Hifomicetos acuáticos de la parte media del río Gaira

Hifomicetos acuáticos de la parte media del río Gaira,

Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia.

Brayan de Jesus Peñate Carranza Autor

Universidad Magdalena Facultad de Ciencias Básicas

Programa Biología

Santa Marta, Colombia

2018

Hifomicetos acuáticos de la parte media del río Gaira, Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia.

Brayan de Jesus Peñate Carranza

Trabajo presentado como requisito parcial para optar al título de:

Biólogo

Director: Cesar Enrique Tamaris Turizo Dr.

Línea de Investigación:

Microbiología y Ecología

Grupo de Investigación:

Grupo de Investigación de Biodiversidad y Ecología Aplicada (GIBEA)

Universidad del Magdalena

Facultad de Ciencias Básicas

Programa Biología

Santa Marta, Colombia

2018

III

Nota de aceptación: Aprobado por el Consejo de Programa en cumplimiento de los requisitos exigidos por el Acuerdo Superior N° 11 de 2017 y Acuerdo Académico N° 41 de 2017 para optar al título de Biólogo

Jorge Luna Fontalvo Jurado Jurado

Santa Marta, __29__ de __10__del ___2018___

Dedico este trabajo primero que todo a Dios, quien fue mi motor en los momentos difíciles

y me dió las fuerzas necesarias para culminar este trabajo. A mis padres Wilson Peñate

Barros e Irina Carranza Ballesta por ser mi apoyo todo el tiempo, pero sobre todo a mi

papa quien forjo en mi las bases para ser la persona que soy hoy en día, pues ha dedicado

toda su vida a darme la mejor educación y los mejores consejos para ser una persona

íntegra. Te amo papa, gracias por toda tu paciencia.

“El tiempo de Dios, es perfecto”

V

Agradecimientos

Agradezco la Universidad del Magdalena por darme las bases necesarias para seguir con

una vida profesional. Al profesor Cesar Enrique Tamaris Turizo Dr., quien fue mi tutor y me

dió la oportunidad de pertenecer al grupo de investigación GIBEA, además se convirtió en

un ejemplo a seguir. Gracias profesor Cesar por sus consejos. Al profesor Jorge Alberto

Luna Fontalvo, M.Sc. quien me brindó el conocimiento y la información necesaria para

aprender sobre los hongos acuáticos. A mi círculo social de amigos y compañeros Melizza

Tobias, Sandra Vera, Jesús Jimenez, Yizeth Avila, Mario Bejarano, Jose Perez, Katty

Gomez, Yeseli Hurtado, Daniel Quiñones y Jorge Oliveros, por los consejos y la guía que

me brindaron en algunos momentos. Gracias a todos por siempre.

Contenido

CONTENIDO ................................................................................................................... VI Lista de figuras ........................................................................................................... VII

Lista de tablas ........................................................................................................... VIII

Lista de símbolos ........................................................... ¡Error! Marcador no definido. Resumen ...................................................................................................................... X

Abstract ....................................................................................................................... XI

1. INTRODUCCIÓN ..................................................................................................... 13

Objetivo general ................................................................................................ 15

Objetivo específico ............................................................................................ 15

2. MATERIALES Y MÉTODOS ................................................................................... 16

Área de estudio ................................................................................................. 16

3. Fase de campo ....................................................................................................... 17

Toma de muestras ............................................................................................ 17

4. Fase de laboratorio ................................................................................................ 18

Fijación, observación e identificación ................................................................ 18

5. RESULTADOS ........................................................................................................ 19

Catálogo de hifomicetos acuáticos .................................................................... 20

6. DISCUSIÓN ............................................................................................................. 27

7. CONCLUSIONES .................................................................................................... 30

REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICA ................................................................................. 31

VII

Lista de figuras

Figura 1. Localización del sitio de muestreo Santa Marta, Colombia-Minca (Pozo azul).

Imagen Google Earth Pro. .............................................................................................. 16

Figura 2. Especies de hojas senescentes con poca evidencia de descomposición: (A)

Ficus tonduzii. (B) Clusia multiflora. (C) Zygia longifolia. ................................................ 17

Figura 3. Espuma localizada en los sitios de muestreo (flechas), (A) y (B) .................... 18

Figura 5. Conidia desconocida. ..................................................................................... 26

Figura 4. Conidia desconocida. ..................................................................................... 26

Lista de tablas Tabla 1. Caracterización de conidia Campylospora sp. ................................................. 20

Tabla 2. Caracterización de conidia Heliscus cf. submersus. .......................................... 21

Tabla 3. Caracterización de conidia Diplocladiella cf. scalaroides................................... 21

Tabla 4. Caracterización de conidia Diplocladiella sp. .................................................... 22

Tabla 5. Caracterización de conidia Flabellospora sp. .................................................... 22

Tabla 6. Caracterización de conidia Triscelophorus sp. .................................................. 23

Tabla 7. Caracterización de conidia Alatospora sp. ........................................................ 23

Tabla 8. Caracterización de conidia Lemonniera sp. ...................................................... 24

Tabla 9. Caracterización de conidia Actinospora sp........................................................ 24

Tabla 10. Caracterización de conidia Clavatospora sp. .................................................. 25

Tabla 11. Caracterización de conidia Helicomyces sp. ................................................... 25

Tabla 12. Reporte de estudios locales. ........................................................................... 27

IX

Lista de símbolos Símbolo Significado “sp.” Especie indefinida.

“cf.” se conoce el género, pero no hay seguridad de la especie.

Resumen

Los hifomicetos acuáticos son hongos microscópicos que pertenecen al filo Ascomycota,

cuyo principal rol biológico consiste en la descomposición de materia orgánica dentro de

los ecosistemas lóticos. El presente estudio se basó en la descripción, clasificación

taxonómica y caracterización morfológica de sus conidias (esporas). El trabajo se realizó

en el tramo medio del río Gaira (Pozo azul) donde se tomaron muestras cualitativas de

espuma y hojarascas del río, ésta última con evidencia de descomposición pertenecientes

a tres especies vegetales nativas del área (Ficus tonduzii, Zygia longifolia y Clusia

multiflora). De las muestras analizadas se identificaron 10 géneros, de los cuales cuatro

fueron identificados hasta el nivel de especie. Se realizó un registro fotográfico para

generar un catálogo ilustrado de los organismos determinados. Los géneros encontrados

para el área de estudio incluyen: Campylospora, Diplocladiella, Triscelophorus,

Actinospora, Lemonniera, Helicomyces, Clavatospora, Alatospora, Flabellospora y

Heliscus. Las cuatro especies identificadas fueron Diplocladiella cf. scalaroides, Heliscus

cf. submersus, Alatospora cf. acuminata y Flabellospora cf. crassa. Para la zona se

registran por primera vez siete géneros: Diplocladiella, Triscelophorus, Actinospora,

Lemonniera, Alatospora, Flabellospora y Heliscus. Con este estudio, queda en evidencia

la falta de trabajos relacionados con la diversidad de este grupo de hongos presentes en

el tramo medio de un sistema lótico de la Sierra Nevada de Santa Marta.

Palabras claves: Hifomicetos ingoldianos, Espuma, Hojarasca, Taxonomía, descripción.

XI

Abstract

Aquatic hyphomycetes are microscopic fungi belonging to Ascomycota phyllum, whose

main biological role consists of the decomposition of organic material within the lotic

ecosystems. The present study was based on the description, taxonomic classification and

morphological characterization of its conidia (spores). The work was carried out in the

middle section of the Gaira River (Pozo Azul) where qualitative samples of foam and leaf

litter were taken from the river, the last one with evidence of decomposition belonging to

three native plant species of the area (Ficus tonduzii, Zygia longifolia and Clusia multiflora).

From the samples analyzed, 10 genera were identified, four of them were identified up to

the species level. A photographic register was made to generate an illustrated catalog of

all the organisms found. The genera determinated for the study area include:

Campylospora, Diplocladiella, Triscelophorus, Actinospora, Lemonniera, Helicomyces,

Clavatospora, Alatospora, Flabellospora and Heliscus. The four species identified were

Diplocladiella cf. scalaroides, Heliscus cf. submersus, Alatospora cf. acuminata and

Flabellospora cf. crassa. For the first time, seven genera were registrated: Diplocladiella,

Triscelophorus, Actinospora, Lemonniera, Alatospora, Flabellospora and Heliscus. With

this study, it demonstrate the lack of works related to the diversity of this group of fungus

present in the middle section of a lotic system of the Sierra Nevada de Santa Marta.

Keywords: Ingoldian hyphomycetes, Foam, Leaf litter, Taxonomy, Description.

Los hifomicetos acuáticos habitan en zonas templadas y tropicales con una alta diversidad

de especies, siendo la zona tropical la ideal para el desarrollo de estudios con estos

organismos (Shearer et al, 2007). No obstante, existen zonas geográficas que han sido

menos estudiadas, entre las cuales se incluyen: África, Australia, China, Sur América y

regiones boreales, esto debido a la falta de expertos que se dediquen a el estudio de este

grupo de hongos, por lo tanto, aún queda mucho por investigar (Shearer et al, 2007). La

gran importancia de estos hongos, radica en su capacidad para colonizar la madera y las

hojas en las corrientes siendo pioneros en este proceso e iniciando la descomposición del

material vegetal inmerso en agua, donde luego se presenta una sucesión progresiva y el

número de especies generalmente aumenta con el paso del tiempo (Zhou y Hyde, 2002;

Sanders y Anderson, 1979; Roldan, Puig y Honrubia 1989).

En muchos ríos tropicales de bajo orden generalmente la vegetación ribereña se encuentra

bien conservada, lo cual genera un aporte importante de material vegetal al interior de

estos sistemas fluviales, en especial, durante el periodo de sequía, debido a que se da

más senescencia de hojas y aumenta el aporte de material vegetal al interior del río

(Roldán et al. 1988; Fernández y Smits 2015). Dentro del agua, los hifomicetos acuáticos

u hongos ingoldianos prosperan en hojas caducas sumergidas en arroyos y ríos, lo que les

permite jugar un papel fundamental en los procesos de mineralización, siendo parte del

detritus que degrada la materia orgánica vegetal y recicla nutrientes en estos sistemas

(Krauss et al, 2011; Roldán et al. 1988; Kuehn et al. 1999). En los primeros procesos de

colonización del material vegetal los polímeros de células vegetales, como la celulosa,

hemicelulosa y pectinas (Chamier, 1985), son degradados por estos hongos mediante la

producción de enzimas como amilasas, celulasas, pectinasas, proteasas, pirocatenol

oxidasas, triacil, para iniciar los procesos de descomposición, esporulación e incremento

de la biomasa fúngica, que se ve favorecida o desfavorecida por algunos factores

fisicoquímicos como el pH, la temperatura, la composición química del agua, la radicación

UV, el oxígeno y nutrientes como el fósforo, el nitrógeno, los sulfatos entre otros (Gessner

y Chauvet 1994; Webster, Moran y Davey, 1976; Bärlocher, 1982; Chandrashekar y

Kaveriappa, 1991).


Los hifomicetos acuáticos, poseen características evolutivas convergentes adaptadas a la

vida acuática, una de las más desatacadas es la capacidad de generar esporas dentro del

agua, cuya identificación se basa en la morfología. Estas se producen en el ciclo de vida

anamorfo del hongo, que es la forma asexual y única que presentan este tipo de hongos,

en donde se producen diásporas mitóticas que corresponde a los conidios o esporas, entre

otros aspectos de estructuras de la fase anamorfa (morfología de conidióforos,

conidiogenesis y sucesión conidial) (Reynolds 1993; Kendrick 1991; Webster, 1959;

Webster y Davey, 1984;). Los conidios de estos hongos pueden ser sigmoideas,

tetraradiados, filiformes, fusiformes, enrollados y esféricos, su característica principal es el

crecimiento de tres o más brazos desde la parte central que se alargan en diferentes

direcciones, además cada grupo posee un tipo de conidia con una morfología característica

(Ingold, 1975).

Los estudios realizados con hifomicetos acuáticos en Colombia se basan principalmente

en la diversidad, descripción morfológica, variación y composición asociados a los

procesos de descomposición de hojarascas y a su taxonomía. Dentro de estos estudios se

destaca para esta región del país el de Luna-Fontalvo (2009), en el la parte baja del río

Gaira, en el cual se evaluó la composición y variación de hongos anamórficos acuáticos

asociados a la descomposición de hojarasca de dos especies Anacardium excelsum

(Caracolí) y Pithecellobium longifolium (Guamo de río) donde encontró para la zona cinco

especies: Clavatospora tentacula, Clavariopsis aquatica, Campylospora chaetocladia,

Helicomyces sp. y Flagellospora curvula. Narváez et al. (2016) encontró 23 géneros, de

los cuales 20 corresponden a nuevos registros para Florida Blanca (Santander, Colombia).

Mathuriau y Chauvet (2002) en el suroeste de Colombia, evaluaron la descomposición de

dos especies de hojas, (Croton gossypifolius y Clidemia sp.), en donde participaron los

hifomicetos como principales descomponedores. Por último, Ruiz y Peláez (2013)

describieron seis géneros de hifomicetos acuáticos en la región andino-amazónica. El

presente estudio tuvo como objetivo principal conocer la biodiversidad de hifomicetos

acuáticos del tramo medio de un sistema fluvial de Santa Marta, los cuales fueron

identificados mediante la descripción de sus conidias y a partir de las cuales se generó un

catálogo con descripción morfológica.

Dada la importancia de este grupo de hongos acuáticos en los procesos de

descomposición descritos anteriormente en los ecosistemas lóticos y debido a la escasa

información que se tiene de este grupo para esta región del país, con este trabajo se busca

documentar la biodiversidad de hifomicetos en la parte media del río Gaira.

Objetivo general

• Caracterizar los géneros de hifomicetos acuáticos presentes en la espuma de río y

en hojarasca sumergida de las especies nativas (Ficus tonduzii, Zygia longifolia y

Clusia multiflora) en la parte media del río Gaira.

Objetivo específico

• Identificar los hifomicetos acuáticos asociados a la espuma de río y a la hojarasca

sumergida.

• Elaborar un catálogo de hifomicetos acuáticos con la descripción morfológica de

sus conidias.


Área de estudio

El muestreo se realizó en un sitio del tramo del río Gaira, en el sector conocido como “Pozo

Azul” localizado entre los 11° 08' 14.5" N y los 74° 06' 16.5"W, a una altitud de 750 m.

(figura 1). La temperatura promedio del sitio fue de 20.5°C, la vegetación ribereña se

encontraba bien conservada. Entre las familias vegetales más representativas de la parte

media se encuentran; Lauraceae, Moraceae (Ficus tonduzii), Rubiaceae y Arecaceae, sin

embargo las familias Clusiaceae (Clusia multiflora) y Fabaceae (Zygia longifolia)

corresponden a la parte alta y se encontraron en la parte media (Gutiérrez, Velásquez y

Carbonó de la Hoz, 2010). El cauce presentó zonas de corriente rápida y remansos. Cerca

del sitio de muestreo, se desarrollan actividades no intensivas de agricultura y turismo. Las

precipitaciones anuales según datos del IDEAM corresponden a 2491 mm (IDEAM, 2013

En: Tamaris-Turizo et al., 2013).

Figura 1. Localización del sitio de muestreo Santa Marta, Colombia-Minca (Pozo azul). Imagen Google Earth Pro.

Toma de muestras El muestreo se realizó a mitad del mes de junio, predominando la temporada de lluvia y se

tomaron muestras de hojarascas sumergida en el río de las especies Ficus tonduzii, Zygia

longifolia y Clusia multiflora, estas se tomaban de 3 hojarascas por especie y por bolsa

hermética, luego se almacenaban humedecidas en una nevera portátil con hielo. Las

hojarascas que se tomaron fueron aquellas que no presentaban un estado de

descomposición avanzado y se recolectaron en zonas de corriente rápida y lenta.

Figura 2. Especies de hojas senescentes con poca evidencia de descomposición: (A)

Ficus tonduzii. (B) Clusia multiflora. (C) Zygia longifolia.

A

B

C


El muestreo de espuma de río se realizó localizando visualmente las áreas con mayor

presencia de ésta. Por lo general, entre rocas, lugares con pequeños remolinos, cascadas

y rápidos (Narváez-Parra et al, 2016). Se tomaron aproximadamente 150 ml de espuma

La cual era almacenada en frascos estériles de 250ml (Descals, 2005; Narváez-Parra et

al, 2016; Guerrero y Urdiales, 2016) y trasladada al laboratorio en una nevera portátil para

su posterior análisis.

Figura 3. Espuma localizada en los sitios de muestreo (flechas), (A) y (B)

Fijación, observación e identificación

Las muestras se fijaron con etanol al 96%, en este caso se fijó la espuma de río y las hojas.

Se raspó la superficie de la hojarasca usando un cepillo de dientes, producto del raspado

se enjuagó con agua destilada, dejándola caer en una caja de Petri (esto se realizó para

cada hojarasca). Terminado el lavado, se tomó con un gotero con 1 ml de esta agua y se

aplicaron gotas en el portaobjetos, luego se dejaban secar al aire. Las gotas colocadas en

los porta objetos se tiñeron con azul de lactófenol y fucsina. La espuma de río se licuó y

se aplicaba el mismo procedimiento del gotero tomando 1 ml de espuma diluida. Realizado

el procedimiento anterior se observaron los portaobjetos en un microscopio Carl Zeiss™

A B

Primo Star™ en objetivos de 20x y 40x las conidias de hifomicetos, en el laboratorio

Limnología INTROPIC, Universidad del Magdalena, modificado de Amilcar et al, (2015);

Guerrero y Urdiales (2016) y Fiuza & Gusmão (2013)

La identificación se realizó según la morfología de las conidias, utilizando las claves de

ingold, (1975) y Gulis et al, (2005). Para la clasificación se consultaron las bases de datos

NCBI (https://www.ncbi.nlm.nih.gov/), MYCOBANK (http://www.mycobank.org/) e INDEX

FUNGORUM (http://www.indexfungorum.org/names/names.asp).

Se encontraron los géneros: Campylospora, Diplocladiella, Triscelophorus, Actinospora,

Lemonniera, Helicomyces, Clavatospora, Alatospora, Flabellospora y Heliscus. Cuatro

especies se lograron identificar: Diplocladiella cf. scalaroides, Heliscus cf. submersus,

Alatospora cf. acuminata y Flabellospora cf. crassa.

La observación de las muestras de espuma presentaba mayor cantidad de conidias por

ml, encontrándose en esta la mayoría de géneros descritos. A diferencia de las hojarascas

en donde solo los raspados de la especie Ficus tonduzii exhibió conidias del género

Alatospora sp. y Campylospora sp.

Dos conidias no pudieron ser identificadas y se relacional al final del catálogo como

conidias desconocidas, debido a que no se logró determinar el género basado en la

morfología. La identificación de las conidias se muestra en las siguientes tablas (1 a 11),

las cuales muestran descripciones taxonómicas y morfológicas de las conidias:

Las características de las conidias encontradas en este estudio fueron en su mayoría

tetraradiadas, septadas, enrolladas, simple y unicelular.

https://www.ncbi.nlm.nih.gov/

http://www.mycobank.org/

http://www.indexfungorum.org/names/names.asp


Catálogo de hifomicetos acuáticos

Campylospora sp.

Reino: Fungi Subreino: Dikarya Filo: Ascomycota *Hyphomycetes Clase: Sordariomycetes Género: Campylospora sp. (Ranzoni 1953). Microfotografía de conidias tetraradiadas pertenecientes al género Campylospora sp., sus conidias abarcan 70 μm, con 4 largas extensiones filiformes y cuerpo conidial de dos partes (Ingold, 1975; Gulis, 2005). Observación al microscopio con solución de azul de lactófenol, objetivo 40X.

Fuente: Ingold, 1975.

Tabla 1. Caracterización de conidia Campylospora sp.

Diplocladiella cf. scalaroides

Reino: Fungi Subreino: Dikarya Filo: Ascomycota *Hyphomycetes *Dematiaceos Género: Diplocladiella sp. (Arnaud 1954) Especie: Diplocladiella cf. scalaroides Microfotografia de conidia. Perteneciente a la especie Diplocladiella cf. scalaroides se caracterizan por tener dos brazos que salen de su eje central, cinco de sus ocho células son marrones, pero la célula basal es incolora y cada brazo está terminado por una célula parecida a un cabello no pigmentada (Ingold, 1975). Observación al microscopio con solución de azul de lactófenol, objetivo 40X. Fuente: Ingold, 1975.

Heliscus cf. submersus

Reino: Fungi Subreino: Dikarya Filo: Ascomycota *Hyphomycetes Subfilo: Pezizomycotina Clase: Sordariomycetes Orden: Hypocreales Familia: Nectriaceae Género: Heliscus sp. (Sacc. 1880). Especie: Heliscus cf. submersus Microfotografía de conidia con forma simple y unicelular. En la imagen se puede observar una conidia en la cual el fialoconidio es un cono invertido estrecho y de su ápice crecen tres o dos brazos cortos. Las medidas de estos conidios son entre 25-50 x 3-4 μm (Ingold, 1975; Gulis, 2005). Preparación microscópica con una solución de azul de lactófenol, objetivo 40X.


Tabla 3. Caracterización de conidia Diplocladiella cf. scalaroides.

Tabla 2. Caracterización de conidia Heliscus cf. submersus.



Flabellospora sp.

Reino: Fungi Subreino: Dikarya Filo: Ascomycota *Hyphomycetes Género: Flabellospora sp. (Alas. 1968) Especie: Flabellospora cf. crassa (A) (Ingold, 1975) Microfotografía de conidias perteneciente al género Flabellospora sp. En este género, el taloconidio terminal tiene un tallo (generalmente corto) que termina en una pequeña cabeza asférica de la que divergen una serie de largos brazos rectos: los conidios de cuatro brazos y los cinco brazos son casi igualmente comunes. Los septos son conspicuos y las células están llenas de glucógeno, dando al conjunto una apariencia perlada (Ingold, 1975). Preparación microscópica con solución de azul de lactófenol, objetivo 40X.

Tabla 5. Caracterización de conidia Flabellospora sp.

A

Diplocladiella sp.

Reino: Fungi Subreino: Dikarya Filo: Ascomycota *Hyphomycetes *Dematiaceos Género: Diplocladiella sp. (G. Arnaud 1954). Microfotografía de conidias pertenecientes al género Diplocladiella sp., genero caracterizado por poseer conidias de dos brazos. Y posee entre cinco y ocho células con coloración marrón, pero la célula basal es incolora y cada brazo está terminado por una célula parecida a un cabello no pigmentada (Ingold, 1975). Observación al microscopio con solución de azul de lactófenol, objetivo 40X.


Tabla 4. Caracterización de conidia Diplocladiella sp.

Triscelophorus sp.

Reino: Fungi Subreino: Dikarya Filo: Ascomycota *hyphomycetes Subfilo: Pezizomycotina Clase: Saccharomyceta Género: Triscelophorus sp. (Ingold 1943). Microfotografías de conidias pertenecientes al género Triscelophorus sp. Estas conidias presentan un talo conidio terminal el cual es tetraradiado y consta de un eje principal en línea con el conidio en el que se forma, además un verticilo basal de tres (raramente cuatro) laterales. Cada lateral está conectado por un istmo estrecho con el eje principal (Ingold, 1975). Preparación microscópica con solución de azul de lactófenol, objetivo 40X.


Alatospora sp.

Reino: Fungi Subreino: Dikarya Filo: Ascomycota *Hyphomycetes Subfilo: Pezizomycotina Clase: Leotiomycetes Orden: Helotiales Familia: Leotiaceae Género: Alatospora sp. (Ingold 1942). Especie: Alatospora cf. acuminata (A) Microfotografía de conidias pertenecientes al género Alatospora sp. En este género la fialoconidia es tetraradiada constituida por un eje principal (formando dos brazos) y dos laterales (formando los otros dos brazos). El patrón de desarrollo es comparable con el del taloconidio de tratrachaetum sp. (Ingold, 1975). Preparación microscópica con solución de azul de lactófenol y fucsina, objetivo 20X y 40x.

Tabla 7. Caracterización de conidia Alatospora sp.

Tabla 6. Caracterización de conidia Triscelophorus sp.


Actinospora sp.

Reino: Fungi Subreino: Dikarya Filo: Ascomycota *Hyphomycetes Subfilo: Pezizomycotina Clase: Pezizomycetes Subclase: Pezizomycetidae Orden: Pezizales Familia: Pyronemataceae Género: Actinospora sp. (Ingold 1952). Microfotografías de conidias pertenecientes al género Actinospora sp. Este género se caracteriza por tener taloconidias. En la formación de las conidias se forma un primordio esférico del cual cuatro (o más) brazos crecen simultáneamente (Ingold, 1975). Preparación microscópica con solución de azul de lactófenol y fucsina, objetivos 20x y 40X.


Lemonniera sp.

Reino: Fungi Subreino: Dikarya Filo: Ascomycota *Hyphomycetes Género: Lemonniera sp. (De Wild. 1894) Microfotografía de conidias pertenecientes al género Lemonniera sp. Este género por lo general presenta el fialoconidio con 4 largos brazos divergentes que se desarrollan simultáneamente desde un primordio que generalmente es esférico (Ingold, 1975). Preparación microscópica con solución de azul de lactófenol, objetivo 40X.

Tabla 8. Caracterización de conidia Lemonniera sp.

Tabla 9. Caracterización de conidia Actinospora sp.

Clavatospora sp.

Reino: Fungi Subreino: Dikarya Filo: Ascomycota *Hyphomycetes Clase: Saccharomyceta Orden: Microascales Familia: Halosphaeriaceae Género: Clavatospora sp. (Sv. Nilsson, 1964) Microfotografía de conidia perteneciente al género Clavatospora sp. La reproducción es por fialoconidia unicelular tetra-radiada. En desarrollo se produce una conidia-inicial, al final de la fialide, en forma de cono invertido, luego, desde el ápice ancho de esta, surgen tres procesos (brazos) y crece simultáneamente (Ingold, 1975). Preparación microscópica con solución de azul de lactófenol, objetivo 40X


Tabla 10. Caracterización de conidia Clavatospora sp.

Helicomyces sp.

Reino: Fungi Subreino: Dikarya Filo: Ascomycota *Hyphomycetes Clase: Dothideomycetes Orden: Tubeufiales Familia: Tubeufiaceae Género: Helicomyces sp. (Link, 1809) Microfotografía de conidios pertenecientes al género Helicomyces sp. Estas conidias se caracterizan por ser hialinas, secas, higroscópicas, que frecuentemente se desenrollan en el agua y se encuentra sujetas a un conidióforo. El filamento conidial se enrolla 1-8 veces, generalmente en un plano para formar un cuerpo en forma de disco, pero a veces en tres planos y se asemeja a un resorte flojo. (Goos, 1985). Preparación microscópica con solución de azul de lactófenol y fucsina, objetivo 40X.

Fuente: Goos, 1985.

Tabla 11. Caracterización de conidia Helicomyces sp.


Figura 5. Conidia desconocida. Figura 4. Conidia desconocida.

La diversidad de hifomicetos observada en el presente estudio representa un importante

aporte con relación a estudios previos en el mismo río, como el registrado por Luna-

Fontalvo (2009). En la tabla 12 se muestran los estudios para Colombia con sus autores,

mostrando géneros y especies encontrados en cada uno de sus resultados:

Al comparar los estudios realizados en Colombia, se observa que siete géneros son

nuevos reportes para esta zona del país incluidos: Actinospora, Alatospora, Diplocladiella,

Flabellospora, Heliscus, Lemonniera, Triscelophorus, y dos géneros son nuevos reportes

Mathuriau y Chauvet (2002)

(Región Andina)

Luna-Fontalvo (2009) (Santa Marta- parte baja

río Gaira)

Narváez-Parra et al, (2016)

(Santander- Florida blanca)

Ruiz y Peláez (2013) (Region Andino-

Amazonica)

Presente estudio

Alatospora acuminata Clavatospora tentacula Anguillospora pseudolongissima

Pestalotia Actinospora

Anguillospora longissima Clavariopsis aquatica Anguillospora longissima Triscelophorus monosporus Alatospora Articulospora atra Campylospora chaetocladia Lemonniera sp. Campylospora chaetocladia Campylospora Campylospora chaetocladia

Helicomyces sp. Alatospora sp. Campylospora filicladia Nawawi

Clavatospora

Flagellospora curvula Flagellospora curvula Belthrania sp. Mycofalcella calcarata Diplocladiella Heliscella stellata Campylospora chaetocladia Flabellospora acuminata Flabellospora Heliscus submersus Scutisporus brunneus Helicomyces Heliscus tentaculus Campylospora filicladia Heliscus Lunulospora curvula Flabellospora verticillata Lemonniera Mycocentrospora sp Triscelophorus acuminatus Triscelophorus Nawawia filiformis Nawawi

Campylospora párvula

Tetracladium marchalianum

Helicomyces sp.1

Phalangispora constricta Triscelophorus curviramifer Tripospermum camelopardus

Helicomyces sp.2

Tripospermum sp. Tripospermum sp. Triscelophorus konajensis

Isthmolongiospora sp.

Phalangispora constricta Tripospermum porosporiferum Varicosporium cf. giganteum Weisneriomyces sp. Trinacrium sp. Clavatospora tentacula Camposporium sp.

Tabla 12. Estudios registrados pata Colombia con géneros y especies de hifomicetos acuáticos.


para el país respecto a estos cuatro estudios incluyendo: Actinospora y Diplocladiella,

convirtiendo este estudio en un aporte más a la biodiversidad de estos hongos acuáticos.

En Venezuela, las especies y géneros encontrados por Fernández y Smits (2009)

corresponden en su mayoría a las mismas encontradas para esta zona a diferencia de los

géneros Lemonniera y Actinospora. En Panamá las especies y géneros reportados por

Bärlocher, Helson y Dudley (2010) también corresponden a la gran mayoría de las

encontradas en esta zona, en donde los únicos géneros que no concuerdan entre estas

son: Diplocladiella, Actinospora, Helicomyces. En Ecuador (Guerrero y Urdiales, 2016)

también reportan la mayoría de especies de este estudio, pero solo un género es el que

no concuerda entre las zonas - Actinospora. Lo anterior deja como evidencia que algunos

de estos géneros como es el caso de Actinospora, parecen estar localizadas en

determinadas zonas tropicales, y comparando este estudio con los anteriormente

expuestos Actinospora solo se reporta para esta zona tropical.

El gradiente altitudinal provoca cambios en la diversidad de géneros en algunas regiones

tropicales, ejemplo de esto, es un estudio de Barbosa et al, (2013) en Serra da Jibóia,

Brasil. Su estudio fue en un gradiente altitudinal de 750 a 840 metros, con temperaturas

casi similares a las de este estudio, con diferencias de 1 a 2 °C. Los géneros encontrados

para esta región varían de los encontrados para este la zona del presente estudio, dado

que de los 10 géneros encontrados para esta zona solo 1 coincide con los reportados para

su estudio y es Helicomyces, quedando en evidencia que el gradiente altitudinal influye en

la diversidad de géneros de las zonas tropicales.

Según Goh y Hyde (1996) “La eficiencia de atrapado se puede correlacionar con las formas

conidiales y la geometría. Por ejemplo, los conidios tetra-radiados están atrapados

aproximadamente tres veces más fácilmente que los conidios sigmoides y

aproximadamente 30 veces más eficazmente que las formas ovoides” (Goh y Hyde, 1996),

lo que puede explicar la mayor cantidad de conidias (tetra-radiadas en su mayoría)

encontradas en las muestras de espuma.

Las pocas conidias encontradas en las muestras de hojarascas sumergidas se relaciona

con el tiempo de caída de la hoja, ya que comparando el muestreo directo de hojarascas

con la incubación que realizo Luna-Fontalvo (2009) directamente en el río, este realizó su

estudio con conidias de hojarascas que sumergió y expuso a procesos de descomposición,

a diferencia del presente estudio en el cual la hoja era tomada directamente y sin saber si

llevaba el tiempo suficiente sumergida. Aunque en el presente se tomó una hojarasca con

bastante evidencia de descomposición de Ficus tonduzzi pero ésta no presento conidias.

Este hecho, pudo deberse a que estaba en un estado muy avanzado de descomposición.


El tramo medio del río Gaira en el sector de Pozo azul, presentó varios géneros de

hifomicetos, lo que deja como evidencia que se pueden realizar más estudios con estos

hongos en dicho río, además con este estudio se logró ampliar el número de registros de

géneros para esta zona del país. Siendo éste, el segundo trabajo que estudia parte de la

diversidad de este tipo de hongos, y el primero en realizar un catálogo para esta zona del

país.

En la toma de muestras se analizó la hojarasca sumergida y la espuma de río, ambas

muestras presentaban conidias, pero la mayor cantidad se encontró en la espuma de río.

Por lo tanto, el mejor método de muestreo para hifomicetos acuáticos siempre será la

espuma de rio.

Amilcar C., O., Castillo, Y. S., y Hofmann, A. T. (2015). Hifomicetos acuáticos asociados

a hojarasca sumergida en el río Majagua, Chiriquí, Panamá. Revista mexicana de

micología, 42, 65-69.

Barbosa, F. R., Raja, H. A., Shearer, C. A., y Gusmão, L. F. P. (2013). Some freshwater

fungi from the Brazilian semi-arid region, including two new species of

hyphomycetes. Cryptogamie, Mycologie, 34(3), 243-258.

Bärlocher, F. (1982). Conidium production from leaves and needles in four streams.

Canadian Journal of Botany, 60(8), 1487-1494.

Bärlocher, F., Helson, J. E., y Williams, D. D. (2010). Aquatic hyphomycete communities

across a land-use gradient of Panamanian streams. Fundamental and Applied

Limnology/Archiv für Hydrobiologie, 177(3), 209-221.

Chamier, A. C. (1985). Cell-wall-degrading enzymes of aquatic hyphomycetes: a

review. Botanical Journal of the Linnean Society, 91(1-2), 67-81.

Chandrashekar, K. R., y Kaveriappa, K. M. (1991). Production of extracellular cellulase

byLunulospora curvula andFlagellospora penicillioides. Folia microbiologica, 36(3), 249.

Fernández R. S. y Briedis, G. S. (2015). Actualización de inventario de especies de

hifomicetos acuáticos en Venezuela. Gestión y Ambiente, 18(2), 153-180.

Fernández R. S., y Smits Briedis, G. (2009). Registro de la presencia de hifomicetos

acuáticos en ríos de la Cordillera de la Costa, Venezuela. Interciencia, 34(8), 589-592.

Fiuza, P. O., y Gusmão, L. F. P. (2013). Ingoldian fungi from semiarid Caatinga biome of

Brazil. The genus Campylospora. Mycosphere, 4.


Gessner, M. O., y Chauvet, E. (1994). Importance of stream microfungi in controlling

breakdown rates of leaf litter. Ecology, 75(6), 1807-1817.

Goh, T. K., y Hyde, K. D. (1996). Biodiversity of freshwater fungi. Journal of Industrial

Microbiology, 17(5-6), 328-345.

Goos, R. D. (1985). A review of the anamorph genus Helicomyces. Mycologia, 606-618.

Guerrero, J. M., Urdiales C. L. X. (2016). Variación de las comunidades de hifomicetos

acuáticos y tasa de descomposición de hojarasca en tres microcuencas altoandinas del

sur del Ecuador (Bachelor's thesis, Universidad del Azuay).

Guerrero-Bolaño, F., Manjarrés-Hernández, A., y Núñez-Padilla, N. (2003). Los

macroinvertebrados bentónicos de Pozo Azul (cuenca del río Gaira, Colombia) y su

relación con la calidad del agua. Acta Biológica Colombiana, 8(2), 43-55.

Gulis V., Marvanova L. y Descals E. (2005). An illustrated key to the common temperate

species of acuatic hyphomycetes. Netherlands, Amsterdam. Practical guide, 153-167 P.

Gutiérrez R. Y., Velásquez M. S. y Carbonó de la Hoz E. (2010). Composición florística

ribereña de la cuenca del río Gaira, Colombia. Recursos Naturales y Ambiente, 59:60.

Ingold, C. (1975). Guide to Aquatic Hyphomycetes. Freshwater Biological Association.

Cumbria, England. Scientific publication No. 30, 96 P.

Kendrick B, (1991). The history of conidial fungi. In: Cole G, Kendrick B (eds), Biology of

Conidial Fungi. Academic Press, New York, pp. 3–18.

Krauss G. J., Magali Sole M., Krauss G., Schlosser D., Wesenberg D., Bärlocher F. (2011).

Fungi infreshwaters: ecology, physiologyand biochemical potential. Halle, Germany.

Microbiology reviews fems Microbiol Rev, 35, 620–651.

Kuehn, K. A., Gessner, M. O., Wetzel, R. G., y Suberkropp, K. (1999). Decomposition and

CO 2 evolution from standing litter of the emergent macrophyte Erianthus

giganteus. Microbial Ecology, 38(1), 50-57.

Luna F. j. (2009). Hongos anamórficos acuáticos asociados a la hojarasca en el río Gaira

de la costa del Caribe Colombiano. Revista Intrópica. 4 37-43.

Mathuriau, C., y Chauvet, E. (2002). Breakdown of leaf litter in a neotropical stream. Journal

of the North American benthological society, 21(3), 384-396.

Narváez P. E. X., Jerez J. J. H., Santos F. C. J. (2016). Hifomicetos ingoldianos del río Frío

(Floridablanca), Santander, Colombia. Revista Biota Colombiana, 17(2) 1-11.

Reynolds D. (1993). The fungal holomorph: an overview. En: Reynolds D, Taylor J (Eds.),

The Fungal Holomorph. CAB International, Wallingford, pp. 15–25.

Roldán A., Descals E., Honrubia M. (1988). Hifomicetos acuáticos de sierra nevada y sierra

de los filabres. Malaga, España. Acta Botánica Malacitana, 13: 77-90 P.

Ruiz-Chala, G. A., y Peláez-Rodríguez, M. (2013). Registro de hifomicetos acuáticos para

la región andinoamazónica colombiana. Biota Colombiana, 14(2).

Sanders, P. F. y Anderson, J. M. (1979). Colonization of wood blocks by aquatic

hyphomycetes. Transactions of the British Mycological Sociely, 73: 103- 107.

Shearer C. A., Descals E., Kohlmeyer B., Kohlmeyer J., Arvanova L., Padgett D., Porter D.,

Raja A. H., Schmit P. J., Thorton A. H., Voglymayr H. (2007). Fungal biodiversity in aquatic

habitats. Berlin, Alemania. Biodiversity and Conservation 16: 49-67.

Tamaris-Turizo, C., Rodríguez-Barrios, J., y Ospina-Torres, R. (2013). Deriva de

macroinvertebrados acuáticos a lo largo del río gaira, vertiente noroccidental de la sierra

nevada de santa marta, colombia: Aquatic Macroinvertebrates drift along of the Gaira River,

northwestern side of the Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia. Caldasia, 35(1), 149-

163.

Webster, J. (1959). Experiments with spores of aquatic hyphomycetes: I. Sedimentation,

and impaction on smooth surfaces. Annals of Botany, 23(4), 595-611.


Webster, J., Moran, S. T., y Davey, R. A. (1976). Growth and sporulation of Tricladium

chaetocladium and Lunulospora curvula in relation to temperature. Transactions of the

British Mycological Society, 67(3), 491-495.

Webster, J., y Davey, R. A. (1984). Sigmoid conidial shape in aquatic fungi. Transactions

of the British Mycological Society, 83(1), 43-52.

Zhou, D.Q. y Hyde, K.D. (2002). Fungal succession on bamboo in Hong Kong. In: Fungal

Succession (eds. K.D. Hyde and E.B.G. lones). Fungal Diversity 10: 213-227.

Documents

Hifomicetos acuáticos de la parte media del río Gaira