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Rev. Fac. Agron. (LUZ). 2007, 24: 47-68
"Identificación de la micobiota del filoplano delcacaotero (Theobroma cacao L.), en elmunicipio Carraciolo Parra Olmedo,
estado Mérida, Venezuela"
"Cocoa plant (Theobroma cacao L.)" PhylloplaneMycobiota identification, at the Carraciolo Parra Olmedo
municipality, Merida state, Venezuela"
L.M. Urdaneta G. y A.E. Delgado A.
Facultad de Agronomía. Departamento Fitosanitario. Universidaddel Zulia. Apartado 526. Maracaibo ZU 4005. Venezuela.
Resumen
El estado Mérida es el mayor productor de cacao en la zona occidental,aunque con rendimientos que representan el 50% del promedio mundial, debi-do al predominio de plantaciones viejas e improductivas que por mucho tiempono han recibido el manejo agronómico que el cultivo requiere. Por la ausenciade manejo fitosanitario en las plantaciones se presentan diversas enfermeda-des que afectan el follaje, flores, frutos y raíces, y ante esta problemática serealizó la identificación de la micobiota del filoplano de las hojas del cacaoterocon la finalidad de determinar la diversidad de hongos que están presentes enel follaje de este cultivo. Durante el período septiembre - noviembre del año2002 se realizaron tres muestreos para cada una de las cinco fincas selecciona-das. Se recolectaron hojas sanas y secciones de estas hojas se colocaron durante5-15 días en cámara húmeda en cajas de Petri con papel de filtro estéril y atemperatura ambiente promedio de 28ºC. De los análisis microscópicos de losdiversos hongos aislados y con el uso de claves taxonómicas se logró identificar48 hongos. Las especies más abundantes fueron Curvularia lunata (67-100%),Nigrospora sphaerica (53-100%) y Colletotrichum gloeosporioides (67-93%). Seconfirma la presencia de los hongos Colletotrichum gloeosporioides,Lasiodiplodia theobromae, Moniliophthora roreri y Phytophthora spp. comoagentes causales de enfermedades de importancia en la zona del sur del Lagode Maracaibo y la presencia de los hongos Penicillium sp. y Gliocladium sp. conposible potencial como biocontroladores.Palabras clave: Micobiota, Theobroma cacao, filoplano.
Recibido el 13-10-2004 Aceptado el 5-5-2006Autor para correspondencia e-mail: [email protected], [email protected];[email protected]; [email protected]
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Abstract
Merida state is the major cocoa producer in the western zone with yieldsthat represent 50% of mean world due to the predominance of old andunproductive plantations that for a long time have not received the agriculturalmanagement that crop requires. Due to the absence of plant health managementthere are some diseases that affect the foliage, flowers, fruits and roots. Theidentification of cocoa leaves phylloplane mycobiota it was made with the purposeof establishing the fungi diversity that are present in the crop foliage. In periodSept – Nov 2002 were accomplished three samplings for each of five farmsselected. Healthy leaves and sections of these leaves were collected and placedby 5-15 days inside a moist chamber made with Petri dishes with sterilizedfilter paper and at mean temperature of 28 ºC. From the microscopically analysisof various isolated fungi and by using taxonomic keys it was possible to identify48 fungi. The more abounding species were Curvularia lunata (67-100%),Nigrospora sphaerica (53-100%) and Colletotrichum gloesporioides (67-93%).It is confirm the Colletotrichum gloesporioides; Lasiodiplodia theobromae,Moniliophthora roreri and Phytophthora spp presence, as causal agents ofimportant diseases in the Maracaibo Lake region, so the Penicillium sp. andGliocladium sp fungi acting as possible bio controllers.Key words: Mycobiota, Theobroma cacao, phylloplane.
Introducción
El cacao o cacaotero (Theobromacacao L.) es una de las plantas de ma-yor cultivo y valor comercial en las re-giones tropicales del mundo, por ser sufruto base de procesamiento industrialpara la obtención de diversos produc-tos de confitería, bebidas frías y calien-tes, y de grasas para la industria de loscosméticos y de la medicina (5).
La producción de cacao en el paísestá distribuida en tres regiones prin-cipales: Central, Oriental y Occiden-tal. De estas tres regiones la ultimaes la que posee mayor potencial parala explotación de este cultivo, especial-mente el Sur del Lago de Maracaiboque comprende parte de los estadosMérida, Táchira, Trujillo y Zulia, de-bido al tipo de cacao que allí se pro-
Introduction
Cocoa (Theobroma cacao L.) is agreat crop plant with commercialvalue in tropical world regions, havinga fruit of industrial processing inseveral products (candies, cold andhot beverages) and fats for thecosmetics and medicine industry (8).
In this country, Cocoaproduction is distributed on threeprincipal regions: Central, Orientaland Occidental. The last one have themajor potential for this cropexploitation, especially MaracaiboLake south due to the cocoa kindproduced, called «porcelain»,considered as the best of world for itsvarietals characteristics; it has a bigacceptation and demand atinternational market. Besides, for its
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duce, denominado "cacao porcelana",considerado el mejor cacao del mun-do por sus características varietales,las cuales contribuyen a que tengauna gran aceptación y demanda en elmercado internacional. Además, porla alta calidad que presenta, es utili-zado para la mezcla con otros tipos decacao de inferior calidad (33, 34).
Actualmente existen aproximada-mente 65.000 ha sembradas de cacao ydistribuidas en todo el país, con una pro-ducción promedio anual de 16 Tm año-1
y con un rendimiento muy bajo, alrede-dor de los 200-250 kg ha-1 (5, 34).
Los rendimientos de la produc-ción cacaotera de Venezuela represen-tan el 50% del promedio mundial (5,27). Esta baja producción se debe alpredominio de plantaciones viejas eimproductivas que por mucho tiempono han recibido el manejo agronómi-co que el cultivo requiere, principal-mente en lo referente a prácticas ta-les como: control fitosanitario, poda,fertilización, procesamiento, cosechay comercialización (33, 34). Situaciónque se explica porque la producciónde cacao en el Sur del Lago esta de-terminada principalmente por la fal-ta de asistencia técnica y la falta definanciamiento a tasas de interés ra-zonables para el productor (34).
Siendo el control fitosanitariouna de las prácticas agronómicas des-atendidas por los productores y estan-do dentro de éste la prevención, ma-nejo y combate de las enfermedades,en el Sur del lago de Maracaibo sepresentan diversas enfermedades queafectan el follaje, flores, frutos, raícesy que como consecuencia limitan laproducción de las plantas.
Debido a la importancia de este
high quality is used in combinationwith other cocoa kinds of inferiorquality (33, 34).
There are 65.000 ha sowed anddistributed around the country, withan annual mean production of 16Tm year-1 and a little yielding, aroundthe 200-250 kg ha-1 (5, 34).
Cocoa production yielding in Ve-nezuela represents the 50% of worldproduction (5, 27), due to the highnumber of old and unproductiveplantations that do not receive theagricultural management that croprequires, like phytosanitary control,pruning, fertilization, processing,harvest and commercialization (33,34). Production in this zone isdetermined by lack of technicalassistance and financing at interestrates reasonable for producer (34).
Being the phytosanitary controlone of agronomical practicesunattended by producers, in theMaracaibo Lake region, diseases thataffect the foliage, flowers, fruits, rootsand consequently, the plantproduction are present.
Due to the importance of crop inthe Maracaibo Lake region and beingMerida state the major producer ofoccidental zone (300-3500 ha) (5), thispaper has as purpose making of aMycobiota (fungi diversity)recognition present al cocoa leavesphylloplane, since in this zone it isproduce the bio controllers agents andpathogens growing that requires of aepiphytical growing before releasinga disease. This region varies inrelation to the exudates quantity andenvironmental stability and of course,in its ability to host bio controllers’organisms (1).
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cultivo en el Sur del Lago deMaracaibo y siendo el estado Méridael mayor productor en la zona occiden-tal: 3.000-3.500 ha (5), el presente tra-bajo tuvo como finalidad la realizaciónde un reconocimiento o censo de lamicobiota (diversidad de hongos) pre-sentes en el filoplano de las hojas delcacaotero ya que, en esta zona se pro-duce el crecimiento tanto de agentesbiocontroladores como de lospatógenos que requieran de un creci-miento epifítico antes de desencade-nar una enfermedad. Esta zona varíaen cuanto a cantidades de exudados yestabilidad ambiental, y por tanto, ensu capacidad para hospedar organis-mos biocontroladores (1).
Materiales y métodos
Sitio de recolección de mues-tras: Las muestras de hojas se reco-lectaron en el municipio CaraccioloParra Olmedo, ubicado en el sur delLago de Maracaibo, estado Mérida,que tiene por capital el centro pobla-do de Tucaní y se divide políticamen-te en dos parroquias: Tucaní yFlorencio Ramírez .
Características agroe-cológicas del municipio: Este mu-nicipio posee un clima cálido y húme-do. La temperatura varia muy poco alo largo del año con una máxima me-dia de 29,5ºC y una mínima media de27,1ºC, con un promedio anual de28,6ºC. La precipitación tiene un pro-medio anual de 1.969,6 mm; lo quepermite clasificar a la zona como unbosque húmedo tropical. Los tipos desuelos predominantes son los entisolesde textura arenosa o franco arenosa demoderada fertilidad y con variación en
Materials and methods
Sample recollection place:Leaves samples were collected atCaracciolo Parra Olmedomunicipality located in the MaracaiboLake south, Merida state and isdivided in two Parrish; Tucani andFlorencio Ramirez.
Agroecological characte-ristics: This municipality has a warmand humid climate. Temperature isalmost constant along the year witha mean maximum of 29.5ºC and amean minimum of 27.1ºC, with anannual mean of 28.6ºC. Rainfall hasan annual mean of 1.969,6 mm whichclassifies zone as a tropical humidforest. Soils predominant are entisolsof a sandy texture with a moderatefertility with variation in the profileof organic matter and the inceptisolswith overflow problems and PH of 6-6,5 (20). At this moment thismunicipality has 1500 ha cultivated.
Selection of farms: 5 farms wereselected at random, which had technicalassistance by CIARA-Rentagroprogram: El Pedregal, La Cabaña, LaFortuna, San Benito and Las Marias.
Sampling number: 3samplings were done for each of farmsselected during Sept-Nov 2002.
Sample taking: For each ofsamplings a random tour was madefor each farm taking 5 plants and 5leaves per plant, which were chose atrandom, with no disease symptoms.Mature leaves were selected from themedium stratus of plant and werelocated in white plastic bags identifiedwith the farm name and recollectiondate previously. Bags were locatedinside a portable cave in order to keep
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el perfil de materia orgánica y losinceptisoles con problemas de inunda-ciones y pH de 6-6,5 (20). Actualmen-te este municipio cuenta con 1.500 hacultivadas de cacao.
Fincas seleccionadas: Se se-leccionaron al azar 5 fincas, las cua-les para la fecha de los muestreos es-taban siendo asistidas técnicamentepor el programa CIARA – Rentagro,estas fueron: El Pedregal, La Caba-ña, La Fortuna, San Benito y LasMarías.
Número de muestreos: Serealizaron tres muestreos para cadauna de las fincas seleccionadas, du-rante el período septiembre - noviem-bre de 2002.
Toma de muestras: Para cadauno de los muestreos realizados sehizo un recorrido al azar por cada unade las fincas y se seleccionaron 5 plan-tas, y se tomaron al azar 5 hojas porplanta, las cuales no debían presen-tar síntomas visibles de enfermeda-des. Se seleccionaron hojas madurasubicadas en el estrato medio de laplanta y se colocaron en bolsas blan-cas plásticas previamente identifica-das con el nombre de la finca y la fe-cha de recolección. Las bolsas fueroncolocadas en una cava portátil paramantenerlas en condiciones de hume-dad durante el traslado desde las fin-cas hasta el laboratorio.
Análisis de laboratorio: Lashojas se llevaron al Laboratorio deMicrobiología y Fitopatología de laFacultad de Agronomía, Universidaddel Zulia y se conservaron refrigera-das a una temperatura de 15ºC mien-tras se procesaban. Posteriormente,se cortaron en secciones rectangula-res de aproximadamente 4x4 cm, se
them in moisture conditions duringthe moving from farms to thelaboratory.
Laboratory analysis: Leaveswere taken to the Microbiology andPhytopathology Laboratory and keepon refrigeration at a temperature of15ºC whereas the processing. After,they were cut into rectangularsections of 4x4 cm approximately,located at a Petri dish containing filterpaper recently moistures withdistilled water for creating a humidchamber, making easy the productionof reproductive production of fungi(spores, conidia, conidiophores,pycnidia, perithecia, etc) that permitthe taxonomic identification.
This research was a preliminarystudy and consequently descriptive,with the purpose of making adescriptive list of fungi presents in thecocoa plant phylloplane. 10 humidchambers were prepared for each offarms: in 5 humid chambers leavessections were located with right sidetoward up and the other ones withreverse toward up, by using a leaveper capsule.
Petri dishes were identifiedaccording to bag data, incubated at atemperature of 25-28ºC during aperiod of 5-15 days by addingsterilized and distilled water forkeeping moisture when necessary.Seven days after prepared thechambers, it were began theobservations on surface leave througha stereoscopy microscopy with a 4xlens looking for any reproductivestructure permitting itsidentification, observations weremade during a period of 15 days.
When some structure was
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colocaron en una caja de Petri estérilque contenía papel de filtro estérilhumedecido con agua destilada este-rilizada para crear una cámara hú-meda y así facilitar y estimular la pro-ducción de estructuras reproductivasde los hongos (esporas, conidios,conidióforos, picnidios, peritecios, etc.)que permitieran la identificacióntaxonómica.
Es importante destacar que lapresente investigación es solo un estu-dio preliminar y por lo tanto descripti-vo, cuya finalidad fue inventariar to-dos los hongos presentes sobre elfiloplano del cacaotero. Debido a estosólo se realizaron 10 cámaras húmedaspor cada una de las fincas: en 5 cáma-ras húmedas las secciones de hojas fue-ron colocadas con el haz hacia arriba ylas otras 5 con el envés hacia arriba,usando para ello una hoja por cápsula.
Las cajas de Petri se identifica-ron según los datos de las bolsas, seincubaron a una temperatura de 25-28ºC, durante un lapso de 5-15 días,agregándoles agua destilada esterili-zada cuando fuese necesario, paraconservar la humedad. Siete días des-pués de preparadas las cámaras seiniciaron las observaciones de la su-perficie de la hoja a través de un mi-croscopio estereoscopio con un lentede 4x, en busca de alguna estructurareproductiva que permitiera su iden-tificación, las observaciones se reali-zaron durante un lapso de 15 días.
Detectada alguna estructura, serealizaron montajes temporales dedos formas: 1) se presionó un trozo decinta plástica adhesiva transparentede aproximadamente 5 cm de longi-tud sobre la superficie de la hoja, lacinta se colocó sobre la superficie de
detected, temporary assemblies of twoforms: 1) a peace of adhesive andtransparent plastic tape of 5 cmlength approximately was put bypressuring the leave surface, tape waslocated on the microscope slidesurface with a of Lactophenol colorantor water at central part, 2) fruit corpspresents in samples (perithecia,pycnidia, acervuli, cleistothecia,synnemata, etc) were taken withpincers aid and/or specials needlesand were located in a microscope slidewith a water drop or Lactophenolcolorants, in both cases, sheet wastaken to the binocular opticalmicroscopy for identifying fungalpresent by using as a criteria, theconidial form, disposition, color, typeand size, spores, or fruit bodypresent). Measures of each structurewere obtained by the micrometricscale incorporated to one ofmicroscopic ocular lenses and wereexpressed in nm (micrometers) (40).All fungi were photography with acamera incorporated to microscopy byusing the objective of 40x.
By registering all thisinformation, the taxonomicidentification at level of genus wasdone at first place and the specie inwhere was possible of fungi presentsby using different taxonomic keys andbibliography specialized from severalauthors (2, 3, 4, 7, 8, 9, 10, 11, 12, 13,14, 15, 17, 18, 22, 23, 24, 25, 26, 25,26, 35, 36, 37, 39).
Results and discussion
A total of 48 fungi wereidentified of foliage samples indifferent cocoa farms located in the
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una lámina portaobjeto con una gotadel colorante lactofenol o agua en elcentro, 2) los cuerpos fructíferos pre-sentes en las muestras (peritecios,picnidios, acérvulos, cleistotecios,sinemas, etc.) se tomaron con la ayu-da de pinzas y/o agujas especialespara ello y se colocaron sobre una lá-mina portaobjeto que tenía en el cen-tro una gota de agua o del colorantelactofenol; en ambos casos, la láminase llevó al microscopio ópticobinocular, para identificar el hongopresente usando como criterios: la for-ma, disposición, color, tipo y tamañode los conidios, esporas, o cuerpo defructificación presente. Las medidasde cada estructura se obtuvieron gra-cias a la escala micrométrica incor-porada en uno de los lentes ocularesdel microscopio y se expresaron enmm (micrómetros) (40). Todos los hon-gos fueron fotografiados con una cá-mara incorporada al microscopio yusando el objetivo de 40X.
Registrada toda esta informa-ción, se procedió a la identificacióntaxonómica a nivel de género en pri-mer lugar y hasta especie donde fue-ra posible, de los hongos presentesutilizando para ello diversas clavestaxonómicas y bibliografía especiali-zada de diferentes autores (2, 3, 4, 7,8, 9, 10, 11, 12, 13, 14, 15, 17, 18, 22,23, 24, 25, 26, 35, 36, 37, 39).
Resultados y discusión
Un total de 48 hongos fueronidentificados de las muestras de folla-je tomadas en las diferentes fincascacaoteras ubicadas en el municipioCaracciolo Parra Olmedo, del estadoMérida (cuadro 1).
Carraciolo Parra Olmedomunicipality belonging from Meridastate (table 1).
The specie Curvularia lunatawas more abundant with a frequencyrange between 67-100%. Nigrosporasphaerica was detected with afrequency major in farms El Pedre-gal (100%), La Cabaña (100%) andSan Benito (97%) and Colletotrichumgloeosporoides (93%) was thepredominant in La Cabaña farm(table 1).
The common species for the fivefarms were; Alternaria alternate,Chephalosporium acremonium,Colletotrichum gloeosporoides,Corynospora cassicola, Curvularialunata, Dreschlera posae, Dwayabeejasunadra, Fusarium crokwellense, F.moniliforme, F. oxysporum,Lasiodiplodia theobromae,Moniliopthora roreri, Nectriabrassicae (figure 1), Nigrosporasphaerica, Pestalotiopsis sp.,Sporormiella minima, Tetraploaaristata (figure 2) and Verticillium sp.(table 1).
Species that showed the lowerappearance frequency were Ascochytasp. (10%) in La Cabaña farm,Camarosporium sp. (3%) (figure 3) inLas Marias farm, Chaetomiumglobosum (3%), Saccobulus citrinus(3%) and Trichodelistchia munkii(3%) in San Benito, and finally,Paracercospora fijiensis (3%),Periconia digitata (7%) andPyrenophora sp. (10%) in La Cabaña(table 1).
Taxonomically, fungi aredistributed as follows: 39 are locatedin the Ascomycota phylum, mitosporicfungi (table 2), 10 in the Ascomycota
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La especie Curvularia lunata fuela más abundante con un rango de fre-cuencia entre 67-100%, Nigrosporasphaerica se detectó con mayor frecuen-cia en las fincas El Pedregal (100%), LaCabaña (100%) y San Benito (97%) yColletotrichum gloeosporioides (93%)fue la predominante en la finca La Ca-baña (cuadro 1).
Las especies comunes para las5 fincas fueron: Alternaria alternata,Chephalosporium acremonium,Colletotrichum gloeosporioides,Corynospora cassicola, Curvularialunata, Dreschlera posae, Dwayabeejasundara, Fusarium crokwellense, F.moniliforme, F. oxysporum,Lasiodiplodia theobromae,Moniliopthora roreri, Nectriabrassicae (figura.1), Nigrosporasphaerica, Pestalotiopsis sp.,Sporormiella minima, Tetraploaaristata (figura 2) y Verticillium sp.(cuadro 1).
Las especies que presentaron lamenor frecuencia de aparición fueronAscochyta sp. (10%) en la finca la Ca-baña, Camarosporium sp. (3%) (figu-ra 3) en Las Marías, Chaetomiumglobosum (3%), Saccobulus citrinus(3%) y Trichodelistchia munkii (3%)en San Benito y finalmente,Paracercospora fijiensis (3%),Periconia digitata (7%) y Pyrenophorasp. (10%) en La Cabaña (cuadro 1).
Taxonómicamente los hongos seencuentran distribuidos de la siguien-te manera: 39 se ubican en la Divi-sión Ascomycota, hongos mitospóricos(cuadro 2), 10 en la DivisiónAscomycota, clases Discomycetes,Pyrenomycetes y Loculoascomycetes(cuadro 3), y 1 en el Reino Chromista,División Oomycota (cuadro 4).
phylum, class Discomycetes,Pyrenomycetes andLoculoascomycetes (table 3), and 1 inChromist kingdom, Oomycota phylum(table 4).
Making individually therelationship of some organisms withcocoa crop it was determined that thehave been reported as diseases cau-sal agents in cocoa plantation of Ve-nezuela and other world producerregions, like:
1. Lasiodiplodia theobromae:Cause the plant dieback. Thispathogen is distributed widely in theMaracaibo Lake south affecting toseveral crops like: mango, avocado,soursop, citric, guava and passionfruit (5, 6, 16, 19, 30, 34).
2. Moniliophthora roreri: Causemoniliasis or ashen spot of fruit. Presental Maracaibo Lake south only butreported in other world producer zones(5, 6, 16, 21, 28, 30, 31, 32, 34, 38).
3. Colletotrichum gloeosporioides:Cause anthracnose. It affects numerouscrops in Venezuela and the world byaffecting leaves, flowers, stems andfruits (5, 6, 16, 28, 30, 34). Is a fungiwith major apparition frequency in allfarms sampled due is poliphagous andof cosmopolite distribution.
4. Phytophthora spp. (figure 4):Different species of this fungal havebeen reported causing severaldiseases in cacao plant like the waterspot of fruit and the cancer trunk (P.megasperma) and the brown rot offruit (P. Palmivora) (5, 6, 16, 28, 30,34, 38).
5. Nectria sp.: It was reportedin 1973 by causing necrosis of trunkbasement and roots in cocoaplantations of Venezuela, and N.
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Cuadro 1. Frecuencia de la micobiota del filoplano del cocootero(Theobroma cacao L.) del estado Mérida, Venezuela.
Table 1. Cocoa plant (Theobroma cacao L.) phylloplane mycobiotafrequency at 5 farms of Merida state, Venezuela.
Fincas (%)
N° Especie 1 2 3 4 5
1 Alternaria alternata 27 20 30 30 132 Ascochyta sp. 0 0 0 10 03 Bipolaris buchloes 23 0 7 20 34 Bipolaris micropa 0 20 7 0 05 Camarosporium sp. 0 0 0 0 36 Cephaliophora tropica 3 0 0 0 07 Cephalosporium acremonium 73 10 67 57 438 Chaetomium globosum 0 0 3 0 09 Cladosporium musae 13 0 13 17 710 Colletotrichum gloeosporioides 90 80 67 93 7711 Cordana musae 7 0 3 3 312 Corynospora cassicola 7 20 13 9 713 Curvularia lunata 100 90 80 80 6714 Cylindrocladium sp. 3 0 0 0 715 Delistchia canina 10 50 7 17 016 Dendryphion vinosum 0 0 3 13 317 Dictyoarthrinium sacchari 23 0 0 13 318 Dreschlera posae 10 10 10 3 1319 Dreschlera dictyoides 13 0 0 13 020 Dwayabeeja sundara 20 40 33 33 2021 Fusarium crokwellense 37 50 40 43 1022 Fusarium moniliforme 27 30 43 77 2323 Fusarium oxysporum 67 60 23 13 2324 Gliocladium sp. 7 10 10 3 325 Lasiodiplodia theobromae 30 30 37 57 726 Mammaria sp. 3 0 0 0 027 Memnoniella echinata 0 20 0 3 1328 Moniliophthora roreri 13 20 20 3 2029 Microsphaera extensa 3 0 3 0 030 Nectria brassicae 43 40 50 67 2731 Nigrospora sphaerica 87 100 97 100 5332 Paracercospora fijiensis 0 0 0 3 0
1: Finca "La Fortuna" Municipio Carraciolo Parra Olmedo. Mérida2: Finca "El Pedregal" Municipio Carraciolo Parra Olmedo. Mérida3: Finca "San Benito" Municipio Carraciolo Parra Olmedo. Mérida4: Finca "La Cañada" Municipio Carraciolo Parra Olmedo. Mérida5: Finca "Las Marías" Municipio Carraciolo Parra Olmedo. Mérida
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Cuadro 1. Frecuencia de la micobiota del filoplano del cocootero(Theobroma cacao L.) del estado Mérida, Venezuela(Continuación).
Table 1. Cocoa plant (Theobroma cacao L.) phylloplane mycobiotafrequency at 5 farms of Merida state, Venezuela(continuation).
Fincas (%)
N° Especie 1 2 3 4 5
33 Penicillium sp. 3 10 0 7 034 Periconia digitata 0 0 0 7 035 Pestalotiopsis sp. 40 40 73 67 4336 Phoma musae 10 0 30 27 1337 Phytophthora sp. 0 0 3 3 038 Pseudocercospora musae 7 0 23 23 739 Pseudotorula sp. 0 0 3 0 340 Pyrenophora sp. 0 0 0 10 041 Rhizoctonia solani 7 10 0 10 342 Saccobulus citrinus 0 0 3 0 043 Septonema sp. 0 0 7 3 044 Sporormiella minima 17 30 20 13 1045 Tetraploa aristata 20 20 23 13 646 Trichodelistchia munkii 0 0 3 0 047 Verticillium sp. 33 20 30 7 748 Zygosporium oscheoides 10 0 0 13 0
1: Finca "La Fortuna" Municipio Carraciolo Parra Olmedo. Mérida2: Finca "El Pedregal" Municipio Carraciolo Parra Olmedo. Mérida3: Finca "San Benito" Municipio Carraciolo Parra Olmedo. Mérida4: Finca "La Cañada" Municipio Carraciolo Parra Olmedo. Mérida5: Finca "Las Marías" Municipio Carraciolo Parra Olmedo. Mérida
Figura 1. Nectria brassicae. Ascóspora. 40X.
Figure 1. Nectria brassicae. Ascospore. 40X.
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Figura 2. Tetraploa aristata. Conidio. 40X.
Figure 2. Tetraploa aristata. Conidio. 40X.
Figura 3. Camarosporium sp. Conidios. 40X.
Figure 3. Camarosporium sp. Conidia. 40X.
Al relacionar individualmentealgunos de estos organismos con elcultivo de cacao se determinó que sie-te de ellos han sido reportados comoagentes causales de enfermedades en
ochroleuca was reported in the cocoacrop, but in this paper was identifiedthe Nectria brassicae specie by theirascosphores dimensions (16, 19).
It is important to point out that
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Cuadro 2. Hongos mitospóricos de la división ascomycota identificadosen el filoplano del cocootero (Theobroma cacao L.) en cincofincadel estado Mérida.
Table 2. Mitosporic fungi of Ascomycota phylum identified in the cocoaplant (Theobroma cacao L.) phylloplane at 5 farms of Meridastate, Venezuela.
Subclases Especies
Hyphomycetes Alternaria alternataBipolaris buchloesBipolaris micropaCephaliophora tropicaCephalosporium acremoniumCladosporium musaeCordana musaeCorynospora cassicolaCurvularia lunataCylindrocladium sp.Dendryphion vinosumDictyoarthrinium sacchariDreschlera poaeDreschlera dictyoidesDwayabeeja sundaraFusarium crookwellenseFusarium moniliformeFusarium oxysporumGliocladium sp.Mammaria sp.Memnoniella echinataMoniliophthora roreriNigrospora sphaericaParacercospora fijiensisPenicillium sp.Periconia digitataPseudocercospora musaePseudotorula sp.Rhizoctonia solaniSeptonema sp.Tetraploa aristataVerticillium theobromaeZygosporium oscheoides
Coelomycetes Ascochyta sp.Colletotrichum gloeosporioidesCamarosporium sp.Lasiodiplodia theobromaePestalotiopsis sp.Phoma musae
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Cuadro 3. Hongos de la división ascomycota identificados en el filoplanodel cocootero (Theobroma cacao L.) en cinco fincadel estadoMérida.
Table 3. Ascomycota phylum fungi identified in the cocoa plant(Theobroma cacao L.) phylloplane at 5 farms of Merida state,Venezuela.
Clases Orden Especies
Dyscomycetes Pezizales Saccobolus citrinusPyrenomycetes Erysiphales Microsphaera extensaPyrenomycetes Sordariales Chaetomium globosum
Delistchia caninaTrichodelistchia munkii
Pyrenomycetes Hypocreales Nectria brassicaeLoculoascomycetes Dothideales Pyrenophora sp.
Sporormiella minima
Cuadro 4. Hongos del reino Chromista, división Oomycota identificadosen el filoplano del cocootero (Theobroma cacao L.) en cincofincadel estado Mérida.
Table 4. Chromista kingdom fungi. Oomycota phylum. identified inthe cocoa plant (Theobroma cacao L.) phylloplane at 5 farmsof Merida state, Venezuela.
Clase Orden Especie
Oomycetes Peronosporales Phytophthora sp.
las plantaciones de cacaotero de Ve-nezuela y otras zonas productoras delmundo, estos son:
1. Lasiodiplodia theobromae:que ocasiona la muerte regresiva dela planta. Es importante destacar, queeste patógeno se encuentra amplia-mente distribuido en el sur del Lagode Maracaibo afectando a diversoscultivos como lo son: mango, aguaca-te, guanábana, cítricos, guayaba yparchita (5, 6, 16, 19, 30, 34).
2. Moniliophthora roreri: ocasio-nando la moniliasis o mancha cenizadel fruto. Enfermedad presente sóloen el Sur del Lago de Maracaibo, pero
Cylindrocldium sp. and Gliocladium sp.,fungi detected in cocoa leaves correspondto anamorphic state of Nectria genus, beingGliocladium roseum the anamorphic of N.ochroleuca (3, 19). Several species of thisgenus G. virens, G. roseum and G.catenulatum in other countries areformulated specially for bio combat ofdifferent fungi responsible of causingdiseases in crops of agronomic interest (1).
6. Also, it was found threespecies of Fusarium: F. crookwellense,F. moniliforme and F. oxysporum. Aphytopathological diagnose reportsFusarium spp. In cocoa plantations ofMerida and Zulia states, Fusarium is
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reportada en otras zonas productorasdel mundo (5, 6, 16, 21, 28, 30, 31, 32,34, 38).
3. Colletotrichum gloeosporioides:agente causal de la antracnosis, enfer-medad que afecta a numerosos cultivosen Venezuela y el mundo afectando ahojas, flores, tallos y frutos (5, 6, 16, 28,30, 34). Además este resultó ser uno delos hongos que presentó mayor frecuen-cia de aparición en todas las fincasmuestreadas debido a que es polífago yde distribución cosmopolita.
4. Phytophthora spp. (figura 4):diferentes especies de este falso hon-go han sido reportadas ocasionandovarias enfermedades en el cacaoterocomo lo son la mancha de agua delfruto y el cáncer del tronco (P.megasperma) y la pudrición parda delfruto (P. palmivora) (5, 6, 16, 28, 30,34, 38).
5. Nectria sp.: fue reportado en1.973 ocasionando necrosis de la basedel tronco y raíces en plantacionescacaoteras en Venezuela, y N.ochroleuca fue reportada en el culti-vo de cacao, pero en la presente in-
Figura 4. Phytophthora sp. 1) Zoosporangióforo. 2) Zoosporangio. 40X.
Figure 4. Phytophthora sp. 1) Zoosporangioforo. 2) Zoosporangio. 40X.
the anamorphic state of Calonectriarigidiuscula, causing of cocoa gallnutin Maracaibo Lake south (5, 6, 16, 19,28, 30)
7. In relation to Rhizoctoniasolani, have been reported by severalresearchers causing plantlets death inseed bed, by affecting adult plantletsrootlet and producing foliar burning(6, 16).
Penicillium sp. fungal, found inthe cocoa plant phylloplane has beencharacterized by causing diseases inmany crops. In 1999 was isolated frominjured fruits samples, leaves,branches and cacao ear skin atdecomposition stage like antagonisticagent to this crop pathogens (29). Thisfungal was detected at La Fortuna,El Pedregal and La Cabaña farms.
Alternaria alternata andCurvularia lunata are cosmopolitanfungi that are present in tropicalregions by causing foliar damages incrop diversity. Alternaria sp. in 1994was reported by causing marginnecrosis of cocoa leaves andCurvularia sp. in 1979 was reported
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vestigación fue identificada la espe-cie Nectria brassicae por las dimen-siones de sus ascosporas (16, 19).
Es importante destacar que loshongos Cylindrocladium sp. yGliocladium sp. detectados tambiénsobre las hojas del cacaotero corres-ponden al estado anamórfico del gé-nero Nectria, siendo Gliocladiumroseum el anamórfico de N. ochroleuca(3, 19). Diversas especies de este gé-nero G. virens, G. roseum y G.catenulatum en otros países son for-muladas comercialmente para elbiocombate de diversos hongos cau-santes de enfermedades en cultivos deinterés agronómico (1).
6. Se encontraron además tresespecies de Fusarium: F.crookwellense, F. moniliforme y F.oxysporum. Un diagnósticofitopatológico reporta a este hongoFusarium spp. en plantaciones de ca-cao del estado Mérida y Zulia. Es im-portante destacar que Fusarium es elestado anamórfico de Calonectriarigidiuscula, hongo que causa la en-fermedad conocida como agallas obubas del cacao en el Sur del Lago deMaracaibo (5, 6, 16, 19, 28, 30).
7. En relación con Rhizoctoniasolani, ésta especie ha sido reportadapor diversos investigadores ocasio-nando muerte de plántulas en semi-lleros, afectando las raíces de las plan-tas adultas y provocando quemazónfoliar (6, 16).
El hongo Penicillium sp., encon-trado en el filoplano del cacaotero seha caracterizado por causar enferme-dades pos-cosecha en un gran nume-ro de cultivos y en el año 1999, fueaislado de muestras de frutos enfer-mos, hojas, ramas y cáscaras de ma-
by causing foliage infections at seedbed stage (6, 19). Curvularia lunatawas the most abundant specie in oneof five sampled farms due to itsdistribution of a cosmopolitan typeand its parasite ability to a plantvariety. In 1979, Pestalotia sp. wasdetected by causing foliar damages inseed bed and in this paperPestalotiopsis sp was reported too (6).
It is important to indicate thatthe majority of cacao farms ofMaracaibo Lake south are associatedwith the plantain crop. Thisassociation could explain theexistence of a group of phytopathogens fungi for the plantainculture on the cacao foliage that havenot been reported like cocoa plantpathogens, in which wind play animportant role as principaldisseminator factor of conidia and/orspores. They are:
Paracercospora fijiensis andPseudocospora musae causal agentsof black and yellow sigatoka inplantain, respectively. Otherresearches have reported severalspecies of Cercospora genre presentsin cocoa plantations in Merida andZulia states; this fungal causes foliardamages in many crops (16, 28, 35).
Nigrospora sphaerica have beenreported by causing plantain fruit rotsand Verticillium theobromae causethe cigar tip disease that affects thefruit in the same way (35). Nigrosporasphaerica is the most common speciein three of five sampled farms.
Other pathogens fungi havebeen reported by researchers like cau-sal agents of several foliages damagesin the musaceae crop are: Septonemasp., (16), Phoma musae (35),
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zorcas de cacao en descomposicióncomo agente antagónico a lospatógenos de este cultivo (29). Estehongo fue detectado en las fincas LaFortuna, El Pedregal y La Cabaña.
Alternaria alternata yCurvularia lunata son hongos cosmo-politas que se encuentran presentesen las regiones tropicales ocasionan-do lesiones foliares en una amplia di-versidad de cultivos. Alternaria sp. en1994 es reportada ocasionandonecrosis marginal de las hojas del ca-cao y Curvularia sp. en 1979 es re-portada ocasionando infecciones en elfollaje en la etapa de semilleros (6, 19).Curvularia lunata resultó ser la es-pecie más abundante en una de lascinco fincas muestreadas debido tam-bién a su distribución cosmopolita ysu capacidad de parasitar a una granvariedad de plantas.
En 1979 fue detectada ocasionan-do lesiones foliares en semilleros elhongo Pestalotia sp. y en ésta investi-gación se reporta Pestalotiopsis sp. (6).
Es importante destacar que lagran mayoría de las fincas cacaoterasdel Sur del Lago de Maracaibo se en-cuentran asociadas con el cultivo de lasmusáceas (plátano, cambur, topocho),tanto a escala comercial como a peque-ña escala (alimentación familiar). Estaasociación puede explicar la existen-cia sobre el follaje del cacaotero de ungrupo de hongos fitopatógenos para elcultivo del plátano, pero que no hansido reportados como patógenos delcacao, donde el viento juega un papelimportante como factor diseminadornúmero uno de los conidios y/o espo-ras; estos hongos son:
Paracercospora fijiensis yPseudocercospora musae, agentes
Cladosporium musae (35).Microsphaera extensa and
Zygosporium oscheoides (Figure 5)have been reported living at plantainleave in no pathogens conditions (19).
Tetraploa aristata have beenreported like gramineae andciperaceae parasites species in Boli-via, Cuba, Jamaica, Panama and Ve-nezuela (18).
Its presence on the cocoa plantphylloplane can be explained by thepresence of weed Cyperus sp. andseveral pastures in the municipalityin where also exist livestock farmsand/or agricultural and livestockproduction agro systems. Thissituation explain the presence ofBipolaris micropa, Dreschleradictyoides and Dreschlera poae fungithat have been reported as causing offoliar damages and radicle rots togramineae (pasture and sod). Inrelation to Pyrenophora sp. fungal,this is teleomorph state of Dreschlera(22, 37).
Delitschia canina, Saccoboluscitrinus, Sporormiella minima,Trichodelitschia munkii arecoprophilous fungi (4), being S.minima of cosmopolitan distribution(19). Its presence in the cocoa foliagecould be explained by the existence inRio Chama. At rainy time, this riverwaters overflow near farms soils, byreleasing fungi inoculates which aremoved through wind to plant leaves.Likewise, the excrement produced bycattle represent an inoculums sourceof fungi cited (40).
Ascochyta sp., Camarosporium sp.,Cephaliophora tropica, Cephalosporiumacremonium, Corynespora cassilcola,Dendryphium vinosum (figure 6),
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causales de la sigatoka negra y ama-rilla en el plátano, respectivamente.Otras investigaciones han reportadovarias especies del género Cercosporapresentes en plantaciones de cacao delestado Mérida y Zulia; este hongo oca-siona lesiones foliares en innumera-bles cultivos (16, 28, 35).
Nigrospora sphaerica ha sidoreportada causando pudriciones de losdedos del fruto del plátano yVerticillium theobromae, causa laenfermedad punta de cigarro, quetambién afecta los dedos del fruto (35).Nigrospora sphaerica a pesar de nohaber sido reportada como patógenadel cacaotero es la especie mas comúnen tres de las cinco fincasmuestreadas.
Otros hongos patógenos que hansido reportados por otros investigadorescomo agentes causales de diversas lesio-nes foliares en los cultivos de musáceasson: Septonema sp.; (16), Phoma musae(35), Cladosporium musae (35).
Microsphaera extensa yZygosporium oscheoides (figura 5),han sido reportados habitando en lahoja del plátano en condiciones nopatógenas (19).
Tetraploa aristata ha sido repor-tado como parásito de varias especiesde gramíneas y ciperáceas en Bolivia,Cuba, Jamaica, Panamá y Venezuela(18). Su presencia sobre el filoplanodel cacaotero se puede explicar por lapresencia de la maleza Cyperus sp. ydiversos pastizales en el municipiodonde también existen fincas ganade-ras y/o agrosistemas con unidades deproducción agrícola y ganadera. Estasituación también explica la presen-cia de los hongos Bipolaris buchloes,
Dyctyoarthrinium sacchari, Dwayabeejasundara, Mammaria sp., Memmoniellaechinata (figure 7), Periconia digiata andPseudotorula sp., are fungi detected bythe first time in the cocoa plant leave,despite of not being reported as pathogensof this crop, could causing foliar damageswithout importance, which will bedetermined in future searches.
In El Pedregal farm wasdetected the minor fungi diversitybecause in the biggest one (140 h) andthe most technician and have the bestagronomic management of plantation.
Conclusions
Epiphyte population of cocoaplant phylloplane is so abundant,being detected 48 fungi species fromwhich 10 have been reported likephyto pathogens for this crop.
The majority of fungi identifiedin a taxonomic way are located insidethe Ascomycota phylum,Deuteromycetes class that is abundantin tropical regions.
The more abundant species wereCurvularia lunata, Nigrosporasphaerica and Colletotrichumgloeosporoides.
El Pedregal farm presented theminor fungi diversity.
The presence of phyto pathogensorganisms L. theobromae, M. roreri,C. gloeosporioides, P. palmivora andP. megasperma, like causal agents ofprincipal diseases of cocoa plant atCaracciolo Parra Olmedomunicipality, Zulia state, wasconfirmed.
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Bipolaris micropa, Dreschleradictyoides y Dreschlera poae que hansido señalados como causantes de le-siones foliares y pudricionesradiculares a las gramíneas (pastos ycésped). En relación al hongoPyrenophora sp., éste es el estadoteleomórfico de Dreschlera (22, 37).
Delitschia canina, Saccoboluscitrinus, Sporormiella minima,Trichodelitschia munkii son hongoscoprofílicos (4), siendo S. minima dedistribución cosmopolita (19). Su pre-sencia en el follaje del cacaotero po-dría ser explicada por la existencia enel municipio del río Chama, en cuyocauce se vierten las aguas negras ge-neradas por los habitantes de estemunicipio y municipios vecinos. En laépoca lluviosa, las aguas de este ríoinundan los suelos de las fincas cer-canas depositando inóculos de estoshongos, los cuales son llevados pormedio del viento hasta las hojas de las
Figura 5. Zygosporium oscheoides. 1) Conidióforo. 2) Célula especial.3) Células esporogénicas. 40X.
Figure 5. Zygosporium oscheoides. 1) Conidioforo. 2) Special cell. 3)Sporogenic cells. 40X.
Recommendations
Making recognize of mycobiotacocoa plant phylloplane leaves inother producer zones, at level regio-nal as national, that permit theresults comparison.
Making potential evaluations ofsome fungi detected like Penicillium sp.and Gliocladium sp., as possiblebiological controllers of L. theobromae,M. roreri, C. gloeosporioides andPhytophtora spp., which constitutes thecausal agents of more common diseasesin cocoa plant at Maracaibo Lake south.
Acknowledgments
Authors want to express theirthanks to Consejo de DesarrolloCientifico y Humanistico (CONDES),University of Zulia for financing thisproject No. CC-0132-02.
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plantas. Así mismo, el excrementoproducido por el ganado vacuno, yaque la ganadería constituye la segun-da actividad económica del municipio,también constituye una fuente deinóculo de los hongos antes mencio-nados (40).
Ascochyta sp., Camarosporiumsp., Cephaliophora tropica,Cephalosporium acremonium,Corynespora cassiicola, Dendryphiumvinosum (figura 6), Dyctyoarthriniumsacchari, Dwayabeeja sundara,Mammaria sp., Memnoniellaechinata (figura 7), Periconia digitatay Pseudotorula sp., son hongos que sedetectan por primera vez presentes enla hoja del cacaotero, los cuales a pe-sar de no estar reportados comopatógenos a este cultivo, podrían es-tar ocasionando lesiones foliares sinimportancia, lo que deberá determi-narse en futuras investigaciones.
En la finca El Pedregal se de-tectó la menor diversidad de hongos
Figura 6. Dendryphion vinosum. 1) Conidióforos. 2) Conidios. 40X.
Figure 6. Dendryphion vinosum. 1) Conidioforos. 2) Conidia. 40X.
ya que por ser la finca de mayor su-perficie (140 ha) es la más tecnificaday donde existe el mejor manejo agro-nómico de la plantación.
Conclusiones
La población epifita del filoplanodel cacao es muy abundante, detec-tándose 48 especies de hongos, de loscuales, unos 10 han sido reportadoscomo fitopatógenos para este cultivo.
La gran mayoría de los hongosidentificados taxonómicamente se ubi-can en la División Ascomycota, ClaseDeuteromycetes, que en las regionestropicales son los más abundantes.
La especies más abundantes fueronCurvularia lunata, Nigrospora sphaericay Colletotrichum gloeosporioides.
La finca que presentó la menordiversidad de hongos fue El Pedregal.
Se confirma la presencia de los or-ganismos fitopatógenos L. theobromae,M. roreri, C. gloeosporioides, P. palmivora
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y P. megasperma, como agentes causalesde las principales enfermedades delcacaotero en el municipio Caracciolo Pa-rra Olmedo, del estado Mérida.
Recomendaciones
Realizar reconocimientos de lamicobiota del filoplano de las hojas delcultivo del cacaotero en otras zonasproductoras, tanto a nivel regionalcomo nacional, que permitan compa-rar resultados.
Evaluar el potencial de algunos delos hongos detectados como Penicilliumsp. y Gliocladium sp. como posiblescontroladores biológicos de L. theobromae,M. roreri, C. gloeosporioides yPhytophthora spp., los cuales constituyenlos agentes causales de las enfermedadesmás importantes del cultivo del cacaoteroen el sur del Lago de Maracaibo.
Figura 7. Memnoniella echinata. 1) Conidióforo. 2) Fialides. 3) Conidios. 40X.
Figure 7. Memnoniella echinata. 1) Conidioforo. 2) Fialides. 3) Conidia. 40X.
Agradecimiento
Los autores desean expresar suagradecimiento al Consejo de Desa-rrollo Científico y Humanístico (CON-DES) de la Universidad del Zulia porfinanciar el Proyecto. No. Cc-0132-02
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