O GÊNERO Cuscuta L. (CONVOLVULACEAE JUSS.) NO NORDESTE

BRASILEIRO

Silmara Cecília Nepomuceno

Recife, 2019

UNIVERSIDADE FEDERAL RURAL DE PERNAMBUCO

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BOTÂNICA

O GÊNERO Cuscuta L. (CONVOLVULACEAE JUSS.) NO NORDESTE

BRASILEIRO

Silmara Cecília Nepomuceno

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-

graduação em Botânica, como requisito para obtenção

do título de Mestra em Botânica.

Orientadora: Maria Teresa Buril

Recife, 2019

Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP)

Sistema Integrado de Bibliotecas da UFRPE

Biblioteca Central, Recife-PE, Brasil

N441g Nepomuceno, Silmara Cecília

O gênero Cuscuta L. (Convolvulaceae Juss.) no Nordeste

brasileiro / Silmara Cecília Nepomuceno. - 2019.

63 f.: il.

Orientadora: Maria Teresa Aureliano Buril Vital.

Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal Rural de

Pernambuco, Programa de Pós-Graduação em Botânica, Recife,

BR-PE, 2019.

Inclui referências.

1. Botânica - Classificação 2. Parasito 3. Biodiversidade

I. Vital, Maria Teresa Aureliano Buril, orient. II. Título

CDD 581

O GÊNERO Cuscuta L. (CONVOLVULACEAE JUSS.) NO NORDESTE

BRASILEIRO

Silmara Cecília Nepomuceno

Dissertação defendida e _____________________ em ___/___/_____

Orientadora: ___________________________________________

Dra. Maria Teresa Aureliano Buril Vital

(Universidade Federal Rural de Pernambuco)

Examinadores: ___________________________________________

Dra. Ana Rita Giraldes Simões

(Instituto de Botânica)

___________________________________________

Dra. Sarah Maria Athiê de Souza

(Universidade Federal Rural de Pernambuco)

Suplentes: ___________________________________________

Dr. José Iranildo Miranda de Melo

(Universidade Estadual da Paraíba)

___________________________________________

Margareth Ferreira de Sales

(Universidade Federal Rural de Pernambuco)

Esta dissertação é dedicada aos meus pais,

Heleno Nepomuceno e Maria José

Nepomuceno, que sempre despertaram em

mim a curiosidade e o respeito à natureza e

nunca permitiram que eu desistisse, mesmo

nos dias mais solitários longe de casa.

“Todas as vitórias ocultam uma abdicação”

(Simone de Beauvoir)

AGRADECIMENTOS

À Capes pela concessão da bolsa de estudos e ao CNPq pelo financiamento do projeto

de pesquisa “Convolvulaceae da América do Sul: construir em direção ao conhecimento

global”.

À UFRPE, principalmente na figura do Vice-Reitor Marcelo Carneiro Leão, que sempre

tem se mostrado disposto a tornar a Universidade um ambiente justo, humano e acolhedor.

Aos Curadores e técnicos dos herbários visitados por todo o esforço em manter as

coleções a salvo mesmo com os poucos recursos destinados a conservação destes patrimônios.

A todos os professores pelo conhecimento compartilhado, contribuições e sugestões

com este trabalho que por vezes eram fisgadas durante as aulas.

À Cynara que sempre se mostrou solicita a resolver qualquer problema. Mesmo quando

este era o cansaço, lá estava ela com seu cafezinho pra ajudar a recuperar as energias. E a todos

os funcionários que fazem a UFRPE.

Aos Laseanos Swami, Deib, Tainá, Júnior, Diêgo, Joilson, Abner, Antoniela, Felipe e

Ketley com quem compartilhei muitas dúvidas e conhecimento, mas também felicidades e

angustias principalmente no cenário atual do Brasil. Resistiremos e ter vocês por perto recarrega

a esperança em um mundo justo e humano.

Aos companheiros de coleta Wesley, Thaynara, Swami e Ju por todas as risadas em

meio ao cansaço e suor e por comemorarem comigo todas as vezes que encontramos Cuscuta

as margens das estradas. Valeu!

À Regina (Regis), por toda paciência ao ilustrar espécies tão diminutas e complicadas.

E por trazer tanto amor consigo.

À Teresa por carregar em um único ser o dom da pesquisa, da docência e do amor ao

próximo. Obrigado por tudo “desde os primórdios, até hoje em dia” (risos). E por me

compreender em meio aos dias difíceis que o mestrado trouxe. Tu és luz!

À psicóloga Janaína e à Dr. Alyuska por devolverem minha saúde e orientarem minhas

ideias confusas. Sem vocês eu não estaria escrevendo esta etapa da dissertação. Obrigada!

Aos meus pais Heleno (Sílvio) e Maria José (Zeza), minhas irmãs Silvia (Inha) e Cíntia,

meus sobrinhos Vitor, Helena e Marina e ao meu companheiro Tiago por acreditarem em mim

e sempre me encorajarem a concluir todas as jornadas. Amo vocês!

LISTA DE FIGURAS

Figura 1- Caracteres morfológicos taxonomicamente úteis na determinação específica de

Cuscuta......................................................................................................................................20

Figura 2 – Espécies de Cuscuta ocorrentes no Nordeste do Brasil. A-B. Cuscuta americana. A.

Hábito. B. Inflorescência. C. Cuscuta decipiens. D. Cuscuta globosa. E. Cuscuta partita. F.

Cuscuta tinctoria.......................................................................................................................60

Figura 3 – a–f. Cuscuta americana. a. Flor; b. Cálice; c. Corola com escamas infraestaminais;

d. Escamas infraestaminais; e. Fruto; f. Ramo fértil. g–k. Cuscuta corniculata. g. Flor; h. Corola

com escamas infraestaminais; i. Cálice; j. Escamas infraestaminais; k. Fruto. l–p. Cuscuta

corymbosa var. grandiflora. l. Flor; m. Cálice; n. Corola com escamas infraestaminais; o.

Escamas infraestaminais; p. Fruto. q–u. Cuscuta decipiens. q. Flor; r. Corola com escamas

infraestaminais; s. Cálice; t. Escamas infraestaminais; u.

Fruto......................................................................................................................................... 61

Figura 4 – a–f. Cuscuta globosa. a. Flor; b. Cálice; c. Corola com escamas infraestaminais; d.

Escamas infraestaminais; e. Fruto; f. Ramo fértil. g–k. Cuscuta partita. g. Flor; h. Cálice; i.

Corola com escamas infraestaminais; j. Escamas infraestaminais; k. Fruto. l–q. Cuscuta

tinctoria. l. Flor; m. Cálice; n. Corola com escamas infraestaminais; o. Escamas

infraestaminais; p. Fruto; q. Ramo fértil. r–v. Cuscuta umbellata. r. Flor; s. Cálice; t. Corola

com escamas infraestaminais; u. Escamas infraestaminais; v. Fruto.

...................................................................................................................................................62

Figura 5 – Mapas de distribuição de espécies de Cuscuta no Nordeste do Brasil A. C.

americana; B. C. corniculata; C. C. corymbosa var. grandiflora; D. C. decipiens.

...................................................................................................................................................63

Figura 6 – Mapas de distribuição de espécies de Cuscuta no Nordeste do Brasil A. C. globosa;

B. C. partita; C. C. tinctoria; D. C.

umbellata...................................................................................................................................64

LISTA DE TABELAS

Tabela 1 - Histórico da classificação de Cuscuta ..................................................................... 17

Tabela 2 - Principais diferenças morfológicas entre Cassytha L. e Cuscuta L. ....................... 22

SUMÁRIO

RESUMO ........................................................................................................................................... 11

ABSTRACT ......................................................................................................................................... 12

INTRODUÇÃO GERAL ........................................................................................................................ 11

REVISÃO DE LITERATURA ................................................................................................................. 13

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ........................................................................................................ 25

Capítulo 1 ......................................................................................................................................... 31

Abstract ............................................................................................................................................ 32

Introduction ..................................................................................................................................... 34

Material and Methods...................................................................................................................... 35

Results and Discussion ..................................................................................................................... 36

Identification key of Cuscuta species occurring in Brazilian Northeastern: ...................................... 37

Acknowledgment ............................................................................................................................. 49

References ....................................................................................................................................... 49

Legends ............................................................................................................................................ 53

CONSIDERAÇÕES FINAIS ................................................................................................................... 60

NORMAS DA REVISTA ....................................................................................................................... 62

RESUMO

Cuscuta L. é um gênero de plantas holoparasitas com cerca de 200 espécies inserido na família

Convolvulaceae Juss., sendo 26 ocorrentes no Brasil, das quais 11 estavam reportadas para o

Nordeste brasileiro. São identificadas principalmente por estruturas florais, destacando-se as

escamas infraestaminais. Das espécies conhecidas mundialmente, entre 15 e 20 são pestes

potenciais de culturas agrícolas. Apesar disso, poucos estudos taxonômicos têm sido

desenvolvidos para o gênero sendo a última revisão taxonômica relevante datada de 1932. No

Nordeste brasileiro, como em outras regiões do planeta, os estudos voltados para Cuscuta são

escassos, sendo as únicas informações obtidas através de citações em floras pontuais, tornando

esta região e gênero uma lacuna importante a ser preenchida com relações a estudos desta

natureza. Este estudo teve por objetivo analisar a diversidade de Cuscuta no Nordeste brasileiro,

fornecendo subsídios para identificação das espécies e expandindo o conhecimento da flora

local e nacional. Para isso foram realizadas expedições de coleta nos estados do AL, CE, BA,

PB, PE, PI, RN e SE e levantamento em 15 herbários. As identificações das espécies foram

realizadas apoiadas pelo uso de bibliografia especializada e comparações com espécimes tipo.

O presente trabalho apresenta oito espécies registradas para o Nordeste e acompanha chave de

identificação, descrições, comentários taxonômicos, ilustrações e mapas de distribuição. Além

disso, propõe a sinonimização de C. orbiculata Yunck. à C. tinctoria Mart. Ex Engelm.

Palavras-chave: Biodiversidade. Cuscutaceae. Taxonomia. Holoparasita.

ABSTRACT

Cuscuta L. is a genus of holoparasite plants with about 200 species in the family

Convolvulaceae Juss., 26 occurring in Brazil, of which 11 were reported to the Brazilian

Northeast. They are identified mainly by floral structures, especially the infrastaminal scales.

Of the species known worldwide, between 15 and 20 are potential crop pests. In spite of this,

few taxonomic studies have been developed for the genus being the last taxonomic revision

relevant of 1932. In the Brazilian Northeast, as in other regions of the planet, the studies directed

to Cuscuta are scarce, being the only information obtained through quotations in floras, making

this region and genus an important gap to be filled with relationships to studies of this nature.

This study aimed to analyze the diversity of Cuscuta in the Brazilian Northeast, providing

subsidies for species identification and expanding knowledge of local and national flora. For

this purpose, we carried out collect expeditions in the states of AL, CE, BA, PB, PE, PI, RN

and SE and survey in 15 herbaria. Species identifications were supported by the use of

specialized bibliography and comparisons with type specimens. This study presents eight

species registered for the Northeast and includes identification keys, descriptions, taxonomic

comments, illustrations and distribution maps. In addition, it proposes the synonymization of

C. orbiculata Yunck. to C. tinctoria Mart. Ex Engelm.

Key words: Biodiversity, Cuscutaceae, taxonomy, holoparasite.

11

INTRODUÇÃO GERAL

O gênero Cuscuta L. é representado por cerca de 200 espécies que estão distribuídas por

todo o globo com exceção da Antártida, sendo três terços desse número encontrados nas

Américas (COSTEA; SPENCE; STEFANOVIC, 2011). Para o Brasil são conhecidas 26

espécies, das quais 11 estariam registradas para o Nordeste (FLORA DO BRASIL 2020, em

construção).

Por serem holoparasitas, sua relação com as demais Convolvulaceae já foi posta em

xeque em diversas obras, tendo sido tratada inclusive como uma família distinta sob o nome

Cuscutaceae, por exemplo na Flora brasiliensis (PROGEL, 1869) e no Sistema de

Classificação de Cronquist (1981). Apesar de seu histórico de classificação complexo, as

hipóteses filogenéticas mais recentes (STEFANOVIC; KRUEGER; OLMSTEAD, 2002)

demonstraram que é necessária a inclusão do gênero Cuscuta em Convolvulaceae para que esta

seja circunscrita como monofilética.

Apesar da diferença notável do hábito, já que é o único gênero com holoparasitas na

família, este táxon apresenta características florais congruentes com as demais Convolvulaceae

como flores bissexuadas geralmente pentâmeras, corola gamopétala, estames epipétalos

alternados com os lobos da corola e anteras de deiscência longitudinal. E diferem dos demais

gêneros por serem áfilas e frequentemente apresentarem escamas infraestaminais (STAPLES,

2012).

Segundo Costea (2007), as Cuscuta são autossuficientes antes do contato com o

hospedeiro. Porém, apesar de apresentarem alguma coloração esverdeada, estas plantas

dependem quase que totalmente da planta hospedeira na obtenção de água, nutrientes e carbono.

Logo, do ponto de vista funcional, as Cuscuta estão mais próximas das holoparasitas e por isso

são tratadas por especialistas da área como tal.

Mesmo se tratando de um grupo de plantas que chama atenção por serem daninhas,

apenas 7,5 a 10% tem potencial destrutivo, enquanto várias espécies são consideradas raras e

12

têm sido negligenciadas (PEREIRA, 1998; COSTEA, 2007). Estudos sobre sua diversidade no

Brasil ainda são escassos, destacando-se a Flora brasiliensis (PROGEL, 1869), a “Revisão das

espécies sulamericanas de Cuscuta I e II” (YUNCKER, 1922; YUNCKER, 1923) e “O gênero

Cuscuta” (YUNCKER, 1932), sendo estes trabalhos do Yuncker os mais completos

apresentando boas descrições, apesar de terem chaves de identificação complexas que iniciam

com caracteres de fruto ou com coplas que se sobrepõem, dificultando chegar a identificações

corretas.

Cuscuta ainda aparece como citações em floras pontuais (AGRA; BARBOSA;

STEVENS, 2004; AMAZONAS; BARBOSA, 2011; ARAÚJO et al., 2002; BARBOSA et al.,

2004), nos casos citados sempre como C. racemosa e, mais recentemente, em um inventário

florístico na região Sul do país, resultou na descoberta de uma nova espécie, a Cuscuta

taimensis P.P.A. Ferreira & Detke (2014).

A complexidade morfológica de seus indivíduos, a limitação de bibliografia

especializada e a dificuldade na observação dos caracteres taxonomicamente informativos, em

sua maioria intra-florais, reflete-se nas coleções brasileiras, que por vezes são identificadas

apenas a nível de gênero ou são adotados nomes de senso comum, sem uma clara aplicação.

Neste contexto, este estudo se propôs a estudar a diversidade de Cuscuta para a região Nordeste

do Brasil, fornecendo subsídios para identificação das espécies, expandindo o conhecimento da

flora regional e nacional.

13

REVISÃO DE LITERATURA

1. Histórico da classificação de Cuscuta

O gênero Cuscuta L. foi estabelecido por Linnaeus (1753) no Species Plantarum onde

foi incluído na ordem Digynia da classe Tetrandria. Em seguida, no ano de 1789, Jussieu em

sua obra Generum Plantarum estabelece a relação entre Cuscuta e Convolvulaceae ao

subordiná-lo à hierarquia de gênero.

Apenas em 1841 um estudo taxonômico compreensivo acerca de Cuscuta foi realizado

por Choisy. O autor continuou considerando-as como um gênero pertencente à Convolvulaceae,

descreveu 41 espécies e estabeleceu duas seções, onde na primeira foram inseridas as espécies

com estigmas agudos ou clavados e na segunda as espécies que apresentassem estigmas

globosos ou capitados.

No ano seguinte, Engelmann (1842) passou a considerar Cuscutineae, uma tribo que

circunscrevia dois gêneros delimitados com base em características do cálice: em Cuscuta

estavam incluídas as espécies que apresentassem cálice gamossépalo e em Lepidanche as

espécies com cálice de sépalas imbricadas, somadas à presença de numerosas brácteas na base

do cálice.

Pfeiffer (1845), por sua vez, publicou uma revisão tratando Cuscuta no rank de família

com três gêneros incluídos. O autor agrupou no gênero Cuscuta as espécies que apresentassem

estigmas lineares, no Epilinella as que apresentassem estigmas clavados e no Engelmannia as

que apresentam estigmas capitados. Além disso, ele utilizou caracteres como forma e margem

das sépalas ou número de sementes por fruto para diferenciar estes taxa.

Em 1859, Engelmann publica um novo tratamento, desta vez levando em consideração

o estilete e o estigma para divisão dos três grupos: Cuscuta, Grammica e Monogynella. O autor

definiu nove seções e seis subseções. Em Cuscuta reuniu as espécies com dois estiletes e

estigmas alongados, em Grammica as com dois estiletes e estigmas capitados e em

Monogynella as com um estilete e vários estigmas perfilados.

14

Para a flora brasileira, Progel (1869) publica o capítulo Cuscutaceae na Flora

Brasiliensis onde descreve 18 espécies. Estas espécies são todas do subgênero Grammica sensu

lato que correspondem a espécies com estigmas capitados e estiletes de tamanhos diferentes,

sendo oito da seção Eugrammica e dez da sessão Cleistogrammica.

A monografia mais compreensiva sobre este grupo é de autoria de Yuncker (1932). O

arranjo sistemático proposto por este autor determina Cuscuta como gênero único e o organiza

em três subgêneros (Grammica, Monogyna e Cuscuta). Em Grammica (estiletes distintos e

estigmas globosos, achatados-peltados, convolutos ou raramente ligulado) está incluída as

seções Cleistogrammica (frutos não aberto por circuncisão) e Eugrammica (frutos abertos por

circuncisão), em Monogyna (estiletes unidos) as seções Monogynella (estiletes tão longo quanto

ou muito mis longos que o estigma) e Callianche (estiletes mais curtos que os estigmas

alongados) e em Cuscuta (estiletes distintos e nunca como mencionados em Grammica) as

seções Cleistococa (cápsula não aberta por circuncisão), Pachystigma (cápsula aberta por

circuncisão irregular e estiletes delgados), Epistigma (cápsula aberta por circuncisão irregular

e sem estiletes ou estes são muito curtos e grossos) e Eucuscuta (capsula aberta por circuncisão

regular).

Nos sistemas de classificação Engler & Gilg (1924), consideram Cuscuta parte das

Convolvulaceae e insere esta família na ordem Turbiflore, subordem Convolvulineae, assim

como as Polemoniaceae e Fouquieriaceae. Enquanto Cronquist (1981) as trata como uma

família segregada, incluída nas Asteridae, na ordem Solanales.

Com o início dos estudos com perspectiva filogenética, Austin (1998) realizou uma

análise com base em dados morfológicos e sugeriu que Cuscuta representava uma família

distinta de Convolvulaceae. Porém, anos mais tarde, no único estudo filogenético compreensivo

com todas as Convolvulaceae baseando-se em quatro regiões de cloroplasto: rbcL, atpB, psbE-

J e trnL-trnF, foi possível observar que Convolvulaceae só pode ser considerada monofilética

15

a partir da inclusão de Cuscuta (STEFANOVIC; KRUEGER; OLMSTEAD, 2002). Neste

estudo também foi discutido que não existem sinapomorfias morfológicas claras para a família,

sendo a deleção do gene rpl2, único entre as angiospermas, considerado como sinapomorfia

molecular para o grupo. Esta relação vem sendo confirmada pelos últimos estudos do APG IV

(CHASE et al. 2016) que inclui Convolvulaceae no Clado das Solanales, junto a Solanaceae,

Hydroleaceae, Sphenocleaceae e Montiniaceae.

García e Martín (2007) realizaram o estudo filogenético voltado para o gênero Cuscuta

subg. Cuscuta baseados em genes plastidiais trnL-UAA e trnF-GAA e nuclear ITS. Foram

selecionados para extração de DNA um total de 69 espécimes de 34 espécies, incluindo 28

espécies do subg. Cuscuta, quatro do subg. Monogyna e três do subg. Grammica. Porém, o

monofiletismo do subgênero não pode ser testado com a amostragem dos autores, mas McNeal

et al. (2007) afirma que o subgênero Cuscuta é parafilético.

Neste estudo desenvolvido por McNeal et al. (2007), foram utilizados ITS, rbcL e rps2,

com uma amostragem de 35 espécies de todas as seções definidas por Englemann (1859) com

exceção de Epistigma e da seção monoespecífica Cleistococca. A amostragem dos autores

também incluiu espécies de 19 das 29 subseções reconhecidos por Yuncker (1932). O estudo

mostrou que, embora o subgênero Grammica seja bem suportado, as seções Eugrammica e

Cleistogrammica não são monofiléticas, assim como o subgênero Monogyna que, apesar de

também ter se mostrado monofilética, contém a seção Monogynella parafilética.

Stefanovic, Kuzmina e Costea (2007), pela primeira vez propuseram uma hipótese

filogenética para o subgênero Grammica através do plastídio trnL-F e ITS. Foram utilizadas no

estudo 265 acessos representando 99 espécies, sendo 96 do grupo interno e três (C. nitida, C.

europaea e C. approximata) do subgênero Cuscuta como grupo externo. O monofiletismo do

grupo foi bem suportado por valores de bootstrap altos a moderados (100% BS com trnL-F;

85% BS com nrITS) e como sinapomorfias a presença de dois estiletes distintos com estigmas

16

não-lineares globosos A única exceção encontrada corresponde à espécie sul-africana C.

appendiculata que apesar de apresentar estigmas globosos e cápsulas indeiscentes, comuns nas

espécies do subgênero Grammica, emergiu como relacionada aos grupos externos com alto

suportes de bootstrap (95% BS com trnL-F; nrLTS).

Garcia et al. (2014) reafirma o parafiletismo do subgênero Cuscuta como proposto por

McNeal et al. (2007), sendo Pachystigma grupo irmão de Grammica, utilizando para suas

análises os genes rbcL e nrLSU. Nesta análise foram incluídas 131 espécies de Cuscuta e nove

grupos externos dos quais sete pertencem a outras tribos de Convolvulaceae e duas são gêneros

de Solanales, ordem esta a qual Convolvulaceae é inserida. O grupo interno abrange todas as

seções e subseções do Yuncker (1932), classificação seguida pelos autores.

Em 2015, Costea, Garcia e Stefanović, basearam-se nos trabalhos de García e Martín

(2007), Stefanović, Kuzmina e Costea (2007), e Garcia et al. (2014) para desenvolverem uma

análise filogenética incluindo 194 espécies, com o objetivo de verificar as relações filogenéticas

do gênero. Os autores observaram quatro subgêneros monofiléticos, sendo Monogynella o

primeiro a divergir na sequência evolutiva e nele incluídas 15 espécies. Este grupo tem como

sinapomorfias o gineceu com apenas um estilete, às vezes distalmente bífido e tricomas

glandulares com células excretoras expostas nas fimbrias das escamas infraestaminais. As

espécies deste subgênero são, em sua maioria, euroasiáticas, tendo também representantes

africanos e norte-americanos.

Ainda de acordo com este estudo, os subgêneros que posteriormente divergiram foram

Cuscuta, Pachystigma e Grammica, respectivamente. Estes subgêneros se diferem de

Monogynella pelo gineceu com dois estiletes e as fimbrias das escamas infraestaminais que

apresentam células excretoras internas protegidas por uma epiderme. O subgênero Cuscuta tem

como característica comum a todas as espécies o estigma alongado, com uma espessura mais

ou menos igual ao estilete. O subgênero divide-se ainda nas sessões Cuscuta (15 spp.),

17

Epistigma (5 spp.) e Babylonicae (1 sp.) distribuídos na Europa, Ásia e África. Já Pachystigma

é restrita à África do Sul, não apresenta sessões e contém cinco espécies. Também apresenta

um estigma alongado, porém mais espesso que o estilete.

Grammica caracteriza-se morfologicamente pelos estigmas capitados. É o mais diverso,

com 153 espécies distribuídas em 14 sessões. Todas as espécies sul-americanas conhecidas

pertencem a este subgênero e estão distribuídas nas seções Subulatae, Obtusilobae,

Prismaticae, Ceratophorae, Umbellatae, Gracillimae, Cleistogrammica, Indecorae,

Racemosae e Partita (COSTEA; GARCIA; STEFANOVIC, 2015). O histórico de Cuscuta

pode ser observado resumidamente na tabela 1.

Tabela 1 - Histórico da classificação de Cuscuta

Autor Família Contribuições relevantes Classificação

Linnaeus

(1753) X Estabeleceu o gênero Ordem Digynia: Classe Tetrandria

Jussieu

(1789) Convolvulaceae

Incluiu Cuscuta em

Convolvulaceae X

Choisy

(1841) Convolvulaceae

Primeiro estudo taxonômico

do gênero

Sessão 1: Estigmas agudos ou

clavados

Sessão 2: Estigmas globosos

captados

Engelmann

(1842) Convolvulaceae

Considerou Cuscuta uma

tribo de dois gêneros

Cuscuta: Cálice gamossépalo

Lepidanche: Sépalas imbricadas e

numerosas brácteas na base do

cálice

Pfeiffer

(1845) Cuscutaceae

Sugeriu que é uma família

de três gêneros

Cuscuta: Estigmas lineares

Epilinella: Estigmas clavados

Engelmannia: Estigmas captados

Engelmann

(1859) Convolvulaceae

Separou três grupos com

base nos estiletes e estigmas

Cuscuta: Dois estiletes e estigmas

alongados

Grammica: Dois estiletes e

estigmas captados

Monogynella: Um estilete e vários

estigmas perfilados

Progel (1869) Cuscutaceae

Fez um levantamento de 18

espécies para o Brasil sendo

todas do subgênero

Sessão Eugrammica: Cápsula

aberta por circuncisão (8 spp.)

18

Grammica (estigmas

captados e estilete de

tamanhos diferentes)

Sessão Cleistogrammica: Cápsula

indeiscente (10 spp.)

Engler & Gilg

(1924) Convolvulaceae

Incluiu em seu sistema de

classificação

Ordem Turbiflore, subordem

Convolvulineae

Yuncker

(1932)

Realizou o principal

tratamento taxonômico de

Cuscuta, organizando-as em

três subgêneros

Grammica: Eugrammica e

Cleistogrammica

Monogyna: Monogynella e

Callianche

Cuscuta: Cleistococa,

Pachystigma, Epistigma e

Eucuscuta.

Cronquist

(1981) Cuscutaceae

Incluiu em seu sistema de

classificação Asteridae, ordem Solonales

Austin (1998) Cuscutaceae

Realizou estudo

filogenético de

Convolvulaceae com base

em caracteres morfológicos,

sugerindo que se trata de

uma família distinta

Stefanovic,

Krueger e

Olmstead

(2002)

Convolvulaceae

Com base em caracteres

moleculares, propôs a

inclusão de Cuscuta em

Convolvulaceae para que

esta seja considerada

monofilética

García e

Martín

(2007)

Convolvulaceae Estudo filogenético do

subgênero Cuscuta

McNeal et

al. (2007) Convolvulaceae

Estudo filogenético

utilizando 35 espécies de

Cuscuta

Stefanovic,

Kuzmina e

Costea (2007)

Convolvulaceae Estudo filogenético do

subgênero Grammica

García et al.

(2014) Convolvulaceae

Estudo filogenético de

Cuscuta com 131 espécies

Costea,

Garcia e

Stefanovic

(2015)

Convolvulaceae

Suportado por estudo

filogenético do gênero

Cuscuta (194 espécies),

sugeriu a divisão em quatro

subgêneros e 17 seções.

Monogynella

Cuscuta: Cuscuta, Epistigmae

Babylonicae

Pachystigma

19

Grammica: Californicae,

Cleistogrammica, Racemosae,

Oxycarpae, Denticulatae,

Partitae, Lobostigmae, Grammica,

Prismaticae, Ceratophorae,

Umbellatae, Indecorae,

Gracillimae, Subulatae

2. Distribuição, diversidade e caracterização morfológica

Cuscuta, como atualmente circunscrito, apresenta distribuição cosmopolita (excerto

Antártida) e compreende cerca de 200 espécies das quais 75% ocorre no continente Americano

(COSTEA, SPENCE & STEFANOVIĆ, 2011). Estas espécies podem ser encontradas em

diferentes habitats como florestas, ambientes salinos, desertos, áreas litorâneas, altas

montanhas, pastagens e ambientes perturbados (COSTEA, GARCIA & STEFANOVIC, 2015).

Para o Brasil são conhecidas 26 espécies, e na Flora do Brasil (2020), 11 estavam referidas para

o Nordeste. Destas, C. corymbosa Ruiz & Pav., C. globosa Ridl., e C. umbellata Kunth eram

consideradas endêmicas da região. Nenhuma das espécies brasileiras teve seu status de

conservação avaliado.

Morfologicamente caracterizam-se por apresentar flores bissexuais, com simetria radial,

sésseis ou pediceladas, geralmente pentâmeras, carnosas ou membranáceas de cor branca,

creme, amarela, rosa ou roxa. Pedicelos, perianto e ovário com ou sem papilas. Corola

gamopétala, tubo campanulado a cilíndrico, lobos imbricados, retos em botões e depois sendo

ereto, inflexo ou reflexo. Cálice fundido ao menos na base, podendo ser cilíndrico,

campanulado ou infudibuliforme, às vezes angulosos ou ligeiramente zigomorfos, com lóbulos

redondos a lanceolados, sobrepostos ou não. Anteras com abertura longitudinal; estames

alternados com os lóbulos da corola e com escamas infraestaminais comumente presente,

aderidos ao tubo da corola formando uma espécie de corona que se alterna com os lóbulos da

corola. O ovário é súpero, 2-locular com dois óvulos por lóculo. Estigmas capitados ou

20

alongados. Frutos do tipo cápsula, indeiscente ou com deiscência circunda, envolvidos

completamente ou parcialmente pela corola murcha. (STAPLES, 2012).

Cuscuta difere dos outros táxons de Convolvulaceae por compreender espécies

holoparasitas e, por serem áfilas, suas descrições morfológicas estão associadas a caracteres

predominantemente florais. Associadas a limitação de estruturas, as flores diminutas e a mínima

variabilidade dos caracteres, a identificação destas espécies pode ser um desafio. A forma e

flexão dos lobos da corola e cálice, o número de estiletes, a forma do estigma, o tipo de fruto e

as escamas infraestaminais são caracteres taxonomicamente informativos para a delimitação

específica, sendo este último considerado o mais relevante (RIVIERE et al., 2013).

As escamas infraestaminais são um dos principais caracteres de determinação

específica. Isto se dá por observar-se nas Cuscuta uma grande variedade destas estruturas,

porém não se sabe ao certo sua real função. A fim de investigar isto, Riviere et al. (2013)

elaborou um estudo onde comparou as escamas de 147 espécies de Cuscuta por meio de

microscopia eletrônica de luz, de varredura e de transmissão. Para os autores, ao contrário do

que se acreditava, apenas nas espécies da seção Monogynella estas estruturas estão associadas

à polinização e secreção de néctar. Eles observaram uma evolução nesta função que passou de

proteção e retenção do néctar em Monogynella, para proteção contra herbivoria do ovário/óvulo

em Cuscuta e em Grammica.

Este estudo ainda apontou que escamas também estão presentes em Lepistemon Blume

e Lepistemonopsis Dammer, gêneros pertencentes a Convolvulaceae porém sem relação

evolutiva direta com Cuscuta. Os filamentos do estame alargados, com ou sem pelos excretores,

podem ser notados em outros gêneros de Convolvulaceae, porém os autores sugerem que a

escama tenha origem evolutiva a partir da corola e não dos estames, por isso aparentam não ter

relações com essas estruturas estaminais.

21

Além das escamas infraestaminais, o pólen também tem se mostrado um caráter

importante na determinação de espécies. Em 2010, Welsh, Stefanović e Costea analisaram

através de microscopia eletrônica de varredura a morfologia polínica de 135 espécies e 13

variedades de Cuscuta. Os resultados mostraram que os grãos de pólen vão desde 3-

zonocolpados a 8-zonocolpados, sendo o primeiro provavelmente o tipo ancestral, e observaram

que a perfuração dos tetos também era útil para o reconhecimento de espécies. A partir da

morfologia polínica, os autores concluíram que apesar do pólen sozinho não ser capaz de

estabelecer a relação do gênero com as demais Convolvulaceae, ele é um caráter relevante para

determinação das espécies de Cuscuta.

A complexidade para determinação específica pode ser observada nos trabalhos

taxonômicos realizados por Yuncker, que são os mais completos para este grupo. Inicialmente

o autor elaborou a revisão das espécies Norte Americanas e da Índia Ocidental (1921) onde

analisou 54 espécies, seguido da revisão das espécies Sul-americanas de Cuscuta, dividida em

duas partes totalizando 38 espécies e finalizando com “O gênero Cuscuta” (1932), uma revisão

de 158 espécies.

Entretanto, apesar de apresentarem boas ilustrações e descrições das espécies (quando

vistas isoladamente), as chaves e descrições comparadas apresentam muitas sobreposições.

Além disso, as chaves geralmente iniciam com caracteres dos frutos que nem sempre estão

disponíveis ou são difíceis de observar, e as descrições não são padronizadas dificultando ainda

mais a determinação e comparação das espécies.

Toda problemática envolvendo a determinação específica de Cuscuta é refletida nas

coleções botânicas por todo o mundo e, portanto, observadas nas coleções do Nordeste

brasileiro. O conjunto que une flores diminutas, caracteres complexo, bibliografias complexas

e escassas, a falta de especialistas brasileiros no grupo

tem deixado as coleções desatualizadas, com identificações na maioria das vezes errada ou

22

limitadas a nível específico. Além disso, Cuscuta são muito semelhantes as Cassytha L.

(Lauraceae) e as exsicatas são por vezes alocadas neste gênero, bem como, as Cassytha são

encontradas em meio às coleções de Cuscuta. Alguns dos principais caracteres para separação

entre os gêneros são apresentados na tabela 2.

Tabela 2 - Principais diferenças morfológicas entre Cassytha L. e Cuscuta L.

Cassytha L. Cuscuta L.

Indumento no caule Pubescente a grabrescente Glabra

Inflorescência Racemosas Cimosas

Verticilos protetores 6 tépalas 4-5 sépalas e 4-5 pétalas

Androceu 9 estames 4-5 estames

Fruto Núcula (carnoso) Cápsula (seco)

3. Importância Econômica e Ecológica

Há grande preocupação por estas espécies causarem danos a culturas agrícolas por todo

o mundo. Há registros de perdas de até 80% de trevo-dos-prados (Trifolium pratense L.)

infestados por C. campestris Yunck. e de diminuição de até 40% do teor de açúcar de beterrabas

(Beta vulgaris L.) infestadas pela mesma espécie (COSTEA & TARDIF, 2004). Entretanto,

apenas de 15 a 20 espécies das 200 conhecidas atualmente apresentam potencial destrutivo em

plantas cultivadas (COSTEA, 2007).

Na região do Vale do São Francisco, Petrolina-PE, espécimes de aceroleiras (Malpighia

emarginata DC.) acometidas por Cuscuta spp. apresentam perda de vigor, comprometendo,

assim, seriamente a produção de frutos (LIMA 1996). Na mesma região, no município de

Juazeiro - BA, perdas semelhantes são observadas nos maracujás amarelos (Passiflora edulis

Sims f. flavicarpa DEG). Estas infestações estão associadas ao uso de esterco contaminado na

produção das mudas, sendo assim as mudas já vão para o campo contaminadas. A solução

indicada para os casos desta região é o uso de esterco esterilizado (PEIXOTO et al., 1996).

Sementes de Cuscuta têm caráter medicinal em países asiáticos e tem se observado o

consumo delas também em países ocidentais (WRIGHT; WELSH; COSTEA, 2011). Na Índia,

23

C. reflexa é utilizada no tratamento de distúrbios urinários, icterícia, dor muscular e tosse. A

ingestão da planta também auxilia no tratamento de transtornos biliares e como purgante. Já o

uso externo é indicado para dor corporal e coceira na pele (KHAN; MIRZA; ABDIN, 2010).

Extratos desta espécie também se mostraram agentes anti-HIV (MAHMOOD et al., 1997). As

sementes de C. chinensis Lam. são comumente utilizadas na China e tem funções semelhantes

a C. reflexa, além de ser utilizada para tratamento da fraqueza e dor nos joelhos. (NISA;

AKBAR; TARIQ 1985).

Quanto às questões ecológicas, por serem holoparasitas, as Cuscuta acabam

comprometendo o desenvolvimento da planta hospedeira e consequentemente acarretam

alterações nas suas interações competitivas causando diversas modificações na estrutura da

comunidade, diversidade, ciclismo e zonação da vegetação (PENNINGS & CALLAWAY,

2002). Ou seja, os impactos causados na hospedeira são ainda maiores porque além de

parasitarem uma determinada planta, as holoparasitas competem com as plantas e organismos

que ocorrem em conjunto, impactando no ambiente abiótico, interferindo na ciclagem de

nutrientes, relações de água do solo, temperatura local e concentrações atmosféricas de CO2.

Logo, a produtividade e populações do entorno dependem da resiliência da planta hospedeira.

Vale destacar que os impactos maiores podem ocorrer mesmo que as plantas parasitas apareçam

em pequenas proporções no ecossistema (PRESS & PHOENIX, 2005).

Roininen, Prince e Tahvanainen (1996) mostram que a influência do primeiro e do

terceiro nível trófico determinam a diversidade de organismos de uma comunidade. Outro papel

importante das plantas parasitas no ecossistema é que os danos causados ao hospedeiro acabam

repercutindo em outros níveis tróficos. A diminuição dos níveis nutricionais de uma planta

hospedeira afeta o comportamento de insetos herbívoros e seus predadores (HUNTER;

PRINCE, 1992).

24

Isto pode ser observado no trabalho de Andrade, Araújo e Neves (2007), onde os

mesmos investigaram os efeitos de C. racemosa sobre a diversidade de insetos herbívoros e

aranhas associados à Calliandra spinosa Ducke no parque estadual de Rio Preto - MG, onde

constataram uma redução do número de insetos herbívoros, sugadores e mastigadores nas

plantas acometidas por C. racemosa. Sendo assim, conclui-se que a presença de uma

holoparasita em uma planta que é fonte de alimento de insetos herbívoros, diminui a qualidade

dos recursos nutricionais para estes animais. Os mesmos autores ainda destacam a importância

de entender a interação planta hospedeira-parasita-insetos herbívoros. Isso por que a fisiologia

da planta hospedeira muda de várias maneiras e os danos causados pelas plantas parasitas são

ainda maiores que os causados por herbívoros, impactando todo um sistema.

4. Estudos sobre Cuscuta no Brasil

No Brasil poucos estudos são focados Cuscuta sendo as últimas revisões taxonômicas

publicadas a Flora brasiliensis (PROGEL, 1869), a “Revisão das espécies sulamericanas de

Cuscuta I e II” (YUNCKER, 1922; YUNCKER, 1923) e “O gênero Cuscuta” (YUNCKER,

1932). O único inventário florístico focado no gênero que se tem conhecimento está em

andamento e concentra-se na região Sul do país. Deste estudo resultou a descoberta de uma

nova espécie, C. taimensis P.P.A. Ferreira & Detke, que pode ser encontrada no estado do Rio

Grande do Sul, além do Uruguai (FERREIRA et al., 2014).

Os trabalhos encontrados geralmente estão associados às consequências do hábito

holoparasita das Cuscutas na planta hospedeira ou a algumas análises taxonômicas de espécies

em floras ou Checklists pontuais (SIMÃO-BIANCHINI & PIRANI, 1997; ANDRADE,

ARAÚJO & NEVES, 2007; ALVES & KOLBEK, 2009; SIMÃO-BIANCHINI;

VASCONCELOS; PASTORE, 2016). Porém, sem suporte para identificação das espécies,

estas determinações em floras podem tornar-se duvidosas.

25

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31

Capítulo 1

DESEMBARAÇANDO A IDENTIFICAÇÃO DE Cuscuta DO BRASIL: A PRIMEIRA

CONTRIBUIÇÃO TAXONÔMICA PARA AS ESPÉCIES DO NORDESTE

Submetido ao periódico Phytotaxa

32

Untangle the identification of Cuscuta for Brazil: the first taxonomic contribution to the

Northest species

NEPOMUCENO, SILMARA1,2 & BURIL, MARIA TERESA1

1Universidade Federal Rural de Pernambuco, Rua Dom Manuel de Medeiros - Dois Irmãos,

Recife – PE, Brazil.

2 Author for correspondence. E-mail: silmaracnepomuceno@gmail.com

Abstract

Cuscuta is a genus of Convolvulaceae worldwide distributed and comprises about 200 species,

of which 26 were reported to Brazil. They are characterized by being holoparasites, leafless,

gamopetalous, bisexual and usually pentamerous flowers. Studies for South America Cuscuta

are mostly from late XIX and early XX centuries. The restriction of helpful taxonomic

bibliographies, together with the fact that taxonomic informative characters are restricted to

their tiny flowers, make the species identification a challenge. In this context, this work aimed

to study the diversity of Cuscuta for the Northeast region of Brazil and provide subsidies for

species identification, expanding the knowledge of regional and national flora. Field works

were carried out in the states of Field works were carried out in the states of Alagoas, Bahia,

Ceará, Paraíba, Pernambuco, Piauí, Rio Grande do Norte and Sergipe and about 200 specimens

from 15 herbarium collections were analyzed. It is proposed the synonimization of C.

orbiculata, a species considered as endemic to the Northeast, under C. tinctoria. It was possible

to recognize eight species, occurring mainly in areas of caatinga, a biome that predominates in

the region. Descriptions, taxonomic comments, illustrations and an identification key are

presented.

Key Words: Floristic, Dodders, Parasitic plants, Holoparasites.

33

Desembaraçando a identificação de Cuscuta do Brasil: A primeira contribuição

taxonômica para as espécies do Nordeste

Resumo

Cuscuta é um gênero de Convolvulaceae que apresenta distribuição cosmopolita e compreende

cerca de 200 espécies, das quais 26 são reportadas para o Brasil. Caracterizam-se por serem

holoparasitas, áfilas, com flores gamopétalas, bissexuais e, geralmente, pentâmeras. Os estudos

para Cuscuta da América do Sul são, em sua maioria, do final do século XIX e início do XX.

A restrição de bibliografias taxonômicas esclarecedoras para o gênero, somado ao fato dos

caracteres informativos estarem restritos às suas flores diminutas, tornam a identificação das

espécies, por vezes, um desafio. Neste contexto, este trabalho objetivou estudar a diversidade

de Cuscuta para a região Nordeste do Brasil e fornecer subsídios para identificação das

espécies, expandindo o conhecimento da flora regional e nacional. Foram realizadas expedições

de coleta nos estados de Alagoas, Bahia, Ceará, Paraíba, Pernambuco, Piauí, Rio Grande do

Norte e Sergipe, e analisados cerca de 200 espécimes das coleções de 15 herbários. Aqui é

proposta a sinonimização de C. orbiculata, uma espécie considerada endêmica para o Nordeste,

a C. tinctoria. Foi possível reconhecer oito espécies, ocorrendo principalmente em áreas de

caatinga, bioma que predomina na região. São apresentadas descrições, comentários

taxonômicos, ilustrações e uma chave de identificação.

Palavras-chave: Florística, Cipó-chumbo, Plantas parasitas, Holoparasitas.

34

Introduction

Cuscuta Linnaeus (1753a: 124) is represented by leafless plants, with haustoria, aclorophyllate,

non photosynthetic and therefore, these individuals suck the elaborate sap of a host plant

(Andrade et al. 2007). It comprises about 200 species, and according with Flora do Brasil 2020

(under construction) 26 species were recognized, of which 11 were indicated for the Northeast.

About 15 to 20 species of Cuscuta are serious pests that can cause up to 80% yield losses in

plants cultivated, ornamental and wild plants (Pereira 1998) highlighting economically by

preventing the healthy growth of the host species.

In addition to the economic relevance, these species also stands out by its medicinal and

ecological importance. Popular recommendations for treatment of urinary disorders, icterus,

muscular pain, cough, biliary disorders, as purgative also for itchy skin are found (Wright et al.

2011, Khan et al. 2010). Ecologically, because their habit, can compromise the development of

the host plant, generating changes in the competitive interactions causing several modifications

in the community structure, diversity, cycling and vegetation zoning (Pennings & Callaway

2002).

Its taxonomic position, in the historical context, has been largely discussed with

disagreement about Cuscuta as a genus belonging to Convolvulaceae (Jussieu 1789, Choisy

1841, Engelmann 1842, 1859, Engler & Gilg 1924) or a monogeneric family, Cuscutaceae

(Cronquist 1981, Pfeiffer 1845, Progel 1869, Austin 1998). This discordance is because

Cuscuta has characteristics distinct from the other Convolvulaceae for being holoparasites, with

leaves reduced to scales and calyx usually gamosepalous (vs. photosynthetic plants, foliolated

and calyx dialisepalous). However, the most recent phylogenetic hypothesis indicated the

monophyly of Convolvulaceae only with the inclusion of Cuscuta, despite their position within

the family has not been completely clear (Stefanovic et al. 2003, Stefanovic & Olmstead 2004).

The last taxonomic study of the genus was realized in 1932 by Yuncker. Even though

this is an important contribution to the genus, morphological characters used by Yuncker are

not consistent since they may have developed by convergent evolution (Costea et al. 2015).

Thus, species descriptions are mostly inconsistent and infrageneric classification were

considered instable with recent phylogenetic studies (Costea et al. 2015), indicating that new

taxonomic studies are needed.

35

The lack of helpful taxonomic literature together with informative characters retricted

to its small flowers, reflects in minor investment of taxonomists for correct identification and

deeper investigations about these taxa. Most researches with Cuscuta in Brazil are associated

with the consequences of the habit in the host plants or some references in local floras (Simão-

Bianchini & Pirani 1997, Andrade et al. 2007, Alves & Kolbek 2009, Simão-Bianchini et al.

2016). The present study aimed to evaluate the diversity of Cuscuta in Northeast of Brazil and

provide subsidies for the correct identification of species.

Material and Methods

This study was carried out in the Northeastern region of Brazil, which is composed by nine

states: Alagoas (AL), Bahia (BA), Ceará (CE), Maranhão (MA), Paraíba (PB), Pernambuco

(PE), Piauí (PI), Rio Grande do Norte (RN) and Sergipe (SE). It has an area of 1.561.177,8 km2

(18,3% of the national territory) and is limited by the Atlantic ocean to the east and north, by

the states of Espírito Santo and Minas Gerais to the south and by the states of Pará, Tocantins

and Goiás to the west (SUDENE 2018). Caatinga is the predominant phytogeographic

dominium, occupying more than 50% of all states. In this region are also found the Amazon (in

a small portion of Maranhão), Cerrado and Atlantic Forest dominium (IBGE 2017).

Initially, surveys of bibliographies and collections available on online platforms were

made to determine the possible species occurring in the Brazilian Northeast and to observe

where the most representative collections for the region were deposited, in addition to

identifying priority areas for field works. Collections of 15 herbaria were consulted (ALCB,

CEPEC, EAC, HRB, HST, HUEFS, HUFRN, HVASF, IPA, JPB, MAC, MBM, MOSS,

PEUFR and UFP) (acronyms according to Thiers), resulting in about 200 specimens analyzed,

whenever was possible and needed had their identifications updated. Specimens identifications

were made by comparisons with species previously identified by specialists, by online available

types materials and from specialized literature (Progel 1869, Yuncker 1921, 1922, 1923, 1932).

Field work was carried out by the Laboratory of Sistematic Integrative of Angiosperms

team (LASIA-UFRPE) focusing on Convolvulaceae since 2015 to collect material, observe the

individuals in their habitat and obtain photographs in the field. Information on color were added

to descriptions of specimens collected or when available on herbarium labels. Expeditions

occurred in AL, BA, CE, PB, PE, PI, RN and SE states. Specimens collected were processed

and deposited in PEUFR herbaria according to the usual botanical material management

techniques (Mori et al. 1989), as well as to assure samples of fertile material in alcohol for

36

morphological analysis and silica for future phylogenetic studies. Duplicates were sent to

herbaria K and NY. A database was compiled containing information available about all

vouchers studied.

The specimens were used to describe their morphological characters based on

terminology proposed by Harris & Harris (2001) and measurements were made from the

softwere ImageJ. An identification key was elaborated accompanied by detailed morphological

descriptions, taxonomical comments and geographical distribution focused mainly on Yuncker

(1932). Diagnostic characters were illustrated, and distribution maps were constructed using

software DIVA-GIS.

Results and Discussion

Despite all effort of the team in the field trips over the last four years (2015–2019) in all

phytogeografic domains, only 14 specimens of five different species were collected (Fig. 1) (C.

americana Linnaeus (1753a: 124), C. racemosa Mart. (1823: 286), C. globosa Ridley (1890:

48), C. partita Choisy (1841: 284) and C. tinctoria Martius ex Engelmann (1859: 480–481)),

which indicate the rarity of this group in the Northeast region of Brazil. Although they were

rarely found, it was possible to observe that certain species have preferences for humid habitat

such as C. americana, while others for shaded environments such as C. globosa.

After field and herbarium work, the present treatment consider eight species of Cuscuta

occurring in the Northeast region of Brazil. From the 11 species firstly indicated in previous

survey (Flora do Brasil 2020 under construction), Cuscuta indecora Choisy (1841: 278–279)

and Cuscuta insquamata Yuncker (1923: 12) not found and thus, excluded here. Specimens

first identified in herbaria as C. indecora (Mendes et al. 548, UB) are actually C. partita

misidentified. The main difference between these species is the dehiscence of the fruit

(dehiscent in C. partita vs. indehiscent in C. indecora). This lead them to belong to different

sections: C. partita to Cleistogrammica Engelmann and C. indecora to Eugrammica Yuncker.

However, considering that fruit may present a late dehiscence in C. partita, sometimes observe

this characteristic is a challenge. Other morphological difference between these two species are

the corolla papillate and calyx smooth in C. partita, while C. indecora has both the calyx and

corolla papillate.

Cuscuta insquamata was indicated for Brazil only by one record from Abaíra-BA. This

specimen (Stannard et al. 51588) is deposited in NY herbaria, which we did not have access to

and photographs are not available online either. Cuscuta insquamata presents flowers with less

37

than 2 mm long, with calyx and corolla lobes acute and 4-divided. During the research we

observed two specimens collected in Bahia (ALCB-3456 e ALCB-9900) that present similar

size and shape of the lobes, but are 5-divided and with ovary and infrastaminal scales still in

early stages of development. Comparing with floral buds of C. partita specimens, since it also

present calyx and corolla lobes acute and 5-divided, we note that these buds are quite similar to

the ALCB samples. Thus, since only one record of C. insquamata are referred, and this was not

determined by a specialist in the genus, this species is not included in this treatment because

we believe it must be a C. partita wrongly named. Cuscuta insquamata is now registered only

for Bolivia (Yuncker 1932).

Identification key of Cuscuta species occurring in Brazilian Northeastern:

1.Calyx lobes with acuminate to acute apex …………..............................................................2

-Calyx lobes with obtuse to rounded apex .................................................................................4

2.Inflorescence glomeruliform, many flowered (>20); Fruit indehiscent, partially involved by

the persistent corolla ................................................................................................4. C. globosa

-Inflorescence dichasial or umbel, up to 10 flowers; Fruit dehiscent, completely involved by the

persistent corolla .........................................................................................................................3

3.Calyx with lobes overlapping at base, erect; corolla smooth; fruit opaque.........8. C. umbellata

-Calyx with lobes not overlapped, often reflexed; corolla papillate; fruit

translucent…………………………………………………………………………..5. C. partita

4.Bract with obtuse to rounded apex; spherical flowers (as long as broad or broader than

long)……………………………………………………………………………………………5

-Bract with acute to subacute apex; cylindrical to funnelform flowers (longer than broad) ........6

5.Flowers > 5 mm long; with bracteole; calyx urceolate, lobes completely overlapped; corolla

lobes rounded ..........................................................................................................7. C. tinctoria

-Flowers < 2 mm long; without bracteole; calyx funnelform, lobes overlapping at base; corolla

lobes acute .........................................................................................................2. C. corniculata

6.Calyx much shorter than corolla tube; corolla campanulate...............................6. C. racemosa

-Calyx as long or almost as long as corolla tube; corolla cylindrical to urceolate ………...……7

38

7.Infrastaminal scales with bridge measuring ca. ½ or more (1-2 mm long) of the total (2-3 mm

long) scale size.....................................................................................................1. C. americana

-Infrastaminal scales with bridge measuring ca. 1/3 or less (0.3-0.6 mm long) of the total (2.5-

5 mm long) scale size ...............................................................3. C. corymbosa var. grandiflora

Cuscuta Linnaeus (1753a: 124)

Bissexual flowers, with radial symmetry, sessiles or pedicelate, pentamerous, white or light-

yellow. Pedicels and perianth with or without papillae. Calyx fused at least in the base,

cylindrical, campanulate or infudibuliform, sometimes angled, lobes rounded to lanceolate,

overlapping or not (Figs. 2A,B). Corolla gamopetalous, campanulate to cylindrical, lobes erect,

inflexed or reflexed, always erect on buds Anthers ellipsoid with longitudinal aperture, ca. 0.5

mm, yellow-light to yellow; stamens alternate with the corolla lobes; infrastaminal scales

present (Fig. 2C) alternate with corolla lobes, adhered to corolla tube similar to a corona, very

variable in shape, size and ramification (Fig. 2D). Ovary superous, globose, two locules with

two ovules per locule. Stigmas capitate. Capsule indehiscent (Fig. 2E) or dehiscent opened by

a circumcision on the base (Fig. 2F), completely (Fig. 2G) or partially (Fig. 2H) enclosed by

the persistent corolla. One to four seeds with ca. 1 mm.

1. Cuscuta americana Linnaeus (1753a: 124). (Fig. 3A–F, 5A)

Branchlets ca. 1.5 mm diam., orange. Inflorescence glomeruliform, flowers 7-many; pedicels

absent to 1.5 mm long; bracts ca. 1.3 × 1.0 mm, ovate to rhomboid, apex subacute, margin

entire; bracteoles absent. Flowers cylindrical to funnelform, 2–4 × 1.5–2 mm, green when fresh

and brown or yellow when dried, 5-merous. Calyx green, cylindrical to campanulate, 2–3.5 ×

1.5–2 mm, as long as the corolla tube, tube 1.5–2.5 mm long, equal lobes, ca. 0.5 × 1 mm,

overlapping at base, apex obtuse, erect, margin entire, smooth. Corolla white to light yellow,

cylindrical, tube 2–3.5 mm long, lobes 0.2–0.5 × 0.5 mm, lobes ca. 1/4 of the corolla size; lobes

obtuse to rounded, inflexed with apex straight or inflexed, margin entire. Stamens included, as

long as the corolla tube; anthers ca. 0.5 mm long, filaments 1.8-3 mm long. Infrastaminal scales

2–3 mm long, as long as the corolla tube, obovate, apex acute to rounded, rare bifurcate, bridge

1–2 mm long; fimbriae of light to dense density, ca. 0.2 mm long. Carpel 2–3 mm long,

included; styles cylindrical ca. 0.1 mm diam.; stigma globose, 0.1–0.2 mm long. Fruit opened

39

by circumcision, globose to ovoid, ca. 1.5 × 1.3 mm, intrastylar opening present, opaque,

completely involved by the persistent corolla. Seeds 1–2, ca. 1 mm long.

Examined Material:—BRAZIL. Alagoas: Água Branca, REVIS do Craunã e do Padre. Morro

do Craunã, 9°26'08"W 37°93'61"S, bt. fl. fr., 22.VII.2014, Tavares-Silva, M.W. 96 (MAC).

Bahia: Amélia Rodriguez, 4 km SE de Amélia Rodrigues, 20.III.1987, bt. fl. fr., L. P. de

Queiroz 1459 (HUEFS); Conceição de Feira, V.1980, bt. fl. fr., Grupo Pedra do Cavalo 9

(ALCB, CEPEC, HRB, HUEFS); Feira de Santana, bt. fl. fr., 08.VII.1982, Brito, K.B. 61

(ALCB, HUEFS); Feira de Santana, VIII.1980, bt. fl. fr., Grupo Pedra do Cavalo 564 (ALCB,

CEPEC, HRB, HUEFS); Glória, 05.VI.2004, bt. fl. fr., Oliveira, M.V.M. 687 (HUEFS); Ipuaçu,

bt. fl. fr., XI.1980, Grupo Pedra do Cavalo 938 (HUEFS); Ipuaçu, XI.1980, bt. fl. fr., Grupo

Pedra do Cavalo 1421 (HUEFS); Jacobina, 11°16'S 40°27'O, bt. fl. fr., 25.VIII.1980, R. P.

Orlandi 254 (ALCB, HRB). Ceará: Aurora, Serra do Vaqueiro Ademar, Cume da Serra, bt. fl.

fr., 11.IX.2014, Fontana, A.P. 8522 (HUEFS); Baixio, Estrada vicinal entre Baixio-CE e Santa

Helena-PB trecho 5 Ramal IV do Eixo Norte (PB-RN), bt. fl. fr., 21.V.2014, Costa-Lima, J.L.

1287 (HUEFS); Mauriti, São Miguel, início do túnel Cuncas I, Lote 6, 07°35'50.9"S

38°48'25.6"O, bt. fl., 21.VII.2010, Fontana, A.P. et al. 7029 (HVASF, PEUFR). Paraíba:

Cajazeiras, Sítio Catolé, 6°50'23.5''S 38°29'55.7''W, 293 m, bt. fl., 3.VI.2013, A. C. P. Oliveira,

et al. 2538 (HVASF); São José de Piranhas, Reservatório Cuncas, 7°06'41.1''S 38°36'34.4''W,

382 m, bt. fl. fr., 01.VIII.2012, Almeida, N. M. 159 (HVASF). Pernambuco: Fernando de

Noronha, Ilha de São José, fl. fr., 21.X.2003, Miranda, A. M. 4235 (HUEFS, RB); Floresta,

Centro da cidade, 8°36'16.94"S 39°34'15.90"W, bt. fl. fr., 14.IV.2017, S. C. Nepomuceno 15

(PEUFR); Buíque, entrada para o Vale do Catimbau, 8°34'35"S 37°14'46.4"W, bt. fl. fr.,

15.VIII.2017, S. C. Nepomuceno 26 (PEUFR). Piauí: Caracol, Parque Nacional da Serra das

Confusões, 9°12'47.8"S 43°29'56.6"W, 09.XII.2011, fl. fr., Siqueira-Filho, J.A. et al.

(HVASF). Rio Grande do Norte: Florânia, Rodovia para Tenente Laurentino ca. 6 km da sede

do município, Serra de Santa., 6°7'44"S 36°45'23ʺW, bt. fl. fr., 29.V.2010, J. G. Jardim 5784

(HUFRN).

Geographic distribution:—There are records of C. americana from the United States to

northern Argentina (Austin 1982). In Brazil is widely distributed in Northeast, Midwest (MT

and GO) and Southeast (MG) (Flora do Brasil 2020 under construction). It was often found in

humid environments.

Phenology:— From May to December.

40

Notes:—Yuncker (1932) indicates in his keys, illustrations and descriptions that this species is

closely related to Cuscuta globulosa Bentham (1844: 138) He indicate that it could be

distinguished by the following set of characters, many of them, subjective: C. globulosa has

larger flowers (3–4 mm long), yellow when dried, inflorescence less dense, capsules depressed-

globose with two seeds and infrastaminal scales more fringed and with lower bridge, while C.

americana has smaller flowers (2–3 mm long), brownish when dried, inflorescence more dense,

capsules ovoid with one seed and infrastaminal scales less fringed and with higher bridge.

However, these characteristics observed and pointed by him overlap in several

specimens analyzed in the present study. It is possible to find in the same individual

characteristics of both C. americana and C. globulosa. Phylogenetic studies which C. globulosa

and C. americana samples were included, shows C. globulosa together with Cuscuta

cozumelensis Yuncker (1922: 108), and Cuscuta macrocephala Yuncker (1921: 126),

appearing as sister of C. americana with bootstrap value equal to 100 (Stefanovic et al. 2007).

Thus, considering that characters used by Yuncker (1932) does not seem consistent enough to

differentiate these species, and phylogenetic studies proves its close relationship, further

morphological investigation is still needed to improve specific delimitation.

Despite the overlapping of characters, specimens are here identified as C. americana

due to predominant characteristics and wider distribution, considering that C. globulosa seems

to be more common throughout West India and Mexico and is not cited for South America

(Yuncker, 1932). In the Northeast, is similar to Cuscuta corymbosa var. grandiflora Engelmann

(1859: 483) because it presents similar calyx but can be distinguished by infrastaminal scales

with bridge measuring ca. ½ or more of the total scale size in C. americana, and bridge

measuring ca. 1/3 or less of the total scale size in C. corymbosa var. grandiflora.

2. Cuscuta corniculata Engelmann (1859: 504). (Fig. 3G–K, 5B)

Branchlets ca. 0.4 mm diam., yellow. Inflorescence cyme, flowers 3–9; pedicels 1.3–1.5 mm

long; bracts ca. 1.3 × 1 mm, rotund, apex rounded, margin entire; bracteoles absent. Flowers

spherical, ca. 1.9 × 2.1 mm, yellow when dried, 5-merous. Calyx funnelform, ca. 1.5 × 2.1 mm,

as long as the corolla tube, tube ca. 0.4 mm long, lobes equal, 0.9 × 1.1 mm, overlapping at

base, apex rounded, erect, margin entire, smooth. Corolla urceolate, tube ca. 1.5 mm long, lobes

ca. 1 × 0.8 mm, lobes ca. ½ of the corolla size, acute, straight or reflexed with apex inflexed,

margin entire. Stamens included, longer than the corolla tube; anthers ca. 0.5 mm long, filament

ca. 1.1 mm long. Infrastaminal scales ca. 1.5 mm long, as long as the corolla tube, rotund, apex

41

rounded, bridge ca. 0.6 mm long; fimbriae of moderate density, 0.2 mm long. Carpel ca. 1.3

mm long, included; styles cylindrical ca. 0.1 mm diam.; stigma globose, 0.1–0.2 mm long. Fruit

opened by circumcision, depressed-globose, 0.7–1.1 × 1.5–2.1 mm, intrastylar opening present,

translucent, completely involved by the persistent corolla. Seeds 3–4, 0.7–1.1 mm long.

Examined Material:—BRAZIL. Pernambuco: Belém de São Francisco, fl., fr., 5.IX.1990,

J. N. Tabosa, IPA-52533 (IPA); Brejo da Madre de Deus, bt. fr. IPA-55343 (IPA).

Geographic distribution:—Occurs in Brazil, Venezuela and Colombia (Yuncker 1932).

Registered to Brazil only in GO, SC, RJ, RS and BA (Flora do Brasil 2020 under construction),

with this study it was verified its occurrence also in Pernambuco State. Even though it was not

found in the field, herbarium labels indicated the occurrence of the species in irrigated areas.

Phenology:— November.

Notes:—It resembles to C. tinctoria by its spherical flowers but can be distinguish by the

flowers ca. 6 mm long, bracteoles present, calyx lobes completely overlapped and corolla

lobes rounded in C. tinctoria vs flowers ca. 2 mm long, bracteoles absent, calyx lobes slightly

overlapping and corolla lobes acute in C. corniculata.

3. Cuscuta corymbosa var. grandiflora Engelmann (1859: 483). (Fig. 3L–P, 5C)

Branchlets ca. 1 mm diam., yellow. Inflorescence dichasial, flowers 7–9; pedicels sessile a 1–

3 mm long; bracts ca. 1 × 0.5 mm, lanceolate, apex acute, margin entire; bracteoles absent.

Flowers funnelform, 4.2–6.7 × 2–4 mm, yellow when fresh and dried, 5-merous. Calyx

funnelform, 3–5 × 2–4 mm, almost as long as the corolla tube, tube 2–4 mm long, lobes equal,

0.5–1 × 1.2–1.5 mm, overlapping at base, apex obtuse, erect, margin entire, smooth. Corolla

cylindrical to urceolate, tube 3.5–5.5 mm long, lobes 1.2–1.5 × 1–1.5 mm, lobes ca. 1/4 of

corolla size; lobes acuminate, inflexed with apex straight or inflexed, margin entire. Stamens

included, as long as the corolla tube; anthers ca. 0.5 mm long, filament 1–1.5 mm long.

Infrastaminal scales 2.5–5 mm long, shorter than corolla tube, elliptic, apex rounded, bridge

0.3–0.6 mm long; fimbriae of light density, 0.05–0.2 mm long. Carpel 3–6 mm long, included;

styles slightly conical 0.1–0.5 mm diam.; stigma globose, ca. 0.3 mm long. Fruit oppened by

circumcision, globose, 2.5–3.5 × 2–3.5 mm, intrastylar opening present, translucent, completely

involved by the persistent corolla. Seeds 1–2, ca. 2 mm long.

Examined Material:—BRAZIL. Ceará: Itatira, Serra do Céu, bt. fl. fr., 03.VIII.1984, A.

Fernandes EAC-12778 (EAC).

42

Geographic Distribuition:—Cuscuta corymbosa var. grandiflora is recorded from Mexico to

Ecuador (Austin 1982; Breedlove 1986), and for Brazil was considered as endemic to Fernando

de Noronha island (Flora do Brasil under construction). No specimens from the island was here

confirmed as this variety, but with our investigation was possible to confirm a single occurrence

from Serra do Céu, Itatira-CE, in the year 1984, without more accurate information about its

location.

Phenology:— August.

Notes:—This variety differs from the typical one, which was not found in the study area, by its

larger flowers (ca. 5 mm long), calyx with more than half or so as long as corolla tube and

sessile or subsessile stamens.

4. Cuscuta globosa Ridley (1890: 48). (Fig. 4Q–V, 5D)

Branchlets ca. 0.6 mm diam., green. Inflorescence glomeruliform, countless flowers; pedicel

1.5–3 mm long; bracts ca. 1.7 × 0.7 mm, lanceolate, apex acute, margin entire; bracteoles absent.

Flowers ovoid to spherical, ca. 2.6 × 1.7 mm, green when fresh and yellow when dried, (4)5-

merous. Calyx green, campanulate, ca. 1.5 × 2 mm, longer, rare as long as the corolla tube, tube

ca. 0.4 mm long, lobes unequal, the longest four 1.1 × 1.1 mm, the shorter 0.7 × 0.4 mm long,

absent when 4- merous; not overlapped, apex acute, erect, margin serreated due to the presence

of papillae. Corolla white, ovoid, tube ca. 1 mm long, lobes ca. 0.9 × 0.8 mm, lobes ca. ½ of

the corolla size; lobes acute, straight with apex straight or inflexed, margin serreated due to the

presence of papillae. Stamens included, longer than corolla tube; anthers ca. 0.4 mm long,

filament ca. 1.2 mm long. Infrastaminal scales ca. 1 mm long, longer than corolla tube, oblong,

apex rounded, bridge ca. 0.3 mm long; fimbriae of moderate density, 0.1 mm long. Carpel ca.

2 mm long, included; styles cylindrical ca. 0.1 mm diam.; stigma globose, ca. 0.1 mm long.

Fruit indehiscent, globose to depressed-globose, ca. 1.6 × 2 mm, intrastylar opening present,

translucent, completely involved by the persistent corolla. Seeds 2–3, ca. 1.5 mm long.

Examined Material:—BRAZIL. Bahia: Campo Alegre de Lourdes, bt. fl.fr., 26.V.2002,

Miranda, A.M. 3908 (HST); Conceição de Feira, Mata a NE de B. bananeiras, vale dos rios

Paraguaçu e Jacuipe, 12°32’W 39°05’S, bt.; fl. fr., IX.1980, Grupo Pedra do Cavalo 766

(ALCB, HBR, HUEFS); Feira de Santana, Ipuaçu, 12°15’W 38°58’S, bt. fl. fr., 02.XII.2003,

Carvalho-Sobrinho et al. 157 (HUEFS). Paraíba: São José de Piranhas, Reservatório Morros,

07°09'09.35"W 38°26'21.73"S 393m, fl. fr., 19.V.2011, SILVA, F. F. S. 454 (HVASF).

Pernambuco: Águas Belas, bt. fl. fr., 17.XI.1999, Lima, V.C. et al. IPA-65560 (IPA);

43

Arcoverde, Estação experimental do IPA, bt. fl. fr., 21.VII.1971, Andrade-Lima 71-6321 (IPA);

Carpina, Entrada de Carpina, bt. fl. fr., 26.XI.1952, Andrade-Lima 52-1186 (IPA); Caruaru,

Estação Experimental do IPA, 8°14'13"S 35°55'14"W, bt. fl. fr., 19.IX.2017, S. C. Nepomuceno

42 (PEUFR); Fernando de Noronha, bt. fl. fr., 09.XI.1980, Andrade-Lima 80-8895 (IPA);

Recife, bt. fl. fr., IX.1994, Braga-Filho, J. IPA-990 (IPA); Tapera, bt. fl. fr., 20.X.1927, Pickel,

D.B. 1500 (IPA). Rio Grande do Norte: Serra de São Bento Florânia, bt. fl. fr., 23.VII.2016,

A.M. Marinho 307 (PEUFR).

Geographic Distribution:—It is endemic to Northeast of Brazil, where it occurs mainly in the

states of BA and PE (Yuncker 1932) in the Caatinga and Atllantic forest. Cuscuta globosa was

usually found in shaded areas parasitizing the stem of herbs.

Phenology:— From July to December.

Notes:—It is easily identified by its glomeruliform inflorescence, glomeruliform, with flowers

of ca. 2.6 mm long, with acute apex in calyx and corolla lobes. From species occurring in the

region is the only one that can also present individuals with tetramerous flowers. Yuncker

(1932) still indicates its similarities with C. acuta Engelmann (1859: 497) and C. micrantha

Choisy (1841: 271) for its flowers with about 1.5 mm in length and calyx with acute lobes, and

the C. globosa differs from these by its long pedicels, minute flowers and long stamens. In

addition, C. acuta is endemic to Ecuador and C. micrantha to Chile.

5. Cuscuta partita Choisy (1841: 284). (Fig. 4A–E, 6A)

Branchlets ca. 0.5 mm diam, orange. Inflorescence dichasial, 6–10-flowers; pedicels ca. 2 mm

long; bracts 1.8 × 0.9 mm, lanceolate, apex acuminate, margin entire; bracteoles absent. Flowers

ca. 2.5 × 2.0 mm, white to pink when fresh and reddish when dried, 5-merous. Calyx white,

campanulate, ca. 1.7 × 1.6 mm, as long as the corolla tube, tube 0.3 mm long, lobes equal, 1.2

× 0.8 mm, not overlapped, apex acute to acuminate, often reflexed, margin entire, striated.

Corolla white to pink, urceolate, tube 1.6 mm long, lobes 0.8 × 0.5 mm, lobes ca. 1/3 of corolla

size; lobes acute, reflexed with apex inflexed, margin entire, papillate. Stamens exserted, longer

than corolla tube; anthers ca. 0.6 mm long, filament ca. 1.8 mm long. Infrastaminal scales ca.

1.5 mm long, shorter than corolla tube, obovate, apex rounded, bridge ca. 0.4 mm long; fimbriae

of moderate density, 0.1 mm long. Carpel ca. 1.8 mm long, included; styles cylindrical ca. 0.1

mm diam.; stigma globose, ca. 0.1 mm long. Fruit oppened by circumcision, depressed-

globose, ca. 1 × 1.5 mm, intrastylar opening present, translucent, completely involved by the

persistent corolla. Seeds 2–3, ca. 0.1 mm long.

44

Examined Material:—BRAZIL. Alagoas: Água branca, REVIS do Craunã e do Padre, Morro

do Craunã, bt. fr. fr., 30.IV.2014, Santos, A. et al. 2 (MAC). Bahia: Casa Nova, Caraíba dos

Bragas, bt. fl., 23.III.1988, Arouck-Ferreira, J.D.C. et al. 442 (MBM); Itaberaba, BR-242,

12°31'15"S 40°08'30"W, bt. fl. fr., 19.V.2015, G. Staples et al. 1645 (PEUFR); Urandi, BR122,

próximo à divisa com Ouro Branco, bt. fl., 04.IV.1992, Hatschbach, G. 56532 (MBM); Xique-

Xique, bt. fl., 25.VI.1996, Guedes, M.L.S. 3074 (ALCB, CEPEC, HRB, HUEFS). Ceará:

Caridade, Fazenda Feijão, bt. fl., Noronha, P.R. EAC-18723 (EAC); Caucaia, Salgadinho, bt.

fl., Castro A.S.F. 1828 (EAC); Jaguaribe, Maciço do Pereiro, bt. fl., Miranda, A.M. 6263 (EAC,

HST); São Benedito, Faz. Penha, trilha do Buraco da Velha, Planalto do Ibiapaba, bt. fl., Souza,

E.B. EAC-29910 (EAC). Piauí: Piracuruca, PI-110, entre Piracuruca e BR 232, 3°58'43"S

41°28'22"W, bt. fl. fr., 11.VI.2016, J.A.A.M. Lourenço et al. 110 (PEUFR). Pernambuco:

Parnamirim, Sítio Olho d´água, 08°8"39"S 39°35'48"W, bt. fl. fr., 8.IV.2009, J.A. Siqueira-

Filho 2013 (HVASF); Sagueiro, Reservatório Negreiros, 8°6'7.9"S 39°12'14.4"W 454m, bt. fl.

fr., Silva, F.F.S. et al. 251 (HVASF). Rio Grande do Norte: Apodi, próximo ao açude da baixa

grande, 05°21’S 37°35’W 70 m, bt. fl. fr., 27.IV.1980, Oliveira, O.F. 661; Jucurutu, RPPN

Stoessel de Britto, bt. fl., 01.III.2018, Roque, A.A. 456 (HUFRN); Caicó, Sítio pelados,

próximo à Serra de São Bernardo, estrada para São José do Seridó, bt. fl., 14.III.2009, Roque,

A.A. 667 (HUFRN); Carnaúbas, 5°35'15,4"S 37°31'20.9"W, bt. fl. fr., 23.IV.2016, A.M.

Marinho 237 (PEUFR); Jucurutu, bt. fl. fr., 20.IV.2016, A.M. Marinho 298 (PEUFR); Lages,

Fazenda Barra da Cruz, 5°41'26"S 36°22'56"W, bt. fl. fr., 13.IV.2016, Souza, L. de O.F. de.

873 (MOSS); São João do Sabugi, base da Serra do Mulungu, 6°42'32"S 37°10'13"W 240 m,

bt. fl. fr., 18.IV.2014, Jardim, J.G. 6653 (HUFRN).

Geographic distribution:—It is distributed in western India, Bolivia, Colombia, Venezuela

and Brazil (Yuncker 1932), where is predominant in the Northeast with records in all states,

besides MG, GO, MT and AC (Flora do Brasil 2020 under construction). Reported parasitizing

Evolvulus Linnaeus (1762: 391) (Convolvulaceae) and Sida Linnaeus (1753b: 683)

(Malvaceae).

Phenology:— From March to June.

Notes:—In the study area can be confused with C. umbellata Kunth (1818: 121–122) for

presenting corolla with acute lobes, but are differentiated of the C. umbellata by presenting

inflorescence cyme umbelform, calyx with lobes overlapping at base and erect, smooth corolla

and opaque fruit, while C. partita has a dichasial inflorescence, calyx with lobes not overlapped,

45

often reflexed, papillate corolla and translucent fruit. Specimens are usually orange when dried.

Its fruit may present a late dehiscence, being difficult sometimes to determine this species.

6. Cuscuta racemosa Martius (1823: 286). (Fig. 4F–J, 6B)

Branchlets ca. 0.4 mm diam., yellow or orange. Inflorescence dichasial compound, 6–9-

flowers; pedicels 0.1–0.8 mm long; bracts 1.8 × 1.6 mm, oblanceolate, apex acute, margin

entire, bracteoles absent. Flowers funnelform, ca. 4 × 2 mm, white when fresh and yellow when

dried, 5-merous. Calyx green, funnelform, ca. 1.3 × 1.9 mm, much shorter than the corolla tube,

tube ca, 0.5 mm long, lobes equal, ca. 0.8 × 0.6 mm, not overlapped or rare overlapped at the

base, apex rounded, erect, margin entire, striated. Corolla white, campanulate, tube ca. 1.8 mm

long, lobes ca. 1.5 × 0.8 mm, lobe ca. ½ of the corolla size; lobes acuminate, straight or reflexed

with apex inflexed, margin entire, papillate. Stamens exserted, longer than corolla tube; anthers

ca. 0.4 mm long, filament ca. 2.5 mm long. Infrastaminal scales ca. 2 mm long, as long as the

corolla tube, ovate, apex rounded, bridge ca. 0.7 mm long; fimbriae of moderate density, 0.2

mm long. Carpel ca, 2.3 mm long, included; styles cylindrical ca. 0.1 mm diam.; stigma

depressed-globose, ca. 0.2 mm long. Fruit indehiscent, globose to ovoid, ca. 1.6 × 1 mm,

intrastylar opening present, opaque, completely involved by the persistent corolla. Seeds 4, ca.

0.7 mm long.

Examined Material:—BRAZIL. Bahia: Ituberá, estrada entre Ituberá e Taperoá BA-001,

13°41'1.13S 39°7'40.18"W, bt. fl. fr. 11.IV.2018, S. C. Nepomuceno 60 (PEUFR); Palmeiras,

trilha para Cachoeira da Fumaça em local encharcado, 12°36’14”S 41°27’59”W, bt. fl. fr.

18.V.2019. Pernambuco: Recife, Avenida 17 de agosto, Praça do Monteiro, em frente à escola

Silva Jardim, 8°1’40.50”S 34°55’40.89”W, bt. fl. fr. 15.III.2017, J.A.A.M. Lourenço 64

(PEUFR).

Geographic Distribution:— Cuscuta racemosa is endemic to Brazil, being common in the

southern region. According to the Flora do Brasil 2020 (under construction), this species also

is supposed to be widely distributed in the Northeast region, not reported only to Maranhão.

However, in this study it was observed that in Northeast of Brazil this species only occurs in

the states of Bahia (BA) and Pernambuco (PE). In BA it was found in waterlogged regions, one

on the roadside near the areas of anthropic influence and another on the trail of the Fumaça

waterfall that is in the Chapada Diamantina National Park. In PE, the species was found

parasitizing ornamental plants in a small urban park.

Phenology:— From March to May.

46

Notes:— From Yuncker’s (1932) identification key and descriptions, these specimens could be

identified either as C. decipiens Yuncker (1921: 55) (a rare species from Mexico) or C. gronovii

Willdenow (1820: 205) (widespread only temperate zones). As observed to several other

examples, this key is problematic because many characters applied are continuous (such as

capsule shape and corolla lobes apex). Besides that, ignoring the key and comparing these

specimens with illustrations and morphological descriptions (Yuncker, 1932), the

determination can easily reach C. racemosa as a perfect match. Futhermore, all morphological

descriptions of C. decipiens, C. gronovii and C. racemosa are very similar and could be

accepted to these specimens analyzed here. Thus, our decision is taken from the geographic

distribution, since C. racemosa was described as endemic to Brazil. But further investigations

on its identity are needed.

The name “Cuscuta racemosa” was used arbitrarily in Brazilian collections for any

species, sometimes completely different from each other (C. americana and C. partita, for

example). This probably occurs due to this difficult specific delimitation, to the lack of

elucidative material for support correct identifications and also because C. racemosa is indeed

a very common species in the South and Southeast regions of Brazil.

7. Cuscuta tinctoria Martius ex. Engelmann (1859: 480–481). (Fig. 4K–P, 6C)

Type:—MEXICO. Oaxaca, San Luis Potosí, W.F. von Karwinsky s.n. (Lectotype! MO

[152731] designed by Costea et al 2013[2014]).

= Cuscuta orbiculata Yuncker (1923: 572) syn. nov.

Type:—BRAZIL. Cachoeira, Goiás, Glaziou 21809 (holotype K! [K000196090] designed by

Yuncker 1923).

Branchlets ca. 1.7 mm diam., yellow, with papillae in the branchlets more development.

Inflorescence dichasial compound glomeruliform, 13–19-flowers; sessile; bracts 2.7 × 1.5 mm,

rotund, apex obtuse to rounded, margin entire; bracteoles ca. 3 × 1.9 mm, obovate, apex

rounded, margin entire. Flowers spherical, ca. 5.8 × 4 mm, green when fresh and brown when

dried, 5-merous. Calyx green, urceolate, ca. 3.6 × 4.0 mm, as long, rare shorter than corolla

tube, tube ca. 0.8 mm long, lobes equal, ca. 2.8 × 2.8 mm, totally overlapped, apex obtuse to

rounded, erect, margin entire, slightly verrucose. Corolla white, urceolate, tube ca. 3.5 mm

long, lobes ca. 1.5 × 1.3 mm, lobes ca. 1/3 of the corolla size; lobes rounded, reflexed com apex

straight or inflexed, margin entire, smooth. Stamens exserted, longer than corolla tube; anthers

ca. 0.6 mm long, filament ca. 3 mm long. Infrastaminal scales ca. 3 m long, shorter than corolla

47

tube, rotund, apex rounded, bridge ca. 1.5 mm long; fimbriae dense, ca. 0.4 mm long. Carpel

ca. 3.7 mm long, included; styles conical ca. 0.3 mm diam.; stigma depressed-globose, ca. 0.4

mm long. Fruit oppened by circumcision, depressed-globose ca. 2.5 × 3 mm, intrastylar opening

present, opaque, partially involved by the persistent corolla. Seeds 2, ca. 1.3 mm long.

Examined Material:—Brazil. Alagoas: Traipu, Serra da Mãos, bt. fl. fr., 21.VIII.2010, Lira-

Lemos, R.P. et al.13116 (MAC). Bahia: Santo Amaro, 1Km após Lagoa da Boa Vida, vindo

de Campinho, bt. fl. fr., 20.III.1980, Araújo, A.P. de 274 (CEPEC). Ceará: Parambu, Margem

BR 020, 30 km da divisa CE/PI, bt. fl. fr., 09.V.2008, Castro, A.S.F. 2018 (EAC). Paraíba:

São José de Piranhas, Reservatório Morros, 07°09'09.35"S 38°26'21.73”W, 19.V.2011, bt. fl.

fr., E.F.S. Silva 458 (HVASF, PEUFR). Pernambuco: Fernando de Noronha, Ilha da Rata,

3°50'10"S 32°25'30"W, bt. fl. fr., 01.VI.1993, Miranda, A.M. 857 (ALCB, HST); Gravatá,

Estrada para o Parque eólico após a entrada para Pedra Branca, 8°39'35.1"S 37°14'46.5"W, bt.

fl. fr. 26-IX-2017, S.C. Nepomuceno et al. 43 (PEUFR). Piauí: Caracol, Serra Grande,

9°9’48”S 43°23’7”W 668 m, bt. fl. fr., 18.VII.2011, Melo, E. et al. 10139 (HUEFS). Rio

Grande do Norte: Mossoró, Serra do Carmo, 5°11'15"O 16 m, bt. fl. fr., 13.V.1980, Oliveira,

O.F. 826 (MOSS).

Geographic Distribution:—Cuscuta tinctoria is referred for Mexico, Guatemala and Brazil.

In the latter, is recorded for Goiás (Yuncker 1932) and has a wider distribution in the Northeast,

being new records for Alagoa, Paraíba and Rio Grande do Norte.

Phenology:— From May to September.

Notes:—It stands out for its spherical flowers of ca. 5 mm and its calyx deeply divided and

lobes totally overlapped, often coming to be confused with sepals free. In the region it resembles

Cuscuta corniculata because both present spherical flowers, but C. tinctoria present flowers

with ca. 5 mm, with bracteoles, calyx lobes completely overlapped and corolla lobes rounded,

while C. corniculata has flowers with ca. 2 mm, without bracteoles, calyx lobes slightly

overlapped and corolla lobes acute.

After analyzing the protologues, comparing descriptions and type materials it can be

concluded that they do not present significant differences to be treated as different species.

Moreover, the proportions calyx/corolla (calyx as long as the corolla tube in C. tinctoria vs.

calyx shorter than corolla tube in C. orbiculata) indicated by Yuncker (1932) as the only

character to distinguished them, can be observed in the same individual (see Miranda et al. 857

- ALCB 25577, HST 9727). Cuscuta tinctoria has priority over the C. orbicularia.

48

Cuscuta orbiculata was described as endemic to Brazil, referred only for GO and PE

(Fernando de Noronha) being known only by the holotype and the one paratype. This example

illustrates the fragility of characters taken by Yuncker as significant in species delimitation.

8. Cuscuta umbellata Kunth (1818: 121–122). (Fig. 4Q–U, 6D)

Branchlets 0.05–0.2 mm diam., yellow. Inflorescence cyme umbelform, flowers 5–8; pedicels

0.9–2.2 mm long; bracts 1–1.5 × 0.7–1 mm, deltoids to rhombic, apex acute, margin entire;

bracteoles absent. Flowers ca. 2 × 1.5 mm, white when fresh and yellow when dried, 5-merous.

Calyx funnelform, 1–1.4 × 1.2 mm, as long as the corolla tube, tube ca. 0.7 mm long, lobes

equal, 0.4–0.7 mm long, overlapping at base, apex acuminate to acute, erect, margin entire,

striated. Corolla white, urceolate, tube 0.5–1 mm long, lobes 1–1.5 × 0.3–0.7 mm, lobes ca. 2/3

of the corolla size; lobes acute, straight or reflexed with apex inflexed, margin entire, smooth.

Stamens exserted (included when the corolla lobes are erect) longer than corolla tube; anthers

ca. 0.3 mm long, filament ca. 1 mm long. Infrastaminal scales 0.8–1 mm long, longer than

corolla tube, ovate, apex rounded, bridge ca. 0.2 mm long; fimbriae of moderate density, 0.05–

0.2 mm long. Carpel ca. 1.8 mm long, exserted; styles cylindrical ca. 0.1 mm diam.; stigma

globose, ca. 0.1 mm long. Fruit oppened by circumcision, globose to depressed-globose, ca. 1

x 1.2 mm, intrastylar opening present, opaque, partially involved by the persistent corolla. Seeds

2, ca. 0.8 mm long.

Examined Material:—BRAZIL: Rio Grande do Norte: Areia Branca, Salina Augusto

Severo, bt. fl. fr., 11.V.2007, A.A. Roque 53 (HUFRN); Grossos, Salina Caenga, bt. fl, fr.,

12.V.2007, A.A. Roque 96 (HUFRN); Grossos, Salina Salmar, bt. fl, fr,, 28.VI.2017, A.A.

Roque 203 (HUFRN).

Geographic Distribution:—Cuscuta umbellata is found from United States, Mexico,

Suriname, Guyana, Venezuela and Brazil (Yuncker 1932; Correll & Johnston 1970; Funk et al.

2007; Hokche et al, 2008; Villaseñor 2016), where, according with Flora do Brasil 2020 (under

construction) was recorded for Piauí, Ceará and Rio Grande do Norte. However, specimens

from Ceará and Piauí were not located, and here we consider its distribution restricted to Rio

Grande do Norte state, growing in saline regions.

Phenology:— From May to June.

Notes:—It resembles C. partita due to corolla with acute to acuminate lobes, but can be

distinguished by a set of characteristics pointed out in the description of this species. The

inflorescences in cyme umbelliform, calyx with lobes overlapping at the base, erect, smooth

49

corolla and opaque fruit in C. umbellata vs. dichasial inflorescence, calyx with lobes not

overlapped, often reflexed, papillate corolla and translucent fruit in C. partita.

Acknowledgment

The authors thank to the managers of the conservation units visited; to ICMBIO for the

colletions authorizations; to herbarium curators; to Capes for the first author’s grant, to CNPq,

for the financing of the Project “Convolvulaceae da América do Sul: construir em direção ao

conhecimento global” (PVE 314725/2014-8); the illustrator Regina Carvalho and LASIA team.

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53

Legends

FIGURE 1. Species collected. A-B. Cuscuta americana. A. Habit. B. Inflorescence. C.

Cuscuta racemosa D. Cuscuta globosa. E. Cuscuta partita. F. Cuscuta tinctoria. (Photos by

LASIA team).

FIGURE 2. Taxonomically useful morphological characters in the specific determination of

Cuscuta. A. Calyx overlapped; B. Calyx not overlapped; C. Infrastaminal scales; D.

Infrastaminal scales similar to a corona; E. Capsule indehiscent; F. Capsule dehiscent by

circumcision on the base; G. Capsule completely enclosed by the persistent corolla; H.

Capsule partially enclosed by the persistent corolla. (Photos by S. Nepomuceno).

FIGURE 3. A–F. Cuscuta americana. A. Flower; B. Calyx; C. Corolla with infrastaminal

scales; D. Habit; E. Fruit; F. Infrastaminal scales. G–K. Cuscuta corniculata. G. Flower; H.

Calyx; I. Corolla with infrastaminal scales; J. Infrastaminal scales; K. Fruit. L–P. Cuscuta

corymbosa var. grandiflora. L. Infrastaminal scales; M. Corolla with infrastaminal scales; N.

Calyx; O. Flower; P. Fruit. Q–V. Cuscuta globosa. Q. Habit; R. Infrastaminal scales; S.

Flower; T. Corolla with infrastaminal scales; U. Calyx; V. Fruit. (Illustrations by R. Carvalho).

FIGURE 4. A–E. Cuscuta partita. A. Flower; B. Calyx; C. Corolla with infrastaminal scales;

D. Infrastaminal scales; E. Fruit. F–J. Cuscuta racemosa. F. Corolla with infrastaminal scales;

G. Flower; H. Infrastaminal scales; I. Calyx; J. Fruit. K–P. Cuscuta tinctoria. K. Infrastaminal

scales; L. Habit; M. Calyx; N. Corolla with infrastaminal scales; O. Fruit; P. Fruit. Q–U.

Cuscuta umbellata. Q. Calyx; R. Fruit; S. Corolla with infrastaminal scales; T. Flower; U.

Infrastaminal scales. (Illustrations by R. Carvalho).

FIGURE 5. Maps of distribution A. Cuscuta americana; B. Cuscuta corniculata; C. Cuscuta

corymbosa var. grandiflora; D. Cuscuta globosa. (Maps by S. Nepomuceno).

FIGURE 6. Maps of distribution A. Cuscuta partita; B. Cuscuta racemosa; C. Cuscuta

tinctoria; D. Cuscuta umbellata. (Maps by S. Nepomuceno).

54

Figure 1

55

Figure 2

56

Figure 3

57

Figure 4

58

Figure 5

59

Figure 6

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CONSIDERAÇÕES FINAIS

A finalização deste estudo proporcionou avanços consideráveis na compreensão de

Cuscuta L. tanto local quanto mundialmente. A seguir são destacados alguns aspectos

importantes nos quais este trabalho resultou:

• Com este estudo pode-se constatar que a diversidade de Cuscuta L. para o Nordeste

brasileiro estava superestimada. Em levantamentos anteriores indicava-se a ocorrência

de 11 espécies do gênero para região, porém constatou-se a ocorrência de apenas oito

espécies: C. americana, C. corniculata, C. corymbosa var. grandiflora, C. decipiens, C.

globosa, C. partita, C. tinctoria e C. umbellata;

• Identificou-se que C. globulosa que era indicada como endêmica do Nordeste brasileiro

corresponde a um sinônimo de C. tinctoria e que este último nome prevalece pois é mais

antigo. Desta forma, no cenário atual é registrada apenas uma espécie endêmica do

Nordeste: C. globosa;

• Foi registrada uma nova ocorrência para o Brasil de C. decipiens que anteriormente era

registrada apenas para Estados Unidos e México. Constatou-se também que C.

racemosa é um nome usado arbitrariamente e que esta espécie não ocorre no Nordeste

brasileiro;

• A superestimação da diversidade está relacionada a falta de recursos para delimitação

específica associada às flores diminutas e ao número reduzido de caracteres

taxonomicamente úteis neste táxon;

• Não foi constatado nenhum outro caractere útil do ponto de vista da morfologia externa

além dos já utilizados na literatura clássica que compreendem os trabalhos de Yuncker,

como a deiscência do fruto, as proporções, tamanhos e formas de cálice e corola, forma

e tamanho das escamas infraestaminais, entre outros;

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• Percebeu-se também uma grande sobreposição de caracteres em seus trabalhos e um

grande polimorfismo em espécies que são amplamente distribuídas, como é o caso de

C. americana.

• Sendo assim, indica-se a utilização de uma taxonomia integrativa que utilize, além da

taxonomia clássica, outras ferramentas que podem ser úteis na delimitação específica

como anatomia, morfometria de escamas infraestaminais e filogeografia, já que são

ferramentas que tem se mostrado elucidativas em outros gêneros de Convolvulaceae.

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NORMAS DA REVISTA

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