Universidade Federal do Amapá

Pró-reitoria de Pesquisa e Pós-Graduação

Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Tropical

Mestrado e Doutorado

UNIFAP / EMBRAPA AP/ IEPA / CI BRASIL

ARISTIDES FERREIRA SOBRINHO

MONOGENOIDEA PARASITOS DAS BRÂNQUIAS DE ESPÉCIES DE

CICHLIDAE (PERCIFORMES) DO RIO MATAPI, ESTADO DO AMAPÁ,

BRASIL

MACAPÁ, AP

2014

ARISTIDES FERREIRA SOBRINHO

MONOGENOIDEA PARASITOS DAS BRÂNQUIAS DE ESPÉCIES DE

CICHLIDAE (PERCIFORMES) DO RIO MATAPI, ESTADO DO AMAPÁ,

BRASIL

MACAPÁ, AP

2014

Dissertação apresentada ao Programa de

Pós-Graduação em Biodiversidade

Tropical (PPGBIO), Universidade Federal

do Amapá (UNIFAP), como parte dos

requisitos para obtenção do título de

Mestre em Biodiversidade Tropical.

Orientador: Dr. Marcos Tavares Dias

iii

Monogenoidea Parasitos das Brânquias de Espécies de Cichlidae

(Perciformes) do Rio Matapi, Estado do Amapá, Brasil

A Comissão Julgadora dos trabalhos de Defesa de Dissertação de Mestrado, em sessão

pública realizada dia 25 de Março de 2014, considerou o candidato Aristides Ferreira

Sobrinho Aprovado.

Data de Aprovação: 25/03/2014

Banca Examinadora

Dr. Marcos Tavares Dias _______________________

Orientador

Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Tropical

Universidade Federal do Amapá

Dra. Maria José Tavares Ranzani-Paiva _______________________

Membro

Instituto de Pesca de São Paulo

Dra. Helenilza Ferreira Cunha _______________________

Membro

Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Tropical

Universidade Federal do Amapá

iv

DEDICATÓRIA

Aos meus pais, Diolinéa Reis Ferreira e José

de Ribamar Ferreira Filho, e também a Janaina

Reis Ferreira Lima, Jucivaldo Dias Lima e

Kamila Vanessa da Silva Rodrigues, por serem

as pessoas mais importantes da minha vida.

v

AGRADECIMENTOS

À Deus, pela saúde, sabedoria e perseverança para conquistar meus objetivos.

Aos meus irmãos Carlos Eduardo, Rafael, Neto, Adriana e sobrinhos Cadu

Filho, Ellen Eduarda, Rakel, Adriano e Sthefany, que mesmo distantes não

mediram esforços, amor, apoio e compreensão.

A minha irmã Janaina e meu cunhado Jucivaldo, pela oportunidade de estudo,

incentivos e por terem acreditado em mim durante toda essa trajetória.

A minha noiva Kamila Rodrigues, pelo amor, compreensão e companheirismo

durante todos esses anos.

A Dona Alba, Seu Antônio, Karina, Arthur, Preto e João pelo amor, carinho,

admiração e torcida.

Ao meu orientador Prof. Dr. Marcos Tavares Dias, pela dedicação, paciência,

amizade construída e pelos ensinamentos durante o desenvolvimento da minha

pesquisa.

Ao MSc. Luis Mauricio Abdon da Silva e Dr. Luís Roberto Takiyama, pela

amizade, pelas coletas de campo durante todo o estudo e pelo incentivo.

Aos amigos do PPGBIO Huann, Lia, Beatriz, Bruna, Gabrielly, Cintia,

Emanuelle e Érika, pelo apoio durante as disciplinas e pelos incentivos.

Aos colegas do Laboratório de Sanidade de Organismos Aquáticos da Embrapa

Amapá, Marcos Sidney Oliveira, Douglas Pinheiro, Lígia Neves, Raissa

Gonçalves, Abthylane, Miguel, Evely e Daina, pela ajuda no laboratório e pela

amizade construída.

Ao Prof. Dr. Jóse Luis Fernando Luque Alejos, pelo apoio, amizade e pela

oportunidade de conhecer o laboratório de parasitologia da UFRRJ e pelos

ensinamentos prestados.

As amigos Felipe Bisaggio, Philippe Alves, Letícia Vidal, Fabiano Paschoal,

Juliana Moreira, Camila Pantoja, Vivian Suane, pela amizade construída,

carinho, ajuda e recepção no laboratório de parasitologia da UFRRJ.

A Embrapa Amapá por ceder os laboratórios e equipamentos para realização do

trabalho.

Ao CNPq pela bolsa de Mestrado concedida

Ao Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Tropical da Universidade

Federal do Amapá, pela oportunidade de aprimorar meus conhecimentos

vi

PREFÁCIO

Este trabalho possui um capítulo (artigo), seguindo o formato alternativo proposto pelas

Normas de Diretrizes para Normalização de documento impresso e eletrônico de Teses

e Dissertações da Universidade Estadual de Campinas (Unicamp) de 2005, indicado

pelo colegiado do Programa de Pós Graduação em Biodiversidade Tropical (PPGBIO).

Dentro de tais normas foram adotadas as normas de Vancouver até as referências da

Introdução geral. O artigo intitulado “Fauna de Monogenoidea nas brânquias de

quatro espécies de Cichlidae (Perciformes) da Amazônia” seguiu as normas do

periódico Acta Parasitologica, para o qual foi previamente submetido (Anexo).

vii

RESUMO

O presente estudo investigou a fauna de Monogenoidea nas brânquias de Geophagus

camopiensis Pellegrin, 1903, Pterophyllum scalare Schultze, 1823, Satanoperca

jurupari Heckel, 1840 e Satanoperca acuticeps Heckel, 1840, espécies de Cichlidae

capturados do Rio Matapi, Estado do Amapá, Brasil. As coletas foram realizadas no

período de março de 2012 a março de 2013, ao longo do Rio Matapi e usando tarrafas,

matapis, espinheis, linhas de mão e redes de espera tipo malhadeira. Foram analisados

os níveis de infecção, padrão de dispersão das infracomunidades de monogenoideas nos

hospedeiros, além dos efeitos da sazonalidade na prevalência e abundância média dos

monogenoideas de G. camopiensis, o hospedeiro mais abundante no Rio Matapi. Um

total de 140 peixes foi necropsiado para coleta das brânquias que foram fixadas em

formol 5% e os monogenoideas conservados em álcool 70%. Desse total, 75 peixes

foram G. camopiensis, 38 P. scalare, 15 S. jurupari e 12 S. acuticeps, nos quais foi

coletado um total de 2.148 monogenoideas, tais como Sciadicleithrum geophagi,

Gussevia spiralocirra e Sciadicleithrum juruparii e Gyrodactylus sp. Os parasitos

mostraram dispersão agregada, padrão comum para espécies de monogenoideas em

peixes. Porém, somente G. camopiensis foi parasitado por mais de uma espécie de

monogenoidea, S. geophagi e Gyrodactylus sp., enquanto Satanoperca jurupari e S.

acuticeps foram parasitados por um mesmo monogenoidea, S. juruparii. Os níveis de

infecção de S. geophagi em G. camopiensis foram constantes durante todo o ano, pois

não houve diferença entre o período chuvoso e período de estiagem. A prevalência,

intensidade média e abundância média variaram entre os diferentes hospedeiros, mas os

maiores níveis de infecção foram causados por G. spiralocirra em P. scalare. O

tamanho dos hospedeiros não influenciou os níveis de infecções por espécies de

monogenoideas nos peixes examinados. Este é o primeiro registro de S. geophagi

parasitando G. camopiensis e S. juruparii parasitando S. acuticeps, bem como o

primeiro estudo sobre níveis de infecção de monogenoideas em populações naturais

nesses hospedeiros.

Palavras-Chave: Ectoparasitos, Helmintos, Monogenoidea, Peixes de água doce.

viii

ABSTRACT

The present study investigated the fauna of Monogenoidea in gills Geophagus

camopiensis Pellegrin, 1903 Pterophyllum scalare Schultze, 1823 Satanoperca jurupari

Heckel, 1840 and Satanoperca acuticeps Heckel, 1840, Cichlid species caught from

Matapi River, State of Amapá, Brazil. Sampling was carried out from March 2012 to

March 2013, in the Matapi River, using cast nets, matapis, longlines, handlines and

gillnets. Infection levels, dispersion pattern of monogenoideans infracommunity and the

effects of seasonality in the prevalence and mean abundance of the monogenoideans in

G. camopiensis, the most abundant host from Matapi River. A total of 140 fish were

necropsied to collection of the gills, which were fixed in formalin 5% and parasites

conserved in 70% alcohol. Of this total of fish, 75 G. camopiensis, 38 P. scalare, 15 S.

jurupari and 12 S. acuticeps were examined, and a total of 2.148 monogenoideas such

as Sciadicleithrum geophagi, Gussevia spiralocirra and Sciadicleithrum juruparii and

Gyrodactylus sp. were collected. The parasites showed aggregate dispersion, a pattern

common to monogenoideas species in fish. However, only G. camopiensis was

parasitized by more than one species of monogenoideans, S. geophagi and Gyrodactylus

sp., while Satanoperca jurupari and S. acuticeps were parasitized by the same

monogenoidea, the S. juruparii. The infection levels of S. geophagi in G. camopiensis

were constant throughout the year, because no difference between the drainage and

flood season was found. The prevalence, mean intensity and mean abundance varied

among the different hosts, but the highest levels of infection were caused by G.

spiralocirra in P. scalare. Host size not influenced the infections levels of

monogenoideas in hosts examined. This is the first record of S. geophagi parasitizing G.

camopiensis and S. juruparii parasitizing S. acuticeps, as well as the first study on

infections levels of monogenoideans in these wild hosts’ populations.

Keywords: Ectoparasites, Helminthes, Monogenoidea, Freshwater fish.

ix

SUMÁRIO

1 INTRODUÇÃO GERAL ............................................................................................ 1

1.1 A BACIA RIO MATAPI ............................................................................................. 2

1.2 PEIXES DA FAMÍLIA CICHLIDAE ......................................................................... 4

1.3 A CLASSE MONOGENOIDEA BYCHOSWKY, 1937 ............................................ 8

2 PROBLEMA .............................................................................................................. 15

3 HIPÓTESES .............................................................................................................. 16

4 OBJETIVOS .............................................................................................................. 17

4.1 GERAL ...................................................................................................................... 17

4.2 ESPECÍFICOS .......................................................................................................... 17

REFERÊNCIAS ........................................................................................................... 18

CAPÍTULO 1 ................................................................................................................ 27

Fauna de Monogenoidea nas brânquias de quatro espécies de Cichlidae

(Perciformes) da Amazônia ......................................................................................... 27

INTRODUÇÃO ............................................................................................................ 29

MATERIAL E MÉTODOS ......................................................................................... 30

RESULTADOS ............................................................................................................. 33

DISCUSSÃO ................................................................................................................. 34

REFERÊNCIAS ........................................................................................................... 37

5 CONCLUSÕES .......................................................................................................... 40

ANEXO .......................................................................................................................... 41

1

1 INTRODUÇÃO GERAL

Os peixes podem albergar diversos parasitos protozoários e metazoários. A

maioria das espécies de metazoários apresenta ciclo de vida complexo envolvendo

hospedeiros intermediários ou definitivos (Pavanelli et al., 2004; Paraguassú et al.,

2005; Azevedo et al., 2007; Bachmann et al., 2007; Guidelli et al., 2009; Takemoto et

al., 2009; Takemoto e Lizama, 2010; Carvalho et al., 2010; Eiras et al., 2011; Fontana et

al., 2012; Bellay et al., 2012; Tavares-Dias et al., 2014), o que não ocorre com os

Monogenoidea, parasitos com ciclo de vida direto.

Na bacia do Rio Paraná (PR), 182 espécies de peixes de diferentes famílias estão

parasitados por 95 espécies de Monogenoidea, 73 Digenea, 71 Nematoda, 47 Cestoda e

18 Acanthocephala (Takemoto e Lizama, 2010), além de algumas espécies de Crustacea

e Hirudinea (Takemoto et al., 2009). Na bacia do Rio Guandu, 21 espécies de peixes de

diferentes famílias estão parasitadas por 25 espécies de Monogenoidea, 18 Nematoda,

17 Digenea, 4 Acanthocephala, 4 Cestoda, 4 Myxozoa, 4 Hirudinea, 4 Crustacea e

Mollusca (Azevedo et al., 2011). Essa riqueza de espécies tem sido associada a diversos

fatores bióticos e abióticos (Takemoto et al., 2004; Takemoto et al., 2009; Silva et al.,

2011; Tavares-Dias et al., 2014).

Alterações ambientais que propiciam condições para que os parasitos

multipliquem-se podem não apenas influenciar a biologia das diversas espécies de

peixes, mas também dos parasitos. Essas alterações ambientais, principalmente aquelas

decorrentes da dinâmica hidrológica, são úteis para explicar a presença ou ausência de

determinadas espécies de parasitos, além de explicar os níveis de parasitismo (Pavanelli

et al., 2004; Takemoto et al., 2004; Takemoto et al., 2009; Silva et al., 2011; Tavares-

Dias et al., 2014). Os estudos sobre parasitofauna de populações de peixes permitem

obter informações relevantes não apenas a respeito dos hospedeiros, mas também do

ambiente de maneira geral. Os parasitos podem ser indicadores de mudanças ocorridas

no ambiente e também na comunidade peixes (Pavanelli et al., 2004; Takemoto et al.,

2004; Takemoto et al., 2009; Vidal-Martínez et al., 2009; Silva et al., 2011; Tavares-

Dias et al., 2014).

Diversas espécies de monogenoideas parasitam os peixes (Paraguassú et al.,

2005; Boeger e Viana, 2006; Abdallah et al., 2008; Takemoto et al., 2009; Thatcher,

2006; Eiras et al., 2010, Takemoto e Lizama, 2010; Cohen et al., 2013), habitando a

boca, trato urinário, bexiga natatória e estômago (Price, 1967; Hendrix, 1994; Thatcher,

2

2006; Eiras et al., 2010; Cohen et al., 2013). Estima-se que há de 25.000 a 50.000

espécies de monogenoideas (Cribb et al., 2002; Cohen, 2013), das quais 5.000 espécies

parasitam peixes marinhos (Whittington, 2005; Hayward, 2005). Na América do Sul,

somente 17 espécies de monogenoideas eram conhecidas até 1967, (Price, 1967), até

2008, 658 espécies foram listadas parasitando peixes (Kohn e Cohen, 1998; Cohen e

Kohn, 2008). Atualmente, 651 espécies foram consideradas válidas, infectando peixes,

anfíbios e répteis (Cohen et al., 2013), mas quase 60,0% são conhecidas de hospedeiros

da Amazônia. No Brasil, 437 espécies de monogenoideas parasitando peixes, anfíbios e

répteis foram listadas recentemente por Cohen et al. (2013), mas 328 espécies parasitam

somente peixes (Cohen, 2013), incluindo espécies de Cichlidae. Pouco se conhece sobre

as espécies de monogenoideas parasitando os ciclídeo da Amazônia (Kritsky et al.,

1986; Kritsky et al., 1989; Melo et al., 2012; Neves et al., 2013), incluindo o Estado do

Amapá, na Amazônia oriental.

Os monogenoideas são parasitos que apresentam limitação na sua capacidade de

dispersão pelos ambientes, uma vez que apresentam ciclo de vida direto. Mas, esses

parasitos têm alta fecundidade (Poulin, 1992; Poulin, 2002) e diversidade, constituindo

bom modelo de estudo (Poulin, 2002; Cohen, 2013). Em relação à sua patogenia,

geralmente podem causar pequenas irritações e secreções excessivas de muco nas

brânquias, porém irritação intensa pode ocasionar a mortalidade por asfixia dos peixes

(Thatcher, 1981; Boeger e Viana, 2006), hiperplasia celular, fusão de filamentos das

lamelas branquiais (Pavanelli et al., 2008). Os monogenoideas são parasitos conhecidos

por causar graves problemas na piscicultura de todos os continentes (Thatcher, 1981;

Boeger e Viana, 2006; Almeida e Cohen, 2011), comprometendo o sucesso dessa

atividade, mas também pode comprometer populações de peixes em ambiente natural

(Thatcher, 2006). Assim, este estudo visa conhecer os monogenoideas parasitando as

principais espécies de Cichlidae do Rio Matapi, Estado do Amapá.

1.1 A BACIA RIO MATAPI

A planície costeira do Estado do Amapá pode ser dividida em dois setores: o

Costeiro-Estuarino e o Costeiro-Atlântico. A bacia do Rio Matapi (Figura 1) faz parte

do setor Costeiro-Estuarino, que sofre diariamente a inundação das marés do Rio

Amazonas (Santos et al., 2004). Tais marés diárias influenciam consideravelmente a

hidrodinâmica dos ambientes de floresta de várzea e campos inundáveis (Takiyama et

al., 2007) e, consequentemente a vida dos peixes da região.

3

Figura 1 - Localização geográfica da área de estudo e dos pontos amostrais distribuídos

ao longo da bacia do Rio Matapi, Estado do Amapá, Brasil.

4

A bacia do Rio Matapi possui uma área de 2.518 km² e perímetro de 281.071

km, sua nascente ocorre na região central do Estado do Amapá com sentido noroeste-

sudeste, desaguando no Rio Amazonas, na região do município de Santana. Possui

quatros afluentes: os rios Flexal e Pirativa, os igarapés Maruanum e do Lago, dos quais

existem pequenas comunidades que realizam atividades voltadas principalmente à

agricultura familiar, criação de búfalos e bovinos (Takiyama et al., 2007). No baixo Rio

Matapi, na região do Município de Santana, está localizado o Distrito Industrial, que

concentra empresas transportadoras e indústrias de pequeno e médio porte destinadas,

principalmente, à produção de gêneros alimentícios e produtos madeireiros,

responsáveis pelo abastecimento do comércio local. No alto curso está localizado o pólo

de agricultura comercial, que ocorre na colônia agrícola do Matapi, voltado ao

abastecimento dos municípios de Porto Grande e Macapá (Takiyama et al., 2007), além

de uma piscicultura comercial de tanque rede. Esta bacia hidrográfica possui também

um importante papel para a pesca extrativista da região de Macapá, Santana, Mazagão e

Porto Grande, uma vez que possui rica diversidade de ictiofauna, incluindo diversas

espécies de Cichlidae, mas com maior abundância de Satanoperca jurupari Heckel,

1840; Satanoperca acuticeps Heckel, 1840 e Geophagus camopiensis Pellegrin, 1903.

1.2 PEIXES DA FAMÍLIA CICHLIDAE

Os ciclídeos pertencem a um dos maiores grupos de peixes de água doce com o

maior número de espécies conhecidas (Lowe-Mcconnell, 1999; Kullander, 1998, 2003),

cerca de 1.656 espécies distribuídas em 221 gêneros (Froese e Pauly, 2013). Dessas

espécies, estima-se que 290 ocorram na América do Sul, 95 espécies na América do

Norte e América Central, 900 na África, 17 em Madagascar, 4 no Vale do Jordão

(Oriente Médio), 3 no sul da Índia e Sri Lanka, 4 em Cuba e Hispaniola e 1 no Irã

(Froese e Pauly, 2013). Assim, esta família ocupa o quarto lugar no ranking mundial

entre os peixes em relação ao número de espécies e, na América do Sul representa de 6

a 10% da ictiofauna de água doce (Kullander, 1998).

Estes peixes são evolutivamente recentes, versáteis, territorialistas, resistentes e

com padrões comportamentais muito complexos (Andreata e Tenório, 1997; Abelha e

Goulart, 2004; Lima et al., 2005). Destacam-se entre os outros grupos de peixes devido

ao seu sucesso evolutivo e à taxa de especiação elevada, pois apesar da predileção por

ambientes lênticos como lagos e lagoas (Lowe-Mcconnell, 1969; Liem, 1974;

5

Kornfield, 1978; Kornfield et al., 1979; Thompson, 1979; Andreata e Tenório, 1997;

Bizerril e Primo, 2001; Abelha e Goulart, 2004; Santos, 2006) conseguem adaptar-se

em situações ambientais adversas (Lowe-Mcconnell, 1969; Liem, 1974; Kornfield,

1978; Kornfield et al., 1979; Thompson, 1979).

Entre a ordem dos Perciformes, os peixes dessa família podem ser identificados

pela presença de três ou mais espinhos duros na proporção anterior da nadadeira anal,

linha lateral geralmente interrompida, formando dois ramos e a maioria das espécies

apresenta padrões de coloração intensa (Lima et al., 2005).

Quanto à dieta, a maioria dos ciclídeos tem hábito alimentar onívoro (Escalante,

1984; Câmara et al., 1988; Sabino e Castro, 1990; Andreata e Tenório, 1997; Barbieri et

al., 2000; Abelha e Goulart, 2004; Moraes et al., 2004) alimentando-se de sedimentos,

detritos, sementes, microcrustáceos, frutos, peixes, gastrópodos e larvas de insetos

(Câmara et al., 1988; Sabino e Castro, 1990; Andreata e Tenório, 1997; Barbieri et al.,

2000). Porém, algumas espécies são piscívoras, tais como Cichla spp. Os hábitos

alimentares desses peixes podem estar associados à ocupação de diferentes ambientes e

microhabitat (Knöppel, 1970; Pavanelli et al., 2004).

Satanoperca jurupari (Figura 2) é conhecido vulgarmente como acará-bicudo ou

acará-beré (Santos et al., 1984; Kullander, 1998; Ferreira et al., 1998; Coy & Córdoba,

2000; Santos et al., 2006). Habita as margens de rios e lagos (Saint-Paul et al., 2000;

Claro-Jr., 2003; Do Vale, 2003), possui comportamento bentopelágico, alimenta-se de

vegetais aquáticos, insetos e peixes (Kullander, 2003; Santos et al., 2006). Esse peixe

que é considerado de médio porte, atinge comprimento máximo de 25 cm (Santos et al.,

2006; 2008) e encontra-se distribuído na bacia do Rio Amazonas (Bolivia, Peru,

Equador e Colômbia, Brasil) e leste da Guiana Francesa (Kullander, 2003).

6

Figura 2 - Satanoperca jurupari do Rio Matapi, Estado do Amapá, Brasil.

Satanoperca acuticeps (Figura 3) é um peixe de pequeno porte, atingindo

comprimento máximo de 23 cm e conhecido como acará-bicudo ou acará-papa-terra

(Ferreira et al.,1998; Santos et al., 2004; Soares et al., 2008). Possui comportamento

bentopelágico, habita lagos, florestas alagadas e rios de águas brancas, claras e negras

(Goulding et al., 1988; Saint-Paul et al., 2000; Ferreira, 1993; Do Vale, 2003; Claro-Jr.,

2003; Soares et al., 2008). Alimenta-se de larvas de insetos e adultos, microcrustáceos,

algas, restos de peixes e sementes (Reis, 1997; Santos et al., 2004). Essa espécie da

América do Sul é encontrada na bacia do Rio Amazonas, Rio Branco, Rio Negro, e ao

longo do Rio Solimões-Amazonas, e no Rio Tocantins e baixo Rio Trombetas, no Brasil

(Kullander, 2003).

Figura 3 - Satanoperca acuticeps do Rio Matapi, Estado do Amapá, Brasil.

7

Geophagus camopiensis (Figura 4) conhecido como acará-tinga, é

bentopelágico, tem médio porte e chega a medir 12 cm de comprimento máximo

(Kullander, 2003). Habita zonas rochosas e fundo arenoso-rochoso (Boujard et al.,

1997; Keith et al., 2000). Ocorre com frequência na bacia do Rio Approuague (Guiana

Francesa) até Rio Oiapoque (Keith et al., 2000; Kullander, 2003), mas tem sua

localidade típica no Rio Camopi afluente do Rio Oiapoque. No entanto, mais a Oeste

dessa região o G. camopiensis pode ser encontrado com menos frequência, se

comparado ao Geophagus surunamensis (Keith et al., 2000).

Figura 4 - Geophagus camopiensis do Rio Matapi, Estado do Amapá, Brasil.

Pterophyllum scalare (Figura 5) conhecido no Brasil como acará-bandeira,

acará-bandá (Coy & Córdoba, 2000; Santos et al., 2004) ou paulistinha e “angelfish” no

exterior. Tem pequeno porte e atinge comprimento máximo de 15 cm. Possui

comportamento pelágico, habita as margens e vegetações aquáticas de lagos e igarapés

de águas brancas e pretas (Saint-Paul et al., 2000; Santos et al., 2004), alimentando-se

de insetos, pequenos peixes (Claro-Jr., 2003). Esse peixe de grande importância

econômica é comercializado como espécie ornamental (Chapman et al., 1997; Fujimoto

et al., 2006) no Brasil e em diversos países como os Estados Unidos (Chapman, 2000) e

Singapura (Ribeiro et al., 2007). Ocorre no Rio Amazonas (Brasil, Peru e Colômbia),

Rio Tapajós, Rio Solimões, Rio Oiapoque e Guiana Francesa (Cacho et al., 1999).

8

Figura 5 - Pterophyllum scalare do Rio Matapi, Estado do Amapá, Brasil.

1.3 A CLASSE MONOGENOIDEA BYCHOSWKY, 1937

A classe Monogenoidea, pertence ao filo Platyhelminthes, são parasitos

hermafroditas de diferentes espécies de peixes em diversos ambientes aquáticos de água

doce, salgada e salobra (Hendrix, 1994; Buchman e Bresciani, 2006; Boeger e Viana,

2006; Whittington e Chisholm, 2008; Eiras et al., 2010). Distinguem-se dos outros

Platyhelminthes por possuírem um órgão posterior de fixação, o haptor, o qual tem

formas estruturais muito diversificadas (Cribb et al., 2002; Buchmann e Brescani, 2006;

Eiras et al., 2010), servindo para identificação da espécie.

Os monogenoideas dividem-se taxonomicamente em dois grupos de acordo com

sua alimentação, estrutura do haptor e o microhábitat - Monopisthocotylea e

Polyopisthocotylea. Os Monopisthocotylea alimentam-se de tecidos epiteliais da

superfície do hospedeiro ingerindo células epiteliais, muco e, às vezes, ocasionalmente

uma quantidade pequena de sangue devido às hemorragias causadas no hospedeiro,

possuem o haptor sensivelmente arredondado, podendo ser raramente pedunculado,

possuem pequenos ganchos marginais em quantidade variável e um a dois pares de

grandes ganchos centrais unidos frequentemente por barras transversais. Os

Polyopisthocotylea alimentam-se de sangue do hospedeiro, o que requer estratégia de

evasão especial, pois os peixes possuem fatores imunológicos que dificultam que os

parasitos desse grupo ingerem sangue diretamente do hospedeiro (Buchman e Bresciani,

2006; Eiras et al., 2010), o haptor geralmente é pedunculado com múltiplas unidades de

fixação, muitas vezes em sequência de vários pares simétricos incluindo ventosas,

9

pinças e ganchos, que podem possuir número elevado, superior a 200 pares, podendo

funcionar de forma independentes (Eiras et al., 2010).

Há numerosas famílias de monogenoideas da quais parasitam peixes de água

doce e marinha. Em peixes de água doce os Dactylogyridae e Gyrodactylidae são os

mais frequentes, mas ambos diferem entre si em relação às estratégias reprodutivas,

modo de adesão no hospedeiro e distribuição geográfica (Lupchinski Jr et al., 2006).

Podem estar presentes em hospedeiros de vários locais, devido às migrações dos peixes

(Eiras et al., 2010; Pariselle et al., 2011).

Entre os Dactylogyridae, somente para o gênero Dactylogyrus mais de 900

espécies são conhecidas (Gibson et al., 1996) e a maior parte tem o corpo alongado e

ligeiramente achatado (Eiras et al., 2010). Somente para o gênero Gyrodactylus há mais

de 400 espécies descritas (Harris et al., 2004), assim estima-se a existência de mais de

20.000 espécies de Gyrodactylidae (Bakke et al., 2002). No Brasil, os Dactylogyridae

são também os mais conhecidos, pois cerca de 290 espécies pertencentes a 54 gêneros já

foram descritas para peixes de água doce e salgada (Boeger e Viana, 2006). Somente 44

espécies de Gyrodactylidae pertencentes a 13 gêneros foram descritas no país (Vianna,

2007), mas somente uma espécie é conhecida parasitando ciclídeo, Gyrodactylus

geophagensis (Cohen et al., 2013).

Os Gyrodactylidae, em geral, são vivíparos e a maioria parasita a superfície

corporal dos peixes e brânquias, enquanto os Dactylogyridae são ovíparos (Zanolo e

Yamamura, 2006). Os monogenoideas possuem ciclo de vida direto (monoxênico), e a

maioria das espécies é ovípara. A morfologia dos ovos difere consideravelmente,

podendo ser pequenos ovos ovais equipados com haste pegajosa que permite a sua

fixação no substrato, como é o caso de espécies dos gêneros Dactylogyrus e

Pseudodactylogyrus (Buchman e Bresciani, 2006). Os ovos geralmente são bastante

volumosos e o parasito libera uma larva ciliada natante, o oncomiracídio que, quando

em contato com o hospedeiro, perde os cílios, tornando-se adulto sofrendo modificações

pronunciadas. Como os girodactilídeos são vivíparos seu meio de dispersão no ambiente

é diferenciado e a transmissão deve ocorrer pelo contato entre os hospedeiros, por

transporte via água e pelos espécimes que ficam em substrato, temporariamente (Kearn,

1994; Eiras et al., 2010).

Como a maioria das espécies de monogenoideas habitam a superfície externa

dos peixes, tais como pele, nadadeiras, brânquias, cavidade oral e narinas, são

considerados ectoparasitos (Hendrix, 1994; Boeger e Popazoglo, 1995; Eiras et al.,

10

2006; Thatcher, 2006; Pavanelli et al., 2008; Cohen et al., 2013). Aqueles que habitam

órgãos internos (estômago, intestino ou ânus) dos hospedeiros, são endoparasitos

(Moller e Anders, 1986; Kearn, 1987; Pariselle et al., 1991; Hendrix, 1994; Buchmann e

Bresciani, 2006; Thatcher, 2006; Cohen et al., 2013). Um peixe hospedeiro pode

albergar uma ou várias espécies Monogenoidea (Price, 1967; Abdallah et al., 2008;

Takemoto et al., 2009; Bellay et al., 2012). Estudos relatam evidência da preferência de

espécies de monogenoideas por determinados locais nas brânquias dos peixes

hospedeiros (Hendrix, 1994; Simková et al., 2002; Poulin, 2005; Soler-Jiménez e Fajer-

Ávila, 2012) relacionada com o fluxo frequente de água, causando diferença nos níveis

de oxigênio em áreas distintas desse órgão respiratório. Isto também pode ser devido à

agregação dos parasitos nas brânquias para reprodução ou para evitar a competição

interespecífica (Rubio-Godoy, 2008; Soler-Jiménez e Fajer-Ávila, 2012; Iaconne e

Alvarino, 2012), todos esses fatores podem atuar em sinergia (Soler-Jiménez e Fajer-

Ávila, 2012).

Como os monogenoideas apresentam elevado grau de especificidade parasitária,

(Thatcher, 1981; Poulin, 1992; Poulin, 2002; Thatcher, 2006; Boeger e Viana, 2006;

Almeida e Cohen, 2011; Pariselle et al., 2011), Boeger e Vianna (2006) citam que

espécies do gênero Anacanthorus são encontradas parasitando Characiformes; espécies

dos gêneros Vancleaveus, Demidospermus e Aphanoblastella parasitam Siluriformes;

enquanto Amphithecium, Mymarothecium e Nothozothecium parasitam Serrasalmidae.

Na África, os ciclídeos são parasitados por espécies de Cichidogyrus Paperna,

1960; Onchobdella Paperna, 1968; Sctutogyrus Paraselle & Euzet, 1995; Gyrodactylus

Von Nordmann, 1932; Enterogyrus Paperna, 1963 e Urogyrus Bilong-Bilong Birgi &

Euzet, 1994; na Ásia somente por Sclerocleidoides Agarwal, Yada & Kritsky, 2001 e

Ceylonotrema Gussev, 1963 (Pariselle e Euzet, 2009); enquanto no Caribe são

parasitados por Trinidactylus, Urocleidoides (Molnar, Hanek & Fernando, 1974.) e

Ancyrocephalus (Bunkley-Williams & Williams, 1994). Os Cichlidae neotropicais são

parasitados por espécies de Gussevia Kohn & Paperna, 1964; Sciadicleithrum Kritsky,

Thatcher & Boeger, 1989 e Trinidactylus Hanek, Molnar & Fernando, 1974. Espécies

de Sciadicleithrum são conhecidas parasitando peixes da América do Sul (Brasil e

Guiana), América Central (Nicarágua e Guatemala) e México (Mendoza-Franco e

Vidal-Martínez, 2005; Pariselle et al., 2011; Melo et al., 2012). São conhecidas 19

espécies de Sciadicleithrum, 14 espécies de Gussevia e 1 espécie de Trinidactylus

(Rossim et al., 2011). Esse número tende a aumentar, pois somente no Brasil já são

11

conhecidas 14 espécies de Gussevia e 13 Sciadicleithrum em ciclídeos, que têm sido

parasitados também por espécies Cleidodiscus Mueller, 1934 e, mais recentemente por

Tucunarella Mendoza-Franco, Scholz & Rozkosna, 2010 (Mendoza-Franco et al., 2010;

Pariselle et al., 2011; Melo et al., 2012). Porém, P. scalare e S. jurupari tem sido

parasitados somente por uma espécie de monogenoidea (Tabela 1). Apesar da

importância biológica e econômica de G. camopiensis e S. acuticeps não há estudos

referente sobre a sua fauna parasitária.

Geophagus brasiliensis Quoy e Gaimard, 1824 tem sido o Cichlidae mais

estudado no Brasil, devido a sua ampla distribuição geográfica. Destaca-se entre esses

estudos os conduzidos nos reservatórios de Juqueri e Jaguari (Madi e Ueta, 2009),

reservatório de Lajes (Paraguassú et al., 2005), Rio Guandu (Carvalho et al., 2008,

2010), reservatórios de Iraí, Júlio Mesquita Filho, Salto Osório, Salto Vau, Mourão,

Capivari e Guaricana no Estado do Paraná (Bellay et al., 2012). Em G. brasiliensis do

reservatório do Paraná, Bellay et al. (2012) descreveram três espécies de

Ancyrocephalinae não identificadas com prevalência média de 1,6 a 14,1 e intensidade

de 1,0 a 3,2 parasitos/peixe, dependendo da espécie de parasitos. Embora a prevalência

de monogenoideas seja elevada em alguns ciclídeos, a intensidade é baixa (Tabela 2), se

comparada a outras espécies de peixes como os Characiformes, por exemplo.

Na Amazônia poucas espécies de monogenoideas em peixes dulcícolas são

conhecidas (Boeger e Vianna, 2006), mas o número de espécies é grande, devido à

distribuição geográfica e especificidade parasitária (Boeger e Kritsky, 1988). Ainda são

desconhecidos os monogenoideas parasitando as espécies de ciclídeos do Rio Matapi,

Estado do Amapá, na Amazônia oriental.

12

Tabela 1 - Espécies de Monogenoidea em brânquias de espécies de Cichlidae nativos do Brasil. P=Prevalência, IM: Intensidade média.

Parasito Peixe hospedeiro P (%) IM Localidade Referências

Gussevia asota Astronotus ocellatus 71,4 17,6 Rio Guandu (RJ) Abdallah et al. (2008)

Gussevia asota Astronotus ocellatus 65,7 11,2 Rio Guandu (RJ) Azevedo et al. (2011)

Gussevia asota Astronotus crassipinnis - - Rio Paraná (PR) Takemoto et al. (2009); Pavanelli et al. (1997, 2004)

Gussevia asota Astronotus ocellatus - - Lago Janauacá (AM) Kritsky et al. (1989)

Gussevia astronoti Astronotus ocellatus - - Lago Janauacá (AM) Kritsky et al. (1989)

Gussevia astronoti Astronotus ocellatus 62,8 17,5 Rio Guandu (RJ) Abdallah et al. (2008)

Gussevia astronoti Astronotus ocellatus 71,4 7,3 Rio Guandu (RJ) Azevedo et al. (2011)

Gussevia astronoti Astronotus crassipinnis - - Rio Paraná (PR) Takemoto et al. (2009); Pavanelli et al. (1997, 2004)

Gussevia tucunarense Cichla ocellaris 50,0 - Rio Guandu (RJ) Abdallah (2009)

Gussevia tucunarense Cichla ocellaris 27,0 8,0 Rio Guandu (RJ) Azevedo et al. (2011)

Gussevia tucunarense Cichla ocellaris - - Rio Negro (AM) Kritsky et al. (1986)

Gussevia tucunarense Cichla kelberi 18,4 - Reservatório Lajes (RJ) Yamada et al. (2011)

Gussevia undulata Cichla ocellaris 60,0 - Rio Guandu (RJ) Abdallah (2009)

Gussevia undulata Cichla ocellaris 19,0 7,4 Rio Guandu (RJ) Azevedo et al. (2011)

Gussevia undulata Cichla kelberi - - Rio Paraná (PR) Takemoto et al, (2009); Pavanelli et al. (1997, 2004)

Gussevia undulata Cichla ocellaris - - Rio Negro (AM) Kritsky et al. (1986)

Gussevia undulata Cichla piquiti 12,2 - Rio Paraná (PR) Yamada et al. (2011)

Gussevia undulata Cichla kelberi 23,7 - Reservatório Lajes (RJ) Yamada et al. (2011)

Gussevia arilla Cichla kelberi - - Rio Paraná (PR) Takemoto et al. (2009); Pavanelli et al. (1997, 2004)

Gussevia longihaptor Cichla kelberi - - Rio Paraná (PR) Takemoto et al. (2009); Pavanelli et al. (1997, 2004)

Gussevia longihaptor Cichla ocellaris - - Rio Amazonas (AM) Kritsky et al. (1986)

Gussevia longihaptor Cichla piquiti 19,5 - Rio Paraná (PR) Yamada et al.(2011)

13

Tabela 1 - Continuação...

Gussevia rogersi Astronotus crassipinnis - - Rio Paraná (PR) Takemoto et al, (2009); Pavanelli et al. (1997, 2004)

Gussevia rogersi Astronotus ocellatus - - Rio Solimões (AM) Kritsky et al. (1989)

Gussevia obtusa Uaru amplhiacanthoides - - Rio Negro (AM) Kritsky et al. (1986)

Gussevia alioides Cichlasoma severum - - Rio Solimões (AM) Kritsky et al. (1986)

Gussevia alioides Aequides tetramerus 28,3 19,4 Rio Matapi (AP) Tavares-Dias et al. (2014)

Gussevia disparoides Cichlasoma severum - - Rio Solimões (AM) Kritsky et al. (1986)

Gussevia disparoides Aequides tetramerus 28,3 19,4 Rio Matapi (AP) Tavares-Dias et al. (2014)

Gussevia arilla Cichla ocellaris - - Rio Negro (AM) Kritsky et al. (1986)

Gussevia dispar Cichlasoma severum - - Rio Solimões (AM) Kritsky et al. (1986)

Gussevia sp. Astronotus ocellatus 71,4 17,6 Rio Guandu (RJ) Azevedo et al. (2007)

Gussevia sp. Astronotus crassipinnis - - Rio Paraná (PR) Takemoto et al. (2009); Pavanelli et al. (1997, 2004)

Sciadicleithrum ergensi Cichla ocellaris 20,0 - Rio Guandu (RJ) Abdallah (2009)

Sciadicleithrum ergensi Cichla ocellaris 15,0 3,3 Rio Guandu (RJ) Azevedo et al. (2011)

Sciadicleithrum ergensi Cichla ocellaris - - Rio Negro (AM) Kritsky et al. (1989)

Sciadicleithrum ergensi Cichla piquiti 29,3 - Rio Paraná (PR) Yamada et al. (2011)

Sciadicleithrum ergensi Cichla kelberi 76,3 - Reservatório Lajes (RJ) Yamada et al. (2011)

Sciadicleithrum guanduensis Geophagus brasiliensis 10,0 11,9 Rio Guandu (RJ) Carvalho et al. (2010)

Sciadicleithrum guanduensis Geophagus brasiliensis 36,0 12,1 Rio Guandu (RJ) Carvalho et al. (2008)

Sciadicleithrum frequens Geophagus brasiliensis 100 68,5 Reservatório (PR) Bellay et al. (2012)

Sciadicleithrum satanopercae Satanoperca pappaterra 75,0 23 Rio Paraná (PR) Yamada et al. (2009)

Sciadicleithrum joanae Crenicichla niederleinii 41,0 11 Rio Paraná (PR) Yamada et al. (2009)

Sciadicleithrum joanae Crenicichla britskii 100 - Rio Paraná (PR) Yamada et al. (2009)

Sciadicleithrum uncinatum Cicla ocellaris - - Rio Negro (AM) Kritsky et al. (1989)

14

Tabela 1 - Continuação...

Sciadicleithrum uncinatum Cichla piquiti 17,1 - Rio Paraná (PR) Yamada et al. (2011)

Sciadicleithrum tortrix Uaru amplhiacanthoides - - Rio Negro (AM) Kritsky et al. (1989)

Sciadicleithrum umbilicum Cicla ocellaris - - Rio Negro (AM) Kritsky et al. (1989)

Sciadicleithrum iphthimum Pterophyllum scalare - - Rio Solimões (AM) Kritsky et al. (1989)

Sciadicleithrum geophagi Geophagus surinamensis - - Rio Negro (AM) Kritsky et al. (1989)

Sciadicleithrum variabillum Symphysodon discus - - Rio Amazonas (AM) Kritsky et al. (1989)

Sciadicleithrum aequidens Aequidens maroni - - Guiana Inglesa Kritsky et al. (1989)

Sciadicleithrum juruparii Satanoperca jurupari Rio Guamá (PA) Melo et al (2012)

Sciadicleithrum cavanaughi Aequidens maroni - - Guiana Inglesa Kritsky et al. (1989)

Sciadicleithrum sp. Crenicichla niederleini 41,5 11,0 Rio Paraná (PR) Yamada et al. (2008)

Sciadicleithrum sp. Crenicichla niederleini - - Rio Paraná (PR) Takemoto et al. (2009); Pavanelli et al. (1997, 2004)

Sciadicleithrum sp. Satanoperca pappaterra - - Rio Paraná (PR) Takemoto et al. (2009); Pavanelli et al. (1997, 2004)

Sciadicleithrum sp. Satanoperca pappaterra 64,7 23,0 Rio Paraná (PR) Yamada et al. (2007, 2008)

Sciadicleithrum sp. Crenicichla britskii - - Rio Paraná (PR) Takemoto et al. (2009); Pavanelli et al. (1997, 2004)

Sciadicleithrum spp. Geophagus brasiliensis 40,9 20,3 Lago Parque Ingá (PR) Graça e Machado (2007)

Sciadicleithrum spp. Geophagus proximus - - Rio Paraná (PR) Takemoto et al. (2009); Pavanelli et al. (1997, 2004)

Cleidodiscus sp. Satanoperca pappaterra - - Rio Paraná (PR) Takemoto et al. (2009); Pavanelli et al. (1997, 2004)

Cleidodiscus sp. Laetacara sp. - - Rio Paraná (PR) Takemoto et al. (2009); Pavanelli et al. (1997, 2004)

15

2 PROBLEMA

No Rio Matapi ocorrem diversas espécies de peixes da família Cichlidae, mas

nada se conhece sobre a fauna de helmintos monogenoideas desses hospedeiros. Assim,

os seguintes questionamentos norteiam este estudo: Quais as espécies de

monogenoideas ocorrem em Geophagus camopiensis, Pterophyllum scalare,

Satanoperca jurupari e Satanoperca acuticeps, os ciclídeos mais abundantes do Rio

Matapi? Ocorrem diferenças entre as espécies de monogenoideas que parasitam esses

hospedeiros quanto ao nível de infecção? Qual o padrão de distribuição espacial das

espécies de monogenoideas nas brânquias dos diferentes hospedeiros examinados? Há

efeito sazonal na prevalência e abundância de monogenoideas em Geophagus

camopiensis?

16

3 HIPÓTESES

1) Geophagus camopiensis, P. scalare, S. jurupari e S. acuticeps são parasitados por

espécies de monogenoideas distintas e também espécies em comum, pois são peixes

filogeneticamente próximos;

2) Existem diferenças entre os níveis de parasitismo por monogenoideas em G.

camopiensis, P. scalare, S. jurupari e S. acuticeps, uma vez que são espécies

distintas vivendo em um mesmo ambiente;

3) As infracomunidades de monogenoideas apresentam padrão de dispersão uniforme,

pois esse é o padrão de distribuição espacial esperado;

17

4 OBJETIVOS

4.1 GERAL

Objetiva-se com esse trabalho estudar a fauna de monogenoideas das brânquias

de populações de G. camopiensis, P. scalare, S. jurupari e S. acuticeps do Rio Matapi,

Estado do Amapá, Norte do Brasil.

4.2 ESPECÍFICOS

Identificar as espécies de monogenoideas das brânquias de G. camopiensis, P.

scalare, S. jurupari e S. acuticeps;

Determinar os níveis de infecção por espécie de monogenoideas nas brânquias de G.

camopiensis, P. scalare, S. jurupari e S. acuticeps;

Comparar a prevalência e abundância média de monogenoideas em G. camopiensis

no período chuvoso e período de estiagem;

Investigar o padrão de dispersão das espécies de monogenoideas nesse hospedeiros.

18

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27

CAPÍTULO 1

Fauna de Monogenoidea nas brânquias de quatro espécies de Cichlidae

(Perciformes) da Amazônia

28

Fauna de Monogenoidea nas brânquias de quatro espécies de Cichlidae

(Perciformes) da Amazônia

Aristides Ferreira Sobrinho1; Marcos Tavares-Dias1,2

¹Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Tropical Mestrado (PPGBIO),

Universidade Federal do Amapá, Macapá, AP, Brasil.

²Laboratório de Aquicultura e Pesca. Embrapa Amapá, Macapá, AP, Brasil.

Resumo

O presente estudo investigou a fauna de espécies de Monogenoidea nas brânquias de

populações de Geophagus camopiensis, Pterophyllum scalare, Satanoperca jurupari e

Satanoperca acuticeps de um afluente do sistema do Rio Amazonas, no Brasil. Em um

total de 140 peixes examinados, 2.148 de monogenoideas foram coletados e 84,3%

estavam parasitados por Sciadicleithrum geophagi, Gyrodactylus sp., Gussevia

spiralocirra e Sciadicleithrum juruparii. Porém, somente G. camopiensis albergou mais

de uma espécie de monogenoidea e S. jurupari e S. acuticeps foram parasitados por uma

mesma espécie de parasito. A prevalência, intensidade média e abundância média

variaram entre essas espécies de hospedeiros e os maiores níveis de infecção foram

causados por G. spiralocirra seguido por S. geophagi, ambos parasitos com dispersão

agregada. Em todos os hospedeiros, as infecções por monogenoideas não foram

influenciadas pelo tamanho dos hospedeiros. G. camopiensis os níveis de infecção de S.

geophagi não sofreram influência da sazonalidade. Este é o primeiro registro de S.

geophagi para G. camopiensis e S. juruparii para S. acuticeps, bem como o primeiro

estudo sobre infecções por espécies de monogenoideas nessas populações naturais

desses hospedeiros.

Palavras-Chave: Amazônia, peixes, helmintos, ectoparasitos.

29

INTRODUÇÃO

Monogenoidea são helmintos ectoparasitos parasitando principalmente peixes,

os quais podem fixar-se na superfície corporal, nadadeiras, cloaca ou fossas nasais dos

hospedeiros. Algumas poucas espécies são endoparasitos, habitando estômago, intestino

ou bexiga urinária de peixes (Boeger e Viana 2006; Cohen 2013). Tem ciclo de vida

direto e elevada reprodução. Muitas espécies de monogenoideas são altamente

patogênicas para seus hospedeiros, causando graves problemas para pisciculturas

(Boeger e Viana 2006; Cohen 2013). São parasitos com elevada especificidade

parasitária quando comparados aos demais helmintos (Poulin 1992; Boeger e Viana

2006; Bellay et al. 2012) e algumas espécies de monogenoideas podem apresentar

padrão sazonal de infecção (Boeger e Viana 2006; Neves et al. 2013; Tavares-Dias et

al. 2014).

Cichlidae Neotropicais são, geralmente, parasitados por espécies de Gussevia

Kohn & Paperna, 1964; Sciadicleithrum Kritsky, Thatcher & Boeger, 1989 e

Trinidactylus Hanek, Molnar & Fernando, 1974 e Tucunarella Mendoza-Franco, Scholz

& Rozkosna, 2010 (Mendoza-Franco e Vidal-Martínez 2005; Pariselle et al. 2011; Melo

et al. 2012). Assim, espécies de Dactylogyridae são os monogenoideas mais frequentes

nesses Perciformes de água doce. Recentemente, foram listadas 31 espécies de

Monogenoidea para espécies de ciclídeos nativos da América do Sul e 80,6% são

conhecidas por parasitar tais hospedeiros do Brasil (Cohen et al. 2013).

Estudos sobre infecções de monogenoideas em espécies de populações naturais

ciclídeos da Amazônia são escassos. Tais informações são desconhecidas para espécies

de grande interesse como Satanoperca jurupari Heckel, 1840; Satanoperca acuticeps

Heckel, 1840 e Geophagus camopiensis Pellegrin, 1903, peixes de importância para

consumo de populações tradicionais e também aquariofilia (Soares et al. 2011), bem

como para Pterophyllum scalare Schultze, 1823, com produção na aquicultura

amazônica e indústria ornamental de países da Ásia, Europa e América do Norte (Silva

et al. 2008). Porém, para alguns ciclídeos espécies de monogenoideas têm sido

identificadas.

Nas brânquias de P. scalare do Rio Atacuari (Peru) foi descrito Gussevia

spiralocirra Kritsky, Thatcher & Boeger, 1986 (Dactylogyridae) (Kritsky et al. 1986) e

o Sciadicleithrum iphthimum Kritsky, Thatcher & Boeger, 1989 (Dactylogyridae) de

hospedeiros do Rio Solimões, Brasil (Kritsky et al. 1989). Sciadicleithrum juruparii

30

Melo, Santos e Portes-Santos, 2012 (Dactylogyridae) foi descrito das brânquias de S.

jurupari do Rio Guamá (Pará), Brasil (Melo et al. 2012), bem como Sciadicleithrum

satanopercae Yamada, Takemoto, Bellay & Pavanelli, 2009 (Dactylogyridae) desse

mesmo hospedeiro cultivado no Peru (Mendoza-Franco et al., 2010). Recentemente,

Tripathi et al. (2010) encontraram S. iphthimum parasitando as brânquias de P. scalare

de aquários da Índia, devido á translocação intercontinental desse peixe ornamental da

Amazônia. Portanto, como não há outros estudos em populações naturais de P. scalare,

S. jurupari, G. camopiensis e S. acuticeps, este primeiro estudo investigou a fauna de

monogenoideas nas brânquias desses hospedeiros em um afluente do sistema do Rio

Amazonas no Norte do Brasil.

MATERIAL E MÉTODOS

Área de estudo

A bacia do Rio Matapi possui uma área de 2.518 km², passa pelo município de

Porto Grande desaguando na foz no Rio Amazonas, no município de Santana, Estado do

Amapá (Norte do Brasil). Essa bacia hidrográfica passa por diferentes municípios e tem

vários afluentes, entre rios e igarapés (Figura 1), todos usados por diversas comunidades

que vivem da agricultura, pecuária e pesca. É fortemente influenciada pela elevada

pluviosidade da região amazônica e também pelas marés diárias do Rio Amazonas

(Santos et al. 2004; Takiyama et al. 2007).

31

Figura 1. Localização geográfica da área de estudo e pontos amostrados ao longo do

Rio Matapi, Amazônia oriental, Brasil.

32

Peixes e procedimentos de coleta

De março de 2012 a março de 2013, foram coletados bimensalmente ao longo do

Rio Matapi (Figura 1), 75 espécimes de G. camopiensis (5,3 a 17,5 cm e 4,0 a 166 g),

38 espécimes de P. scalare (4,0 a 6,5 cm e 4,0 a 16 g), 15 espécimes de S. jurupari (7,5

a 15,2 cm e 16 a 90 g) e espécimes de 12 S. acuticeps (9 a 13 cm e 28 a 76 g). Os peixes

foram capturados com tarrafa, matapi, espinhel, linha de mão e malhadeira (20, 30, 40 e

50 mm entre nós), para estudo dos Monogenoidea das brânquias.

Para G. camopiensis, espécie mais capturada, 39 espécimes foram coletados no

período chuvoso e 36 no período de estiagem, visando estudar os efeitos da

sazonalidade nos níveis de infecções. A sazonalidade foi baseada no período chuvoso e

estiagem, pois a região é de floresta tropical e caracterizada por período chuvoso que

vai de dezembro a maio (verão e outono) e período de estiagem que vai de junho a

novembro (inverno e outono) (Souza e Cunha 2010).

Procedimentos de coleta e análises dos monogenoideas

Para todos os peixes foram obtidos o comprimento padrão (cm) e peso corporal

(g). Em seguida, as brânquias foram coletadas e fixadas em formol 5% para coleta dos

parasitos, que foram quantificados e conservados em álcool 70%. Para análise da

morfologia interna, os parasitos foram montados em meio de glicerina e ácido pícrico

(GAP) e para estudo das estruturas esclerotizadas em Hoyer. Alguns espécimes foram

também corados com Tricrômico de Gomori (Boeger e Viana 2006).

Os termos ecológicos adotados foram os recomendados por Bush et al. (1997).

O índice de dispersão (ID) e índice de discrepância (D) de Poulin foram calculados

usando o software Quantitative Parasitology 3.0, para detectar padrão de distribuição

para cada infracomunidade de parasitos (Rózsa et al. 2000), em espécies com

prevalência 10%. A significância do ID, para cada espécie de parasito, foi testada

usando o estatístico - d (Ludwig e Reynolds 1988).

Para estudo da sazonalidade, foi comparada a prevalência de parasitos entre

período chuvoso e estiagem usando o teste de Qui-Quadrado (χ²) e a abundância o teste

de Mann-Whitney (U). Coeficiente de correlação de Spearman (rs) foi usado para

determinar possíveis correlações da abundância de parasitos com o comprimento e peso

corporal dos hospedeiros (Zar 2010).

33

Durante as coletas de peixes, foram mensurados o pH, temperatura da água e

oxigênio dissolvido usando aparelhos digitais apropriados para cada finalidade. Os

índices pluviométricos foram obtidos do Núcleo de Hidrometeorologia e Energias

Renováveis (NHMET) do Instituto de Pesquisas Científicas e Tecnológicas do Estado

do Amapá (IEPA).

RESULTADOS

O total de 140 peixes foi examinado e 84,3% estavam parasitados por uma ou

mais espécies de monogenoideas. Satanoperca jurupari foi o hospedeiro com menor

nível de infecção, mas somente G. camopiensis foi parasitado por mais de uma espécie

de parasito. Gussevia spiralocirra foi o dactilogirídeos com maior nível de infeção,

seguida por Sciadicleithrum geophagi e Sciadicleithrum juruparii, que infectou mais de

um hospedeiro (Tabela 1).

Durante estação chuvosa, a temperatura média da água foi 28,4 ± 0,9 oC; pH 5,7

± 0,5; oxigênio dissolvido 5,4 ± 2,7 mg L-¹ e precipitação pluviométrica 357,2 ± 88,5

mm. Na estação de estiagem, a temperatura média da água foi 28,4 ± 1,1 °C; pH 5,5 ±

0,07; oxigênio dissolvido 3,5 ± 1,6 mg L-¹ e precipitação pluviométrica 43,4 ± 47,8 mm.

Em G. camopiensis, a prevalência de S. geophagi foi 87% no período chuvoso e

89% no período de estiagem, assim não houve diferenças (χ² = 0,052; p = 0,820)

sazonal. A abundância média de S. geophagi no período chuvoso foi 5,4 e 5,7 no

período de estiagem, portanto não houve diferenças (U = 652,0; p = 0,595) entre ambas

as estações do ano.

Tabela 1. Monogenoidea das brânquias de espécies de Cichlidae da Amazônia oriental,

Brasil. PE: peixes examinados, P: Prevalência, IM: intensidade média, AM: abundância

média, NTP: número total de parasitos.

Peixes hospedeiros Espécies de parasitos PE P (%) IM AM NTP

Geophagus camopiensis Sciadicleithrum geophagi 75 88 6,3 5,5 416

Gyrodactylus sp. - 1 6,0 0,08 6

Pterophyllum scalare Gussevia spiralocirra 38 100 39,3 39,3 1492

Satanoperca jurupari Sciadicleithrum juruparii 15 40 5,3 2,1 32

Satanoperca acuticeps Sciadicleithrum juruparii 12 67 25,3 16,8 202

34

Sciadicleithrum geophagi e G. spiralocirra apresentaram dispersão agregada

(Tabela 2), padrão comum em peixes de água doce.

Tabela 2. Índice de dispersão (ID), índice de discrepância (D) e estatístico d para

infracomunidades de monogenoideas em espécies de Cichlidae da Amazônia oriental,

Brasil.

Peixes hospedeiros Espécies de parasitos ID D d Dispersão

Geophagus camopiensis Sciadicleithrum geophagi 2,542 0,428 7,3 Agregada

Pterophyllum scalare Gussevia spiralocirra 1,577 0,312 2,3 Agregada

Nenhuma correlação significativa da abundância de espécies de monogenoideas

com o comprimento e peso dos hospedeiros foi encontrada (Tabela 3).

Tabela 3. Coeficiente de correlação de Spearman (rs) da abundância de espécies de

monogenoideas como o comprimento e peso de Cichlidae do Rio Matapi, Amazônia

oriental, Brasil. P: Probabilidade.

Comprimento Peso

Peixes hospedeiros Parasitos rs p rs P

Geophagus camopiensis S. geophagi 0,019 0,870 0,012 0,919

Pterophyllum scalare G. spiralocirra -0,084 0,618 -0,089 0,597

Satanoperca jurupari S. juruparii 0,148 0,598 0,022 0,937

Satanoperca acuticeps S. juruparii 0,115 0,649 0,085 0,736

DISCUSSÃO

Em populações naturais de G. camopiensis, P. scalare, S. acuticeps e S.

jurupari, a fauna de monogenoideas foi constituída por S. geophagi, S. juruparii, G.

spiralocirra, G. spiralocirra e Gyrodactylus sp., parasitos conhecidos por infectar

espécies de Cichlidae. Somente G. camopiensis foi parasitado por mais de um

monogenoidea, S. geophagi e Gyrodactylus sp. Porém, S. acuticeps e S. jurupari,

provavelmente hospedeiros filogeneticamente próximos, foram parasitados por S.

juruparii. A riqueza de monogenoideas pode variar entre os diferentes ciclídeos, pois

algumas espécies de ancirocefalídeos da América do Sul e África possuem baixa

especificidade parasitária, infectando diversos hospedeiros (Pariselle et al. 2011),

35

enquanto outros infectam poucas espécies de monogenoideas (Boeger e Viana 2006;

Cohen et al. 2013), como ocorreu no presente estudo. Poulin (1992) cita que os

monogenoideas parecem infectar hospedeiros potencialmente disponíveis quando

ambos sofreram co-evolução.

Monogenoidea S. iphthimum, descrito por Kritsky et al. (1989) das brânquias de

P. scalare da Amazônia central, não foi encontrado nessa espécie de peixe do presente

estudo. S. geophagi, descrito por Kritsky et al. (1989) das brânquias de Geophahus

surinamensis do Rio Solimões, foi aqui encontrado pela primeira vez parasitando G.

camopiensis. Neste estudo, somente um G. camopiensis foi parasitado por seis

espécimes de Gyrodactylus Von Nordmann, 1932; impossibilitando assim identificação

da espécie do parasito. Na América do Sul, somente Gyrodactylus geophagensis é

conhecido parasitando espécie de ciclídeo, G. brasiliensis do Brasil (Cohen et al. 2013).

Todavia, a espécie de Gyrodactylus de G. camopiensis não tem qualquer semelhança

com o girodactilídeo G. geophagensis. Este foi o primeiro relato do monogenoidea S.

juruparii para S. acuticeps.

Geophagus camopiensis, P. scalare, S. acuticeps e S. jurupari são peixes que

habitam ambientes lênticos, os quais favorecem a dispersão e reprodução de

monogenoideas, ectoparasitos com estágio de vida livre durante algumas fases do seu

ciclo direto (Dogiel 1961; Neves et al. 2013). Pterophyllum scalare e Satanoperca

acuticeps foram os hospedeiros com maior nível de infecção, quando comparados a G.

camopiensis e S. jurupari. Porém, foi baixo o número de S. acuticeps e S. jurupari

examinados ao longo de um ciclo anual, devido a sua baixa densidade populacional,

mas a prevalência de S. juruparii nesses dois hospedeiros não parece subestimada.

Marques e Cabral (2007) relataram que para helmintos com padrão agregado de

distribuição, como ocorreu no presente estudo, a intensidade média e abundância média

podem ser sub ou superestimada quando uma pequena amostra de peixes é examinada,

mas a prevalência geralmente não é afetada pela amostragem. Nas brânquias de S.

jurupari, a intensidade de S. juruparii variou de 1 a 12 parasitos por hospedeiro, mas

em S. acuticeps variou de 3 a 152, demonstrando padrão de infecção diferenciado.

Porém, para S. jurupari do Rio Guamá (Pará, Brasil), Melo et al. (2012) relataram

menor intensidade de S. juruparii nas brânquias, 1 a 5 parasitos por hospedeiro.

Sciadicleithrum satanopercae também parasitou as brânquias de S. jurupari cultivado

na Amazônia peruana (Mendoza-Franco et al. 2010), mas os níveis de infecção não

36

foram avaliados. Portanto, esses resultados sugerem que S. jurupari é hospedeiro de

ambas as espécies de monogenoidea, dependendo da sua localização geográfica.

Em G. camopiensis, os níveis de infecção de S. geophagi não foram

influenciados pela sazonalidade, devido à pouca variação ambiental durante o período

chuvoso e período de estiagem. Porém, devido as modificações ambientais durante

estação de estiagem amazônica, os maiores níveis de infecção por Gussevia asota,

Gussevia astronoti e Gussevia rogersi em Astronotus ocellatus (Neves et al. 2013) e por

Gussevia alioides e Gussevia disparoides em Aequidens tetramerus (Tavares-Dias et al.

2014), ocorreram nessa estação sazonal. Dispersão agregada de S. geophagi e G.

spiralocirra ocorreu em hospedeiros deste estudo, padrão também descrito para outras

espécies de dactilogirídeos das brânquias de A. ocellatus (Neves et al. 2013) e de A.

tetramerus (Tavares-Dias et al. 2014), ciclídeos da Amazônia. A dispersão agregada de

monogenoideas pode estar relacionada à estratégia e reprodução desses helmintos (Scott

1987), diferenças na suscetibilidade dos hospedeiros à infecção causadas pela

heterogeneidade genética e imunológica, bem como as características ambientais.

Nas brânquias de G. camopiensis, P. scalare, S. acuticeps e S. jurupari a

abundância de monogenoideas não foi influenciada pelo tamanho dos hospedeiros. Para

S. acuticeps e S. jurupari essa ausência de correlação foi devido à amostragem de

hospedeiros com reduzida variação de tamanho. Além disso, a maioria dos espécimes de

G. camopiensis examinados foram indivíduos adultos com baixa abundância de

parasitos. Em Geophagus brasiliensis, a abundância de Sciadicleithrum frequens foi

positivamente correlacionada com o comprimento dos hospedeiros, refletindo acúmulo

desses parasitos ao longo do crescimento dos peixes (Bellay et al. 2012). Por outro lado,

em A. tetramerus, a abundância de G. alioides e G. disparoides mostrou correlação

negativa com o comprimento dos hospedeiros (Tavares-Dias et al. 2014). Portanto,

diferentes infracomunidades de monogenoideas podem apresentar resposta diferenciada

ao tamanho de hospedeiros, determinando assim níveis de infecções distintos.

Este primeiro relato sobre níveis de infecção por monogenoideas em populações

naturais de G. camopiensis, P. scalare, S. acuticeps e S. jurupari mostrou que o

parasitismo não foi influenciado pelo tamanho dos hospedeiros. Em G. camopiensis, a

infecção de S. geophagi também não teve padrão anual constante, indicando que nesses

hospedeiros amazônicos, outros fatores estão envolvidos nos níveis de parasitismo por

espécies de monogenoideas. Sciadicleithrum juruparii foi encontrado parasitando dois

37

hospedeiros congenéricos e, provavelmente, infectam outros hospedeiros, mas isso

precisa ser ainda investigado.

AGRADECIMENTOS

Este estudo foi desenvolvido de acordo com os princípios adotados pelo Colégio

Brasileiro de Experimentação Animal (COBEA). Os autores são gratos ao CNPQ, por

bolsa PQ concedida a Tavares-Dias, M.

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40

5 CONCLUSÕES

Nas brânquias de G. camopiensis, P. scalare, S. jurupari e S. acuticeps foram

encontradas S. geophagi, G. spiralocirra, S. juruparii e Gyrodactylus sp.;

Somente G. camopiensis foi parasitado por mais de uma espécie de

monogenoidea, S. geophagi e Gyrodactylus sp.;

A infecção de G. spiralocirra e S. geophagi apresentou dispersão agregada,

comum para esses ectoparasitos em peixes de água doce;

Sciadicleithrum juruparii foi o único monogenoidea que parasitou dois

hospedeiros, S. jurupari e S. acuticeps, hospedeiros congenéricos;

Dos peixes examinados, P. scalare e S. acuticeps foram os hospedeiros com

maior nível de infecção, porém o número amostral de S. acuticeps foi baixo.

Gussevia spiralocirra foi o monogenoidea com maior nível de infeção, seguida

por Sciadicleithrum geophagi e que infectou mais de um hospedeiro.

Em G. camopiensis, os níveis de infecção por S. geophagi não foram

influenciados pela sazonalidade, devido à homogeneidade das características

limnológicas do Rio Matapi, no período chuvoso e estiagem.

Este foi o primeiro relato de Sciadicleithrum geophagi para G. camopiensis e S.

juruparii para S. acuticeps, bem como o primeiro estudo sobre os níveis de

parasitismo por espécies de monogenoideas em populações naturais dessas

quatro espécies.

É necessário investigar melhor os níveis de infecção desses monogenoideas em

S. jurupari e S. acuticeps, o padrão de dispersão do S. juruparii em ambos os

hospedeiros, bem como a influência sazonal no parasitismo desses ectoparasitos

em S. jurupari, S. acuticeps e P. scalare;

Além disso, identificar a espécie de Gyrodactylus parasitando G. camopiensis,

que tem baixa prevalência e baixa abundância.

41

ANEXO