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i Análise da decomposição e sucessão ecológica relacionada ao sexo e a ambiente indoor e outdoor em carcaças de suínos (Sus Scrofa L.) expostas no litoral norte do Estado de São Paulo JULIANA ALVES NEVES Dissertação apresentada ao Instituto de Biociências, Câmpus de Botucatu, UNESP, para obtenção do título de Mestre no Programa de Pós-Graduação em Biologia Geral e Aplicada e Área de concentração em Biologia de parasitas e microorganismos. Patrícia Jacqueline Thyssen (orientadora) BOTUCATU – SP. 2009 Campus de Botucatu

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Análise da decomposição e sucessão ecológica relacionada ao sexo

e a ambiente indoor e outdoor em carcaças de suínos (Sus Scrofa

L.) expostas no litoral norte do Estado de São Paulo

JULIANA ALVES NEVES

Dissertação apresentada ao Instituto de Biociências, Câmpus de Botucatu, UNESP, para obtenção do título de Mestre no Programa de Pós-Graduação em Biologia Geral e Aplicada e Área de concentração em Biologia de parasitas e microorganismos.

Patrícia Jacqueline Thyssen (orientadora)

BOTUCATU – SP.

2009

Campus de Botucatu

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UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA “Júlio de Mesquita Filho”

INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS DE BOTUCATU

Análise da decomposição e sucessão ecológica relacionada ao sexo

e a ambiente indoor e outdoor em carcaças de suínos (Sus Scrofa

L.) expostas no litoral norte do Estado de São Paulo

JULIANA ALVES NEVES

PATRICIA JACQUELINE THYSSEN

Dissertação apresentada ao Instituto de Biociências, Campus de Botucatu, UNESP, para obtenção do título de Mestre no Programa de Pós-Graduação em Biologia Geral e Aplicada e Área de concentração em Biologia de parasitas e microorganismos.

Patrícia Jacqueline Thyssen (orientadora)

BOTUCATU – SP.

2009

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AGRADECIMENTOS

Aos meus pais, pelo apoio e incentivo ao longo dos anos, por me permitirem seguir os

caminhos que considerei certos, além de me ajudarem com a corrida pelas gaiolas, pela

procura pelos porcos e por me permitirem realizar um “assassinato” dentro de casa.

À minha orientadora Patrícia Thyssen, primeiramente por me aceitar como sua aluna,

por me agüentar durantes meus momentos de desespero e “stress” e por todos os

ensinamentos e oportunidades oferecidas.

Ao professor Wesley, por me permitir ficar em seu laboratório, pela incrível paciência

de me suportar falando por horas e horas sobre teorias mirabolantes, pelas conversas

“iluminadoras” que me permitiram entender de forma muito mais clara minhas próprias idéias.

Às pessoas do laboratório da UNESP, Jú, Giu, Carol, Helton e Carlos, por me

ajudarem e me ensinarem muitas coisas, além do companheirismo e amizade.

Às pessoas do laboratório da UNICAMP, Maicon, Marcos e Thiago, por me

ensinarem os primeiros passos sobre “moscologia” e pela amizade.

Ao meu avô e a Sônia, por cuidarem de mim durante minha estadia em Ubatuba, pelos

avisos com berrante e pela salvação dos porquinhos do urubu ladrão de “tripas”.

Aos amigos e colegas que tiveram a paciência de me ouvir e me deram conselhos

sobre experimentos, tese e tudo mais.

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ÍNDICE GERAL

Resumo ................................................................................................ 01

Abstract ................................................................................................ 02

1 - Introdução e revisão bibliográfica .................................................. 03

1.1 - Importância dos dípteros ...................................................................... 04

1.2 - Entomologia forense ............................................................................ 05

1.3 - Decomposição, sucessão ecológica e fauna associada ........................ 06

1.4 - Fatores abióticos .................................................................................. 08

1.5 - Fatores bióticos .................................................................................... 11

2 - Objetivos gerais ................................................................................. 15

3 - Levantamento faunístico de artrópodes necrófagos e análise do processo de decomposição em diferentes gêneros de Sus scrofa L. em ambiente urbano no município de Ubatuba, SP .......................

16

3.1 - Introdução ............................................................................................ 16

3.2 - Material e métodos ............................................................................... 17

3.3 - Resultados e discussão ......................................................................... 19

4 - Levantamento faunístico de artrópodes necrófagos e análise do processo de decomposição em local indoor e outdoor em ambiente urbano no município de Ubatuba, SP ..............................................

42

4.1 - Introdução ............................................................................................ 42

4.2 - Material e métodos ............................................................................... 44

4.3 - Resultados e discussão ......................................................................... 46

5 - Conclusões gerais .............................................................................. 53

6 - Referências bibliográficas ................................................................. 54

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ÍNDICE DE FIGURAS

3.1 - Local de exposição das carcaças e armadilhas para captura de espécimes alados ..................................................................................

19

3.2 - Espécimes emergentes da carcaça Masculina de março de 2008 ......................................................................................................

21

3.3 - Espécimes emergentes da carcaça Feminina de março de 2008 ......................................................................................................

21

3.4 - Espécimes emergentes da carcaça Masculina em setembro de 2008 ......................................................................................................

23

3.5 - Espécimes emergentes de carcaça Feminina em setembro de 2008 ......................................................................................................

24

3.6 - Dados abióticos e bióticos referentes à carcaça de suíno fêmea exposta em Março de 2008 ..................................................................

25

3.7 - Número de adultos que emergiram da carcaça de suíno fêmea em março de 2008 ......................................................................................

25

3.8 - Dados abióticos e bióticos referentes à carcaça de suíno macho exposta em Março de 2008 ..................................................................

26

3.9 - Número de adultos que emergiram da carcaça de suíno macho em março de 2008 ......................................................................................

26

3.10 - Carcaças de suínos fêmea (F) e macho (M) no primeiro dia de exposição em Março e Setembro de 2008 ...........................................

36

3.11 - Carcaças de suínos fêmea (F) e macho (M) no segundo dia de exposição em Março e Setembro de 2008 ...........................................

37

3.12 - Carcaças de suínos fêmea (F) e macho (M) no terceiro dia de exposição em Março (M) e Setembro (S) de 2008 ..............................

37

3.13 - Carcaças de suínos fêmea (F) e macho (M) no quarto dia de exposição em Março (M) e Setembro (S) de 2008 ..............................

38

3.14 - Carcaças de suínos fêmea (F) e macho (M) no quinto dia de exposição em Março (M) e Setembro (S) de 2008 ..............................

38

3.15 - Carcaças de suínos fêmea (F) e macho (M) no sexto dia de exposição em Março (M) e Setembro (S) de 2008 ...............................................

39

3.16 - Carcaças de suínos fêmea (F) e macho (M) no sétimo dia de exposição em Março (M) e Setembro (S) de 2008 ..............................

39

3.17 - Carcaças de suínos fêmea (F) e macho (M) no oitavo dia de exposição em Março (M) e Setembro (S) de 2008 ..............................

40

3.18 - Carcaças de suínos fêmea (F) e macho (M) no nono dia de exposição em Março (M) e Setembro (S) de 2008 ...............................................

40

3.19 - Carcaça de suíno fêmea do décimo ao décimo quarto dia de exposição em Março de 2008 ..............................................................

41

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4.1 - Locais outdoor (A) e indoor (B) onde foram expostas as carcaças de

suínos no município de Ubatuba, SP ...................................................

46

4.2 - Espécimes emergentes da carcaça indoor em março de 2008............. 47

4.3 - Espécimes emergentes da carcaça OUTDOOR em março de 2008 .... 47

4.4 - Dados ambientais da carcaça indoor exposta em março de 2008 ........ 48

4.5 - Carcaças de suínos no primeiro dia de exposição em ambiente indoor ...................................................................................................

50

4.6 - Carcaças de suínos no segundo dia de exposição em ambiente indoor

(IN) e outdoor (OU) .............................................................................

50

4.7 - Carcaças de suínos no terceiro dia de exposição em ambiente indoor

(IN) e outdoor (OU) .............................................................................

51

4.8 - Carcaças de suínos no quarto dia de exposição em ambiente indoor

(IN) e outdoor (OU) .............................................................................

51

4.9 - Carcaças de suínos no quinto dia de exposição em ambiente indoor

(IN) e outdoor (OU) .............................................................................

51

4.10 - Carcaças de suínos no sexto dia de exposição em ambiente indoor

(IN) e outdoor (OU) .............................................................................

52

4.11 - Carcaças de suínos no sétimo dia de exposição em ambiente outdoor

(OU) e no oitavo dia no indoor (IN) ....................................................

52

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ÍNDICE DE TABELAS

3.1 - Relação de famílias e espécies adultas de insetos coletados em carcaças de suínos macho e fêmea em março de 2008 ........................

29

3.2 - Relação de famílias e espécies adultas de insetos coletados em carcaças de suíno macho e fêmea em setembro de 2008 .....................................................................................................

33

3.3 - Tempo total de decomposição e duração de cada estágio em relação ao sexo das carcaças expostas ao ar livre por estação do ano ........................................................................................................

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RESUMO

A classe Insecta é uma das que possuí o maior número de espécies do reino animal,

tendo estes se propagado em diversos ambientes. Devido a isso, há grande interesse nessa

classe, em especial na Ordem Diptera, já que várias espécies podem causar danos econômicos

no meio agrícola, disseminar doenças ou causar miíases em humanos e animais, e também

pela possibilidade de se usar dados destes organismos no âmbito médico-legal, através do uso

da Entomologia Forense. Conhecendo-se a biologia, o local de ocorrência e o comportamento

das espécies envolvidas no processo de decomposição é possível se estabelecer onde o corpo

foi inicialmente colonizado, assim como estimar o tempo de morte (IPM). Para isso, são

necessárias coletas prévias em cada local, uma vez que a população de dípteros pode variar de

acordo com o ambiente e o local. No presente estudo objetivou-se realizar um levantamento

faunístico de insetos necrófagos presentes na região urbana do município de Ubatuba, SP,

assim como a relação da fauna e do processo de sucessão ecológica entre corpos de diferentes

sexos, expostos a ambientes aberto (outdoor) e fechado (indoor). Para tanto carcaças de

suínos domésticos, Sus scrofa L., de sexos diferentes com aproximadamente 10 Kg foram

expostas em ambiente fechado e aberto, em duas estações do ano. No estudo sobre diferentes

gêneros, foi possível observar que as carcaças masculinas atraem um maior número de

famílias, enquanto que as femininas apresentam uma maior abundância de indivíduos; em

março, apenas uma espécie foi específica à carcaça feminina, Sarcopromusca pruna. Com

relação aos tipos de ambientes, notou-se que não houve diferença quanto à diversidade

faunística mas sim na dinâmica populacional, evidenciando no padrão de emergência que não

foi similar. De forma geral, a decomposição das carcaças dependeu muito das variações

climáticas e bióticas do substrato, já que não foi possível estabelecer um padrão que pudesse

ser utilizado nos processos de decomposição. Em Ubatuba a fauna é diferente das faunas

encontradas em outros estudos em áreas urbanas, já que há grande presença de espécies

nativas e não das espécies exóticas do gênero Chrysomya. É também importante notar a

presença efetiva de espécies da família Muscidae, em especial da espécie Ophryra anescences.

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ABSTRACT

The Class Insecta is one of the classes that most have species in the animal kingdom,

and they are spread all over the places, in different environments. Because of it, there is great

interest in this class, specially in the Diptera Order, where are found a lot of species that can

cause economical problems at the agricultural field, spread diseases and cause miyases on

humans and animals, and also for the possibility to use these organisms in the medico-legal

field, by using Forensic Entomology. Knowing the biology, the place of occurrence and the

behavior of the species involved in the decomposition process, it is possible to establish where

the body was initially colonized and the time of death (PMI). For this, its necessary previous

knowledge of each local fauna, since the dipteran fauna varies from place to place. In this

study, the objectives were to know the necrophagous fauna at the urban environment of

Ubatuba, using experimental animals, Sus scrofa, of different sex, to verify the decomposition

process as well as the colonizer fauna and compare the results. Also, where exposed two

carcasses of the same sex, one in an indoor and the other at outdoor place for the same

comparison of the decomposition process and colonizer fauna. In the study of different sex, it

was able to notice that male carcasses have a higher number of families, while the female

carcasses have a bigger abundance of individuals; at March, only one specie was found as

characteristic of one of the carcasses, Sarcopromusca pruna, present at the female carcass.

About the indoor and outdoor places, it was possible to notice that the present fauna was the

same, but the population dynamics is different, because the emergency pattern is not similar.

In a general way, the decomposition of the carcasses depends a lot of climatic and biotic

changes on the subtract, since no pattern was observed at the processes. At Ubatuba, the fauna

is different of what was found at another urban study areas, because of the higher number of

native species found, and low presence of the genera Chrysomya, also its important to notice

the effective presence of species from the Muscidae family, specially the specie Ophyra

aenescences.

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1 – INTRODUÇÃO E REVISÃO BIBLIOGRÁFICA

A classe Insecta é uma das maiores, dentre os animais existentes, com

aproximadamente um milhão de espécies descritas (Constantino et al., 2002). Além disso,

devido à radiação adaptativa, tais organismos obtiveram grande sucesso na colonização de

diferentes tipos de ambientes, ocupando grande diversidade de nichos e habitats, exceto águas

marinhas (Ruppert & Barnes, 1996).

Esses invertebrados são reconhecidos morfologicamente pela presença de três pares de

pernas, com freqüência encontram-se um ou dois pares de asas, três regiões corporais bem

diferenciadas em cabeça, tórax e abdômen, um par de antenas, partes bucais variando de

acordo com a alimentação do inseto, podendo ser do tipo picador, sugador ou lambedor, um

par de olhos compostos e ocelos de número variável (Borror & White, 1970). Essa classe é

subdividida em dois grupos: Apterygota e Pterygota. No presente trabalho, será abordada a

subclasse Pterygota com ênfase na Ordem Diptera.

A Ordem Diptera é bem diversificada, caracterizada por apresentar o par de asas

anterior funcional e o posterior alterado em forma de balancins ou halteres, estruturas

modificadas para promover o equilíbrio no momento do vôo. Em classificações mais antigas,

havia uma terceira subordem denominada Cyclorrhapha, hoje incorporados a Brachycera. Na

classificação atual há duas, incluindo além dos braquíceros a subordem Nematocera (Mc

Alpine et al., 1981). Ainda permanecem as duas divisões dentre os braquíceros: Aschiza sem

sutura frontal e Schizophora com sutura frontal ou ptilineal, decorrentes do processo de

emergência dos adultos, quando inflam um “saco”, o ptilíneo, na cabeça para empurrar a

extremidade anterior do pupário. A última divisão inclui ainda duas seções importantes:

Acalyptratae (sem caliptras ou com caliptras pouco desenvolvidas) e Calyptratae (com

caliptras bem desenvolvidas) (Borror & DeLong, 1964).

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De forma geral, os dípteros apresentam dimorfismo sexual e reprodução sexuada. Em

sua maioria são ovíparos, mas algumas espécies são vivíparas com metamorfose completa,

apresentando estágios de ovo, larva, pupa e adulto. Os hábitos alimentares variam entre

hematófagos, fitófagos ou saprófagos e por este motivo podem ganhar importância nos

âmbitos médico, sanitário, veterinário, agrícola ou legal.

O foco desta dissertação foi o levantamento de espécies de insetos necrófagos

existentes na região litorânea e discutir alguns de seus aspectos biológicos e ecológicos,

informações que são importantes no que diz respeito à aplicação e uso de insetos como

indicadores forenses que até o momento ainda são escassas em certas regiões tal como onde

este estudo foi realizado. Os resultados obtidos e as conclusões deste estudo encontram-se nos

capítulos que seguem após a revisão bibliográfica e os objetivos.

1.1- Importância dos dípteros

Várias espécies da família Diptera são classificadas como vetores ativos de doenças

como malária, dengue ou febre amarela, outras como vetores passivos de microrganismos

patogênicos tais como Mycobacterium avium (Fischer et al., 2004) e ovos de helmintos

(Oliveira et al., 2002; Marinho et al., 2003), além da possibilidade de serem causadoras de

miíases em animais (Hira et al., 2004; Garcia-Zapata et al., 2005; Moretti & Thyssen, 2006).

Quando consomem e colonizam vegetais em demasia são classificadas como pragas devido

aos danos econômicos que podem vir a causar (Gallo et al., 2002).

Por outro lado, algumas espécies de sirfídeos e califorídeos podem ser úteis como as

usadas no controle biológico para reduzir ou regular populações de insetos pragas (Auad &

Trevizani, 2005; Oliveira & Santos, 2005), para produção de substâncias antibacterianas

através de excretas de formas imaturas (Huberman et al., 2007; Bexfield et al., 2008) e pela

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destruição de biofilmes produzidos por Sthaphylococcus aureus e Pseudomonas aeruginosa

(van der Plas et al., 2007).

Na área médico-legal, informações fornecidas pelos insetos podem ser usadas para

auxiliar o trabalho de peritos, reforçando ou guiando linhas sobre a investigação em casos de

morte suspeita. Na área acadêmica os dados produzidos em estudos ecológicos focando a área

forense também podem servir para compreender vários aspectos do comportamento destes

invertebrados, em especial das espécies que utilizam recursos efêmeros como corpos de

animais.

1.2- Entomologia forense

A ciência que se dedica a estudar e usar dados entomológicos associados a casos de

morte suspeita entre outras aplicações denomina-se entomologia forense. Apesar de enunciada

em 1894, tem sido utilizada em diversos países como Estados Unidos, Rússia, Canadá, França,

Japão, com vários relatos de estudos de casos na Inglaterra e Índia, desde 1980 (Benecke,

2001).

Para que insetos ou mesmo artrópodes possam ser utilizados nas investigações legais,

é necessário conhecer sua biologia e os fatores que podem alterá-la, sua distribuição

geográfica, sazonalidade e outros parâmetros comportamentais que possam auxiliar na

determinação do intervalo pós-morte (IPM), local onde se deu o óbito em casos que há

suspeita de deslocamento do corpo e elucidação de casos onde houve maus tratos e abandono

de incapacitados (Benecke, 1998; Benecke & Lessig, 2001).

�Catts & Coy (1992) propuseram duas maneiras de determinar o IPM por meio dos

dados entomológicos: uma dada pela oviposição dos dípteros em um corpo poucas horas

depois da morte, com conseqüente determinação da idade da prole e outra, pela seqüência das

espécies que chegam ao recurso. Estabeleceu-se assim, o limite mínimo de IPM, quando

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calculada a idade dos espécimes imaturos coletados nos cadáveres, e o limite máximo do

IPM, pela coleta dos espécimes e a análise do seu padrão de colonização, vinculado ao

processo de sucessão ecológica sobre um corpo.

As variações abióticas como velocidade do vento, umidade relativa, variação de

temperatura, cobertura do corpo (roupas), presença de substâncias ingeridas ou sobre o corpo

(combustíveis, lubrificantes ou tintas), podem afetar diretamente no desenvolvimento de

imaturos ou no grau de atração dos adultos ao recurso (Norris, 1965; Monteiro-Filho &

Penereiro, 1987), interferindo assim na estimativa do IPM. Roupas em cadáveres podem não

atrasar o processo de colonização, mas faz com que a decomposição demore mais tempo,

possibilitando uma maior oferta de recurso aos insetos, o que influenciaria numa alteração do

processo de sucessão.

1.3- Decomposição, sucessão ecológica e fauna associada

Ocorrido o óbito, o corpo modifica-se tanto física como quimicamente com o passar

do tempo, pois a decomposição começa de dentro para fora, com inicio na autólise das células,

seguida pela degradação, realizada pelos microrganismos pertencentes especialmente a

microbiota intestinal, e é consolidada pela ação de insetos, os quais podem ser atraídos ao

corpo se não houver nenhum obstáculo ou impedimento (Campobasso & Introna, 2001).

É possível estabelecer fases ou estágios para melhor compreender este processo

degradativo, mas o tempo de duração de cada fase, assim como a velocidade da decomposição

como um todo pode sofrer algumas variações dependendo de uma série de fatores intrínsecos

e extrínsecos. Idade, estrutura corporal e causa da morte são alguns exemplos de parâmetros

intrínsecos que podem acelerar o processo, da mesma forma que a temperatura e condições

climáticas podem tornar os tecidos mais atrativos ou não para artrópodes necrófagos se

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estabelecerem no corpo, já que os mesmos são atraídos tendo em vista as condições físico-

químicas do substrato (Campobasso & Introna, 2001; Amendt et al, 2004).

Dessa forma, no corpo em decomposição pode-se estabelecer um sistema onde é

possível reconhecer entre os organismos ali presentes quatro classes ou categorias ecológicas:

necrófagos, que se alimentam da carcaça diretamente, seja na sua forma imatura ou adulta;

predadores ou parasitas, que se alimentam dos organismos presentes na carcaça; onívoros,

que consomem a carcaça e outros organismos; e os acidentais, nos quais organismos que

estão presentes no ambiente acabam por utilizar a carcaça de algum modo, como abrigo ou

extensão de seu habitat, mas o recurso em si não é primordial para a sobrevivência da espécie

nesta categoria (Nuorteva, 1977).

Atualmente ainda é possível fazer um paralelo entre as fases de decomposição e as

espécies necrófagas e traçar uma seqüência de colonização, segundo as propostas iniciais de

Mégnin (1894). Trabalhos de sucessão ecológica, realizados em vários locais do mundo,

apontam que insetos da família Calliphoridae (Díptera) são os primeiros a colonizar o

substrato exposto no ambiente seguido por espécies de Muscidae e Sarcophagidae e pela

presença das famílias Histeridae, Dermestidae e Staphilinidae (Coleóptera) que surgem no

final do processo (Monteiro-Filho & Penereiro, 1987; Bharti & Singh, 2003; Carvalho et al.,

2004; Grassberger & Frank, 2004; Cruz & Vasconcelos, 2006). Conhecendo esta seqüência, é

possível inferir a quanto tempo o corpo se encontra exposto em um dado local.

O conceito de sucessão ecológica baseia-se no princípio de que cadáveres são

colonizados por vários organismos ao longo da decomposição, com substituição ou

alternância de espécies. Os dados obtidos acerca desse processo são confiáveis porque as

mudanças que o corpo sofre são rápidas demais para que o sistema consiga entrar em

equilíbrio, impossibilitando sucessivas colonizações do substrato (Turchetto & Vanin, 2004).

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O conhecimento do tempo de desenvolvimento de cada espécie, ou seja, de sua idade é

outra forma de se utilizar os insetos para obter o IPM. Primeiramente, faz-se necessária a

observação do ciclo biológico completo e a duração de cada etapa deste ciclo em condições

controladas de temperatura em laboratório. Esses resultados, junto com dados meteorológicos

que podem ser obtidos em estações de medição local, permitem que um especialista calcule o

IPM com base na taxa de desenvolvimento de um dado inseto, caso haja um registro anterior

em laboratório. Muitos autores comprovaram que esse método é confiável ao comparar seus

resultados com aqueles obtidos por médicos legistas que usaram métodos convencionais no

exame necroscópico (Benecke, 1998; Staerkeby, 2001; Turchetto et al., 2001; Anderson, 2004;

Arnaldos et al., 2005).

1.4 - Fatores abióticos

Sendo os insetos animais pecilotérmicos, a temperatura é um dos fatores que deve ser

levado em consideração por afetar diretamente o desenvolvimento dos imaturos que não

possuem controle metabólico de sua temperatura corporal, sofrendo assim grande influência

de variações ambientais: em altas temperaturas o desenvolvimento se acelera e em baixas

pode desacelerar ou tornar-se mais lento, bem próximo de zero (Anderson, 2000; Ames &

Turner, 2003).

Com base nessa informação, não se pode desconsiderar o calor produzido pelos

agregados larvais que chegam a elevar a temperatura local a mais de 10°C acima da

temperatura ambiental, criando verdadeiros microclimas que permitem o desenvolvimento

dessa massa mesmo em locais com baixas temperaturas (Marchenko, 2001). Esses agregados

permitem que a massa larval se torne independente da temperatura externa e sofram mínimas

influências da exposição solar ou chuva quando tem um volume aproximado de 20 a 50cm³,

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propiciando uma temperatura constante de 30-35°C, ótima para o desenvolvimento (Slone &

Gruner, 2007).

Outra consideração a se fazer com relação a mudanças climáticas está no

deslocamento de espécies, fato já observado na Itália por Turchetto & Vanin (2004). De

acordo com esses autores, há evidencias de que espécies antes encontradas somente em vales

estão se deslocando para altitudes maiores, ocupando espaços cedidos por geleiras. Dessa

forma, é possível inferir que dependendo das variações climáticas, as espécies podem mudar

seu comportamento sazonal ou local de ocorrência, assim como concluir seu desenvolvimento

em condições adversas.

O nível de degradação ambiental pode ser determinante sobre a presença ou ausência

de determinadas espécies no ambiente que, indiretamente, aponta para o nível de sinantropia

de cada uma. Tais efeitos podem ser observados através de modelagem matemática baseada

em coletas e estimativas de freqüência e abundância de cada espécie e seu local de ocorrência

(Figueroa-Roa & Linhares, 2002). Dessa forma, é possível a identificação de espécies de

insetos como “indicadores forenses”, desde que sejam atingidos alguns critérios como:

ocorrência em uma determinada época do ano, área (urbana, rural ou silvestre) ou região

(Mello et al., 2004). É dessa forma que se pode inferir sobre o local em que ocorreu a morte,

através de comparação da fauna presente no corpo e a fauna local, uma vez que a atração das

primeiras espécies colonizadoras ocorre poucos minutos após a morte.

A umidade relativa assim como o volume de chuvas pode afetar o tamanho da

população de insetos fazendo com que ela diminua ou aumente. De acordo com Pinheiro et al.

(2002), a flutuação da população de dípteros variou de acordo com a época do ano,

declinando nas épocas secas e tendo picos de crescimento em épocas úmidas, com declínio

também nos meses com maior volume de chuvas.

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A incidência de luz e radiação solar pode afetar a colonização de duas formas:

possibilitando a colonização do substrato durante a noite ou modificando suas características.

Estudo realizado por Wooldridge et al. (2007), indica que Lucilia sericata não consegue se

orientar com precisão no escuro utilizando apenas seus órgãos olfatórios, mas que com

presença de luz, mesmo artificial, pode haver atividade de oviposição noturna. Isso comprova

a experiência de Amendt et al. (2008), que com a exposição de iscas durante a noite e sem

incidência de luz, não obtiveram postura de ovos. Já Nabity et al. (2007), concluiram que a

luz não afeta o desenvolvimento, mas o fotoperíodo pode acelerar a emergência de Phormia

regina, uma vez que esse fenômeno parece estar sincronizado com o ciclo ambiental e, de

acordo com Tachibana & Hideharu (2004), a duração do dia (ou fotoperíodo) junto com

variação de temperatura sofridos pela geração maternal podem induzir diapausa larval em

Lucilia sericata. Além disso, exposição ao sol ou não do cadáver faz com que haja uma

modificação do comportamento da fauna colonizadora, pois há uma extensão no tempo de

duração das fases putrefativas em corpos sombreados (Centeno et al., 2002).

A presença de roupas ou utensílios que envolvam o corpo pode atrasar sua colonização

(Marchenko, 2001), assim como drogas e outras substâncias que alterem o desenvolvimento

dos imaturos por acelerar ou retardar seu metabolismo (Carvalho et al., 2001). Do mesmo

modo, quando o corpo encontra-se enterrado ou submerso há modificação da fauna

colonizadora, tornando os dados de sucessão ecológica em sua maior parte inválidos, quando

comparados aos adquiridos em cadáveres expostos, tendo em vista que poucas espécies são

capazes de alcançarem o corpo em profundidades maiores que alguns centímetros (Bourel et

al., 2004; Wallace et al., 2008).

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1.5 - Fatores bióticos

Sendo a carcaça um recurso efêmero e atrativo para um grande número de espécies, as

interações ecológicas existentes dentro deste sistema promovem, de forma geral, duas

situações que potencialmente dificultam a estimativa do IPM tais como a exclusão de espécies

do substrato e a diminuição do tempo necessário para o desenvolvimento.

Como dito anteriormente, o agregado larval pode acelerar o desenvolvimento dos

imaturos por proporcionar a criação de um microclima com temperatura mais elevada do que

a ambiental, porém ao mesmo tempo esta geração de calor pode matar as larvas que se

encontram no centro do aglomerado (Slone & Gruner, 2007). Pelo fato da fauna presente em

um cadáver ser heterogênea com n espécies diferentes compartilhando o mesmo recurso,

pode-se especular que ocorra morte de espécies menos resistentes, levando a uma diminuição

ou exclusão da espécie do substrato, caso sua incidência seja baixa.

O agregado de espécimes em uma carcaça também se faz importante pelo fato da

população de recursos efêmeros dependerem da produção de enzimas e calor do conjunto, o

quê permite a exploração do recurso, já que larvas sozinhas não conseguem produzir enzimas

suficientes para modificar o substrato, permitindo a sobrevivência e coexistência das espécies

(Von Zuben, 2000).

No que diz respeito a predação e a competição, pode-se considerar que espécies de

sucesso são aquelas que exploram o substrato de forma eficiente, adquirindo o necessário para

completar seu desenvolvimento em tempo mais rápido do que as outras espécies, assim como

a capacidade de colonização rápida no substrato.

No Brasil, a presença da espécie exótica Chrysomya albiceps em carcaças expostas

tem um impacto importante sobre a fauna necrófaga, pois essa espécie apresenta

comportamento canibal e predatório. Há estudos que demonstram que C.albiceps tem uma

preferência por presas como realizado por Faria et al. (1999, 2001) em especial das espécies

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nativas. É provável que a densidade de C. albiceps no substrato seja crítica para decisão da

presença ou não de espécies como Cochliomyia macellaria, que provavelmente foi deslocada

dos grandes centros urbanos para regiões mais periféricas (rurais, silvestres) e/ou para as

quais as espécies de Chrysomya não conseguiram se instalar (Oliveira et al., 2002; Mello et

al., 2004; Leandro & d’Almeida, 2005; Marinho et al., 2006; Carvalho et al., 2000). Sendo

assim, é necessário levar em consideração a forma de interação entre as espécies presentes no

substrato para estimar se as mesmas serão capazes de manterem-se na carcaça ou não, mesmo

sofrendo pressão dessas duas interações.

A exclusão de espécies na carcaça dependerá da competitibilidade de cada espécie e

como se dá sua distribuição no espaço disponível. Espécies mais agressivas podem eliminar

outras do substrato, através da predação, dependendo de como se dá sua coexistência neste

meio (Atkinson & Shorrocks, 1981; Moura, 2004). Particularmente, se uma espécie qualquer

que possa ser ‘eliminada’ pertencer a um grupo denominado de indicador forense, perder-se-

ia informações a respeito de onde teria se iniciado a colonização do corpo pelos insetos, não

possibilitando esclarecer onde o óbito ocorreu.

É importante também considerar os aspectos que atraem as espécies para o substrato e

sua fisiologia, para se estabelecer quanto tempo elas podem permanecer no substrato. Apesar

de o cadáver estar exposto e atrair rapidamente uma grande gama de famílias, como pode ser

observado e registrado em coletas realizadas nos municípios de Botucatu, Ubatuba e

Campinas, as primeiras espécies a oviporem no substrato são as nativas C. macellaria e o

gênero Lucilia ssp. Assim, Lucilia eximia presente em abundância nas regiões de Botucatu e

Ubatuba é um importante indicador de local e de sazonalidade.

A especialização de moscas do gênero Lucilia como ectoparasitas de animais,

principalmente de ovelhas, como relatado em artigos europeus que procuram métodos de

controle para este díptero (Wall & Smith, 1997; Cruickshank & Wall, 2002), pode ser uma

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das explicações para a presença do gênero Lucilia em carcaças, tão logo seja estabelecido o

óbito. A espécie L. sericata é atraída para o recurso enquanto este mantiver condições

semelhantes às presentes nos corpos vivos, tal como o pH, tornando-a uma fraca competidora

na carcaça, no meio de organismos mais especializados (Smith & Wall, 1997). No mesmo

artigo, esses autores constatam que em locais com presença de outras espécies no cadáver, L.

sericata emerge em menores quantidades, indicando que esta espécie sofre grande pressão

competitiva.

Emmens & Murra (1983) também observaram que L. cuprina necessita ovipor em

substratos com pH mais alcalino, evitando pH ácido, o quê se ajusta à teoria de especialização

ectoparasita. Pelo processo de decomposição, é de se supor que os tecidos vão ficando com

teor mais ácido a medida que suas células sofrem autólise e decomposição microbiana, pois

com o final do processo pode-se notar a destruição do solo local, com demora para retomada

de crescimento da vegetação (Carter, et al., 2007). A L. sericata também apresenta

característica de apenas ovipor em superfícies previamente aquecidas, de acordo com

Campobasso et al. (2001).

Assim, as espécies iniciais começam a modificar a estrutura do corpo e essas

mudanças tornam possíveis que outras espécies entrem no sistema. No caso, pode-se apenas

especular o por quê, uma vez que não há estudos específicos de qual o item ou condição

específica que atrai cada família/espécie. Mas é possível notar que as espécies de varejeiras,

talvez pela maior robustez, colonizam o substrato primeiro seguida pelas famílias Muscidae e

Fanniidae. A família Sarcophagidae provavelmente entra no sistema quando uma demanda de

indivíduos já saiu do substrato. Quando a carne começa a ressecar ou há uma grande

quantidade de larvas em terceiro estádio, há o aparecimento de espécies da Ordem Coleoptera,

que finalizam o processo.

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No entanto, não se pode dizer que o processo de sucessão ecológica ocorre de forma

completamente delineada. Na verdade, se trata de um processo contínuo com adição de

espécies ao longo do tempo, e não uma substituição abrupta de espécies com o decorrer da

decomposição (Moura et al., 2005).

Por último, os fatores bióticos do substrato também interferem no desenvolvimento

dos insetos. Diferentes tecidos proporcionam diferentes taxas de desenvolvimento, como

avaliado por Clark et al. (2006). Em seu experimento, os autores concluíram que, dependendo

do local onde a larva se alimenta, ela pode ter um tamanho menor e, se a estimativa for

realizada de forma inacurada, pode-se achar que a larva está em um instar mais novo do que a

realidade. Foi observado que larvas que se alimentaram de tumores também tiveram uma

diferença no desenvolvimento (Carvalho et al., 2007). Assim, é necessário obter informações

sobre as condições de saúde do cadáver para que nenhuma variável seja ignorada.

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2 – OBJETIVOS GERAIS

Este estudo teve como objetivos:

1. realizar um levantamento faunístico das espécies necrófagas de importância forense

presentes na região urbana do município de Ubatuba, localizado no litoral norte do

Estado de São Paulo;

2. observar os processos de decomposição e sucessão ecológica em carcaças de suínos

Sus scrofa L. expostas em ambiente aberto e verificar como os fatores abióticos

(temperatura, umidade relativa, precipitação e velocidade do vento) e bióticos

(competição, predação, parasitismo e diferença em relação ao sexo do animal) atuam e

se integram sobre ambos processos;

3. analisar se a abundância e freqüencia relativa de espécimes imaturos e adultos das

principais famílias de insetos presentes neste tipo de substrato estão associadas ou são

moduladas pelos fatores abióticos e bióticos, visando criar um banco de dados, a partir

dos resultados obtidos, para ser utilizado como referência em investigações de âmbito

legal para estimar o intervalo pós-morte (IPM) e fazer inferências sobre a

movimentação de corpos ou associação de suspeitos em casos de mortes violentas.

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3 - LEVANTAMENTO FAUNÍSTICO DE ARTRÓPODES NECRÓFAGOS E ANÁLISE DO PROCESSO

DE DECOMPOSIÇÃO EM DIFERENTES GÊNEROS DE Sus scrofa L. EM AMBIENTE URBANO NO

MUNICÍPIO DE UBATUBA, SP.

FAUNISTIC SURVEY OF THE NECROPHAGOUS ARTHROPODS AND ANALYSIS OF THE

DECOMPOSITION PROCESS IN DIFFERENT SEX OF Sus scrofa L. IN URBAN ENVIRONMENT OF

UBATUBA CITY, SP.

RESUMO. A classe Insecta é uma das maiores que existe e várias espécies possuem

importância em diferentes áreas tais como a médica, veterinária, agrícola e a médico-legal.

Nesse trabalho foi realizado um levantamento faunístico visando conhecer e estabelecer quais

espécies podem ser de grande valia para a utilização em Entomologia Forense provenientes da

área urbana do município de Ubatuba, litoral norte do Estado de São Paulo. Observou-se que,

diferentes de outras regiões onde informações sobre a fauna necrófaga se encontram

disponíveis, houve maior abundância de espécies nativas do que exóticas, sendo destacada

apenas Chrysomya albiceps dentre estas neste ambiente. Além disso, houve o aparecimento

de três espécies cujas ocorrências ainda não haviam sido notificadas para o Estado de São

Paulo, Brontea normata, Hydrotea nicholsoni e Ophyra albuquerqueis, todas pertencentes à

família Muscidae (Diptera).

Palavras-chaves: Diptera; Insecta; carcaças; IPM; Entomologia Forense; Medicina Legal.

3.1 - Introdução

A classe Insecta é uma das maiores, dentre os animais existentes, com

aproximadamente um milhão de espécies descritas (Constantino et al., 2002). Além disso,

devido à radiação adaptativa, tais organismos obtiveram grande sucesso na colonização de

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diferentes tipos de ambientes, ocupando grande diversidade de nichos e habitats, exceto águas

marinhas (Ruppert & Barnes, 1996).

Várias espécies podem ser vetores ativos ou passivos de microrganismos patogênicos,

vírus, protozoários parasitas e ovos de helmintos, além da possibilidade de causar miíases em

animais (Oliveira et al., 2002; Marinho et al., 2003; Hira et al., 2004; Fischer et al., 2004;

Garcia-Zapata et al., 2005; Moretti & Thyssen, 2006).

Por outro lado, várias espécies podem ser úteis atuando no controle biológico e

reduzindo ou regulando populações de insetos pragas que consomem e colonizam vegetais em

demasia causando danos econômicos (Gallo et al., 2002; Auad & Trevizani, 2005; Oliveira &

Santos, 2005), ou como as usadas para produção de substâncias antibacterianas (Huberman et

al., 2007; Bexfield et al., 2008) e para destruição de biofilmes produzidos por

Sthaphylococcus aureus e Pseudomonas aeruginosa (van der Plas et al., 2007). Na área

médico-legal, informações fornecidas pelos insetos podem ser usadas para auxiliar o trabalho

de peritos, reforçando ou guiando linhas sobre a investigação em casos de morte suspeita.

Moura et al. (1997) e Carvalho et al. (2000), constataram que algumas espécies são

específicas de alguns ambientes tais como zona rural e urbana, de determinadas regiões

geográficas ou ainda podem apresentar um padrão sazonal. Por conta disso, é necessário

levantar informações nos mais diferentes ambientes e biomas sobre quais são as espécies de

potencial uso para a área forense, assim como relatar o comportamento e características

ecológicas e biológicas de tais organismos, uma vez que alguns locais ou regiões guardam

suas peculiaridades topográficas, climáticas e vegetacionais.

Desse modo, objetivou-se no presente estudo efetuar um levantamento da fauna

necrófaga presente no ambiente urbano do município de Ubatuba e analizar se possíveis

diferenças na atração e colonização de carcaças de diferentes sexos.

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3.2 - Material e Métodos

As coletas foram realizadas no município de Ubatuba, localizado no litoral norte do

Estado de São Paulo, a 240 quilômetros da capital, cuja vegetação compõe-se de parte da

Mata Atlântica, sendo uma região biogeográfica de transição faunística complexa, devido às

variações ambientais sazonais (Palácio 1982). O clima da região é tropical chuvoso,

apresentando uma estação “super úmida” de outubro a abril (com precipitação média mensal

de 200 mm) e uma estação “menos úmida” que vai de maio a setembro (precipitação média

mensal de 100 mm) (Morellato et al.2000).

Os dados meteorológicos foram obtidos atravéz do site do Agritempo e dados cedidos

pelo CEPETC (via comunicação pessoal) e as temperaturas interna e externa, da boca e do

ânus da carcaça obtidas com termômetro digital comum.

O uso de suínos domésticos (Sus scrofa L.) de aproximadamente 10 quilogramas se

deve por sua adoção como animal experimental em estudos sobre entomologia forense por

causa de semelhanças com os seres humanos como onívoria, composição da microbiota

intestinal, composição dos tegumentos externos, temperatura corporal, distribuição de pêlos e,

quando extrapolado, o tempo de decomposição é relativamente próximo ao de seres humanos

(Souza & Linhares 1997; Campobasso et al. 2001). Os animais foram mortos de acordo com

as determinações éticas do Colégio Brasileiro para Experimentação Animal (COBEA)

recebendo parecer de aprovação da Comissão de Ética em Experimentação Animal (CEEA)

da Faculdade de Medicina de Botucatu sob protocolo nº 625.

Carcaças de sexos distintos foram expostas em cada estação, dispostas a 10 metros de

distância uma da outra, mantidas dentro de gaiola para criação de coelho para evitar o acesso

por animais de grande porte. Sobre cada gaiola, uma estrutura de PVC foi montada e coberta

com organza para permitir a coleta de adultos alados (Figura 3.1), os quais eram retirados a

cada 24 horas, da parte superior da armadilha com auxílio de uma rede entomológica, e

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transferidos para frascos apropriados para o seu transporte até o laboratório para triagem.

Uma bandeja de metal disposta sob a gaiola e coberta com serragem foi utilizada para

a coleta de espécimes imaturos, ao servir de substrato para pupariação. A coleta de

exemplares presentes na bandeja foi realizada a cada 24 horas, os quais eram depositados em

recipientes separados por dia e sexo da carcaça. Após a fase de pupa no laboratório, observou-

se e fez-se o registro da data de emergência de cada espécie presente no interior de cada

recipiente. Todas as amostras coletadas na fase adulta e as espécies que emergiram no

laboratório foram conservadas sob baixa temperatura em torno de -20°C para possibilitar uma

posterior identificação com uso de chaves taxonômicas.

Figura 3.1. Local de exposição das carcaças e armadilhas para captura de espécimes alados.

3.3 - Resultados e discussão

A análise das emergências indica uma diferença entre a fauna colonizadora entre as

carcaças de macho e fêmea, em especial na dinâmica populacional. No mês de março, a

carcaça masculina (M) apresentou um maior número de espécies emergidas com maior

abundância de famílias enquanto que a carcaça feminina (F) apresentou maior quantidade de

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indivíduos emergidos. As espécies com maior prevalência na carcaça M são Ophyra

aenescences (33%), Lucilia eximia (28%), Chrysomya albiceps (21%) e Fannia trimaculata

(6%), enquanto que na carcaça F são as espécies O.aenescences (45%), F.trimaculata (19%),

C.albiceps (16%) e Hemilucilia semidiaphana (7%). No mês de setembro, houve prevalência

de H.semidiaphana em M com 98%, e das espécies H.semidiaphana (77%), H.segmentaria

(11%), C.albiceps (6%) e O.aenescences (4%) em F.

Apesar dos adultos de várias famílias e espécies serem atraídos em todos os estágios

de decomposição, não são todos que utilizam o recurso de forma efetiva para criação dos

imaturos. Observações em campo e a coleta de adultos não indicaram nenhuma evidência de

sucessão ecológica, mas ao correlacionar os indivíduos que emergiram da carcaça com os dias

em que foram coletados no substrato, pode-se notar que algumas espécies procuram estágios

bem específicos durante o processo de decomposição.

Na Figura 3.2 em que as principais espécies emergentes de M estão listadas por dia de

coleta, vê-se de forma evidente que espécies como Lucilia eximia apenas utiliza o recurso no

estágio inicial, enquanto que em F, Cochliomyia macellaria é a espécie que mais se restringe

ao estágio inicial (Figura 3.3). Em ambas carcaças, as espécies O. aenescences e F.

trimaculata estão presentes em maior quantidade nos estágios intermediários de

decomposição e após o substrato já ter sido modificado pelas espécies colonizadoras iniciais,

e estendem o uso do substrato até estágios mais avançados de decomposição. As espécies C.

albiceps, H. semidiaphana e H. segmentaria também estiveram presentes nos estágios mais

frescos, mas suas maiores abundâncias ocorrem nos estágios intermediários da decomposição

até o alcance de estágios mais avançados, próximos à esqueletização.

Na carcaça M houve emergência de dois exemplares de Ornidia obesa (Diptera:

Syrphidae), porém não ficou claro se houve utilização do substrato ou tratou-se apenas de

uma ocorrência acidental. Assim, as espécies iniciais começam a modificar a estrutura do

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corpo e essas mudanças tornam possíveis que outras espécies entrem no sistema. Pode-se

observar em março um padrão na colonização iniciado por espécies da família Calliphoridae

seguida pelos das famílias Muscidae e Fanniidae.

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Figura 3.3. Espécimes emergentes da carcaça Feminina de março de 2008.

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Diferente dos resultados obtidos em experimentos anteriores realizados em outras

localidades (Carvalho et al. 2004; Moura et al. 2005), apesar da coleta ter sido realizada em

ambiente urbano, nota-se que em Ubatuba a espécie dominante em março não é uma espécie

da família Calliphoridae, mas sim de Muscidae, O. aenescences. Em setembro, a espécie

dominante H. semidiaphana (Figuras 3.4 e 3.5) apesar de ser um Calliphoridae também não é

uma espécie encontrada tipicamente em áreas urbanas. É interessante notar que apenas C.

albiceps se destaca entre as espécies deste gênero nos dois tipos de substrato. Apesar de

Chrysomya megacephala ser considerada uma espécie sinantrópica presente em grande

número em áreas urbanas (D’Almeida & Almeida 1998), a quantidade obtida nas emergências

de Ubatuba foram baixas.

Aparentemente, apesar de estudo realizado por Guimarães et al. (1978) sobre a

expansão das espécies de Chrysomya no país, o gênero parece não ter conseguido se

estabelecer em altas densidades em Ubatuba. Isso pode ser explicado devido a proximidade

do fragmento de Mata Atlântica preservado que rodeia o município que, de acordo com Grez

et al. (2004), a fragmentação pode trazer efeitos benéficos para as populações de animais,

promovendo locais de refúgio, disponibilizando mais recursos e permitindo que a população

tenha densidades elevadas, permitindo maior freqüência das espécies nativas.

Apesar de Ubatuba não ser uma metrópole, é um centro turístico que freqüentemente

recebe uma grande quantidade de pessoas e por isso não pode ser classificado como um local

silvestre ou rural. Já houve relatos de captura de espécies exógenas em ambientes silvestres

devido à presença de residências habitadas próximas à região (Leandro & D’Almeida 2005) o

que indica que em Ubatuba talvez haja um menor índice de destruição, já que a fauna

capturada e criada é mais semelhante à encontrada em estudos sobre levantamento faunístico

realizada em locais silvestres ou de pouca depredação ambiental (Mello et al., 2007)

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A alta freqüência de O. aenescences também pode ser explicada por seu caráter

predatório que, de acordo com Geden (apud Costa et al., 2000), é capaz de destruir de 7 a 18

larvas de Musca domestica por dia. São necessários mais estudos sobre as interações dessa

espécie com outras e em especial C. albiceps para se verificar como O. aenescences interfere

na dinâmica populacional do substrato, quando presente em altas densidades. Talvez esse fato

possa explicar porque C. albiceps não tenha atingido altas densidades em Ubatuba no mês de

março, se de fato há uma competição com outra espécie de características semelhantes às suas

e talvez mais eficiente. A realização de mais estudos sobre a sazonalidade populacional

também poderia ajudar a entender melhor a dinâmica da região, uma vez que a não

prevalência de C. albiceps parece promover uma maior diversidade de espécies nativas no

ambiente em questão.

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Figura 3.4. Espécimes emergentes da carcaça Masculina em setembro de 2008.

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Figura 3.5. Espécimes emergentes da carcaça Feminina em setembro de 2008.

É interessante notar que a época de maior precipitação durante o estudo ocorreu em

março e, como pode ser observado nas Figuras 3.6 e 3.7, coincide com a época de maior

densidade populacional de O. aenescences encontrada no suíno F. O término dos dias de

chuva também coincide com aumento na densidade de F. trimaculata e C. albiceps. Ainda

com relação à precipitação, entre os dias 13 e 17, a temperatura do agregado larval foi menor

do que nos primeiros e últimos dias. Isso indica que o agregado larval, por mais denso que

seja, em condições de forte precipitação não consegue manter sua temperatura tão elevada

como nos dias sem precipitação. Entre os dias 18 e 22 o processo de decomposição acelera e a

temperatura do agregado larval se eleva além da temperatura ambiente registrada, enquanto

que entre os dias 13 e 17 esta elevação não é tão acentuada. Nesse caso, é necessário se

considerar se somente a temperatura ambiente é a responsável por esse declínio na produção

de calor, já que a oscilação entre a temperatura dos agregados presentes na boca, ânus e

abdômen acompanham as oscilações ambientais registradas no local. É importante notar

também que quanto maior a temperatura do agregado larval, mais acelerado é o processo de

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decomposição, e essa atividade aparentemente é maior quanto não há condições adversas

além da variação de temperatura ambiental.

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5

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25

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Dias de Exposição

Tem

pera

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Pre

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em

mm

Temp. Ext.

Temp. Boca

Temp. Ânus

Temp. Amb.

Temp. Máx.

Temp. Mín.

Precipitação

Figura 3.6. Dados abióticos e bióticos referentes à carcaça de suíno fêmea exposta em Março

de 2008.

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700

12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22

Dias de Exposição

mero

de E

merg

en

tes

C.albiceps

C.megacephala

C.putoria

C.macellaria

L.eximia

H.segmentaria

H.semidiaphana

F.trimaculata

O.aenescences

S.calcitrans

Figura 3.7. Número de adultos que emergiram da carcaça de suíno fêmea em março de 2008.

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26

Na carcaça M a temperatura do agregado manteve-se mais elevada do que a ambiental

em praticamente todo o processo (Figuras 3.8 e 3.9), o que pode explicar uma maior atividade

larval e um tempo de decomposição menor.

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

Dias de Exposição

Tem

pera

tura

em

°C

0

5

10

15

20

25

30

35

Pre

cip

itação

em

mm

Temp. Ext.

Temp. Boca

Temp. Ânus

Temp. Amb.

Temp. Máx.

Temp. Mín.

Precipitação

Figura 3.8. Dados abióticos e bióticos referentes à carcaça de suíno macho exposta em Março

de 2008.

0

200

400

600

800

1000

1200

12 13 14 15 16 17

Dias de Exposição

mero

de E

merg

en

tes

C.albiceps

C.putoria

H.segmentaria

H.semidiaphana

L.eximia

F.trimaculata

O.aenescences

Phoridae

Diapriidae

Figura 3.9. Número de adultos que emergiram da carcaça de suíno macho em março de 2008.

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27

Uma observação diferencial que pode ser relatada foi relativa à entrada no sistema da

espécie L. eximia no estágio inicial em grandes quantidades e seu abandono do substrato antes

das outras espécies. Outras diferenças observadas são a baixa densidade de O. aenescences e

F. trimaculata e maior densidade de C. albiceps. Nesse sistema também há significativa

presença de espécimes da família Phoridae e Diapriidae nos estágios iniciais.

A coleta de adultos durante março e setembro (Tabelas 3.1 e 3.2) não indica nenhum

padrão de atração ao substrato em nenhuma das carcaças, no entanto, a carcaça F durante o

período de março apresentou uma espécie não coletada na carcaça M, Sarcopromusca pruna

em nenhum dos dias. A presença desta espécie ocorre ainda durante o estágio ativo da carcaça

M, mas não foi encontrada no recurso e foi recorrente na carcaça F.

De acordo com Carvalho et al. (2002), três espécies ainda não haviam sido relatadas

no Estado de São Paulo: Brontea normata, Hydrotea nicholsoni e Ophyra albuquerqueis. Os

registros indicam a presença de B. normata e O. albuquerqueis no Estado do Rio de Janeiro e

H. nicholsoni no Paraná.

O tempo total de decomposição e a duração de cada estágio foram diferentes para

ambos os sexos nos dois períodos estacionais. Em março, a carcaça F estava decomposta em

14 dias enquanto M demorou apenas oito. Em setembro, no entanto, o tempo total de

decomposição foi quase similar entre os dois sexos durando 8 dias para M e 7 para F (Tabela

3.3).

Page 36: L.) expostas no litoral norte do Estado de São Paulo€¦ · Ubatuba, using experimental animals, Sus scrofa, of different sex, to verify the decomposition process as well as the

28

Tabela 3.1. Relação de famílias e espécies adultas de insetos coletados em carcaças de suínos

macho e fêmea em março de 2008.

Dia de

exposição Sexo / Fase de decomposição Família Espécie M F

10

Macho ativo

Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae Chalcinidae

Dialichopodidae Diapriidae Fanniidae Muscidae Muscidae Muscidae Muscidae Otitidae Otitidae Sepsidae

Lucilia eximia

Cochliomyia macellaria

Chrysomya megacephala

ssp ssp ssp

Fannia trimaculata

Musca domestica

Ophyra aenescences

Ophyra albuquerqueis

Sarcopromusca pruna

Euxestas stigmatias

Physiphora aenea

Nemopoda minuta

X

X X X X

X

X

X

X X X

X

X X

X

Fêmea ativo

11

Macho ativo

Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae Chalcinidae Diapriidae Fanniidae Fanniidae

Lonchalidae Micropezidae

Muscidae Muscidae Muscidae Muscidae Otitidae

Piophylidae

Chrysomya albiceps

L. eximia

C. macellaria

ssp ssp

F. trimaculata

Fannia punctipennis

Lonchaea polita

Taeniaptera lasciva

M. domestica

O. aenescences

Brontaea normata

O. albuquerqueis

Seioptera vibrans

ssp

X

X X X X X X X

X X X X X X X

Fêmea ativo

12

Macho ativo +

início de esqueletização

Asteridae Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae Chalcinidae Fanniidae Fanniidae Muscidae Muscidae Muscidae Muscidae Otitidae Otitidae Otitidae

Piophylidae Sepsidae

Leiomyza laevigata

C. macellaria

C. megacephala

Chrysomya putoria

L. eximia

ssp F. trimaculata

F. punctipennis

O. aenescences

S. pruna

B. normata

M. domestica

Chaetopis sp

Physiphora aenea

S. vibrans

ssp N. minuta

X X X

X X X

X X X

X

X

X X X X X X

X X X

X X

X X

Fêmea ativo

Page 37: L.) expostas no litoral norte do Estado de São Paulo€¦ · Ubatuba, using experimental animals, Sus scrofa, of different sex, to verify the decomposition process as well as the

29

13

Macho esqueletização

Apidae Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae Chalcinidae Dermaptera Fanniidae Fanniidae

Micropezidae Muscidae Muscidae Muscidae

ssp C. megacephala

C. macellaria

C. putoria

L. eximia

Lucilia cuprina

ssp ssp

F. trimaculata

F. punctipennis

T. lasciva

O. aenescences

B. normata

M. domestica

X X X X

X X X

X X X X

X X X X X X X X X X

X X

Fêmea ativo

Macho esqueletização

Muscidae Muscidae Odiniidae Otitidae Otitidae Otitidae

Piophylidae Tephritidae

Sepsidae Vespidae

B. normata

S. pruna

ssp

S. vibrans

Chaetopis sp

P. aenea

ssp ssp

N. minuta

ssp

X X X

X X

X X X X X X X

X X

Fêmea ativo

14

Macho esqueletização

Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae Chalcinidae Cicadellidae Diapriidae Fanniidae Muscidae Muscidae Muscidae Otitidae Otitidae Otitidae

Piophylidae Sepsidae

Shyrphidae Tephritidae

L. eximia

C. albiceps

C. macellaria

ssp ssp ssp

F. trimaculata

S. pruna

O. aenescences

B. normata

Chaetopis sp

S. vibrans

P. aenea

ssp N. minuta

ssp ssp

X

X

X

X X X

X X

X

X

X X X

X X X

Fêmea ativo

15

Macho esqueletização

Anthomyidae Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae

Culicidae Fanniidae Muscidae

ssp L. eximia

C. macellaria

L. cuprina

ssp F. trimaculata

O. aenescences

X X X X X X X

Page 38: L.) expostas no litoral norte do Estado de São Paulo€¦ · Ubatuba, using experimental animals, Sus scrofa, of different sex, to verify the decomposition process as well as the

30

15

Fêmea ativo

Muscidae Muscidae Otitidae

Piophylidae Sepsidae

Shyrphidae Sthaphylinidae

Hydrotea nicholsoni

B. normata

S. vibrans

ssp N. minuta

ssp ssp

X

X X X X X X X

16 Fêmea ativo

Apidae Calliphoridae Cicadellidae Diapriidae Fanniidae Isoptera

Muscidae Muscidae Otitidae Otitidae Phoridae

Piophylidae Sepsidae

ssp C. macellaria

ssp ssp

F. punctipennis

ssp M. domestica

O. aenescences

S. vibrans

Chaetopis sp

ssp ssp

N. minuta

X X X X X X X X X X X X X

17 Fêmea ativo

Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae Cicadellidae Diapriidae Fanniidae Fanniidae

Formicidae Micropezidae

Muscidae Muscidae Muscidae Otitidae Otitidae

Piophylidae Reduvidae Sepsidae

Sthaphylinidae Vespidae

L. cuprina

Biopyrellia bipuncta

L. eximia

C. putoria

C. megacephala

ssp ssp

F. trimaculata

F. punctipennis

ssp T. lasciva

O. aenescences

S. pruna

B. normata

S. vibrans

Chaetopis sp

ssp ssp

N. minuta

ssp ssp

X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

Page 39: L.) expostas no litoral norte do Estado de São Paulo€¦ · Ubatuba, using experimental animals, Sus scrofa, of different sex, to verify the decomposition process as well as the

31

18 Fêmea

esqueletização

Asteridae Calliphoridae Chalcinidae Diaprionidae

Fanniidae Formicidae

Lycidae Muscidae Muscidae Muscidae Muscidae Otitidae Otitidae Phoridae Sepsidae

Sthaphylinidae Tachinidae

Leiomyza laevigata

L. eximia

ssp ssp

F. trimaculata

ssp ssp

O. aenescences

O. albuquerqueis

S. pruna

B. normata

S. vibrans

Chaetopis sp

ssp N.minuta

ssp ssp

X X X X X X X X X X X X X X X X X

19 Fêmea

esqueletização

Calliphoridae Fanniidae Muscidae Muscidae Otitidae Otitidae Sepsidae

Sthaphylinidae

L. eximia

F. trimaculata

O. aenescences

B. normata

S. vibrans

Chaetopis sp N. minuta

ssp

X X X X X X X X

20 Fêmea

esqueletização

Cicadellidae Fanniidae Muscidae Otitidae Otitidae

Pompilidae Sepsidae Vespidae

ssp F. pusio

O. aenescences

S. vibrans

Chaetopis sp ssp

N. minuta

ssp

X X X X X X X X

21 Fêmea

esqueletização

Calliphoridae Calliphoridae

Fanniidae Muscidae Muscidae Otitidae Otitidae

Sthaphylinidae

C. macellaria

C. albiceps

F. trimaculata

O. aenescences

B. normata

S. vibrans

Chaetopis sp

ssp

X X X X X X X X

Page 40: L.) expostas no litoral norte do Estado de São Paulo€¦ · Ubatuba, using experimental animals, Sus scrofa, of different sex, to verify the decomposition process as well as the

32

22 Fêmea

esqueletização

Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae Chalcinidae Fanniidae Fanniidae

Formicidae Muscidae Muscidae Muscidae Otitidae Otitidae Phoridae Sepsidae

Sthaphylinidae

C. putoria

L. cuprina

C. macellaria

ssp F. punctipennis

F. trimaculata

ssp B. normata

O. aenescences

S. pruna

S. vibrans

Chaetopis sp

ssp N. minuta

ssp

X X X X X X X X X X X X X X X

Tabela 3.2. Relação de famílias e espécies adultas de insetos coletados em carcaças de suíno

macho e fêmea em setembro de 2008.

Dia de exposição

Sexo / Fase de decomposição

Família Espécie M F

6

Macho inchaço

Apidae Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae Cicadellidae

Culicidae Fanniidae

Micropezidae Muscidae Muscidae Otitidae

Piophylidae Sepsidae

ssp Hemilucilia semidiaphana

Hemilucilia segmentaria

Cochliomyia macellaria

Lucilia eximia

Lucilia cuprina

ssp ssp

Fannia trimaculata

T. � ascívia

Ophyra aenescences

Brontaea normata

Chaetopis sp

ssp N. minuta

X X X X X X X X X X X X X X X

Fêmea inchaço

7 Macho inchaço

Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae Chalcinidae Fanniidae Fanniidae Fanniidae

Formicidae Micropezidae Lonchalidae

C. megacephala

C. putoria

C. albiceps

C. macellaria

L. eximia

ssp F. trimaculata

F. canicularez

F. punctipennis

L. polita

T. lasciva

ssp

X X X X X X X

X X X

X

X X X X

X

Page 41: L.) expostas no litoral norte do Estado de São Paulo€¦ · Ubatuba, using experimental animals, Sus scrofa, of different sex, to verify the decomposition process as well as the

33

Fêmea inchaço

Muscidae Muscidae Muscidae Odiniidae Otitidae Otitidae Otitidae Phoridae

Piophylidae Sepsidae

O. aenescences

O. obscurinerves

B. normata

ssp Chaetopis sp

S. vibrans

P. aenea

ssp ssp

N. minuta

X X X

X

X

X

X X X X X X X X X X

8

Macho ativo

Apidae Aranidae

Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae

Carnidae Diapriidae Fanniidae Fanniidae

Lonchalidae Micropezidae

Muscidae Muscidae Muscidae Muscidae Odiniidae Otitidae Phoridae

Piophylidae Reduvidae Sepsidae

ssp ssp

L. eximia

C. albiceps

C. megacephala

ssp ssp

F. trimaculata

F. punctipennis

Lonchaea polita

T. lasciva

Biopyrellia bipuncta

O. aenescences

M. domestica

O. obscurinerves

ssp Chaetopis sp

ssp ssp ssp

N. minuta

X

X X X X X X X X

X X X X X X X X X

X

X

X

X X X

X

X

Fêmea ativo

9 Macho Ativo

Apidae Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae Cicadellidae

Fanniidae Fanniidae

ssp C. megacephala

L. cuprina

L. eximia

C. putoria

C. megacephala

H. semidiaphana

C. albiceps

ssp F. punctipennis

F. trimaculata

X X X X X X X

X X

X X

X X X

Page 42: L.) expostas no litoral norte do Estado de São Paulo€¦ · Ubatuba, using experimental animals, Sus scrofa, of different sex, to verify the decomposition process as well as the

34

Fêmea ativo

Lonchalidae Muscidae Muscidae Muscidae Muscidae Otitidae Otitidae Otitidae Phoridae

Piophylidae Psychodidae

Sepsidae

L. polita

B. bipuncta

M. domestica

O. aenescences

O. albuquerqueis

S. vibrans

Chaetopis sp

P.aenea

ssp ssp ssp

N. minuta

X X

X

X X

X

X X X X

X X X X X

10

Macho ativo

Apidae Calliphoridae Calliphoridae Cicadellidae Diapriidae Fanniidae Fanniidae Fanniidae

Lonchalidae Muscidae Muscidae Muscidae Odiniidae Otitidae Otitidae Phoridae

Piophylidae Pseudopomyzidae

Psychodidae Sepsidae Vespidae

ssp C. macellaria

L. eximia

ssp ssp

F. canicularez

F. trimaculata

F. punctipenni

L. polita

B. normata

O. aenescences

O. albuquerqueis

ssp Chaetopis sp

S. vibrans

ssp ssp ssp ssp

N. minuta

ssp

X

X X X X X

X X

X X X

X X

X

X

X

X X

X X

X X X

X

Fêmea ativo – início

esqueletização

11

Apidae Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae Calliphoridae Chalcinidae Cicadellidae

Culicidae Dialichopodidae

Diapriidae

ssp H. segmentaria

C. macellaria

L. cuprina

L. eximia

C. albiceps

C. megacephala

ssp ssp ssp ssp ssp

X X X X X X X X X X

X X

Page 43: L.) expostas no litoral norte do Estado de São Paulo€¦ · Ubatuba, using experimental animals, Sus scrofa, of different sex, to verify the decomposition process as well as the

35

Fêmea esqueletizado

Fanniidae Fanniidae Fanniidae Muscidae Muscidae Muscidae Muscidae Muscidae Otitidae Otitidae Otitidae Phoridae

Piophylidae Psychodidae

F. trimaculata

F. punctipennis

F. pusio

B. bipuncta

B. normata

H. nicholson

M. domestica

O. aenescences

Chaetopis sp Chaetopis sp

P. aenea

S. vibrans

ssp ssp

X X

X X X X X X X

X X

X X X X

X X X

Macho esqueletização

Sepsidae Shyrphidae

N. minuta

ssp

X X X

12 Macho

esqueletizado

Calliphoridae Muscidae Muscidae Otitidae Phoridae

Piophylidae Psychodidae

Sepsidae Vespidae

C.megacephala

O.aenescences

B.normata

Chaetopis sp

ssp

ssp

ssp

N. minuta

ssp

X X X X X X X X X

Tabela 3.3. Tempo total de decomposição e duração de cada estágio em relação ao sexo das

carcaças expostas ao ar livre por estação do ano.

Estágios de decomposição

Março Setembro

Fêmea Macho Fêmea Macho

Inchaço 1 1 2 3

Ativo 7 3 3 3

Esqueletização 6 4 1 2

TOTAL 14 8 6 8

Durante a fase de inchaço das carcaças fêmeas em ambos os períodos houve

surgimento da mancha verde abdominal, descoloração acentuada da epiderme, acúmulo de

gases e enrijecimento. Ao longo do processo de decomposição no período de março, formou-

Page 44: L.) expostas no litoral norte do Estado de São Paulo€¦ · Ubatuba, using experimental animals, Sus scrofa, of different sex, to verify the decomposition process as well as the

36

se uma massa com aspecto adiposo e o mesmo não aconteceu em setembro. Entre as carcaças

masculinas o processo ocorreu de forma semelhante. O registro fotográfico do processo de

decomposição das carcaças pode ser observado nas Figuras de 3.10 a 3.19.

Estudo realizado com ratos de diferentes sexos por Guimarães et al. (2004), as

carcaças apresentavam diferentes estágios de decomposição no mesmo período de exposição.

Em 120 dias, as carcaças de machos estavam completamente esqueletizados enquanto que 7

carcaças femininas ainda apresentavam uma substancia pastosa e não exposição dos ossos, o

que também ocorreu no período de março com a carcaça F. O estágio ativo teve um maior

tempo de duração com a formação de uma substância pastosa, o quê provavelmente explica o

maior número de emergentes. De acordo com o mesmo estudo, a hipótese para explicar a

diferença no processo de decomposição é devido a uma maior quantidade de gordura no corpo

feminino por decorrência dos hormônios. No entanto, não foi observado o mesmo processo da

formação da substância pastosa em setembro, com a carcaça F se decompondo um dia antes

do que a carcaça M. Provavelmente isso se deve a condições bióticas dos corpos utilizados no

experimento e fatores abióticos, como quantidade de radiação solar, chuva e temperatura. Isso

indica que modificação do estado físico do substrato pode levar a uma diferença na

composição da fauna e na dinâmica populacional.

Figura 3.10. Carcaças de suínos fêmea (F) e macho (M) no primeiro dia de exposição em

Março e Setembro de 2008.

F M

Page 45: L.) expostas no litoral norte do Estado de São Paulo€¦ · Ubatuba, using experimental animals, Sus scrofa, of different sex, to verify the decomposition process as well as the

37

Figura 3.11. Carcaças de suínos fêmea (F) e macho (M) no segundo dia de exposição em

Março e Setembro de 2008.

Figura 3.12. Carcaças de suínos fêmea (F) e macho (M) no terceiro dia de exposição em

Março (M) e Setembro (S) de 2008.

F M

FM FS

MM MS

Page 46: L.) expostas no litoral norte do Estado de São Paulo€¦ · Ubatuba, using experimental animals, Sus scrofa, of different sex, to verify the decomposition process as well as the

38

Figura 3.13. Carcaças de suínos fêmea (F) e macho (M) no quarto dia de exposição em

Março (M) e Setembro (S) de 2008.

Figura 3.14. Carcaças de suínos fêmea (F) e macho (M) no quinto dia de exposição em

Março (M) e Setembro (S) de 2008.

FM FS

MM MS

FM FS

MM MS

Page 47: L.) expostas no litoral norte do Estado de São Paulo€¦ · Ubatuba, using experimental animals, Sus scrofa, of different sex, to verify the decomposition process as well as the

39

Figura 3.15. Carcaças de suínos fêmea (F) e macho (M) no sexto dia de exposição em Março

(M) e Setembro (S) de 2008.

Figura 3.16. Carcaças de suínos fêmea (F) e macho (M) no sétimo dia de exposição em

Março (M) e Setembro (S) de 2008.

FM FS

MM MS

FM FS

MM MS

Page 48: L.) expostas no litoral norte do Estado de São Paulo€¦ · Ubatuba, using experimental animals, Sus scrofa, of different sex, to verify the decomposition process as well as the

40

Figura 3.17. Carcaças de suínos fêmea (F) e macho (M) no oitavo dia de exposição em

Março (M) e Setembro (S) de 2008.

Figura 3.18. Carcaças de suínos fêmea (F) e macho (M) no nono dia de exposição em Março

(M) e Setembro (S) de 2008.

FM FS

MM MS

FM

MM MS

Page 49: L.) expostas no litoral norte do Estado de São Paulo€¦ · Ubatuba, using experimental animals, Sus scrofa, of different sex, to verify the decomposition process as well as the

41

Figura 3.19. Carcaça de suíno fêmea do décimo ao décimo quarto dia de exposição em Março

de 2008.

c

10° 11° 12°

13° 14°

Page 50: L.) expostas no litoral norte do Estado de São Paulo€¦ · Ubatuba, using experimental animals, Sus scrofa, of different sex, to verify the decomposition process as well as the

42

4 - LEVANTAMENTO FAUNÍSTICO DE ARTRÓPODES NECRÓFAGOS E ANÁLISE DO PROCESSO

DE DECOMPOSIÇÃO EM LOCAL INDOOR E OUTDOOR EM AMBIENTE URBANO NO MUNICÍPIO DE

UBATUBA, SP.

FAUNISTIC SURVEY OF NECROFAGOUS ARTHROPODS AND ANALYSIS OF THE DECOMPOSITION

PROCESS AT INDOOR AND OUTDOOR PLACES IN URBAN ENVIRONMENT OF UBATUBA CITY, SP.

RESUMO. A decomposição de corpos é um processo natural que atraí vários organismos,

com destaque os da ordem Diptera. Suas espécies podem ser usadas para se identificar a

quanto tempo o corpo se encontra exposto, por serem atraídos por fases específicas da

decomposição. Para o uso de dados entomológicos na área forense é necessário conhecer qual

a fauna presente em diferentes locais e verificar se a mesma ocorre ou se comporta da mesma

forma em locais fechados e abertos. Entre os tipos de ambientes, indoor e outdoor, a fauna

colonizadora foi semelhante com relação ao número de espécies, mas diferente quanto à

abundância de espécimes que se criaram nas carcaças expostas em cada local. Em ambiente

aberto, a espécie dominante foi Ophyra aenescences (Diptera: Muscidae) enquanto que no

fechado além do muscídeo citado houve mais duas espécies, Hemilucilia segmentaria e

Chrysomya albiceps (Diptera: Calliphoridae).

Palavras-chaves: Insecta, Diptera, Entomologia Forense, Médico Legal, IPM

4.1 - Introdução

A decomposição de corpos é um processo que ocorre naturalmente após a morte e,

mesmo sendo efêmero, é ecologicamente importante devido às interações intra e

interespecíficas que ocorrem sobre esse substrato. O corpo em decomposição sofre

transformações químicas e físicas que podem ser classificadas em fases, para um melhor

Page 51: L.) expostas no litoral norte do Estado de São Paulo€¦ · Ubatuba, using experimental animals, Sus scrofa, of different sex, to verify the decomposition process as well as the

43

entendimento da dinâmica desse fenômeno contínuo (Moura et al. 2005).

As fases de decomposição pelas quais um corpo passa podem receber mais de um tipo

de classificação, dependendo dos autores considerados (Nuorteva 1977), variando quanto ao

número e o tempo de duração de cada estágio. Apesar dessa variação, está claro que

comunidades de organismos são atraídas para a carcaça de acordo com características físico-

químicas específicas. Esses organismos podem ser classificados em categorias tais como

necrófagos, predadores e parasitas de espécies necrófagas, espécies onívoras e acidentais

(Amendt et al. 2004).

Os artrópodes necrófagos principalmente da classe Insecta são os principais

organismos decompositores no ambiente terrestre, podendo consumir uma carcaça antes de

grandes vertebrados terem oportunidade de se alimentar ou de microrganismos (bactérias e

fungos) poderem liberar substâncias tóxicas (Carter et al., 2007). Os insetos utilizam-se desse

substrato para o desenvolvimento de seus imaturos e geralmente são os primeiros organismos

a encontrar um corpo em decomposição graças aos órgãos sensoriais altamente adaptados e

sensíveis que possuem (Nuorteva, 1977).

Por serem os principais e primeiros a chegarem aos corpos e serem atraídos em fases

distintas da decomposição os insetos podem ser usados, em investigações médico-legais, para

determinação do intervalo pós-morte (IPM) ou ainda auxiliar sobre informações relativas ao

local da morte e se houve deslocamento do corpo da cena criminal, ajudando o trabalho de

legistas e investigadores. Outro ponto, que evidencia a utilidade de insetos na área forense,

está na perda de características relativas às transformações putrefativas que o corpo sofre

chamados de fenômenos cadavéricos e usados comumente por legistas para determinação do

IPM, prejudicadas quando cadáveres são encontrados em avançado estágio de decomposição

(Von Zuben, 2001). Para que os artrópodes possam ser utilizados como uma ferramenta em

investigações judiciais, é necessário o conhecimento de sua biologia e dos fatores que podem

Page 52: L.) expostas no litoral norte do Estado de São Paulo€¦ · Ubatuba, using experimental animals, Sus scrofa, of different sex, to verify the decomposition process as well as the

44

alterá-la, sua distribuição geográfica, se há sazonalidade e de outros parâmetros

comportamentais que possam auxiliar na determinação do IPM, local ou condições da morte.

Moura et al. (1997) e Carvalho et al. (2000), constataram que algumas espécies são

específicas de alguns ambientes, como zona rural e zona urbana, de determinadas regiões

geográficas ou ainda apresentam sazonalidade. Por conta disso, é necessário estudar nos

diferentes ambientes as espécies de importância forense de cada área e seu comportamento,

para que o uso dos insetos nesta área se torne possível, uma vez que manuais e dados

produzidos em outros locais não podem ser usados dado às peculiaridades ambientais e

meteorológicas de cada região. O presente estudo visou um levantamento faunístico para se

conhecer a fauna necrófaga presente no ambiente urbano do município de Ubatuba, litoral

norte do Estado de São Paulo, e verificar se a fauna colonizadora, os processos de

decomposição e de sucessão ecológica são semelhantes ou diferem em locais indoor e

outdoor.

4.2 - Material e Métodos

As coletas foram realizadas no município de Ubatuba, localizado no litoral norte do

Estado de São Paulo, a 240 quilômetros da capital, cuja vegetação compõe-se de parte da

Mata Atlântica, sendo uma região biogeográfica de transição faunística complexa, devido às

variações ambientais sazonais (Palácio, 1982). O clima da região é tropical chuvoso,

apresentando uma estação “super úmida” de outubro a abril (com precipitação média mensal

de 200 mm) e uma estação “menos úmida” que vai de maio a setembro (precipitação média

mensal de 100 mm) (Morellato et al., 2000).

Os dados meteorológicos foram obtidos atravez do site do Agritempo e dados cedidos

pelo CEPETC (via comunicação pessoal) e as temperaturas interna e externa, da boca e do

ânus da carcaça obtidas com termômetro digital comum.

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45

O uso de suínos domésticos (Sus scrofa L.) de aproximadamente 10 quilogramas se

deve por sua adoção como animal experimental em estudos sobre entomologia forense por

causa de semelhanças com os seres humanos como onívoria, composição da microbiota

intestinal, composição dos tegumentos externos, temperatura corporal, distribuição de pêlos e,

quando extrapolado, o tempo de decomposição é relativamente próximo ao de seres humanos

(Souza & Linhares, 1997; Campobasso et al. 2001). Os animais foram sacrificados de acordo

com as determinações éticas do Colégio Brasileiro para Experimentação Animal (COBEA) e

foram aprovados pela Comissão de Ética em Experimentação Animal (CEEA) da Faculdade

de Medicina de Botucatu, em agosto de 2007 (protocolo nº 625).

Duas carcaças do sexo masculino foram expostas no ambiente, uma exposta ao

ambiente externo (OUT) e outra dentro de uma residência fechada (IN) (Figura 4.1). Cada

carcaça foi mantida dentro de uma gaiola para evitar acesso de animais carniceiros de grande

porte. Por sobre cada gaiola, uma estrutura de PVC foi montada e coberta com organza para a

coleta de adultos alados. A coleta foi realizada com rede entomológica e frascos mortíferos a

cada 24 horas. Os imaturos foram coletados com uso de uma bandeja disposta sob a gaiola e

coberta com serragem, que serviu de substrato de pupariação. Os imaturos também foram

coletados a cada 24 horas em recipientes separados por dia e gênero da carcaça. Em

laboratório finalizaram seu processo de metamorfose e foram conservados em baixa

temperatura após a emergência.

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46

Figura 4.1. Locais outdoor (A) e indoor (B) onde foram expostas as carcaças de

suínos no município de Ubatuba, SP.

4.3 - Resultados e discussão

A fauna colonizadora das carcaças foi semelhante quanto à composição de espécies,

mas diferente quando considerado o número de indivíduos emergentes. Enquanto que na

carcaça OUT, as principais espécies presentes no substrato são Ophyra aenescences com 33%,

Lucilia eximia com 28%, Chrysomyia albiceps com 21% e Fannia trimaculata com 6%, na

carcaça IN são O.aenescences 28%, Hemilucilia segmentaria 24%, Chrysomyia albiceps 23%,

H.semidiaphana 12% e L.eximia 8%.

Nas duas carcaças se pode observar que L. eximia utiliza-se do recurso principalmente

nas fases iniciais de decomposição. Porém, a dinâmica populacional da carcaça IN é diferente

da carcaça OUT, em que se observa não apenas uma espécie dominante no recurso, mas sim

três: C. albiceps, O. aenescences e H. segmentaria (Figura 4.2 e 4.3).

A B

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47

0

200

400

600

800

1000

1200

1400

12 13 14 15 16 17

Dias de Exposição

Núm

ero

de E

merg

ente

s C. albiceps

C. putoria

H.segmentaria

H.semidiaphana

O. aenescences

F.trimaculata

L. eximia

S. calcitrans

Figura 4.2. Espécimes emergentes da carcaça INDOOR em março de 2008.

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Figura 4.3. Espécimes emergentes da carcaça OUTDOOR em março de 2008.

Uma hipótese de tal acontecimento pode ser a proteção da carcaça contra fatores

bióticos extremos, como chuva e vento. Isso permite que a fauna necrófaga sofra apenas com

as pressões de competição. Na figura 4.4 fica claro que sem os fatores abióticos, a

temperatura da massa larval é alta e acima da temperatura ambiente. Outro aspecto a ser

notado é que uma grande variedade de espécies conseguiu entra no domicilio, mas Chrysomya

megacephala não foi capturada nem teve nenhuma emergência neste substrato, apesar de ser

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considerada uma espécie sinatrópica (Leandro & D’Almeida, 2005), e sendo citado o seu

encontro no interior de residências.

Levar em consideração a temperatura do agregado larval é importante porque como os

imaturos se desenvolvem mais rápido ou lentamente de acordo com esse fator (Anderson,

2000), caso haja aplicação de técnicas entomológicas para se determinar o IPM de um corpo

encontrado fechado dentro de uma residência, é importante levar em consideração essa

temperatura em grandes aglomerados, para que a estimativa não seja errônea (Slone & Gruner,

2007). Outro ponto a ser considerado é a temperatura ambiente do local e como se dá sua

variação, já que isso pode variar de uma residência para outra (Archer et al., 2005).

0

5

10

15

20

25

30

35

40

9 10 11 12 13 14 15 16

Dias de Exposição

Tem

pera

tura

em

°C

0

5

10

15

20

25

30

35Pre

cip

itação e

m m

m T°Ext

T°Boca

T°Ânus

T°Amb

T°INMET Max

T°INMET Min

Figura 4.4. Dados ambientais da carcaça indoor exposta em março de 2008.

Apesar de não ter sido encontrado nenhuma espécie que fosse exclusiva a qualquer dos

ambientes, exceto a família Diapriidae na carcaça OUT, um inconveniente observado no

comportamento da espécie L. eximia que a torna um indicador forense questionável é que,

apesar de chegar cedo ao substrato suas larvas apresentaram tempos de desenvolvimento

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variável, tendo na mesma postura indivíduos que se desenvolvem mais rápidos e outros mais

lentos. Imaginando a situação numa cena criminal, onde nem sempre é possível saber com

exatidão como se deu a ocorrência dos fatos, encontrar esta espécie em forma de larva não

permite uma estimativa do IPM correto, uma vez que a larva pode ser viável por

aproximadamente dois meses. O mesmo foi observado em populações de L. eximia no

município de Botucatu, SP, o quê indica que essa caracterista não é exclusiva da população de

Ubatuba.

Um detalhe que exige atenção é a presença de espécies onívoras de Forminidae no

local INDOOR. Durante o experimento foi observado grandes quantidades de larvas serem

atacadas e levadas do local o que pode eliminar evidências, ainda mais se o corpo for

descoberto em avançadas fases da decomposição, como ocorre com pessoas socialmente

isoladas (Archer et al., 2005). Também foi observado que no lado externo da casa que

dípteros atraídos pela carcaça “enxameiam” próximo às janelas procurando locais de entrada e

não apresentam fototropismo característico. Apesar de uma fonte de luz artificial ter sido

adicionada sobre a carcaça, visando atrair os adultos para dentro da tenda, poucos foram

capturados. No caso, a coleta de dados para estimativa de IPM deve levar em consideração

esses aspectos para evitar a perda de evidências.

O processo de decomposição das carcaças nos dois ambientes foi quase semelhante,

tendo a carcaça IN degradado em 8 dias enquanto que a carcaça OUT se esqueletizou

completamente em 5 dias.

Na carcaça IN pode-se observar que o corpo apresentou maior inchaço e descoloração

da epiderme do que a carcaça OUT. No final do processo de decomposição, também é

possível observar que em ambiente indoor ainda é possível encontrar remanescencias do

corpo, sem presença de atividade necrófaga efetiva. Talvez por dificuldade de acesso de

outras espécies que utilizariam esse recurso em estágios mais avançados de decomposição, é

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de se supor que mesmo após um longo período de óbito, ainda é possível encontrar uma

atividade mínima no substrato e que, por causa disso, o IPM estimado irá depender não

somente do tempo de desenvolvimento do inseto, mas também da possibilidade de acesso ao

recurso. Por ser um ambiente fechado os restos corpóreos não irão sofrer modificações

abruptas, devido às condições climáticas, podendo permanecer conservado ou parcialmente

conservado no local. O processo todo pode ser observado nas Figuras de 4.5 a 4.11.

Figura 4.5. Carcaças de suínos no primeiro dia de exposição em ambiente indoor.

Figura 4.6. Carcaças de suínos no segundo dia de exposição em ambiente indoor (IN) e

outdoor (OU).

IN OU

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Figura 4.7. Carcaças de suínos no terceiro dia de exposição em ambiente indoor (IN) e

outdoor (OU).

Figura 4.8. Carcaças de suínos no quarto dia de exposição em ambiente indoor (IN) e

outdoor (OU).

Figura 4.9. Carcaças de suínos no quinto dia de exposição em ambiente indoor (IN) e

outdoor (OU).

IN OU

IN OU

IN OU

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Figura 4.10. Carcaças de suínos no sexto dia de exposição em ambiente indoor (IN) e

outdoor (OU).

Figura 4.11. Carcaças de suínos no sétimo dia de exposição em ambiente outdoor (OU) e no

oitavo dia no indoor (IN).

IN OU

IN OU

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5 - CONCLUSÕES GERAIS

A fauna atraída pelas carcaças na zona urbana de Ubatuba se mostrou diferente do que

foi encontrado em outros centros urbanos, havendo prevalência de espécies da família

Muscidae e grande presença de espécies consideradas silvestres, como H. segmentaria e H.

semidiaphana. Devido a essa grande diferença, não é possível se apontar um indicador

forense para Ubatuba apenas com esse levantamento, é necessário que se conheça as espécies

encontradas em locais silvestres e rurais para se verificar se há diferença na fauna necrófaga

nesses locais. Comparado com outras regiões, um provável indicador forense é o gênero

Ophryra, uma vez que levantamentos apontam seu aparecimento em locais com menor

interferência humana e em Ubatuba é encontrado em locais habitados. Outro ponto a se levar

em consideração é como espécies de comportamento predatório podem interferir na dinâmica

da população no substrato e como isso pode afetar no tamanho da população, já que na época

de estudo houve baixas densidades de C. albiceps e maiores densidades de outras espécies.

Um fator que chamou a atenção foi a grande densidade de O. anescences. É provável

que em uma competição direta entre O. anecescences x C.albiceps, a espécie C. albiceps

fique em desvantagem competitiva e, devido a isso, obtenha menor sucesso na colonização do

substrato como observado nos resultados obtidos, porém, estudos com esse enfoque específico

são necessários.

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6 - REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

AMES, C.; TURNER, B. 2003. Low temperature episodes in development of blowflies: implications for postmortem interval estimation. Med.and Vet. Entom. 17: 178–18. AMENDT, J.; KRETTEK, R.; ZEHNER, R. 2004. Forensic Entomology. Naturwissenschaften 91: 51-65. AMENDT, J.; ZEHNER, R.; RECKEL, F. 2008. The nocturnal oviposition behavior of blowflies (Diptera: Calliphoridae) in Central Europe and its forensic implications. Forensic

Sci. Int. 175: 61-64. ANDERSON, G.S. 2000. Minimum and maximum development rates of some forensically important Calliphoridae (Diptera). J. Forensic Sci. 45(4): 824-832. ANDERSON, G.S.; HOBISCHACK, N.R. 2004. Decomposition of carrion in the marine environment in British Colombia, Canada. Int.J.Legal Med. 118: 206-209. ARCHER, M.S.; BASSED, R.B.; BRIGGS, C.A.; LYNCH, M.J. 2005. Social isolation and delayed discovery of bodies in houses: the value of forensic pathology, odontology and entomology in the medical-legal investigation. Forensic Sci. Int.151: 259-265. ARNALDOS, M.L.; GARCÍA, M.D.; ROMERA, E.; PRESA, J.J.; LUNA, A. 2005. Estimation of postmortem interval in real cases based on experimentally obtained entomological evidence. Forensic Sci. Int. 149: 57-65. ATKINSON, W.; SHORROCKS, B. 1981. Competition on a divided and ephemeral resourse: a simulation model. J. of Animal Ecol. 50: 461-471. AUAD, A.M.; TREVIZANI, R. 2005. Ocorrência de sirfídeos afidófagos (Díptera, Syrphidae) em Lavras, MG. Rer. Brasil. de Entom. 49: 425-426. BENECKE, M.; JOSEPH, E.; ZWEIHOFF, R. Abandono de ancianos: Entomologia Forense: casos y consideraciones. Disponível em: www.benecke.com/maden.html. Acessado em 1 agosto de 2008. BENECKE, M. 1998. Six Forensic Entomology cases: description and commentary. J.

Forensic Sci.43(4): 797-805. BENECKE, M. 2001. A brief history of forensic entomology. Forensic Sci. Int. 120: 2-14. BENECKE, M.; LESSIG, R. 2001. Child neglect and forensic entomology. Forensic Sci. Int.

120: 155-159. BEXFIELD, A.; BOND, E.A.; ROBERTS, E.C.; DUDLEY, E.; NIGAM, Y.; THOMAS, S.; NEWTON, R.P.; RATCLIFFE, N. 2008. The antibacterial activity against MRSA strains and other bacteria of a <500 Da fraction from maggot excretions/secretions of Lucilia sericata

(Diptera: Calliphoridae). Microbes and Infection10: 325-333.

Page 63: L.) expostas no litoral norte do Estado de São Paulo€¦ · Ubatuba, using experimental animals, Sus scrofa, of different sex, to verify the decomposition process as well as the

55

BHARTI, M.; SINGH, D. 2003. Insect faunal succession on decaying rabbit carcasses in Pujab, India. J. Forensic Sci. 48(5): 1- 11. BORROR, D.J.; WHITE, R.E. 1970. A field guide to the insects of America North of Mexico. Houghton Mifflin Company Boston. Pág. 260. BORROR, D.J.; DELONG, D.M. 1988. Introdução ao estudo dos insetos. Ed. Edgard Blücher, LTDA. Cap. 27, pág. 353-354. BOUREL, B.; TOURNEL, G.; HÉDOUIN, V.; GOSSET, D. 2004. Entomofauna of buried bodies in northern France. Int. J. Legal Med. 118: 215-220. CAMPOBASSO, C.P.; INTRONA, F. 2001. The forensic entomologist in the context of the forensic pathologist’s role. Forensic Sci. Int. 120: 132-139. CAMPOBASSO, C.P.; DI VELLA, G.; INTRONA, F. 2001. Factors affecting decomposition and Díptera colonization. Forensic Sci. Int. 120: 18-27. CAMPOBASSO, C.P.; GHERARDI, M.; CALIGORA, M.; SIRONI, L.; INTRONA, F. 2004. Drug analysis in blowfly larvae and in human tissues: a comparative study. Int. Legal Med.

118: 210-214. CARTER, D.O.; YELLOWLEES, D.; TIBBETT, M. 2007. Cadaver decomposition in terrestrial ecosystems. Naturwissenschaften. 94:12-24. CARVALHO, L.M.L.; THYSSEN, P.J.; LINHARES, A.X.; PALHARES, F.A.B. 2000. A checklist of arthropods associated with pig carrion and human corpses in Southeastern Brazil. Mem. Inst. Oswaldo Cruz 95 (1): 135-138. CARVALHO, L.M.L.; LINHARES, A.X.; TRIGO, J.R. 2001. Determination of drug levels and the effect of diazepam on the growth of necrophagous flies of forensic importance in southeastern Brazil. Forensic. Sci. Inter. 120: 140-144. CARVALHO, C.J.B.; MOURA, M.O.; RIBEIRO, P. B. 2002. Chave para adultos de dípteros (Muscidae, Fanniidae, Anthomyiidae) associados ao ambiente humano no Brasil. Rev. Brasil.

Entomol. 46 (2): 107-114. CARVALHO, L.M.L.; THYSSEN, P.J.; GOFF, M.L.; LINHARES, A.X. 2004. Observations on the succession patterns of necrophagous insects on pig carcass in an urban área of Southeastern Brazil. Aggrawal’s Internet J. Forensic Med. Toxicol. 5 (1): 33-39. CARVALHO, L.M.L.; PALHARES, F.A.B.; LINHARES, A.X. 2007. Malignant tumor effects the development pattern of feeding larvae of Chrysomya albiceps (Wiedemann) and Chrysomya putoria (Wiedemann) (Diptera, Calliphoridae). Neot. Entomol. 36 (3): 478-481. CATTS, E.P.; COY, M.L. 1992. Forensic Entomology in Criminal Investigations. Annu. Rev.

Entomol. 37: 253-272.

Page 64: L.) expostas no litoral norte do Estado de São Paulo€¦ · Ubatuba, using experimental animals, Sus scrofa, of different sex, to verify the decomposition process as well as the

56

CENTENO, N.; MALDONADO, M.; OLIVA, A. 2002. Seasonal patterns of arthropods occurring on sheltered and unsheltered pig carcasses in Buenos Aires Province (Argentina). Forensic Sci. Int. 126: 63-70. Centro de Previsão de Tempo e Estudos Climáticos (CEPTEC). Disponível em: http://www.cptec.inpe.br/. Acessado em 10 julho de 2009. CLARK, K.; EVANS, L.; WALL, R. 2006. Growth rates of the blowfly, Lucilia sericata, on different body tissues. Forensic Sci. Int. 156: 145-149. CONSTANTINO, R.; DINIZ, I.R.; MOTTA, P.C. Textos de Entomologia. Parte 1: Biologia. Versão 3. UNB. COSTA, P.R.P.; FRANZ, R.L.; VIANNA, E.E.S.; RIBEIRO, P.B. 2000. Rev. Bras. Parasitol.

Vet. 9 (2): 165-168. CRUZ, T.M.; VASCONCELOS, S.D. 2006. Entomofauna de solo associada à decomposição de carcaça suína em um fragmento de Mata Atlântica de Pernambuco, Brasil. Biociências 1492: 193-201. CRUICKSHANK, I.; WALL, R. 2002. Aggregation and habitat used by Lucilia blowflies (Diptera: Calliphoridae) in pasture. Bul. Entomol. Research 92: 153-158. D’ALMEIDA, J.M.; ALMEIDA, J.R. Nichos tróficos em dípteros caliptrados, no Rio de Janeiro, RJ. 1998. Rev. Bras. Biol. 58(4): 563-570. EMMENS, R.L.; MURRAY, M.D. 1983. The effect of substrate pH on oviposition by Lucilia

cuprina (Wiedemann), the Australian sheep blowfly. J. Aust. Ent. Soc. 22: 343-344. FARIA, L.D.B.; ORSI, L.; TRINCA, L.A.; GODOY, W.A.C. 1999. Larval predation by Chrysomya albiceps on Cochliomyia macellaria, Chrysomya megacephala and Chrysomya

putoria. Ent. Exper. et Appl. 90: 149-155. FARIA, L.D.B. GODOY, W.A.C. 2001. Prey choice by facultative predator larvae of Chrysomya albiceps (Diptera: Calliphoridae). Mem. Inst. Oswaldo Cruz 96 (6): 875-878. FIGUEROA-ROA, L.; LINHARES, A.X. 2002. Sinantropia de los Calliphoridae (Diptera) de Valdívia, Chile. Neo. Entom. 31(2): 233-239. FISCHER, O.A.; MATLOVA, L.; DVORSKA, L. STAVASTOVA, P.; BARTL, J.; WESTON, R.T.; PAVLIK, I. 2004. Blowflies Calliphora vicina and Lucilia sericata as passive vectors of Mycobaterium avium subsp. avium, M. a. paratuberclosis and M. a.

hominissuis. Med. Vet. Entom. 18: 116-122. GALLO, D.; NAKANO, O.; NETO, S.S.; CARVALHO, R.P.L.; BAPTISTA, G.C.; FILHO, E.B.; PARRA, J.R.P.; ZUCCHI, R.A.; ALVES, S.B.; VENDRAMIN, J.D.; MARCHINI, L.C.; LOPES, J.R.S.; OMOTO, C. Entomologia Agrícola. FEALQ. Vol 10. Cáp. 12. Pág. 397.

Page 65: L.) expostas no litoral norte do Estado de São Paulo€¦ · Ubatuba, using experimental animals, Sus scrofa, of different sex, to verify the decomposition process as well as the

57

GARCIA-ZAPATA, M.T.A.; JÚNIOR, E.S.S.; FERNANDES, F.F.; SANTOS, S.F.O. 2005. Human pseudomyiasis caused by Eristalis tenax (Linnaeus) (Díptera: Syrphidae) in Goiás. Rev. Soc. Brasil. Med. Trop. 38 (2): 185-187. GUIMARÃES, J.H.; PRADO, A.P.; LINHARES, A.X. 1978. Three newly introduced blowfly species in Southern Brazil (Díptera,Calliphoridae). Rev. Bras. Ent. 22 (1): 53-60. GUIMARÃES, M.A.; ROCHA, F.S.; PURKYT, M.E.G.; MARTIN, C.C.S. 2004. Decomposição corporal diferencial relacionada ao sexo em modelo experimental animal. Rev. Med. Legal Direito Médico e Saúde 1 (2): 47-52. GRASSBERGER, M.; FRANK, C. 2004. Initial study of arthropod succession on pig carrion in a central European urban habitat. J. Med. Entomol. 41 (3): 511-523. GREZ, A.; ZAVIEZO, T.; TISCHENDORF, L.; FAHRIG,L. 2004. A transient, positive effect of habitat fragmentation on insect population densities. Oecologia 141: 444-451. HIRA, P.R.; ASSAD, R.M.; OKASHA, G.; AL-ALI, F.M.; IQBAL, J.; MUTAWALI, K.E.H.; DISNEY, R.H.L.; HALL, M.J.R. 2004. Myiasis in Kuwait: nosocomial infections caused by Lucilia sericata and Megaselia scalaris. Am. J. Trop. Med. Hyg. 70 (4): 386-389. HUBERMAN, L.; GOLLOP, N.; MUMCUOGLU, K.Y.; BREUER, E.; BHUSARE, S.R.; SHAI, Y. 2007. Antibacterial substances of low molecular weight isolated from the blowfly, Lucilia sericata. Med. Vet. Entomol. 21: 127-131. LEANDRO, M.J.F.; D’ALMEIDA. 2005. Levantamento de Calliphoridae, Fanniidae, Muscidae e Sarcophagidae em um fragmento de mata da Ilha do Governador, RJ, Brasil. Ser.

Zool. 95 (4): 377-381. MARCHENKO, M.I. 2001. Medical relevance of cadavers entomofauna for the determination of time of death. Forensic Sci. Int. 120: 89-109. MARINHO; C. R.; BARBOSA, L.S.; AZEVEDO, A.C.G.; QUEIROZ, M.M.C.; VALGODE, M.A.; COELHO, V.M.A. 2003. Hemilucilia segmentaria (Fabricius, 1805) (Diptera: Calliphoridae) as new biological vector of eggs of Dermatobia hominis (Linnaeus Jr., 1781) (Diptera: Oestridae) in Reserva Biológica do Tinguá, Rio de Janeiro, Brazil. Mem. Inst.

Oswaldo Cruz 98 (7): 937-938. MARINHO, C.R.; BARBOSA, L.S.; AZEVEDO, A.C.G.; QUEIROZ, M.M.C.; VALGODE, M.A., AGUIAR-COELHO, V.M. 2006. Diversity of Calliphoridae (Díptera) in Brazil’s Tinguá Biological Reserve. Braz. J. Biol. 66 (1A): 95-100. MEGNIN, P. 1894. Faune des cadavres. Aplication de L’entomologie a la Médicine Légale. G. Masson Editeurs, Paris. 214p. MELLO, R.P.; GREDILHA, R.; NETO, E.G.G. 2004. Dados preliminares sobre sinantropia de califorídeos (Díptera: Calliphoridae) no Município de Paracambi-RJ. Rev. Univ. Rural 24 (2): 97-101.

Page 66: L.) expostas no litoral norte do Estado de São Paulo€¦ · Ubatuba, using experimental animals, Sus scrofa, of different sex, to verify the decomposition process as well as the

58

MELLO, R.S.; QUEIROZ, M.M.C.; AGUIAR-COELHO, V.M. 2007. Population fluctuations of calliphorid species (Díptera, Calliphoridae) in the Biological Reserve of Tinguá, state of Rio de Janeiro, Brazil. Ser. Zool. 97 (4): 481-485. MONTEIRO-FILHO, E.L.A.; PENEIREIRO, J.L. 1987. Estudo de decomposição e sucessão sobre uma carcaça animal numa área do Estado de São Paulo, Brasil. Rev. Brasil. Biol. 47 (3): 289-295. MORELLATO, L.P.C.; TAROLA, D.C.; TAKASI, A.; BENCKE, C.C.; ROMERA, E.C.; ZIPPARRO, V.B. 2000. Phenology of Atlantic rain forest Trees: a comparative study. Biota

32 (4b): 811-823. MORETTI, T.C.; THYSSEN, P.J. 2006. Miíase primária em Coelho doméstico causada por Lucilia eximia (Díptera: Calliphoridae) no Brasil: relato de caso. Arq. Bras. Med. Vet. Zootec. 58 (1): 28-30. MOURA, M.O.; CARVALHO, C.J.B.; MONTEIRO-FILHO, E.L.A. 1997. A preliminary analysis of insect of medico-legal importance in Curitiba, State of Paraná. Mem. Inst.

Oswaldo Cruz 92 (2): 269-274. MOURA, M.O. 2004. Variação espacial como mecanismo promotor da coexistência em comunidades necrófagas. Rev. Bras. Zoo. : 409-419. MOURA, M.O.; MONTEIRO-FILHO, E.L.A.; CARVALHO, C.J.B. 2005. Heterotrophic succession in carrion arthropod assemblages. Brazil. Arch. Biol. Technol. 48 (3): 477-486. NABITY, P. D.; HIGLEY, L.G.; HENG-MOSS, T. M. 2007. Light-induced variability in development of forensically important blow fly Phormia regina (Diptera: Calliphoridae). J.

Med. Entomol. 44 (2): 351-358. NORRIS, R. R. 1965. The Bionomics of blow flies. Am. Rev. Entomol. 10: 47-68. NUORTEVA, P. 1977. Sarcosaprophagous insects as forensic indicators. In: Tedeshi, C.G., Eckert, W.G. & Tedeshi, L.G. (eds.). Forensic medicine: a study in trauma and environmental hazards. Vol.II. London. pp.1072-1095. OLIVEIRA, V.C.; MELLO, R.P.; D’ALMEIDA, J.M. 2002. Dípteros muscóides como vetores mecânicos de ovos de helmintos em jardim zoológico, Brasil. Rev. Saúde Pública 36: 614-620. OLIVEIRA, M.R.V.; SANTOS, E.A. 2005. Biologia de Allograpta exotica (Wiedemann), Toxomerus lacrymosus (Bigot) (Diptera: Syrphidae) e de Nephasis hydra Gordon, (Coleóptera: Coccinellidae), predadores de ovos e ninfas de mosca branca Bemisia tabaci (Gennadius) biótipo B (Hemiptera: Aleyrodidae). Comum. Téc. Embrapa. 123. PALÁCIO, F. J. 1982. Revisión zoogeográfica marina del sur del Brasil. Bol. Inst. Oceanogr.

31 (1): 69-92.

Page 67: L.) expostas no litoral norte do Estado de São Paulo€¦ · Ubatuba, using experimental animals, Sus scrofa, of different sex, to verify the decomposition process as well as the

59

PINHEIRO, F.; DINIZ, J.R.; COELHO, D.; BANDEIRA, M.P.S. 2002. Seasonal pattern of insect abundance in the Brazilian Cerrado. Austral Ecol. 27: 132-136. RUPPERT, E.E.; BARNES, R.D. 1996. Zoologia de Invertebrados. 6ª ED. Ed. Rocca LTDA. Cáp. 16. pág. 803. Sistema de Monitoramento Agrometeorológico AGRITEMPO. Disponível em ����*++,,,�������������-���+����� ���+���)����.��. Acessado em: 20 julho de 2009.

SOUZA, A.M.; LINHARES, A.X. 1997. Diptera and Coleoptera of potencial forensic importance in Southeastern Brazil: relative abundance and sasonality. Med. Vet. Entomol. 11: 8-12.

SLONE, D.H.; GRUNER, V. 2007. Thermoregulation in larval aggregations of carrion-feeding blow flies (Diptera: Calliphoridae). J. Med. Entomol. 44 (3): 516-523. SMITH, K.E.; WALL, R. 1997. The use of carrion as breeding sites by blowfly Lucilia

sericata and other Calliphoridae. Med. Vet. Entomol. 11: 38-44. STAERKEBY, M. 2001. Dead larvae of Cynomya mortuorum (L.) (Diptera, Calliphoridae) as indicators of the post-mortem interval – a case history from Norway. Forensic Sci. Int. 120: 77-78. TACHIBANA, S.; HIDEHARU, N. 2004. Parental and direct effects of photoperiod and temperature on the induction of larval diapause in the blow fly Lucilia sericata. Physiol.

Entomol. 29: 39-44. TRACQUI, A.; KEYSER-TRACQUI, C.; KINTZ, P.; LUDES, B. 2004. Entomotoxicology for forensic toxicology: much ado about nothing? Int. J. Legal Med. 118: 194-196. TURCHETTO, M.; LAFISCA, S.; CONSTANTINI, G. 2001. Postmortem interval (IPM) determined by study sacophagous biocenoses: three cases from the province of Venice (Italy). Forensic Sci. Int. 120: 28-31. TURCHETTO, M.; VANIN, S. 2004. Forensic entomology and climatic change. Forensic Sci.

Int. 146: 207-209. VAN DER PLAS, M.J.; JUKEMA, G.N.; WAI, S.; DOGTEROM-BALLERING, H.C.M.; LAGENDIJK, E.L.; GULPEN, C.V.; VAN DISSEL, J.T.; BLOEMBERG, G.V.; NIBBERING, P.H. 2008. Maggot excretions/secretions are differentially effective against biofilms of Sthaphylococcus aureus and Pseudomonas aeruginosa. J. Antimic. Chemot. 61: 117-122. VON ZUBEN, C.J. 2000. Implicaçoes do fenômeno de agregação espacial para dinâmica de população de insetos: I. Competição por recursos alimentares e espaço. Rev. Bras.

Zoociências 1 (2): 117-133. VON ZUBEN, C.J. 2001. Zoologia aplicada: recentes avanços em estudos de Entomologia Forense. Entom. Y Vect. 8 (2): 173-183.

Page 68: L.) expostas no litoral norte do Estado de São Paulo€¦ · Ubatuba, using experimental animals, Sus scrofa, of different sex, to verify the decomposition process as well as the

60

WALLACE, J.R.; MERRITT, R.W.; KIMBIRAUSKAS, R.; BENBOW, M.E.; McINTOSH, M. 2008. Caddisflies assist with homicide case: determining a postmortem submersion interval using aquatic insects. J. Forensic Sci. 53 (1): 219- 221. WALL,R.; SMITH, K.E. 1997. The potencial of control of the blowfly Lucilia sericata using odour-baited targets. Med. Vet. Entomol. 11: 335-341. WELLS, J.D.; GREENBERG, B. 1992. Interactions between Chrysomya rufifacies and Cochliomyia macellaria (Diptera: Calliphoridae): the possible consequences of an invasion. Bul. of Entom. Res. 82: 133-137. WOOLDRIGDE, J.; SCRASE, L.; WALL, R. 2007. Flight activity of the blowflies, Calliphora vomitoria and Lucilia sericata, in the dark. Forensic Sci. Int. 172: 94-97.