Metabolismo CAM

8/11/2019 Metabolismo CAM

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Bol.Soc.Bot.Mx. 81: 37-50 (2007) ECOFISIOLOGA

l metabolismo cido de las crasulceas (CAM, siglas delnombre en ingls) es un ejemplo de adaptacin al estrs

ambiental y se presenta en plantas de sitios con periodos deescasa disponibilidad de agua o de CO2. Este tipo de foto-sntesis es uno de los tres encontrados en los tejidos de lasplantas vasculares para la asimilacin de CO2 de la atms-fera (Taiz y Zeiger, 2002; Larcher, 2003). La fotosntesis C3(ciclo C3 o de Calvin-Benson) se realiza en los cloroplastosde todas las plantas con el uso de la enzima ribulosa 1, 5-difosfato carboxilasa (rubisco) como catalizador de la reac-

EL METABOLISMO CIDO DE LAS CRASULCEAS:DIVERSIDAD, FISIOLOGA AMBIENTAL Y PRODUCTIVIDAD

JOSLUISANDRADE1,4, ERICKDE LABARRERA2, CASANDRAREYES-GARCA1,M. FERNANDARICALDE1, GUSTAVOVARGAS-SOTO1 YJ. CARLOSCERVERA1,3

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Unidad de Recursos Naturales, Centro de Investigacin Cientfica de Yucatn, A.C.,Calle 43 No. 130. Colonia Chuburn de Hidalgo, C.P. 97200, Mrida, Yucatn, Mxico.2Centro de Investigaciones en Ecosistemas, Universidad Nacional Autnoma de Mxico,

Apartado Postal 27-3, Morelia, 58089, Michoacn, Mxico.3Departamento de Ecologa Tropical, Campus de Ciencias Biolgicas y Agropecuarias, Universidad Autnoma de

Yucatn, carretera Mrida-Xmatkuil km 15.5, Mrida, Yucatn, Mxico.4Autor para la correspondencia: Tel. 52 (999) 9428330 ext. 369; Fax: 52 (999) 9813900; correo-e: [email protected]

Resumen: Mxico posee una gran diversidad de especies con el Metabolismo cido de las Crasulceas (CAM). Las especies c o neste metabolismo pueden crecer en sitios donde la disponibilidad de agua es infre c u e n t e, como son las zonas ridas y semiri d a s ylas copas de los rboles, o como hidrofitas en sitios con poca disponibilidad de CO2. Esta revisin presenta aspectos metodolgicos, evolutivos, ecolgicos y fisiolgicos de este tipo de fotosntesis. Adems, se presentan datos de estudios recientes relacionados con la influencia de las condiciones ambientales en el ciclo diario de la fotosntesis CAM. Finalmente, se presenta unareflexin sobre la falta de estudios en la fisiologa de plantas CAM en Mxico a pesar de su enorme diversidad.Palabras clave: epifitas, indicadores ambientales, ndice de productividad ambiental, istopos estables, microambientes, plasticidad fisiolgica.

Abstract: Mexico possesses a great species diversity of Crassulacean Acid Metabolism (CAM) plants. These plants can grow inplaces where water is infrequent, such as arid and semi-arid zones, and tree canopies, or as aquatic plants in places with low COavailability. This review presents methodological, evolutionary, ecological, and physiological aspects on CAM plants. Also, ishows data from recent studies related to the environmental effect on changes in the photosynthesis CAM. Finally, we made aconsideration about the lack of studies on the physiology of CAM plants in Mexico despite its enormous diversity.Key words: environmental indicators, environmental productivity index, epiphytes, microenvironments, physiological plasticitystable isotopes.

cin del CO2 con la ribulosa 1, 5-difosfato, y se llamaporque se producen dos molculas de tres carbonosfotosntesis C4 se presenta en plantas con una anatofoliar llamada Kranz, caracterizada por tener clulasmesfilo que rodean a las clulas que envuelven al haz vcular, en un arreglo en forma de corona. En el citoplade las clulas del mesfilo el CO2 es ligado al aceptor foenol piruvato (PEP, siglas en ingls) con el uso de la ema fosfoenol piruvato carboxilasa (PEPC) y se producompuestos de cuatro carbonos, los cuales son transpo


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dos a los cloroplastos de las clulas que envuelven el haz

vascular, donde se realiza el ciclo C3 (Taiz y Zeiger, 2002;Larcher, 2003).A diferencia de la fotosntesis C3 y C4, en la fotosntesis

CAM las plantas fijan el CO2 principalmente por la nochecon el uso de la enzima PEPC, pero el producto de la reac-cin de cuatro carbonos se almacena en vacuolas; luego,durante el periodo de luz consecutivo se asimila el CO2 enlos cloroplastos por el ciclo C3 (Taiz y Zeiger, 2002;Larcher, 2003). Aproximadamente 7% de las plantas vascu-lares presentan la fotosntesis CAM (que incluye plantasdel desierto, plantas acuticas y epifitas), un porcentajemucho mayor que el de las plantas con la fotosntesis C4(aprox. 1%; Nobel, 1991a; Winter y Smith, 1996).

La fotosntesis CAM consiste en los siguientes pasosmetablicos (Winter y Smith, 1996): Por la noche: (1) Formacin del aceptor primario del

CO2, fosfoenol-piruvato (PEP) a partir de carbohidratosno estructurales en las clulas fotosintticas; (2) fijacindel CO2 por la enzima PEP carboxilasa (PEPC) en elcitosol y sntesis del cido mlico; (3) almacenaje delcido mlico (como in malato) en la vacuola central delas clulas fotosintticas.

Durante el da: (1) Liberacin del malato de la vacuolahacia el citosol; (2) descarboxilacin del malato en elcitosol, liberacin de CO2 y formacin de compuestos detres carbonos (piruvato o PEP); (3) asimilacin del CO2liberado en los cloroplastos por la enzima rubisco, segui-

da por el ciclo de Calvin-Benson y la regeneracin decarbohidratos de almacn o gluconeognesis.Existen variaciones al esquema anterior en las plantas

CAM, como diferentes descarboxilasas durante el da, laacumulacin de cido ctrico adems de mlico, o diferen-tes precursores de PEP (Winter y Smith, 1996). Sin embar-go, es en la respuesta al ambiente donde CAM presenta unamayor variacin en la amplitud de las diferentes fases deeste metabolismo, lo que hace difcil elaborar una defini-cin correcta de la fotosntesis CAM (Holtum, 2002;Lttge, 2004).

Metodologas para detectar la fotosntesis CAM

Titulacin del tejido macerado. La determinacin de loscambios diarios en acidez tisular ha sido una medicin con-fiable de la actividad CAM y se ha practicado desde muchoantes de que se hicieran mediciones de fijacin de CO2. Elincremento en la acidez tisular es proporcional a la concen-tracin de cido mlico en las vacuolas de las clulas, yaque por cada molcula de CO2 fijada por una planta CAMse produce una molcula de cido mlico y dos iones dehidrgeno (Nobel, 1988). Para medir la actividad CAM serequiere hacer dos titulaciones del tejido, una al anochecery otra al amanecer, con una solucin alcalina de KOH oNaOH en concentraciones del 0.01-0.05 N (Osmond et al.,

1994). La acidificacin se expresa como el incremento n

turno del cido mlico en unidades de equivalentes de dez o concentraciones de iones hidrgeno (H+) por pfresco, por rea o por volumen de agua de los tej(Medina et al., 1989).

El pH del punto final de la titulacin depende del pKcido involucrado (pK = -log[K], donde [K] denota la centracin de una base requerida para disociar 50%cido; Nelson y Cox, 2000). Como el cido mlico tienpK1 de 3.4 y un pK2 de 5.1 a 25C, la titulacin a pH 6a 7 remueve 99% del H+ que puede disociarse (No1988; Osmond et. al., 1994). Para las especies que tamacumulan cido ctrico (Lttge, 2006), el cual tiene carboxilos, se necesitara titular hasta un pH de 8.4 premover la mayor parte de H+, ya que el pK3 del cido cco es de 6.4 (Franco et al., 1990).

Cuando se recolectan muchas muestras y la titulacise puede hacer inmediatamente se recomienda almacelas muestras en etanol al 80%, en hielo seco o en nitrglquido. Si se almacenan en etanol al 80%, las muesdeben ser hervidas para evaporar el etanol y posteriormte hervidas con agua para extraer el cido mlico; tamblas muestras congeladas deben ser hervidas con aguatodo caso debe evitarse la evaporacin total del aguenfriar el extracto antes de la titulacin (Osmond et1994).

Anlisis enzimtico. El mtodo enzimtico ms conven

te para determinar la concentracin de malato es comalato deshidrogenasa (Hohorst, 1965) y para determla concentracin de citrato se usa la citrato liasa (Mller1985). Por lo general, slo se requiere de un gramo del do fresco para estas determinaciones (Osmond et 1994). Estos mtodos son idneos para la determinacicidos orgnicos, pero mucho ms caros que la tituladel tejido macerado.

Medicin de la asimilacin de CO2. La mejor maneraconocer la asimilacin real de CO2 de la atmsfera porplantas es midiendo el intercambio de gases con un anzador de gases en el infrarrojo (Nobel, 1988). Adems,que tanto el CO2 como el vapor de agua absorben la ra

cin infrarroja, el analizador de gases puede medir la de asimilacin de CO2 y la tasa de transpiracin de las ptas (Osmond et al., 1994).

La curva de asimilacin de CO2 clsica de Osm(1978) muestra cuatro fases en plantas bien irrigadas (fra 1). La fase I corresponde a la asimilacin de CO2formacin de cidos orgnicos por la noche. En la faseal inicio del periodo de luz, ocurre el cierre estomtpero en algunas plantas se presenta un aumento en la cductancia estomtica y en la asimilacin de CO2, y se sume que estn involucradas la PEPC y la rubisco. Efase III los cidos orgnicos son descarboxilados, se

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FISIOLOGA AMBIENTAL DE LA FOTOSNTESIS CAM

senta la va C3 y se acumulan los azcares y el almidn.Cuando los cidos orgnicos se agotan, los estomas seabren nuevamente y ocurre la fase IV, cuando el CO2 end-geno y exgeno es fijado por la rubisco y por la PEPC(Lambers et al., 1998). La figura 2 resume los patrones deintercambio de gases para una especie de agave y tres espe-cies de las tres subfamilias de cactceas (Nobel, 1988;Nobel y Bobich, 2002) y las variaciones en las cuatro fases.

Como la cmara que se usa en los analizadores de gases

en el infrarrojo es diseada para hojas delgadas, se requie-re modificarla para poder medir las hojas suculentas o lostallos y frutos de las plantas CAM (Inglese et al., 1994;Nobel y De la Barrera, 2002). Adems, como para obtenerel intercambio de gases total en las cuatro fases de CAM senecesita medir por ciclos de 24 h, se pueden disear cma-ras especiales para medir la asimilacin total de una plan-ta, lo cual es posible con plantas pequeas, y obtener lasmediciones automticamente (Graham y Andrade, 2004;Cervera et al., 2007).

Istopos estables del carbono. Otra herramienta importan-te de uso reciente para la evaluacin de la plasticidad de lasplantas CAM a los cambios ambientales es la tcnica deistopos estables del carbono (12C y 13C). La tcnica se basaen que las enzimas carboxilantes (rubisco y PEPC) tienendiferente afinidad por los istopos 12C y 13C del CO2. Laenzima PEPC que fija el CO2 en la noche no discrimina yfija el CO2 con ambos istopos, mientras que la rubisco fijael CO2 con el istopo 12C preferentemente (Goldstein et al.,1996; Squeo y Ehleringer, 2004; Santiago et al., 2005). Elcociente 13C sobre 12C de la muestra con respecto al mismocociente en un estndar (el ndice 13C o firma isotpica delcarbono) se utiliza para diferenciar la va principal deincorporacin del carbono en las plantas (Santiago et al.,2005). Como las plantas CAM presentan fases en donde

ambas enzimas, PEPC y rubisco, intervienen dentro

ciclo diurno de fijacin de CO2, los valores de13

C eentre los de las plantas C3 y C4 (Griffiths, 1988). Tamblas condiciones ambientales determinan en gran medidcontribucin de la enzima carboxilante en la asimilaciCO2, puesto que las fases diurnas de asimilacin de varan en funcin de la disponibilidad de agua, y camen la irradiacin y la temperatura, entre otros fact(Nobel, 1988). De esta forma, es posible usar la firma tpica del carbono como un indicador de estrs o del eto de condiciones ambientales contrastantes dentro de misma especie (Griffiths, 1988; Winter y Holtum, 2Holtum et al., 2004). Por esto, debe considerarse la cobucin del CO2 respiratorio por la noche, as como la dida del CO2 fijado la noche anterior en la descarboxilade la maana siguiente (fase III de CAM), ya que la prira disminuye los valores de 13C y la ltima los aum(Medina et al., 1989).

Una combinacin de las tcnicas de acidez tisular ylos istopos estables del carbono ayudara a detectar ptas con actividad CAM dbil, las cuales tendran un

Figura 1. Curva de asimilacin de CO2 de una planta CAM bienirrigada. Se muestran las cuatro fases tpicas de la fotosntesisCAM con las enzimas fijadoras de CO2 correspondientes.

Figura 2. Patrones de intercambio de gases para (A)Agave deti (la lnea de puntos muestra el intercambio gaseoso en condnes ptimas) y (B) especies de cactceas de diferentes subflias. Modificado de Nobel (1988) y Nobel y Bobbich (2002)


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tpico de plantas C3 (Pierce et al., 2002; Zotz, 2002;

Holtum et al., 2004; Silvera et al., 2005). No obstante, eltrabajo reciente de Griffiths et al. (2007) comprueba,mediante mediciones simultneas de intercambio de gasesy de los istopos estables 13C y 18O en las diferentes fases deCAM de Kalanchoe daigremontiana, que la discriminacinal 13C en realidad aumenta en la fase I (cuando acta laPEPC) y disminuye en la fase IV (cuando actan ambasenzimas carboxilantes). Esto hara que los valores de 13Cno reflejen exactamente la actividad CAM como ocurre enplantas C4, pero habra que comprobarlo con estudios enms especies.

La evolucin del CAM

La va fotosinttica C3 surgi tempranamente en la escalageolgica y todas las plantas vasculares actuales descien-den de una planta con este tipo fotosinttico (Gil, 1986;Griffiths, 1989; Raven y Spicer, 1996; Sage, 2002; Keeleyy Rundel, 2003; Giordano et al., 2005). Hace ms de 420millones de aos, el cociente CO2/O2 en la atmsfera eramucho mayor que en el presente (Raven y Spicer, 1996), yeste cociente disminuy al aumentar el nmero de organis-mos fotosintticos que liberan O2 a la atmsfera, lo queprovoc la ineficiencia actual de la enzima rubisco. Estaenzima es poco eficiente en la carboxilacin porque ade-ms de fijar CO2, cataliza una reaccin de oxigenacin en

el ciclo de la fotorespiracin que no produce azcares y

liza energa (Ogre n , 1984; To l b e rt , 1997; LoomiAmthor, 1999; Hausler et al., 2002; Lttge, 2002). Amreacciones compiten entre s, por lo que el aumento en frespiracin disminuye la eficiencia de la fotosntesis, ecialmente a temperaturas atmosfricas elevadas. La convacin de la fotorespiracin en la evolucin de las plapuede derivar de dos razones. La primera es que la comjidad de las reacciones fotosintticas hace difcil conseuna mutacin en la enzima central (rubisco) que no deen desventaja adaptativa (Keeley y Rundel, 2003)segunda es que la fotorespiracin cumpla una funcin efotosntesis, como puede ser la disipacin de un exceselectrones que evita la fotoinhibicin (Gil, 1986; Streal., 2005).

Las fotosntesis C4 y la CAM son los mecanismos han surgido en la evolucin de las plantas para disminuprdida de energa asociada a la fotorespiracin (Griffi1989; Leegood, 2002; Lttge, 2002; Keeley y Run2003; Giordano et al., 2005). Ambos tipos de fotosnutilizan la PEPC para fijar el CO2, pero adems esta ema se encuentra en todas las clulas vegetales realizafunciones relacionadas con la sntesis de aminocidoregulacin del pH (Hausler et al., 2002; Nimmo, 2003)particular, las clulas estomticas tienen una alta contracin de PEPC y vacuolas de gran tamao (otra decaractersticas comunes en plantas CAM), por lo que s

Figura 3. Evolucin de las plantas en la escala geolgica. Los eventos importantes en la evolucin de CAM se resal-tan en negritas y con subrayados.



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Figura 4. Filogenia y abundancia de especies CAM y C3 en la familia Bromeliaceae. Los cuadros negros marcan laaparicin de CAM. El nmero de especies es el total de C3 y CAM, pero todas son CAM para el clado deDyckia ypara las especies deHechtia (modificado de Crayn et al., 2004).


planteado que la evolucin del CAM surge cuando los

caracteres expresados en los estomas se presentan en lasclulas del mesfilo (Cockburn, 1981, 1985). De estamanera, el desarrollo de la fotosntesis CAM no involucrala creacin de nuevos genes, sino modificaciones en laregulacin de los genes existentes (Griffiths et al., 2002;Nimmo, 2003).

La fotosntesis CAM ha surgido de manera independien-te en varias familias y existe una gran plasticidad en laexpresin de este metabolismo (Dodd et al., 2002; Holtum,2002). Se cree adems que las pri m e ras plantas CAM re u t i-l i z ab a n el carbono de la respiracin (Gil, 1986; Griffiths,1989; Griffiths et al., 1989; Raven y Spicer, 1996; Keeleyy Rundel, 2003). A partir de stas evolucionaron especiesque requeran de manera ms estricta del uso de carbonofijado durante la noche y se suprimi completamente latoma de carbono durante el da. Como la fotosntesis CAMes costosa e implica limitaciones en la toma de carbono, p o rlo ge n e ral las plantas CAM ocupan ambientes desfavo rabl e sp a ra el crecimiento de las plantas con fotosntesis C3.

En la actualidad dos grupos contrastantes de plantas vas-culares presentan metabolismo cido en igual proporcin(Keeley, 1998): las xerofitas y las hidrofitas. Ambos gruposparecen converger en el mismo tipo de metabolismo en res-puesta a presiones de seleccin muy diferentes (Keeley yRundel, 2003). El primer grupo responde a la capacidad deincrementar la eficiencia en el uso del agua al abrir los esto-

mas en la noche cuando las tasas de transpiracin

menores (Griffiths, 1989). Por otro lado, las hidrofitas htan medios donde los organismos eutrficos disminuyeconcentracin de CO2 del agua durante el da, por lo qufijacin nocturna confiere una ventaja evolutiva (RaveSpicer, 1996; Keeley, 1998).

Se cree que versiones primitivas de la fotosntesis Cse presentaban ya en eucariontes acuticos del Paleozocomo una respuesta a la poca disponibilidad de CO2 diuen lagos someros (Keeley y Rundel, 2003). En las plavasculares acuticas, los primeros representantes CAMmiembros de la familia Isoetaceae que surgieron hace u230 millones de aos (figura 3; Retallack, 1997). Entreplantas terrestres, Welwitschia mirabilis, una gimnospeque aparece desde el Prmico (286 millones de aos),senta un metabolismo CAM rudimentario, tipo CAMreciclaje (CAM cycling), con actividad C3 y fijacin nturna de CO2 proveniente de la respiracin (Ting y B1983; von Willert et al., 2005). Dado que las plantas tertres CAM habitan lugares clidos y secos que no promven la formacin de fsiles, poco se sabe de su radiacsin embargo, es muy posible que haya ido acompaadla radiacin de las familias Cactaceae (en A m riDidieraceae (en Madagascar) y Portulacaceae (en frdurante el Cretcico, ya que en stas predomina la fototesis CAM (Gibson y Nobel, 1986; Raven y Spicer, 19Un estudio realizado en la familia Bromeliaceae mue


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que la fotosntesis CAM se origin de manera independien-

te en tres ocasiones (figura 4) y que se perdi al menos enuna ocasin (Crayn et al., 2004).

Epifitas con CAM: el mayor grupo de plantas CAM

Las epifitas viven en condiciones del dosel muy variables,principalmente en relacin con la disponibilidad de agua.Por esto, stas poseen adaptaciones para hacer frente a lascondiciones secas: suculencia, cutculas impermeables, tri-comas foliares, hojas en forma de roseta para retener ycolectar el agua, y la fotosntesis CAM (Lttge, 1989;Benzing, 1990; Zotz y Andrade, 2002; Andrade et al.,2004). Se ha estimado que 57% de todas las epifitas sonCAM (Lttge, 2004) y que son ms abundantes que las epi-fitas C3 en los sitios ms expuestos del dosel y en los bos-ques ms secos (Griffiths y Smith, 1983; Smith et al., 1986;Andrade et al., 2004).

Con clculos conserva d o re s , c o m p robamos que lasespecies CAM epifitas son realmente ms numerosas quelas especies CAM terre s t res (fi g u ra 5). En estos clculoshemos considerado que solamente la mitad de las orq u d e a sepifitas pudieran ser CAM y no las proporciones mayoresa 50% propuestas por Winter y Smith (1996) y Lttge(2004). Por otro lado, estudios recientes sugieren que lasespecies CAM pueden ser aun mucho ms numerosas de loque se pensaba, sobre todo las especies de epifitas y hemie-pifitas (Pierce et al., 2002; Silvera et al., 2005). No obstan-

te, la proporcin de epifitas CAM en muchos bosques tro-picales no es buen indicador de la importancia de CAM entrminos de individuos o biomasa, pues muchas especiesCAM suelen ser orqudeas pequeas y raras (Zotz, 2004).

La distribucin de epifitas en el hospedero (forofito) noes aleatoria, pues se ha demostrado que en general see n c u e n t ran en sit ios intermedios de los fo ro fi t o s(Johansson, 1974; Graham y Andrade, 2004; Cervantes etal., 2005). De hecho, muchas epifitas y hemiepifitas CAMcrecen mejor bajo sombra y un exceso de radiacin puedereducir notablemente su fotosntesis (Winter et al., 1983;Nobel y Hartsock, 1990; Raveh et al., 1995; Andrade yNobel, 1996; Nobel y De la Barrera, 2004; Andrade et al.,2006). Las epifitas CAM pueden localizarse en los sitios

ms expuestos en varios bosques (Griffiths y Smith, 1983;Andrade y Nobel, 1997; Andrade et al., 2004), pero nonecesariamente crecen mejor en esos sitios (Cervantes etal., 2005). Las epifitas CAM que crecen en sitios msexpuestos deben ser adems capaces de tolerar y disipar elexceso de energa luminosa (Griffiths y Maxwell, 1999;Andrade et al., 2004; Graham y Andrade, 2004).

Las epifitas obtienen el agua directamente de la lluvia opor escurrimientos del tronco y las ramas. Otras fuentes deagua, como el roco y la niebla, pueden ser muy importan-tes para las bromeliceas epifitas que absorben el agua porlas hojas (Benzing, 1990; A n d ra d e, 2003; Graham y

Andrade, 2004; Reyes-Garca et al., 2008). Adems

bromeliceas epifitas CAM disminuyen su potencial hco foliar por la acumulacin nocturna de cidos, lo incrementa su capacidad de absorber el roco mat(Smith et al., 1986; Griffiths, 1988; Andrade, 2003).

Plasticidad fisiolgica en plantas CAM

Muchas plantas CAM han sido caracterizadas como fatativas o intermedias C3-CAM, pues tienen la habilidaexpresar fotosntesis C3 en respuesta a la disponibilidadagua, a cambios en la humedad relativa, la temperaturaaire, en la cantidad y calidad de la luz, as como en el fperiodo (Lee y Griffiths, 1987; Borland y Griffiths 19Estas plantas se caracterizan por fijar CO2 durante el(mediante rubisco) y durante la noche (mediante PEPcon modificacin en las fases II y III del modelo C(figura 1). La transicin de C3 a CAM es benfica paraplantas cuando se encuentran bajo estrs hdrico y atemperaturas, porque el cierre diurno de los estomas ela prdida de agua y protege la integridad del aparato fsinttico (Winter y Ziegler, 1992). En el caso contracuando existe disponibilidad de agua, las plantas que pde fotosntesis CAM a fotosntesis C3 pueden abrir los emas durante el da, lo que garantiza una mayor fijaciCO2 (Andrade et al., en prensa).

Las especies C3-CAM se encuentran distribuidas enA i zo a c e a e, C ra s s u l a c e a e, Po rt u l a c e a e, Vi t a c

Bromeliaceae y Clusiaceae (Smith y Winter, 1996). Elas ms representativas o conocidas se encuentran Sedtelephium L., que tiene una transicin de C3-CAM pofalta de agua y una alta intensidad de luz (Borlan

Figura 5. Nmero estimado de especies CAM terrestres y etas. Se incluye el nmero probable de especies de orqudeasfitas CAM. Realizada con base en datos de Benzing (19Winter y Smith (1996) y Lttge (2004).



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Especie Familia Factor Referenciinductor

M e s e m b r y a n t h e m u m Aizoaceae Luz, agua Keiller et crystallinum o salinidad ( 1 9 9 4 )

Sedum telephium Crassulaceae Agua y luz Borland yGriffiths(1992)

Tillandsia Bromeliaceae Agua Graham ybrachycaulosy AndradeT. elongata (2004)

Clusia minor Clusiaceae Agua, luz, Borland etemperatura, (1998)humedadrelativa

C. rosea Clusiaceae Agua, luz, Borland etemperatura y (1998)humedadrelativa

C. parviflora Clusiaceae Agua y luz Herzog e(1999)

Cuadro 1. Algunos ejemplos de plantas C3-CAM y el factor que ice los cambios de C3 a CAM o de C3 a C3-CAM.


Griffiths 1992), y Mesembryanthemum crystallinum, a la

cual se puede inducir la transicin de C3 a CAM por laescasez de agua, la presencia de salinidad y una alta inten-sidad de luz, en un proceso gradual e irreversible (Keiller etal., 1994; Miszalski et al., 2001). Pero en otras especies,como las bromeliceas, la induccin del C3 a CAM es msrpida y es reversible. Por ejemplo, la epifita Tillandsiausneoides puede fijar CO2 por un periodo de 24 h cuandocrece en luz constante (Dodd et al., 2002). Tambin, lasep i fitas T. bra chy c a u l o s y T. elongat a bien irri gadas pue-den ex p resar fotosntesis C3 y CAM, p e ro son totalmenteCAM al re s t ri n gi rles el agua (Graham y A n d ra d e, 2 0 0 4 ;c u a d ro1).

Un modelo particular es el de algunas especies del gne-ro Clusia (Clusiaceae), el cual incluye especies con indivi-duos que pueden ser epifitas, hemiepifitas, arbustos y rbo-les (una excepcin dentro de la fotosntesis CAM), y queadems presenta una alta plasticidad en la expresin de lafotosntesis CAM como respuesta a los cambios ambienta-les (Lttge, 2006). Es en este gnero donde se expresan almenos cuatro tipos fotosintticos. (1) La fotosntesis C3. (2)La fotosntesis CAM fuerte(Holtum et al., 2004) con asi-milacin de CO2 nocturna y algo de asimilacin diurna ylas tpicas cuatro fases sealadas en el modelo de Osmond(1978). En este grupo se encuentra la variante llamadaCAM reducida (CAM idling), donde los estomas se cie-rran completamente cuando la sequa es severa y el CO 2respiratorio es re-fijado en la noche y reciclado a carbohi-

dratos durante el da (Lttge, 2006). (3) La fotosntesis C3-CAM, que puede variar entre puramente la va C3, la inter-media C3-CAM y la CAM. Finalmente, (4) la fotosntesisCAM de reciclaje (CAM cycling) donde durante el daocurre la va C3 y en la noche, con los estomas cerrados, elCO2 respiratorio es fijado por la PEPC y los cidos orgni-cos producidos son descarboxilados durante el da. Lasespecies en este grupo pueden tener fluctuaciones de cidosdel tipo CAM fuerteo CAM dbil(Guralnick y Jackson,2001; Holtum et al., 2004).

Entonces, podemos observar que existe un continuo deplantas que van desde C3 hasta CAM fuerte y nos enfren-tamos a la tarea de entender la importancia ecolgica deesta plasticidad fisiolgica intra- e interespecfica (Holtum,

2002; Zotz, 2002). Si a estas observaciones le sumamos elhecho de que la mayor diversidad de especies CAM est enlos trpicos, la tarea de los investigadores se hace colosalpor la multiplicidad de microambientes producto de la esta-cionalidad en las lluvias, la estructura vertical de los bos-ques, la fenologa de los rboles y por la gran variedad deformas de crecimiento.

Por ltimo, debemos discutir el descubrimiento de espe-cies C4 que pueden cambiar a CAM en algunos miembrosdel gnero Portulaca (Sayed, 1998; Lara et al., 2003), cuyaactividad enzimtica y regulacin son modificadas por lasequa. Sin embargo, las fotosntesis C4 y CAM son incom-

patibles dentro de un mismo tejido vegetal porque e

fotosntesis C4 la anatoma foliar separa espacialmentva C3 de la C4, mientras que en la fotosntesis CAMseparacin de ambas vas es temporal. Cuando ambos tde fotosntesis se presentan en una misma especie opeen clulas u rganos diferentes (Guralnick et al. , 20Sage, 2002).

Microambientes y plantas CAM

Las especies CAM ms suculentas y con mayor capacde almacenamiento de agua pueden mantener por tiempo la tasa mxima de asimilacin de CO2 y un balapositivo de carbono, aun despus de 30 das de se(Nobel, 1988). Por otro lado, la asimilacin neta de depende tambin de la cantidad de radiacin que llega aplantas. Para cactceas que crecen expuestas en ambieridos, la asimilacin de CO2 tiende a incrementarsemanera lineal con el flujo de fotones para la fotosnt(FFF, longitudes de onda entre 400 y 700 nm) y se sacuando el flujo de fotones para la fotosntesis (FFF) tdiaria alcanza 30 mol m-2 d-1 (Nobel, 1988). En contrapara Hylocereus undatus, una cactcea hemiepifita crece en sitios sombreados en ambientes tropicales, un por encima de 20 mol m -2 d-1 conduce a la reduccin easimilacin de CO2 (Nobel y De la Barrera, 2004; Andet al., 2006). Asimismo, una combinacin de baja humerelativa en el aire y alta radiacin induce fotoinhibicin


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ciertas especies CAM (figura 6), donde la eficiencia cun-

tica mxima no se recupera durante la noche (Cervantes etal., 2005).Existe una relacin directa entre la radiacin que llega a

las plantas y el rgimen trmico en el que crecen. Paraplantas CAM de sitios tropicales, la tasa de asimilacin deCO2 es mxima cuando la temperatura diurna/nocturna essimilar a la temperatura anual media de las regiones dondeson nativas (Nobel, 1988). As, para Agave fourcroydes(Nobel, 1985) e Hy locereus undatus (Nobel y De laBarrera, 2002), dos especies que coexisten en la selva bajacaducifolia de Yucatn, la temperatura diurna/nocturnaptima para la asimilacin de carbono es 30/20C. En com-paracin, la temperatura diurna/nocturna ptima para laasimilacin de CO2 enA gave desert i y Fe rocactus acantho -d e s, especies del desierto, es 25/15C (Nobel, 1988). Losregmenes trmicos por debajo o por encima del ptimo setraducen en la reduccin de la tasa de asimilacin de CO 2.La mayor temperatura nocturna ptima para la asimilacinde CO2 en especies CAM tropicales, en comparacin con lamenor temperatura nocturna ptima de especies CAM deldesierto, refleja la plasticidad de CAM (Nobel, 1988;Cervera et al., 2006; Andrade et al., 2008). Adems, unadificultad en la disipacin del exceso de calor de las hojasen epifitas CAM (figura 7) puede reducir el crecimiento eincluso impedir la reproduccin de los individuos en cier-tos microambientes (Cervantes et al., 2005).

Los estudios sobre las respuestas fisiolgicas de las

plantas CAM al ambiente han sido realizados principal-mente en miembros adultos de slo tres fa m i l i a s :A gava c e a e, B romeliaceae y Cactaceae (Nobel, 1 9 8 8 ;Benzing, 1990; Winter y Smith, 1996; Zotz y Hietz, 2001;Andrade et al., 2004; Lttge, 2004; Andrade et al., 2008) yla mayora son estudios a corto plazo con plantas de zonasridas. Es necesario poner mayor atencin en la fisiologaambiental de muchas otras especies CAM desde la germi-nacin, hasta la va fotosinttica de las plntulas y la super-vivencia de los individuos en diferentes microambientes(Schmidt et al., 2001; Zotz y Hietz, 2001; Andrade et al.,2004; Ayala-Cordero et al., 2006; Cervera et al., 2006;Mndez et al., 2006; Hernndez-Gonzlez y Briones-Villareal, 2007).

El enfoque microambiental tambin ayuda a entendervarios aspectos ecolgicos en las plantas CAM. Muchasespecies con este tipo de fotosntesis crecen y se reprodu-cen ms en ciertos microambientes que les permiten obte-ner ms agua y luz adecuada (Graham y Andrade, 2004;Cervantes et al., 2005). Por ejemplo, para la cactcea ame-nazadaMammillaria gaumeri, los individuos que crecenentre 40-80% del FFF diario total tienen mayores tasas decrecimiento que los que crecen a mayores o menores canti-dades de radiacin (figura 8; Cervera et al., 2007). En todocaso, los individuos que crecen en sitios menos favorables(mayor que 80% o menor que 40% del FFF total diario)

ganan menos carbono por tener una menor tasa de fototesis o mayores tasas respiratorias, y al invertir los protos de la fotosntesis para obtener agua y reparar los cende reaccin tendran menos defensas contra patgeno

depredadores. De esta manera, los estudios demogrfdeberan tomar en cuenta el microambiente dentro dematriz de datos, ya que el crecimiento poblacional puser sostenido principalmente por los individuos que creen ciertos microhbitats.

ndice de productividad ambiental

Algunas de las especies vegetales ms productivas son tos cultivados como el trigo y el maz, lo cual es el resudo de la seleccin artificial y del mejoramiento de las cdiciones ambientales al proporcionar riego y fertilizanAl considerar que las plantas CAM frecuentementeencuentran en zonas ridas y semiridas o, como las e

tas, en microambientes limitados por una baja disponidad de agua o temperaturas extremas, se podra pensarsu productividad es sustancialmente baja. Sin embadebido a que estas plantas fijan CO2 durante la nochalgunas especies tambin lo hacen durante el da, cualas condiciones ambientales son buenas, su productivneta por da o por cosecha puede ser comparable a laespecies agrcolas C3 y C4 (Nobel, 2005). Especficamealgunas plantas CAM cultivadas pueden alcanzar produvidades de 47 Mg ha-1 ao-1, mientras que las C3 puealcanzar 39 Mg ha-1 ao-1 y las C4 49 Mg ha-1 ao-1 (cua2; Nobel, 1991a).

Figura 6. Curso diario de la eficiencia cuntica mxima (Fvpara Tillandsia brachycaulos durante la estacin seca en MYucatn, Mxico. Los individuos fueron aclimatados a tres menes de flujo de fotones para la fotosntesis (FFF) con respal total diario un mes antes de las mediciones. Los datos son medios error estndar (modificado de Cervantes et al., 200



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Figura 7. Curso diario de (A) flujo de fotones para la fotosntesis(FFF), dficit de saturacin del aire (DSA) y (B) temperaturas delas hojas de Tillandsia brachycaulos y del aire en un bosque secode Yucatn, Mxico. Los datos de temperatura foliar son prome-

dios error estndar de individuos creciendo en las tres alturas enun rbol (modificado de Cervantes et al., 2005).


La productividad de plantas CAM se puede predecirmediante el llamado ndice de Productividad Ambiental(IPA) a partir de las respuestas fisiolgicas de individuosbajo condiciones controladas en el laboratorio (Nobel,1984, 1988, 1991a; De la Barrera y Andrade, 2005; cuadro3). En particular, se considera la respuesta de la asimilacinneta de CO2 bajo distintos niveles del flujo de fotones parala fotosntesis (FFF), el potencial hdrico del suelo y la tem-peratura del aire. Mientras dos de los factores mencionadosse mantienen fijos, el tercero es manipulado progresiva-

mente y despus de un periodo de aclimatacin se mide larespuesta de la planta. As, se pueden crear ndices de FFF,agua y temperatura, cuyos valores oscilan entre 1, cuandola condicin ambiental es la ptima y la asimilacin neta deCO2 es mxima, y 0, cuando la condicin ambiental detie-ne la asimilacin de CO2. En algunos casos, el IPA sernegativo, cuando el factor en estudio provoque una respira-cin celular mayor que la asimilacin fotosinttica de CO2,por lo que la asimilacin neta sera menor que cero.

Si se presupone que los factores ambientales considera-dos son independientes, el IPA = ndice de FFF ndice deAgua ndice de Temperatura. De esta manera, si las con-

diciones de dos factores ambientales son las ptimas p

la asimilacin de CO2, pero el tercer factor presenta cociones limitantes, el valor del IPA se ver reducido. Afecha se han generado IPAs para alrededor de 20 espede agavceas y cactceas (ver ejemplos en cuadro Nobel, 1988). En algunos casos, la diferencia entre la ductividad calculada y la medida en el campo es menor1% (Nobel, 1988, 1991a). Adems de proporcionar inmacin sobre la ecofisiologa de especies vegetales ecampo, los IPAs son modelos numricos que pueden uzarse como herramientas de prediccin con aplicacioneagricultura y conservacin. Por ejemplo, en Chile se halizado el enfoque del IPA para establecer plantaciocomerciales de nopal (Opuntia ficus-indica) altamente d u c t ivas (Garca de Cortzar et al., 1985; GarcaCortzar y Nobel, 1992). Tambin se han utilizado los en combinacin con datos climatolgicos para determzonas adecuadas para el cultivo de Agave tequilanaJalisco (Pimienta-Barrios et al., 1999) y deHyloceundatus y Opuntia ficus-indica en California, E.E.U(Nobel et al., 2002). Recientemente se obtuvo un IPA Mammillaria gaumeri, cactcea endmica y amenazadla costa norte de Yucatn, con el fin de identificar sadecuados para su reintroduccin y poder crear condines ambientales adecuadas para su propagacin en el innadero (J.C. Cervera y J.L. Andrade, datos no publicad

Plantas CAM como indicadores del cambio global

Hay evidencias de que las plantas que coexisten en ambtes donde el agua es limitante responden a los patroestacionales de precipitacin (Schwinning et al., 20

Figura 8. Ganancia anual en peso seco de individuos de difetes tamaos deMammillaria gaumeri que crecen en cuatro menes del flujo de fotones para la fotosntesis (FFF) en dos sistemas de Yucatn, Mxico (modificado de Cervera et al., 20


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Especie Hbitat Referencia

Agave deserti Desiertos de Nobel (1984)Estados Unidos

Agave fourcroydes Cultivado en Yucatn Nobel (1985)

Agave lecheguilla Desierto de Chihuahua Nobel y Quer(1986)

Agave tequilana Cultivado en Jalisco Nobel yValenzuela (1

Ferocactus acanthodes Desiertos de Nobel (1986)Estados Unidos

Hylocereus undatus Cultivado Nobel et al.mundialmente (2002)

Opuntia ficus-indica Cultivado Nobel (1991bmundialmente

Especie Fotosntesis Productividad(Mg ha-1 ao-1)

Agave mapisaga CAM 38

A. salmiana CAM 42

Ananas comosus CAM 35

Beta vulgaris C3 30-34

Cynodon dactylon C4 32

Eucalyptus globulus C3 40

Lolium perenne C3 29

Medicago sativa C3 30-34

Opuntia amyclaea CAM 45O. ficus-indica CAM 47

Pinus radiata C3 34-38

Saccharum officinarum C4 50-67

Salix purpurea C3 36

Sorghum bicolor C4 47

Triticum aestivum C3 30

Zea mays C4 26-40

Cuadro 2. Productividades mximas alcanzadas por algunas espe-

cies cultivadas. Datos tomados de Nobel (1991a) con permiso deThe New Phytologist Trust.

Cuadro 3. Algunas especies CAM cuyos ndices de productividambiental (IPA) han sido obtenidos.

R eynolds et al., 2004; Schwinning y Sala, 2 0 0 4 ;Schwinning et al., 2004; Sher et al., 2004). Por otro lado,

con el actual calentamiento climtico global se predice quehabr cambios en el patrn de lluvias, con sequas ms lar-gas y cambios en la proporcin de aos secos y lluviosos(Villers-Ruiz y Trejo-Vzquez, 1997; Easterling et al.,2000; Groisman et al., 2004; Groisman et al., 2005). Estoscambios podran afectar a las poblaciones de plantas CAM,especialmente a las epifitas porque no tienen acceso al aguaque se acumula en el suelo.

M u chos estudios con especies de la fa m i l i aBromeliaceae describen los patrones de distribucin de lasespecies epifitas en los estratos del dosel, o en diversosambientes, siguiendo un gradiente de precipitacin, tempe-ratura y radiacin solar, as como la relacin entre su distri-bucin y fisiologa (Pittendrigh, 1948; Griffiths et al.,

1986; Griffiths y Maxwell, 1999; Andrade, 2003; Grahamy Andrade, 2004; Cervantes et al., 2005; Reyes-Garca,2005). Tambin est documentada la disminucin pobla-cional de la especie Tillandsia brachycaulos durante un aoseco, en comparacin con los aos lluviosos en el mismoambiente (Mondragn et al., 2004). Estos estudios apuntana que las bromeliceas epifitas podran ser un indicador delos cambios en el clima, pues sus especies tienen menoselementos para sobreponerse al cambio en el patrn de llu-vias y otros factores ambientales que los forofitos. Dehecho, estas plantas podran ser un indicador ms sensiblede lo que a ms largo plazo podra observarse con otras

especies y que pocos trabajos han logrado documentar

falta de bases de datos de largo plazo para reportar ecambios (Tamis et al., 2005). Aunado a esto est el hede que bromeliceas epifitas con fotosntesis CAM pueser marcadores de la seal isotpica del vapor de agua datmsfera, lo que abre nuevas posibilidades de investcin y de uso de estas plantas como indicadoras ambieles (Reyes-Garca, 2005; Helliker y Griffiths, 2007; ReGarca y Andrade, 2007).

Perspectivas

Mxico posee quizs la mayor diversidad de plantas Cdel mundo y esto se debe a que es el centro de diversifcin de las cactceas y las agavceas, cuyos miembrosmayoritariamente CAM (Hernndez y Godnez-lva1994; Garca-Mendoza y Galvn, 1995). De Mxico seexportado los mayores cultivos CAM de importancia mdial (Nobel, 1994): el nopal (Opuntia ficus-indica), el (A gave sisalana) y ms recientemente la pitah(Hylocereus undatus). De hecho, el nopal es la planta Cms extensamente cultivada a nivel mundial, con un recultivo mayor [ms de un milln de hectreas (40%Brasil para forraje)] que la de otra planta CAM productla pia (unas 300,000 ha), originaria de Sudamrica ( N o2002). Por otra part e, Mxico posee una gran cantidadecosistemas tro p i c a l e s , desde las dunas costeras hastabosques de niebl a , y el mayor nmero de especies CAM

en esos ecosistemas. No obstante, el mayor esfuerzoi nve s t i gacin fi s i o l gica ha sido destinado a especies deticas y de cultivo (Nobel, 2002; A n d rade et al., en pre n s

Entre los estudios de la respuesta fisiolgica de pla



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CAM al ambiente existen pocos con especies tropicales en

ambientes contrastantes a lo largo del ao y bajo condicio-nes naturales (Zotz y Winter, 1994; Zotz y Andrade, 1998;Cervantes et al., 2005; Andrade et al., 2006; Cervera et al.,2006, 2007). Se requieren esfuerzos para la formacin derecursos humanos para la investigacin de este tipo de foto-sntesis en todos los ecosistemas de Mxico y esperamosque esta revisin aliente a ms estudiantes a integrarse a losdiferentes equipos que trabajan con este tipo de plantas ennuestro pas.

Agradecimientos

A Park S. Nobel, Howard Griffiths y Klaus Winter por lasmltiples discusiones acerca de las plantas CAM en diver-sos ecosistemas. A Elizabeth Osorio por alentarnos a escri-bir esta revisin. A Luis Sim, Eric Graham, SandraC e rva n t e s , R o b e rth Us, M a nuel Mandujano, E l i z ab e t hRengifo, Rafael Barcel, Manuel Cach, Olivia Hernndez-Gonzlez y Claudia Gonzlez por su participacin en nues-tro laboratorio en diferentes tpicos de investigacin de lasplantas CAM. A la Dra. Mnica Meja-Chang y un revisorannimo por los atinados comentarios en una versin pre-via del manuscrito. CONACYT proporcion becas doctoralesa J.C. Cervera, G. Vargas-Soto y M.F. Ricalde y una becaposdoctoral a C. Reyes-Garca. E. De la Barrera realiz unaestancia posdoctoral con apoyo de UC-MEXUS. Este tra-bajo fue parcialmente financiado por el Fondo Sectorial de

Ciencia Bsica SEP-CONACYT No. 48344/24588.

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