM ECOLOGIA DE ECOSSISTEMAS

COSTEIROS E ESTUARINOS

TAYANA MARIA CABRAL FERREIRA

EFEITO DE BORDAS NATURAIS E ARTIFICIAIS NA ASSEMBLÉIA DE FORMIGAS

DOS MANGUEZAIS

BRAGANÇA

2013

UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARÁ

INSTITUTO DE ESTUDOS COSTEIROS

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA AMBIENTAL

MESTRADO EM ECOLOGIA DE ECOSSISTEMAS

COSTEIROS E ESTUARINOS

TAYANA MARIA CABRAL FERREIRA

EFEITO DE BORDAS NATURAIS E ARTIFICIAIS NA ASSEMBLÉIA DE FORMIGAS

DOS MANGUEZAIS

Dissertação de Mestrado apresentada ao Programa de Pós-

Graduação em Biologia Ambiental, do Instituto de Estudos

Costeiros, UFPA, como requisito final necessário à obtenção

do grau de Mestre em Biologia Ambiental, com ênfase em

Ecologia de Ecossistemas Costeiros e Estuarinos.

ORIENTADOR: Prof. Dr. Marcus Emmanuel B. Fernandes

CO-ORIENTADORA: Profª. Drª. Ana Yoshi Harada

BRAGANÇA

2013

TAYANA MARIA CABRAL FERREIRA

EFEITO DE BORDAS NATURAIS E ARTIFICIAIS NA ASSEMBLÉIA DE FORMIGAS

DOS MANGUEZAIS

Este trabalho será para obtenção do Grau de Mestre em Biologia Ambiental pelo

Programa de Pós-Graduação em Biologia Ambiental (Mestrado em Biologia de Ecossistemas

Costeiros e Estuarinos).

Aprovado em:

Banca Examinadora

________________________________________________

Prof. Dr. Marcus Emanuel B. Fernandes (Orientador) - UFPA

________________________________________________

Profª. Drª. Ana Yoshi Harada (Co-orientadora)- MPEG

________________________________________________

Profª. Drª. Rita de Cássia Oliveira dos Santos (Titular) - UFPA

________________________________________________

Profª. Drª. Marlucia Bonifácio Martins (Titular) - MPEG

________________________________________________

Prof. Dr. César França Braga (Titular) - UFPA

Dedico este trabalho aos meus pais,

José Maria e Maria das Graças,

Como sinal de gratidão pela confiança em mim depositada.

AGRADECIMENTOS

Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), pela concessão da

bolsa;

À Universidade Federal do Pará (UFPA) e ao Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG);

Ao Programa de Pós-graduação em Biologia Ambiental (PPBA);

Ao Dr. Marcus Fernandes (Marquinho) e à Drª Ana Harada pela orientação;

Aos meus pais, José Maria e Graça, e meus irmãos Tiago, Tássia e Tomás, bem como à toda a

minha família pelo apoio e incentivo;

Ao meu companheiro Arthur Raiol;

Aos amigos-irmãos descobertos em Bragança: Lenita Sousa, Kelle Cunha, Mariana Santos,

Adriano Martins, Rosivan Pereira, Ilmarina Menezes, Dani Arruda, Cinthya Arruda, Dênis

Domingues, Kelli Garboza, e a todos que colaboraram para meu crescimento pessoal;

Aos ajudantes de campo: Milene, Diomara, Cássio, Thiely, Camila, Romário, Clarissa e Neto.

SUMÁRIO

CAPÍTULO 1 - Introdução Geral Página

Biologia das formigas 2

Formigas em manguezais 3

Formigas como bioindicadores 4

Fragmentação de habitats 5

Contexto da fragmentação dos manguezais em Bragança, Pará 7

Referências Bibliográficas

8

CAPÍTULO 2 – Artigo: “Efeito de bordas naturais e artificiais na assembléia de

formigas dos manguezais”

13

Resumo 14

Abstract 15

Introdução 16

Métodos 17

Área de estudo 17

Metodologia de coleta 19

Análise dos dados 20

Resultados 22

Assembléia de formigas de manguezal 22

Distribuição vertical de formigas 27

Comparação entre os sítios 31

Variação na assembléia de formigas no sentido borda-centro do manguezal 31

Discussão 34

Literatura citada 38

ANEXO 1: Regras para submissão do CAPÍTULO 2 42

Conclusão 44

1

CAPÍTULO 1

INTRODUÇÃO GERAL

2

INTRODUÇÃO GERAL

Biologia das formigas

As formigas constituem um grupo dominante de insetos himenópteros, exercendo papel-

chave na ecologia dos mais diversos ecossistemas terrestres (HOLLDOBLER; WILSON, 1990;

FOWLER, 1995). Elas constituem uma única família taxonômica, Formicidae, que apresenta uma

história de sucesso evolutivo desde o período Cretáceo, há aproximadamente 100 milhões de

anos atrás (WILSON, 1987). Segundo o catálogo online gerenciado por Barry Bolton (AntCat

2014), as formigas são atualmente classificadas em 21 subfamílias, 308 gêneros e 12.928

espécies. Para a região Neotropical são registradas 8 subfamílias, 119 gêneros e 3100 espécies

(FERNÁNDEZ, 2003).

O comportamento eussocial apresentado por estes insetos (com exceção de algumas

poucas formas parasitas) exerce papel crucial no sucesso do grupo, e pode ser caracterizado pelo

cuidado cooperativo da colônia, pela sobreposição de gerações de operárias e pelo

desenvolvimento de um avançado sistema de castas, que envolve a divisão de trabalhos dentro e

fora do ninho (WILSON, 2005).

A literatura acerca das formigas descreve casos de simbiose, tanto facultativa quanto

obrigatória, com mais de 465 espécies de plantas, pertencentes a 52 famílias (JOLIVET, 1996;

BRONSTEIN, 1998); com diversas espécies de artrópodes (DELABIE, 2001; HOLLDOBLER;

WILSON 1990), e com inúmeras espécies de fungos e microrganismos (BOURSAUX-EUDE;

GROSS 2000; D'ETTORRE et al., 2002).

As formigas podem utilizar uma variedade de ambientes para nidificação, desde o solo de

desertos (ANDERSEN; CLAY, 1996) e de florestas úmidas (WILKIE et al., 2007), embaixo de

pedras (BRIAN; BRIAN, 1951), em galhos na serapilheira (CARVALHO; VASCONCELOS,

2002); cavidades existentes nas plantas (TEPE et al., 2009;) e na copa das árvores (FLOREN;

LINSENMAIR, 2005).

Nestes microhabitats, utilizam uma ampla gama de itens alimentares (onivoria). Existem

espécies com dietas características, tal como as formigas cortadeiras que alimentam-se de fungo

cultivado no interior do ninho subterrâneo; as formigas que alimentam-se de exsudatos vegetais,

seja via nectários extraflorais ou simbiose com hemípteros e larvas de lepidópteros (YOO;

3

HOLWAY, 2011); e ainda aquelas predadoras especialistas, com dietas taxonomicamente

limitadas, como o gênero Strumigenys, predador de colêmbolos (CREIGHTON, 1937).

Formigas em manguezais

Nos ecossistemas terrestres, a maior riqueza de formigas é registrada no solo, devido este

ambiente apresentar maior complexidade estrutural e estabilidade microclimática. Em

ecossistemas transicionais, como o manguezal, o solo representa uma limitação de sítios para

nidificação das formigas, favorecendo o estilo de vida arbóreo. Desta forma, ao forragear

constantemente sobre a vegetação de mangue, as formigas podem eventualmente proteger a

planta hospedeira contra herbívoros, exercendo um efeito positivo no desempenho reprodutivo

vegetal (OFFENBERG et al., 2006a).

Cannicci et al (2008) revisaram o efeito da fauna na estrutura da vegetação e no

funcionamento do manguezal, e destacaram a importância numérica e ecológica das formigas.

Segundo os autores, os trabalhos publicados sobre formigas em manguezais investigam a

composição e a distribuição espacial de espécies (WETTERER; O’HARA, 2002), bem como

seus comportamentos de nidificação e adaptações fisiológicas (NIELSEN, 1997). Além disso,

diversos estudos demonstram que a acentuada territorialidade apresentada pelas formigas

arborícolas no manguezal pode afastar importantes herbívoros (ADAMS, 1994), embora o custo

de manutenção da colônia pela árvore seja elevado (OFFENBERG et al., 2006b).

Vale ressaltar que a mirmecofauna de manguezal é composta por espécies de florestas de

terra firme, bem como por espécies urbanas dispersas através de atividades antrópicas sobre o

manguezal (DELABIE et al., 2006). Estas espécies cuja ocorrência e dispersão estão

necessariamente sujeitas à atuação humana são chamadas de sinantrópicas, e sua incidência pode

ser um indicativo do grau de perturbação do manguezal, em decorrência das atividades humanas

desenvolvidas em seu entorno.

4

Formigas como bioindicadores

Eventos de perturbação ambiental geram diferentes respostas na estrutura da comunidade

de formigas, e podem refletir mudanças em grupos de organismos animais e vegetais

(ANDERSEN; SPARLING, 1997; WATT et al., 2002). Em bordas de habitats criadas após

fragmentação, a alta insolação influencia positivamente a produção de plantas pioneiras, recurso

que promove aumento populacional de formigas-cortadeiras, e consequentemente da herbivoria,

na “zona de efeito da borda” (URBAS et al., 2007). Por outro lado, especialistas de floresta como

as formigas de correição, são suscetíveis à fragmentação florestal e evitam pequenos fragmentos,

devido seu hábito nômade requerer ampla área de vida (SUAREZ et al., 1998). Em áreas de

manguezal sujeitas a um gradiente de impacto antrópico no sudeste da Bahia, Delabie et al

(2006) revelaram que a riqueza de espécies foi negativamente correlacionada com o nível de

impacto humano. Segundo os autores, a ocupação humana nos manguezais e nas suas periferias

tende a depauperar a comunidade de formigas arborícolas, induzindo à uniformidade

composicional.

Outros exemplos da utilização de formigas como bioindicadores foram sumarizados por

Underwood e Fisher (2006), os quais detectaram cinco áreas de pesquisa em que as formigas

podem gerar valiosas informações para planos de manejo, baseados no monitoramento ambiental:

i) detecção de tendências entre espécies ameaçadas e aquelas em risco de extinção,

exemplificado no estudo da simbiose entre formigas do gênero Myrmica com

borboletas Maculinea. O estado ameaçado de conservação em que se encontram

as borboletas atenta para a necessidade prioritária de conservação das áreas em

que estas ocorrem (ALS et al., 2004; ELMES; THOMAS, 1992);

ii) detecção de tendências entre espécies-chave, tal como as formigas cortadeiras, as

quais comumente ocupam bordas recentemente criadas em florestas

fragmentadas, o que pode acarretar uma mudança no recrutamento e

consequentemente alterar a assembléia de plantas numa zona de influência de

60-120m² ao redor do ninho (CORRÊA et al., 2010);

iii) avaliação das ações de manejo da paisagem, tais como a silvicultura

(VASCONCELOS et al., 2000), pastagens (DIAS et al., 2008), agricultura

5

(ANDERSEN et al., 2002), mineração (MAJER, 1983) e fogo (IZHAKI et al.,

2003);

iv) acesso às mudanças no ecossistema a longo prazo, monitorando grupos-chave de

formigas e sua relação com a restauração das propriedades físico-químicas do

solo após queimadas (OLIVEIRA; FRANKLIN, 1993), atividade mineradora

(MOUTINHO et al., 2005) e fragmentação florestal (VASCONCELOS, 1998;

VASCONCELOS et al., 2006).

v) detecção da presença de espécies invasoras, as quais são conhecidas na literatura

por impactar de forma negativa a diversidade de formigas nativas, além de

reduzir as populações de insetos e vertebrados e alterar a dispersão de sementes

nas plantas (STORZ; TSCHINKEL, 2004; WARD; HARRIS, 2005;

HOLWAY, 2005). Estas formigas formam um grupo distinto de pelo menos

150 espécies com perfil sinantrópico, disseminadas em novos habitats

principalmente através de atividades humanas (tramp ants) (MCGLYNN,

1999).

Fragmentação de habitats

A fragmentação de habitats é considerada um processo natural, haja vista que resulta de

mudanças ambientais como, por exemplo, as glaciações, queimadas e erupções vulcânicas, as

quais geram descontinuidades na paisagem. Entretanto, a modificação da paisagem natural por

intervenção humana intensifica este processo, promovendo destruição e mudança na estrutura dos

habitats. Segundo Viana e Tabanez (1996) um fragmento florestal pode ser definido como

qualquer área de vegetação natural contínua interrompido por barreiras naturais (lagos, tipos de

solo, formações vegetais ou rochosas) ou barreiras antrópicas (estradas, hidrelétricas, culturas

agrícolas, pecuária, ocupações rurais ou urbanas).

A construção de rodovias, ferrovias e trilhas em áreas florestais é apontada como uma das

formas mais frequentes de criação de bordas artificiais de habitats, resultando na reconfiguração

da paisagem natural (ANDREWS, 1990). Os efeitos ecológicos de uma rodovia estendem-se

sobre os componentes bióticos e abióticos do sistema, e podem ser visualizadas como mudanças

na dinâmica de populações de plantas e animais, alteração do fluxo de materiais na paisagem,

6

introdução de elementos exóticos e mudanças na disponibilidade de água, luz e nutrientes

(FORMAN; ALEXANDER, 1998).

A fragmentação de hábitats por rodovias também promove condições ambientais

diferenciadas daquelas experimentadas no interior da área fragmentada, produzindo mudanças

bióticas e abióticas locais, denominadas genericamente de “efeitos de borda”. Segundo Murcia

(1995), estes efeitos podem ser mensurados até 150 m no interior da área fragmentada, e podem

ser classificados em três tipos: i) efeitos abióticos, os quais são resultantes de alterações na

luminosidade, temperatura do ar e umidade, por exemplo, próximo à borda do fragmento; ii)

efeitos bióticos diretos, visualizados como mudanças na estrutura e composição da fauna e flora

em função das alterações físicas ocorridas na borda do fragmento e iii) efeitos bióticos indiretos,

que representam as mudanças nas interações entre espécies como, por exemplo, a predação,

competição, dispersão e herbivoria.

A crescente fragmentação dos habitats via a criação de bordas artificiais tem alterado a

composição de espécies de formigas em habitats naturais, por meio da introdução acidental ou

não de espécies sinantrópicas, as quais possuem eficientes estratégias de estabelecimento

(GRAHAM et al., 2004, FAHRIG, 2003). A disparidade numérica alcançada por algumas

espécies sinantrópicas introduzidas determina sua influência sobre os outros componentes da

biota, conferindo então à espécie status de invasora (HOLWAY et al., 2002, TSUTSUI;

SUAREZ, 2003; SUAREZ; TSUTSUI, 2008).

Muitas destas espécies invasoras nidificam de forma efêmera e tem uma estrutura colonial

variável tanto temporal quanto espacialmente, permitindo mover rapidamente suas colônias em

resposta á variações ambientais. Podem ainda nidificar em materiais que são transportados pelo

homem, tal como lixo, solo ou vasos de plantas, dispersando-se assim para grandes distâncias

(SUAREZ et al., 2001; SUAREZ et al., 2005). Sua reprodução ocorre geralmente por construção,

onde as rainhas inseminadas partem do ninho oficial e fundam subunidades, vinculadas entre si e

com ausência de agressividade entre seus membros.

7

Contexto da fragmentação dos manguezais em Bragança, Pará

O extenso ecossistema de manguezal existente na região sofreu um severo processo de

fragmentação, por meio da construção da Rodovia PA-458, a qual foi iniciada em 1974 e

concluída em 1983. Esta rodovia secciona aproximadamente 26 km de floresta de mangue, e foi

projetada com o objetivo de ligar a cidade de Bragança à praia de Ajuruteua, incentivando o

turismo na região e facilitando o escoamento do pescado proveniente da Vila dos Pescadores.

A execução deste projeto ocasionou a remoção de 86 ha de floresta de mangue, obstrução

de canais de maré, compactação do solo e degradação florestal, além da criação de um lago

artificial. Estudos locais revelaram que esta rodovia impactou negativamente os componentes da

fauna bentônica (NASCIMENTO, 2005), além de ocasionar eventos constantes de atropelamento

da fauna associada às florestas de mangue (PEREIRA et al., 2006).

Partindo do pressuposto que a modificação estrutural da paisagem em função de

atividades humanas resulta em mudanças na composição e riqueza de espécies de formigas, este

estudo buscou avaliar se a presença da rodovia PA-458 afeta a mirmecofauna associada ao

manguezal, promovendo a ocorrência de espécies de formigas sinantrópicas, e tomando-as como

uma medida do grau de impacto ambiental.

Inicialmente, a mirmecofauna foi inventariada em um sítio de manguezal próximo à

rodovia, considerando esta como uma barreira artificial de habitat. Ao mesmo tempo,

amostramos a mirmecofauna em um sítio de manguezal situado na borda de um canal de maré,

considerando este como uma barreira natural de habitat. Foi feita uma comparação da

composição de espécies entre os sítios de coleta, partindo da teoria de que a incidência de

formigas sinantrópicas está mais relacionada à borda artificial, apresentando ainda maior

diversidade quanto mais próximo da rodovia.

8

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12

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13

CAPÍTULO 2

EFEITO DE BORDAS NATURAIS E ARTIFICIAIS NA ASSEMBLÉIA DE FORMIGAS

DOS MANGUEZAIS

14

RESUMO

Estudos recentes indicam que a fragmentação de hábitats e a criação de bordas artificiais tem

promovido mudanças na diversidade de formigas, favorecendo a introdução de espécies

sinantrópicas e alterando as relações interespecíficas. Neste cenário, nós examinamos a influência

de bordas artificial e natural, apontando as diferenças na riqueza e na frequência de ocorrência da

assembléia de formigas associada aos manguezais, com ênfase nas espécies sinantrópicas. Nós

amostramos a mirmecofauna ao longo de transecções de 180 m, com intervalos de 30 m, a partir

da borda para dentro do manguezal. Utilizamos dois tipos de armadilhas atrativas, destinadas a

capturar formigas na copa, tronco e superfície do solo, além de coletas manuais. O inventário

registrou 45 espécies, 13 delas comuns às duas áreas. A composição de espécies de formigas foi

similar entre os estratos da floresta, em ambos os tipos de borda. A riqueza não foi influenciada

pelo tipo ou distância da borda, enquanto a frequência de ocorrência de formigas foi

significativamente maior no sítio com borda artificial. Nove espécies de formigas sinantrópicas

foram registradas (20% do total) e representadas regularmente ao longo das transecções,

tornando-se elementos dominantes em todos os estratos florestais amostrados. Nossos resultados

indicam que a fragmentação ocasionada pela construção de rodovia favorece a ocorrência de

espécies de formigas sinantrópicas em áreas de manguezal.

Palavras-chave: Riqueza de espécies; estratificação florestal; gradiente de distância;

fragmentação; zona costeira; Brasil.

15

ABSTRACT

Recent studies indicate that habitat fragmentation and the formation of artificial edges have

promoted changes in ant diversity, favoring the introduction of synanthropic species and altering

interspecific relations. In this scenario, we examined the influence of natural and artificial edges,

pointing out the differences in richness and frequency of occurrence of the assemblage of ants

associated with mangroves, with emphasis on synanthropic species. We sampled the ant fauna

along transects of 180 m, at intervals of 30 m, from the edge into the mangrove. We use two

types of attractive traps designed to capture ants in the canopy, trunk and soil surface, and hand

collecting. The survey recorded 45 species, 13 of them common to both areas, besides manual

collection. The inventory recorded 45 species, 13 of them common to both areas. The

composition of ant species was similar among the strata of mangrove forest at both study sites.

Richness was not influenced by the type of edge or distance from the edge, while the frequency

of occurrence of ants was significantly affected, being recorded higher values at the site with

artificial edge. Nine species of synanthropic ants were recorded (20% of total) and represented

regularly along the transects, becoming dominant elements in all forest strata sampled. Our

results indicate that the fragmentation caused by highway construction influences positively the

occurrence of synanthropic species of ants in mangrove areas.

Key words: Species richness; Forest stratification; distance gradient; fragmentation; coastal zone;

Brazil.

16

INTRODUÇÃO

FORMIGAS (HYMENOPTERA: FORMICIDAE) CONSTITUEM UM GRUPO DE INSETOS COM NOTÁVEL

BIOMASSA NOS DIVERSOS ECOSSISTEMAS TERRESTRES, exercendo funções ecológicas de grande

importância. Servem como agentes de movimentação do solo, redistribuição de nutrientes e

distúrbios em pequena escala (Folgarait 1998). Apresentam plasticidade alimentar e atuam em

uma série de interações com plantas e outros insetos (Bronstein 1998, Philpott & Armbrecht

2006). Seu sucesso ecológico está relacionado ao fato de ser o primeiro grupo predador social a

nidificar e forragear sobre o solo e também sobre a vegetação, ampliando significativamente sua

dominância nestes hábitats (Wilson 1987).

Devido à elevada abundância, ampla distribuição geográfica, facilidade de coleta e

identificação, as formigas tem sido frequentemente utilizadas como bioindicadores do nível de

saúde ambiental, pois são capazes de responder rapidamente às mudanças estressantes no

ambiente (Andersen & Sparling 1997, Lobry de Bruyn 1999). Os distúrbios de origem

antropogênica, tais como o desmatamento visando à expansão da fronteira agrícola e a

desenfreada construção de rodovias em hábitats nativos, promovem mudanças na estrutura e

complexidade da paisagem, alteram as relações interespecíficas, além de facilitar a dispersão de

espécies nos hábitats perturbados (Fagan et al. 1999). Espécies cuja ocorrência e dispersão estão

necessariamente sujeitas à atuação humana são chamadas de espécies sinantrópicas, e uma vez

introduzidas, tais espécies podem exercer forte impacto sobre os outros componentes da biota.

Diversos estudos correlacionam positivamente o nível de integridade ambiental com a

diversidade de espécies de formigas, enfatizando que os eventos envolvidos na fragmentação de

uma paisagem são responsáveis por promover a perda e/ou substituição da diversidade nativa

(Dunn 2004, Silva et al. 2007). A presença de rodovias é uma característica essencial ao

deslocamento humano, atuando ecologicamente como uma barreira ao movimento de algumas

espécies, enquanto facilita a dispersão de outras, sendo apontada como a principal causa do

aumento da suscetibilidade dos hábitats ao fenômeno da invasão biológica (Pimm & Raven 2000,

Trombulak & Frissell 2000, Holway & Suarez 2006).

Em florestas de terra firme, por exemplo, diversos trabalhos relataram elevada densidade

de organismos exóticos e invasores associada às margens de rodovias, tais como formigas-de-

fogo (Forys et al. 2002) e plantas de sub-bosque (Watkins et al. 2003), revelando que as

diferenças na composição e na abundância destes grupos são consequência da criação de feições

17

antrópicas em hábitats naturais. Outros grupos de formigas, como as de correição, por exemplo,

tendem a evitar as bordas, podendo até desaparecer se o fragmento remanescente for muito

pequeno (Zheng & Chen 2000).

A influência de rodovias tem aumentado também em florestas alagáveis, como os

manguezais, intensificando a sobre- exploração dos seus recursos naturais e a diminuição de sua

área em função de atividades antrópicas (Luther & Greenberg 2009). Considerando a importância

ecológica das formigas e sua aplicabilidade em estudos de bioindicação, o presente estudo

investigou o efeito do grau de perturbação sobre a assembléia de formigas associada ao

manguezal, relacionado à influência de uma rodovia (borda criada artificialmente), que corta uma

floresta de mangue. Inicialmente, nós examinamos a composição da mirmecofauna ao longo do

estrato vertical da floresta de mangue, no intuito de descrever a distribuição espacial de formigas

nos microhábitats disponíveis (copa, tronco, raízes e superfície do solo), e identificar as espécies

mais importantes em cada estrato florestal. Posteriormente, testamos as seguintes hipóteses: i)

devido à instabilidade do solo no manguezal, é na copa das árvores que se concentra a maior

riqueza de espécies e frequência de ocorrência de formigas, ii) a assembléia de formigas

apresenta maior riqueza e frequência de ocorrência em borda criada artificialmente do que em

borda natural e iii) os valores de riqueza e frequência de ocorrência de formigas são mais altos

em direção à borda do que no interior da floresta. Ao mesmo tempo, nós testamos essas hipóteses

considerando as espécies de formigas sinantrópicas.

MÉTODOS

ÁREA DE ESTUDO.− O presente estudo foi realizado na Reserva Extrativista Marinha Caeté-

Taperaçu, localizada na cidade de Bragança, PA, Brasil (46°50’46°30’W e 0°45’1°07’S) (Fig. 1).

As áreas de coleta estão inseridas na península de Ajuruteua, cuja diversidade de ambientes inclui

as florestas de mangue, as quais dominam a maior parte da cobertura vegetal. A paisagem dos

manguezais dessa região é composta por quatro espécies arbóreas: Rhizophora mangle L.,

Avicennia germinans (L.) Stearn, A. schaueriana Stapf e Leechman ex Moldenke e Laguncularia

racemosa (L.) Gaertn. f. (Menezes et al. 2008).

As coletas foram conduzidas no período de abril a dezembro de 2012, abrangendo a

transição dos períodos pluviométricos da região. O clima da região é quente e úmido, a

18

temperatura média do ar no período estudado foi de 27°C (variação anual de 23 a 32°C). A

umidade relativa do ar alcançou cerca de 85% (variação anual de 77 a 91%). A região apresenta

um período chuvoso (>200 mm) de janeiro a junho, com média anual de precipitação em torno de

2597.2 mm (Instituto de Meteorologia, Estação Meteorológica de Tracuateua, 30 km sudoeste da

área de estudo).

O extenso ecossistema de manguezal existente na região sofreu um processo de

fragmentação, decorrente da construção da rodovia estadual PA-458, no período de 1974-1983,

com o objetivo de ligar a cidade de Bragança à praia de Ajuruteua para facilitar o turismo e

escoamento da produção pesqueira local (Lara et al. 2002). A rodovia tem 36 km de extensão,

dos quais 20 km cruzam as florestas de mangue, onde foram produzidos impactos negativos, tais

como a obstrução de canais-de-maré, mudanças na estrutura da vegetação e na diversidade da

fauna bentônica (Beasley et al. 2010), além de propiciar eventos constantes de atropelamento da

fauna associada ás florestas de mangue (Pereira et al. 2006). A criação da rodovia também

impulsionou a ocupação desordenada na praia de Ajuruteua, modificando a dinâmica das dunas

costeiras, e ocasionando problemas de caráter socioambiental (Pereira et al. 2007).

Para a realização das coletas selecionamos dois sítios de trabalho localizados em área de

manguezal, os quais apresentam diferentes tipos de bordas. O Sítio 1 (00°59’42’’S,

046°43’20’’W) localiza-se às margens da rodovia PA-458 (borda artificial) e foi escolhido por

sua proximidade com as florestas de terra firme, com as áreas urbana e rural de Bragança (< 20

km), consideradas fontes de espécies sinantrópicas, e também com uma área de manguezal que

foi degradada pela construção da rodovia e atualmente se encontra em processo de regeneração

(Fig. 1A). Neste sítio, observa-se intensa exploração do caranguejo-uçá (Ucides cordatus), além

da retirada seletiva de espécies arbóreas para produção de carvão e artefatos de pesca (Glaser

2003). O Sítio 2 (00°83’55°S, 046°63’83’’W) está localizado às margens de um canal-de-maré,

conhecido localmente por Furo Grande, e foi selecionado para ilustrar as condições da fauna de

formigas associada à presença de borda natural (Fig. 1B). Esta área de manguezal está localizada

ao norte da península de Ajuruteua e sofre inundação diária, de acordo com o regime semidiurno

da maré. A fim de minimizar a influência da rodovia (borda artificial) neste sítio, as amostras

foram tomadas a partir de 1 km da rodovia. Em ambos os sítios predominam as espécies arbóreas

A. germinans e R. mangle.

19

FIGURA 1: Mapa da área de estudo, destacando os sítios de trabalho na península de

Ajuruteua, Pará, Brasil: Sítio 1– bordas artificiais (A) e Sítio 2 – bordas naturais (B).

METODOLOGIA DE COLETA. –No intuito de examinar os efeitos gerados por diferentes tipos

de borda sobre a composição da fauna de formigas, sorteamos em cada sítio de trabalho uma

transecção, no sentido da borda para o interior da floresta de mangue. Em cada transecção,

demarcamos sete pontos amostrais, a cada intervalo de 30 m, partindo de uma distância de 0 até

180 m no interior do manguezal. No total, foram feitas quatro campanhas de coleta, em intervalo

trimestral.

Em cada ponto amostral, selecionamos aleatoriamente uma árvore para a disposição de

armadilhas atrativas de queda, destinadas a analisar a estratificação vertical da fauna de formigas,

considerando os estratos da copa e o tronco das árvores de mangue. Foram instaladas duas

armadilhas na copa, enquanto outras duas armadilhas foram atadas ao tronco da árvore, a uma

altura de no máximo dois metros do solo. Estas armadilhas foram descritas por Oliveira Santos et

al. (2009), e funcionalmente atuam atraindo formigas até um copo descartável que contém isca

20

atrativa, e está fixado ao fundo de um recipiente PET (10x10 cm) contendo uma solução

conservante de álcool com algumas gotas de detergente. Usamos dois tipos de isca atrativa por

estrato, sendo uma de base proteica (sardinha macerada em óleo vegetal) e a outra rica em

carboidratos (solução saturada de açúcar), buscando melhor representar a diversidade de formigas

através da variedade de recursos alimentares oferecidos. Os espécimes que caíram nas armadilhas

foram coletados 48 horas após a instalação, sendo devidamente acondicionados em sacos

plásticos etiquetados. Cada armadilha foi contabilizada como uma unidade amostral, totalizando

224 unidades amostrais para este método (112 para cada sítio de coleta).

Sorteamos outras quatro transecções, contendo também sete pontos amostrais a cada

intervalo de 30 m, onde foi aplicado o método de armadilhas atrativas de captura manual. Estas

armadilhas consistem de copos plásticos, com capacidade de 30 ml, com um suporte de metal

para fixar a armadilha na árvore. Em cada ponto amostral colocamos quatro armadilhas por

árvore, sendo as duas primeiras fixadas em fissuras, galhos, ou ainda sobre as raízes-escora de R.

mangle, enquanto as outras duas foram dispostas próximo ao solo. No interior destas armadilhas

continha iscas atrativas de sardinha e iscas atrativas açucaradas. Os espécimes atraídos para as

iscas foram coletados 01 30 h após a disposição, e acondicionados em sacos contendo acetato de

etila. Este método também totalizou 224 unidades amostrais (112 em cada sítio de coleta).

Realizamos também busca ativa em troncos caídos, no solo, ou onde houvesse indícios de

nidificação de formigas, sendo que dados provenientes deste método de coleta foram utilizados

apenas de modo a complementar o inventário da mirmecofauna associada aos manguezais da área

de estudo.

Os espécimes coletados foram acondicionados em frascos com álcool 70% e

transportados para a Coleção de Zoologia de Bragança (CZB), na Universidade Federal do Pará

(UFPA), Campus Bragança, onde foram conservados para triagem e identificação. Utilizamos a

chave taxonômica para subfamílias e gêneros de formigas, proposta por Fernández e Sharkey

(2003), bem como 57% das espécies coletadas foram identificadas ao nível de espécie, com ajuda

de taxonomista, no Museu Paraense Emílio Goeldi, em Belém, PA.

ANÁLISE DOS DADOS.− Nós caracterizamos inicialmente a estrutura da assembléia de

formigas associada ao manguezal utilizando os parâmetros ecológicos de riqueza de espécies e

frequência de ocorrência (número de registros). A média destes valores foi posteriormente

21

comparada entre os sítios de coleta, por meio de Teste t. Para verificar a eficiência amostral em

acessar a riqueza total da assembléia de formigas, projetamos curvas de acumulação de espécies

(Curva do coletor) por cada tipo de método amostral padronizado, excluindo, portanto, os dados

da busca ativa.

Investigamos possíveis diferenças na composição da assembléia de formigas através de

Análises de Similaridade (ANOSIM), considerando os fatores 1) estratos da floresta de mangue,

2) sítios de trabalho e 3) distância da borda. Estas análises foram baseadas em uma matriz de

similaridade entre as 448 unidades amostrais, calculada com base no índice de similaridade de

Bray Curtis, o qual é menos afetado pelo número de espécies raras nas amostras (Clarke &

Warwick 2001). Para a construção da matriz, usamos dados de presença e ausência das espécies,

de forma a evitar resultados superestimados, os quais são gerados quando se usa os dados de

abundância absoluta.

Utilizamos a Análise de Percentagem de Similaridade (SIMPER) para calcular o

percentual de contribuição de cada espécie, e indicar quais espécies mais contribuíram para a

diferença observada na assembléia de formigas. ANOSIM e SIMPER foram conduzidas

utilizando o pacote estatístico Primer versão 6.0 (Clarke & Gorley 2006), sendo considerados

significativos os resultados com P< 0,05.

Diferenças nas médias dos parâmetros ecológicos de riqueza e frequência de ocorrência

de formigas ao longo das transecções foram avaliadas por meio de Análises de Variância

(ANOVA- um fator), com teste post-hoc de Tukey. Representamos esquematicamente a

frequência das espécies ao longo das transecções como círculos, sendo o tamanho do círculo

proporcional à frequência da espécie. Desta forma, buscamos evidenciar possíveis gradientes de

distribuição das espécies no sentido borda-centro do manguezal, o que pode sugerir a ocorrência

de efeitos de borda.

Nós também avaliamos os resultados através da Análise de Correspondência (CA),

utilizando a frequência relativa das espécies em cada estrato arbóreo, com o intuito de representar

de forma esquemática a importância da espécie nos diferentes microhábitats disponíveis em cada

sítio de trabalho, enfatizando a ocorrência das formigas sinantrópicas. As Análises de Variância

(ANOVA) e Análises de Correspondência foram conduzidas no pacote estatístico STATISTICA

versão 8.0 (StatSoft 2001).

22

RESULTADOS

ASSEMBLÉIA DE FORMIGAS DE MANGUEZAL._Foi coletado um total de 2784 espécimes,

obtidos em 292 registros. A Tabela 1 apresenta o computo geral de espécies de formigas

registradas para a área de manguezal estudada, sendo 45 espécies, distribuídas em 16 gêneros e

cinco subfamílias. Quatro táxons foram os mais frequentes neste estudo: Camponotus brettesi

(106 registros), Azteca chartifex (50 registros), Camponotus atriceps (42 registros), Camponotus

sexguttatus (21 registros), representando 75% do total dos registros (Tabela 1). Nove espécies

com identificação já confirmada são consideradas sinantrópicas (20% do total de espécies)

(Tabela 1). Do total de espécies de formigas, 14 foram coletadas exclusivamente através de busca

ativa e, portanto, as análises foram executadas considerando as 31 espécies restantes.

De uma forma geral, a subfamília Myrmicinae foi a mais representativa quanto à riqueza

de espécies (n=23), seguida por Formicinae (n=11), Dolichoderinae (n=5), Pseudomyrmicinae

(n=4) e Ponerinae (n=2), sendo esta última amostrada apenas através de busca ativa.

23

TABELA 1. Frequência das espécies de formigas registradas em dois sítios de manguezal ao longo da península de Ajuruteua, Pará,

Brasil. A=Armadilha atrativa suspensa, B=Armadilha atrativa de captura manual e C=Coleta manual.

Subfamília Sítio 1 Sítio 2

Espécie Característica A

(n=112)

B

(n=112) C

A

(n=112)

B

(n=112) C

Formicinae

Camponotus brettesi Forel,

1899

Arborícola, Comum em manguezais 42 22 20 23 19 22

Camponotus atriceps (F.

Smith, 1858)

Arborícola, Sinantrópica 32 1 1 8 1 2

Camponotus cingulatus Mayr,

1862

Arborícola, Sinantrópica - - - 2 - -

Camponotus sexguttatus

(Fabricius, 1793)

Arborícola, Sinantrópica 3 1 5 11 6 3

Camponotus sp.1 Arborícola - - - 2 - -

Camponotus sp.2 Arborícola - - - 1 - -

Camponotus sp.3 Arborícola - - - 4 - -

Camponotus sp.4 Arborícola - - 1 - - -

Paratrechina sp.1 Nidifica oportunisticamente no solo, liteira e

madeira apodrecida - - - 4 - -

24

Paratrechina sp.2 Nidifica oportunisticamente no solo, liteira e

madeira apodrecida 1 2 2 - - -

Paratrechina sp.3 Nidifica oportunisticamente no solo, liteira e

madeira apodrecida - - 1 - - -

Myrmicinae

Wasmannia lutzi Forel, 1908 Generalista quanto à nidificação - - 1 1 - 1

Pheidole mamore Mann, 1916 Nidifica em madeira apodrecida, é típica de

florestas de terra firme e planícies alagáveis ‘ - 4 - - -

Pheidole gigas Wilson, 2003 Arborícola 1 2 - - - -

Pheidole grupo fallax Arborícola 1 - - - - -

Pheidole nr angusta Arborícola - - - - - 1

Pheidole nr. machutela Generalista quanto à nidificação - - - 1 - 1

Pheidole sp.1 Arborícola - - 2 - - -

Pheidole sp.2 Arborícola 2 3 6 - - -

Pheidole sp.3 Arborícola - - - 2 - -

Nesomyrmex sp.1 Arborícola 1 - - - - -

Nesomyrmex sp.2 Arborícola - - - - - 2

Solenopsis pusillignis Trager,

1991

Generalista quanto à nidificação - - 5 - - 9

Solenopsis sp.1 Generalista quanto à nidificação - - - 3 - -

Solenopsis sp.2 Generalista quanto à nidificação - - - 1 - -

Solenopsis sp.3 Generalista quanto à nidificação 2 - - - - -

25

Solenopsis sp.4 Generalista quanto à nidificação - - 1 - - -

Solenopsis sp.5 Generalista quanto à nidificação - - 1 - - -

Crematogaster erecta Mayr,

1866

Arborícola, Sinantrópica - - - 6 2 16

Cephalotes cordiventris

(Santschi, 1931)

Arborícola - 1 8 - - 6

Cephalotes atratus (Linnaeus,

1758)

Arborícola 4 1 8 - - -

Cephalotes pallens (Klug,

1804)

Arborícola, comum em vegetação de capoeira

e bordas de hábitats. 1 - - - - -

Cephalotes maculatus (F.

Smith, 1876)

Arborícola, Sinantrópica - - 1 - - -

Strumigenys elongata Roger,

1863

Generalista quanto à nidificação - - 1 - - -

Dolichoderinae

Azteca chartifex Emery, 1896 Arborícola, típica de florestas úmidas e

vegetação na borda de hábitats 24 23 24 3 - 8

Linepithema sp.1 Generalista quanto à nidificação - - 1 1 - 1

Linepithema sp.2 Generalista quanto à nidificação - - - - - 1

Dolichoderus lutosus F.

Smith, 1858

Generalista quanto à nidificação,

Sinantrópica 3 - 2 5 - 1

Tapinoma melanocephalum Generalista quanto à nidificação, 1 2 - - - -

26

Fabricius, 1793 Sinantrópica

Pseudomyrmicinae

Pseudomyrmex simplex (F.

Smith, 1877)

Arborícola, associada com plantas de mangue 1 - 1 - - 2

Pseudomyrmex gracilis

(Fabricius, 1804)

Arborícola, Sinantrópica 3 - 6 1 - 3

Pseudomyrmex euryblemma

(Forel, 1899)

Arborícola, ocorre em florestas úmidas, e em

bordas de hábitats - - 1 - - 4

Pseudomyrmex sp.1 Arborícola 3 - 2 - - 5

Ponerinae

Odontomachus brunneus

(Patton, 1894)

Constrói ninho no solo (geralmente na base

de árvores de Avicennia germinans) - - 8 - - -

Pachycondyla stigma

(Fabricius, 1804)

Generalista quanto à nidificação,

Sinantrópica - - 1 - - -

TOTAL DE REGISTROS 127 58 114 79 28 88

TOTAL DE ESPÉCIES 18 10 25 18 4 18

27

O maior tempo de exposição das armadilhas atrativas suspensas influenciou positivamente

na riqueza de espécies capturada por este método, em ambos os sítios. O número acumulativo de

espécies sofreu incremento com a realização de novas coletas, demonstrando que a diversidade

de formigas nestes manguezais é elevada e, pode revelar-se ainda maior, se ampliarmos a

dimensão da área sob estudo e o número de métodos amostrais empregados.

FIGURA 2. Curva de Acumulação de espécies, considerando o número de espécies

de formigas capturadas nas 112 unidades amostrais contabilizadas para cada método

de coleta, em cada sítio de manguezal, na península de Ajuruteua, Pará, Brasil.

DISTRIBUIÇÃO VERTICAL DE FORMIGAS._ Aproximadamente 58% das espécies de

formigas identificadas apresentaram hábito arborícola, 11% nidificaram em madeira apodrecida,

na liteira ou diretamente no solo e 31% foram classificadas como generalistas quanto à

nidificação. As espécies com maior amplitude de distribuição vertical no Sítio 1 foram C. brettesi

e A. chartifex, enquanto no Sítio 2, C. brettesi e C. sexguttatus foram as únicas espécies que

ocorreram em todos os estratos arbóreos.

A análise da estratificação vertical da fauna de formigas, baseada apenas no método das

armadilhas atrativas suspensas, revelou que em ambos os sítios de trabalho a riqueza e a

28

frequência de ocorrência de formigas foram maiores no tronco do que na copa das árvores de

mangue (Tabela 2). Ao comparar estes resultados com aqueles obtidos pelo método das

armadilhas atrativas de captura manual, observamos que a riqueza de espécies foi baixa em

ambos os sítios, sendo que no Sítio 1 a frequência de formigas foi maior nas amostras tomadas na

superfície do solo (n= 36), enquanto no Sítio 2 este parâmetro foi maior no tronco das árvores de

mangue (n=21, Tabela 2).

A composição de formigas ao longo dos estratos da floresta de mangue foi similar entre

os sítios (ANOSIM, R= 0,022, P= 0,001). No Sítio 1, a superfície do solo e o tronco

apresentaram mais espécies em comum (n=8), enquanto que no Sítio 2 a copa e o tronco

compartilham mais espécies (n=8). De acordo com a rotina SIMPER, três táxons foram os mais

representativos nos estratos arbóreos do Sítio 1 (C. brettesi, C. atriceps, A. chartifex), enquanto

no Sítio 2, quatro espécies predominaram nas amostras (C. brettesi, C. sexguttatus, C. atriceps e

Crematogaster erecta (Tabela 2).

A Análise de Correspondência confirmou a importância numérica das espécies

sinantrópicas em todos os estratos arbóreos, sendo que no Sítio 1 as espécies D. lutosus e P.

gracilis apresentam elevada frequência na copa das árvores, enquanto C. atriceps, C sexguttatus,

Paratrechina sp.2 e T. melanocephalum foram frequentes nos estratos arbóreos inferiores (Fig.

3A). Quando analisamos o Sítio 2, D. lutosus, C. atriceps, e Paratrechina sp.1 foram as

principais espécies registradas na copa, ao passo que C. cingulatus, P. gracilis, Crematogaster

erecta e C. sexguttatus as espécies mais frequentes no tronco das árvores deste sítio (Fig. 3B).

29

TABELA 2. Valores para os parâmetros ecológicos da mirmecofauna em cada estrato da floresta de mangue, mostrando também os

resultados das análises de similaridade (ANOSIM, R= valor do teste de similaridade e P= nível de significância), estrato de acordo com

o método amostral utilizado (A= Armadilha atrativa suspensa e B= Armadilha atrativa de captura manual), na península de Ajuruteua,

Pará, Brasil.

Sítio Método Estrato Principais espécies Riqueza Frequência ANOSIM

R P

Km 15

A

Tronco Camponotus brettesi, Camponotus atriceps, Azteca chartifex,

Pheidole mamore 14 69

0.009 0.7

Copa C. brettesi, C. atriceps, A. chartifex, Pseudomyrmex sp.1,

Dolichoderus lutosus, Pseudomyrmex gracilis 11 58

B

Solo C. brettesi, A. chartifex, Pheidole sp.2, Pheidole gigas 9 36

0.002 0.32

Tronco A. chartifex, C. brettesi 4 22

Furo

Grande

A

Tronco C. brettesi, C. sexguttatus, Crematogaster erecta, Camponotus

atriceps 15 45

0.003 0.22

Copa C. brettesi, C. atriceps, Paratrechina sp.1, D. lutosus 11 34

B Solo C. brettesi, C. sexguttatus 2 7

0.032 0.005

Tronco C. brettesi, C. sexguttatus, Crematogaster erecta 4 21

30

ASI

ASS

AMI

AMS

C b

C a

C sPa 2

P g

P f

P m

P 2

N 1

S 3

C c

C a

C p

A c

D l

T m

Ps s

Ps g

Ps 1

-1.5 -1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0 1.5

Eixo 1

-1.0

-0.8

-0.6

-0.4

-0.2

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

1.0

1.2

1.4E

ixo

2

ASI

ASS

AMI

AMS

C b

C a

C sPa 2

P g

P f

P m

P 2

N 1

S 3

C c

C a

C p

A c

D l

T m

Ps s

Ps g

Ps 1

A

ASI

ASS

AMI

AMS

C b C a

C c

C s

C 1

C 2

C 3

Pa 1

W l

P ma

P 3

S 1

S 2

C e

A c

L 1

D l

Ps g

-1.0 -0.8 -0.6 -0.4 -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 1.2

Eixo 1

-2.0

-1.5

-1.0

-0.5

0.0

0.5

1.0

1.5

2.0

Eix

o 2

ASI

ASS

AMI

AMS

C b C a

C c

C s

C 1

C 2

C 3

Pa 1

W l

P ma

P 3

S 1

S 2

C e

A c

L 1

D l

Ps g

B

FIGURA 3. Análises de Correspondência baseadas na frequência de ocorrência das espécies de formigas em relação aos estratos

arbóreos, considerando os dois tipos de bordas (borda artificial - Sítio 1, rodovia PA-458 (A) e borda natural – Sítio 2, canal-de-

maré (B), na península de Ajuruteua, PA, Brasil. Métodos (ASS= Armadilha Suspensa Superior; ASI= Armadilha Suspensa

Inferior; AMS= Armadilha Manual Superior; AMI= Armadilha Manual Inferior). Espécies de formigas (Camponotus brettesi= C b;

C. atriceps= C a; C. sexguttatus= C s; C. cingulatus= C c; C. sp.1= C 1; C. sp.2= C 2; C. sp.3= C 3; Paratrechina sp.1= Pa 1; P.

sp.2= Pa 2; Pheidole gigas= P g; P. grupo falax= P f; P. mamore= P m; P. nr. machutela= P ma; P. sp.2= P 2; P. sp.3= P 3;

Nesomyrmex sp.1= N 1; Solenopsis sp.1= S 1; S. sp.2 = S 2; S. sp.3= S 3; Crematogaster erecta= C e; Cephalotes cordiventris=

Ce c; C. atratus= Ce a; C. pallens= Ce p; Azteca chartifex= A c; Linepithema sp.1= L 1; Dolichoderus lutosus= D l; Tapinoma

melanocephalum= T m; Pseudomyrmex simplex= Ps s; P.gracilis= Ps g; P. sp.1= Ps 1).

31

COMPARAÇÃO ENTRE OS SÍTIOS._ A riqueza de espécies foi similar entre os sítios de

coleta (Sítio 1= 19 spp., Sítio 2= 18 spp.). Por outro lado, o Sítio 1 apresentou valores

significativamente maiores de frequência de ocorrência (t=2.68, gl=12, P= 0.01), sendo

obtidos 185 registros de formigas no Sítio 1 (2103 indivíduos) e 107 registros no Sítio 2 (681

indivíduos).

A coleta manual acrescentou 13 táxons à lista de espécies do Sítio 1 e 8 táxons ao Sítio

2. Os dois sítios compartilharam treze espécies, que estão representadas em quatro

subfamílias. Das 45 espécies inventariadas, 19 foram registradas apenas no Sítio 1, enquanto

13 ocorreram exclusivamente no Sítio 2. Das nove espécies sinantrópicas registradas neste

estudo, quatro ocorreram em ambos os sítios de coleta, três exclusivamente no Sítio 1 e duas

apenas no Sítio 2.

Assim como a riqueza, a composição de espécies de formigas também foi similar entre

os sítios de coleta (ANOSIM, R= 0,036, P = 0,001), apresentando-se mais heterogênea nas

amostras do Sítio 1, onde a espécie mais frequente foi Camponotus brettesi (60% dos

registros), seguida por Azteca chartifex (29%) e Camponotus atriceps (10%). Já no Sítio 2, C.

brettesi também é a espécie mais representativa, contribuindo com 78% do total de registros,

seguida por Camponotus sexguttatus (15%).

VARIAÇÃO NA ASSEMBLÉIA DE FORMIGAS NO SENTIDO BORDA-CENTRO DO

MANGUEZAL._ A riqueza de espécies de formigas não variou significativamente entre os

pontos amostrais em nenhum dos sítios estudados (ANOVA, F= 1.14, gl=1, P= 0.3), sendo o

valor máximo registrado apartir dos 120 m de distância da borda em ambos os sítios de coleta

(Fig. 4). Diferente da riqueza, a frequência de ocorrência de espécies apresentou variação

significativa ao longo das transecções, sendo geralmente maior quanto mais próximo à borda

(ANOVA, F=7.23, gl= 1, P=0.01) (Fig. 4).

32

FIGURA 4. Análise comparativa dos parâmetros ecológicos (riqueza e frequência de

ocorrência) da fauna de formigas em diferentes pontos amostrais, dispostos no sentido borda-

centro do manguezal, na península de Ajuruteua, Pará, Brasil.

A composição de espécies apresentou pequena variação entre os pontos amostrais

(ANOSIM, Sítio 1: R= 0.018, P= 0.02 e Sítio 2: R= 0.012, P= 0.02), sendo que as espécies A.

chartifex, C. brettesi e C. atriceps ocorreram ao longo de todas as transecções no Sítio 1,

enquanto no Sítio 2 C. brettesi, C. sexguttatus e C. atriceps foram as espécies mais

frequentemente registradas nas transecções, nesta ordem de importância.

No Sítio 1, algumas espécies tiveram sua ocorrência restrita até os 60 m de distância

da rodovia (Pheidole sp.2, Nesomyrmex sp.1, Solenopsis sp.3 e Pseudomyrmex simplex),

enquanto outras ocorreram a no mínimo 90 m da rodovia (Pheidole gigas, P. gr. fallax,

Pseudomyrmex sp.1, Cephalotes cordiventris, C. atratus e C. pallens) (Fig. 5A). No Sítio 2,

três espécies foram registradas somente nas amostras tomadas na borda do canal de maré

(Pheidole nr. machutela, Solenopsis sp.2 e Linepithema sp.1), enquanto outras quatro

espécies foram registros exclusivos para o interior florestal (Camponotus sp.1, C. sp.2,

Paratrechina sp.1, Solenopsis sp.1) (Fig. 5B). A representação esquemática da distribuição de

formigas ao longo das transecções nos permite ainda inferir que muitas das espécies

sinantrópicas se distribuem desde a borda até o interior da floresta de mangue, levando em

consideração também o fato de que as amostras do Sítio 2 foram tomadas no mínimo a um

quilômetro da rodovia.

0

2

4

6

8

10

12

Riq

ueza

de

esp

écie

s

0 30 60 90 120 150 180

Sítio 1

Sítio 2

Distância da borda

0

5

10

15

20

25

30

35

40

Fre

quência

de

ocorr

ência

0 30 60 90 120 150 180

Distância da borda

Sítio 1

Sítio 2

33

FIGURA 5. Representação esquemática da frequência de ocorrência das

espécies de formigas ao longo das transecções amostradas no Sítio 1 – bordas

artificiais (A) e Sítio 2 – bordas naturais (B), na península de Ajuruteua, Pará,

Brasil.

34

DISCUSSÃO

Os resultados do presente estudo mostram que a riqueza da mirmecofauna dos

manguezais da península de Ajuruteua, em Bragança (n=45), está dentro do espectro de

variação dos valores já registrados para os outros manguezais ao redor do mundo, como é o

caso das florestas de mangue do México com o registro de 37 espécies de formigas (Dejean et

al. 2003) e da Austrália com 64 táxons (Dangerfield et al. 2003). No caso dos manguezais

brasileiros, 22 espécies de formigas foram registradas na região sul, em Santa Catarina

(Cortes–Lopes et al. 1996), ao passo que no nordeste, 64 espécies foram associadas aos

manguezais da Bahia (Delabie et al. 2006). Tais variações nos valores de riqueza certamente

são provenientes do viés exercido pelas variações nos métodos de amostragem populacional,

no esforço amostral empregado, bem como no direcionamento da amostragem para os

diferentes hábitats existentes nos manguezais.

Considerando os valores de riqueza da mirmecofauna para as florestas de terra firme,

segundo a compilação de Agosti et al. (2000), o número de espécies de formigas encontrado

somente em amostragens no solo variou de 106 (Amazonas, Brasil) a 471 espécies

(Madagascar, África), o que representa em torno de duas e dez vezes, respectivamente, a

riqueza da fauna de formigas encontrada nos manguezais do presente estudo (n=45). Por outro

lado, no caso de estudos que amostraram apenas a copa das árvores os valores variaram desde

21 espécies, para a Costa Rica (Longino & Nadkarni 1990) até 52 táxons para o estudo

realizado no Amazonas, Brasil (Harada & Adis 1998). Estes valores de riqueza são maiores

do que aqueles encontrados nas copas dos manguezais do presente estudo (n=18), onde, em

geral, a menor complexidade dos bosques de mangue, que é evidenciada através do número

de estratos da floresta e da composição das espécies vegetais, proporciona menos

microhábitats para nidificação e forrageio de formigas.

É notório que a diversidade de formigas nos manguezais tende a ser muito menor do

que nas florestas de terra firme. Isto certamente decorre da baixa disponibilidade para o uso

do solo nos manguezais por esse grupo de insetos, devido às inundações diárias pelas marés

(Cannicci et al. 2008). Ao contrário, nas florestas de terra firme, o solo possui

comparativamente um número de espécies de formigas aproximadamente oito vezes maior do

que àquele registrado na copa das suas árvores, considerando os estudos de Agosti et al.

(2000) para o solo, e de Longino e Nadkarni (1990) e Harada e Adis (1998) para a copa das

árvores. Além do mais, é importante ressaltar que no presente estudo o solo da área de

manguezal próximo à rodovia parece mais favorável, tanto para a nidificação quanto para o

35

forrageio de formigas, haja vista que esse sítio é inundado apenas durante as marés de sizígia.

Tais condições são diferentes daquelas na área próximo ao canal-de-maré, onde o solo é

diariamente inundado pela maré, dificultando a nidificação e limitando o tempo de forrageio

das formigas sobre o solo. Essa hipótese é corroborada pelo fato de que o sítio próximo à

rodovia apresenta aproximadamente cinco vezes mais espécies no solo do que àquele próximo

ao canal-de-maré (Tabela 2).

Adicionalmente, o menor número de espécies que compõe a mirmecofauna registrada

na copa das árvores dos manguezais pode ser reflexo da prevalência de espécies consideradas

dominantes, pertencentes aos gêneros Camponotus e Azteca. Espécies destes dois gêneros são

reconhecidas em outros trabalhos por seu comportamento altamente agressivo e territorial,

controlando desta forma os recursos disponíveis, bem como a riqueza de espécies

consideradas subordinadas (Adams 1994, Parr 2008). De fato, a defesa da copa das árvores

pelas formigas dominantes é maximizada principalmente em locais estratégicos, como a base

do fuste, impedindo ou limitando o acesso de outras espécies de formigas (Hölldobler &

Wilson 1990). Da mesma forma, a similaridade na composição de espécies entre a copa e o

tronco é também um exemplo da dominância destas espécies, já que ao descer para forragear

sobre o tronco, as formigas frequentemente reforçam seus sinais químicos de defesa

territorial. Contudo, a fauna arborícola de formigas pode ainda sofrer homogeneização como

resultado de distúrbios antropogênicos, resultando em mudanças na riqueza e na dinâmica das

relações entre espécies e, consequentemente, na promoção de efeitos diretos sobre a dinâmica

do sistema como um todo (Floren & Linsenmair 2001).

A riqueza e a composição da fauna de formigas podem ser diretamente afetadas

dependendo da metodologia aplicada para o seu inventário (Gotelli et al. 2011). A maior

eficiência das armadilhas atrativas suspensas em determinar os parâmetros ecológicos da

mirmecofauna, por exemplo, deve-se certamente ao princípio funcional do método, uma vez

que os espécimes atraídos caem na solução conservante, limitando o recrutamento de mais

operárias para aquele recurso alimentar, e permitindo inclusive a aproximação de outras

espécies de formigas (Oliveira-Santos et al. 2009). Por outro lado, alguns fatores relativos às

armadilhas atrativas de captura manual, como o recrutamento em massa para as iscas, o curto

tempo de exposição em campo e os diferentes períodos de forrageio entre as espécies de

formigas podem subestimar os valores de riqueza de espécies, sendo a utilização deste método

justificada por sua rapidez e praticidade (King & Porter 2005).

Nossos achados mostraram que o tipo de borda não influenciou na riqueza de espécies

de formigas registradas para o manguezal como um todo, mas interferiu na frequência destas

36

espécies, refutando a segunda hipótese proposta de que tanto a riqueza quanto a frequência de

espécies seriam maiores no sítio próximo à rodovia. Da mesma forma, quando consideramos a

distância da borda em cada sítio de trabalho, percebemos que a riqueza de espécies registrada

novamente não foi afetada, enquanto a frequência de formigas variou significativamente ao

longo das transecções, sendo refutada também a terceira hipótese de que ambos os parâmetros

seriam maiores quanto mais próximo da rodovia. Os resultados mostraram ainda que a

frequência das espécies de formiga apresentou valores mais altos no sítio com borda artificial.

Esse fato parece estar relacionado com as características deste último sítio, tais como: a

colonização por espécies de gramíneas, acúmulo de serapilheira, além de sua proximidade às

áreas urbana e de pastagem. Tais características favorecem a composição de espécies

oportunistas e generalistas, como aquelas pertencentes às subfamílias Myrmicinae e

Dolichoderinae, consideradas por Andersen e Sparling (1997) como típicas de ambientes

degradados.

Os resultados mostraram que duas das quatro espécies mais frequentes na península de

Ajuruteua, C. atriceps e C. sexguttatus, são reputadas como sinantrópicas, sendo a primeira

reconhecida por sua íntima associação com os ambientes urbanos e considerada como uma

peste de residências (Campos 2011), enquanto a outra é frequentemente associada aos

ambientes perturbados, áreas abertas e ambientes submetidos a efeitos de borda (Wild 2007).

Adicionalmente, é relevante enfatizar que, no presente estudo, as espécies sinantrópicas

apresentaram-se distribuídas de forma similar em ambos os sítios de trabalho e ao longo de

suas transecções, o que indica não haver influência nem do tipo nem da proximidade da

borda, respectivamente, refutando a hipótese proposta de que estas espécies estariam mais

associadas à borda artificial, apresentando maior riqueza e frequência quanto mais próximo à

rodovia.

É importante ressaltar que os impactos antrópicos (ex. construção de rodovias,

assentamentos humanos) não parecem ser os únicos meios de dispersão das espécies

sinantrópicas nas áreas de manguezal. Sucessivos eventos de reprodução, realizada através de

voos nupciais, os quais segundo Simberloff e Wilson (1969) representam o principal meio de

colonização de insetos em ilhas de manguezal, além do transporte pelas marés de fragmentos

vegetais contendo colônias de formigas, como observado em manguezais na Bahia por

Delabie et al. (2006), são também fenômenos responsáveis pela dispersão destas espécies.

Por fim, sabe-se que a fragmentação florestal representa uma das principais ameaças à

biodiversidade, na medida em que promove a extinção e substituição, tanto dos hábitats

quanto das espécies (Vasconcelos et al. 2006). O ecossistema de manguezal, por exemplo,

37

tem sido alvo frequente desse processo, tornando-se cada vez mais exposto às atividades

humanas (Wade et al. 2003). Nossos resultados indicam que a incidência de espécies de

formigas sinantrópicas, na área de estudo, pode ser influência do processo de fragmentação

ocasionado pela construção da rodovia PA-458, representando uma consequência da

intervenção antrópica em ambientes naturais. Adicionalmente, acreditamos que amostragens

em áreas de manguezal em uma escala maior, isto é, mais distanciadas das feições antrópicas,

podem revelar composições de assembléias de formigas mais intrínsecas ao manguezal, o que

acentuaria a influência de bordas artificiais como fonte de espécies sinantrópicas nesse

ambiente.

38

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42

ANEXO 1

BIOTROPICA – JOURNAL OF THE ASSOCIATION FOR TROPICAL BIOLOGY AND

CONSERVATION

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Commentary (up to 2000 words). Word counts exclude title page, abstract(s), literature cited,

tables, figures, or appendices.

Use 8.5" x 11" page size (letter size). Double space everything, including tables, figure

legends, abstract, and literature cited.

Use a 1" margin on all sides. Align left. Avoid hyphens or dashes at ends of lines; do not

divide a word at the end of a line.

Use standard 12 point type (Times New Roman).

Indent all but the first paragraph of each section.

Use italics instead of underline throughout. Italicize non-English words such as e.g., i.e., et

al., cf., ca, n.b., post-hoc, and sensu (the exceptions being ‘vs.’ and ‘etc.’).

Include page number in the centre of all pages. Do use line numbering starting on each page.

Cite each figure and table in the text. Tables and figures must be numbered in the order in

which they are cited in the text.

Use these abbreviations: yr (singular & plural), mo, wk, d, h, min, sec, diam, km, cm, mm, ha,

kg, g, L, g/m². For units, avoid use of negative numbers as superscripts: use the notation /m²

rather than m-².

Write out other abbreviations the first time they are used in the text; abbreviate thereafter: "El

Niño Southern Oscillation (ENSO) . . ."

Numbers: Write out one to ten unless a measurement ( e.g. , four trees, 6 mm, 35 sites, 7 yr,

10 × 5 m, m, ± SE) or in combination with other numbers (e.g. , 5 bees and 12 wasps). Use a

comma as a separator in numbers with more than four digits ( i.e., 1000, but 10,000); use

decima l points as in 0.13; 21°C (no spaces); use dashes to indicate a set location of a given

size (e.g., 1-ha plot).

Spell out ‘percent’ except when used in parentheses (20%) and for 95% CI.

Statistical abbreviations: Use italics for P, N, t, F, R, r, G, U, N, χ2 (italics, superscripts non-

italics); but use roman for: df, SD, SE, SEM, CI, two-way ANOVA, ns.

Dates: 10 December 1997; Times: 0930 h, 2130 h Latitude and Longitude are expressed as:

10°34′ 21 ″ N, 14°26 ′ 12″ W Above sea level is expressed as: asl Regions: SE Asia, UK (no

periods), but note that U.S.A. includes periods. Geographical place names should use the

English spelling in the text (Zuric h, Florence, Brazil), but authors may use their preferred

spelling when listing their affiliation (Zürich, Firenze, Brasil).

Lists in the text should follow the style: … : (1)… ; (2)…; and (3)…, as in, “The aims of the

study were to: (1) evaluate pollination success in Medusagyne oppositifolia; (2) quantify gene

flow between populations; and (3) score seed set.”

Each reference cited in text must be listed in the Literature Cited section, and vice versa.

Double check for consistency, spelling and details of publication, including city and country

of publisher.

Literature citations in the text are as follows:

One author: Yaz (1992) or (Yaz 1992)

43

Two authors: Yaz and Ramirez (1992); (Yaz & Ramirez 1992)

Three or more authors: Yaz et al . (1992), but include ALL authors in the literature cited

section.

Cite unpublished materials or papers not in press as (J. Yaz, pers. obs.) or (J. Yaz, unpubl.

data).

Initials and last name must be provided. ‘In prep’ or ‘submitted’ are NOT acceptable, and we

encourage authors not to use ‘pers. obs.’ or ‘ unpubl. data’ unless absolutely necessary.

Personal communications are cited as (K. A. Liston, pers. comm.).

Use commas (Yaz & Taz 1981, Ramirez 1983) to separate citations, BUT use semicolon for

different types of citations (Fig. 4; Table 2) or with multiple dates per author (Yaz et al.

1982a, b; Taz 1990, 1991). Order references by year, then alphabetical (Azy 1980, Yaz 1980,

Azy 1985).

For the review purpose, submit the entire manuscript, with Tables, Figure legends and Figures

embedded at the end of the manuscript text, as a Microsoft Word for Windows document

(*.doc), or equivalent for Mac or Linux. Do NOT submit papers as pdf files.

II- Text

No heading for Introduction. First line or phrase of Introduction should be S MALL CAPS.

Main headings are METHODS, RESULTS, and DISCUSSION: All CAPITALS and Bold.

Flush left, one line.

Second level headings: SMALL CAPS, flush left, Capitalize first letter, begin sentence with

em-dash, same line (e.g., I NVENTORY TECHNIQUE.—The ant inventory…).

References to figures are in the form of ‘Fig. 1’, and tables as ‘Table 1’. Reference to online

Supporting Information is as ‘Fig. S1’ or ‘Table S1’.

III- Literature Cited

(Continue page numbering and double spacing)

No ‘in prep.’ or ‘submitted’ titles are acceptable; cite only articles published or ‘in press’. ‘In

press’ citations must be accepted for publication. Include journal or publisher.

Insert a period and space after each initial of an author's name; example: YAZ, A. B., AND

B. AZY. 1980.

Authors Names: use SMALL CAPS .

Every reference should spell out author names as described above. BIOTROPICA no longer

uses ‘em-dashes’ (—) to substitute previously mentioned authors.

Double-space. Hanging indent of 0.5 inch.

Leave a space between volume and page numbers and do not include issue numbers. 27: 3–12

Article in books, use: AZY, B. 1982. Title of book chapter. In G. Yaz (Ed.). Book title, pp.

24–36. Blackwell Publications, Oxford, UK.

Dissertations, use: ‘PhD Dissertation’ and ‘MSc Dissertation’.

44

CONCLUSÃO

O número de espécies registrado para o manguezal da península de Ajuruteua (n=45)

apresenta um valor próximo àqueles encontrados em outras áreas de manguezal, tanto no

Brasil quanto em outras regiões do mundo. No entanto, essa riqueza é bastante inferior

quando comparada com sistemas de terra firme, onde a fauna de formiga utiliza o chão da

floresta, chegando a alcançar neste ambiente mais de dez vezes o número de espécies

encontrado nos manguezais da Amazônia brasileira.

A assembléia de formigas associada ao manguezal é predominantemente arborícola,

sendo a copa das árvores caracterizada por espécies dominantes, as quais podem ter

influenciado a baixa riqueza da mirmecofauna encontrada nesse estrato da floresta.

As bordas artificiais apresentam riqueza de espécies de formigas similar às bordas

naturais, sendo que a ocorrência de formigas nas iscas foi maior próximo ás bordas, tanto

artificial quanto natural. Espécies oportunistas e generalistas estão mais relacionadas às

bordas do tipo artificial.

Espécies de formigas sinantrópicas representaram uma importante fração da

assembléia de formigas nos manguezais estudados, registrando elevada ocorrência em todos

os estratos da floresta, e sendo aqui avaliado como um efeito da presença de atividades

antrópicas, como a construção da rodovia PA-458.