Hyalella pleoacuta González, Bond-Buckup e Araujo, 2006 ...livros01.livrosgratis.com.br/cp101526.pdf2 UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO SUL Porto Alegre 2008 Desenvolvimento pós-marsupial

DEISE LEDA GARCIA SCHROEDER

Desenvolvimento pós-marsupial de

Hyalella pleoacuta González, Bond-Buckup e

Araujo, 2006 (Crustacea, Amphipoda,

Dogielinotidae).

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em

Biologia Animal do Instituto de Biociências da

Universidade Federal do Rio Grande do Sul, como parte

dos requisitos para obtenção do título de Mestre em

Biologia Animal.

Área de Concentração: Biologia e Comportamento Animal

Orientadora: Profª. Drª. Paula Beatriz de Araújo

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2

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO SUL

Porto Alegre

2008

Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta González, Bond-

Buckup e Araujo, 2006 (Crustacea, Amphipoda, Dogielinotidae).

DEISE LEDA GARCIA SCHROEDER

Aprovada em__________________________

_____________________________________

Profa. Dra. Alessandra Angélica de Pádua Bueno

_____________________________________

Dra. Daniela da Silva Castiglioni

_____________________________________

Profa. Dra. Georgina Bond Buckup

3

Dedico aos meus pais, Dulce e José, que sempre me apoiaram,

incentivaram e acreditaram em mim. Sem vocês, a caminhada até

aqui com certeza seria muito mais longa e penosa. Amo vocês!

4

Agradecimentos À Deus pela vida, entendimento e fortalecimento nas horas difíceis. À Profª Paula pela orientação e apoio. Obrigada por todo o tempo dispendido em me ajudar, por me incentivar a fazer melhor e por sempre acreditar em mim. Você sempre ressaltava o lado positivo dos meus trabalhos, mesmo quando eu sabia que ainda estavam muito longe do ideal! Foi muito bom ser tua orientada! Aos Colegas de Laboratório: Aline, Carolina, Daiana, Camila, Cíntia, Helena, Tainã e Priscila por todo o apoio, carinho e amizade. Obrigada pela ajuda nos trabalhos e pelas conversas “jogadas fora”! Obrigada também aos colegas que passaram por aqui e sempre vão deixar saudades: Adriane, Ana Lucia, Dani Barcelos, Clarissa, Raoni e em especial à Dani Castiglioni que me ajudou muito a lidar com as queridas “Hyalellas”. Com certeza vocês fazem parte dessa dissertação. Aos professores Ludwig Buckup e Georgina Bond Buckup por terem me mostrado o amor à pesquisa e como vale a pena lutar pelo que acreditamos. Vocês são exemplos para todos nós! Aos colegas dos outros laboratórios que me ajudaram a chegar até aqui, seja com incentivo, companherismo ou ajuda nas atividades de pesquisa. Ao centro de Microscopia Eletrônica pelo auxílio na preparação das amostras. Ao PPG-Biologia Animal e professores do departamento pelos ensinamentos e oportunizarem a realização deste trabalho. Ao CNPq pela concessão da bolsa de mestrado. Ao meu marido Eduardo por todo carinho, incentivo e amizade. Obrigada pelo apoio emocional e financeiro. Você é mais que um companheiro, é meu suporte... te amo muito! Aos meus pais por terem me ensinado as coisas mais importantes da vida: ser honesta, amar meus semelhantes, lutar pelos meus sonhos e acreditar em meu potencial. Vocês são com certeza “culpados” por eu ter chegado até aqui! À minha irmã Leia por ser meu primeiro grande exemplo de esforço nos estudos e por ser minha amiga. Te amo! Às pequenas Bianca e Laisa pelo carinho e amor despretensiosos. Vocês são muito importantes para mim! À todos os amigos de longe e principalmente os de perto. Obrigada à “turminha da central” por todo o carinho e por nos acolherem tão bem aqui em POA.

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Sumário

1. Apresentação......................................................................................................................6 2. Resumo...............................................................................................................................7 3. Introdução...........................................................................................................................9

3. Objetivos...........................................................................................................................16

4. Material e Métodos............................................................................................................17 5. Referências Bibliográficas.................................................................................................21 6. Artigo I: Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta González, Bond-

Buckup e Araujo, 2006 (Crustacea, Amphipoda, Dogielinotidae) I: estágios 1-4..................26

7. Artigo II: Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta González, Bond-

Buckup e Araujo, 2006 (Crustacea, Amphipoda, Dogielinotidae) II: estágios 5-7 e

diferenciação sexual ..............................................................................................................62

8. Considerações finais............................................................................................................95 8. Anexo...................................................................................................................................97

Apresentação

6

APRESENTAÇÃO

Seguindo a resolução n° 4 (apêndice 8) do manual do pós-graduando do programa

de pós-graduação em Biologia Animal da Universidade Federal do Rio Grande do Sul,

optou-se por apresentar a dissertação sob forma de artigo científico.

Esta dissertação apresenta uma introdução, objetivos e material e métodos gerais,

seguidos por dois capítulos, que são artigos formatados de acordo com as normas da

Revista Brasileira de Zoologia (em anexo).

O primeiro capítulo traz o artigo intitulado: Desenvolvimento pós-marsupial de

Hyalella pleoacuta González, Bond-Buckup e Araujo, 2006 (Crustacea, Amphipoda,

Dogielinotidae) I: estágios 1-4.

O segundo capítulo traz o artigo: Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella

pleoacuta González, Bond-Buckup e Araujo, 2006 (Crustacea, Amphipoda, Dogielinotidae)

II: estágios 5-7 e diferenciação sexual.

Por fim, constam as considerações finais.

Resumo

7

RESUMO

A ordem Amphipoda é a segunda maior ordem dentro da superordem Peracarida,

com cerca de 5.500 espécies. Como nos demais peracáridos, destaca-se a presença do

marsúpio nas fêmeas, formados pelos oostegitos. Eles podem aparecer como pequenas

projeções durante os estágios juvenis e se desenvolvem progressivamente nos estágios

subseqüentes. No marsúpio ocorre o desenvolvimento dos ovos. O desenvolvimento é

direto e na saída do marsúpio o jovem apresenta a maioria das características adultas.

Ocorrem grandes modificações nos apêndices dos anfípodos nos diferentes estágios de

desenvolvimento e a descrição destes, auxilia nos estudos de crescimento, dinâmica

populacional e taxonomia. Este trabalho tem como objetivo descrever e comparar os

estágios do desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta González, Bond-Buckup

& Araujo, 2006 quanto à morfologia externa, surgimento e desenvolvimento das setas e

estruturas relacionadas ao dimorfismo sexual. Para isto, fêmeas ovígeras foram coletadas

no Vale das Trutas, município de São José dos Ausentes, RS e foram mantidas em

laboratório. Os juvenis, ao serem liberados do marsúpio, foram individualizados e houve

um monitoramento diário para a verificação das exúvias. Indivíduos dos sete primeiros

estágios do desenvolvimento pós-marsupial foram dissecados e os apêndices montados em

lâminas. Foram feitas ilustrações dos apêndices com o auxílio de câmara lúcida e

microscopia eletrônica de varredura para o detalhamento das estruturas cuticulares. Foram

encontrados 23 tipos de setas, 1 de sétula, 2 de poros, 2 de dentículos e 1 de penicílio. Além

dessas estruturas, foi verificada a presença de uma possível seta curva nos machos do

Resumo

8

estágio 7, com a morfologia um pouco diferente da seta típica dos machos adultos desta

espécie. Não foram encontradas setas nos oostegitos dos estágios 5-7, mostrando que apesar

da diferenciação sexual, as fêmeas não estão maduras ainda. As estruturas cuticulares se

modificam ao longo do desenvolvimento, em relação ao tamanho da haste, número e

tamanho de sétulas e formação do padrão poligonal, porém, não há transformação de um

tipo em outro. Os apêndices que mais sofrem alterações com o desenvolvimento são os

gnatópodos e antenas. O número de artículos do flagelo das antenas é constante até o

estágio 2, mas à partir do estágio 3 ocorre variação neste número, acentuando-se com o

desenvolvimento. Houve a tendência, com o decorrer dos estágios, para o aumento da placa

coxal em relação ao própodo em ambos gnatópodos até o estágio 4. Já nos estágios 5-7,

onde começa a diferenciação sexual, essa tendência foi observada apenas para o gnatópodo

1, e foi inversa para o gnatópodo 2. A maxila 1 dos adultos sempre apresenta 9 setas

serradas na placa externa, no entanto este número varia até o estágio 4, mostrando um

aumento no número dessas setas no decorrer dos estágios. No estágio 5 ela já apresenta

número constante de 9 setas. Os urópodos modificam sua proporção, tornando-se

proporcionalmente menores com o decorrer dos estágios. O télson altera sua forma, porém

mantém constante o número de setas. A papila genital dos machos e o poro genital das

fêmeas não apresentam ornamentação. Há sobreposição de características em dois estágios

próximos, portanto é difícil identificar os estágios apenas por suas características. No

entanto é possível fazer a identificação da espécie mesmo em E1 devido à presença dos

flanges no pereonito 7 e pleonitos 1-3.

Introdução

9

INTRODUÇÃO

A ordem Amphipoda é a segunda maior ordem dentro da superordem Peracarida, com

cerca de 5.500 espécies distribuídas em quatro subordens: Caprellidea, Hyperiidea,

Gammaridea e Ingolfiellidea (MARTIN & DAVIS 2001). Aproximadamente 30% dos crustáceos

são peracáridos, e juntamente com os decápodos, constituem a maioria dos crustáceos.

Os anfípodos de água doce são muito importantes nos ecossistemas aquáticos devido

ao papel que desempenham nas teias alimentares (GONZÁLEZ et al. 2006) por serem

herbívoros, detritívoros e planctotróficos e servirem de alimento para vários grupos de

organismos. Constituem, dessa forma, importantes elos nas teias alimentares, possibilitando a

transferência de energia dos produtores para os consumidores dos níveis tróficos superiores

(MUSKÓ 1993, PILGRIM & BURT 1993).

Os anfípodos caracterizam-se: (1) pela ausência de carapaça, (2) compressão lateral do

corpo, (3) presença de brânquias na base interna das coxas e (4) olhos sésseis. Sua cabeça

possui dois pares de antenas, além de um par de olhos e peças bucais. O tórax é composto por

sete pares de pereiópodos, sendo os dois primeiros subquelados e chamados de gnatópodos. O

abdômen é composto por seis segmentos, apresentando os três primeiros, um par de pleópodos

birramosos para auxiliar na natação. Os três últimos segmentos abdominais compõem o

urossoma, e cada um deles possui um par de urópodos, sendo que no terceiro segmento fica

inserido o telso (BENTO & BUCKUP 1999).

Como nos demais peracáridos, destaca-se a presença do marsúpio nas fêmeas. Ele é

formado por processos em forma de placa ovais com setas nas bordas, os oostegitos, unidos na

Introdução

10

face interna das placas coxais dos segmentos 2 a 5 (BELLAN-SANTINI 1999). Estes oostegitos

sobrepõem-se entre si, formando o piso do marsúpio e os esternitos torácicos formam o teto.

Os oostegitos marsupiais podem aparecer como pequenas projeções durante os instares

juvenis e se desenvolvem progressivamente nos estágios subseqüentes até a muda parturial

(SCHRAM 1999, BELLAN-SANTINI 1999, KAÏM-MALKA 2004). No marsúpio ocorre o

desenvolvimento dos ovos.

Durante a reprodução os machos são atraídos pelos feromônios femininos, por meio de

estruturas sensoriais, em especial os estetascos, os quais estão presentes nas primeiras antenas.

Há, nos anfípodos, um comportamento de pré-cópula onde o macho transporta a fêmea por

baixo dele por dias, prendendo a região torácica nas placas coxais da fêmea com os primeiros

gnatópodos. Os animais separam-se brevemente, para permitir a muda parturial da fêmea. A

transferência espermática é realizada rapidamente. Os espermatozóides são liberados pelas

papilas penianas presentes no esterno do último segmento torácico, e são varridos para o

interior do marsúpio. O par separa-se e os óvulos são liberados pela abertura presente nas

quintas coxas torácicas no interior do marsúpio, onde ocorre a fertilização. O desenvolvimento

é direto, e na saída do marsúpio o jovem apresenta a maioria das características adultas

(BELLAN-SANTINI 1999).

Desenvolvimento

Ocorrem grandes modificações nos apêndices dos anfípodos, nos diferentes estágios de

desenvolvimento, assim como em outros crustáceos, e isso pode estar relacionado com o

crescimento e com o dimorfismo sexual (SHOEMAKER 1956, LEITE & WAKABARA 1989, PIRES

1977, LEITE & LEITE 1997). A descrição dos estágios iniciais auxilia no estudo de crescimento

e dinâmica populacional (MORINO 1978, PAGE 1979, LEITE & WAKABARA 1989) e permite

Introdução

11

elucidar problemas taxonômicos (SEXTON & REID 1951, RYGG 1974, STOCK 1987). Outras

estruturas como os oostegitos, estetascos e o poro genital estão relacionadas com o

dimorfismo sexual e possivelmente também alteram sua forma com o desenvolvimento.

Poucas espécies brasileiras de Amphipoda tiveram os estágios de desenvolvimento

estudados, algumas delas são: Amphilocus neapolitanus Della Valle, 1893 e Ampithoe

ramondi Audouin, 1826 (LEITE 1996); Hyale media Dana, 1830 (LEITE & WAKABARA 1989) e

Sunampithoe pelagica Milne – Edwards, 1830 (LEITE & GÜTH 2003). Para estas espécies, o

desenvolvimento foi descrito com base em animais coletados na natureza, em ambiente

marinho, não cultivados em laboratório.

LEITE (1996) caracterizou os estágios de desenvolvimento de A. ramondi pelo

acréscimo de artículos nas antenas e pela morfologia dos gnatópodos, embora comente que

outros autores também consideraram importantes as alterações morfológicas dos pereópodos

1, 3 e 5 para a caracterização dos estágios. O autor salienta também que embora não haja

registros na literatura quanto à utilização dos pleópodos, estes são muito importantes na

caracterização desta espécie.

LEITE & GÜTH (2003) caracterizaram os estágios de desenvolvimento de S. pelagica

através da morfologia das antenas e dos gnatópodos, que foram apresentados na forma de

desenho. Também mediram o comprimento da cabeça e foram observadas as modificações no

número de artículos das antenas e no acréscimo de cerdas nos gnatópodos.

UNGERER & WOLFF (2005) descreveram a morfologia dos apêndices de Orchestia

cavimana Heller, 1865 no desenvolvimento embrionário, através de fotomicrografia eletrônica

de varredura. Eles concluíram que o sétimo apêndice torácico inicia seu desenvolvimento da

mesma forma que os demais, mostrando assim, não haver estágio de manca, nem mesmo no

desenvolvimento embrionário.

Introdução

12

Ontogenia das setas

Com exceção do trabalho de KAÏM-MALKA (2004) que descreve o desenvolvimento

dos oostegitos e, conseqüentemente o desenvolvimento das setas presentes nestes, não há para

anfípodos qualquer informação sobre a ontogenia das setas. Por este motivo, são citados aqui,

os poucos trabalhos que descrevem brevemente o desenvolvimento ontogenético de setas em

crustáceos.

CATE & DERBY (2002) em seu trabalho sobre “wooded sensillas” homólogas,

observaram que a morfologia de “wooded sensilla”, presente no telso da lagosta espinhosa,

pode passar por mudanças distintas depois de uma única muda. As observações mostraram a

aparente mudança de seta plumosa na exuvia para “wooded sensilla” na nova carapaça numa

pequena porcentagem de setas examinadas. Observaram, no entanto que a maioria das setas

não mudaram sua morfologia depois de uma única muda.

Outros autores como MACMILLAN et al. (1998), SANDEMAN & SANDEMAN (1996),

SCHMITZ (1992) e SCHMITZ et al. (1993) também observaram mudanças pós-embrionárias no

número, comprimento e estrutura para outros tipos de setas dos crustáceos. SCHMITZ (1992) e

SCHMITZ et al. (1993) observaram no lagostim Procambarus clarkii (Girard, 1852) que a

“emplumagem” da seta plumosa no telso aumentou depois de sucessivas mudas.

O gênero Hyalella Smith, 1874

Classificação

Na classificação de MARTIN & DAVIS (2001) a subordem Gammaridea apresenta 124

famílias, incluindo a família Hyalellidae. Na classificação de BOUSFIELD & HENDRYCKS

(2002) a família Hyalellidae está incluída na superfamília Talitroidea e há o acréscimo de uma

nova categoria taxonômica: subfamília Hyalellinae que inclui anfípodos de água doce. SEREJO

Introdução

13

(2004) em uma revisão taxonômica dos Talitroidea, propôs uma filogenia para o grupo,

elevando a superfamília Talitroidea s.l. à infraordem Talitrida. Esta inclui três superfamílias:

Kurioidea, Phlianthoidea e Talitroidea s.s.. Hyalellidae perdeu o status de família e passou a

constituir uma subfamília dentro da família Dogielinotidae. Dessa forma, a classificação do

gênero Hyalella Smith, 1874, de acordo com SEREJO (2004) é a seguinte:

Ordem Amphipoda

Subordem Gammaridea

Infraordem Talitrida

Superfamília Talitroidea

Família Dogielinotidae

Gênero Hyalella

A apomorfia do gênero consiste na presença de brânquias esternais, que geralmente

ocorrem na porção medial ou posterior do esterno nos segmentos torácicos 2-7 e atuam na

regulação osmótica (SEREJO 2004).

Diversidade

O gênero Hyalella é formado por espécies que habitam diversos ambientes de água

doce. São encontrados em ambientes lênticos e leníticos, associados à vegetação de corpos

d’água lóticos, e até mesmo ambientes aquáticos subterrâneos e de cavernas. Há também o

registro de uma espécie habitante de solo úmido (GROSSO & PERALTA 1999, PEREIRA 1989).

Como os demais peracáridos, os hialelídeos apresentam desenvolvimento direto, o qual limita

suas capacidades de dispersão e contribui para o isolamento de populações. Entretanto, os

pássaros parecem atuar como um mecanismo de dispersão, pois podem carregar os indivíduos

Introdução

14

em suas penas e com isso contribuir para o estabelecimento de novas populações de Hyalella

(SWANSON 1984).

O Brasil tem a segunda maior diversidade de Hyalella da América do Sul, sendo

ultrapassada apenas pela diversidade do Lago Titicaca, que apresenta mais de cem espécies

(GONZÁLEZ et al. 2006). São 12 as espécies que ocorrem no Brasil: H. gracilicornis (Faxon,

1876); H. longistila (Faxon, 1976); H. warmingi Stebbing, 1899; H. meinerti Stebbing, 1899;

H. curvispina Shoemaker, 1942; H. brasiliensis Bousfield, 1996; H. caeca Pereira, 1989; H.

montenegrinae, Bond-Buckup & Araujo, 1998; H. pseudoazteca González & Watling, 2003;

H. dielaii Pereira, 2004; H. castroi González, Bond-Buckup e Araujo, 2006 e H. pleoacuta

González, Bond-Buckup e Araujo, 2006 (González et al. 2006).

A espécie

O anfípodo dulcícola Hyalella pleoacuta foi recentemente descrito e ocorre somente

no sul do Brasil, em altitudes em torno de 1200 metros na região dos Aparados da Serra, no

Rio Grande do Sul (GONZÁLEZ et al. 2006). As 12 espécies de Hyalella que ocorrem no Brasil

são agrupadas de acordo com a presença ou ausência da seta curva no ramo interno do

urópodo 1. As espécies Hyalella montenegrinae, H. pseudoazteca, H. brasiliensis, H.

curvispina, H. castroi e H. pleoacuta apresentam seta curva. A espécie H. pleoacuta também

se caracteriza pela presença de flanges no pereonito 7 e pleonitos 1, 2 e 3; esta característica a

diferencia de todas as outras espécies do Brasil (Fig. 1) (GONZÁLEZ et al. 2006).

A idade da primeira muda, freqüência de mudas, determinação do sexo e maturidade

sexual de H. pleoacuta e H. castroi foram descritos por CASTIGLIONI et al. (2007).

CASTIGLIONI & BOND-BUCKUP (2007) estudaram o sucesso de pareamento e o sucesso

reprodutivo destas mesmas espécies. ZIMMER et al. (submetido), caracterizaram a morfologia

Introdução

15

externa e a ultraestrutura dos adultos de ambas espécies citadas acima. Não se conhece,

porém, a morfologia dos juvenis nos diferentes estágios de desenvolvimento, nem a

modificações nos tipos e distribuição das setas, assim como a morfologia das mesmas ao

longo do desenvolvimento.

Figura 1: Hyalella pleoacuta González, Bond-Buckup e Araujo 2006 (GONZÁLEZ et al. 2006).

Objetivos

16

OBJETIVOS

Objetivo geral:

Descrever e comparar os estágios de desenvolvimento pós-marsupial de H. pleoacuta,

quanto à morfologia externa, surgimento e desenvolvimento das setas e estruturas relacionadas

ao dimorfismo sexual.

Objetivos específicos:

- Descrever a morfologia dos apêndices de H. pleoacuta nos estágios 1-7 e verificar as

mudanças que ocorrem em cada estágio, tanto na forma, quanto no tipo e distribuição das

microestruturas;

- Descrever a mudança no número de artículos das antenas 1 e 2 nos diferentes estágios;

- Descrever, através de microscopia eletrônica de varredura a modificação da morfologia das

setas, dentículos e poros nos diferentes estágios juvenis;

- Descrever o surgimento e as modificações na forma dos oostegitos e poro genital das fêmeas

e papila genital dos machos.

Material e Métodos

17

MATERIAL E MÉTODOS

Em Campo

As coletas foram realizadas no Vale das Trutas, próximo as nascentes do Rio das Antas

no município de São José dos Ausentes, RS (28º 47’ 00”S 49º 50’ 53”W). Os animais foram

coletados em tanques de cultivo de peixes com a ajuda de puçás. As fêmeas ovígeras foram

separadas e transportadas vivas para o Laboratório de Carcinologia da UFRGS.

Em Laboratório

Os animais foram mantidos em condições controladas de temperatura (19º C 1),

intensidade luminosa (cerca de 1000 lux) e fotoperíodo (12/12 h).

As fêmeas foram mantidas em Beckers de 200ml com água dos tanques de onde foram

coletadas e alimentadas com Salvinia sp.. Após a saída do marsúpio, os juvenis foram

individualizados em Beckers de 50 ml para a observação das ecdises. Os animais foram

mantidos no Becker com um pedaço de tela que foi usada como substrato e receberam 3 gotas

de solução de alga Ankistrodesmus sp. Corda 1838 (3,5 x 106 células/ml) a cada 2 dias e folhas

da macrófita Callitriche rimosa Fasset, 1951. Estes procedimentos foram adotados por

CASTIGLIONI et al. (2007) para o cultivo desta mesma espécie. Os Beckers foram lavados e a

água trocada uma vez por semana.

Houve um monitoramento diário quanto à presença das exúvias para a determinação

dos estágios de desenvolvimento. Dois dias após a saída do marsúpio e dois dias após cada

ecdise, em média, dez animais de cada estágio foram sacrificados e fixados em álcool a 70%.

Os indivíduos foram separados e denominados de estágio 1 até estágio 7 (E1 a E7), os quais

Material e Métodos

18

correspondem, respectivamente, aos animais recém saídos do marsúpio até aqueles que

sofreram a 6ª ecdise.

Descrição da Morfologia em Microscopia Óptica

Os juvenis de H. pleoacuta foram dissecados sob microscópio estereoscópico Zeiss

modelo Stemi SV8 e os apêndices (antenas, peças bucais, gnatópodos, pereiópodos, urópodos

e telso) foram montados em lâminas com glicerina líquida. Foram feitas ilustrações dos

apêndices citados acima com o auxílio de câmara lúcida adaptada ao microscópio óptico

marca Olympus modelo CX31. Foram desenhados as antenas 1 e 2 e os gnatópodos 1 e 2 de

todos os estágios (1 ao 7), porém os outros apêndices foram desenhados apenas nos estágios 1,

3, 5 e 7, devido a pequena variação morfológica desses em relação a dois estágios próximos.

As mudanças ocorridas em estágios próximos dizem respeito principalmente ao número de

setas. Foi confeccionada uma tabela com a variação no número de setas em cada artículo dos

apêndices em todos os estágios (1 ao 7). Foram observados nas fêmeas os ooestegitos e

esternito 5, onde se localiza o poro genital e o esternito 7 dos diferentes estágios dos machos

para a verificação da presença da papila genital .

Para a denominação das estruturas cuticulares foi utilizada a classificação de ZIMMER

et al. (submetido). Estes autores formularam uma classificação para os tipos de estruturas

cuticulares baseados na descrição de duas espéceis de Hyalella. Nela os outores atribuem

siglas compostas de letras que significam a categoria, seguidas de números para designar o

tipo de estrutura cuticular. Por exemplo, todas as estruturas iniciadas pela letra “A” referem-se

a uma seta da categoria seta simples, assim A1 refere-se à seta simples lamelada, enquanto A2

refere-se à seta simples A2.

Material e Métodos

19

Observação em Microscopia Eletrônica de Varredura

A microscopia eletrônica de varedura foi utilizada para a observação dos diferentes

tipos de setas em cada apêndice nos diferentes estágios. Os gnatópodos e as antenas foram

analisados em todos os estágios (1 ao 7) e os demais apêndices foram examinados apenas em

E1, E3, E5 e E7. A papila genital nos machos e o poro genital e oostegitos das fêmeas também

foram observados. As estruturas citadas foram preparadas para microscopia eletrônica de

varredura utilizando a técnica adaptada de LEISTIKOW & ARAUJO (2001) de acordo com as

seguintes etapas:

• Fixação: as estruturas dissecadas foram fixadas em álcool etílico a 70%

• Desidratação: o material foi desidratado em série alcoólica ascendente, em um

banho de 30 minutos em cada álcool da série: 75%, 80%, 85%, 90%, 95%,

100% e Álcool /Acetona 1:1. Após, a desidratação o material foi colocado por

15 minutos em Acetona pura.

• Ponto crítico: a secagem em ponto crítico foi realizada no aparelho Baltec,

modelo CPD 030, no Centro de Microscopia Eletrônica da UFRGS.

• Montagem em stubs: o material foi montado sobre fita autocolante dupla face

em suporte de alumínio (stubs).

• Metalização: o material foi recoberto com carbono e ouro por um período de

60 segundos cada com corrente de 40 mA, utilizando-se o aparelho Sputter

Coatter SCD 050 Baltec do Centro de Microscopia da UFRGS.

Após a preparação, foi realizada a observação e micrografia do material em

microscópio eletrônico de varredura (MEV) (Jeol modelo JSM-6060) do Centro de

Material e Métodos

20

Microscopia da UFRGS. Os resultados documentados em MEV são apresentados em forma de

fotografia.

Arte Final dos Desenhos e Montagem da Pranchas

Os desenhos realizados com a ajuda da câmara clara adaptada ao microscópio óptico

foram passados a limpo com tinta à nanquim em papel vegetal. As pranchas foram montadas

com a ajuda do programa Adobe Photoshop CS2®.

Referências Bibliográficas

21

REFERÊNCIAS BIBLIOGRAFICAS

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Grasse). Tome VII, Fascicule IIIA, Crustacés Péracarides Memoires de’l Institut

Oceanographique, Fondation Albert Ier, Prince de Mônaco, 450p.

BENTO, F.M. & L. BUCKUP. 1999. Subordem GAMMARIDEA, p. 177-188. In: L. BUCKUP E

G. BOND-BUCKUP (Eds.). Os Crustáceos do Rio Grande do Sul. Ed.

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BOUSFIELD , E.L. & E.A. HENDRYCKS. 2002.The talitroidean amphipod family Hyalidae

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CASTIGLIONI, D.S. & G. BOND-BUCKUP. 2007 Reproductive strategies of two sympatric

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CASTIGLIONI, D.S., D.L. GARCIA-SCHROEDER, D.F. BARCELOS & G. BOND-BUCKUP. 2007

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CATE, H.S. & C.D. DERBY. 2002. Hooded Sensilla Homologues: Structural Variations of a

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Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta: estágios 1-4

26

ARTIGO 1

Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta González,

Bond-Buckup e Araujo, 2006 (Crustacea, Amphipoda,

Dogielinotidae) I: estágios 1-4

Artigo redigido de acordo com as normas da Revista Brasileira de Zoologia.


27

Desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta González, Bond-

Buckup e Araujo, 2006 (Crustacea, Amphipoda, Dogielinotidae) I: estágios

1-4

Deise Leda Garcia-Schroeder & Paula Beatriz Araujo

Laboratório de Carcinologia, Departameno de Zoologia, Instituto de Biociências,

Universidade Federal do Rio Grande do Sul. Avenida Bento Gonçalves, 9500, Prédio 43435,

9101-970 Porto Alegre, RS, Brasil. E-mail: [email protected];

[email protected]

ABSTRACT. Post-marsupial development of Hyalella pleoacuta González, Bond-Buckup

e Araujo, 2006 (Crustacea, Amphipoda, Dogielinotidae) I: stages 1-4. The goal of the

present study is to compare and describe the initial stages of the post-embryonic development

of Hyalella pleoacuta González, Bond-Buckup & Araujo, 2006, prior to the development of

sexual dimorphism structures. Ovigerous females were collected in Vale das Trutas that is

close to São José dos Ausentes city, RS, Brazil and kept in laboratory. Juveniles were kept

separated after emerging the marsupium and were monitored daily for exuvium. Individuals

from post-marsupial stages 1 to 4 (E1 to E4) were dissected. Their appendices were mounted

on slides and illustrated. Cuticular structures were observed through SEM. Twenty three types

of setae, one type of setule, two types of pores, two types of denticles and one type of

penicilium were found in stages E1 to E4. Cuticular structures suffer modification through

development in the matters of haste size, number and size of setules and formation of the

polygonal pattern although there is no change from one type to another. Gnathopods and


28

antennas are the appendices that go through more modifications. The articles’s number of the

flagellum is constant until E2 and starts to vary from stage E3. The size of the coxal plate in

relation to the propodus has a tendency to increase throughout the stages in both gnathopods.

The uropod proportion is also altered and becomes proportionally smaller in E3 when

compared to E1. The number of serrate setae in the external plate of maxilla 1 varies up to E4

showing a different pattern from the adult whose number is always 9. The telson modifies its

shape but its setae number is constant.

KEY-WORDS. Initial stages; morphology, cuticular structures.

RESUMO. Este trabalho tem como objetivo descrever e comparar os estágios iniciais

do desenvolvimento pós-embrionário de Hyalella pleoacuta González, Bond-Buckup &

Araujo, 2006, prévios ao aparecimento das estruturas de dimorfismo sexual. Fêmeas ovígeras

foram coletadas no Vale das Trutas, próximo ao município de São José dos Ausentes, RS e

mantidas em laboratório. Os juvenis, ao serem liberados do marsúpio, foram individualizados

com posterior monitoramento diário para a verificação das exúvias. Indivíduos dos quatro

primeiros estágios (E) do desenvolvimento pós-marsupial foram dissecados, seus apêndices

montados em lâminas e desenhados. As estruturas cuticulares foram observadas através de

microscopia eletrônica de varredura. Nos estágios E1 a E4 foram encontrados 23 tipos de

setas, 1 de sétula, 2 de poros, 2 de dentículos e 1 de penicílio. As estruturas cuticulares se

modificam ao longo do desenvolvimento em relação ao tamanho da haste, número e tamanho

de sétulas e formação do padrão poligonal, porém, não há transformação de um tipo em outro.

Os apêndices que mais sofrem alterações são os gnatópodos e antenas. O número de artículos

do flagelo das antenas é constate até o E2, com variação a partir do E3. Com o decorrer dos

estágios há tendência do aumento do tamanho da placa coxal em relação ao própodo em


29

ambos gnatópodos. A proporção dos urópodos também se altera, tornando-se

proporcionalmente menores no estágio 3, quando comparados ao estágio 1. O número de setas

serradas na placa externa da maxila 1 varia até E4, mostrando padrão diferente do adulto que

apresenta sempre um número de 9. O télson modifica sua forma, porém mantém constante o

número de setas.

PALAVRAS-CHAVE. Estágios iniciais; morfologia; estruturas cuticulares.

Em ambientes aquáticos, os anfípodos do gênero Hyalella são geralmente encontrados

associados a macrófitas, na coluna d´água ou enterrados no sedimento (WELLBORN 1995).

Constituem um importante componente da dieta de peixes, aves e invertebrados (MUSKÓ 1993,

PILGRIM & BURT 1993). São muito abundantes neste ambiente (AIKINS & KIKUCHI 2001) e por

sua sensibilidade a distúrbios ambientais podem ser usados como bioindicadores e

biomonitores, como ferramenta para o monitoramento da qualidade da água, bioacumulação,

efeitos na atividade alimentar, crescimento, toxicidade do sedimento, entre outros (NEUPARTH

et al. 2002, RINDERHAGEN et al. 2000).

Nos anfípodos a fertilização e desenvolvimento dos ovos ocorrem no marsúpio,onde os

juvenis permanecem por um tempo após o nascimento (BELLAN-SANTINI 1999). Ele é formado

pela superfície ventral dos segmentos e pelos oostegitos, que são placas formadas, na face

interna das coxas torácicas, em geral, dos segmentos 2 a 5 (KAÏM-MALKA 2004). Durante os

estágios juvenis eles podem aparecer como pequenas projeções e se desenvolvem

progressivamente nos estágios subseqüentes até a muda parturial (BELLAN-SANTINI 1999). Os

machos apresentam papilas penianas que se localizam no esterno do último segmento torácico,

por onde os espermatozóides são liberados. O desenvolvimento é direto, e na saída do


30

marsúpio o jovem apresenta a maioria das características adultas e ausência de dimorfismo

sexual (BELLAN-SANTINI 1999). UNGERER & WOLFF (2005) descrevendo a morfologia dos

apêndices do anfípodo Orchestia cavimana Heller, 1865 no desenvolvimento embrionário,

observaram que o sétimo apêndice torácico inicia seu desenvolvimento da mesma forma que

os demais, mostrando assim, não haver estágio de manca, nem no desenvolvimento

embrionário.

Como ocorrem grandes modificações nos apêndices dos anfípodos ao longo do

desenvolvimento (LEITE & WAKABARA 1989, LEITE & LEITE 1997), a descrição dos estágios

iniciais é de grande importância, pois auxilia tanto em estudos de crescimento e dinâmica

populacional (MORINO 1978, PAGE 1979, LEITE & WAKABARA 1989) como de taxonomia

(SEXTON & REID 1951, RYGG 1974, STOCK 1987).

A morfologia dos estágios de desenvolvimento de Amphilocus neapolitanus Della

Valle, 1893, Ampithoe ramondi Audouin, 1826 (LEITE 1996), Hyale media Dana, 1830 (LEITE

& WAKABARA 1989) e Sunampithoe pelagica Milne – Edwards, 1830 (LEITE & GÜTH 2003)

foi descrita, baseado principalmente nos gnatópodos, antenas e comprimento cefalotorácico.

Os autores observaram que há uma tendência para o acréscimo de um artículo no flagelo das

antenas em cada estágio, embora haja variação entre os indivíduos. Observaram também que

há um aumento em tamanho e no número de setas dos gnatópodos com o decorrer dos

estágios, principalmente aumento do gnatópodo 2 dos machos depois da diferenciação sexual.

Das 12 espécies de Hyalella registradas para o Brasil (GONZALEZ et al. 2006) somente

a biologia de Hyalella castroi González, Bond-Buckup & Araujo 2006 e Hyalella pleoacuta

González, Bond-Buckup & Araujo 2006 foi investigada. CASTIGLIONI & BOND-BUCKUP

(2007) estudaram o desenvolvimento pós-embrionário de H. pleoacuta e observaram que após

o nascimento os juvenis permanecem no marsúpio de 1 a 6 dias e não sofrem muda neste


31

período. CASTIGLIONI et al. (2007) registraram para a mesma espécie, que após a saída do

marsúpio, a primeira, segunda, terceira e quarta muda ocorrem, em média, respectivamente

após (dias ± E.P.) 7,1 ± 0,13 (estágio 1 - E1), 6,0 ± 0,13 (E2), 6,0 ± 0,11 (E3) e 6,6 ± 0,17

(E4). Estes autores observaram também que no estágio 5 ocorre o aparecimento das estruturas

de dimorfismo sexual (oostegitos, papila peniana e diferenças nos gnatópodos), mas a

maturidade sexual é atingida depois do estágio 8, para ambos os sexos.

O exame da ultraestrutura cuticular dos adultos de H. pleoacuta mostrou não haver

diferenciação sexual na distribuição e tipo de setas entre machos e fêmeas, com exceção do

própodo do gnatópodo 2 (ZIMMER et al. submetido).

Este trabalho tem como objetivo descrever e comparar os estágios iniciais, prévios ao

aparecimento das estruturas de dimorfismo sexual, do desenvolvimento pós-marsupial de H.

pleoacuta. Tal descrição envolve as mudanças na morfologia de todos os apêndices, tanto no

aspecto geral, quanto na distribuição, tipo e desenvolvimento de estruturas cuticulares.

MATERIAL E MÉTODOS

Fêmeas ovígeras de H. pleoacuta foram coletadas em tanques de cultivo de trutas,

Onchorhynchus mikiss (Walbaum, 1792), no Vale das Trutas, no município de São José dos

Ausentes, RS (28º 47’ 00”S 49º 50’ 53”W), transportadas para o Laboratório de Carcinologia

(UFRGS). Foram mantidas em condições controladas de temperatura (19ºC 1), intensidade

luminosa (cerca de 1000 lux) e fotoperíodo (12/12 h) e alimentadas com folhas de Callitriche

rimosa Fasset, 1951 e 3 gotas da alga Ankistrodesmus sp. Corda 1838 (3,5 x 106 células/ml) a

cada 2 dias.


32

Os juvenis, após a saída do marsúpio, foram individualizados e mantidos nas mesmas

condições. Estes procedimentos foram adotados por CASTIGLIONI et al. (2007) para o cultivo

da mesma espécie. Houve um monitoramento diário dos juvenis quanto à presença das

exúvias.

Os estágios foram determinados a partir das ecdises: estágio 1 (E1): juvenis liberados

do marsúpio até a primeira muda; estágio 2 (E2): juvenis entre a primeira e a segunda muda;

estágio 3 (E3): juvenis entre a segunda e a terceira muda e estágio 4 (E4): juvenis entre a

terceira e a quarta muda (ver CASTIGLIONI et al. 2007).

Os juvenis dos quatro estágios foram dissecados sob microscópio estereoscópico e os

apêndices montados em lâminas com glicerina líquida. As ilustrações dos apêndices foram

feitas com auxílio de câmara lucida adaptada ao microscópio óptico. Com exceção dos

gnatópodos e antenas, que foram desenhados de E1 a E4, os demais apêndices foram

desenhados apenas em E1 e E3, devido à pequena variação na morfologia destes em relação

aos seus estágios próximos.

Para a microscopia eletrônica de varredura (MEV) os juvenis foram dissecados e

preparados utilizando a técnica adaptada de LEISTIKOW & ARAUJO (2001): desidratação com

um banho de 30 minutos em cada álcool nas concentrações 70%, 75%, 80%, 85%, 90%, 95%

e 100%, álcool-acetona na proporção 1:1 e acetona pura. A seguir foi feita a secagem em

ponto crítico e o material foi recoberto com carbono e ouro. Após a preparação, o material foi

fotografado em microscópio eletrônico de varredura Jeol JSM-6060.

As pranchas dos desenhos e da MEV foram feitas com a ajuda do programa Adobe

Photoshop CS2®. Para a observação das setas foram utilizados os apêndices de 5 indivíduos de

cada estágio. A denominação das setas seguiu a classificação de ZIMMER, et al. (submetido).

Estes autores formularam uma classificação para os tipos de estruturas cuticulares baseados na


33

descrição de duas espéceis de Hyalella. Nela os outores atribuem siglas compostas de letras

que significa a categoria, seguido de números para designar o tipo de estrutura cuticular. Por

exemplo, todas as estruturas iniciadas pela letra “A” referem-se a uma seta da categoria seta

simples, assim A1 refere-se à seta simples lamelada, enquanto A2 refere-se à seta simples A2.

A morfologia dos apêndices dos juvenis foi comparada com a morfologia dos adultos descrita

em GONZALEZ et al. (2006) e ZIMMER, et al. (submetido).

RESULTADOS

Estruturas cuticulares

Foram encontradas as seguintes estruturas cuticulares nos diferentes apêndices dos quatro

primeiros estágios do desenvolvimento pós-marsupial de H. pleoacuta:

- Setas simples: A1 (Fig. 1), A2 (Fig. 2), A3 (Fig. 3), A4 (Fig. 3), A5 (Figs 4 e 5), A8 (Figs 6 e

7), A10 (Fig. 8).

- Setas cuspidadas: B1 (Fig. 9), B2 (Figs 10 e 11), B3 (Fig. 11), B5 (Fig. 12), B6 (Fig. 13).

- Setas plumosas: C1, C2 (Fig. 14).

- Setas paposas: D3 (Fig. 9), D4 (Fig. 15), D5 (Fig. 16), D6 (Fig. 17).

- Seta serrulada: E1 (Fig. 18).

- Setas serradas: F1 e F2 (Fig. 2), F3 (Figs 19, 20 e 21), F4 (Figs 22 e 23).

- Sétula: S2 (Figs 24, 25 e 26).

- Dentículos: T1 (Figs 27 e 28), T2 (Fig. 29).

- Poros: P1 e P2 (Fig. 26).

- Penicílio (Figs 31 e 32).

O número e tipo de setas variam de acordo com o estágio (Tab. I).


34

Apêndices

Antena 1

Pedúnculo triarticulado e flagelo variando entre 3 a 6 artículos nos diferentes estágios (Tab.

II).

E1 (Fig. 33): artículos do pedúnculo pouco diferenciados do flagelo na forma e tamanho;

artículo 1 maior e mais largo que o artículo 2 e este maior e mais largo que o artículo 3.

Artículo 3 menor que os artículos do flagelo. Artículo 1 aproximadamente tão largo quanto

longo e com uma fileira de pequenas setas plumosas C2. Artículos 2 e 3 com setas simples

A1. Flagelo com 3 artículos portando setas simples A1 e estetascos A8 no 1° e 2° artículos.

E2 (Fig. 35): artículos do pedúnculo ainda não completamente diferenciados dos artículos do

flagelo, mas com o primeiro um pouco mais longo do que largo e todos os artículos do

pedúnculo mais largos que os do flagelo. Mesmos tipos de setas de E1 e com acréscimo de

setas cuspidadas B6 no artículo 1 do pedúnculo. Flagelo com 4 artículos, portando estetascos

(seta A8) no 2° e 3° artículos.

E3 (Fig. 37): artículos do pedúnculo ainda pouco diferenciados do flagelo, mas com os

artículos 1 e 2 mais largos que os demais. Mesmos tipos de setas de E2 e mesma localização

dos estetascos, porém o flagelo apresenta 4-6 artículos.

E4 (Fig. 39): proporções do pedúnculo semelhantes ao E3, porém os artículos são maiores.

Mesmos tipos de setas de E2, porém com acréscimo de setas simples A1 no artículo 1. Flagelo

varia de 2 a 5 artículos com os estetascos restritos aos artículos 3 e 4.

Antena 2

Pedúnculo com 5 artículos. Artículo 1 com formato de placa arredondada, artículo 2 com a

glândula antenal e largura maior que a altura e artículo 3 pequeno, porém com largura


35

aproximadamente igual aos artículos 4 e 5. Flagelo varia entre 3 a 7 artículos nos diferentes

estágios de desenvolvimento (Tab. II).

E1 (Fig. 34): não há separação evidente entre os artículos do pedúnculo e do flagelo. Artículo

4 mais largo que o 5, e este mais largo que o primeiro artículo do flagelo. O artículo 1 do

flagelo, no entanto, é mais longo em relação aos artículos 4 e 5 do pedúnculo. Artículos 1 e 2

sem setas, artículo 3 com setas simples A1 e serradas F3. Artículo 4 com setas simples A1,

serradas F3 e plumosas C2; artículo 5 com setas simples A1 e plumosas C2. O flagelo

apresenta 3 artículos, sendo que todos eles portam setas simples A1.

E2 (Fig. 36): início da diferenciação entre os últimos segmentos do pedúnculo e os primeiros

do flagelo; artículos 4 e 5 maiores que o primeiro artículo do flagelo. Ausência de setas nos

artículos 1 e 2 do pedúnculo como no estágio anterior. Outros artículos portando os mesmos

tipos de setas de E1. Flagelo com 4 artículos.

E3 (Fig. 38): semelhante ao E2 quanto às proporções do pedúnculo em relação ao primeiro

artículo do flagelo. Semelhante também quanto aos tipos de setas. O números de artículos do

flagelo varia de 4 a 7.

E4 (Fig. 40): artículos do pedúnculo robustos e diferenciados dos artículos do flagelo. Mesmos

tipos de setas do estágio anterior, porém com acréscimo de seta simples A1 no artículo 2.

Flagelo com 5-7 artículos.

Gnatópodo 1

E1 (Fig. 41): placa coxal com comprimento aproximadamente duas vezes maior que o

própodo. Coxa com setas simples A10; base, ísquio e mero com setas serradas F3 e dentículos

T1 pequenos, começando a formação do padrão poligonal; carpo iniciando a formação da

borda pectinada, não sendo possível separar os dentículos em T1 e T2, com setas serradas F3.


36

Própodo (Fig. 49) com 2 setas simples A1, cuspidadas B5 e dentículos T1 e T2. Dáctilo com

dentículos, não diferenciados em T1 ou T2, setas plumosa C2 e simples (A1 e A7).

E2 (Fig. 42): proporções da placa coxal em relação ao própodo semelhante ao E1; Semelhante

ao estágio 1 quanto aos tipos de setas e desenvolvimento dos dentículos, com exceção do

própodo (Fig. 50), que além das setas e dentículos do estágio anterior também apresenta 1 seta

serrada F3 na palma ventral.

E3 (Fig. 43): placa coxal com comprimento maior que 2 vezes o comprimento do própodo e

base mais longa que nos outros estágios. Mesmos tipos de setas do estágio 2, porém já é

possível diferenciar os dentículos em T1 na base, ísquio e mero e T1 e T2 no carpo, formando

a borda pectinada. Própodo (Fig. 51) com 1-2 setas serradas F3 na palma ventral, além das

setas simples A1 e cuspidadas B5. Os dentículos do dáctilo também já podem ser

diferenciados em T1 e T2.

E4 (Fig. 44): proporção da placa coxal em relação ao própodo semelhante ao estágio anterior.

Mesmos tipos de setas e dentículos que em E3; própodo (Fig. 52) com mesmos tipos de setas

do estágio anterior, porém com 2 setas serradas F3 na palma ventral.

Gnatópodo 2

E1 (Fig. 45): placa coxal com um pouco menos que o dobro do comprimento do própodo.

Coxa apresenta setas simples A10; base, ísquio e mero com seta serrada F3 e dentículos T1

pequenos, começando a formação do padrão poligonal; carpo com seta serrada F3 e dentículos

não diferenciados em T1 ou T2. Própodo (Fig. 53) com setas cuspidadas B5 e simples A1 e

dentículos presentes, mas não distintos em T1 ou T2. Dáctilo com dentículos, setas plumosas

C2 e simples A1.

E2 (Fig. 46): Placa coxal com aproximadamente o dobro do comprimento do própodo.

Mesmos tipos de setas do E2, porém com o acréscimo de 1-2 setas serradas F3 na superfície


37

ventral do própodo (Fig. 54) e seta simples A7 no dáctilo. É possível diferenciar os dentículos

em T1 na base, ísquio e mero, T1 e T2 no carpo e T2 no própodo.

E3 (Fig. 47): placa coxal com comprimento maior que duas vezes o comprimento do própodo

(Fig. 55); mesmos tipos de setas presentes no E2.

E4 (Fig. 48): com proporções semelhantes ao estágio anterior quanto à placa coxal em relação

ao própodo. Mesmos tipos de setas do estágio anterior, porém o própodo (Fig. 56) apresenta 2

setas serradas F3 na palma ventral.

Nestes estágios não há nenhuma diferenciação do gnatópodo 2, não sendo possível

separá-los como machos ou fêmeas através deste critério.

Peças bucais, pereiópodos, urópodos e telso no estágio 1

Lábio superior (Fig. 60): razão largura/altura maior que 1. Face dorsal com dentículos T1 na

porção distal distribuídos mais próximo ao ápice do que nos estágios posteriores. Sétulas S2

com hastes curtas no ápice do apêndice em densidade pequena. Poros P1 e P2 presentes.

Mandíbula direita (Fig. 58): lacinia mobilis bifurcada, 2 penicílios com pequena densidade de

sétulas em baixo da lacinia e algumas sétulas S1. 1 penicílio longo em baixo do processo

molar.

Mandíbula esquerda (Fig. 57): lacinia mobilis com 4 “dentes”, 2-3 penicílios, com pequena

densidade de sétulas, em baixo da lacinia e algumas sétulas S1. Esta possui também 1

penicílio longo em baixo do processo molar.

Lábio inferior (Fig. 59): razão largura/altura é maior que 1. Bordo distal dorsal coberto por

sétulas S2 e superfície ventral com sétulas, dentículos e poros.

Maxila 1 (Fig. 61): formato semelhante ao adulto, porém com placa externa mais estreita que a

do adulto. Palpo com seta simples A5 muito curta e sem sétulas; placa interna com setas


38

paposas D6 com haste longa e algumas sétulas S2. Placa externa com 4-7 setas serradas F4 e

sétulas S2. Maxila 2 (Fig. 62): formato semelhante ao do adulto, porém a placa interna é mais

estreita que a do adulto. Placa interna com setas simples A2, paposas D5 e serruladas E1 e

algumas sétulas S2. Placa externa com setas simples A2, serradas F1 e serradas F2, além de

sétulas S2.

Maxilípodo (Fig. 63): formato semelhante ao do adulto, porém com densidade de setas menor

e bordas menos angulosas. Placa interna com setas cuspidas B1, paposas D3 e paposas D4, e

sétulas S2 na parte ventral. Placa externa com setas simples A1, simples A2 e paposas D3 com

pequena densidade de sétulas. Poros P2 presentes. Palpo: artículo 1 e 2 com setas simples A1,

artículos 3 e 4 com setas simples A1, simples A2 e serradas F3, além de sétulas S2 e

dentículos T1.

Pereiópodos (Figs 64-68): formato semelhante ao do adulto, porém com densidade de setas

menor e formato menos anguloso; coxa com setas simples A10, exceto no pereópodo 7, que

neste estágio não apresenta setas; base com setas simples A1 e serradas F3, ísquio com setas

simples A1 e mero com setas simples A1 e cuspidadas B6; carpo e própodo com setas simples

A1 e cuspidadas B6 e dáctilo com setas simples A3 e A4.

Urópodo 1 (Fig. 69): com comprimento total de aproximadamente a metade do comprimento

dos pereiópodo. Pedúnculo com seta cuspidada B6. Ramos interno e externo com setas apicais

cuspidadas B2, B3 e B6. A seta B2 (Fig. 10), no entanto, apresenta o diâmetro da base

aproximadamente igual ao diâmetro no meio da seta, diferente da seta originalmente descrita

que apresenta a porção acima do ânulo diferenciada.

Urópodo 2 (Fig. 70): o comprimento deste apêndice é de um pouco menos da metade do

urópodo1. Pedúnculo com setas cuspidadas B6. Ramos interno e externo com setas apicais

cuspidadas B2, B3 e B6. A seta B2 apresenta a mesma aparência do urópodo 1.


39

Urópodo 3 (Fig. 71): comprimento pouco menor que 1/3 do comprimento do urópodo 2.

Pedúnculo com seta cuspidada B6. Ramo externo com setas simples A1 e cuspidadas B3.

Telso (Fig. 72): um pouco maior que o urópodo 3; 2 setas B6 e 1 conjunto com 3 setas C2 de

cada lado do apêndice.

Pereonito 7 e pleonitos 1, 2 e 3: Apresentam flanges nestes segmento, como no adulto.

Peças bucais, pereiópodos, urópodos e telso no estágio 3

Lábio superior (Fig. 76): razão largura/altura menor que em E1. Apêndice com os mesmos

tipos de sétulas e dentículos que no estágio 1, porém com distribuição maior que naquele

estágio. A haste das sétulas é maior que em E1 (as figuras 24 e 25 mostram as sétulas do lábio

superior em E1 e E4)

Mandíbula direita (Fig. 74): semelhante ao E1 na forma, número e tipo de setas, porém a

lacinia mobilis pode ser bi ou trifurcada e os penicílios em baixo da lacinia mobilis

apresentam densidade de sétulas um pouco maior que naquele estágio.

Mandíbula esquerda (Fig. 73): semelhante ao E1 na forma, número e tipo de setas, porém,

apresenta 3 penicílios em baixo da lacinia mobili..

Lábio inferior (Fig. 75): razão da largura/altura idêntica ao E1. Bordo distal dorsal com sétulas

S2 com distribuição um pouco maior que em E1.

Maxila 1 (Fig. 77): formato semelhante ao juvenil E1, porém o palpo apresenta sétulas com

seta simples A5 muito curta e sem sétulas; e a placa externa apresenta 8-9 setas F4.

Maxila 2 (Fig. 78): formato semelhante ao do E1, porém a placa interna, além das setas A2,

D5 e E1, apresenta setas serradas F1.

Maxilípodo (Fig. 79): formato semelhante ao do juvenil E1, porém com densidade de setas

maior e o artículo 2 do palpo apresenta setas simples A2.


40

Pereiópodos (Figs 80-84): Semelhante ao E1 na forma e tipo de setas, porém com maior

número de setas. Diferente do estágio anterior quanto à coxa do pereiópodo 7, que em E1 não

apresenta setas, e neste estágio apresenta 1 seta simples A10.

Urópodo 1 (Fig. 85): com comprimento total de aproximadamente 1/4 do comprimento dos

pereiópodo. Mesmos tipos de setas de E1, com a diferença que as setas B6 são subapicais e as

B2 apresentam a região acima da anulação diferenciada em relação ao restante da seta (a Fig.

11 mostra esta seta em E4, que apresenta o mesmo aspecto de E3).

Urópodo 2 (Fig. 86): o comprimento deste apêndice é de aproximadamente a metade do

urópodo1. Mesmos tipos de setas de E1, porém as setas B6 são subapicais e a seta B2

apresenta a mesma aparência do urópodo 1.

Urópodo 3 (Fig. 87): comprimento total é de aproximadamente 2/3 do comprimento do

urópodo 2. Mesmos tipos de setas de E1.

Télson (Fig. 88): Um pouco menor que o urópodo 3; Mesmos tipos e distribuição das setas de

E1.

Pereonito 7 e pleonitos 1, 2 e 3: apresentam flanges nestes segmento, como no adulto

(GONZALEZ et al. 2006).

Peças bucais, pereiópodos, urópodos e telso nos estágios 2 e 4

Foi observada uma grande semelhança entre as peças bucais, pereiópodos, urópodos e

telso dos estágios 2 e 4 em relação aos estágios 1 e 3, com exceção do número de setas em

cada artículo destes apêndices. A quantidade e tipo de estrutura cuticular apresentadas nos

estágios 2 e 4 encontra-se na tabela I.


41

DISCUSSÃO

Estruturas cuticulares

Foram encontrados trinta tipos de estruturas cuticulares: setas simples (sete), setas

cuspidadas (cinco), setas plumosas (duas), setas paposas (quatro), seta serrulada (uma), setas

serradas (quatro), sétula (uma), dentículos (dois), poros (dois) e penicílios. Todas estas

estruturas foram encontradas nos adultos de H. pleoacuta e H. castroi (ZIMMER et al.

submetido). Porém, nem todas as estruturas presentes nos adultos foram encontradas nos

juvenis: sétulas S1; setas A6, A7, A9, B4, D1, D2 e E2, indicando que os diferentes tipos de

setas surgem com o decorrer das mudas. Por exemplo, a seta A9 e a sétula S1 são encontradas

nos oostegitos das fêmeas adultas e, até E4 não foi constatada a presença dos oostegitos. A

seta B4, conhecida como seta curva, é característica do ramo interno do urópodo 1 dos machos

de algumas espécies de Hyalella, inclusive H. pleoacuta (GONZÁLEZ et al. 2006, ZIMMER et al.

submetido). Porém, a mesma não foi encontrada até E4, o que, somado à ausência de

oostegitos, indica que até este estágio não há qualquer indício de diferenciação sexual dos

juvenis.

Modificações nas Setas

Houve uma tendência geral em todos os apêndices para o aumento no número de setas,

aumento das sétulas nas setas plumosas, paposas, serruladas e serradas e aumento da haste de

praticamente todas as sétulas e setas no decorrer dos estágios. Isso pode ser observado nas

figuras 24 e 25, que mostram respectivamente as sétulas S2 no lábio superior de E1 e E4, onde

as sétulas do E1 apresenta a haste consideravelmente menor que a do E4.


42

A seta cuspidada B2, presente nos ramos interno e externo do urópodo 1, também

apresentou grande modificações morfológicas nos diferentes estágios. Esta seta em E1 (Fig.

10) apresenta a região próxima à base não diferenciada, com o diâmetro semelhante até a

anulação. Já a mesma, em E4 (Fig. 11), apresenta a porção inicial mais estreita, alargando-se

antes da anulação. O comprimento das sétulas nas setas também aumenta no decorrer dos

estágios, como mostram as figuras 20 e 21, que correspondem, respectivamente à seta serrada

F3 no carpo do gnatópodo em E1 e E4. Junto com o aumento do comprimento das sétulas,

houve uma diminuição proporcional do tamanho do ápice.

O padrão poligonal é observado em vários apêndices, assim como na superfície

corporal. A formação deste padrão também se dá no decorrer dos estágios, mostrando tanto

um acréscimo de dentículos quanto aumento em tamanho dos já existentes (Figs 27 e 28).

Observando os estágios posteriores (dados não publicados), isso se torna mais evidente. O

carpo e própodo em E1 apresentam dentículos, no entanto, não é possível diferenciá-los em T1

e T2, somente a partir de E2. Em E2 já é possível observar a borda pectinada do carpo (Fig.

30) em configuração semelhante à do adulto (GONZALEZ et al. 2006).

Contudo, apesar de haver uma clara modificação no formato das estruturas cuticulares,

não se observou nenhuma mudança no tipo de setas, como evidenciado no trabalho de CATE &

DERBY (2002), onde foi observado que a morfologia de “wooded sensilla”, presente no telso

da lagosta espinhosa, pode passar por mudanças distintas depois de uma única muda. As

observações mostraram a aparente mudança de seta plumosa na exuvia para “wooded sensilla”

na nova carapaça numa pequena porcentagem de exemplares examinados. Os autores

observaram, no entanto, que a maioria das setas não modificou sua morfologia depois de uma

única muda. KAÏM-MALKA (2004) descreveu o desenvolvimento dos oostegitos do anfípodo

Tmetonyx similis (G. O. Sars, 1891) durante a maturação sexual e também observou


43

modificações na forma das setas. Elas surgem em certo estágio e vão modificando sua forma

com sucessivas mudas, tornando-se mais largas e maiores com o decorrer do tempo.

SCHMITZ (1992) e SCHMITZ et al. (1993) estudando o desenvolvimento pós-

embrionário do lagostim Procambarus clarkii Girard, 1852 observaram que a “emplumagem”

da seta plumosa no telso aumentou depois de sucessivas mudas. NORO, et al. (2005) também

observaram diferenças nas setas dos juvenis e do adulto de Parastacus brasiliensis (von

Martens, 1869) como, por exemplo, a seta “teazel” no juvenil, que apresenta os dentículos

alongados e mais espaçados que nos adultos. Outros autores também registraram aumento no

número das setas com o desenvolvimento dos juvenis em crustáceos decápodos (BUENO &

BOND-BUCKUP 1996, SANDEMAN & SANDEMAN 1996, STUART & MACMILLAN 1997,

HARRISSON et al. 2001).

Morfologia dos apêndices de E1 a E4

O número de artículos do flagelo de ambas antenas é constante em E1 e E2. No

entanto, depois deste estágio começa a haver variação no número de artículos, a qual aumenta

nos estágios mais avançados. Há inclusive variação entre as antenas direita e esquerda do

mesmo indivíduo, fato que também foi observado por LEITE (1996) para Amphilocus

neapolitanus e Ampithoe ramondi. Por outro lado, observa-se uma tendência para o acréscimo

de um artículo em cada estágio, com exceção da antena 1 no estágio 3, onde houve o mesmo

número de artículos (4) do estágio anterior. Esta tendência também foi observada por LEITE

(1996) e LEITE & GÜTH (2003).

Houve a tendência para o aumento da placa coxal em relação ao própodo em ambos

gnatópodos. O própodo do gnatópodo 2 não mostrou aumento de tamanho até o estágio 4,


44

mostrando não haver diferenciação sexual até este estágio, como observado por CASTIGLIONI

et al. (2007).

Os lábios superior e inferior, nos juvenil em E1, E4 e no adulto, apresentam a razão da

largura/altura maior que 1. Porém essa razão é maior no juvenil em E1 do que em E4, e esta

maior que no adulto.

A maxila 1 dos adultos sempre apresenta nove setas serradas na placa externa

(GONZÁLEZ et al. 2006, ZIMMER et al. submetido), no entanto este número varia até E4,

mostrando um aumento no número dessas setas no decorrer dos estágios.

Os urópodos são apêndices que mostraram uma grande mudança nas proporções em

relação ao restante do corpo, tornando-se proporcionalmente menores com o decorrer dos

estágios. Em nenhum estágio verificou-se a presença da seta curva, típica dos machos desta

espécie.

O telso, que é uma importante estrutura na identificação das espécies (GONZÁLEZ &

WATLING 2001, GONZÁLEZ et al. 2006) apresenta número e tipo de setas constante, porém,

com o desenvolvimento, sua forma se modifica, uma vez que os juvenis em E3 e E4

apresentam a largura maior que o comprimento, enquanto que no adulto o comprimento é

semelhante à largura. Neste trabalho foi possível verificar que há uma tendência na diminuição

da proporção da largura em relação ao comprimento deste apêndice.

Como observado aqui, há muita sobreposição de características em dois estágios

próximos, inclusive no número de artículos das antenas, que é muito usado para separar os

estágios de desenvolvimento. É muito difícil, portanto, identificar os estágios apenas pelas

características apresentadas aqui. Quanto à identificação precoce da espécie, ainda em estágio

1 é possível graças à presença dos flanges no pereonito 7 e pleonitos 1-3. As outras


45

características diagnósticas da espécie, no entanto, se desenvolvem ao longo do

desenvolvimento e não devem ser tomadas para a identificação dos juvenis.


53

Tabela I. Número e tipo de setas em cada apêndice dos juvenis nos quatro primeiros estágios do desenvolvimento pós-marsupial de Hyalella pleoacuta. As siglas entre parênteses referem-se ao tipo de estrutura cuticular, conforme a classificação de ZIMMER et al. (submetido): setas simples (A1-A5, A8 e A10), cuspidadas (B1-B3, B5 e B6), plumosas (C1 e C2), paposas (D3-D6), serrulada (E1), serradas (F1-F4), sétula (S2), dentículos (T1 e T2) poros (P1 e P2) e penicílio.

estágio1 estágio2 estágio3 estágio4 Antena 1

Pedúnculo

artículo 1 0-5 (C2) 4-7 (B6 e C2) 4-7 (B6 e C2) 3-6 (A1, B6 e C2)

artículo 2 2-3 (A1) 2-6 (A1) 3-7 (A1) 5-6 (A1)

artículo 3 0-3 (A1) 3-6 (A1) 4-6 (A1) 3-6 (A1)

flagelo 9-15 (A1, A7 e A8) 12-16 (A1, A7 e A8) 16-20 (A1, A7 e A8) 17-23 (A1, A7 e A8)

Antena 2

Pedúnculo

artículo 1 0 0 0 0

artículo 2 0 0 0 1 (A1)

artículo 3 3 (A1, F3) 2-4 (A1, F3) 3-4 (A1, F3) 1-5 (A1, F3)

artículo 4 3-4 (A1, F3, C2) 3-7 (A1, F3, C2) 4-7 (A1, F3, C2) 4-7 (A1, F3 e C2)

artículo 5 3-5 (A1, C2) 4-5 (A1, C2) 5-6 (A1, C2) 3-6 (A1, C2)

flagelo 11-15 (A1) 13-19 (A1) 22-29 (A1) 23-36 (A1)

Lábio superior S1, P1 e P2 S1, P1 e P2 S1, P1 e P2 S1, P1 e P2

Mandíbula dir. 3-4 penicílios + S1 4 penicílios + S1 4 penicílios + S1 4 penicílios + S1

Mandíbula esq. 3 penicílios + S1 3 penicílios + S1 3 penicílios + S1 3 penicílios + S1

Lábio inferio S2 e P2 S2 e P2 S2 e P2 S2 e P2

Maxila 1

Palpo 1 (A5) 1 (A5) + S2 1 (A5) + S2 1 (A5) + S2

Placa interna 2 (D6) + S2 2 (D6) + S2 2 (D6) + S2 2 (D6) + S2 Placa externa 4-7 (F4) + S2 8 (F4) + S2 8-9 (F4) + S2 8-9 (F4) + S2 Maxila 2

Placa interna 7-9 (A2, D5 e E1) + S2 7-9 (A2, D5, E1 e F1) +S2 7-10 (A2, D5, E1 e F1) +S2

9-10(A2, D5, E1 e F1) +S2

Placa externa 7-9 (A2, F1 e F2) + S2 6-9 (A2, F1 e F2) + S2 7-8 (A2, F1 e F2) + S2 9-12 (A2, F1 e F2) + S2

Maxilípodo

Placa interna 6-7 (B1, D3 e D4) + S2 8-11 (B1, D3 e D4) + S2 7-12 (B1, D3 e D4) + S2 7-12 (B1, D3 e D4) + S2

Placa externa 4-8 (A1, A2 e D3) + P2 7-9 (A1, A2 e D3) + P2 7-9 (A1, A2 e D3) + P2 8-13 (A1, A2 e D3) + P2

Palpo

Artículo 1 1 (A1) 0-1 (A1) 1 (A1) 0-1 (A1)

Artículo 2 2 (A1) 2-5 (A1 e A2) 4-6 (A1 e A2) 6-10 (A1 e A2)

Artículo 3 5-7 (A1, A2 e F3) + S2 eT1

6-7 (A1, A2 e F3) + S2 eT1 6-9 (A1, A2 e F3) + S2 eT1

6-11 (A1, A2 e F3) + S2 eT1

Artículo 4 3-4 (A1, A2 e F3) + S2 eT1

4-5 (A1, A2 e F3) + S2 eT1 3-4 (A1, A2 e F3) + S2 eT1

3-4 (A1, A2 e F3) + S2 eT1

Continua


54

Tabela I. Continuação

estágio1 estágio2 estágio3 estágio4 Gnatópodo 1

Coxa 0-2 (A10) 3 (A10) 2-4 (A10) 4 (A10)

Base 1 (F3) + T1 0-1 (F3) + T1 1 (F3 e T1) 1 (F3 e T1)

Ísquio 1 (F3) + T1 0-1 (F3 e T1) 0-1 (F3 e T1) 0-1 (F3 e T1)

Mero 1 (F3) + T1 0-1 (F3 e T1) 1 (F3 e T1) 1 (F3 e T1)

Carpo 1-2 (F3) + T 2-4 (F3) + T 4-5 (F3) + T 4-5 (F3) + T

Própodo 2 (B4 e A1) + T 5-7 (B4, F3 e A1) + T 6-9 (B4, F3 e A1) + T 7-10 (B4, F3 e A1) + T

Dáctilo 3 (C2, A1 e A7) + T 1-3 (C2, A1 e A7) + T 2-4 (C2, A1 e A7) + T 3-6 (C2, A1 e A7) + T

Gnatópodo 2

Coxa 0-1 (A10) 2-3 (A10) 3-4 (A10) 4 (A10)

Base 1 (F3) + T1 0-1 (F3) + T1 1 (F3 e T1) 0-1 (F3 e T1)

Ísquio 1 (F3) + T1 0-1 (F3) + T1 1 (F3 e T1) 1 (F3 e T1)

Mero 1 (F3) + T1 0-1 (F3) + T1 1 (F3 e T1) 1-3 (F3 e T1)

Carpo 1 - 2 (F3) + T 2-3 (F3) + T 3-5 (F3) + T 3-5 (F3) + T

Própodo 3-4 (B4 e A1) + T 5-6 (B4, F3 e A1) + T 5-9 (B4, F3 e A1) + T 6-9 (B4, F3 e A1) + T

Dáctilo 1-2 (C2 e A1) + T 1-3 (C2, A1 e A7) + T 1-4 (C2, A1 e A7) + T 1-6 (C2, A1 e A7) + T

Pereiópodo 3

Coxa 1-2 (A10) 2-3 (A10) 3 (A10) 2-5 (A10)

Base 1-2 ( A1 e F3) 1-2 (A1 e F3) 1-2 (A1 e F3) 0-2 (A1 e F3)

Ísquio 1 (A1) 0-1 (A1) 1 (A1) 1 (A1)

Mero 1 (A1) 2-3 (A1 e B6) 2-3 (A1 e B6) 3-4 (A1 e B6)

Carpo 1-2 (A1 e B6) 3-4 (A1 e B6) 1-3 (A1 e B6) 3-4 (A1 e B6)

Própodo 3-4 (A1 e B6) 3-4 (A1 e B6) 3-5 (A1 e B6) 3-6 (A1 e B6)

Dáctilo 0-1 (A4) 2 (A3 e A4) 2 (A3 e A4) 1-2 (A3 e A4)

Pereiópodo 4

Coxa 2 (A10) 2-3 (A10) 3-4 (A10) 4-6 (A10)

Base 1-2 (A1 e F3) 0-2 (A1 e F3) 1-2 (A1 e F3) 0-2 (A1 e F3)

Ísquio 1 (A1) 0-1 (A1) 0-1 (A1) 0-1 (A1)

Mero 1 (A1) 0-2 (A1 e B6) 2-3 (A1 e B6) 3-4 (A1 e B6)

Carpo 2 (A1 e B6) 2-3 (A1 e B6) 3-4 (A1 e B6) 3-5 (A1 e B6)


Dáctilo 1-2 (A3 e A4) 1-2 (A3 e A4) 1-2 (A3 e A4) 2 (A3 e A4)

Pereiópodo 5

Coxa 1 (A10) 1-2 (A10) 2-3 (A10) 1-2 (A10)

Base 0-2 (A1 e F3) 2-3 (A1 e F3) 2-4 (A1 e F3) 3-5 (A1 e F3)

Ísquio 1 (A1) 1 (A1) 1 (A1) 1 (A1)

Continua


55

Tabela I. Continuação

estágio1 estágio2 estágio3 estágio4 Mero 2-3 (A1) 2-3 (A1 e B6) 3-4 (A1 e B6) 3-6 (A1 e B6)

Carpo 2-3 (A1 e B6) 4 (A1 e B6) 3-4 (A1 e B6) 4-5 (A1 e B6)


Dáctilo 0-1 (A4) 1-2 (A3 e A4) 2 (A3 e A4) 1-3 (A3 e A4)

Pereiópodo 6

Coxa 1 (A10) 1 (A10) 1 (A10) 0-1 (A10)

Base 2 (A1 e F3) 2 (A1 e F3) 2-4 (A1 e F3) 2-4 (A1 e F3)

Ísquio 1 (A1) 1 (A1) 1 (A1) 1 (A1)

Mero 2 (A1 e B6) 3 (A1 e B6) 3-4 (A1 e B6) 5-6 (A1 e B6)



Dáctilo 1-2 (A3 e A4) 1-2 (A3 e A4) 2-3 (A3 e A4) 2 (A3 e A4)

Pereiópodo 7

Coxa 0 0-1 (A10) 1 (A10) 1 (A10)

Base 2 (A1 e F3) 2 (A1 e F3) 2-3 (A1 e F3) 2-4 (A1 e F3)

Ísquio 1 (A1) 1 (A1) 1 (A1) 1-2 (A1)

Mero 2 (A1 e B6) 3 (A1 e B6) 4 (A1 e B6) 4-5 (A1 e B6)



Dáctilo 1-2 (A3 e A4) 2 (A3 e A4) 2-3 (A3 e A4) 1-3 (A3 e A4)

Urópodo 1

Pedúnculo 1 (B6) 1-3 (B6) 2 (B6) 2-3 (B6)

Ramo interno 3-4 (B2, B3 e B6) 4 (B2, B3 e B6) 4 (B2, B3 e B6) 4-5 (B2, B3 e B6)

Ramo externo 4-5 (B2, B3 e B6) 3-5 (B2, B3 e B6) 4-5 (B2, B3 e B6) 4-5 (B2, B3 e B6)

Urópodo 2

Pedúnculo 0-1 (B6) 1-2 (B6) 1-2 (B6) 0-2 (B6)

Ramo interno 3 (B2, B3 e B6) 4 (B2, B3 e B6) 4 (B2, B3 e B6) 3-4 (B2, B3 e B6)

Ramo externo 3-4 (B2, B3 e B6) 4 (B2, B3 e B6) 3-4 (B2, B3 e B6) 3-5 (B2, B3 e B6)

Urópodo 3

Pedúnculo 0-1 (B6) 0-1 (B6) 1 (B6) 1 (B6)

Ramo externo 1-2 (A1 e B3) 2 (A1 e B3) 2 (A1 e B3) 2-3 (A1 e B3)

Telso 2 (B6) + 6 (C2) 2 (B6) + 6 (C2) 2 (B6) + 6 (C2) 2 (B6) + 6 (C2)


56

Tabela II. Número de artículos do flagelo das antenas 1 e 2 nos 4 primeiros estágios de desenvolvimento de Hyalella pleoacuta. Os números entre parênteses referem-se ao número de indivíduos observados. AE: antena esquerda; AD: antena direita; quando não informado, AD=AE. Estágios 1 2 3 4

Antena 1 3 (20) 4 (20) 4 (16)

5 (1)

6 (2)

AE4 AD5 (1)

4 (1)

5 (15)

6 (2)

AE4 AD5 (1)

Atena 2 3 (20) 4 (20) 4 (7)

5 (10)

6 (1)

AE6 AD7 (1)

AE7 AD6 (1)

5 (6)

6 (9)

7 (1)

AE5 AD6 (2)


57

REFENRÊCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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Hyalella pleoacuta González, Bond-Buckup e Araujo, 2006 ...livros01.livrosgratis.com.br/cp101526.pdf2 UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO SUL Porto Alegre 2008 Desenvolvimento pós-marsupial