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Bernadette Serra Rêgo
ESTUDO DA PREFERÊNCIA MANUAL DURANTE O DESENVOLVIMENTO
ONTOGENÉTICO EM SAGUI COMUM (Callithrix jacchus)
Dissertação apresentada à Universidade Federal do Rio Grande do Norte para obtenção do título de Mestre em Psicobiologia na área de Psicologia Fisiológica
Natal2008
ii
Bernadette Serra Rêgo
ESTUDO DA PREFERÊNCIA MANUAL DURANTE O DESENVOLVIMENTO
ONTOGENÉTICO EM SAGUI COMUM (Callithrix jacchus)
Dissertação apresentada à Universidade Federal do Rio Grande do Norte para obtenção do título de MestreOrientadora: Profa Maria Bernardete C. de Sousa
Natal
iii
2008
Estudo da preferência manual durante o desenvolvimento
ontogenético em sagüi comum ( Callithix jacchus).
Bernadette Serra Rego
Data da defesa ____/_____/_____
Banca Examinadora:
____________________________________
Profa. Dra. Marilia Barros - UnB
_____________________________________
Prof. Dr. Daniel M. A. Pessoa - UFRN
_____________________________________Profª Drª Maria Bernardete Cordeiro de Sousa - UFRN
iv
AGRADECIMENTOS
Agradeço, em primeiro lugar, ao meu anjo da guarda e meus guias espirituais
por me guiarem, me protegerem e me inspirarem sempre a seguir o melhor caminho,
a esperar quando necessário e por me ensinarem, na sua sutileza, a compreender
melhor a mim e aos demais.
Aos meus pais, pela oportunidade de estar aqui, por tudo que me ensinaram e
pelo exemplo que sempre foram para mim.
À minha orientadora, Profa Maria Bernardete Cordeiro de Sousa, pela
oportunidade de aprender a ser pesquisadora, por sua compreensão e dedicação em
todos os momentos, por seu exemplo como profissional e como pessoa.
À Profa. Maria Helena Sprydes, pela oportunidade de me familiarizar com a
estatística, e pelo apoio nos momentos necessários.
Ao veterinário do Núcleo de Primatologia José Flávio Coutinho e aos
funcionários Edinólia Câmara Rodrigues, Antônio Barbosa da Silva (Tota), Geniberto
Cláudio dos Santos, Márcio André, José Rubens, Luiz Veríssimo e Francisco Inácio
pela ajuda recebida no manejo dos animais e na manutenção das condições
adequadas ao experimento.
Ao bioquímico Luis Carlos Fernandes por ajudar nas análises hormonais e a
estagiária Raíssa Cavalcanti pela pesagem das amostras fecais.
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq)
pelo financiamento dessa pesquisa.
Aos demais professores e colegas estiveram ao meu lado e que de alguma
forma me apoiaram.
Aos meus amigos por me aturarem nos momentos mais difíceis.
Aos animais que participaram desse experimento que, mesmo sem saber,
contribuíram para o benefício de seres humanos e de outros animais.
v
SUMÁRIO
RESUMO 1
ABSTRACT 2
INTRODUÇÃO GERAL 3
A influência da idade na preferência manual 4
Dimorfismo sexual no uso das mãos 5
A participação dos esteróides gonadais na assimetria manual 6
A preferência manual em primatas do Novo Mundo 8
O uso das mãos em atividades espontâneas 10
O sagüi comum (Callithirx jacchus) 11
OBJETIVOS 13
Artigo 1 - Estabilização da preferência manual e efeito ativacional dos esteróides gonadais durante a ontogênese em sagüis comuns (Callithrix
jacchus) 15Abstract 16
Resumo 17
Introdução 18
Métodos 22
Resultados 28
Discussão 34
Referências 38
Artigo 2 - Preferência manual em atividades espontâneas durante o desenvolvimento no sagüi (Callithrix jacchus) 43Abstract 44
Resumo 45
Introdução 46
Métodos 47
Resultados 51
Discussão 56
Referências bibliográficas 61
vi
DISCUSSÃO GERAL 64
CONCLUSÕES GERAIS 70
BIBLIOGRAFIA GERAL 71
ANEXOS 77
1
RESUMO
O estudo da preferência manual é um dos meios mais utilizados para
investigar a lateralidade cerebral em primatas não humanos. No entanto, em
primatas do Novo Mundo, pouco se sabe sobre a ontogênese da assimetria no uso
das mãos, tanto em atividades forçadas como espontâneas e de sua relação com
os hormônios sexuais. Com este objetivo, foi desenvolvido um estudo longitudinal
sobre a preferência manual em 10 animais (6 fêmeas e 4 machos) da espécie
Callithrix jacchus. O estudo incluiu a realização de testes de preensão de alimento
(atividade forçada) e atividades espontâneas como catação (autocatação e catação
social), coçar-se, pendurar-se e segurar o alimento, que foram registradas em
sessões semanais começando na fase infantil (4 meses) e se estendendo até o
início da idade adulta (15 meses). Paralelamente foram coletadas amostras de
fezes, pelo menos uma vez por semana, a fim de avaliar o nível de esteróides
gonadais e sua possível influência na expressão destes comportamentos. Na
atividade forçada, os resultados confirmam a influência do estágio de
desenvolvimento sobre a preferência manual evidenciada pelo aumento na
estabilização da lateralidade ao pegar o alimento entre as fases juvenil e adulta. Observou-se também um efeito dos hormônios sexuais sobre o desenvolvimento da
preferência, principalmente da progesterona nas fêmeas e dos andrógenos nos
machos, mas não foi encontrada diferença entre os sexos. Nas fêmeas, a
progesterona influenciou o índice de preferência manual, com aumento proporcional
do índice de lateralidade durante a puberdade. Em relação às atividades
espontâneas os animais mostraram uso proporcional das duas mãos para as ações
de coçar-se, pendurar-se e segurar o alimento e o uso simultâneo das duas mãos
para catação. Ficou também evidenciada uma relação positiva entre a preferência
manual na preensão do alimento na atividade forçada e segurar o alimento na
atividade espontânea.
2
ABSTRACT
The study of manual preference is a widely used approach to investigate
cerebral laterality in nonhuman primates. However, in New World primates, little is
known about the ontogenesis of hand use asymmetry, in both forced and
spontaneous activities, as well as how they correlate with sexual hormones.
Accordingly, a longitudinal study was conducted on the manual preference of 6
female and 4 male common marmosets (Callithrix jacchus). The study included the
record of forced tests to reach for the food using only one hand (forced activity) and
activities such as grooming (auto and social), scratching, grasping the food and
hanging, in weekly sessions from the infantile (4 months) to the early adult phase
(15 months). Feces samples were also collected, at least once a week, to evaluate
the level of gonadal steroids and their influence on these behaviors. In the forced
activity, the results confirm the influence of the development period on manual
preference during feeding, shown by the increase in lateral stability when grasping
the food between the juvenile and adult phases. During this period, a sexual
hormone effect on development was also observed, mainly of progesterone in
females and androgen in males, but no difference between sexes was found. In the
females, progesterone also influenced the manual preference index, with a
proportional increase in the degree of manual asymmetry during puberty. With
respect to spontaneous activities, the animals showed proportional use of both
hands when scratching, hanging, holding the food and grooming. A positive
correlation was also found between the preference for holding the food in forced
activities and in spontaneous activities.
3
INTRODUÇÃO GERAL
Considera-se lateralidade ou assimetria cerebral como uma atividade
predominante de um dos hemisférios cerebrais, em relação ao outro, para uma
determinada função e que pode se manifestar pela presença de assimetrias
morfológicas ou funcionais. Tais assimetrias têm sido demonstradas em muitas
espécies de vertebrados, incluindo primatas não humanos (Bisazza et al, 1998;
Ghirlanda & Vallortigara, 2004; Vauclair et al, 1999). Pesquisas apontam para
associações entre lateralização hemisférica e fatores como a preferência manual
(Dos Santos Sequiera et al, 2006), sexo (Hausmann & Gunturkun,1999; Breedlove &
Hampson, 2002), idade (Galaburda et al, 1990, Berribe et al, 1988) e hormônios
(Diamond, 1991; Wisniewski,1998) tanto em humanos como em outros animais. Tais
associações vão de acordo com a citação de Hellige: “A ubiquidade das assimetrias
comportamentais e biológicas em animais indica que esta característica não é única
dos humanos e nem completamente dependente da linguagem” e sugere que
modelos animais podem prover informações adicionais sobre assimetria cerebral
relacionadas à filogênese, hereditariedade, ontogênese, cognição e efeitos
hormonais (Hellige, 1990).
Nos seres humanos, tanto a linguagem como a preferência manual se
associam predominantemente ao hemisfério esquerdo (Knetcht et al, 2000) e há uma
distribuição na preferência manual na qual mais de 90% de indivíduos são destros. A
existência dessa lateralidade manual genuína foi, durante muito tempo, considerada
como típica dessa espécie. Para os demais símios a preferência manual era
considerada como resultado de experiência ou aprendizado (Warren,1980). No
entanto, a análise de diversos trabalhos permitiu verificar a presença de preferência
4
manual em algumas populações de primatas não humanos (McaNeilage et al,1987;
Marchant & McGrew, 1998 ).
Segundo Fagot & Vauclair (1991), a preferência manual pode ser descrita
como o uso mais freqüente de uma das mãos em uma determinada tarefa, como por
exemplo, pegar um alimento. Para estes autores, a especialização manual
representa o melhor desempenho de uma das mãos em testes que requerem
precisão. A habilidade no uso de ferramentas para obter alimento pode ser
considerada como especialização manual (Hopkins & Raminowitz, 1997).
A influência da idade na preferência manual
Marchant & McGrew (1991) realizaram uma meta-análise sobre a lateralidade
manual em macacos antropóides. Contudo, a maioria dos estudos não determinava
a idade dos indivíduos observados e a distribuição entre indivíduos maduros e
imaturos nem sempre foi proporcional, o que dificultou a realização de uma análise
conclusiva entre idade e assimetria. Alguns trabalhos sobre preferência manual em
primatas consideram a idade como uma covariável e não costumam apresentar uma
relação entre faixa etária e lateralidade no uso das mãos (Olson et al, 1990; Hopkins
et al, 2003;). Entretanto, a presença de correlações entre a idade e a direção (direita
ou esquerda) no uso das mãos pode ser evidenciada em diversas pesquisas
(Vauclair & Fagot, 1987; Kubota, 1990; Westergaard et al, 2000). No entanto, ainda
existem poucos estudos sobre a ontogenia da preferência manual em primatas.
Hopkins & Bard (1999) pesquisaram chimpanzés, observando-os em diferentes
estágios da vida, iniciando-se aos três meses quando avaliaram a lateralidade na
posição da cabeça em decúbito e movimentos de agarrar, mão-boca e mão-mão.
Posteriormente, retornaram a observar os mesmos indivíduos entre os 3- 5 anos no
uso das mãos para se alimentar, em atividades de simples preensão de alimentos e,
5
em teste de coordenação bimanual ao qual utilizaram um tubo de plástico com uma
abertura para acessar o alimento; enquanto uma das mãos segurava o tubo a outra
pegava o alimento. Encontraram uma correlação positiva entre a direção da rotação
da cabeça e atividade bimanual coordenada. Nas duas situações, o grupo
apresentou desvio da lateralidade para a direita. O comportamento assimétrico no
uso das mãos está relacionado a diferentes funções cerebrais, entre elas, a motora,
a coordenação e a cognição, de acordo com as condições requeridas para a
atividade manual. Tais funções tendem a se aperfeiçoar a medida que ocorre a
maturação dos neurônios envolvidos nesses mecanismos. Desse modo, a idade
deve ser considerada como um fator importante na manifestação desse
comportamento, uma vez que a assimetria manual está sujeita a transformações ao
longo do desenvolvimento neuromotor e cognitivo do indivíduo.
Dimorfismo sexual no uso das mãos
Embora nem sempre sejam evidenciadas diferenças entre machos e fêmeas
nos testes de preferência manual (Vauclair et al, 2005; O’Malley & McGrew, 2006),
quando elas são consideradas, podem ser obtidas distribuições diversificadas de
acordo com a espécie estudada. Informações mais precisas ainda podem ser obtidas
se forem avaliadas as variações entre os sexos de acordo com a faixa etária. Ward
et al. (1990), ao pesquisar uma população de 194 lêmures de diferentes espécies e
subespécies, observou que os machos apresentaram lateralidade mais acentuada,
direcionada para mão esquerda, quando comparados às fêmeas. A preferência
manual aumentou proporcionalmente com a idade até cerca dos sete anos. A partir
dessa idade, uma tendência maior ao uso da mão direita passou a ser manifestada.
Nas fêmeas, o fenômeno foi semelhante, porém, a lateralização ocorreu mais tarde e
6
o uso da mão direita foi mais acentuado com o avançar da idade. Chimpanzés, em
ambiente natural, mostraram comportamento similar ao manipular certos frutos. Os
machos apresentaram lateralidade mais acentuada e usaram mais a mão esquerda
enquanto que as fêmeas usaram mais a direita (Corp & Byme, 2004).
Em humanos, o uso da mão direita também alcançou melhor desempenho
para as meninas em testes envolvendo habilidade manual. A lateralidade foi mais
acentuada no sexo feminino quando comparada ao masculino (Pedersen et al,
2003).
É interessante notar que um ponto comum nessas espécies estudadas é a
prevalência de desvio à direita no uso das mãos para as fêmeas indicando a
existência de um padrão de assimetria envolvendo estruturas corticais passíveis de
influências hormonais conforme evidenciado no estudo de Habib et al (1991) ao
verificar uma relação entre a espessura do corpo caloso e a preferência manual
entre homens e mulheres, estas apresentaram maior consistência no uso da mão
direita.
A participação dos esteróides gonadais na assimetria manual
Padrões de lateralização cortical relacionados à atividade dos esteróides
gonadais têm sido vistos em alguns animais. Estudos realizados em roedores
demonstraram diferenças na espessura cortical entre machos e fêmeas cujo padrão
se alterava com a esterilização após o nascimento (Diamond et al, 1981,
Diamond,1991). Então, pode-se dizer que os esteróides gonadais podem atuar na
ontogênese, conduzindo a uma assimetria hemisférica e, conseqüentemente,
promovendo um dimorfismo sexual no desempenho de determinadas funções como,
por exemplo, a lateralidade manual. Entretanto, um estudo de preferência no uso das
7
patas em gatos adultos demonstrou que a testosterona pode agir sobre a
lateralidade mesmo depois de completado o desenvolvimento (Tan et al, 1991). Tal
fenômeno é sugestivo de que os hormônios sexuais possam atuar sobre a
lateralização funcional do cérebro tanto no nível organizacional quanto ativacional.
De fato, os hormônios parecem exercer efeitos ativacionais sobre a
lateralidade. Ao pesquisar 140 crianças buscando identificar associações na
lateralidade e no desenvolvimento psicométrico, Mulligan et al (2001) encontraram
relações significativas entre especialização manual e sexo durante o
desenvolvimento puberal. Estes pesquisadores observaram que meninas destras, de
baixa estatura, tenderam a ingressar na puberdade mais tardiamente e,
consequentemente, tinham alta estatura final. Lacrause (2006), ao revisar uma série
de estudos sobre o efeito dos estrógenos na cognição em primatas, observou que os
estrógenos afetam o desempenho em testes cognitivos, tanto em fêmeas jovens
como mais velhas. Desse modo, é possível que este hormônio apresente potencial
para atuar no processo de assimetria manual na realização de testes envolvendo
algum grau de complexidade, uma vez que aspectos cognitivos estão envolvidos na
execução dos mesmos. Em humanos, Thilers et al (2007) verificaram diferenças
sexuais entre indivíduos destros e não destros na realização de testes cognitivos
envolvendo habilidades visuoespaciais, fluência verbal e memória episódica. Os
autores encontraram maiores níveis de testosterona livre no plasma sanguíneo de
homens destros quando comparados aos não destros. De um modo geral, os
homens não destros, ou seja, que utilizaram mais a mão esquerda ou as duas mãos,
também apresentaram um padrão de desempenho semelhante ao das mulheres em
testes envolvendo habilidades espaciais, fluência verbal e memória episódica
(Thilers et al, 2007). Esses achados sugerem um papel da testosterona no
8
desempenho de testes cognitivos relacionados à especialização manual. Mulheres
canhotas mostraram menores níveis de prolactina, estradiol e progesterona quando
comparadas às destras (Negrev et al 2000). Tais achados reforçam a idéia de que os
esteróides gonadais estão relacionados à assimetria funcional do cérebro, incluindo
a lateralidade manual.
A preferência manual em primatas do Novo Mundo
Uma série de trabalhos foi revisada por Hook-Costigan & Rogers (1996)
sobre a preferência manual em primatas neotropicais e demonstram que o sagüi
comum (Callithrix jacchus) e micos de cheiro (Saimiri sciureus) apresentam uma
distribuição simétrica na preferência manual. Alguns macacos do Novo Mundo,
apresentaram maior uso da mão esquerda relacionada a tarefas visualmente
direcionadas e da mão direita para testes que exigiam habilidades manipulativas.
Por exemplo, os micos de cheiro (Saimiri sciureus) mostraram preferência manual
esquerda para capturar insetos em movimento, enquanto os macacos pregos
(Cebus apella) usaram mais a mão direita para retirar amendoim de um recipiente.
Na família Calitrichidae, Singer & Schwibbe (1998) estudaram a preferência
manual aplicando diferentes testes, considerando aspectos posturais e manipulativos
envolvidos nesse comportamento. Os testes incluíram atividades de preensão de
alimento, modalidades sensoriais (visual e tátil) e ajustes posturais. O gênero
Callithrix mostrou desvio da lateralidade manual para a esquerda e Leontophitecus
para a direita, enquanto Saguinus não apresentou desvio na lateralidade manual. Os
autores acreditam que as diferenças entre os gêneros se vinculem aos aspectos
posturais e comportamentais de forrageio e não necessariamente a complexidade do
teste aplicado. A preferência pela mão direita também foi observada em L.
9
chrysomelas e L. chrysopygus por Ades & Diego (2004). Contudo, estes autores
encontraram flutuações na lateralidade manual de acordo com a postura empregada
em cada tarefa. Esses dados reforçam a idéia de Singer & Schwibbe sobre o
comportamento de manipulação destes animais na ocasião do forrageio. A aplicação
de testes de discriminação visual cromática não indicou desvio na direção do uso
das mãos em macacos prego (Cebus apella); os animais também não apresentaram
consistência no uso das mãos (Tavares et al 2002). Estas pesquisas demonstram
que testes complexos não são imprescindíveis para indicar a lateralidade manual,
podendo esta ser evidenciada em atividades comuns de cada espécie.
Cameron & Rogers (1999), em uma pesquisa com sagüi comum, observaram-
se diferenças no comportamento exploratório quando expostos a objetos e ambiente
novos. Tal comportamento parece ter uma forte correlação com a direção do uso das
mãos nesses animais. Indivíduos com preferência manual direita são mais
exploratórios que aqueles com preferência manual esquerda. Estudos sobre
lateralidade manual mostram resultados contraditórios para testes de preensão de
alimento, nesta espécie. A preferência pela mão esquerda foi evidente na maioria
dos animais estudados por Box (1977) e Matoba et al (1991). Por outro lado, Rothe
(1973) verificou que 14 dos 21 animais observados tinham preferência pela mão
direita. Em todas as pesquisas foram utilizados mais de um teste de preensão de
alimento. Os animais estudados por Rothe também apresentaram flutuações na
lateralidade manual durante o experimento que poderiam estar relacionadas à
natureza dos testes aplicados os quais exigiram diferentes posturas em sua
execução. Hook-Costigan & Rogers (1995) observaram que atividades com maior
demanda postural intensificava a lateralidade manual em sagüi comum. De acordo
com alguns pesquisadores, tanto a postura quanto a complexidade do teste aplicado
10
são fatores influentes na direção e intensidade da preferência manual em primatas
não humanos (MacNeilage et al, 1987, Fagot & Vauclair,1991). Apesar de a postura
e a complexidade do teste serem fatores bastante considerados em pesquisas de
preferência manual, não está bem claro o peso de sua influência na definição da
lateralidade manual nestes animais. Provavelmente, uma análise mais detalhada de
outras variáveis como idade, sexo, hormônios e outros aspectos biológicos e
ambientais, poderá elucidar melhor o comportamento da lateralidade manual nos
primatas não humanos. Em macacos do Novo Mundo, ainda há poucos trabalhos
avaliando o efeito do sexo e da idade nesse comportamento (Matoba et al,1991;
Lacrause & Fragaszy 1996).
O uso das mãos em atividades espontâneas
As atividades espontâneas refletem a expressão do comportamento natural
em situações cotidianas, sem a interferência de experimentos. A catação, por
exemplo, consiste no cuidado da pele e dos pêlos do corpo usando as mãos, língua
ou dentes (Goosen, 1978). Durante a catação, os animais usam as mãos
alternativamente. Chapelain et al (2006) observaram que macacos da espécie
Cercopithecus c. campbelli apresentaram preferência manual direita, em nível
individual, para atividades espontâneas e induzidas (experimentais), sugerindo que a
especialização manual possa ser evidenciada em comportamentos naturais. É
provável que a lateralidade no uso das mãos varie conforme o tipo de ação
executada e entre as espécies. Por exemplo, chimpanzés não demonstraram
preferência manual para tocar a face (Aruguete et al, 1992) e para se coçar (Hopkins
et al, 2006) Em relação ao uso das mãos para se alimentar, observa-se que os
sagüis comuns tendem a usar mais frequentemente a boca para comer alimentos
11
estáticos (frutos) e, uma das mãos para capturar presas e levar a boca (Rothe,
1971). Atividades como coçar-se, catação, pendurar-se ou segurar-se na grade da
gaiola revelam que, geralmente, esses animais são ambidestros (Rothe, 1973,
Sousa et al, 2000). Resultados diferentes foram encontrados para S. oedipus na
realização de variadas categorias de atividades cotidianas como pegar alimento,
segurar, manipular, carregar, coçar e catar em que a maioria dos animais apresentou
preferência manual direita (Diamond & McGrew,1994).
O sagüi comum (Callithrix jacchus)
O sagüi comum (Callithrix jacchus) é um primata neotropical pertencente a
família dos calitriquídeos e habita florestas contínuas situadas no litoral do nordeste
do Brasil. Alimentam-se basicamente de frutas e goma, vivem em grupos sociais e
seu sistema de acasalamento é, geralmente, monogâmico, composto por um macho
e uma fêmea dominantes (Rylands,1996). Em relação ao uso das mãos em
atividades forçadas e espontâneas, ainda há poucos dados sobre a influência de
fatores como sexo e idade no processo de lateralização manual em sagüis (Hook-
Costigan & Rogers, 1995; Hook & Rogers, 2000).
É interessante notar que tal espécie, assim como outros calitriquídeos,
apresenta um comportamento bastante peculiar após a puberdade: a supressão dos
ciclos ovulatórios em fêmeas subordinadas. Este fenômeno é comumente observado
em grupos sociais vivendo em cativeiro onde as fêmeas subordinadas podem sofrer
supressão da ovulação na presença da fêmea dominante. Todavia, tal fenômeno é
reversível se forem afastadas do ambiente onde se encontra a fêmea dominante
(Abbott et al, 1988; Ziegler & Sousa, 2002). Em ambiente natural a supressão
reprodutiva das fêmeas subordinadas parece ser mais um fenômeno
12
comportamental que hormonal, pois níveis de progesterona compatíveis com
ovulação foram encontrados em alguns grupos de sagüis de vida livre (Sousa et al,
2005). Provavelmente, alterações no comportamento reprodutivo e social, com
reflexos nos níveis hormonais, estejam relacionadas às condições ambientais em
que se encontram, ou seja, campo ou cativeiro (Yamamoto, 1991).
Em relação ao desenvolvimento motor observa-se que os sagüis são
fisicamente mais independentes a partir do quarto mês (120 semana de vida). No
período juvenil aumentam a freqüência de atividade e maior tempo na catação
(Yamamoto, 1993).
Até o momento, a literatura carece de mais informações sobre a ontogenia da
assimetria manual em sagüi comum e da associação desse comportamento com
hormônios. Cunha (2005) estudou a relação entre preferência manual e níveis de
cortisol, em resposta a estímulo estressor, nessa espécie. Observou que as fêmeas
destras eram mais reativas quando comparadas aos machos e aos animais com
preferência manual esquerda.
Diante do exposto, o presente estudo visa investigar a preferência manual
durante o desenvolvimento ontogenético no sagüi comum, considerando as variáveis
idade, sexo e níveis de esteróides gonadais, estrogênio e progesterona para as
fêmeas e andrógenos para os machos.
13
OBJETIVOS
- Estudar a lateralidade em sagüi comum de ambos os sexos, através da
observação da preferência manual em atividades forçada e espontâneas durante seu
desenvolvimento ontogenético;
- Identificar se há uma fase do desenvolvimento na qual ocorre a definição da
preferência manual;
- Verificar a possível influência dos hormônios sexuais sobre a assimetria
manual.
Hipóteses e Predições
H1 – A preferência manual se instala no período juvenil, coincidindo com a
puberdade e, após sua instalação, ela se mantém constante ao longo do tempo.
P1 – No período infantil, devido à imaturidade dos sistemas nervoso e motor,
a preferência manual não se apresenta de forma bem definida. Contudo, no período
juvenil, com a chegada da puberdade e a aceleração do desenvolvimento, espera-se
que a preferência manual se manifeste de forma mais clara e mantenha a
consistência durante a idade adulta.
H2 – As demandas comportamentais relacionadas à reprodução e vida em
grupo são diferentes , em machos e fêmeas, podendo gerar diferenças referentes ao
uso das mãos, em atividade forçada, nos dois sexos.
P2 – Considerando que os esteróides gonadais exercem seu efeito
ativacional, atuando de forma direta ou indireta nas estruturas cerebrais e na
expressão comportamental, espera-se que fêmeas e machos tendam a apresentar
14
uma resposta diferente no uso das mãos, em atividade forçada, sob influência dos
hormônios sexuais a partir do período puberal.
H3 - Atividades espontâneas sem habilidades motoras finas podem apresentar
uso preferencial de uma das mãos e essa pode variar conforme as fases do
desenvolvimento.
P3 - As ações motoras espontâneas refletem atividades naturais dos sagüis
também sujeitas às transformações do desenvolvimento. Desse modo, espera-se
que algumas dessas atividades apresentem desvios no uso das mãos e que estes
sejam consistentes com o passar do tempo.
15
Artigo 1 – Efeito ativacional dos esteróides gonadais na estabilização da
preferência manual em sagüi comun (Callithrix jacchus) durante a
ontogênese.
Bernadette Serra Rego, Maria Helena Spyrides & Maria Bernardete Cordeiro de Sousa
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, RN- Brasil
Address correspondence to:
Maria Bernardete Cordeiro de Sousa
Dept of Physiology
Universidade Federal do Rio Grande do Norte
P.O. Box 1511
59078-970 Natal, RN, Brazil
Tel 55 84 32153409
Fax 55 84 32119206
E-mail:
(*) Artigo a ser submetido à revista Hormones and Behaviour
16
Abstract
Manual preference has been widely studied in nonhuman primates. However,
little is known about this behavior throughout ontogenetic development and about
the factors that can influence it, such as age and sex. To determine the influence of
these factors, we selected ten common marmosets (Callithrix jacchus), six females
and four males, who had been observed in forced activity tests involving hand use
preference from the infantile to the adult phase. During this period fecal samples
were collected for sexual hormone analysis (estrogen, progesterone and androgen).
The results point to an age effect on manual preference, which tends to stabilize
between the juvenile and subadult phases. Although no differences in manual
laterality between males and females were found, a significant progesterone effect
on the intensity of hand use asymmetry was observed in the females, shown mainly
during puberty. These data indicate that stabilization of hand preference in these
animals occurs during puberty and is adjusted by activational effects of gonadal
steroids.
17
RESUMO
A preferência manual tem sido largamente estudada em primatas não
humanos. No entanto ainda pouco se sabe a respeito desse comportamento ao
longo do desenvolvimento ontogenético e dos fatores que possam influenciá-lo,
como a idade e o sexo. Com o propósito de verificar a influência de tais fatores,
foram selecionados 10 sagüis comuns (Callithrix jacchus), seis fêmeas e quatro
machos, que foram observados em testes de atividade forçada para o uso das
mãos desde o período infantil até a fase adulta. Nesse período também foram
coletadas amostras de fezes para análise de hormônios sexuais (estradiol,
progesterona e andrógenos). Os resultados apontam para um efeito da idade sobre
a preferência manual, a qual tende a se estabilizar entre a fase juvenil e subadulta.
Apesar de não haver diferenças na lateralidade manual entre machos e fêmeas,
observou-se um efeito significativo da progesterona nas fêmeas, sobre a
intensidade da assimetria no uso das mãos, evidenciada principalmente durante a
puberdade. Tais dados sugerem que a estabilização da preferência manual nesses
animais ocorra durante a puberdade e seja modulada pelo efeito ativacional dos
esteróides gonadais.
18
INTRODUÇÃO
A lateralização hemisférica pode ser indicada por desvios na simetria motora,
refletidas pelo uso mais freqüente de um dos membros (direito ou esquerdo) em
relação ao outro, em determinadas atividades. Um dos métodos mais usados para
estudar a assimetria ou lateralidade funcional inclui a observação da lateralidade
manual em atividades forçadas ou espontâneas. Em primatas não humanos, os
testes de preensão simples de alimento têm sido amplamente usados para o estudo
da preferência (assimetria) manual (Sanford et al, 1984; Kubota, 1990; Masataka,
1990). Alguns autores consideram este tipo de teste como atividades de baixa
complexidade, por não requisitarem aspectos motores finos e cognitivos que podem
influenciar na lateralidade manual (Fagot & Vauclair, 1991). Apesar das críticas, a
preensão de alimento pode indicar a assimetria manual em primatas não humanos,
não apenas em nível individual, mas também populacional (Hopkins et al, 2005).
Algumas pesquisas têm demonstrado assimetria no uso das mãos, aplicando teste
de preensão simples de alimento ou utilizando-se de instrumentos de modo a torná-
lo mais complexo, exigindo mais dos mecanismos motores para sua execução
(Christel & Fragaszy, 2000; Vauclair et al, 2005).
Considerando que a habilidade motora está vinculada a maturidade do
sistema neuromotor, pode-se dizer que a idade é um fator importante na
determinação da preferência manual nos primatas. Embora alguns trabalhos não
mostrem relação entre idade e preferência manual (Singer & Schwibbe, 1999;
Vauclair et al, 2005), outros têm demonstrado que essa variável atua na
manifestação desse comportamento. Forsythe & Ward (1998), ao observar 33
19
lêmures pretos (Lemur macaco), encontraram correlação negativa entre idade e
preferência manual esquerda (PME), isto é, quanto mais jovens os indivíduos, maior
o uso da mão esquerda. Os autores admitem que o maior número de indivíduos
jovens no grupo possa ter contribuído para o desvio da lateralidade à esquerda
porém, sugerem uma relação entre a maturação motora e a mudança de direção no
uso das mãos para os indivíduos mais velhos. Resultados semelhantes foram
encontrados por Westergaard & Suomi (1996) e Westergaard et al (1997), em um
estudo comparativo entre duas espécies: Cebus apella e Macaca mulatta.
Alterações na lateralidade manual ocorreram de acordo com a faixa etária desses
animais. Em macacos do Novo Mundo, os sagüis comuns (Callithrix jacchus)
parecem apresentar variações na preferência manual de acordo com a faixa etária e
no mesmo indivíduo em momentos diferentes do seu desenvolvimento (Hook-
Costigan & Rogers, 1995; Hook & Rogers, 2000).
Na execução de testes discriminativos de forma e textura de objetos,
Lacreuse & Fragaszy (1996) verificaram que tanto a idade quanto o sexo foram
fatores influentes na manifestação da assimetria manual em macacos prego (Cebus
apella). Outra pesquisa com esses animais demonstrou que as fêmeas exibiram
maior lateralidade em atividades bimanuais coordenadas em um grupo cuja
distribuição da preferência manual foi para o uso da mão direita (Spinozzi et al,
1998).
A puberdade geralmente é considerada um marco no desenvolvimento
corporal, cujo ápice é a maturação sexual e a capacidade de se reproduzir. Em
humanos, o início da puberdade se evidencia com a ativação do eixo hipotálamo-
hipófise-gônadas que estimula a secreção dos hormônios sexuais que conduzirão à
maturação sexual do indivíduo. Nas mulheres esse fenômeno é um pouco mais
20
precoce que nos homens, e se completa com o surgimento da menarca. No período
pré-pubere, antes de iniciar a puberdade, o hipotálamo e a hipófise passam a
secretar maiores quantidades de hormônio liberador de gonadotrofinas (GnRH) e de
gonadotrofinas LH e FSH caracterizados por sua maior pulsatilidade e
concentração. Esses hormônios estimularão as gônadas a produzir, principalmente,
estrógenos nas fêmeas e andrógenos, nos machos. No meio da fase púbere, cresce
a pulsatilidade e a concentração de LH, apresentando picos noturnos que precede a
ovulação, nas fêmeas, seguindo-se de maiores concentrações de progestágenos.
No final da puberdade, fase pós-puberal, as concentrações de GnRH , LH e FSH
diminuem e os esteróides gonadais passam a manter um nível basal maior do que
na fase pré-púbere (Terasawa & Fernandez, 2001). Nos primatas não humanos,
embora ocorram variações conforme a espécie, o processo é semelhante ao dos
humanos e se evidencia quando o animal é capaz de se reproduzir. Apesar de a
reprodução sinalizar a maturação sexual nesses indivíduos, ela não
necessariamente finaliza o processo da puberdade, que pode ser considerada como
um período no qual ocorre um padrão de mudanças hormonais e de
desenvolvimento corporal que se completa na fase adulta (Bernestein et al, 1991;
Chandolia et al, 2006).
Em calitriquídeos, observa-se que a maturação sexual, confirmada pelo
aumento de metabólitos da progesterona na urina, inicia-se mais precocemente em
Callimico goeldii quando comparada aos gêneros Cebuella, Callithrix e Saguinus.
Em Callimico goeldii , não se observou fenômenos de supressão da ovulação como
ocorre nos outros três gêneros (Dettling & Pryce,1999). Considerando os efeitos
ativacionais dos hormônios sexuais sobre aspectos cognitivos e motores durante o
desenvolvimento, variações entre espécies devem ocorrer de acordo com o ciclo
21
reprodutivo. A puberdade, em Callithrix jacchus, consiste num processo longo que
ocorre entre o oitavo e décimo segundo mês de vida, onde atingem o tamanho de
um animal adulto (Clarke, 1994). Segundo Chandolia et al, (2006), pode-se dividir a
puberdade, no sagüi, nas fases pré-púbere (21 semanas), púbere (43-52 semanas)
e pós-púbere ou maturo (a partir de 70 semanas). Observa-se que a ativação
gonadal aparece em torno do sexto mês (21 semanas), seguindo-se do
desenvolvimento progressivo da massa corporal e do aumento testicular, nos
machos, que começa em torno de 43 semanas, atingindo a maturação sexual por
volta de 70 semanas. No início da fase púbere, os machos apresentam elevação
nos níveis de testosterona, coincidindo com o aumento testicular e do
comportamento voltado para cópulas. As fêmeas exibem flutuações nos níveis de
estradiol, com concentrações maiores desse hormônio em níveis pré-ovulatórios. A
esse fenômeno, segue-se a ovulação e elevações nos níveis sanguíneos de
progesterona. Contudo, a primeira ovulação parece ocorrer após o primeiro ano de
vida (Abbott & Hearn, 1978; Abbott et al, 2003).
Diferenças sexuais na lateralidade manual podem indicar um efeito dos
hormônios gonadais sobre esse comportamento, indicado por diferentes padrões de
assimetria anátomo-funcionais encontradas em humanos e animais (Wisniewski,
1998). Desse modo, transformações hormonais apresentadas na puberdade podem
influenciar o processo de assimetria funcional durante o desempenho de atividades
cognitivas e motoras , como têm sido evidenciado em estudos (Kimura, 2002).
As alterações hormonais ocorridas durante a puberdade podem ser fatores de
interferência em diversos processos cognitivos e motores, como por exemplo, a
lateralidade no uso das mãos na execução de determinadas atividades. Nesse
22
estudo, buscou-se estudar a preferência manual durante a ontogênese de sagüi
comum, focando atenção sobre a influência dos hormônios sexuais.
MÉTODOS
Sujeitos
Para realização deste estudo foram selecionados dez sagüis comuns
(Callithrix jacchus), seis fêmeas e quatro machos, vivendo em grupos familiares no
Núcleo de Primatologia da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Nordeste
do Brasil. Os animais receberam duas refeições ao dia, com dieta balanceada e
água ad libitum. Todos os selecionados para o experimento nasceram em cativeiro,
habitando em gaiolas externas sob condições climáticas naturais. A identificação
individual dos sagüis foi feita por meio de pintura com tinta atóxica, realizada em
diferentes partes do corpo (cauda, tufos, lombo, membros superiores ou inferiores).
Os animais incluídos neste estudo estão descritos na Tabela 1.
23
Tabela 1. Dados dos animais observados durante seu desenvolvimento
Animal No. de indivíduos/ área da gaiola
Sexo Data do nascimento
Período de coleta
Janete Jandira (G)
3/ 6 m2 FF
06/03/06 Julho/2006 aMaio/2007
JoãoJoana (G)
5/ 6 m2 MF
28/03/06 Agosto/2006 ajunho/2007
Flor Flora (G)
10/ 7,5 m2 FF
30/03/06 Agosto/2006 ajunho/2007
BeloBiona (G)
6/ 6 m2 MF
12/05/06 Setembro/2006 a
julho/2007
Francisco 10/ 7,5 m2 M 11/10/06 Março/2007 aDezembro/200
7
Agrião 4/ 6 m2 M 11/07/06 Novembro/2006 a Setembro/2007
(G) = gêmeos --
Classificação etária
A observação comportamental iniciou-se a partir do quarto mês de idade do
animal até o 15º. mês, compreendendo um período de 11 meses. Apenas um
animal (Francisco) começou a ser observado a partir do quinto mês. As fases do
desenvolvimento foram consideradas de acordo com Yamamoto (1993) em: infantil
(0 a 5meses), juvenil (5,1 a 10 meses), subadulto (10,1- 15 meses) e adulto ( >15
meses).
24
Na fase adulta, realizaram-se registros complementares apenas da atividade
forçada na alimentação, a fim de verificar a consistência da preferência manual em
testes de preensão.
Procedimentos Experimentais
Teste da atividade forçada
Para testar a preferência manual em atividade forçada, foi utilizada uma
placa de vidro transparente redonda com 4 mm de espessura, 11,5cm2 de área e
um orifício central medindo 2 cm de diâmetro que permitia a passagem de apenas
uma das mãos. Esta placa de vidro foi colocada acima do prato contendo pedaços
de frutas, especialmente banana. O teste foi realizado pela manhã, entre 07h00min
e 09h00minh, coincidindo com a primeira refeição. O experimento foi repetido
semanalmente durante 10 minutos cada sessão, num total de 44 sessões para cada
animal, compreendendo o período dos 5 aos 15 meses. Após essa idade, foram
realizadas mais 10 sessões de atividade forçada, para cada animal, a fim de
verificar a consistência da preferência manual na idade observada. Durante cada
sessão foi registrado o uso da mão utilizada para pegar o alimento e conduzi-lo à
boca.
A fim de evitar competição por alimento, colocou-se mais de um prato com o
mesmo aparato na gaiola, de modo que todos os animais se submeteram ao teste,
mas somente o comportamento dos animais selecionados foi registrado. Os animais
foram testados nos grupos familiares, uma vez que envolvia observação de filhotes
cujo afastamento dos pais ocasionaria estresse pela separação e poderia interferir
nos resultados (Anexo 1).
25
Análise Hormonal
Ao final de cada sessão de atividade forçada, o pesquisador permaneceu
observando os animais a fim de coletar amostras de fezes para quantificação dos
níveis hormonais (estradiol, progesterona para as fêmeas e andrógenos para os
machos). As fezes foram armazenadas em um tubo de plástico e levadas
imediatamente para congelamento a -200C até a análise hormonal. A coleta iniciou-
se no final da fase infantil, incluindo principalmente os períodos juvenil e subadulto.
O número de amostras para cada fêmea foi numa média de 26 enquanto os machos
tiveram uma média de 20 amostras (Anexo 2).
O preparo das amostras incluiu a pesagem inicial de 0,1g de fezes para cada
amostra e homogeneização. A seguir realizaram-se a hidrólise, solvólise e
suspensão em 500 µl de etanol de acordo com o que está descrito em Barbosa
(2003). A análise hormonal foi realizada pelo método ELISA. Os coeficientes de
variação correspondentes foram: estradiol (intra-ensaio = 5,77 %, inter-ensaio =
3,82 %), progesterona (intra-ensaio = 4,23 %, inter-ensaio = 11,50 %) e andrógenos
(intra-ensaio = 2,25 %, inter-ensaio = 5,64 %).
Os andrógenos medidos nas amostras fecais foram os metabólitos da
testosterona, pois esta última é quase ausente em fezes de sagüi (Castro & Sousa,
2005).
Análise Estatística
Utilizou-se o índice de preferência manual para registro da freqüência e para
avaliar a consistência da lateralidade dos sagüis na atividade forçada. O índice de
26
preferência manual ou Handedeness Index (HI) ( Hopkins, 1999) foi adaptado para
se obter a proporção do uso das mãos, resultando na seguinte fórmula:
módEDED
HI+−
=
que corresponde ao módulo da diferença entre a freqüência absoluta de uso
da mão direita e da mão esquerda ( )ED − sobre o total de vezes com que o animal
pegou o alimento com o uso das mãos separadamente ( )ED + . Esta variável
resposta (HI) foi utilizada para avaliar o grau de lateralidade manual dos sagüis na
atividade forçada, variando de 0 a 1. Quanto mais próximo de 1 for o valor de HI,
maior será o grau de lateralidade, ou seja, a intensidade da preferência manual, na
atividade de alimentação com uso forçado de uma das mãos.
Os dados provenientes de estudos longitudinais se caracterizam pela
seqüência de medidas observadas no tempo de duas ou mais observações em um
mesmo animal. Tais dados apresentam estrutura hierárquica, uma vez que as
medidas repetidas são aninhadas dentro de cada um dos indivíduos. A estrutura
hierárquica deve levar em consideração a suposição de que as observações entre
sagüis sejam independentes e que as aninhadas em cada animal possuam a
característica da dependência, isto é, se correlacionam. O modelo linear ou não-
linear de efeitos mistos ou modelo de efeitos aleatórios permite analisar dados
longitudinais, incorporando a dependência e a estrutura de correlação dos erros
(Pinheiro & Bates, 2000, Twisk, 2006).
Uma adaptação nas fases de desenvolvimento baseada nos dados
hormonais também foi realizada para fazer outro tipo de análise dos efeitos dos
hormônios sobre a idade e a preferência manual. Nesse caso, os dados foram
27
divididos, considerando as fases pré-púbere, púbere e pós-púbere, usando os
seguintes critérios:
Pré-púbere: valores basais até os hormônios se elevarem até 1,5 vezes em
relação ao valor basal.
Púbere: quando ocorrerem até três ciclos ovulatórios consecutivos nas
fêmeas e, nos machos corresponde até 90 dias após o início da elevação dos
andrógenos.
Pós-púbere: ciclos restantes conforme a duração da coleta.
Utilizou-se o Modelo de Efeitos Mistos para dados contínuos e discretos de
acordo com a variável resposta (variável a ser comparada com as demais). Para
efeitos de análise, os dados foram transformados utilizando-se logaritmo. Nos testes
utilizados foram considerados significativos os resultados cujos valores de p fossem
iguais ou menores que 0,05.
As análises estatísticas foram desenvolvidas no programa computacional R6
usando estimativas de Máxima Verossimilhança Restrita para o ajuste dos modelos
de efeitos aleatórios.
28
RESULTADOS
Efeito da idade na preferência manual em atividade forçada
O comportamento da preferência manual do animal ao pegar o alimento,
representado pelo índice de preferência manual para a alimentação forçada, está
apresentado na Figura 1 para cada um dos animais observados. Constata-se que,
com exceção do sagüi Belo, Janete e Joana, os animais apresentaram uma
evolução ao longo dos estágios de desenvolvimento na definição da lateralidade.
Os índices de preferência manual na fase adulta tendem a se aproximar de 1 (um),
ou seja, o módulo da diferença entre o uso da mão direita e esquerda corresponde
praticamente ao total de tentativas realizadas pelos animais para pegar o alimento.
Belo caracteriza-se por um comportamento ambidestro já que o valor da diferença
entre o uso das mãos aproxima-se de zero, ou seja, realiza o mesmo número de
tentativas a mão esquerda e direita. Enquanto que Joana e Janete desde a fase
infantil já haviam definido a lateralidade nesta atividade forçada.
Fase de Idade
Índi
ce d
e Pr
efer
ênci
a M
anua
l1,0
0,5
0,0
AdultaSub-adultaJuvenilInfantil AdultaSub-adultaJuvenilInfantil
AdultaSub-adultaJuvenilInfantil
1,0
0,5
0,0
AdultaSub-adultaJuvenilInfantil
1,0
0,5
0,0
Agrião Belo Biona Flor
Flora Francisco Jandira Janete
Joana João
João
A griãoBeloBionaF lorF loraF ranciscoJandiraJaneteJoana
A nimal
29
Figura 1 – Evolução do Índice de preferência manual para alimentação forçada em
Callithrix jacchus nos estágios do desenvolvimento.
O índice médio de preferência para as fêmeas foi de 0,70 enquanto dos
machos foi de 0,56 e não houve diferença estatística entre os sexos. Em relação aos
aspectos ontogenéticos desse comportamento, se observou variações no índice
médio da preferência manual (HI) dos sagüis ao longo do desenvolvimento.
Verificou-se uma tendência crescente do índice de preferência manual para a
alimentação forçada à medida que o animal amadurecia em seu ciclo de vida,
mostrado por uma maior consistência do uso de uma das mãos, esquerda ou direita,
com o passar do tempo. Na fase infantil, a média dos índices de lateralização foi de
0,41 (desvio padrão 0,37), para as fases juvenil e subadulta corresponderam a 0,61
e 0,67(desvio padrão 0,27 respectivamente) subindo para 0,87 (desvio padrão 0,27)
na fase adulta.
30
A Figura 2 permite observar que o animal tende a diminuir a variação no uso
das mãos na atividade de pegar o alimento com o passar do tempo.
Fase
Índi
ce d
e Pr
efer
ênci
a M
anua
l
AdultaSub-adultaJuvenilInfantil
1,0
0,8
0,6
0,4
0,2
0,0
Figura 2 - Índice de preferência manual na alimentação forçada de acordo com as
fases do desenvolvimento em sagüi comum.
Com base no modelo estatístico ajustado, os resultados confirmam a
influência significativa da idade na definição da preferência manual para a
alimentação forçada, indicando que à medida que o animal passa de uma fase do
desenvolvimento para outra, o índice de preferência manual aumenta em 2,44
vezes em proporção (Anexo 3).
O teste de comparação entre as médias (Tabela 2) revela que existe diferença
significativa entre as etapas do desenvolvimento. A fase infantil difere das fases
sub-adulta e adulta e a juvenil, da adulta. Com isso, pode-se dizer que o processo
de definição do uso das mãos para pegar o alimento ocorre entre a fase juvenil e a
adulta do animal.
31
Tabela 2 – Valores encontrados no pós-teste (Teste de Comparação entre as
Médias) dos Índices médios de preferência manual conforme as fases do
desenvolvimento em C. jacchus
Fases de Idade Juvenil Subadulto AdultoInfanti 0,1272 0,0174* 0,0002**Juvenil 0,7599 0,0264*Subadulto 0,1901
*valor-p significativo a 5%**valor-p significativo a 1%
Efeito do sexo e dos hormônios gonadais na preferência manual em atividade
forçada
Quanto ao efeito do sexo no uso das mãos, não houve diferenças
significativas na preferência manual entre machos e fêmeas, conforme demonstrado
pelo teste estatístico aplicado (modelo linear de efeitos mistos), representado por p =
0,808.
A ação dos esteróides gonadais, no desenvolvimento, foi baseada no perfil
hormonal padrão durante a puberdade. Os resultados encontrados mostram
claramente os efeitos dos hormônios sobre a idade e a preferência manual. Para as
fêmeas, observa-se um efeito da progesterona sobre as fases da puberdade, ou
seja, ao longo do desenvolvimento do animal; o mesmo não ocorre com o estradiol.
Nos machos, os andrógenos exerceram efeito principalmente na fase púbere,
encontrando-se uma diferença significativa nos valores médios entre as fases pré e
pós-púbere. Foi encontrada uma relação entre os níveis hormonais médios e as
fases do desenvolvimento. Progesterona: Pré (média= 116,3 e desv pad = 113,6),
Púbere (média= 270 e desv pad= 376) Pós (média= 451,8 e desv pad = 475,2).
Estradiol : Pré (Média= 31,29 e desv. pad. = 62,83), Púbere (Média= 57,4 e desv.
pad. = 113,6), Pós (Média= 30,34 e desv. pad. = 53,6= 74,7). Andrógenos : Pré
32
(Média= 97,6 desv. pad. = 74,7) Púbere (Média= 143,4 e desv. pad. = 89,4), Pós
(Média= 153,5 e desv. pad. = 76,3).
A ação dos hormônios, comparada isoladamente ao módulo do índice de
preferência manual (mod HI), evidencia novamente o efeito da progesterona sobre a
lateralidade manual, ocorrendo uma variação proporcional entre os níveis
hormonais e o índice de preferência manual. Tal efeito não foi demonstrado nem
pelo estradiol nem pelos andrógenos, conforme mostrado na Tabela 3.
Tabela 3. Coeficientes estimados do índice de preferência manual em C. jacchus em relação aos esteróides gonadais.
As Figuras 3A e 3B ilustram a variação da preferência manual, dos dez
indivíduos estudados, em função das fases da puberdade.
VariáveisFêmeas
Estimativa Erro Padrão Valor p
Efeitos Fixos Intercepto 0,722 0,304 0,019Progesterona 0,001 0,001 0,017Estrógeno -0,002 0,002 0,383Efeitos Aleatórios Intervalo de Confiança
Limite inferior
Estimativa Limite superior
erceptointσ 0,285 0,601 1,270
residual2σ 1,533 1,720 1,930
MachosEfeitos FixosIntercepto 1,431 0,647 0,030Andrógeno -0,001 0,002 0,580Efeitos Aleatórios Intervalo de Confiança
Limite inferior
Estimativa Limite superior
erceptointσ 0,476 1,074 2,426 residual
2σ 1,365 1,610 1,898
33
Fases da Puberdade
Índi
ce d
e Pr
efer
ênci
a M
anua
lPósPúberePré
1,00
0,75
0,50
0,25
0,00
PósPúberePré
1,00
0,75
0,50
0,25
0,00
PósPúberePré
Biona F lor F lo ra
Jandira Janete Joana
Fases da Puberdade
Índi
ce d
e Pr
efer
ênci
a M
anua
l
PósPúberePré
1,00
0,75
0,50
0,25
0,00
PósPúberePré
1,00
0,75
0,50
0,25
0,00
Agrião Belo
Francisco Joao
Figura 3A. Índice de preferência manual de acordo com as fases da puberdade nas
fêmeas; 3B. Índice de preferência manual na puberdade em machos.
A
B
34
DISCUSSÃO
Os resultados apontam para uma influência hormonal e da idade sobre a
preferência manual em C. jacchus. Observa-se que ocorre uma estabilização da
preferência manual na maioria dos indivíduos à medida que evoluem nas fases do
desenvolvimento. Isso parece mais evidente a partir do período juvenil, coincidindo
com a puberdade e as transformações hormonais envolvidas nesse período. De
fato, observou-se uma ação da progesterona e dos andrógenos sobre o
desenvolvimento dos sagüis, indicado pela relação entre os valores hormonais e as
etapas da puberdade. Quando tais hormônios foram associados ao módulo do
índice de preferência manual, encontrou-se uma relação significativa apenas da
progesterona, não ocorrendo o mesmo para os andrógenos e o estradiol.
Os animais pesquisados mostraram que a preferência manual tende a se
estabilizar ao longo do desenvolvimento ontogenético, a exceção de alguns
indivíduos, sendo que um macho apresentou comportamento ambidestro por quase
todo tempo e duas fêmeas que manifestaram a lateralidade desde o período infantil.
Desse modo, diferenças na lateralidade manual ocorrem de acordo com a idade.
Tais resultados corroboram com achados da literatura, como os encontrados por
Westergaard & Suomi (1993) que verificaram variações da preferência manual com
a idade em macacos-prego (Cebus apella) ao aplicar dois tipos de testes de
preensão. Os adultos apresentaram maior lateralidade no uso das mãos,
principalmente direita, quando comparados aos mais jovens. Chimpanzés (Pan
troglodytes), quando testados em dois momentos da ontogênese, exibiram
concordância na direção da rotação da cabeça e no uso das mãos, aos três meses
e aos três e cinco anos, respectivamente. Os autores sugerem que o desvio da
35
lateralidade nos primeiros três meses de vida prediz a preferência manual
posteriormente, indicando a existência de um mecanismo motor específico que atue
nesses movimentos (Hopkins & Bard, 2000).
Em sagüis (Callithrix jacchus), variações na preferência manual em testes de
preensão de alimento foram observadas por Hook-Costigan & Rogers (1995),
principalmente no período subadulto (12-14meses) e no início do adulto (18-
22meses). Os autores sugerem que a preferência manual se estabilize aos 18
meses. No entanto, nossos resultados apontam para uma estabilização mais
precoce, que se inicia na fase subadulta (10-15meses) e se concretiza no período
adulto (> 15 meses). Em trabalho posterior, Hook & Rogers (2000) observaram um
efeito significativo da idade na assimetria manual, evidenciada já nas fases infantil e
aumentando na juvenil; após esse período, a consistência no uso das mãos se
manteve. Tais dados são similares aos do presente estudo, no qual a preferência
manual se manifestou desde a infância em duas fêmeas e, a partir do período
juvenil nos demais animais, mantendo a consistência em toda etapa experimental.
A ausência de dimorfismo sexual no uso das mãos, em sagüis, foi
demonstrada por este e outros estudos (Cameron & Rogers, 1999; Sousa et al,
2001; Sousa et al., 2000) Apesar de nossos dados não terem demonstrado
diferenças significativas entre os sexos, o índice de preferência manual das fêmeas
exibiu maior grau de assimetria que dos machos. No entanto, há de se ressaltar que
o pequeno número da amostra possa intervir nessa diferença. Em todo caso, a
literatura tem demonstrado maiores graus de assimetria em fêmeas. Lacreuse &
Fragaszy (1996) verificaram uma lateralidade mais acentuada nas fêmeas de
macacos-prego (Cebus apella), apresentando uma associação positiva com a idade.
Em fêmeas do gênero Hylobates (gibões) a lateralidade manual também foi mais
36
acentuada quando comparadas aos machos (Sttaford, 1990). A tendência a maior
intensificação da assimetria manual nas fêmeas pode ser indicativa da ação de
hormônios sexuais.
A relação entre hormônios e fases do desenvolvimento tem sido evidenciada
pelo processo de aceleração do crescimento e maturação sexual, tanto em humanos
como em primatas não humanos (Bernestein et al, 1991; Chandolia et al,2006). Em
mulheres, as flutuações hormonais ocorridas durante o ciclo menstrual parecem
afetar o desempenho em ações que exijam habilidades motoras. Hampson & Kimura
(1988) verificaram melhor desempenho em testes de habilidades motoras durante a
fase lútea média, coincidindo com maiores níveis de estradiol e progesterona. No
entanto, o estradiol não demonstrou ter efeito significativo em atividades envolvendo
habilidades motoras em fêmeas de macacos rhesus ovarectomizadas que
receberam reposição hormonal. A idade foi um fator influente na velocidade de
execução do movimento, mostrando que as macacas mais velhas eram mais lentas
que as jovens (Lacreuse & Herdon, 2003). No envelhecimento, a perda da
velocidade e precisão em movimentos, principalmente mais complexos, parece estar
relacionada à atrofia de áreas cerebrais importantes para função motora, como
grupos de neurônios ligados ao sistema dopaminérgico situados principalmente nos
núcleos da base. Acredita-se que o estradiol exerça um efeito protetor nesse
sistema. Lacreuse et al (2005) verificou uma associação importante entre sexo e
idade sobre a função motora em macacos rhesus, exibida por um desempenho mais
rápido das fêmeas na realização de testes complexos em relação aos machos. Os
animais selecionados em nosso estudo eram todos muito jovens, de modo que um
efeito marcante do estradiol não foi detectado. Um acompanhamento mais longo
desses animais, adentrando a maturidade e talvez o envelhecimento pudesse trazer
37
maiores informações a respeito da ação desse hormônio sobre a função motora em
relação ao sexo e a idade.
Embora, nos sagüis, os hormônios masculinos não tenham exibido influência
na execução de ações motoras ou na direção da lateralidade manual, em humanos,
a testosterona salivar mostrou uma relação significativa com a preferência manual.
Indivíduos destros, de ambos os sexos, apresentaram maiores níveis de
testosterona salivar que os indivíduos canhotos (Moffat & Hampson, 1996). É
possível que haja uma relação entre andrógenos e preferência manual direita, pois
baixos níveis de andrógenos ou de receptores de andrógenos durante o período de
desenvolvimento cerebral nos machos parecem induzir uma regressão em
determinadas regiões cerebrais, como a área temporo-parietal, resultando num
alargamento do istmo do corpo caloso e, conseqüentemente, redução da assimetria
cerebral funcional. Tal hipótese é reforçada pela maior incidência de preferência
manual esquerda em indivíduos homossexuais masculinos (Witelson, 1991). Uma
associação significativa entre a direção da lateralidade no uso das mãos e níveis de
testosterona plasmática foi observada por Westergaard et al (2000) em macacos
rhesus, vivendo em ambiente natural. As amostras para dosagem hormonal foram
coletadas no período juvenil e correlacionadas com a preferência manual na fase
adulta. Os animais que tiveram maiores níveis de andrógeno, apresentaram maior
tendência ao uso da mão direita. O fato desse hormônio não ter se manifestado de
forma marcante sobre a preferência manual em sagüis não exclui a possibilidade de
agir tanto em nível organizacional, como ativacional. Alguns estudos demonstraram
efeito da testosterona sobre a ontogênese do sistema nervoso e após a puberdade
(Diamond et al, 1981, Diamond, 1991, Tan et al, 1991). Como o presente estudo
apresenta uma amostra muito pequena e se prolongou apenas até o início da idade
38
adulta, pode ser que a inclusão de um número maior de sagüis, por um período
maior de tempo e coletando amostras de sangue para dosagem de testosterona e
não de seus metabólitos, como ocorre nas fezes, o papel desse hormônio fosse
mais evidente sobre a assimetria funcional motora.
Em resumo, os achados deste estudo comprovam as hipóteses de que a
preferência manual nos sagüis está sob influência da idade e, no caso das fêmeas,
de ações hormonais (progesterona) durante o desenvolvimento ontogenético. A
estabilização da preferência manual ocorreu entre o período juvenil e subadulto
coincidindo com a puberdade, momento de maior produção de esteróides gonadais.
A progesterona correlacionou-se positivamente com a força da lateralidade,
indicada pelo aumento proporcional do hormônio à medida que o módulo do índice
de preferência manual aproximava-se do valor unitário. A ausência de uma
expressão mais significativa dos andrógenos e do estradiol sobre a assimetria no
uso das mãos pode estar relacionada a limitações do estudo, como o tempo de
coleta e o tamanho da amostra. Não foram observadas diferenças entre os sexos
na expressão da lateralidade, conforme o que está demonstrado na literatura.
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
1. Abbott, D.H. & Hearn J.P. 1978. Phsysical, hormonal and behavioural
aspects of sexual development in the marmoset monkey, Callithrix jacchus.
Journal of Reproduction and Fertility, 53,155-166.
2. Abbott, D. H., Barnett, D.K., Colman R. J., Yamamoto, M. E. & Schultz-Darken, N. J. 2003. Aspects of common marmoset basic biology and life
history important for biomedical research. Comparative Medicine, 53(4),339-
350.
39
3. Barbosa, M. F. P. 2003. Níveis de esteróides e comportamentos sócio-
sexuais do par reprodutor de Callithrix jacchus durante a gestação e pós-
parto. Tese de Doutorado, Universidade Federal do Rio Grande do Norte.
4. Bernestein, I. S., Ruehlmann, T. E., Judge, P. G., Lindquist, T. & Weed, J. L. 1991. Testosterone changes during the period of adolescence in male
rhesus monkeys (Macaca mulatta). American Journal of Primatology, 24,29-
38.
5. Cameron, R. & Rogers, L. J. 1999. Hand preference of the common
marmoset (Callithrix jacchus) problem solving and responses in a novel
setting. Journal of Compartive Psychology, 113(2), 149-157.
6. Castro, D. C. & Sousa, M. B. C. 2005. Fecal androgen in common marmoset
(Callithix jacchus) males living in captive family groups. Brazilian Journal of
Medical and Biological Research, 38,65-72.
7. Chandolia, R. K., Luetjens, C. M., Wistuba, J., Yeung C., Nieschlag, E. & Simoni, M. 2006. Changes in endocrine profile and reproductive organs
during puberty in the male common marmoset monkey (Callithix jacchus).
Reproduction the Journal of Society for Reproduction and Fertility, 132,355-
363.
8. Christel, M. I. & Fragaszy, D. 2000. Manual function in Cebus paella. Digital
mobility, Preshaping, and Endurence in Repetive Grasping. International
Journal of Primatology, 21(4), 697-719.
9. Clarke, J. M. 1994. The common marmoset (Callithix jacchus). ANZCCART
News, 7(2), 1-7.
10. Dettling, A. & Pryce, C. R. 1999. Hormonal monitoring of age at sexual
maturation in female Goeldi’s monkeys (Callimico goeldii) in their family
groups. American Journal of Primatology, 48, 77-83.
11. Diamond, M. C., Dowling, G. A. Johson, R. E. 1981. Morphologic cerebral
cortical asymmetry in male and female rats. Experimental Neurology, 71, 265-
268.
12. Diamond, M. C. 1991. Hormonal effects on the development of cerebral
lateralization. Psychoneuroendocrinology, 16(1-3), 121-129.
13. Fagot, J. & Vauclair, J. 1991. Manual Laterality in Nonhuman Primates: A
Distinction between Handedness and Manual Specialization. Psychological
Bulletin, 109,76-89.
40
14. Forsythe, C. & Ward, J. 1988. Black Lemur (Lemur macaco) hand
preference in food reaching. Primates, 29(3), 369-374.
15.Hampson, E. & Kimura, D. 1988. Reciprocal effects of hormonal fluctuations
on human motor and perceptual-spatial skills. Behavioral Neuroscience, 102 (3), 456-459.
16. Hook-Costigan, M. A. & Rogers, L. J. 1995. Hand, mouth and eye
preference in the common marmoset. Folia Primatologica, 41,180-191.
17. Hook, M. A. & Rogers, L. J. 2000. Development of hand preferences in
marmosets (Callithrix jacchus) and effects of aging. Journal of Comparative
Psychology, 144(3), 263-271.
18. Hopkins, W. D. 1999. On the other hand: statistical issues in the assessment
and the interpretation of hand preference data in nohuman primates.
International Journal of Primatology, 20 (6), 851-866.
19. Hopkins, W. D. & Bard, K. A. 2000. A longitudinal study of hand preference
in chimpanzees (Pan troglodytes). Developmental Neuropsychology, 36(4),
292- 300.
20.Hopkins, W. D., Russel, J. L., Hook, M., Braccini, S. &, Schapiro S. J.
2005. Simple reaching is not so simple: association between hand use and
grip preferences in captive chimpanzees. International Journal of
Primatology, 26(2), 259-277.
21.Kimura, D. 2002. Sex hormones influence human cognitive pattern.
Neuroendocrinology Letters, 23 (4), 67-77.
22.Kubota, K. 1990. Preferred hand use in the Japanese macaque troop
Arashiyama-R, during visually guided reaching for food pellets. Primates, 31 (3), 393-406.
23. Lacreuse, A. & Fraszy, D. 1996. Hand preferences for a haptic searching
task by tuffed capuchins (Cebus apella).International Journal of Primatology,
7(4), 613-632.
24. Lacreuse, A. & Herndon, J. G. 2003. Effects of estradiol and aging on fine
manual performance in female rhesus monkeys. Hormones and Behaviour,
43, 359-366.
25. Lacrause, A., Diehl, M. M., Goh, M. Y., Hall, M. J, Volk, A. M., Chhabra, R. K. & Herndon J. G. 2005. Sex differences in age-related slowing in the
41
rhesus monkey: behavioural and neuroimaging data. Neurobiology of Aging,
26,543-555.
26.Masataka N. 1990. Handedness of capuchin monkeys. Folia Primatologica,
55, 189-192
27. Moffat, S. D. & Hampson, E. 1996. Salivary testosterone levels in left-and
right-handed adults. Neuropsychologia, 34(3), 225-233.
28. Pinheiro J.C & Bates DM. 2000. Mixed-Effects Models in S and S-PLUS.
Spring-Verllag, New York.
29. R Development Core Team 2008. R: A language and environment for
statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria.
ISBN 3-900051-07-0, URL http://www.R-project.org
30. Sanford, C. Guin, K. & Ward, J. P. 1984. Posture and laterality in the
bushbaby (Galago senegalensis). Brain Behaviour and Evolution, 25: 217-
224.
31. Singer, S. S. & Schwibe, M. H.1999. Right or Left, Hand or Mouth: Gender
specif preferences in marmosets and tamarins. Behaviour, 136,119-145.
32. Spinozzi, G., Castorina, M. G. & Truppa, V. 1998. Hand Preference in
unimanual and coordinated bimanual tasks by tufted capuchin monkeys
(Cebus paella). Journal of Comparative Psychology, 122(2), 183-191
33. Sousa, M. B. C., Xavier, N. S. & Peregrino, H. P.A. 2000. Consistência no
uso das mãos em atividades forçadas e espontâneas no sagüi, Callithrix
jacchus. A Primatologia no Brasil, 7, 305-317.
34. Sousa M.B.C., Xavier N. S, Silva H.P.A & Oliveira M. S. 2001. Hand
preference study in marmosets (Callithrix jacchus) using food reaching tests.
Primates, 42, 57-66.
35. Stafford, D. K, Garret, W. M & Ward, J. P. 1990. Lateral bias in feeding and
brechiation in Hylobates. Primates, 31, 407-414.
36. Tan, U., Kara, I. & Kutlu, N. 1991. The effects of testosterone on paw
preference in adult cats. International Journal of Neuroscience, 56 (1-4), 187-
191.
37. Teresawa, E. & Fernandez, D. L. 2001. Neurobiological mechanisms of the
onset of puberty in primates. Endocrine Reviews, 22(1), 11-151.
42
38. Twisk J. W. R. 2006. Applied Multilevel Analysis: A Practical Guide for
Medical Researchers (Practical Guides to Biostatistics and Epidemiology).
New York: Cambridge University Press, 184p
39. Vauclair, J., Meguerditchian, A. & Hopkins, W. D. 2005. Hand preference
for unimanual and coordinated bimanual tasks in baboons (Papio Anubis).
Cognitive Brain Research, 25, 210-216.
40. Westergaard, G. C. & Suomi, S. J. 1993. Hand preference in capuchin
monkeys varies with age. Primates, 34(3), 295-299.
41. Westergaard, G. C. & Suomi, S. J. 1996. Hand preference for a bimanual
task in tuffed capuchins (Cebus apella). Journal of Comparative Psychology,
110, 406-411.
42. Westergaard, G. C., Champoux, M. & Suomi, S. J. 1997. Hand preference
in infant rhesus macaque (Macaca mulatta). Child Development, 68(3), 387-
393.
43. Westergaard, G. C., Chavane, T. J., Lussier, I. D, Suomi, S. J. & Higley, J. D.2000. Hormonal Correlates of hand preference in free-ranging primates
Neuropsychopharmacology, 23, 502-507.
44. Wisniewski, A. B. 1998. Sexually-dimorphic patterns of cortical asymmetry,
and the role for sex steroid hormones in determining cortical patterns of
lateralization. Psychoneuroendocrinology, 23(5), 519-547.
45. Witelson, S. F. 1991. Neural sexual mosaicism: sexual differentiation of the
human temporo-parietal region for functional asymmetry.
Psychoneuroendocrinology, 16 (1-3), 131-153.
46. Yamamoto, M. E. 1993. From dependence to sexual maturity: the
behavioural ontogeny of Callitrichidae.. In: Marmosets and Tamarins:
systematics, behaviour and ecology. A B Rylands (ed), pp. 235-254. Oxford
University Press. UK.
43
Artigo 2 – Hand preference in spontaneous activities during ontogeny in
common marmosets (Callithrix jacchus)
Preferência manual em atividades espontâneas durante o
desenvolvimento no sagüi (Callithrix jacchus) (*)
Bernadette Serra Rego, Maria Helena Spyrides & Maria Bernardete Cordeiro de Sousa
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, RN- Brasil
Address correspondence to:
Maria Bernardete Cordeiro de Sousa
Dept of Physiology
Universidade Federal do Rio Grande do Norte
P.O. Box 1511
59078-970 Natal, RN, Brazil
Tel 55 84 32153409
Fax 55 84 32119206
E-mail:
(*) Artigo a ser submetido à revista Primates ou International Journal of
Primatology
44
Abstract
Published reports point to a symmetrical distribution in hand use preference in
common marmosets, suggesting that they are ambidextrous when performing
spontaneous activities. To investigate the existence of manual laterality in
spontaneous activities during development, 10 common marmosets (Callithrix
jacchus) were studied in the infantile, juvenile and subadult phases during
scratching, hanging, food holding and grooming activities. We found that, although
manual preference in the population did not take place, laterality deviations occurred
at the individual level for the acts of grooming, hanging, and food holding. For these
activities, manual preference remained constant from the infantile period, except for
hanging. There was consistency in hand use for grasping and holding the food
between forced and spontaneous feeding. As has been demonstrated in other
primates, common marmosets have manual preference for determinate
spontaneous actions and this preference seems to remain steady with neuromotor
development.
45
Resumo
Relatos da literatura apontam para uma distribuição simétrica no uso das
mãos em sagüi comum, sugerindo que eles sejam ambidestros na realização de
atividades espontâneas. A fim de investigar a existência de lateralidade manual em
atividades espontâneas durante o desenvolvimento, dez sagüis comuns (Callithrix
jacchus) foram estudados nas fases infantil, juvenil e subadulta durante a expressão
de ações como catar-se, coçar-se, pendurar-se e segurar o alimento. Foi encontrado
neste estudo que, embora não tenha ocorrido preferência manual na população,
desvios da lateralidade ocorreram em nível individual para os atos de coçar-se,
pendurar-se e segurar o alimento. Para essas atividades, a preferência manual se
manteve estável a partir do período juvenil, exceto para pendurar-se. Houve
consistência no uso das mãos para pegar e segurar o alimento quando comparados
na alimentação forçada e espontânea. Como demonstrado em outros primatas, os
sagüis têm preferência manual para determinadas ações espontâneas e se essa
preferência se estabiliza a partir do estágio juvenil.
46
INTRODUÇÃO
A lateralidade no uso dos membros tem sido evidenciada em várias espécies
de vertebrados. Diversos estudos apontam para presença de preferências por patas
ou mãos em diferentes grupos de vertebrados (Vallortigara et al, 1999). A presença
de assimetria nos vertebrados com uma organização cerebral mais simples pode
indicar que, em animais cujo cérebro é mais complexo, como os primatas, a
assimetria no uso dos membros se manifeste espontaneamente nas atividades
cotidianas. No entanto, ainda há poucos dados sobre a lateralidade manual em
atividades espontâneas nos primatas. Pesquisas sobre o uso espontâneo das mãos
ao tocar a face em grupos diferentes de primatas, incluindo antropóides, apontam
para resultados diversos. A preferência manual para tocar a face foi evidenciada
para os antropóides, mas não para os outros macacos, por Diamond & Harries
(1984). Entretanto, o desvio no uso das mãos, para essa mesma atividade, foi
observada em duas espécies do gênero Macaca, sugerindo que a lateralização em
movimentos espontâneos, como o toque na face, se apresente, de forma mais
ampla, nos primatas (Suarez & Gallup, 1986). Babuínos apresentaram preferência
manual direita ao realizar gestos espontâneos vinculados à comunicação
(Merguerditchian & Vauclair, 2006), enquanto orangotangos tenderam a usar mais a
mão esquerda para tocar, coçar ou manipular partes da face, cabeça e corpo
(Rogers & Kaplan, 1996).
Em testes de preensão, costuma haver uma variabilidade inter-específica na
assimetria manual e é possível que isso também ocorra para gestos manuais não
relacionados à preensão de alimento. A alimentação espontânea em primatas, por
47
meio da preensão simples de alimento, tem sido utilizada como indicador da
preferência manual (Forsythe & Ward, 1988; Hopkins et al, 2005).
Em humanos, a consistência no uso das mãos se inicia nos estágios
precoces do desenvolvimento e é influenciada pelo sexo e pela cognição (Gottfried
& Bathurst, 1983). Nos primatas não humanos, a preferência manual parece se
estabilizar com o tempo (Meunier & Vauclair, 2007) e a consistência no uso das
mãos pode ser evidenciada ao longo de um ou mais testes (Lehman, 1980, 1989).
No sagüi comum (Callithrix jacchus), Box (1977) verificou a consistência no
uso das mãos para pegar e segurar o alimento durante a alimentação espontânea e
na tendência da assimetria manual para a esquerda. De modo contrário, Rothe
(1973) notou que dos oito animais que apresentaram lateralidade manual em
atividades espontâneas, seis usaram mais a mão direita, porém, tal comportamento
não se manteve ao longo do experimento. Guerra et al (1997) também encontraram
flutuações no uso das mãos em C. jacchus e C. penicillata. Ao comparar ações
espontâneas com outras mais complexas, os autores observaram maior assimetria
nos movimentos de maior complexidade, como pegar o alimento dentro de um frasco
de vidro ou de um tubo de plástico opaco.
O presente estudo buscou verificar se ocorre lateralidade manual durante o
desenvolvimento, no sagüi comum (Callithrix jacchus), em atividades espontâneas
assim como verificar se a consistência se mantém quando se compara a mão usada
para pegar e para segurar o alimento em atividades espontâneas e no uso forçado
de uma das mãos.
MÉTODOS
Atividades Espontâneas
48
Para avaliar a preferência manual em atividades espontâneas foram
selecionados dez indivíduos da espécie Callithrix jacchus (seis fêmeas e quatro
machos), vivendo em grupos familiares e habitando em viveiros no Núcleo de
Primatologia da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Nordeste do Brasil.
Os animais receberam duas refeições ao dia, com dieta balanceada e água ad
libitum. Os animais mantiveram contato olfatório, visual e auditivo com outros
residindo em gaiolas separadas. A identificação individual dos sagüis foi feita por
meio de pintura com tinta atóxica, realizada em diferentes partes do corpo (cauda,
tufos, lombo, membros superiores ou inferiores). O período total de coleta de dados
ocorreu entre junho de 2006 e setembro de 2007. Os animais incluídos neste
estudo estão descritos na Tabela 1.
Tabela 1. Dados dos animais observados durante seu desenvolvimento.
Animal Densidade de indivíduos por área da gaiola
Sexo Data do nascimento
Janete Jandira (G)
0.5 indiv./m2 FF
06/03/06
JoãoJoana (G)
0.8 indiv./m2 MF
28/03/06
Flor Flora (G)
0.7 indiv./m2 FF
30/03/06
BeloBiona (G)
1 indiv./m2 MF
12/05/06
Francisco 0.7 indiv./m2 M 11/10/06
Agrião 0.6 indiv./m2 M 11/07/06
(G) = gêmeos
Classificação etária
49
Os animais foram observados por um período de 11 meses, iniciou-se a partir
do quarto mês e completou-se no 150 mês de idade. Apenas um animal (Francisco)
começou a ser observado no início do período juvenil. As fases do desenvolvimento
foram consideradas de acordo com Yamamoto (1993) em: infantil (0 a 5meses),
juvenil ( 5,1 a 10 meses) e subadulto (10,1- 15 meses)
Procedimentos Experimentais
Os comportamentos registrados incluíram catação (auto-catação e catação
social), coçar, pendurar e segurar o alimento, num total de 44 sessões. A catação
consiste no cuidado da pele e dos pêlos do corpo usando as mãos, língua ou
dentes (Goosen, 1978). Durante a catação, é comum o uso alternado das mãos. O
ato de coçar consiste numa atividade reflexa repetitiva, desencadeada por um
estimulo irritativo local ou por estresse (Guyton & Hall, 2006; Brent et al, 2002). Para
se pendurar na grade ou em galhos de árvores, os sagüis podem utilizar os dois
membros superiores ou apenas um deles, deixando os membros inferiores livres.
Para segurar o alimento, o animal ficava geralmente sentado, mantendo os
membros superiores livres.
Durante cada sessão se verificou: (1) a mão preferencialmente usada para
segurar o alimento enquanto se alimentavam; (2) o uso das mãos em atividades
espontâneas como catação, coçar-se e pendurar-se na grade. As observações
foram feitas por meio de registro comportamental contínuo durante 10 minutos,
semanalmente, num total de 40 sessões por animal. O experimento ocorreu no
período da manhã, durante e após a alimentação. Para todos os comportamentos
só foram considerados os usos dos membros superiores.
50
Análise estatística
Variáveis estudadas
Durante cada sessão foram registradas as freqüências de expressão das
atividades espontâneas tais como: catação, coçar-se, pendurar-se e segurar o
alimento com a mão direita (D), esquerda (E) ou com ambas (A), considerando o
total de realizações do dia observado. O índice de preferência manual ou
Handedeness Index (HI) (Hopkins ,1999) foi adaptado para obter a proporção do
uso das mãos, resultando na seguinte fórmula:
AED
EDmódHI
++−
=
O índice corresponde ao módulo da diferença entre a freqüência absoluta de
uso das mãos direita e esquerda ( )ED − sobre o total de vezes com que o animal
realizou determinada atividade espontânea ( )AED ++ . A variável resposta dada
pelo índice de preferência manual absoluto (mód HI) foi utilizada para verificar a
intensidade da preferência manual, variando de 0 a 1. Quanto mais próximo de 1 for
o valor de HI, maior será a lateralidade manual nas atividade espontâneas. Em
atividades caracterizadas pelo uso das duas mãos simultaneamente, este índice
apresenta valores próximos de zero.
Modelagem Estatística
Os dados provenientes de estudos longitudinais se caracterizam pela
seqüência de medidas observadas no tempo de duas ou mais observações em um
mesmo animal. Geralmente, tais medidas são observadas em tempos diferentes. O
modelo linear ou não-linear de efeitos mistos ou de efeitos aleatórios é um modelo
51
estatístico que permite analisar dados longitudinais, incorporando a dependência e
a estrutura de correlação dos erros, é o (Twisk, 2006).
A preferência manual medida ao longo do tempo é um exemplo disso, pois o
interesse está centrado em avaliar a evolução da lateralidade dos animais, como o
módulo do índice de preferência manual (mód HI), ao longo das fases da vida.
Sendo assim, é necessário ajustar um modelo que simultaneamente leve em
consideração a estrutura média geral, como também sua variabilidade inter e intra-
individual. Os modelos de efeitos aleatórios para dados discretos longitudinais
permitem que os coeficientes da regressão variem entre os indivíduos. Esses
modelos têm dois componentes: um intra-indivíduo e outro entre indivíduos
(Pinheiro & Bates, 2000, Verbeke & Molenberghs, 2000).
Consideraram-se significativos os resultados cujos valores de p fossem iguais ou
menores que 0,05.
As análises estatísticas foram desenvolvidas no programa computacional 6,
de domínio público e disponível no endereço http://www.r-project.org/, por meio
do comando glmmPQL, usando estimativas de Máxima Verossimilhança Restrita
para o ajuste dos modelos de efeitos aleatórios para dados discretos.
RESULTADOS
Percentual de lateralidade nas atividades espontâneas
A Tabela 1 apresenta as proporções de uso das mãos para cada atividade
espontânea: catação (autocatação e catação social), coçar, pendurar e segurar o
alimento, em sagüis (Callithrix jacchus).
52
Tabela 1. Proporção média (%) de uso das mãos em atividades espontâneas em dez sagüis.
Atividade
espontânea
Ambas Direita Esquerd
a
Valor-p
Catação
Coçar
Pendurar
Segurar o alimento
0,767a
0,006a
0,323a,b
0,064a
0,115b
0,522b
0,401a
0,582b
0,114b
0,473b
0,282b
0,361b
0,000
0,000
0,018
0,000a,b,c letras iguais não apresentam diferença significativa ao nível de significância de
5%.
Catação
A análise mostrou diferenças significativas no uso das mãos entre atividades
unimanual e bimanual, com maior freqüência de uso simultâneo das duas mãos
para catar (p< 0,001), com percentual 76,7%. O teste de comparação das médias
não revelou diferenças significativas na direção da preferência manual quando
apenas uma das mãos foi utilizada (p = 0,999), sendo 11,5% e 11,4% para a mão
direita e esquerda, respectivamente. A Figura 1a ilustra os resultados encontrados
nesse comportamento.
Coçar-se
Ocorreu maior freqüência de atividade unimanual para execução desse
comportamento (p < 0,001), com maior freqüência de uso das mãos direita (52,2%)
ou esquerda (47,3%), conforme ilustrado na Figura 1b. No entanto, não houve
diferenças na direção da preferência manual (p= 0,369).
53
Pendurar-se
Neste caso, verificou-se uma atividade mais lateralizada (p = 0,018). Quando
comparada à direção no uso das mãos, foi encontrada maior freqüência da direita
(40,1%) sobre a esquerda (28,2%), diferença esta significativa (p= 0,015). Tal
fenômeno ocorreu nas fases iniciais do desenvolvimento. Na Figura C, pode-se ver
o perfil desse comportamento.
Segurar o alimento
Na Figura 1d, observa-se que para segurar o alimento ocorreu maior
freqüência do uso de uma das mãos do que de ambas (p= 0,000), porém quanto à
direção da lateralidade, não houve uma tendência de uso preferencial de mão
direita (p= 0,073) com exceção de um animal cujo uso preferencial foi da mão
esquerda, uma freqüência de 89%.
54
Figura 1: a) Proporção média de uso das mãos durante a catação; b) Proporção de uso manual (D=direita; E=esquerda ou A= bimanual) durante a atividade de coçar–se; c) Proporção de uso das mãos durante a atividade de pendurar-se; d) Proporção de uso manual durante a atividade de segurar o alimento.
Consistência das Atividades Espontâneas
A análise da consistência da lateralização manual nas atividades
espontâneas não detectou diferenças significativas nas fases de desenvolvimento
dos animais para as atividades: catação (p= 0,730), coçar (p= 0,130) e segurar
alimento (p= 0,905), ou seja, não houve alterações importantes no uso das mãos
em função da idade. A atividade de se pendurar apresentou diferença significativa
Preferência Manual
Pro
porç
ão M
édia
EDA
1,0
0,8
0,6
0,4
0,2
0,0
João
AgriãoBeloBionaFlorFloraFranciscoJandiraJaneteJoana
Sagui
1a
Preferência Manual
Prop
orçã
o M
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EDA
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0,4
0,2
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João
AgriãoBeloBionaFlorFloraFranciscoJandiraJaneteJoana
Sagui
1b
Preferência Manual
Pro
porç
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édia
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1,0
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0,6
0,4
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Sagui
Preferência Manual
Prop
orçã
o M
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EDA
1,0
0,8
0,6
0,4
0,2
0,0
João
A griãoBeloBionaFlorFloraFranciscoJandiraJaneteJoana
Sagui
1c
Preferência Manual
Prop
orçã
o M
édia
EDA
1,0
0,8
0,6
0,4
0,2
0,0
João
A griãoBeloBionaF lo rF lo raF ranc iscoJandiraJaneteJoana
Sagui
1d
Pro
porç
ão m
édia
Preferência manual
55
ao longo das fases do desenvolvimento (p= 0,003). A fase infantil divergiu
significativamente das fases juvenil (p= 0,008) e sub-adulto (p= 0,004). Contudo,
não houve diferença entre o período juvenil e sub-adulto (p= 0,920). Na Tabela 2
estão incluídas as médias para cada comportamento. Os valores do índice de
preferência manual nas atividades espontâneas apresentam-se baixos,
possivelmente por serem atividades em que os animais tendem a desenvolver
habilidades com ambas as mãos, simultaneamente ou alternadamente.
Tabela 2. Módulo do índice de lateralidade (mód HI) nas atividades espontâneas conforme as fases do desenvolvimento
a,b,c letras iguais não apresentam diferença significativa ao nível de significância de 5%.
Consistência no uso das mãos entre pegar e segurar o alimento
A consistência no uso das mãos para segurar o alimento foi comparada com
aquela observada na atividade forçada durante a alimentação, ou seja, quando o
animal só pode usar uma das mãos por meio de dispositivo descrito em Sousa et al
(2001). Uma análise de regressão entre essas variáveis demonstrou que o
Atividades espontâneas
Infantil Juvenil
Sub-adulto Valor-p
Catação
Coçar-se
Pendurar-se
Segurar o alimento
0,110a
+ 0,185
0,295a
+ 0,247
0,378a
+ 0,216
0,524a
+ 0,380
0,138a
0,162
0,158a
0,148
0,163b
0,167
0,437a
0,252
0,088a
0,092
0,159a
0,133
0,137b
0,094
0,453a
0,251
0,730
0,130
0,003
0,091
56
percentual de uso da mão direita apresentou uma correlação significativa entre
pegar e segurar o alimento na alimentação forçada e espontânea, respectivamente
(p< 0,001). A análise desse comportamento segundo as fases do desenvolvimento,
mostrou consistência no uso da mão de forma significativa para pegar e segurar o
alimento nas fases juvenil (p= 0,000) e subadulta (p= 0,003), mas não na fase
infantil (p= 0,626). A Figura 2 ilustra o comportamento dessas duas atividades nos
três períodos do desenvolvimento.
Consistência para Pegar Alimento
Cons
istê
ncia
par
a Se
gura
r Al
imen
to
1,000,750,500,250,00
1,00
0,75
0,50
0,25
0,00
1,000,750,500,250,00
1,00
0,75
0,50
0,25
0,00
1 2
3
123
Fase
Figura 2. Consistência no uso das mãos para pegar e segurar o alimento durante as
fases do desenvolvimento ontogenético (1= infantil; 2= juvenil; 3= subadulta).
DISCUSSÃO
Os resultados indicam que sagüis tendem a apresentar ambidestria para
atividades espontâneas, evidenciada pela maior freqüência de uso simultâneo das
duas mãos na catação e pela distribuição proporcional entre o uso das mãos direita
e esquerda ao coçar-se, pendurar–se e segurar o alimento. No caso de se pendurar
57
na grade, evidenciou-se uma lateralidade manual nos estágios iniciais do
desenvolvimento, caracterizada pela maior freqüência de uso da mão direita. Uma
comparação da preferência manual para pegar e segurar o alimento mostrou
correlação significativa, indicando consistência no uso das mãos para essas duas
atividades.
O uso das duas mãos para a catação, em sagüis, também foi encontrado por
Rothe (1971) e Sousa et al (2000). De modo contrário, essa atividade apresentou
maior lateralidade nos animais estudados por Guerra et al (1997). Este último
estudo, porém, envolvia duas espécies de calitriquídeos sendo o maior número de
indivíduos pertencentes à espécie C. penicillata. Com base nisso, é possível que
variações interespecíficas possam intervir, uma vez que grande parte das pesquisas
indica que em C. jacchus a catação tende a ser executada bimanualmente.
O coçar-se apresentou maior freqüência de uso de uma das mãos, embora
tenha sido observada uma distribuição proporcional tanto para a mão direita quanto
para a esquerda para o grupo estudado. Resultados semelhantes, para essa
mesma espécie, foram encontrados por Sousa et al (2000) que encontraram maior
desempenho de uma das mãos, mas com distribuição quase igual na preferência
manual. De modo contrário, os micos de cheiro (Saimiri sciureus) parecem
apresentar desvio da lateralidade para a direita ao coçar o corpo (Aruguete et al,
1992). Por outro lado, chimpanzés não parecem apresentar assimetria manual em
certas atividades espontâneas como catação (Marchant & McGrew,1996). No
entanto, Hopkins et al, (2006) observaram uma maior tendência desse animais para
coçar o lado esquerdo do corpo, o que geralmente era feito com a mão direita.
Variações entre os grupos de primatas devem ocorrer, mas é provável que, o ato de
coçar-se não se manifeste de modo assimétrico em muitas espécies, uma vez que
58
se trata de uma atividade automática, simples. Tal comportamento pode ser
explicado pela tendência do animal a buscar o lado contralateral do corpo que irá
coçar.
Na atividade de se pendurar, os sagüis na fase infantil apresentaram maior
lateralidade, exibindo maior freqüência de uso da mão direita na fase infantil, porém
observou-se redução no desvio da lateralização nas fases juvenil e subadulta,
tendendo a mostrar maior habilidade no uso das duas mãos com o passar do
tempo. De acordo com a teoria das origens posturais de MacNeilage et al., (1987)
uma especialização sensório-motora do hemisfério direito (PME), estaria
relacionada a um ajustamento da postura, seguida de uma especialização do
hemisfério esquerdo no controle postural em ancestrais prossímios. Nesse caso, o
animal se sustentaria com o membro direito na árvore e com o esquerdo capturaria
a presa (predação unimanual). A transformação ocorrida na lateralidade dos sagüis
durante as fases de crescimento pode ser conseqüente ao desenvolvimento de
habilidades adquiridas à medida que ocorre o desenvolvimento neuromotor.
Resultados similares foram encontrados por Sousa et al (2001) e Guerra et al
(1997) em animais adultos.
Á exceção do ato de se pendurar, as demais atividades não apresentaram
alterações importantes na preferência manual nos estágios do desenvolvimento,
refletindo certa estabilidade no uso proporcional das mãos nas atividades
lateralizadas e no uso bimanual para a catação.
Em atividade forçada, os sagüis demonstraram estabilização na preferência
manual à medida que a idade avançava (como discutido no artigo 1). Quando
comparadas às atividades de pegar e segurar o alimento observou-se uma relação
positiva no uso das mãos, ou seja, uma tendência do animal usar a mesma mão
59
para pegar e segurar o alimento. É interessante notar que os animais mostraram
estabilidade no uso das mãos tanto na atividade forçada como na espontânea, mais
evidenciada na fase juvenil do que na infantil e sub-adulta. Nessa mesma espécie,
Box (1977), ao pesquisar o uso das mãos em sete categorias comportamentais,
verificou consistência para a maioria dos indivíduos em apenas duas categorias:
pegar e segurar o alimento. O uso das mãos nessas duas atividades também
demonstrou correlação significativa nos sagüis estudados por Sousa et al (2000),
com total coincidência na preferência manual tanto para a atividade forçada, como
para a espontânea.
A complexidade do teste experimental é um fator influente na determinação
da estabilidade e força da preferência manual. Pesquisadores defendem que testes
de maior complexidade, por exigir mais habilidade em movimentos finos, são mais
indicados para verificar a existência de especialização no uso das mãos (Fagot &
Vauclair,1991). Estudos utilizando testes de atividades uni e bimanuais
coordenadas mostraram consistência na preferência manual em ambas as
atividades, porém houve maior lateralidade nas ações bimanuais coordenadas que,
geralmente, eram mais complexas (Blois-Heulin et al, 2006; Meunier & Vauclair,
2007; Lillak & Phillips, 2008).
Os atos de pegar e segurar o alimento envolvem basicamente os mesmos
grupos musculares e isto pode explicar a tendência dos sagüis a usar o mesmo
membro nas duas atividades, ou seja, a medida que desenvolvem maior habilidade
em um dos lados, tendem a usar mais a mesma mão. Um exemplo foi observado
em macacos-prego, cuja preferência manual manteve-se estável em testes cuja
atividade motora foi semelhante (Lillak & Phillips, 2008). Lehman (1980a) observou
consistência no uso das mãos em teste de simples preensão de alimento em
60
macacos do Velho Mundo (Macaca irus) e uma relação entre o grau de lateralidade
e o peso dos animais. É importante salientar que o efeito do peso com a
lateralização pode ser resultado da associação do peso com a idade, causando
assim uma possível relação enviesada entre peso e o grau de lateralização. Neste
trabalho detectou-se uma maior consistência da lateralidade longo do
desenvolvimento dos animais. De acordo com Lehman (1980a) primeira escolha no
uso das mãos talvez esteja relacionada a fatores intrínsecos do animal, mas que à
medida que o animal cresce, fatores do desenvolvimento possivelmente
mantenham essa tendência. Desse modo, os fatores intrínsecos podem ser
genéticos e, posteriormente, sofrer influência de fatores ambientais que venham a
intervir no desenvolvimento neuromotor.
Apesar das limitações encontradas, como o pequeno número de animais na
amostra e a não inclusão da fase adulta, os resultados encontrados nesse trabalho
corroboram com os reportados na literatura. Pesquisas futuras, incluindo
observações por um período maior de tempo, incluindo um maior número de
comportamentos e de indivíduos, assim como abrangendo mais detalhadamente as
fases do desenvolvimento, até a fase adulta, poderão elucidar melhor o perfil da
preferência manual nas atividades espontâneas dos sagüis. Em todo caso, o uso
unimanual exibido em alguns comportamentos espontâneos relatados neste estudo
e sua consistência na fase juvenil do desenvolvimento, na qual ocorre o inicio da
estabilização, podem indicar que os sagüis possam apresentar preferência manual
para algumas atividades espontâneas como ocorre com a atividade forçada.
61
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
1. Aruguete, M., Ely, E. A. & King, J. E. 1992 Laterality in spontaneous motor
activity of chimpanzees and squirrel monkeys. American Journal of
Primatology, 27,177-188
2. Box, H. 1977. Observations on spontaneuous hand use in the common marmoset
(Callithix jacchus). Primates, 18(2), 395-400.
3. Blois-Heulin, C., Guitton, J. S., Nedellec-Bienvenue, D., Ropars, L. & Vallet E. 2006. Hand preference in unimanual and bimanual tasks and postural effects
on manual laterality in captive red-capped mangabeys (Cercocebus torquatus
torquatus). American Journal of Primatology, 68,429-444.
4. Brent, L., Koban, T & Ramirez, S. 2002. Abnormal, abusive and stress related-
behaviors in baboon mothers. Biological Psychiatry, 52(11), 1047-1056.
5. Diamond, S. & Harries, R. 1984. Face touching in monkeys, apes and man
evolutionary origins and cerebral asymmetry. Neuropsychologia, 22 (2), 227-
223.
6. Fagot, J. & Vauclair, J. 1991. Manual Laterality in Nonhuman Primates: A
Distinction between Handedness and Manual Specialization. Psychological
Bulletin 109, 76-89
7. Forsythe, C. & Ward, J. 1988. Black Lemur (Lemur macaco) hand preference in
food reaching. Primates, 29(3), 369-374.
8.Goosen, C. 1978. Social grooming in primates. In: Comparative Primate Biology.
Mitchell G. & Erwin, J.B. pp107-131. New York.
9.Gottfried, A. W & Bathurst, K. 1983. Hand preference across time is related to
intelligence in young girls, not boys. Science, 221 (4615), 1074-1076.
10.Guerra, R. F., Silveira, N.L.D., Bernardi, N. & Legal, E.J. 1997. Hand
preference during behavioral tests and spontaneous activity in two species of
common marmoset (Callithrix jacchus and Callithrix penicillata). Rev. Brasil.
Biol, 57(4), 563-570.
11.Guyton, A. C. & Hall, J. E. 2006. Sensações somáticas I : Organização geral as
sensações do tato e posição corporal. In Tratado de Fisiologia Médica. Ed
Elsevier (11 ed). pp. 585 – 597. Rio de Janeiro. RJ
62
12. Hopkins, W. D. 1999. On the other hand: statistical issues in the assessment
and the interpretation of hand preference data in nohuman primates.
International journal of primatology, 20 (6), 851-866.
13. Hopkins, W. D, Russel, J. L., Hook, M., Braccini, S. & Schapiro S. J. 2005.
Simple reaching is not so simple: association between hand use and grip
preferences in captive chimpanzees. International Journal of Primatology,
26(2), 259-277
13. Hopkins, W. D., Russel, J. L., Freeman, H., Reynolds, E. A. M., Griffis, C. & Leavens D. A. 2006. Lateralized scratching in chimpanzees (Pan troglodytes):
evidence of a functional asymmetry during arousal. Emotion, 6 (4), 553-559.
14. Lehman, R. A. W.1980. Persistence of primate hand preference despite initial
training to the contrary. Behavioural Brain Research, (1), 547-551.
15. Lehman, R. A. W.1980a. Distribuition and Changes in strength of hand
preference of Cynomolgus monkeys. Brain, Behavior and Evolution, 17, 209-
217.
16. Lehman, R. A.1989.Hand preferences of rhesus monkeys on differing tasks.
Neuropsychologia, 27(9), 1193- 1196.
17. Lillak, A. L. & Phillips, K. A. 2008. Consistency of hand preference across low-
level and high-level tasks in capuchin monkeys (Cebuss apella). American
Journal of Primatology, 70, 254-260.
18. MacNeilage P. F., Studdert-Kenedy M. G. & Lindblom B. 1987. Primate
handedness reconsidered. Behavior and Brain Sciences, 10, 247-303.
19. Marchant, L. F. & McGrew, W. C. 1996. Laterality of limb function in wild
chimpanzees of Gombe National Park: comprehensive study of spontaneous
activity. Journal of Human Evolution, 30, 427-443.
20. Meunier, H. & Vauclair, J. 2007. Hand preference in unimanual and bimanual
tasks in white faced capuchins (Cebus capucinus). American Journal of
Primatology, 69(9), 1064-1069.
21. Meguerditchian, A. & Vauclair, J.2006. Baboons communicate with their right
hand. Behavioural Brain Research, 171,170-174.
22. Pinheiro J.C & Bates DM. 2000. Mixed-Effects Models in S and S-PLUS.
Spring-Verllag, New York.
63
23. R Development Core Team 2008. R: A language and environment for statistical
computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. ISBN 3-900051-
07-0, URL http://www.R-project.org.
24. Rogers, L. J. & Kaplan, G. 1996. Hand preferences and other lateral biases in
rehabilitated orang-utans (Pongo pygmaeus pygmaeus). Animal Behaviour,
51,13-25.
25. Rothe, H.1971. Some remarks on the spontaneous use of hand in the common
marmoset (Callithrix jacchus). In: Proceedings of the third International
Congress of Primatology. vol. 3, 136-141. Zurich.
26. Rothe, H. 1973. Handedness in the common marmoset (Callithrix jacchus). Am.
J. Physical Antropholog , 38,561-566.
27. Sousa, M. B. C., Xavier, N. S. & Peregrino, H. P.A. 2000. Consistência no uso
das mãos em atividades forçadas e espontâneas no sagüi, Callithrix jacchus. A
Primatologia no Brasil, 7, 305-317.
28. Sousa M.B.C., Xavier N. S, Silva H.P.A & Oliveira M. S. 2001. Hand
preference study in marmosets (Callithrix jacchus) using food reaching tests.
Primates, 42, 57-66.
29. Suerez, S. D. & Gallup, G. G. J. 1986.Face touching in primates: a closer look.
Neuropsychologia, 24 (4), 597- 600.
30. Twisk J. W. R. 2006. Applied Multilevel Analysis: A Practical Guide for Medical
Researchers (Practical Guides to Biostatistics and Epidemiology). New York:
Cambridge University Press, 184p.
31. Vallortigara, G., Rogers, L. J. & Bisazza, A. 1999. Possible evolutionary
origins of cognitive brain lateralization. Brain Research Reviews, 30,164- 175.
32. Verbeke G & Molenberghs G. 2000. Linear Mixed for Longitudinal Data. New
York: Springer-Verlag New York, Inc. 568p
33. Yamamoto, M. E. 1993. From dependence to sexual maturity: the behavioural
ontogeny of Callitrichidae. In: Marmosets and Tamarins: systematics, behaviour
and ecology. A B Rylands (ed). pp. 235-254. Oxford University Press. UK.
64
DISCUSSAO GERAL
A análise da assimetria manual ao longo da ontogênese confirma a hipótese
de que a idade e os hormônios sexuais exerçam influências sobre a lateralidade
manual. O índice de preferência manual da maioria dos animais estudados
aproxima-se do valor absoluto entre as fases juvenil e subadulta. Na fase infantil, a
preferência manual oscilou quanto à direção (direita ou esquerda), mas isso se
torna mais estável a medida que adentra o período juvenil e subadulto, mantendo-
se na fase adulta. A definição da preferência manual também foi acompanhada pelo
aumento do grau de lateralidade ao longo das fases do desenvolvimento. Tal fato
coincide com o aparecimento da puberdade e das transformações hormonais
apresentadas pelo indivíduo durante nesse tempo. Verificou-se que alguns
esteróides gonadais tiveram expressão significativa na ontogênese, como os
andrógenos nos machos e a progesterona nas fêmeas. A progesterona também
apresentou uma relação positiva com a preferência manual, na atividade forçada,
principalmente na fase juvenil, ou seja, a medida que ocorreram aumentos nos
níveis de progesterona, evidenciou-se uma melhor definição da lateralidade no uso
das mãos, identificada pelo aumento no índice de preferência manual. Essa
associação entre assimetria e hormônio, indica que este último pode exercer efeitos
sobre aspectos cognitivos e motores, que aparecem principalmente durante a
puberdade, quando ocorre a ativação do eixo hipotálamo-hipófise-gônadas e,
conseqüententemente, o aumento na secreção dos esteróides sexuais. O fato de o
estradiol e dos andrógenos não terem demonstrado uma expressão significativa na
preferência manual não exclui a possibilidade de agirem sobre essa forma de
assimetria, uma vez que relatos da literatura sustentam a hipótese de sua atuação
65
tanto em níveis organizacionais, quanto ativacionais (Diamond, 1991; Tan et al,
1991). Uma observação experimental desse comportamento por um maior período
de tempo, abrangendo a fase adulta até o início do processo do envelhecimento
acompanhado de um maior números de amostras fecais ou a realização de
amostras plasmáticas poderão elucidar melhor o papel desses hormônios sobre a
preferência manual nos sagüis. A cada dia descobre-se que os hormônios sexuais
participam de forma direta ou indireta na manifestação de determinados
comportamentos vinculados a aspectos cognitivos e motores como, por exemplo,
parece haver uma associação entre níveis de testosterona pré-natal e o
desenvolvimento das mãos e dos pés, refletidos por marcadores como as
impressões digitais e o comprimento dos dedos. Tais marcadores têm sido
associados ao desempenho cognitivo em determinadas tarefas e sugerem um efeito
organizacional dos andrógenos no desenvolvimento cerebral e, conseqüentemente,
na cognição (Sanders et al, 2002). A relação entre habilidades cognitivas e
especialização manual apresenta diferenças entre os sexos quanto ao seu
desempenho em determinados testes (Thilers et al, 2007). Se habilidades cognitivas
sofrem influência de esteróides gonadais, é provável que a assimetria manual
também sofra, uma vez que tais comportamentos resultariam da ação desses
hormônios ao longo da ontogênese e podem se manifestar de uma forma clara ou
sutil, dependendo da espécie estudada e das condições ambientais presentes.
McEwen (1999) sugere que os hormônios sexuais atuem sobre a plasticidade
neuronal durante a vida de um indivíduo e que as diferenças entre machos e
fêmeas na estrutura cerebral e na realização de habilidades motoras e cognitivas
devem estar vinculadas a ação desses hormônios. Considerando-se os dados
levantados por essas pesquisas, pode-se dizer que os esteróides gonadais,
66
possivelmente, atuem tanto em níveis organizacionais quanto ativacionais sobre
regiões cerebrais relacionadas a funções cognitivas e motoras.
A maioria das pesquisas sobre preferência manual concorda com o fato de
que a complexidade do teste interfere nos resultados. Testes mais complexos
requerem uma atividade motora mais fina, podendo inferir especialização manual
(Fagot & Vauclair,1991). Entretanto, Papademetriou et. al. (2005), realizaram uma
meta-análise de diversos estudos sobre preferência manual em primatas não
humanos e verificaram que os trabalhos com aplicação de testes com vários
componentes e com variações posturais, apresentaram resultados inconsistentes
na maioria dos trabalhos. Também foi demonstrado que os testes com muitos
componentes ou complexos demais exibiram resultados diferentes dos testes de
preensão simples de alimento. Para uma análise mais detalhada, dividiram os
testes aplicados aos animais em “com preensão” e “sem preensão”. As atividades
que não envolveram preensão de alimento mostraram que, na maioria dos
trabalhos, não houve preferência manual em nível populacional, apenas
variabilidade individual (Papademetriou et al, 2005). Em nosso estudo, observou-se
que a estabilização da preferência manual foi mais evidente na atividade forçada.
Nas atividades espontâneas a preferência manual se manifestou de forma simétrica
nos animais estudados, isto é, ocorreu uma distribuição proporcional entre destros e
canhotos para as atividades lateralizadas. A catação apresentou uso simultâneo
das duas mãos enquanto o coçar-se, pendurar-se e segurar o alimento mostraram
uso alternado entre as mãos direita e esquerda. A atividade de pendurar exibiu
maior tendência ao uso da mão direita na fase infantil, mas com o tempo, passaram
a usar também a mão esquerda. Tal comportamento sugere que nas fases iniciais
do desenvolvimento, os sagüis tenham mais habilidade com o membro superior
67
direito e, a medida que se desenvolvem, o membro superior esquerdo também
adquire habilidade para essa atividade. Quando se comparou o ato de pegar o
alimento na alimentação forçada com o segurar na atividade espontânea, observou-
se uma correlação positiva na consistência no uso das mãos ao longo da
ontogênese. Isso quer dizer que os animais tendem a usar a mesma mão para
pegar e segurar o alimento, principalmente, a partir da fase juvenil.
Uma das inovações deste trabalho foi a aplicação do método estatístico.
Geralmente, as pesquisas sobre preferência manual apresentam resultados
diversos, às vezes contraditórios, em relação à direção no uso das mãos em uma
mesma espécie. As justificativas para essas diferenças concentram-se
principalmente nos métodos utilizados para medir a lateralidade manual. No entanto,
os estudos de revisão apontam para outros problemas que podem variar desde o
tamanho da amostra, até o ambiente ao qual é realizado o experimento, ou seja, se
no campo ou em cativeiro (Marchant & McGrew, 1991). Em estudos sobre
comportamento, é sabido que, mesmo em ambiente controlado de laboratório,
existem variáveis que escapam o controle. Papademetriou et al (2005), em sua
meta-análise sobre preferência manual em primatas não humanos, utilizaram um
método estatístico que permitiu extrair mais informações de dados que em uma
meta-análise tradicional. O modelo explícito de uma variabilidade individual permitiu
maiores interpretações dos resultados e encontraram alto nível de significância na
variabilidade intra-indivíduo. Baseado nessa análise, os autores sugerem que as
variações individuais contribuem significativamente na manifestação da preferência
manual em primatas. Nos estudos longitudinais é importante considerar as variações
intra-individuais que, se subestimadas, poderão mascarar resultados.
68
A preferência manual de sagüis medida ao longo do tempo é um exemplo
disto, pois o interesse está centrado em avaliar a evolução das preferências de
lateralidade dos animais, como o índice de preferência manual (HI), ao longo das
fases da vida. Sendo assim, é necessário ajustar um modelo que, simultaneamente,
leve em consideração tanto a estrutura média geral, como também sua variabilidade
inter e intra-individual.
O modelo aplicado neste estudo levou isto em consideração de modo que a
preferência manual pudesse ser avaliada de duas maneiras, inter e intra
individualmente. A literatura tem demonstrado que os sagüis apresentam
distribuição simétrica da lateralidade, com distribuição proporcional no uso das mãos
direita e esquerda (Cameron & Rogers, 1999; Sousa et al, 2001). Com base nesses
dados, o índice de preferência manual (HI) foi adaptado sob a forma de módulo (0 a
1), sem considerar a direção no uso das mãos, de modo a levar em conta o grau de
lateralização no uso das mãos. Com isso, os valores foram ajustados ao modelo
linear ou não-linear de efeitos mistos ou modelo de efeitos aleatórios (Twisk, 2006),
que permite analisar dados longitudinais, como a preferência manual (adaptada ao
módulo de HI) e os níveis hormonais ao longo da ontogênese. Isso permite que os
dados sobre a lateralidade sejam modelados considerando perdas de seguimento ou
ausência de informação em algum momento do estudo.
O modelo adaptado para análise do comportamento da assimetria manual
aplicado neste trabalho oferece mais uma opção de análise estatística em estudos
longitudinais fornecendo informações sobre a variabilidade em cada indivíduo ao
longo do tempo, assim como entre os indivíduos.
Por fim, os resultados dessa pesquisa indicam que a preferência manual em
sagüis apresenta variabilidade ao longo do desenvolvimento, tendendo a se
69
estabilizar durante a puberdade quando ocorre a maior produção de hormônios
sexuais. A partir deste trabalho, novas perspectivas para o estudo da lateralidade
manual sobre a visão da endocrinologia comportamental poderão contribuir para o
melhor entendimento da lateralização cerebral e dos aspectos cognitivos, motores e
comportamentais envolvidos.
70
CONCLUSÕES GERAIS
1. A preferência manual se instala no período juvenil, coincidindo com a
puberdade e, mantém a consistência após sua instalação, confirmando a
hipótese primeira.
2. Não se observou dimorfismo sexual no uso das mãos, sendo assim, a
segunda hipótese não foi confirmada. Entretanto, os andrógenos, nos machos, e
a progesterona, nas fêmeas, tiveram expressão significativa na ontogênese
3. O aumento nos níveis de progesterona relacionou-se com a definição da
lateralidade, identificada pelo índice de preferência manual.
4. Em atividades espontâneas a preferência no uso das mãos não demonstrou
sofrer efeito da idade, exceto para pendurar-se e, no geral, teve uma
distribuição simétrica para as atividades observadas.
5. Os animais mantiveram a consistência no uso da mesma mão, para pegar e
para segurar o alimento, principalmente, a partir da fase juvenil.
71
BIBLIOGRAFIA GERAL
1. Abbott, D.H., Hodges, J. K. & George, L.M. 1988. Social status controls LH
secretion and ovulation in female marmoset monkeys (Callithrix jacchus). J.
Endocr, 117, 329-339.
2. Ades, C. & Diego, V. H. 2004. Postura e preferência manual em micos-lões-de-
cara-dourada e micos-leões-pretos. A Primatologia no Brasil, 8, 263-278.
3. Aruguete, M., Ely E. A. & King J. E. 1992 Laterality in spontaneous motor
activity of chimpanzees and squirrel monkeys. American Journal of Primatology,
27, 177-188.
4. Berribe, A. S., Fitch, R.H., Ralphe, D. L., Denenberg, J. O., Friedrich, V. L. & Denenberg V. H. 1988. Corpus Callosum: region-specific of sex, early
experiences and age. Brain Research, 438, 216-224.
5. Bisazza, A, Rogers, L. J. & Vallortigara, G. 1998. The Origins of cerebral
asymmetry : a review of evidence of behavioural and brain lateralization in fishes,
reptiles and amphibians. Neuroscience and Biobehavioral Reviews, 22 (3), 411-
426.
6. Box, H. 1977. Observations on spontaneuous hand use in the common marmoset
(Callithix jacchus). Primates, 18(2), 395-400.
7. Breedlove, M. & Hampson, E. 2002. Sexual Differentiation of the Brain and
Behaviour. In Behavioral Endocrinology (Jill B Becker, S Marc Breedlove, David
Crews & Margareth M McCarthy), pp 75-114. 2 ed. Cambridge: Massachusetts
MIT Press
8. Cameron, R. & Rogers, L. J. 1999. Hand preference of the common marmoset
(Callithrix jacchus) problem solving and responses in a novel setting. Journal of
Compartive Psychology, 113(2), 149-157.
9. Chapelain, A., Bec, P. & Blois-Heulin, C. 2006. Manual laterality in Campbell’s
monkeys (Cercopithecus c. campbelli) in spontaneous and experimental actions.
Behavioural Brain Research, 173, 237-245.
10. Corp, N. & Byrme, R. W. 2004. Sex Difference in Chimpanzee Handedness.
American Journal of Physical Anthropology,123, 62-68
11. Cunha, M. S. 2005. Influência do hemisfério cerebral e do sexo na resposta ao
estresse em sagüi comum, Callithix jacchus. Tese de doutorado. Universidade
Federal do Rio Grande do Norte.
72
12. Diamond, M. C., Dowling, G. A. Johson, R. E. 1981. Morphologic cerebral
cortical asymmetry in male and female rats. Experimental Neurology, 71, 265-268.
13. Diamond, A. C. & McGrew, W. C. 1994. True handedness in the cotton-top
tamarin (Saguinus oedipus). Primates, 35, 69-77
14. Diamond, M.C.1991. Hormonal effects on the development of cerebral
lateralization. Psychoneuroendocrinology, 16(1-3), 121-129.
15. Diamond, M. C., Dowling, G. A. & Johnson, R. E.1981. Morphologic cerebral
cortical asymmetry in male and female rats. Experimental Neurology, 71, 265-268.
16. Dos Santos Sequeira, S., Woerner, W., Walte,r C., Kreuder, F., Lueken, U., Westerhausen, R., Wittling, R. A., Schweiger, E. & Wittling, W. 2006.
Handedness dichotic-listening ear advantage and gender effects on planum
temporale asymmetry a volumetric investigation using structural magnetic
resonance imaging. Neuropsichology, 44 (4), 622-636.
17. Fagot, J. & Vauclair, J. 1991. Manual laterality in nonhuman primates: A
distinction between handedness and manual specialization. Psychological
Bulletin , 109, 76-89.
18. Galaburda, A. M., Rosen, G. D. & Sherman, G. F. 1990. Individual variability in
cortical organization: Its relationship to brain laterality and implications to
function. Neuropsychologia, 28(6), 529-546.
19. Ghirlanda, S. & Vallortigara, G. 2004. The evolution of brain lateralization : a
game theorical analysis of population structure. Proceedings of the Royal
Society of London, 217, 853-857.
20. Goosen, C. 1978. Social grooming in primates. In: Comparative Primate
Biology. Mitchell G. & Erwin, J.B. pp107-131. New York.
21. Habib, M., Gayraud, D., Oliva, A., Regis, J., Salamon, G. & Khalil R. 1991.
Effects of handedness and sex on the morphology of the corpus callosum: a
study with brain magnetic resonance imaging. Brain and Cognition, 16(1), 41-61.
22. Hausmann, M. & Gunturkun, O. 1999. Sex differences in functional cerebral
asymmetries in a repeated measures design. Brain and Cognition, 41, 263-275.
23. Hook, M.A. & Rogers, L.J. 2000. Development of hand preferences in
marmosets (Callithrix jacchus) and effects of aging. Journal of Comparative
Psychology , 144(3), 263-271.
73
25. Hook-Costigan, M. A. & Rogers L. J. 1995. Hand, mouth and eye preference in
the common marmoset. Folia Primatologica, 14,180-191.
26. Hook-Costigan, M.A. & Rogers L. J. 1996. Hand preferences in New World
primates. International Journal of Comparative Psychology , 9 (4), 173-207.
27. Hopkins, W. D & Rabinowizt D. M. 1997. Manual specialization and tool use in
captive chimpanzees (Pan troglodytes): the effect of unimanual and bimanual
strategies on hand preference. Laterality, 2 (3-4), 267-277.
28.Hopkins, W. D. 1999. On the other hand: statistical issues in the assessment
and the interpretation of hand preference data in nohuman primates. International
Journal of Primatology, 20 (6), 851-866.
29. Hopkins, W. D., Stoinski, T. A., Lukas, K. E., Ross, S. R. & Wesley, M. J.
2003. Comparative Assesment of Handedness for a Coordinated Bimanual Task
in Chimpanzees (Pan troglodytes), Gorillas (Gorilla gorilla) and Orangutans
(Pongo pymaeus). Journal of Comparative Psychology , 117(3), 302-308.
30. Hopkins, W. D, Russel, J. L, Freeman, H., Reynolds, E. A. M, Griffis, C. & Leavens, D. A. 2006. Lateralized scratching in chimpanzees (Pan troglodytes):
evidence of a functional asymmetry during arousal. Emotion, 6(4), 553-559.
31. Hellige, J. B. 1990. Hemispheric asymmetry. Annu. Rev. Psychol , 41, 55-80.
32. Kubota, K. 1990. Preferred hand use in the Japanese macaque troop
Arashyama-R during visually guided reaching for food pellets. Primates, 31, 393-
406.
33. Knetcht, S., Deppe, M., Drager, B., Bobe, L., Lohmann, H., Rigelstein, E.-B, Henningsen, H. 2000. Languague lateralization in healthy right- handers. Brain, 123, 74-81.
34. Lacreuse, A. & Fraszy, D.. 1996. Hand preferences for a haptic searching task
by tuffed capuchins (Cebus apella). International Journal of Primatology, 7(4), 613-632.
35. Lacrause, A. 2006. Effects of ovarian hormones on cognitive function in
nohuman primates. Neuroscience, 138, 859-867.
36. MacNeilage P. F., Studdert-Kenedy M. G. & Lindblom B. 1987. Primate
handedness reconsidered. Behavior and Brain Sciences, 10, 247-303.
37. Marchant, L. F. & McGrew, W. C. 1998. Human handedness : an ethological
perspective. Human Evolution, 13 (3-4), 221-228.
74
38. Marchant, L. F. & McGrew, W. C.1991. Laterality of function in apes: a meta-
analysis of methods. Journal of Human Evolution. 21, 425-438.
39. Matoba, M., Masataka, N. & Tanioka, Y. 1991.Cross generation continuity of
hand use preferences in marmosets. Behaviour, 117, 281-286.
40. McEwen, B. S. 1999. Permanence of brain sex differences and structural
plasticity of the adult brain. Proc. Natl. Acad. Sci, 96, 7128-7130.
41. Mulligan, J., Strafford, R. J., Bailey, B. J. R., McCaughey, E. S. & Betts, P. R.
2001. Hormones and handedness. Hormone Research, 56, 51- 57.
42. Negrev, N., Nikolova, P., Nikolova, R. 2000. Serum levels of female sex
hormones in left- handed and right-handed menopausal women. Laterality:
Asymmetries of Body, Brain and Cognition, 5(1), 69-75.
43. O’Malley, R. C. & McGrew, W. C. 2006. Hand preferences in captive
orangutans (Pongo Pygmaeus). Primates, 47, 279-283.
44. Olson, D. A., Ellis, J. E. & Nadler R. D. 1990. Hand preference in captive
gorillas, orang-utans and gibbons. American Journal of Primatology, 20, 83-94.
45. Papademetriou E., Sheu C. & Michel G. F. 2005. A meta-analysis of primate
hand preferences, particularly for reaching. Journal of Comparative Psychology ,
119(1), 33-48.
46. Pedersen, A. V., Sigmundsson, H., Whiting, H. T. A., Igvaldesen, R. P..2003.
Sex differences in lateralization of fine manual skills in children. Exp Brain Res , 149, 249-251.
47. Rothe, H.1971. Some remarks on the spontaneous use of hand in the common
marmoset (Callithrix jacchus). In: Proceedings of the third International
Congress of Primatology. vol. 3, 136-141. Zurich.
48. Rothe, H. 1973. Handeedness in the common marmoset (Callithrix jacchus).
Am. J. Physical Antrophology , 38, 561-566.
49. Rylands, A. B. 1996. Habitat and the evolution of social and reproductive
behaviour in callitrichidade. American Journal of Primatology, 38, 5-18.
50. Sanders, G, Sjodin, M. & Chastelaine, M.2002. On the elusive nature of sex
differences in cognition: hormonal influences contributing to within-sex variation.
Archives of Sexual Behavior, 31(1), 145-152.
51. Singer, S. S. & Schwibbe, M. H.1999. Right or left, hand or mouth: gender
specific preferences in marmosets and tamarins. Behaviour, 136,119-145.
75
52. Sousa M.B.C., Xavier N. S, Silva H.P.A & Oliveira M. S. 2001. Hand
preference study in marmosets (Callithrix jacchus) using food reaching tests.
Primates, 42, 57-66.
53. Sousa, M.B.C., Xavier, N.S. & Peregrino, H.P.A. 2000. Consistência no uso
das mãos em atividades forçadas e espontâneas no sagüi, Callithrix jacchus. A
Primatologia no Brasil, 7, 305-317.
54. Sousa, M. B. C., Albuquerque, A. C. S. R., Albuquerque, F. S., Araújo, A., Yamamoto, M. A. & Arruda, M. F. 2005. Behavioral Strategies and hormonal
profiles of dominant and subordinate common marmoset (Callithrix jacchus).
American Journal of Primatolog , 67, 37-50.
55. Tan, U., Kara, I. & Kutlu, N. 1991. The effects of testosterone on paw
preference in adult cats. International Journal of Neuroscience, 56(1-4), 187-191.56. Tavares, M. C. H., Aguiar, L. & Tomaz, C. 2002. Effect pf pratice on hand
preference on a color visual discrimination task by capuchin monkeys (Cebus
apella). Perceptual and Motor Skills, 95, 1027-1034.
57. Thilers, P. P., MacDonald, S. W. S. & Herlitz, A. 2007. Sex differences in
cognition : the role of handedness. Physioloy & Behavior, 92, 105-109.
58. Twisk, J. W. R. 2006. Applied multilevel analysis (a pratical guide). UK.
Cambridge University Press.
59. Vauclair, J. & Fagot, J. 1987. Spontaneuous hand usage and handedness in a
troop of baboons. Cortex, 23, 265-274.
60. Vauclair, J., Fagot, J. & Dépy D. 1999. No human primates as a model of
hemispheric specialization. In Animal Models of Human Emotion and Cognition.
Haugh, M & Whalen, R.E. (eds). pp.247-256. APA Books. New York
61. Vauclair, J., Meguerditchian, A. & Hopkins, W. D. 2005. Hand preference for
unimanual and coordinated bimanual tasks in baboons (Papio Anubis). Cognitive
Brain Research, 25, 210-216.
62. Ward, J. P, Garret, W. M, Deanna, L. D, Stafford, D.K. & Wallace, M. 1990.
Handedness as a function of sex and age in a large population of lemur. Journal
of Comparative Psychology, 104, 167-173
63. Warren, J. M. 1980. Handedness and laterality in human and other animals.
Physiological Psychology, 8(3), 351-359.
76
64. Westergaard, G. C., Chavane, T. J., Lussier, I. D, Suomi, S. J. & Higley, J. D. 2000. Hormonal correlates of hand preference in free-ranging primates
Neuropsychopharmacology, 23, 502-507.
65. Wisniewski, A. B. 1998. Sexually-dimorphic patterns of cortical asymmetry,
and the role of sex steroid hormones in determining cortical patterns of
lateralization. Psychoneuroendocrinology, 23(5), 519-547.
66. Yamamoto, M. E. 1991. Comportamento social do gênero Callithrix em
cativeiro. A Primatologia no Brasil, 3, 63-81.
67. Yamamoto, M. E. 1993. From dependence to sexual maturity: the behavioural
ontogeny of Callitrichidae. In: Marmosets and Tamarins: systematics, behaviour
and ecology. A B Rylands (ed). pp. 235-254. Oxford University Press. UK.
68. Zielgler, T. & Sousa, M. B. C. 2002. Parent-daugther relationships and social
control on fertility in female common marmosets, Callithix jacchus. Hormones
and Behaviour, 42, 356-367.
ANEXOS
77
ANEXO 1
Figura 1. Aparato utilizado para verificar a preferência manual na atividade
forçada.
Figura 2. Preferência manual direita.
78
Figura 3. Animais em atividade forçada.
79
ANEXO 2
Dados hormonais das fêmeas de sagüi coletados ao longo do desenvolvimento.
Animal Sexo Data
Intervalo (dias)
Idade em dias Progesterona Estradiol
Janete F 24/8/2006 168 29,81 0,91Janete F 6/9/2006 13 181 106,18 5,29Janete F 13/9/2006 7 188 78,29 0,60Janete F 27/9/2006 14 203 62,67 64,17Janete F 4/10/2006 7 210 51,96 0,28Janete F 15/10/2006 11 221 45,83 1,15Janete F 27/10/2006 12 233 69,10 22,49Janete F 10/11/2006 14 247 50,35 0,66Janete F 24/11/2006 14 261 56,18 43,99Janete F 2/12/2006 8 269 19,86 2,18Janete F 12/12/2006 10 279 78,83 11,71Janete F 23/12/2006 11 290 22,37 11,78Janete F 2/1/2007 10 300 134,82 19,94Janete F 15/1/2007 13 313 36,46 5,41Janete F 28/1/2007 13 326 77,03 9,86Janete F 10/2/2007 13 339 343,93 50,24Janete F 22/2/2007 12 351 74,00 6,99Janete F 1/3/2007 7 358 117,61 9,16Janete F 10/3/2007 9 367 490,32 40,03Janete F 22/3/2007 12 379 68,79 1,47Janete F 30/3/2007 8 387 32,14 13,10Janete F 8/4/2007 9 396 32,32 88,77Janete F 15/4/2007 7 403 112,18 20,64Janete F 23/4/2007 8 411 75,08 38,44Janete F 2/5/2007 9 420 333,74Janete F 10/5/2007 8 428 297,83Janete F 17/5/2007 7 435 350,07Janete F 23/5/2007 6 441 1335,33Janete F 31/5/2007 7 448 667,51
Jandira F 24/8/2006 168 58,37 10,07Jandira F 6/9/2006 13 181 135,51 22,50Jandira F 13/9/2006 7 188 180,88 35,06Jandira F 27/9/2006 14 203 150,45 196,92Jandira F 4/10/2006 7 210 60,58 1,05Jandira F 15/10/2006 11 221 143,28 3,94Jandira F 27/10/2006 12 233 102,62 5,69Jandira F 10/11/2006 14 247 221,02 35,41Jandira F 24/11/2006 14 261 66,74 7,05Jandira F 2/12/2006 8 269 80,25 4,10Jandira F 12/12/2006 10 279 847,54 616,71Jandira F 23/12/2006 11 290 107,65 0,27Jandira F 2/1/2007 10 300 98,51 0,90Jandira F 15/1/2007 13 313 177,18 16,33
80
Jandira F 28/1/2007 13 326 374,66 2,45Jandira F 10/2/2007 13 339 257,58 79,94Jandira F 22/2/2007 12 351 26,09 0,77Jandira F 1/3/2007 7 358 88,26 1,23Jandira F 10/3/2007 9 367 57,09 2,46Jandira F 22/3/2007 12 379 86,16 34,89Jandira F 30/3/2007 8 387 262,06 0,52Jandira F 8/4/2007 9 396 638,61 18,82Jandira F 15/4/2007 7 403 1474,21 28,79Jandira F 23/4/2007 8 411 86,98 80,16Jandira F 2/5/2007 9 420 554,96 11,63Jandira F 10/5/2007 8 428 701,03 24,73Jandira F 17/5/2007 7 435 281,44Jandira F 23/5/2007 6 441 1149,76Jandira F 31/5/2007 7 448 1182,84Joana F 19/9/2006 173 32,42 11,30Joana F 2/10/2006 13 186 69,64 6,24Joana F 16/10/2006 14 200 96,92 0,69Joana F 24/10/2006 8 208 381,83 19,51Joana F 31/10/2006 7 215 347,79 26,84Joana F 8/11/2006 8 223 40,32 14,65Joana F 17/11/2006 9 232 353,14 165,38Joana F 25/11/2006 8 240 192,40 8,02Joana F 5/12/2006 10 250 162,44 2,31Joana F 15/12/2006 10 260 95,53 0,51Joana F 26/12/2006 11 271 203,97 0,18Joana F 6/1/2007 11 282 249,81 3,82Joana F 15/1/2007 9 291 182,77 1,97Joana F 24/1/2007 9 300 329,29 0,04Joana F 4/2/2007 10 310 81,98 0,15Joana F 15/2/2007 11 321 77,18 15,77Joana F 25/2/2007 10 331 305,95 36,87Joana F 10/3/2007 13 344 69,62 0,82Joana F 24/3/2007 14 358 149,16 0,92Joana F 9/4/2007 15 373 18,63 0,43Joana F 23/4/2007 14 387 145,96Joana F 3/5/2007 10 397 100,77Joana F 15/5/2007 13 410 364,35Biona F 15/9/2006 126 45,52 10,29Biona F 30/9/2006 15 141 42,82 9,01Biona F 13/10/2006 13 154 27,22 4,13Biona F 25/10/2006 12 166 0,02 0,83Biona F 5/11/2006 11 177 170,34 0,36Biona F 16/11/2006 11 188 21,79 0,14Biona F 27/11/2006 11 199 1,57 0,61Biona F 8/12/2006 11 210 222,78 0,31Biona F 20/12/2006 12 222 51,66 7,21Biona F 2/1/2007 13 235 0,02 0,14Biona F 16/1/2007 14 249 216,42 13,47Biona F 27/1/2007 11 260 398,69 78,03
81
Biona F 4/2/2007 8 268 20,47 6,38Biona F 15/2/2007 11 279 123,22 30,72Biona F 23/2/2007 8 287 69,34 3,62Biona F 4/3/2007 9 296 561,43 369,89Biona F 15/3/2007 11 307 75,88 7,72Biona F 27/3/2007 12 319 0,02 4,99Biona F 8/3/2007 12 331 47,84 0,18Biona F 20/4/2007 12 343 104,99 5,23Biona F 30/4/2007 10 353 1734,11Biona F 10/5/2007 10 363 229,62Biona F 25/5/2007 15 380 214,80Biona F 6/6/2007 12 392 673,20Biona F 18/6/2007 12 404 64,16Biona F 1/7/2007 13 417 276,12Biona F 15/7/2007 14 431 688,02Biona F 30/7/2007 15 446 750,13Biona F 10/8/2007 11 457 890,97Flor F 15/9/2006 169 243,50 49,6727Flor F 25/9/2006 10 179 162,41 2,1225Flor F 6/10/2006 11 190 39,38 1,4361Flor F 20/10/2006 14 204 151,73 12,7707Flor F 30/10/2006 10 214 58,98 3,8648Flor F 10/11/2006 11 225 457,37 90,3278Flor F 20/11/2006 10 235 43,38 64,0527Flor F 30/11/2006 10 245 8,19 1,2527Flor F 9/12/2006 9 254 42,24 7,0844Flor F 16/12/2006 7 261 67,15 3,2034Flor F 26/12/2006 10 271 18,62 93,1852Flor F 3/1/2007 8 279 2373,25 167,4184Flor F 13/1/2007 10 289 329,12 328,9085Flor F 25/1/2007 12 301 614,39 89,0535Flor F 2/2/2007 8 309 335,94 124,3256Flor F 10/2/2007 8 317 338,26 279,0413Flor F 23/2/2007 13 330 167,12 17,4914Flor F 6/3/2007 11 341 40,44 4,5880Flor F 18/3/2007 12 353 209,29 116,6752Flor F 31/3/2007 12 365 174,07 39,1439Flor F 13/4/2007 13 378 9,27 32,5220Flor F 24/4/2007 11 389 69,75Flor F 4/5/2007 10 399 105,91Flor F 15/5/2007 11 410 374,15
Flora F 6/10/2006 179 420,95 241,7923Flora F 20/10/2006 14 193 41,76 19,8875Flora F 3/11/2006 14 207 353,17 39,2253Flora F 11/11/2006 8 215 226,67 14,0397Flora F 20/11/2006 9 224 368,30 69,2338Flora F 30/11/2006 10 234 408,38 134,6089Flora F 11/11/2006 11 245 66,26 39,6039Flora F 23/12/2006 12 257 92,24 54,6426
82
Flora F 3/1/2007 11 268 116,43 367,1489Flora F 13/1/2007 10 278 192,20 7,5676Flora F 25/1/2007 12 290 1225,05 4,8866Flora F 5/2/2007 11 301 733,46 0,0656Flora F 16/2/2007 11 312 122,20 5,0217Flora F 27/2/2007 11 323 133,89 50,4879Flora F 13/3/2007 14 337 304,12 1,8679Flora F 28/3/2007 15 352 394,66 1,1952Flora F 12/4/2007 15 367 118,53Flora F 25/4/2007 15 382 276,87Flora F 10/5/2007 15 397 621,54
Dados hormonais dos sagüis machos coletados ao longo do desenvolvimentoanimal sexo data intervalo (dias) idade em dias testosteronaBelo M 11/10/2006 152 45,81Belo M 21/10/2006 10 162 32,24Belo M 1/11/2006 11 173 264,38Belo M 16/11/2006 15 188 69,54Belo M 30/11/2006 14 202 63,71Belo M 7/12/2006 7 209 111,03Belo M 15/12/2006 8 217 241,73Belo M 26/12/2006 11 228 59,67Belo M 6/1/2007 10 238 140,16Belo M 18/1/2007 12 250 138,85Belo M 1/2/2007 14 264 207,17Belo M 20/2/2007 19 283 189,11Belo M 8/3/2007 16 299 69,97Belo M 22/3/2007 14 313 154,55Belo M 4/4/2007 13 326 96,91Belo M 15/4/2007 11 337 108,91Belo M 25/4/2007 10 347 130,58Belo M 3/5/2007 8 355 145,84Belo M 15/5/2005 12 367 126,64Belo M 25/5/2007 10 377 8,75Belo M 10/6/2007 16 393 142,11Belo M 22/6/2006 12 405 162,61Belo M 3/7/2007 11 416 95,23Belo M 18/7/2007 15 431 46,79Belo M 26/7/2007 8 439 247,78Belo M 3/8/2007 8 447 159,64
João M 21/10/2006 205 90,36João M 31/10/2006 10 215 135,48João M 10/11/2006 10 226 91,79João M 23/11/2006 13 239 32,58João M 2/12/2006 9 248 147,87João M 12/12/2006 10 258 57,74João M 23/12/2006 11 269 285,67João M 2/1/2007 12 281 117,70
83
João M 14/1/2007 12 293 331,50João M 25/1/2007 11 304 156,95João M 4/2/2007 10 314 139,33João M 17/2/2007 13 327 183,86João M 2/3/2007 13 340 193,00João M 15/3/2007 13 353 113,43João M 31/3/2007 11 364 42,28João M 14/4/2007 14 378 123,72João M 25/4/2007 11 389 20,95João M 4/5/2007 9 398 184,21João M 20/5/2007 16 414 209,58
Agrião M 4/1/2007 177 59,87Agrião M 24/1/2007 20 197 64,82Agrião M 15/2/2007 21 218 71,49Agrião M 7/3/2007 20 238 53,73Agrião M 30/3/2007 23 261 128,92Agrião M 17/4/2007 18 279 101,50Agrião M 11/5/2007 24 303 46,95Agrião M 31/5/2007 20 323 310,42Agrião M 24/6/2007 24 347 337,42
Francisco M 12/3/2007 183 152,34Francisco M 31/3/2007 16 199 303,98Francisco M 13/4/2007 13 212 100,16Francisco M 23/4/2007 10 222 26,27Francisco M 7/5/2007 14 236 131,13Francisco M 20/5/2007 13 249 65,13Francisco M 3/6/2007 14 263 178,43Francisco M 19/6/2007 16 279 272,18Francisco M 3/7/2007 14 293 80,07Francisco M 18/7/2007 15 308 113,83Francisco M 31/7/2007 13 321 100,43Francisco M 13/8/2007 13 334 386,68Francisco M 24/8/2007 11 344 49,94Francisco M 5/9/2007 12 356 98,01Francisco M 15/9/2007 10 366 149,56Francisco M 30/9/2007 15 381 112,42Francisco M 13/10/2007 13 394 213,57Francisco M 26/10/2007 13 407 199,44Francisco M 7/11/2007 12 419 96,09Francisco M 23/11/2007 16 435 183,62Francisco M 5/12/2007 13 448 143,32
84
Anexo 3Valores observados para o índice de preferência manual (HI) nos sagüis,
utilizando variáveis do modelo linear de efeitos mistos.
Variáveis Estimativa ErrPadrão
Valor-p
Efeitos Fixos:Intercepto -1,4584 0,8609 0,1013Fase do
desenvolvimento 0,8935 0,3171 0,0088
Efeitos aleatórios: Intervalos de Confiança 95%Limite
InferiorEstimativa Limite
Superior erceptointσ 1,2200 2,2966 4,3231
IdadedeFaseσ 0,4599 0,8367 1,5222
IdadedeFaseInterceptoCor *-0,9761 -0,8926 -0,5788
residual2σ
2,0769 2,8694 3,9643
