Natashi Aparecida Lima Pilon

Técnicas de restauração de fisionomias

campestres do cerrado e fatores ecológicos

atuantes

CAMPINAS

2016

UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS

INSTITUTO DE BIOLOGIA

Natashi Aparecida Lima Pilon

Técnicas de restauração de fisionomias campestres do

cerrado e fatores ecológicos atuantes

Dissertação apresentada ao Instituto de Biologia

da Universidade Estadual de Campinas como

parte dos requisitos exigidos para a obtenção do

título de Mestra em Ecologia

ESTE ARQUIVO DIGITAL CORRESPONDE À VERSÃO FINAL DA DISSERTAÇÃO DEFENDIDA PELA ALUNA NATASHI APARECIDA LIMA PILON E ORIENTADA PELA PROFA. DRA. GISELDA DURIGAN.

CAMPINAS

2016

3

4

Campinas, 20 de Janeiro de 2016

Banca Examinadora

Profa. Dra. Giselda Durigan

Profa. Dra. Alessandra Tomaselli Fidelis

Profa. Dr. Osmar Cavassan

Os membros da Comissão Examinadora acima assinaram a Ata de Defesa, que se encontra no processo de vida acadêmica do aluno.

5

Resumo

As fisionomias campestres do Cerrado têm tido suas áreas de ocorrência reduzidas

por fatores diversos, que incluem a conversão para a produção agropecuária, invasões

biológicas e até mesmo o adensamento decorrente da supressão do fogo. Ações para

garantir a conservação da diversidade que vem sendo perdida devem compreender o fim da

conversão, a viabilização de práticas de manejo e o desenvolvimento de técnicas de

restauração das fisionomias campestres. Para contribuir no âmbito dos desafios relativos à

restauração, neste estudo avaliamos o sucesso de diferentes técnicas de restauração

ecológica para fisionomias campestres do Cerrado – campo cerrado e vereda, bem como a

resiliência dos ecossistemas naturais que foram utilizados como fonte de propágulos. O

estudo foi realizado na Estação Ecológica de Santa Bárbara - EEcSB, onde coletamos

material nas áreas em que os ecossistemas se encontram intactos, para a restauração de

áreas em que a vegetação nativa foi totalmente suprimida pela invasão por Pinus elliottii,

não existindo potencial de regeneração natural. No campo cerrado aplicamos cinco

tratamentos de restauração: 1- remoção da camada de acículas remanescentes da invasão; 2

- semeadura direta; 3- transferência de topsoil; 4- transferência de topsoil + semeadura

direta; 5- transplante de material vegetal, que foram comparados com parcelas controle,

sem nenhuma intervenção. Na vereda aplicamos três tratamentos de restauração: 1-

remoção da camada de acículas remanescentes da invasão; 2- semeadura direta; 3-

transferência de material vegetal, que foram comparados ao controle. Para avaliar a

resiliência das áreas fonte de propágulos, a retirada do material foi feita em três diferentes

tamanhos de clareiras, em cada uma das fisionomias. Dentre as técnicas de restauração

testadas para o campo cerrado, a transferência de topsoil e o transplante de material vegetal

foram as técnicas mais bem sucedidas. Para a vereda, todos os tratamentos aplicados foram

efetivos, sendo que a simples remoção da camada de acículas já foi suficiente para permitir

o estabelecimento de uma comunidade estruturalmente similar ao ecossistema de

referência. O transplante de material vegetal foi o melhor tratamento em termos de

recuperação das espécies endêmicas, densidade e cobertura vegetal em ambas as

fisionomias. As áreas fonte de propágulos apresentaram alta resiliência frente ao distúrbio

decorrente da extração do material (plantas inteiras e topsoil), ultrapassando os valores de

riqueza da comunidade pré-distúrbio em menos de um ano. Portanto, foi possível restaurar

o campo cerrado e a vereda utilizando áreas naturais como fonte propágulos sem degradá-

las.

Abstract

The extension of areas occupied by grasslands in the Cerrado have been

dramatically reduced by different factors which include land conversion for agricultural

production, biological invasions and even the increase in woody biomass resulting from fire

suppression. Actions to ensure the conservation of these ecosystems must include stopping

land conversion, enabling sustainable management practices and developing restoration

techniques for grassland physiognomies. Aiming at to contribute to the challenges of

restoration, in this study we assessed the success of different ecological restoration

techniques to be applied to dry and wet Cerrado grasslands, as well as the resilience of

natural ecosystems that were used as propagule sources. The study was conducted at Santa

Bárbara Ecological Station, where material was collected from intact ecosystems to be used

in the restoration of areas where the native vegetation has been totally suppressed by the

invasive tree Pinus elliottii. After eradication of the invasive species, no potential for

natural regeneration was observed. To restore the dry grassland we compared five

restoration treatments: 1 - removing the needles remaining from of invasion; 2 - direct

seeding; 3 - transfer of topsoil; 4 - topsoil transfer + direct seeding, 5 - transplant of plant

material, and control plots. To restore the wet grassland, we used the treatments 1, 2 and 5,

and control plots. To assess the resilience of the areas used as source of propagules in both

physiognomies, the material (plants and top soil) was removed in plots of three different

sizes. Among the restoration techniques tested for dry grassland, transfer of topsoil and

transplant of plant material were the best treatments. For wet grassland restoration, all

treatments were effective, and simply removing the needles layer was enough to allow the

establishment of a plant community structurally similar to the reference ecosystem.

Transplantation was the best treatment in terms of recovery of endemic species, density and

vegetation cover for both physiognomies. Areas that were source of propagules showed

high resilience after disturbance by removing the material (plants and topsoil), overtaking

the richness of pre-disturbance community in less than one year. We concluded that it is

possible to restore dry and wet grasslands using natural areas as source of propagules

without degrading them.

Sumário

Dedicatória .......................................................................................................................................................... 9

Agradecimentos ................................................................................................................................................. 10

Introdução geral ................................................................................................................................................. 13

1. Tropical Grassy Biomes e o Cerrrado brasileiro...................................................................................... 13

2. Ameaças ao Cerrado .............................................................................................................................. 19

3. Legislação para conservação e restauração de fisionomias campestres do Brasil ..................................... 21

4. Restauração de fisionomias campestres e savânicas do Cerrado .............................................................. 24

5. Experimentação de técnicas de restauração ............................................................................................. 25

Objetivos ........................................................................................................................................................... 26

CAPÍTULO I: Técnicas de restauração ecológica para o campo cerrado utilizando áreas conservadas como

fonte de propágulos ................................................................................................................................ 28

Transição para o capítulo II ................................................................................................................................ 56

CAPÍTULO II: Transplante de material vegetal e semeadura como técnicas para a restauração de vereda .......... 58

Transição para o capítulo III ............................................................................................................................... 82

CAPÍTULO III: Caracterização da resiliência de fisionomias campestres do Cerrado frente à perturbação

por abertura de clareiras ......................................................................................................................... 83

Implicações para a prática ................................................................................................................................ 102

Referências bibliográficas ................................................................................................................................ 109

Apêndice 1: Espécies vegetais amostradas no ecossistema de referência e na área experimental de

restauração do campo cerrado .............................................................................................................. 126

Apêndice 2: Espécies vegetais amostradas no ecossistema de referência e na área experimental de

restauração da vereda ........................................................................................................................... 132

A Marineide, Aparecido Gilberto, Giselda, Kaliane, Lourdes e Fernando

Agradecimentos

Durante o desenvolvimento desta pesquisa pude contar com um time grande de

pessoas amigas que me ajudaram em vários sentidos. Sem elas a minha trajetória seria

muito diferente. Felizmente, não me faltam pessoas de boa vontade.

Gostaria de agradecer primeiramente à Giselda Durigan, por me ensinar o que é

ciência, por me mostrar o quanto o Cerrado é apaixonante e por todos seus bons conselhos

e correções, sejam eles para a ciência ou para vida. Agradeço pela sua enorme paciência em

ensinar e por ter me aceitado em seu laboratório em 2008, fato que fez toda a diferença na

minha vida.

Agradeço aos meus familiares, por me darem força durante todo o período de

disciplinas, qualificação e redação da dissertação. Agradeço especialmente aos meus pais

Marineide Pilon e Aparecido G. Pilon, por estarem sempre prontos para me ajudar e fazer

com que eu me sinta capaz, inclusive por ouvirem repetidamente o que significa resiliência

e como o termo se aplica na restauração, ao Vô Claúdio por todo o carinho e pelos passeios

na floresta, à Kaliane Pilon e Adenilce C. Lima, pela força e carinho.

Ao Fernando Belizotti, meus agradecimentos pela parceria incondicional, paciência,

amor, correções gramaticais e por estar sempre pronto para fazer qualquer coisa que eu

precisar.

À Flaviana Maluf de Souza, pela co-orientação e valiosas discussões que

permitiram aprimorar o projeto e esta dissertação.

Aos colegas de laboratório Mário, Márcio e Augusto (Guto), pelas valorosas

discussões ou ajuda com a estatística, à Geissianny, por ser uma grande parceira estando

presente em quase todos os momentos desta pesquisa com seus conselhos sempre

pertinentes, à Eliane (Honda) pelas valiosas conversas e deliciosos chás que me trouxeram

muita felicidade. Ao Antônio Carlos (Melo) pela ajuda na instalação dos experimentos e

pela companhia divertida.

Agradeço aos funcionários da Estação Ecológica de Santa Bárbara e Floresta

Estadual de Assis: Valdemir Melicio, José Rodrigues do Prado Filho (Zé Magrela), Ailton

11

Luiz Martins, Moacir de Oliveira, Marcos Antônio Soler, Edison Adriano Berto e Edison

Damasceno, pela valiosa ajuda na instalação dos experimentos e coleta de dados. Ao

funcionário Edison Adriano Berto, pela sua sabedoria e teimosia que nos mostrou a melhor

estação para coleta de sementes de capins nativos, que continue teimoso!

Aos amigos das repúblicas de Campinas e Assis: Regiane, Mariana, Yara, Diego e

Camila, pelos divertidos cafezinhos e agradável companhia. À Regiane, pela revisão de

alguns textos.

À professora Renata Giassi Udulutsch, que tornou possível minha matrícula no

programa de pós-graduação em Ecologia, agilizando toda a documentação necessária

quando tudo indicava que não daria tempo.

À professora Rosana Marta Kolb, por conduzir os testes de germinação das

sementes de gramíneas no laboratório da UNESP de Assis.

À professora Dra. Elisse Buisson e à Dra. Soizig Le Stradic, cujas pesquisas

inspiraram grande parte da minha pesquisa e até mesmo os objetivos e o modelo desta

dissertação.

Aos diretores do Instituto Florestal, por assinarem os termos que me permitiram

realizar a pesquisa na Estação Ecológica de Águas de Santa Bárbara e a toda a Equipe dessa

Unidade de Conservação, que a mantêm impecável, desde os gramados ao redor do

alojamento até as estradas que levam a todos os cantos da unidade, fazendo deste um dos

lugares mais agradáveis que eu conheço.

Aos colegas Lika e Victor, pela ajuda no trabalho de campo.

Aos pesquisadores Raquel Ronqui, Francisco F.M. Santos e Renata Giassi

Udulutsch, pela ajuda na difícil tarefa de identificar Cyperaceae, Xyridaceae e

Eriocaulaceae do campo úmido.

Agradeço às professoras que aceitaram compor a pré-banca para avaliação desta

dissertação: Dra. Cássia Beatriz Rodrigues Munhoz, Dra. Soizig Le Stradic e Dra.

Alessandra Tomaselli Fidelis. E aos professores que aceitaram serem membros da banca de

12

defesa: Dr. Osmar Cavassan, Dra. Alessandra Tomaselli Fidelis (membros titulares) e Dra.

Flaviana Maluf de Souza e Dra. Maria Teresa Zugliani Toniato (membros suplentes).

À FAPESP, Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo, pela bolsa

concedida (#2014/05573-1).

Agradeço ainda a todos que, em algum momento, colaboraram para a realização

desta pesquisa e não foram mencionados aqui.

OBRIGADA!!!!!!!

13

Introdução geral

1. Tropical Grassy Biomes e o Cerrrado brasileiro

Fisionomias campestres e savânicas ocupam 20% da superfície terrestre, sendo

responsáveis por ampla gama de serviços ecossistêmicos (Scholes e Archer 1997). Essas

vegetações ocorrem em extensas regiões nos trópicos, enquadrando-se no conceito

internacionalmente reconhecido de Tropical Grassy Biomes (TGBs) (Figura 1). TGBs são

compostos por tipos vegetacionais campestres, com nenhuma ou relativamente pouca

cobertura arbórea, até vegetações predominantemente lenhosas com até 80% de cobertura

de copas. São distintas de outras vegetações tropicais pela presença de gramíneas C4,

intolerantes à sombra e com recorrente ocorrência de fogo (Scholes e Archer 1997, Parr et

al. 2014).

Figura 1: Distribuição global das vegetações campestres e savânicas (grassy biomes) –

representadas pela cor amarela. Em destaque, entre os trópicos, fisionomias campestres e

savânicas tropicais (Tropical Grassy Biomes). (fonte: World Wildlife Fund-

http://www.worldwildlife.org/).

14

Pela histórica incidência de fogo nesses sistemas, no passado acreditava-se que

savanas e campos eram resultantes de atividades antrópicas, uma vez que o homem

conduzia queimadas como técnica de caça e renovação das pastagens (Oliveira-Filho e

Ratter 2002, Dias 2006). No entanto, atualmente existem evidências consistentes de que o

fogo nas savanas e campos já era frequente antes do homem começar a intervir em seus

processos ecossistêmicos, sendo um fator espontâneo que conduziu a evolução desses

ecossistemas (Simon et al. 2009, Simon e Pennington 2012, Maurin et al. 2014). Devido a

esse distúrbio natural, que moldou as savanas e campos hoje existentes, as plantas

desenvolveram grande diversidade de adaptações, como estruturas subterrâneas bem

desenvolvidas, que permitem às plantas rebrotarem inúmeras vezes após a passagem do

fogo (Coutinho 1990, Bond e Midgley 2001, Simon et al. 2009), formando um ecossistema

antigo, com grande estoque de carbono abaixo do solo (Veldman et al. 2015a). É

reconhecido que muitas dessas vegetações campestres e savânicas são extremamente

antigas, compostas por plantas que podem viver por décadas e até milênios (Alves e Kolbek

1994, Veldman et al. 2015a). É neste contexto, que Veldman et al. (2015a) introduziram o

conceito de “old-growth” para esses biomas, com a intenção de ressaltar sua importância

histórica, ecológica e econômica, ressaltando a necessidade de sua conservação. “Old-

growth” ainda não tem uma tradução em português consagrada, sendo aplicado para

vegetações prístinas ou primitivas, ou seja, ecossistemas antigos que ainda não foram

degradados pelo homem.

O Cerrado, com suas fisionomias campestres e savânicas, é representante dos TGBs

no Brasil, sendo composto por um gradiente que varia de campos, sem nenhuma cobertura

arbórea, até fisionomias florestais, com densas copas sombreando toda a superfície do solo

(Eiten 1972, Coutinho 1990, Ribeiro e Walter 2008). Porém, considerando a definição de

TGBs, entre as fisionomias classicamente reconhecidas para o Cerrado brasileiro, o

cerradão deve ser excluído, uma vez que não apresenta estrato graminoso.

O Cerrado, abrangendo 22% da superfície terrestre do Brasil (Oliveira-Filho e

Ratter 2002), é o segundo maior domínio fitogeográfico do país, sendo superado apenas

pela Floresta Amazônica (Ribeiro e Walter 2008). O termo Cerrado é utilizado de três

15

diferentes maneiras: a primeira refletindo todo o domínio geográfico de abrangência dessa

vegetação, sempre escrito com a inicial maiúscula; a segunda abrange a variação

fitofisionômica que ocorre dentro do domínio do Cerrado em terrenos secos, denominada

cerrado lato sensu; a terceira definição designa o tipo fisionômico de maior abrangência

geográfica dentro do cerrado lato sensu, que é o cerrado stricto sensu. O cerrado stricto

sensu é uma formação savânica, com árvores pequenas, esparsas e retorcidas, entremeadas

por estrato graminoso (Oliveira-Filho e Ratter 2002, Ribeiro e Walter 2008).

Dentro da definição de cerrado lato sensu, a caracterização e diferenciação dos tipos

fisionômicos é controversa, uma vez que diferentes autores utilizam diferentes abordagens

para essa classificação, criando diferentes subdivisões (Walter 2006). Como exemplo,

podemos citar as definições estabelecidas por Coutinho (1978), Eiten (1979), Ribeiro e

Walter (2008) e Oliveira-Filho e Ratter (2002), que usam denominações distintas para

referir-se às formações vegetais dentro do espectro de campos a florestas. Em sua

definição, Coutinho (1978) aborda cinco fitofisionomias, sendo os campos e o cerradão

(formação florestal) considerados como estados estáveis de um gradiente de fitomassa e

todas as fisionomias savânicas (campo sujo, campo cerrado e cerrado stricto sensu) são, por

esse autor, consideradas ecótonos. Nessa definição são totalmente desconsideradas as áreas

úmidas, como veredas e matas de galeria. Eiten (1979) descreve 27 categorias estruturais

vegetacionais, com uma caracterização longa e minuciosa que o autor considera ser

adaptada a outras vegetações do mundo. No entanto, a proposta não teve boa aceitação

entre os estudiosos do Cerrado. Ribeiro e Walter (2008) apresentam uma classificação,

amplamente utilizada atualmente, contendo 11 fisionomias principais, que podem ser

divididas em 25 subtipos, compreendendo formações florestais, savânicas e campestres,

sendo incluídas áreas úmidas, tais como mata ciliar, mata de galeria, campo limpo úmido,

campo sujo úmido e veredas. Para a divisão os autores basearam-se na fisionomia, definida

pela estrutura, formas de crescimento dominantes e possíveis alterações estacionais. Como

último exemplo, na classificação de Oliveira-Filho e Ratter (2002) 16 tipos fisionômicos

são apresentados, distintos especialmente pela estrutura da vegetação, pela presença de

estrato herbáceo e por relações pedológicas e hídricas. Nesta dissertação utilizamos a

definição de Oliveira-Filho e Ratter (2002), uma vez que a definição é a mesma utilizada na

Lei 12.651, que dispõe sobre a proteção da vegetação nativa (Art. 3º. inciso XII, da Lei

16

12.651, de 25 de maio de 2012), sendo também a definição utilizada na elaboração do plano

de manejo da Estação Ecológica de Santa Bárbara (Melo e Durigan 2011). Os principais

tipos fisionômicos, considerando Oliveira-Filho e Ratter (2002), e suas respectivas

denominações são apresentados na Figura 2. Na mesma figura, ilustramos onde se insere o

conceito de TGBs.

Figura 2: Esquema das principais fitofisionomias do Cerrado segundo Oliveira-Filho e

Ratter (2002) e representação das fisionomias do Cerrado que se inserem no conceito de

Tropical Grassy Biomes.

O mosaico de fitofisionomias no Cerrado é produto de uma série de fatores, entre os

quais se destacam a incidência de fogo, a sazonalidade climática, as propriedades físicas e

químicas do solo e a variação na altura do lençol freático (Eiten 1972, Coutinho 1990,

Oliveira – Filho e Walter 2008, Ribeiro e Walter 2008). Grande parte das fisionomias

campestres e savânicas do Cerrado ocorrem em regiões com características edafoclimáticas

que permitem o desenvolvimento de vegetações com maior fitomassa, como o cerradão, por

exemplo (Hirota et al. 2009, Staver et al. 2011). Estudos apontam que o fogo é um dos

principais fatores que garantem a manutenção das fisionomias abertas nessas regiões (Bond

e Keeley 2005, Bond et al. 2005), uma vez que a incidência de fogo gera um feedback

positivo, perpetuando as fisionomias savânicas e campestres ao longo do tempo. A alta

biomassa de capins acumulada durante a estação chuvosa gera combustível altamente

inflamável no período mais seco do ano, causando incêndios que retiram do sistema plantas

jovens de espécies florestais intolerantes ao fogo, induzindo a floração e a renovação do

estrato herbáceo (Bond et al. 2005, Hoffmann et al. 2012). As plantas dessas fisionomias

17

apresentam um conjunto grande de adaptações que permitem a sobrevivência após eventos

de fogo, como casca espessa – atua como isolante térmico; sistema subterrâneo bem

desenvolvido – que permite a rápida rebrota; massiva floração e frutificação logo após a

passagem do fogo (Eiten 1972, Coutinho 1990, Hoffmann et al. 2003, Simon et al. 2009,

Hoffmann et al. 2009, Hoffmann et al. 2012). Algumas plantas florescem exclusivamente

após episódios de fogo, permanecendo em estado vegetativo quando esse distúrbio é

suprimido (Munhoz e Felfili 2005). Portanto, o fogo é um fator de extrema importância

para a manutenção das fisionomias campestres e savânicas do Cerrado e de outras regiões

do planeta (Parr et al. 2014).

O Cerrado é considerado a savana mais diversa do mundo, apresentando altos níveis

de endemismos e, por isso, é considerado um dos hotspots para a conservação em escala

global (Myers et al. 2000, Hill et al. 2010), desempenhando diversos serviços

ecossistêmicos, estando estreitamente relacionado com a manutenção dos recursos hídricos

do país (Lima e Silva 2008). Por ocupar grande parte do planalto central brasileiro (Eiten

1972) e apresentar solos com alta capacidade de drenagem, o Cerrado desempenha

importante papel na dinâmica hídrica do país, sendo que no seu domínio se encontram as

nascentes que abastecem oito das doze grandes regiões hidrográficas do Brasil (Lima e

Silva 2008). Diante da importância dessa vegetação, há relativamente poucos estudos com a

finalidade de compreender profundamente quais são seus fatores condicionantes, qual a

abrangência geográfica de cada uma das suas fisionomias e quais práticas de manejo são

adequadas para sua total conservação. Grande parte da literatura existente são

levantamentos florísticos e fitossociológicos considerando quase que exclusivamente o

componente lenhoso (Walter et al. 2015). Portanto, o cenário é ainda mais crítico para as

fisionomias campestres do Cerrado, uma vez que são escassos inclusive os levantamentos

florísticos nessas áreas (Tannus e Assis 2004, Meira – Neto et al. 2007, Munhoz e Felfili

2007, Santos e Munhoz 2012). Adicionalmente, há a limitação tecnológica no efetivo

mapeamento dessas vegetações campestres por imagens de satélite (Sano et al. 2009), fato

que dificulta ainda mais sua conservação.

A fim de ilustrar a escassez de estudos para as fisionomias campestres do Cerrado,

realizamos levantamento de artigos científicos publicados no período de 1980 – 2015,

18

utilizando como palavras-chave: cerrado, campo cerrado, vereda e campo úmido. O

levantamento foi efetuado na base de dados do Web of Science e no Google Acadêmico,

onde contabilizamos os artigos que abordavam os termos biodiversidade, conservação,

ecologia de comunidades e populações dentro dessas quatro palavras-chave (Figura 3). O

termo mais genérico “Cerrado” retornou grande quantidade de artigos, evidenciando

interesse crescente sobre o assunto na última década. No entanto, ao refinarmos a busca

para as fisionomias campestres (campo cerrado, vereda e campo úmido), os resultados

foram muito inferiores, sendo que apenas 3,7% dos artigos que tratam do Cerrado referiam-

se a essas fisionomias, refletindo o cenário, discutido acima, da escassez de estudos sobre

vegetação campestre no Brasil. Obviamente, uma busca mais aprofundada, considerando

teses, dissertações e capítulos de livros e outras palavras-chaves geraria números absolutos

maiores. Porém, é provável que as proporções encontradas entre artigos científicos, reflita

as proporções que encontraríamos para todos os trabalhos já realizados.

19

360 340

320 300

280 260

240 220

200 180

160 140

120 100

80 60

40 20

0

Ano

Vereda /Campo úmido Campo cerrado Cerrado

Figura 3: Artigos científicos publicados no período de 1980 – 2015 abordando os termos

Cerrado, Campo cerrado, Vereda / Campo úmido. (fonte: base de dados do Web of Science

e Google Acadêmico).

2. Ameaças ao Cerrado

Apesar do crescente reconhecimento da importância dos TGBs em escala global,

seus ecossistemas estão sendo perdidos ao redor de todo o planeta por diversas pressões

antrópicas, dentre elas a conversão para agricultura e pecuária de alta tecnologia, plantações

florestais, mineração, urbanização sem planejamento, introdução de espécies invasoras,

Nº

de

Art

igo

s

1980

1981

1982

1983

1984

1985

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1999

2000

2001

2002

2003

2004

2005

2006

2007

2008

2009

2010

2011

2012

2013

2014

2015

20

supressão de distúrbios naturais, elevação do carbono atmosférico e deposição de

nitrogênio (Parr et al. 2014).

No Brasil, o estudo mais recente e mais abrangente mostrou, com base em imagens

de 2002, que os remanescentes naturais do Cerrado ocupavam 60,5% da sua cobertura

original. Contudo, sendo que grande parte dessa porcentagem concentrava-se no centro e

norte do país (Sano et al. 2009). Os Cerrados concentrados na porção sul do país, nos

estados de São Paulo, Paraná e Mato Grosso do Sul, têm sido extremamente degradados,

sobrando, em 2002, muito pouco de sua cobertura original, com 13%, 32% e 32%

remanescentes, respectivamente (Sano et al. 2004). Tal fato pode ser atribuído à expansão

da agricultura para exportação de grãos, que historicamente se iniciou nesses estados,

primariamente com a produção de café, e atualmente soja, cana-de-açúcar e milho (Jepson

2005, Klink e Machado 2005). Até a década de 1970, a pecuária não representava ameaça

às fisionomias campestres do Cerrado, uma vez que o gado pastava em campos compostos

por gramíneas nativas e, de certa maneira, contribuía para a manutenção dos campos

cerrados e campos limpos. Porém, a introdução de pastagens com gramíneas exóticas

(geralmente Urochloa spp.) tem ocasionado drástica mudança na paisagem, sendo que em

mais de 25% das áreas de Cerrado o estrato herbáceo é atualmente composto por gramíneas

exóticas de origem africana (Sano et al. 2000, Sano et al. 2008). Espécies exóticas

constituem grande ameaça para as fisionomias campestres, especialmente gramíneas dos

gêneros Urochloa e Melinis (Pivello et al. 1999a, Pivello et al. 1999b) e coníferas utilizadas

na silvicultura, como Pinus elliottii Engelm. var. elliottii (Almeida et al. 2010, Abreu e

Durigan 2011).

A supressão dos distúrbios naturais que moldam essas fisionomias, como fogo e

pastejo, também pode ser considerada como perturbação, uma vez que tem levado as

savanas e campos a rápido aumento de biomassa, com incremento de espécies lenhosas,

alterando o equilíbrio do sistema para outro estado estável, com estrutura e funcionamento

de floresta (Bond et al. 2005, Staver et al. 2011).O adensamento resulta em aumento na

cobertura de copas, e, portanto, diminui a quantidade de luz que chega ao solo, promovendo

a gradativa substituição das espécies características de fisionomias abertas por espécies

generalistas e florestais (Pinheiro e Durigan 2012, Durigan e Ratter, 2015). Quando

21

incêndios são suprimidos, espécies florestais conseguem avançar sobre as áreas campestres,

iniciando a formação de dossel fechado. Espécies de fisionomias abertas geralmente são

intolerantes à sombra e o adensamento do dossel torna o ambiente inadequado para sua

sobrevivência, aumentando a competição por recursos que antes da invasão eram

abundantes, como a luz, por exemplo (Pinheiro e Durigan 2009). O adensamento devido à

supressão do fogo tem sido registrado em diferentes regiões do Brasil (Durigan e Ratter

2006, Pinheiro e Durigan 2009, Pinheiro et al. 2010, Silva et al. 2013, Stanton et al. 2014),

tendo implicações diretas no abastecimento de água do país, uma vez que quanto maior a

cobertura arbórea menor é a recarga das águas subterrâneas (Jackson et al. 2005, Veldman

et al. 2015a).

3. Legislação para conservação e restauração de fisionomias campestres do Brasil

A legislação ambiental para proteção da vegetação nativa brasileira não estabelece

medidas claras para a conservação e restauração de fisionomias não florestais. Na nova lei

ambiental, equivocadamente chamada de Novo Código ‘Florestal’ (denotando o viés da

conservação no Brasil), instituído pela Lei nº 12.651, de 25 de maio de 2012, art. 1º, inc. I,

as vegetações não florestais são enquadradas na categoria “demais formas de vegetação

nativa”. A lei não traz nenhum detalhamento sobre as tais outras formas de vegetação,

sendo tal denominação empregada repetidamente no corpo da referida Lei. A vereda é o

único tipo de vegetação, dentro da grande região de domínio do Cerrado, que recebeu

definição no corpo da Lei, a qual está expressa no art. 3º, inc. XII:

"vereda: fitofisionomia de savana, encontrada em solos hidromórficos, usualmente

com palmáceas, sem formar dossel, em meio a agrupamentos de espécies arbustivo-

herbáceas".

Podemos considerar a falta de explicitação sobre o que viriam a ser “demais formas

de vegetação nativa” como uma perda durante o processo de reformulação da Lei, em

relação ao texto da Lei anterior - Lei nº 4.771, de 15 de setembro de 1965, onde se tratavam

das “demais formas de vegetação natural”, no art. 2º, com a seguinte redação, em seu texto

original:

22

"Demais formas de vegetação natural são populações de espécies vegetais

autóctones cuja origem se deu em condições ambientais específicas e diferentes

daquelas que originaram as florestas primitivas e, por isso mesmo, adquiriram

características distintas; como exemplos podem ser citadas: o cerradão, o cerrado,

os campos cerrados, os campos naturais, a caatinga, o mangue, a mata natural

regenerada em estágio inicial".

Assim, o que se verifica é a total negligência, na legislação federal, em relação à

ampla gama de formações não florestais do país, colocando em risco sua conservação e

restauração em áreas já degradadas.

Para o Estado de São Paulo, a Lei n° 13.550, de 02/06/2009 dispõe sobre a

utilização e proteção da vegetação nativa do Bioma Cerrado no Estado, e dá providências

correlatas, tendo sido regulamentada pela Resolução SMA - 64, de 10-9-2009, que dispõe

sobre o detalhamento das fisionomias da Vegetação de Cerrado e de seus estágios de

regeneração. Essas normas estabelecem critérios rigorosos para a autorização de

desmatamento, como segue:

Artigo 6º - A supressão de vegetação nos estágios médio e avançado de

regeneração para as fisionomias cerradão e cerrado “stricto sensu” dependerá de

prévia autorização do órgão ambiental competente e somente poderá ser

autorizada, em caráter excepcional, quando necessária à realização de obras,

projetos ou atividades de utilidade pública ou interesse social definidos nesta lei,

com comprovação de inexistência de alternativa técnica e locacional para o fim

pretendido, ressalvado o disposto no artigo 7º desta lei.

Parágrafo único - A autorização prevista no “caput” deste artigo estará

condicionada à compensação ambiental, na forma de preservação de área

equivalente a quatro vezes a área desmatada, em área ocupada por vegetação

pertencente ao Bioma Cerrado, ou à recuperação ambiental de área equivalente a

quatro vezes a área desmatada, na mesma bacia hidrográfica, preferencialmente na

mesma microbacia.

23

Porém, também na lei paulista as fisionomias campestres são negligenciadas, não

havendo qualquer restrição à sua supressão, exceto no Art. 4º. da Resolução SMA 64, que

traz a seguinte ressalva:

Artigo 4º - Se na avaliação das áreas objeto de licenciamento for identificado

remanescente que preserve íntegra a vegetação herbácea nativa das fisionomias

campestres naturais de Cerrado (campo limpo de cerrado, campo úmido de cerrado

e campo sujo), quando as fisionomias campestres naturais, em conjunto, ocuparem

área contínua superior a 50 hectares ou quando as fisionomias campestres naturais

compuserem o mosaico de fisionomias de Cerrado em fragmentos com área total

superior a 400 hectares, deverão ser submetidos à análise de colegiado formado

pelos Instituto Florestal, Instituto de Botânica, Fundação para a Conservação e a

Produção Florestal do Estado de São Paulo e o Departamento de Proteção da

Biodiversidade da Coordenadoria de Biodiversidade e Recursos Naturais, para

avaliação do nível de prioridade para conservação.

Além da negligência com as fisionomias campestres, as normas estaduais de SP

mencionam “estágios sucessionais de regeneração das fisionomias do cerrado”, expressão

que contraria o conhecimento ecológico vigente, que mostra que os modelos clássicos de

sucessão secundária não se aplicam ao Cerrado.

O reconhecimento da importância das fisionomias campestres surge na legislação

paulista por meio da Resolução SMA nº 32, de 03 de abril de 2014, que institui diretrizes e

orientação para elaboração e execução de projetos de Restauração Ecológica, a fim de

respaldar a recomposição da Reserva Legal e de Área de Preservação Permanente no

Estado. Esta norma reconhece claramente o mosaico de fisionomias do Cerrado,

estabelecendo protocolos diferenciados para a restauração e monitoramento de cada

fitofisionomia.

24

4. Restauração de fisionomias campestres e savânicas do Cerrado

Os desafios para a restauração de TGBs começam no adequado mapeamento dessas

vegetações em escala global, para que se identifiquem áreas prioritárias para conservação e

para a recuperação. Mapear a abrangência geográfica das fisionomias campestres e

savânicas do mundo é de extrema importância no contexto da restauração, uma vez que tem

sido comum a recomendação e até mesmo a execução de plantio de árvores sobre campos e

savanas naturais (Weisberget al. 2013, Veldman et al. 2015b, Veldman et al. 2015c). O

plantio de árvores em áreas que historicamente eram ocupadas por campos ou savanas

geralmente é proposto ou executado devido à compreensão errônea de que essas vegetações

são produto da degradação florestal (Ratnamet al, 2011, Veldman et al. 2015a). Tal visão

pode ter consequências catastróficas para a conservação dos TGBs, como é evidenciado

pelo mapa das oportunidades para a restauração florestal (Atlas of Forest and Landscape

Restoration Opportunities) publicado pelo World Resources Institute (WRI), que aponta

nove milhões de quilômetros quadrados de campos e savanas como áreas prioritárias para a

restauração florestal (WRI 2014, Veldman et al. 2015b). Nesse mapa, extensas áreas de

Cerrado são consideradas como oportunidades para a restauração florestal.

A restauração de savanas e campos tropicais degradados apresenta-se como um

grande desafio para a ciência, uma vez que estudos sobre técnicas aplicáveis a essas

vegetações são incipientes, tornando-se mais crítico quando o alvo são fisionomias

campestres. No Brasil, grande parte das técnicas de restauração foram desenvolvidas para

formações florestais, pautadas na sucessão secundária de florestas tropicais, efetuando-se o

plantio de mudas de espécies arbóreas (Kageyama e Gandara 2000, Rodrigues et al. 2009),

equívoco apontado por Durigan e Engel (2012), quando se trata de restauração de Cerrado.

Para o componente lenhoso do Cerrado, técnicas envolvendo plantio de mudas,

nucleação ou mesmo indução da regeneração natural por meio do banco de raízes têm sido

propostas em alguns estudos como caminhos para a restauração, apresentando resultados

relativamente promissores (Durigan et al. 1997; Durigan et al. 1998, Durigan 2003, Pilon e

Durigan 2013, Côrrea et al. 2015). No entanto, as plantas lenhosas do Cerrado apresentam

crescimento lento (Pilon e Durigan 2013), fato que torna a manutenção dos plantios

extremamente custosa, quando o estrato herbáceo é dominado por gramíneas invasoras, que

25

necessitam ser controladas para permitir o desenvolvimento das mudas. Para a restauração

do estrato herbáceo, a literatura é ainda mais escassa, destacando-se poucos estudos com o

uso da transposição de topsoil e feno (Le Stradic et al. 2014 a, Ferreira et al. 2015, Pilon et

al. em preparação, Fowler et al. 2015) e facilitação por meio de transplante de espécies

lenhosas (Le Stradic et al. 2014b).

Além das restrições técnicas, a aquisição de mudas tem sido um forte obstáculo para

a restauração da vegetação do Cerrado, uma vez que são poucos os viveiros que produzem

mudas das espécies nativas do bioma, sendo que não existem viveiros especializados na

multiplicação de espécies herbáceas e nem há tecnologia disponível para tal finalidade. São

muitos os desafios para a produção de mudas ou a comercialização de sementes de espécies

herbáceas do Cerrado. Faltam conhecimentos básicos sobre a ecologia das espécies,

indicando o momento mais preciso para a coleta de sementes, bem como quais são os

tratamentos adequados para a efetiva germinação (Lima et al. 2014).

5. Experimentação de técnicas de restauração

À medida que a restauração de ecossistemas ganhou espaço como estratégia para

ampliar as bases da conservação, pararelamente surgiu a necessidade de aprimoramento das

técnicas e aprofundamento da compreensão dos processos ecológicos envolvidos na

reversão da degradação dos ecossistemas. Nesse contexto, surgiu a Ecologia da

Restauração como ciência, com fortes interrelações com diversos outros campos do

conhecimento (Palmer et al. 2006). A experimentação de técnicas de restauração, hoje,

baseia-se nessa ampla fundamentação teórica e em aspectos fundamentais que nem sempre

são considerados em outros tipos de experimentos.

A sociedade de restauração (SER 2004) define a restauração ecológica como “o

processo de auxíliar a recuperação de um ecossistema que foi degradado, danificado ou

destruído”. A avaliação de técnicas de restauração tem sido, portanto, baseada nos atributos

do ecossistema que foi destruído. No contexto da restauração utiliza-se o termo

“ecossistema de referência” para referir-se ao ecossistema que se deseja restaurar. Uma vez

que nem sempre se tem informações anteriores à degradação sobre o ecossistema a ser

26

restaurado, podem ser utilizados como referência remanescentes próximos ou, em casos

extremos, depreende-se qual seria esse ecossistema com base nas condições ambientais ou

mesmo indivíduos isolados da vegetação pré-existente. Não há consenso na literatura,

porém, se o ecossistema de referência pode ser tratado como meta da restauração. Enquanto

alguns autores consideram esta uma meta possível de ser atingida (Aronson et al. 1995,

White e Walker 1997), a maioria dos autores admite que as ações de restauração

dificilmente serão suficientes para reconstruir o ecossistema pré-existente (Pickett e Parker

1994, White e Walker 1997, Choi 2004, Choi 2007, Hobbs 2007). Por isso, alguns autores

ponderam que referência e meta devem ser tratadas como parâmetros distintos (Suganuma

et al. 2014).

Além da comparação entre o ecossistema restaurado e o ecossistema de referência, a

eficácia das intervenções de restauração precisa considerar qual seria a trajetória do

ecossistema degradado se nenhuma ação fosse realizada. Ou seja, as técnicas precisam ser

comparadas com áreas controle (sem intervenção) (Osenberg et al. 2006).

A avaliação de técnicas de restauração em caráter experimental ou mesmo a

avaliação do sucesso de projetos baseiam-se em indicadores ecológicos, sendo os mais

comumente utilizados os que representam a estrutura e composição das comunidades e o

funcionamento dos ecossistemas (Ruiz-Jaen e Aide 2005, Suganuma e Durigan 2015). Os

indicadores aplicados devem demostrar o quanto o ecossistema em restauração é superior

em relação às áreas sem intervenção e, também, o quanto se aproxima do ecossistema que

foi destruído (Rey-Benayas et al. 2009.)

Objetivos

Esta pesquisa teve como objetivo geral o desenvolvimento de técnicas para a

restauração de duas fisionomias campestres do Cerrado – o campo cerrado e a vereda

(campo úmido). Para isto, realizamos experimentação de diferentes técnicas, que se

baseiam na extração de propágulos (sementes, plantas inteiras ou a camada superficial de

solo) de áreas naturais e, também, precisamos avaliar a resiliência das áreas-fonte após a

retirada desse material, essencial para que pudéssemos validar as técnicas de restauração.

27

Além do seu objetivo maior de caráter aplicado, a pesquisa visou também elucidar

os processos ecológicos envolvidos na manutenção ou na recuperação da resiliência desses

ecossistemas. Os experimentos instalados foram desenhados com base na teoria dos filtros

ecológicos, partindo da premissa de que o estabelecimento das espécies nativas poderia ser

dificultado por filtros relacionados com a espécie invasora pré-existente, com a dispersão, a

germinação ou o estabelecimento das espécies nas áreas a restaurar.

A dissertação é composta por três capítulos, com objetivos específicos. O capítulo 1

trata da avaliação de técnicas para a restauração do campo cerrado. O capítulo 2 trata da

avaliação de técnicas para restauração do campo úmido. No Capítulo 3 efetuamos a

avaliação da resiliência dos ecossistemas naturais após a extração dos propágulos em

clareiras de diferentes tamanhos nas duas fisionomias. Após os três capítulos, apresentamos

as implicações dos resultados obtidos para a prática da restauração ecológica dos

ecossistemas estudados.

28

CAPÍTULO I

Técnicas de restauração ecológica para o campo cerrado utilizando áreas conservadas

como fonte de propágulos

Tratamento de transplante de material vegetal um ano após instalação do experimento, com

gramíneas e ciperáceas dispersando sementes na área experimental.

29

Técnicas de restauração ecológica para o campo cerrado utilizando áreas conservadas

como fonte de propágulos

Resumo

Restaurar ecossistemas caracterizados por vegetação campestre configura-se em um

grande desafio para a ciência, não existindo, até o momento, técnicas consolidadas que

possam ser aplicadas em larga escala. Buscando preencher esta lacuna no conhecimento,

testamos seis técnicas de restauração ecológica para o campo cerrado em áreas que foram

invadidas por Pinus elliottii, onde a vegetação nativa pré-existente foi totalmente excluída

pela espécie invasora. Quatro anos após a erradicação da espécie invasora, na ausência de

regeneração natural, testamos as seguintes técnicas de restauração: 1) remoção da camada

de acículas, 2) semeadura de capins nativos, 3) transferência de topsoil, 4) transferência de

topsoil combinado com semeadura de capins e 5) transplante de material vegetal, que foram

comparadas com parcelas controle sem remoção das acículas remanescentes da invasão.

Para extração de topsoil e de material vegetal abrimos clareiras de 1m² em campo cerrado

conservado, utilizado como ecossistema de referência. Ao mesmo tempo em que

monitoramos as técnicas de restauração, acompanhamos a regeneração das clareiras de

extração de propágulos a fim de determinar a resiliência do ecossistema frente a essa

perturbação. Um ano após a instalação dos experimentos, o transplante de material vegetal

apresentou os melhores resultados em termos de recuperação das espécies endêmicas,

densidade e cobertura vegetal, sendo a transposição de topsoil a segunda melhor técnica. A

área fonte de propágulos apresentou alta resiliência frente ao distúrbio de retirada de

plantas e do solo superficial, principalmente devido às espécies com alta capacidade de

rebrota, atingindo os valores de riqueza e densidade da comunidade pré-distúrbio em menos

de um ano. No entanto, o transplante de material vegetal foi o único tratamento capaz de

introduzir espécies com capacidade de rebrota na comunidade em restauração. Concluímos

que é possível restaurar o campo cerrado utilizando áreas naturais como fonte propágulos

sem degradá-las e que o banco de estruturas subterrâneas tem papel fundamental na

resiliência do campo cerrado.

Palavras-chave: banco de estruturas subterrâneas, campo cerrado, resiliência, topsoil,

transplante de material vegetal

30

Introdução

O crescente impacto gerado por atividades antrópicas sobre diversos ecossistemas

tem causado alterações profundas em sua estrutura e funcionamento, não se sabendo até

que ponto estes suportarão o desenvolvimento econômico e social sem que sejam alterados

os serviços ecossistêmicos prestados (Folke et al. 2004). Assim, pesquisas devem ser

desenvolvidas para que se compreendam os processos de regeneração natural após distúrbio

(resiliência) e para o desenvolvimento de novas técnicas de restauração, especialmente para

ecossistemas negligenciados, como as formações campestres do Cerrado. Ainda que a

restauração de florestas já conte com técnicas bem sucedidas, que são baseadas na sucessão

secundária e na dinâmica de clareiras (Kageyama e Gandara 2000, Rodrigues et al. 2009,

Suganuma e Durigan 2015), essas técnicas não se aplicam às vegetações savânicas e

campestres (Durigan e Engel 2012).

O Cerrado brasileiro é considerado a savana com maior biodiversidade do mundo,

compreendendo um gradiente de fisionomias que varia de campos a florestas (Oliveira-

Filho e Ratter 2002), que proporciona alta diversidade taxonômica. A conversão de áreas de

Cerrado para uso agropecuário nas últimas cinco décadas reduziu a cerca da metade as

áreas naturais remanescentes dessa vegetação no Brasil (Sano et al. 2009) e no Estado de

São Paulo, os processos de degradação têm sido ainda mais rápidos. O Cerrado ocupava

aproximadamente 14% do território paulista no início do século XX, 4,18% em 1974 (Serra

Filho et al. 1974) e apenas 0,74% (2.100 km²) em 2001 (Kronka et al. 2005), evidenciando

sua rápida destruição. A situação torna-se ainda mais crítica para fisionomias campestres,

que estão presentes em menos de 10% dos fragmentos (Durigan e Ratter 2006), nunca

foram sequer mapeadas e são relativamente menos protegidas pela legislação ambiental

vigente (Lei Estadual n°13.550, de 2 de junho de 2009 e Resolução SMA 64 de 10 de

setembro de 2009), em relação às fisionomias em que predomina o componente arbóreo.

Para a restauração do Cerrado, técnicas baseadas no plantio de mudas e semeadura

de espécies lenhosas, nos moldes do que se aplica para florestas, têm sido objeto de

experimentação no Brasil (Garrido e Poggiani 1980, Toledo Filho 1988, Melo et al. 2004a e

2004b, Melo et al. 2009, Silva e Côrrea 2008, Pilon e Durigan 2013, Silva et al. 2015), até

com resultados promissores de recuperação da vegetação arbórea. Apesar de

desconsiderarem totalmente os componentes não arbóreos da vegetação do Cerrado, tais

31

técnicas têm sido divulgadas e recomendadas em publicações técnicas e manuais (Correa e

Melo Filho 1998, Durigan 2003, Correa 2005, Felfili et al. 2005, Sampaio et al. 2008,

Durigan et al. 2011) e têm sido eficazes para restabelecer uma certa diversidade e parte dos

serviços ecossistêmicos esperados da restauração. A restauração passiva ou assistida por

meio da indução dos processos de regeneração natural também oferece bons resultados para

recuperação da vegetação lenhosa nativa quando existem estruturas subterrâneas que

possam rebrotar (Durigan et al. 1997, Durigan et al. 1998, Durigan 2005). Porém, tanto

para os plantios de mudas ou semeadura quanto para as técnicas de restauração por

regeneração natural, o estrato herbáceo nas áreas de Cerrado em restauração é ocupado

integralmente por gramíneas exóticas e algumas espécies ruderais, que só declinam quando

o sombreamento pelas copas das árvores impossibilita sua permanência.

Estudos abordando técnicas alternativas para a restauração do estrato herbáceo de

vegetações savânicas e campestres tropicais (tropical grassy biomes – TGB) ainda são

incipientes no Brasil e no mundo, destacando-se poucos estudos com o uso da transposição

de topsoil e feno (Le Stradic et al. 2014 a, Ferreira et al. 2015, Pilon et al. em preparação,

Fowler et al. 2015) e facilitação por meio de transplante de espécies lenhosas (Le Stradic et

al. 2014b). Assim, o que se verifica é que não existem recomendações consolidadas para o

componente não arbóreo das fisionomias savânicas ou para as fisionomias estritamente

campestres tropicais.

Técnicas de restauração para diferentes tipos de vegetação campestre têm sido

desenvolvidas e aplicadas fora do Brasil, especialmente em regiões temperadas do

hemisfério Norte. Estudos têm apontado a transferência de topsoil, turfa (transplantes de

blocos de material vegetal e substrato) e a semeadura direta de espécies alvo como técnicas

promissoras para a restauração de ampla gama de ecossistemas campestres (e.g. campos

secos, campos úmidos, charcos, e estepes) (Vécrin e Muller 2003, Dickson e Busby 2009,

Kiehl 2010, Török et al. 2011, Coiffait – Gombault et al. 2012, Jaunatre et al. 2012),

especialmente na Europa e América do norte.

Diante da inexistência de técnicas consagradas para a restauração de fisionomias

campestres de Cerrado e do crescente reconhecimento da importância dessa vegetação, esta

pesquisa teve como objetivo a avaliação da efetividade da remoção da camada de acículas

oriundas da invasão de pinus, transferência de topsoil, transplante de material vegetal

32

(gramíneas, ervas, raízes e xilopódios) e da semeadura direta de espécies de gramíneas

nativas como possíveis técnicas para a restauração do campo cerrado. Partindo da premissa

de que a retirada do topsoil e de material vegetal de áreas naturais causaria impacto ao

ecossistema, também avaliamos a resiliência das áreas fonte (das quais o material foi

removido), adotando como conceito de resiliência o tempo necessário para que o

ecossistema retorne à condição pré-distúrbio (Pimm 1984, Gunderson 2000, Folke et al.

2004).

A partir das técnicas de restauração testadas neste estudo, buscamos elucidar as

seguintes questões: 1) é possível reproduzir espécies herbáceas do campo cerrado a partir

da transposição de topsoil e material vegetal extraído de áreas naturais? 2) A semeadura

direta é uma técnica viável para a restauração/reabilitação dessa fitofisionomia? Entre as

técnicas testadas, qual apresenta os melhores resultados? 3) Ecossistemas naturais, em bom

estado de conservação, podem servir como fontes de propágulos para a restauração do

campo cerrado sem que sejam degradados?

Esperamos que pelo menos uma parte da flora nativa do ecossistema natural possa

ser propagada por essas técnicas e que a recobertura do terreno aconteça em intervalo de

tempo razoável. Além disso, esperamos que as áreas fonte sejam cicatrizadas rapidamente,

para que se possa considerar viável uma técnica que se baseia na retirada do material de

áreas naturais.

Material e Métodos

Local de estudo

O estudo foi conduzido na Estação Ecológica de Santa Bárbara - EEcSB, que ocupa

área de aproximadamente 2700 ha, localizada no município de Águas de Santa Bárbara, SP,

entre as coordenadas geográficas 22°46’ a 22°41’ S e 49°16’ a 49°10’ W. A EEcSB contém

diferentes fitofisionomias de cerrado e florestas ripárias, mas é nas fisionomias campestres

que está a grande importância desta unidade para a conservação. Estima-se que a EEcSB

possua de 4 a 9,5% do total de espécies do bioma, com expressiva riqueza da vegetação de

Cerrado (Meira Neto et al. 2007). A EEcSB está em região de clima do tipo Cfa – clima

quente e úmido com inverno seco, segundo a classificação de Köppen, mas é sujeita a

33

geadas esporádicas, que podem ser severas (Alvares et al. 2013). A temperatura média dos

meses mais frios é de 18°C e a dos meses mais quentes ultrapassa 22°C, com índices

pluviométricos anuais de 1000 a 1300 mm. O solo da região é caracterizado de forma geral

como Latossolo Vermelho, mas nas áreas de campo cerrado é Neossolo Quatzarênico. As

fisionomias campestres correspondem a 435 ha (14% da unidade de conservação), sendo

225 ha de campo cerrado (Melo & Durigan 2011), que são as áreas de onde foi retirado o

material para a instalação do experimento (Figura 4).

Figura 4: Campo cerrado de onde foi extraído o material utilizado no experimento de

restauração (sementes, top soil e transplante), tratado como ecossistema de referência para

avaliação das técnicas aplicadas, na Estação Ecológica de Santa Bárbara – EEcSB, SP.

Desenho experimental

Instalamos experimento para avaliação de técnicas de restauração para o campo

cerrado e, adicionalmente, experimento para a avaliação da resiliência da área fonte de

propágulos para a restauração do campo cerrado, detalhados nos itens seguintes. O

experimento de resiliência foi instalado na Zona de Interferência Experimental e o de

restauração na Zona de Recuperação, segundo as normas do Plano de Manejo da unidade

(Melo e Durigan 2011).

Técnicas de restauração

34

O experimento de restauração foi instalado em março de 2014 em área onde a

vegetação natural previamente existente foi maciçamente invadida por Pinus elliottii

Engelm. var. elliottii, causando a total supressão da vegetação nativa (Figura 5a). A

erradicação da espécie arbórea invasora foi realizada em março de 2010 (Abreu 2013).

Porém, mesmo após quatro anos o solo encontrava-se quase totalmente descoberto (Figura

5b), sem indícios de regeneração natural da vegetação nativa. O material que foi utilizado

no experimento de restauração foi proveniente do campo cerrado natural, sem indícios de

perturbação e sem espécies invasoras.

Figura 5: Área experimental invadida por Pinus elliottii var. elliottii em janeiro de 2010 (a)

e aos quatro anos após erradicação da espécie invasora (b), Estação Ecológica Águas de

Santa Bárbara.

O experimento foi instalado no mesmo dia da coleta do material retirado das áreas

naturais por meio de abertura de clareiras no ecossistema de referência (campo cerrado

íntegro). O desenho experimental foi em blocos ao acaso (os tratamentos aleatorizados

dentro de cada bloco), com 10 blocos contendo uma réplica de cada tratamento, portanto,

10 repetições de cada tratamento. Os tratamentos foram aplicados em parcelas circulares de

1 m² (113 cm de diâmetro), dentro das quais todo o material vegetal eventualmente

existente (incluindo restos da camada de acículas de Pinus) foi removido, deixando o solo

exposto. A parcela controle sem eliminação das acículas foi sistematicamente disposta na

face norte de cada bloco, respeitando a distância entre as demais parcelas (pelo menos 3

metros). No centro de cada uma das parcelas fixamos uma estaca numerada permanente, de

35

PVC azul, para fácil visualização. A área de cada parcela, quando da aplicação dos

tratamentos e coleta de dados, foi delimitada por um anel rígido de PVC (móvel). Os

tratamentos que fizeram parte do desenho experimental são descritos a seguir.

Tratamento 1. Controle (C): parcelas sem nenhuma intervenção, em que o solo permaneceu

coberto pela camada de acículas remanescentes da invasão pelas árvores de Pinus.

Tratamento 2. Remoção de acículas (R): solo nu, para verificar o potencial de regeneração

natural mediante a simples eliminação da camada de acículas.

Tratamento 3. Semeadura direta (remoção de acículas + semeadura) (S): em cada parcela

foi lançada uma mistura de sementes de seis gramíneas nativas (Andropogon leucostachyus

Kunth, Aristida megapotamica var. brevipes Henrard, Axonopus pressus (Nees ex Steud.)

Parodi, Eustachys distichophylla (Lag.) Nees, Loudetiopsis chrysothrix (Nees) Conert,

Sorghastrum minarum (Nees) Hitchc., sendo 100 sementes de cada espécie, ou seja, em

densidade de 600 sementes por metro quadrado, semeadas diretamente sobre a superfície

do terreno. As sementes foram cobertas por fina camada de solo local, a fim de reduzir a

predação de sementes e o espalhamento pelo vento.

Tratamento 4. Topsoil (remoção de acículas + Topsoil) (T): disposição de uma camada de

topsoil com 10 mm de espessura, na superfície do terreno no interior da parcela.

Tratamento 5. Topsoil + Semeadura direta (remoção de acículas + Topsoil + Semeadura

direta) (TS): as sementes, na mesma densidade do tratamento T3 (600 sementes por metro

quadrado, de seis espécies) foram incorporadas ao topsoil, que foi disposto, em uma

camada com 10 mm de espessura, diretamente sobre o terreno.

Tratamento 6. Transplante (remoção de acículas + transplante) (TR): o material vegetal

retirado de dez clareiras de 1 m² (touceiras de gramíneas, plantas inteiras e estruturas

subterrâneas), acompanhado do solo que veio aderido às raízes, foi primeiramente

homogeneizado (de modo a obter composição floristicamente semelhante para todas as

36

parcelas) e em seguida foi distribuído nas dez parcelas experimentais de restauração que

receberam este tratamento. Assim, a proporção entre a área fonte de propágulos e a área em

restauração foi de 1:1.

Procedimentos para instalação dos experimentos

Para a instalação dos experimentos, retiramos topsoil e material vegetal das parcelas

do experimento de resiliência e realizamos a colheita manual de sementes de gramíneas

nativas abundantes no campo cerrado de referência. Essas atividades são descritas a seguir.

Coleta de topsoil e material vegetal

O material vegetal (placas de solo + raízes + plantas) e o topsoil (solo + raízes das

plantas) foram retirados em camada de 5 cm de profundidade, que é onde se concentra a

maior parte das sementes (Vécrin& Muller 2003), utilizando-se enxadão, enxada e pá.

Realizamos a coleta do material no final da estação chuvosa (março de 2014), período em

que a maioria das gramíneas dispersa suas sementes na EEcSB e que, portanto, apresenta

topsoil rico em propágulos (Pilon et al. 2015 em preparação). Antes da extração do

material, efetuamos poda de toda a vegetação a ser transplantada, à altura aproximada de 10

cm, utilizando roçadeira costal (STIHL F5 160, a gasolina), para diminuir a transpiração e o

estresse por deficiência hídrica dos indivíduos transplantados. Imediatamente após a

extração, o material foi embalado em sacos de ráfia de cor branca, para evitar desidratação

durante o transporte até a área a ser restaurada.

O topsoil coletado em dez parcelas de 1 m² de campo cerrado foi misturado e

homogeneizado para a disposição nas parcelas experimentais de restauração. As touceiras

de gramíneas, bem como outras plantas que acompanharam o topsoil foram separadas,

homogeneizadas e replantadas em covas nas dez parcelas do tratamento Transplante,

compondo um dos tratamentos de restauração já descritos. A homogeneização consistiu em

misturar o material coletado nas 10 clareiras (topsoil e material vegetal separadamente) a

fim de garantir que todas as parcelas de restauração tivessem composição similar.

Obtenção de sementes

37

Coletamos as sementes manualmente no período correspondente ao final da estação

chuvosa (fevereiro-março 2014), na EEcSB, período em que ocorre o pico de dispersão de

sementes de gramíneas nessas áreas (Carmona et al. 1999, Munhoz & Felfili 2005). As

sementes foram armazenadas em sacos de papel em temperatura ambiente até o momento

da semeadura em março de 2014. Coletamos e identificamos sementes de seis espécies de

gramíneas que apresentam alta frequência no campo cerrado de referência, de forma a obter

uma mistura de espécies que aumentasse a probabilidade de colonização por pelo menos

algumas delas. Semeamos 100 sementes de cada espécie nos tratamentos 2 e 3 já descritos.

Esses valores foram definidos com base na literatura sobre banco de sementes do Cerrado,

bem como em procedimentos para formação de pastagens, uma vez que não há

recomendações técnicas sobre semeadura de capins nativos para a restauração do Cerrado.

Sabemos que o banco de sementes de plantas herbáceas no Cerrado varia entre 100 a 230

por m² (Ikeda et al. 2008, Xavier 2011) e que para a formação de pastagens são utilizadas,

em média, até 200 sementes por metro quadrado (Zimmer 1983). Semeamos em densidade

superior a esses valores, na expectativa de obter boa densidade de plântulas germinadas.

Para a determinação da qualidade fisiológica das sementes de todas as espécies coletadas

realizamos testes de germinação, com cinco réplicas de 20 sementes para cada espécie, em

condições controladas (germinador com fotoperíodo de 12 horas e temperatura de 25º C) e

em condições de viveiro. No viveiro, as sementes foram colocadas para germinar sobre

latossolo vermelho, substrato utilizado para a produção de mudas de espécies do Cerrado.

Os testes foram realizados nesses dois ambientes porque acreditamos que as condições de

viveiro se aproximam mais das condições de germinação em campo, eliminando-se o fator

deficiência hídrica (resultados dessas análises em Kolb et al.2016).

Caracterização do banco de sementes

Consideramos necessário caracterizar o banco de sementes para obter o número de

espécies e a quantidade de sementes que poderiam germinar a partir do topsoil do campo

cerrado em condições ideais (sem deficiência hídrica). Portanto, realizamos um teste em

viveiro, onde o material coletado (camada de 5 cm de espessura de solo superficial), depois

de homogeneizado, foi depositado em cinco caixas de PVC com dimensões de 30 x 50 cm e

altura de 10 cm. As caixas foram parcialmente preenchidas com solo utilizado no viveiro da

38

Floresta Estadual de Assis, SP, para a produção de mudas do cerrado (solo com

características físicas e químicas semelhantes às do solo onde ocorre cerrado na Estação

Ecológica de Santa Bárbara). Sobre este solo, foi disposta uma camada de topsoil do campo

com a mesma espessura utilizada no experimento (10 mm). Cinco caixas contendo apenas

solo utilizado regularmente como substrato no viveiro foram mantidas como controle, para

detectar contaminação.

Avaliação da resiliência da área fonte de propágulos

A resiliência das áreas de extração do material (para os tratamentos de transposição

de topsoil e de transplante de material vegetal) foi avaliada com base no tempo necessário

para cicatrização da área impactada e na recuperação da riqueza de espécies vegetais.

Adotamos como referência a comunidade existente anteriormente ao distúrbio,

considerando ser este procedimento coerente com a definição de resiliência.

Abrimos 10 clareiras (parcelas) de 1 m² no campo cerrado de referência, distribuídas

em 10 locais distantes entre si em pelo menos 200 metros. A vegetação a ser extraída foi

podada para reduzir o estresse decorrente de perdas por evapotranspiração e assim

aumentar as chances de estabelecimento das plantas. A seguir as plantas e o topsoil foram

retirados com o uso de enxada e enxadão, ficando abertas as clareiras. . No centro de cada

parcela fixamos uma estaca numerada permanente, de PVC azul, para fácil visualização. A

área de cada parcela, quando da aplicação dos tratamentos e coleta de dados, foi delimitada

por um anel rígido de PVC (móvel) (Figura 6).

39

Figura 6: Clareira aberta para a retirada de topsoil e material vegetal no campo cerrado de

referência, onde foi avaliada a resiliência do ecossistema das áreas fonte (Estação

Ecológica Águas de Santa Bárbara, SP)

.

Anteriormente à retirada do material, efetuamos levantamento florístico detalhado

dentro da área de cada parcela de onde seria extraído o material. A relação de espécies

amostradas foi utilizada, tanto nas análises de resiliência quanto na avaliação das técnicas

de restauração, como parâmetro de riqueza, cobertura e composição florística do

ecossistema que foi destruído ou que está sendo restaurado.

Coleta de dados

O experimento de restauração e as parcelas de monitoramento da resiliência

(clareiras) foram amostrados cinco vezes ao longo de um ano. Em cada ocasião,

quantificamos a cobertura da vegetação por estimativa visual e todas as plantas em

regeneração dentro de cada parcela foram identificadas e contabilizadas para obter as

variáveis riqueza de espécies e densidade. Para gramíneas, cada touceira foi tratada como

um indivíduo. Para as demais plantas, cada caule separado ao nível do solo foi considerado

um indivíduo. Quando não foi possível a identificação em campo, coletamos material de

cada morfoespécie para identificação posterior, com ajuda de especialistas e consultas a

herbários. Após abertura das clareiras, em cada monitoramento, identificamos a origem dos

indivíduos em regeneração, se oriundos de rebrota de estruturas subterrâneas ou a partir de

sementes. Com base nesses dados, pudemos classificar a origem dos indivíduos registrados

nos tratamentos de transposição de topsoil e transplante de material vegetal (essa

classificação encontra-se no anexo 1).

Análise de dados

Os resultados de densidade e riqueza para cada um dos tratamentos aplicados no

campo cerrado um ano após a instalação do experimento foram comparados entre si por

40

modelos lineares generalizados (GLM) com distribuição Poisson (função de ligação log).

Uma vez detectada superdispersão, os erros foram corrigidos utilizando um modelo Quasi –

GLM (Quasi - Poisson). Os dados de cobertura para cada um dos tratamentos foram

comparados entre si por análise de variância (ANOVA), uma vez que atenderam a todos os

pressupostos para essa análise. Em todos os modelos estatísticos gerados foi declarado o

efeito do bloco, uma vez que o desenho experimental, foi em blocos ao acaso. Para os testes

que apresentaram diferenças significativas realizamos testes post hoc (Tukey) para

múltiplas comparações entre tratamentos. As comparações post hoc foram realizadas

utilizando o pacote agricolae (Mendiburu, 2014).

Calculamos a proporção de espécies amostradas no ecossistema de referência que se

estabeleceram na área experimental a partir de cada tratamento de restauração. A

similaridade florística dos tratamentos de restauração com o ecossistema de referência foi

calculada por meio do índice de similaridade de Jaccard (ISj), considerando presença e

ausência das espécies (Legendre e Legendre 2012). Também calculamos a similaridade

florística do topsoil em condições de viveiro com os tratamentos topsoil e topsoil

combinado com semeadura, que foram aplicados na área experimental para restauração do

campo cerrado. Adotamos o critério de Mueller-Dombois e Ellenberg (1974), pelo qual o

coeficiente deve ser superior a 25% para que duas comunidades sejam consideradas

similares.

Modelamos a evolução das comunidades estabelecidas pelos diferentes tratamentos

de restauração por meio de modelos lineares em que as variáveis resposta foram cobertura,

densidade e riqueza e a variável preditora foi o tempo, expresso em número de dias após a

instalação do experimento. Selecionamos a equação que melhor se ajustasse aos dados pelo

maior valor de R2. Para cada regressão extraímos um valor de p. Com base nesses modelos,

estimamos o tempo necessário para que sejam atingidos os valores obtidos para aquelas

variáveis no ecossistema de referência, conforme Suganuma e Durigan (2015) e Liebsch et

al. (2008).

A resiliência foi avaliada por meio do ritmo de recuperação da riqueza de espécies,

densidade e cobertura do solo exposto, em comparação com os valores anteriores à indução

do distúrbio. Modelamos a resiliência por análises da dispersão dos dados de cobertura,

densidade e riqueza em função do número de dias após a abertura das clareiras.

41

Selecionamos a equação que melhor se adequasse aos dados pelo maior valor de R2. Para

cada regressão extraímos um valor de p, bem como o tempo necessário para que cada

variável (riqueza, densidade e cobertura) alcançasse os valores anteriores ao distúrbio

(valores de referência).

Todas as análises foram realizadas utilizando o software R (R Development Core

Team 2014).

Resultados

Comparação entre as técnicas de restauração ecológica

Quando comparamos o número médio de espécies por parcela um ano após a

instalação do experimento de restauração, a comunidade restaurada por transplante de

material vegetal apresentou maior riqueza do que os demais tratamentos, seguida da

comunidade resultante da transferência de topsoil associado ou não com a semeadura, que

apresentou riqueza superior à simples semeadura remoção de acículas e controle (F= 26.57

e P <0,0001) (Figura 7a).

A densidade de plantas obtida por transposição de topsoil (16 ind. m-2

) não diferiu

do transplante de material vegetal (15 ind. m-2

), ambos os tratamentos com resultados

superiores aos demais. O tratamento contendo topsoil+ semeadura resultou em densidade

superior à semeadura isolada (F=59.36 e P< 0,001) (Figura 7b).

Ao comparar a porcentagem de cobertura vegetal obtida, o transplante de material

vegetal resultou em cobertura superior aos demais tratamentos, com exceção da

transposição de topsoil. A transposição de topsoil não apresentou resultados diferentes com

ou sem a adição de sementes. Porém, o topsoil com semeadura e a semeadura não diferiram

do tratamento com a simples remoção das acículas, sendo que a semeadura também não

diferiu do controle (F= 12.75 e P<0.001, Figura 7c). O controle, onde as acículas não foram

removidas, apresentou os piores resultados para a recuperação da riqueza, densidade e

cobertura de espécies nativas do campo cerrado.

42

Figura 7: Comparação da riqueza, densidade e cobertura de plantas nativas resultantes das

diferentes técnicas de restauração para o campo cerrado um ano após a instalação do

experimento. (a) Riqueza, (b) densidade, expressa em indivíduos por metro quadrado (c)

cobertura, expressa em porcentagem. C: controle; R: remoção de acículas; S: semeadura; T:

transposição de topsoil; TR: transplante; TS: transposição de topsoil + semeadura. Colunas

seguidas por letras iguais não diferem entre si ao nível de 95% de probabilidade; as barras

ao alto de cada coluna representam o erro padrão da média amostral.

43

A semeadura direta foi o único tratamento que não diferiu do tratamento com

simples remoção de acículas em nenhuma das variáveis testadas (riqueza, densidade e

cobertura) (Figura 7), uma vez que as sementes não foram capazes de germinar e se

estabelecer na área experimental. Poucas espécies de gramíneas apresentaram altas taxas de

germinação em condições controladas e em condições de viveiro. Para a maioria das

espécies as maiores taxas de germinação foram obtidas em viveiro (tabela 1). Os poucos

indivíduos que foram capazes de germinar e se estabelecer nas condições da área

experimental pertencem a espécies que tiveram baixo desempenho em laboratório e em

viveiro: Aristida megapotamica var. brevipes com sete indivíduos, e Loudetiopsis

chrysothrix com apenas um indivíduo, valores correspondentes a toda a área amostral onde

o tratamento com semeadura foi aplicado. As espécies com maiores taxas de germinação

em laboratório ou em viveiro – Andropogon leucostachyus e Eustachys distichophylla –

não foram capazes de se estabelecer nas parcelas amostrais.

Tabela 1: Porcentagem de germinação das espécies de gramíneas utilizadas no tratamento

de semeadura para o campo cerrado, em condições constantes de temperatura (25ºC) e em

condições de viveiro. Os valores são acompanhados pelo erro padrão.

Germinação (%)

Espécies

Condições

controladas

Viveiro

Andropogon leucostachyus

2 ± 2.74

59 ± 19.49

Aristida megapotamica var. brevipes 6 ± 5.00 28 ± 14.40

Axonopus pressus 0 ± 0.00 0 ± 0.00

Eustachys distichophylla 76 ± 4.18 67 ± 8.37

Loudetiopsis chrysothrix 0 ± 0.00 4 ± 4.18

Sorghastrum minarum 0 ± 0.00 8 ± 9.08

44

Aristida megapotamica var. brevipes apresentou número maior de indivíduos

estabelecidos no tratamento com topsoil + semeadura do que na simples semeadura.

Axonopus pressus também germinou e se estabeleceu nas parcelas com o tratamento topsoil

+ semeadura sem que tenha germinado no laboratório ou no viveiro. Porém, esta espécie

também apareceu no tratamento com topsoil apenas, podendo ser, portanto, produto do

banco de sementes e não das sementes introduzidas.

Mesmo com os resultados promissores encontrados, especialmente para os

tratamentos com transplante de material vegetal, quando os valores das variáveis testadas

são plotados juntamente com os valores encontrados no ecossistema de referência (campo

cerrado preservado), verificamos que, após um ano, as comunidades restauradas pelas

diferentes técnicas aqui testadas estão muito aquém do ecossistema pré-existente.

Analisando a evolução da riqueza ao longo do tempo, evidenciamos que as

comunidades estabelecidas pelos diferentes tratamentos apresentam número reduzido de

espécies quando comparadas com o campo cerrado natural (Figura 8). As curvas

apresentam tendência de estabilização da riqueza para os tratamentos de semeadura de

capins nativos, transposição de topsoil e transposição de topsoil combinado com semeadura

(Figura 8b, 8c e 8d). No entanto, essa tendência não foi significativa para a comunidade

restaurada pelo transplante de material vegetal, tratamento que apresentou um terço do

número de espécies encontrado no ecossistema de referência (Figura 8e).

45

Figura 8: Evolução da riqueza média (número de espécies por parcela) ao longo do tempo

para comunidades de campo cerrado resultantes da aplicação de diferentes técnicas de

restauração: (a) remoção de acículas, (b) semeadura de capins nativos, (c) transposição de

topsoil, (d) transposição de topsoil combinado com semeadura de capins e (e) transplante

de material vegetal. A linha horizontal azul representa a riqueza encontrada no campo

cerrado de referência. O primeiro ponto da curva corresponde à observação realizada aos 25

dias após aplicação dos tratamentos. As barras em cada observação representam o erro

padrão da média.

A evolução da densidade também apresentou tendências de estabilização em todos

os tratamentos de restauração aplicados (Figura 9). Após um ano, a densidade nas

comunidades estabelecidas pelos melhores tratamentos - transferência de topsoil e

46

transplante de material vegetal, representam 22% e 20%, respectivamente, da densidade

registrada no campo cerrado de referência (Figura 9c e 9e).

Figura 9: Evolução da densidade média (indivíduos por metro quadrado) ao longo de um

ano, para comunidades de campo cerrado resultantes de diferentes técnicas de restauração:

(a) remoção de acículas, (b) semeadura de capins nativos, (c) transposição de topsoil, (d)

transposição de topsoil combinado com semeadura de capins e (e) transplante de material

vegetal. A linha horizontal azul representa a densidade encontrada no campo cerrado de

referência. O primeiro ponto da curva corresponde à observação realizada aos 25 dias após

aplicação dos tratamentos. As barras em cada observação representam o erro padrão da

média.

A cobertura vegetal apresentou tendência linear ao longo do tempo para todos os

tratamentos (Figura 10). Para os dois tratamentos mais bem sucedidos - transposição de

topsoil (10c) e transplante de material vegetal (10e) - a cobertura do solo do ecossistema de

47

referência é uma meta factível de ser atingida em intervalo de tempo razoável para projetos

de restauração (três e dois anos, respectivamente), estimado a partir da regressão.

Figura 10: Evolução da média de cobertura do terreno ao longo de um ano para

comunidades de campo cerrado em processo de restauração pelas técnicas: (a) remoção de

acículas, (b) semeadura de capins nativos, (c) transposição de topsoil, (d) transposição de

topsoil combinado com semeadura de capins e (e) transplante de material vegetal. A linha

horizontal azul representa a cobertura média encontrada no campo cerrado de referência. O

primeiro ponto da curva corresponde à observação realizada aos 25 dias após aplicação dos

tratamentos. As barras em cada observação representam o erro padrão da média.

Similaridade florística

O transplante de material vegetal foi a única técnica que resultou em comunidade

floristicamente semelhante ao ecossistema de referência (ISj = 28%). Com este tratamento

48

foi possível, no período de um ano, recuperar 34% das espécies que ocorrem no campo

cerrado de referência (Figura 11). Os demais tratamentos apresentaram índices de

similaridade de Jaccard inferiores a 25% (topsoil ISj = 12%, semeadura ISj = 11%,

topsoil+semeadura = 13% e remoção de acículas ISj = 7%, controle = 1%).

100

90

80

70

60

50

40

30

20

10

0

C R S T TS TR

Figura 11: Porcentagem do número total de espécies amostradas no ecossistema de

referência (campo cerrado) que se estabeleceram pelas diferentes técnicas de restauração no

período de um ano de monitoramento: Controle (C), Remoção das acículas (R), Semeadura

(S), Topsoil (T), Topsoil+semeadura (TS), Transplante de material vegetal (TR).

A comunidade estabelecida na área em restauração pela transferência de

topsoil+semeadura foi floristicamente semelhante ao topsoil disposto para germinar em

condições de viveiro (ISj de 25%). Este tratamento apresentou 42% de espécies em comum

com o topsoil que germinou no viveiro. Para o tratamento apenas com topsoil essa

porcentagem foi de 32%, não apresentando, porém, similaridade com o topsoil levado para

o viveiro (ISj = 19%). No entanto, o número de espécies foi praticamente o mesmo para

ambos (topsoil+ semeadura=20 e topsoil=19 espécies).

Esp

écie

s (%

)

49

Resiliência das áreas fonte de propágulos

A riqueza nas clareiras abertas após a remoção da vegetação e do topsoil que foram

utilizado nas técnicas de restauração atingiu o número de espécies presentes no momento

anterior à retirada do material em 327 dias, apresentando tendência à estabilização (Figura

12a). Quando avaliamos a evolução da densidade de plantas (Figura 12b), houve

incremento ao longo do tempo, ultrapassando os valores anteriores ao distúrbio em 34%. O

tempo para recuperação dos valores anteriores ao distúrbio foi de 144 dias, com tendência

de estabilização.

A cobertura foi a única variável que não atingiu, nas clareiras em regeneração, os

valores encontrados na condição pré-distúrbio, dentro do período de quase um ano de

observações. Estimamos, com base na equação gerada a partir da regressão linear, que o

tempo necessário para as clareiras alcançarem os valores de cobertura do ecossistema de

referência (momento anterior ao distúrbio) será de 652 dias (Figura 12c).

50

Figura 12: Evolução da (a) riqueza média (número de espécies por parcela), (b) densidade

média (expressa em indivíduos por metro quadrado) e (c) cobertura média do terreno (%)

ao longo do tempo para comunidade de campo cerrado após distúrbio por abertura de

clareiras. A linha horizontal azul representa os valores de referência anteriores ao distúrbio.

O primeiro ponto da curva corresponde à observação realizada aos 25 dias após a abertura

das clareiras. As barras em cada observação representam o erro padrão da média

Aos 100 dias após a abertura das dez clareiras, aproximadamente 70% dos

indivíduos que as colonizaram eram oriundos da rebrota por raízes remanescentes mediante

o distúrbio. Dentre as espécies que apresentaram rápida colonização por rebrota,

destacaram-se, pela abundância, as espécies Andira humilis Mart. ex Benth., Aspicarpa

pulchella (Griseb.) O'Donell & Lourteig, Eugenia anomala D.Legrand, Licania humilis

Cham. & Schltdl e Pradosia brevipes (Pierre) T.D.Penn. Dentre as espécies com

capacidade de rebrota (anexo 1), 10 foram capazes de se estabelecer na área em processo de

restauração, sendo o transplante de material vegetal o tratamento mais efetivo em recuperar

esse grupo funcional (28% das espécies).

Discussão

Nosso estudo traz importantes avanços relativos à restauração de fisionomias

campestres do Cerrado, considerando-se não só os grandes desafios tecnológicos existentes

para a restauração de vegetações campestres tropicais, mas também a rápida degradação

51

que esses ecossistemas vêm sofrendo (Sano et al. 2009). Dentre os tratamentos de

restauração testados para o campo cerrado, a simples remoção da camada de acículas foi

melhor do que não efetuar nenhuma intervenção, uma vez que este material remanescente

da invasão pelo Pinus constitui forte barreira para a regeneração natural do ecossistema na

área experimental. O transplante de material vegetal foi a técnica de restauração mais

efetiva em termos de recuperação da riqueza de espécies endêmicas e da cobertura do solo

exposto na área experimental, sendo o único tratamento que resultou em comunidade

floristicamente similar ao ecossistema de referência no período de um ano. A transferência

de topsoil foi a segunda melhor técnica, mas neste caso a cobertura do terreno evolui em

ritmo mais lento em comparação com o transplante.

A semeadura direta de gramíneas nativas do campo cerrado após a remoção das

acículas e a simples remoção da camada de acículas apresentaram os piores resultados entre

as técnicas testadas, diferentemente do encontrado para outras fisionomias campestres do

mundo, nas quais a semeadura de gramíneas e de outros grupos funcionais tem apresentado

bons resultados (Rydgren et al. 2010,Török et al. 2011,Coiffait – Gombault et al. 2012,

Jaunatre et al. 2012). Geralmente, esses ecossistemas são compostos por espécies herbáceas

anuais (Coiffait – Gombault et al. 2012, Jaunatre et al. 2012), o que facilita técnicas de

restauração utilizando semeadura, uma vez que plantas com ciclo de vida anual apresentam

boas taxas de germinação. Nos testes de germinação em viveiro e em condições controladas

obtivemos baixas taxas de germinação para as sementes de gramíneas utilizadas, assim

como tem sido observado para espécies não arbóreas do Cerrado em estudos anteriores

(Lima et al. 2014, Le Stradic et al. 2015).

As maiores taxas de germinação obtidas em condições de viveiro, em comparação

com condições de temperatura constante em germinador, são evidências de que estas

condições não reproduzem o ambiente ideal para a germinação dessas espécies. A

dormência de sementes ocorre em muitas espécies herbáceas de ambientes savânicos, como

estratégia para prevenir o estabelecimento em condições desfavoráveis (Baskin e Baskin

2014). Porém, a baixa viabilidade das sementes também é comum em gramíneas do

cerrado, destacando-se o gênero Axonopus (Carmona 1999). São necessários novos testes,

com outras espécies de gramíneas nativas do cerrado, testando outras técnicas de

germinação, e incluindo métodos para a quebra de dormência. Encontrar pelo menos uma

52

espécie herbácea nativa que apresente bom desenvolvimento e rápida capacidade de

recobrir o solo exposto é um grande desafio para a restauração pelo menos, da estrutura da

vegetação campestre do Cerrado. Uma vez reabilitada a área degradada por pelo menos

uma espécie nativa, a riqueza poderia ser reintroduzida aos poucos por meio de técnicas

suplementares, tais como a transposição de topsoil e transplante de material vegetal.

A espécie de gramínea semeada que apresentou melhores taxas de germinação na

área experimental foi Aristida megapotamica var. brevipes. No entanto, sua germinação,

tanto em viveiro quanto em germinador, foi muito baixa. Essa gramínea germinou ainda

melhor no tratamento de topsoil combinado com semeadura, o que pode indicar que no

topsoil se encontram sementes que já superaram a dormência ou que o topsoil contém

propriedades que facilitam sua germinação. Juntamente com o topsoil são transportados

fungos micorrízicos e nutrientes, que podem permitir melhores condições para o

estabelecimento das plântulas nas áreas em processo de restauração (Neto et al. 2010),

especialmente em locais como a área experimental deste estudo, onde a estrutura e a vida

microbiana do solo foram profundamente modificadas pela invasão por Pinus. Alguns

estudos já demonstraram o efeito positivo de fungos micorrízicos no estabelecimento e

crescimento de espécies do gênero Aristida em regiões savânicas (Veenendaalet al. 1992,

Martins et al. 1999).

A baixa velocidade com que a cobertura da comunidade estabelecida a partir da

transposição de topsoil evolui e a falta de sucesso nos tratamentos com semeadura direta

demonstram que os filtros que impedem a regeneração natural na área experimental não

estão relacionados com a chegada de propágulos em si, mas sim com as condições adversas

para o estabelecimento das plântulas. A baixa proporção (58%) de espécies que estavam no

topsoil, mas só germinaram e se estabeleceram no viveiro sob irrigação, reforça esta

conclusão e aponta a restrição hídrica como fator limitante ao estabelecimento. Por isso, o

transplante configura-se em técnica promissora, uma vez que supera o filtro para o

estabelecimento. Os indivíduos transplantados podem criar núcleos, alterando condições

edafoclimáticas em microescala, permitindo o estabelecimento de outras plantas. Diante

disso, o transplante de material vegetal poderia ser usado em conjunto com a transferência

de topsoil, uma vez que as plantas transplantadas podem melhorar as condições ambientais

para a germinação das sementes presentes no topsoil. No entanto, devemos considerar que a

53

principal estratégia de regeneração da maioria das plantas de vegetações savânicas é por

rebrotamento e não pelo estabelecimento a partir de sementes (Bond e Midgley 2001), fato

que pode explicar o sucesso do transplante em comparação com o topsoil.

Tanto a transferência de material vegetal quanto o transplante de topsoil são técnicas

consideradas destrutivas e de alto custo (Török et al. 2011), uma vez que dependem da

perturbação de uma área conservada doadora de propágulos. Portanto, essas técnicas só são

viáveis se a área de onde o material for retirado apresentar boa capacidade de regeneração.

As clareiras abertas no campo cerrado de referência apresentaram recuperação em riqueza e

densidade em menos de um ano, ou seja, a resiliência do ecossistema fonte mediante a

técnica adotada de extração de propágulos não causa impactos significativos. Esta área está

há nove anos sem ocorrência de fogo e, portanto, vem passando por um consequente

aumento de biomassa, como observado em outras fisionomias savânicas (Pinheiro e

Durigan 2008, Bond e Parr 2010, Staver et al. 2011). Com a supressão do fogo aumenta a

biomassa de capins, viva e morta, que pode suprimir, pelo sombreamento, espécies

herbáceas e subarbustivas, predominantemente heliófitas. Portanto, a abertura de clareiras

quando da extração de material para restauração em outro local promoveu efeito positivo

análogo ao do fogo, aliviando a competição por recursos, especialmente luz, e assim

permitindo que um conjunto maior de espécies pudesse se regenerar, inclusive em maior

densidade.

A única variável que não atingiu os valores anteriores à condição pré-distúrbio foi a

porcentagem de cobertura vegetal no interior das clareiras, mas a previsão é de que este

processo não demore mais que dois anos. Nosso estudo mostra que o campo cerrado

utilizado como área fonte de propágulos apresentou alta resiliência ao distúrbio que

induzimos quando abrimos clareiras para remoção do solo superficial. Atribuímos essa

resiliência à capacidade de rebrota de estruturas subterrâneas remanescentes da retirada do

material utilizado nas técnicas de restauração. Este fato nos leva a inferir que o componente

que mantém o campo cerrado em um estado resiliente são as espécies capazes de rebrotar

após uma perturbação ou degradação induzida, ou seja, subarbustos com sistema

subterrâneo altamente desenvolvido. Portanto, ações de restauração devem contemplar a

reintrodução de espécies nativas com capacidade de rebrota, importante grupo funcional

das fisionomias campestres (Zaloumis e Bond 2011), que irão garantir a resiliência dos

54

ecossistemas em processo de restauração frente a distúrbios inerentes ao campo cerrado.

Foi possível restaurar esse componente principalmente por meio da transposição de

material vegetal. Ferreira et al. (2015) obtiveram alto número de espécies com capacidade

de rebrota a partir da transferência de uma espessa camada de topsoil em uma área em

processo de restauração de cerrado no Brasil. No entanto, a extração de topsoil em maiores

profundidades poderia comprometer a resiliência da área fonte de propágulos.

Conclusão

Podemos concluir que é possível restaurar o campo cerrado utilizando áreas naturais

como fonte de propágulos sem degradá-las. A compreensão dos processos ecológicos

envolvidos na resiliência dos ecossistemas naturais mediante distúrbio permite fazer

importantes inferências sobre como restaurar a resiliência de ecossistemas degradados.

Contudo, cabe a ressalva de que uma sobre-exploração pode levar a um colapso dos

sistemas naturais. Não temos elementos para avaliar até que ponto, em termos de dimensão

espacial ou intensidade do distúrbio decorrente da extração de material (topsoil e

transplantes), a extração é possível sem comprometer a capacidade de regeneração do

ecossistema. Mas, considerando-se que a cobertura do solo é a propriedade que se recupera

mais lentamente (em comparação com a riqueza ou densidade de plantas nas áreas fonte),

este é um bom indicador que pode ser aplicado para monitorar a recuperação das áreas

fonte, no caso do campo cerrado.

Quando comparamos a riqueza, densidade e cobertura da comunidade em processo

de restauração com o ecossistema de referência, os resultados ainda estão muito inferiores

aos valores encontrados no campo cerrado preservado. Porém, já podemos afirmar que o

transplante de material vegetal e a transferência de topsoil apresentam potencial para, no

mínimo, reabilitar áreas altamente degradadas de campo cerrado cuja resiliência foi

perdida, reestabelecendo importantes serviços ecossistêmicos envolvidos com a proteção do

solo contra erosão e a manutenção dos processos hidrológicos. Uma vez que o

restabelecimento da resiliência é um dos principais requisitos para se considerar restaurado

um ecossistema, o transplante de material vegetal apresenta resultados promissores até

mesmo para fisionomias campestres altamente degradadas, cujo banco de estruturas

55

subterrâneas tenha sido destruído. O desafio passa a ser o desenvolvimento de tecnologias

que possibilitem a aplicação das técnicas em larga escala.

56

Transição para o capítulo II

No capítulo I demonstramos a viabilidade de restaurar o campo cerrado após

massiva invasão por Pinus elliottii Engelm. var. elliottii, que resultou em um terreno

praticamente estéril, sem indícios de regeneração natural após quatro anos de abandono.

Para isso, tivemos sucesso utilizando áreas naturais como fonte de propágulos. O

ecossistema de referência utilizado como fonte de material para a restauração apresentou

rápida recuperação, atestando a eficácia da transposição de topsoil e transplante de material

vegetal como técnicas de restauração dessa fisionomia. Contudo, a invasão por Pinus não

ocorre apenas no campo cerrado, sendo uma grande ameaça para zonas úmidas do Cerrado,

especialmente em fisionomias campestres (Zanqueta e Pinheiro 2007, Almeida et al. 2010).

Se a literatura sobre conservação e restauração do campo cerrado é escassa, para

veredas a situação é ainda pior. Veredas são fisionomias campestres ocorrentes no domínio

do Cerrado, sendo comum a presença de Mauritia flexuosa L. f. em algumas regiões

(Oliveira -Filho e Ratter 2002). No Estado de São Paulo, os buritis aparecem apenas no

extremo norte do estado, onde as geadas são muito raras, de modo que as veredas em geral

têm o aspecto de um campo úmido e são usualmente assim denominadas. Essa vegetação

apresenta alto valor para conservação, estando diretamente relacionada com a provisão de

recursos hídricos no país, além de serem hábitats para grande quantidade de espécies

endêmicas (Roselon et al. 2015). No Brasil, as zonas úmidas do Cerrado são altamente

negligenciadas, refletindo na ausência de instrumentos jurídicos para sua conservação e de

programas adequados para sua restauração ecológica. A título de ilustração dessa questão,

podemos citar as doze áreas úmidas que o país incorporou à lista Ramsar (Brasil, 2015), em

que apenas uma dessas áreas (Ilha do Bananal) representa as zonas úmidas existentes no

Cerrado. No domínio do Cerrado se encontra o chamado “arco das nascentes”, sendo essa a

região das nascentes dos rios que abastecem oito das doze grandes regiões hidrográficas

brasileiras (Lima e Silva 2008) (Figura 13). A ausência de áreas de veredas na lista Ramsar

é reflexo do total desconhecimento da importância dessas fisionomias na manutenção dos

recursos hídricos nacionais.

57

Figura 13: Localização do Cerrado e do Arco das Nascentes em relação às doze bacias

hidrográficas brasileiras. Pontos escuros no mapa representam áreas Ramsar de proteção.

(Adaptado de: Lima e Silva 2008, RAMSAR: www.ramsar.org).

Pouco se sabe sobre a abrangência geográfica das veredas no país e não existem

análises indicando o seu estado de conservação (França e Sano 2011). Contudo, sabe-se que

a taxa de conversão dessas áreas pela intensificação e expansão da agricultura é muito alta

(Roselon et al. 2015) e que as alterações nessas comunidades após invasão por Pinus são

profundas (Abreu e Durigan 2011). Diante deste cenário, o principal objetivo do capítulo II

desta dissertação foi explorar técnicas de restauração ecológica dessa vegetação.

58

CAPÍTULO II

Transplante de material vegetal e semeadura como técnicas de restauração de vereda

Área experimental de restauração de vereda após invasão massiva por Pinus. À esquerda,

camada de acículas remanescente da invasão; à direita, regeneração natural promovida pela

retirada de acículas.

59

Transplante de material vegetal e semeadura como técnicas para a restauração de

vereda

Resumo

Fisionomias campestres que ocupam terrenos úmidos em regiões de Cerrado

desempenham importantes serviços ecossistêmicos, especialmente aqueles relativos à

manutenção dos processos hidrológicos e garantia da produção de água e de sua qualidade.

Porém, essas áreas estão sendo destruídas muito rapidamente, não são adequadamente

mapeadas, não são devidamente protegidas pelas leis ambientais vigentes e não existem

técnicas de restauração ecológica para a recuperação desses ecossistemas em áreas que já

tenham sido degradadas. Neste contexto, visamos, com este estudo, testar a efetividade da

semeadura de capins nativos e o transplante de material vegetal como técnicas de

restauração para a vereda. O experimento foi desenvolvido na Estação Ecológica de Santa

Bárbara, Águas de Santa Bárbara, SP, em área de vereda que foi massivamente invadida

por Pinus elliottii var. elliottii. Aos dois anos após a derrubada das árvores invasoras (que

não foram retiradas do local), instalamos experimento de técnicas de restauração da vereda,

comparando os seguintes tratamentos: 1) controle (sem remoção da camada de acículas), 2)

remoção da camada de acículas, 3) semeadura de capins nativos da vereda e 4) transplante

de material vegetal. Para a extração do material vegetal abrimos clareiras de 1m² em uma

vereda preservada, que também foi utilizada como ecossistema de referência. Monitoramos

a comunidade vegetal nas clareiras ao longo do tempo para determinar se a vereda

conservada era resiliente frente a esse distúrbio. Monitoramos também a profundidade do

lençol freático nas áreas experimentais, para verificar se este fator influenciaria os

resultados. Dentre as técnicas de restauração testadas, a transferência de material vegetal

apresentou os melhores resultados em termos de recuperação da riqueza e da cobertura

vegetal em período de tempo mais curto. No entanto, a simples remoção da camada de

acículas permitiu o restabelecimento do potencial de regeneração natural da vereda

previamente invadida por pinus. A área fonte de propágulos apresentou alta resiliência

frente ao distúrbio de extração do material utilizado para restauração, atingindo

rapidamente os valores de riqueza da comunidade pré-distúrbio, atestando a efetividade do

transplante de material vegetal de áreas conservadas como técnica para a restauração de

60

veredas degradadas. Portanto, concluímos que é possível restaurar a vereda utilizando áreas

naturais como fonte propágulos sem degradá-las. Caso exista fonte de propágulos nas

proximidades da área degradada, a recobertura do terreno pode ser desencadeada pela

simples remoção da camada de acículas, expondo o solo à colonização pela chuva de

sementes.

Palavras – chave: capins nativos, Cerrado, invasão biológica, regeneração natural,

resiliência, vereda

Introdução

Zonas úmidas cobrem pelo menos 6,5% da superfície do planeta (Russi et al. 2013),

sendo responsáveis por 40% dos serviços ecossistêmicos globais renováveis (Costanza et

al. 1997). Dentre os diversos serviços ecossistêmicos que dependem da integridade dessas

zonas, podemos citar a purificação da água, controle de sedimentos, controle de erosão,

regulação do nível dos corpos d’água, reabastecimento de aquíferos e sequestro de carbono

(Zedler 2000, Weisberg et al. 2013, Russi et al. 2013). No Brasil, aproximadamente 20% do

território é coberto por áreas úmidas (Junk et al. 2014). No entanto, são poucos os estudos

dedicados ao levantamento e caracterização de ecossistemas associados a esses ambientes,

principalmente dentro do domínio do Cerrado (Araújo et al. 2003, Tannus e Assis 2004,

Munhoz e Felfili 2007, Eugênio et al. 2011), evidenciando a necessidade de estudos

ecológicos e inventários em escala nacional (França e Sano 2011).

As fisionomias campestres presentes em terrenos úmidos no Cerrado recebem

denominações como campos úmidos, campos limpos úmidos, campos sujos úmidos,

veredas ou campos de murundus, havendo divergência entre autores sobre a delimitação e

definição dessas diferentes fisionomias. Ribeiro e Walter (2008), ao caracterizarem

detalhadamente os tipos fisionômicos do Cerrado, diferenciam os campos (limpos ou sujos)

úmidos das veredas porque estas se destacam na paisagem pela presença de palmeiras,

especialmente buritis. A presença das palmeiras seria, portanto, a única diferença entre

veredas e campo úmidos. Porém, exceto pelas palmeiras, a composição florística e os

processos ecológicos são muito semelhantes entre esses tipos vegetacionais. Por essa razão,

61

Oliveira-Filho e Ratter (2002) agrupam todas aquelas fisionomias sob o termo vereda, que

definem como vegetação campestre em terrenos sujeitos à saturação hídrica pela elevação

do lençol freático na estação chuvosa, podendo ocorrer conjuntos de buritis. Esta parece ter

sido a definição adotada no texto da nova lei ambiental brasileira (Lei 12.651, de 25 de

maio de 2012), em seu Art. 3º. inciso XII:

"vereda: fitofisionomia de savana, encontrada em solos hidromórficos,

usualmente com palmáceas, sem formar dossel, em meio a agrupamentos de

espécies arbustivo-herbáceas".

Pela definição da lei, portanto, campos úmidos são considerados veredas, mesmo

que não possuam palmeiras. Para veredas, a Lei 12.651 estabelece como área de

preservação permanente - APP uma faixa ao redor da área úmida, de modo que o

ecossistema, em si, fica desprotegido:

Art. 4o. inciso XI – em veredas, a faixa marginal, em projeção horizontal,

com largura mínima de 50 (cinquenta) metros, a partir do espaço brejoso e

encharcado. (Redação dada pela Medida Provisória nº 571, de 2012).

As veredas apresentam altos níveis de endemismos e elevado valor como habitat

para a fauna, exercendo importantes serviços ecossistêmicos, principalmente referentes à

manutenção dos recursos hídricos (Cianciaruso e Batalha 2008, Russi et al. 2013). No

entanto, são cenários altamente ameaçados devido à rápida conversão para uso

agropecuário, plantações florestais ou pela invasão por espécies arbóreas exóticas do

gênero Pinus (Zanchetta e Pinheiro 2007, Almeida et al. 2010, Roselon et al.2015), não

havendo estimativas do quanto já foi perdido. Assim, o que se verifica é a necessidade

urgente de políticas públicas específicas para a conservação desses ecossistemas (Junk et al.

2014, Roselon et al. 2015), bem como o desenvolvimento de técnicas consolidadas para a

sua restauração. Dentro do mosaico vegetacional que compõe o Cerrado, as fisionomias que

ocupam áreas úmidas destacam-se pelo importante papel que exercem durante a estação

seca, pois são importantes locais de refúgio e fontes de recursos para a fauna. Atualmente,

pouco se sabe sobre a estrutura das comunidades vegetais nas veredas, ou sobre sua

composição biológica, ciclagem de nutrientes, dinâmica e funcionamento, o que dificulta

62

ações concretas e formulação de políticas públicas para sua conservação e manejo, bem

como para a sua restauração (Oliveira et al. 2009).

Em 1993, o Brasil tornou-se signatário da Convenção sobre Zonas Úmidas de

Importância Internacional, conhecida como Convenção Ramsar (Brasil, 2015). Doze áreas

no Brasil foram declaradas e incorporadas à lista Ramsar desde então. Porém, apenas uma

dessas áreas (Ilha do Bananal) representa as zonas úmidas existentes no Cerrado. O Cerrado

desempenha importante papel em relação aos recursos hídricos do país. Nesta região se

encontram nascentes dos rios que abastecem oito das doze grandes regiões hidrográficas

brasileiras (Lima e Silva 2008), como, por exemplo, rio Araguaia, Tocantins, Xingu, São

Francisco, Paranaíba e Paraná. A ausência dessas áreas entre os sítios Ramsar é evidência

da total negligência das zonas úmidas do Cerrado, que reflete na ausência de instrumentos

jurídicos específicos para sua restauração e conservação (Junket al. 2014, Roselon et al.

2015). Adicionalmente, é comum que se recomende ou até mesmo que se execute o plantio

de árvores sobre campos úmidos naturais, visando à "restauração da mata ciliar". Estas

ações, em vez de beneficiar a conservação, levam a perdas de importantes hábitats e

funções ecossistêmicas que diferem daqueles promovidos por florestas ripárias (Weisberg

et al. 2013), sendo um fator a mais de degradação. Neste contexto, além de políticas

públicas para a conservação, faz-se necessário o desenvolvimento de técnicas de

restauração específicas para fisionomias campestres úmidas, que em muito diferem do que

vem sendo aplicado na restauração de florestas ripárias.

Em outras regiões do mundo, zonas úmidas campestres já contam com legislação

específica para sua conservação e com técnicas de restauração ecológica consolidadas,

principalmente no hemisfério norte (Pywell et al. 1995, Tiner 1999, Rasran et al 2007,

Hölzel e Otte 2003, Klimkowska et al 2010). Técnicas baseadas na transposição de material

vegetal (e.g. turfa) ou semeadura direta de espécies endêmicas têm se mostrado efetivas na

restauração de campos úmidos temperados (Pywell et al. 1995, Donath et al. 2006, Kiehl et

al. 2010, Törok et al. 2011). No entanto, nenhuma dessas técnicas foi testada na restauração

de campos úmidos brasileiros.

Neste estudo, objetivamos testar a efetividade do transplante de material vegetal e a

semeadura de capins nativos como técnicas de restauração ecológica para a vereda

anteriormente invadida por Pinus elliotti Engelm var. elliottii, doravante denominado Pinus

63

neste estudo. Entendemos que o transplante de material vegetal é uma técnica destrutiva

que pode envolver a degradação de uma área fonte de propágulos (Pywell et al. 1995). Por

isso, monitoramos a cicatrização da vereda fonte, uma vez que sua resiliência pode atestar a

efetividade da técnica. A resiliência é definida como o tempo necessário para que o

ecossistema retorne à configuração característica do estado anterior à degradação (Pimm

1984, Gunderson 2000, Folke et al. 2004). Com este estudo, buscamos elucidar as seguintes

questões: 1) É possível restaurar a vereda após massiva invasão por Pinus? 2) Entre as

técnicas testadas, qual é a mais efetiva em recuperar a estrutura e a diversidade da vereda

degradada? 3) Veredas naturais podem ser fonte de propágulos para a restauração de áreas

degradadas sem que seja comprometida sua resiliência?

Material e Métodos

Local de estudo

Realizamos este estudo na Estação Ecológica de Santa Bárbara - EEcSB, que ocupa

área de aproximadamente 2700 ha, localizada no município de Águas de Santa Bárbara -

SP, entre as coordenadas geográficas 22°46’ a 22°41’ S e 49°16’ a 49°10’ W. O clima da

EEcSB é caracterizado como Cfa – clima quente e úmido com inverno seco, segundo a

classificação de Köppen, sujeita a geadas esporádicas (Alvares et al. 2013). A temperatura

média dos meses mais frios é de 18°C e a dos meses mais quentes ultrapassa 22°C, com

índices pluviométricos anuais de 1000 a 1300 mm. O solo da região é caracterizado de

forma geral como Latossolo Vermelho, mas os campos úmidos ocorrem sobre Neossolo

Quartzarênico hidromórfico, que se caracteriza pelos altos teores de areia, acidez e teores

de alumínio elevados e baixa fertilidade. A EEcSB apresenta extensas áreas invadidas por

Pinus, especialmente em zonas úmidas, situadas ao redor das nascentes e ao longo das

margens de dezenas de cursos d'água existentes na área protegida. A espécie invasora, que

já ocupou maciçamente cerca de 132 ha na EEcSB (Melo e Durigan 2011), vem sendo

erradicada gradualmente. No entanto, em áreas de invasão maciça onde a operação de

manejo já foi executada, o ecossistema não tem apresentado potencial de regeneração

natural. O experimento de restauração foi instalado em uma das áreas onde a erradicação da

espécie invasora foi realizada, situada na Zona de Recuperação e o experimento de

64

resiliência na Zona de Interferência Experimental, segundo as normas do Plano de Manejo

da unidade (Melo e Durigan 2011).

Desenho experimental

O estudo compreendeu dois experimentos, instalados em áreas ocupadas

originalmente por vereda, ao redor das nascentes de dois pequenos córregos no interior da

EEcSB. O primeiro experimento consistiu na comparação de técnicas de restauração em

áreas onde as árvores de Pinus haviam sido erradicadas dois anos antes da instalação do

experimento, após um período aproximado de 20 anos de invasão, que causou a total

supressão da vegetação nativa. O segundo experimento tratou da avaliação da resiliência da

vereda natural, após a extração de material que foi utilizado para a restauração em outro

local (Figura 14).

Figura 14: Vista das áreas experimentais antes da instalação dos experimentos. (a) Vereda

de referência e (b) vereda após erradicação de Pinus elliotii, Estação Ecológica de Águas de

Santa Bárbara, Águas de Santa Bárbara, SP.

Experimento1: técnicas de restauração

Adotamos o desenho experimental em blocos ao acaso (os tratamentos aleatorizados

dentro de cada bloco), sendo 10 blocos distantes em pelo menos 10 metros entre si.

Aplicamos os tratamentos de restauração em parcelas circulares de 1 m² (113 cm de

diâmetro), que tinham a superfície em ligeira depressão em relação ao restante do terreno,

65

devido à remoção da camada de acículas e de seus restos em decomposição. No centro de

cada uma das parcelas fixamos uma estaca numerada permanente, de PVC azul, para fácil

visualização. A área de cada parcela, quando da aplicação dos tratamentos e da coleta de

dados, foi delimitada por um anel rígido de PVC (móvel). Cada bloco continha uma

repetição de cada um dos seguintes tratamentos:

Tratamento 1: Controle (C): sem nenhuma intervenção. Após a retirada da espécie

invasora, a camada de acículas, com espessura aproximada de 5 cm, foi mantida intacta,

representando a condição do ecossistema em áreas de veredas invadidas, após a erradicação

da invasora.

Tratamento 2. Remoção de acículas (R): removemos a camada de acículas de modo a

manter o solo nu, para facilitar a emergência eventual de banco de sementes ou a

colonização por chuva de sementes.

Tratamento 3. Semeadura direta (remoção de acículas + semeadura) (S): após a remoção

das acículas, semeamos diretamente na superfície do terreno a mistura de sementes de seis

espécies de gramíneas nativas da vereda de referência (Andropogon virgatus Desv. ex

Ham., Axonopus brasiliensis (Spreng.) Kuhlm., Axonopus siccus (Nees) Kuhlm., Panicum

parvifolium Lam., Paspalum cordatum Hack. e Paspalum hyalinum Nees ex Trin.), na

densidade de 600 sementes por metro quadrado, sendo 100 sementes de cada espécie.

Cobrimos as sementes com uma fina camada de solo a fim de reduzir a predação e o

espalhamento pelo vento. Com este tratamento, esperávamos simular a chuva de sementes

como processo indutor da colonização das parcelas.

Tratamento 4. Transplante (remoção de acículas + transplante) (TR): após a remoção das

acículas, transplantamos o material oriundo do campo natural. O material transplantado foi

retirado de dez clareiras de 1 m² (touceiras de gramíneas e plantas inteiras), acompanhado

das placas de solo + matéria orgânica que vieram fortemente aderidas às raízes. Assim, a

proporção entre a área fonte e a área em restauração foi de 1:1.

Experimento 2: Avaliação da resiliência

Avaliamos a resiliência em 10 clareiras (parcelas circulares) de 1m² abertas na

vereda natural. A distribuição espacial das clareiras foi feita buscando representar toda a

66

mancha de vereda existente ao redor das nascentes difusas de um pequeno córrego.

Avaliamos a resiliência com base no tempo necessário para cicatrização da cobertura

vegetal e recuperação da riqueza de espécies vegetais no interior das clareiras de onde foi

retirado o material para restauração por transplante no experimento anterior. Todo o

material vegetal vivo (plantas e seus sistemas subterrâneos), mais a serapilheira e o solo

foram retirados com o uso de enxadão, enxada e pá, até uma profundidade aproximada de 5

cm. No centro de cada uma das parcelas fixamos uma estaca numerada permanente, de

PVC azul, para fácil visualização. Durante a aplicação dos tratamentos e a cada coleta de

dados, delimitávamos a área circular de cada parcela utilizando um anel rígido de PVC

(móvel).

Procedimentos para instalação dos experimentos

Para a instalação dos experimentos retiramos o material vegetal das parcelas do

experimento de resiliência e realizamos a colheita de sementes de gramíneas. Como a

flutuação do lençol freático poderia afetar o sucesso das técnicas de restauração, bem como

a recuperação das clareiras, instalamos poços piezométricos nos dois experimentos. Os

poços foram abertos com trado, em profundidade suficiente para expor o lençol freático

mesmo nas épocas mais secas do ano. Em cada poço foi instalado um cano de PVC de 2",

com as laterais perfuradas e revestidas por manta geotextil, de modo a permitir a passagem

da água e evitar a passagem de partículas de solo. As medições eram feitas com um

piezômetro que consiste em uma trena graduada acoplada a um sensor que emite sinal

sonoro em contato com a água.

Coleta e transplante de material vegetal

Antes da extração do material, efetuamos poda de toda a vegetação a ser

transplantada, à altura aproximada de 10 cm, utilizando roçadeira costal (STIHL F5 160, a

gasolina), para diminuir a transpiração e, portanto, o estresse por deficiência hídrica dos

indivíduos transplantados. O material a ser transplantado (placas de solo + sistemas

subterrâneos + plantas) foi retirado em camada de 5 cm de profundidade, que é onde se

concentra a maior parte das sementes e o emaranhado de raízes na vereda, utilizando-se

enxadão, enxada e pá. A coleta do material foi feita no final da estação chuvosa (março de

67

2014), período em que a maioria das gramíneas dispersa suas sementes na vereda (Tannus

et al. 2006).

Antes do plantio, o material extraído das 10 parcelas foi homogeneizado

(subdivididas as placas obtidas de cada clareira e as partes misturadas, de modo a obter

composição floristicamente semelhante para todas as dez parcelas de 1 m² a restaurar) e em

seguida distribuído nas dez parcelas experimentais de restauração que receberam este

tratamento. Distribuímos as touceiras no interior das parcelas sobre a terra nua e

preenchemos o espaço entre elas com o solo que foi retirado da área natural junto com as

touceiras.

Obtenção de sementes e testes de germinação

As sementes foram coletadas manualmente no período correspondente ao final da

estação da estação chuvosa (fevereiro-março 2014), na EEcSB, período em que ocorre o

pico de dispersão de sementes de gramíneas nas fisionomias campestres do Cerrado

(Carmona et al. 1999, Tannus et al. 2006). Coletamos sementes de seis espécies de

gramíneas que apresentam alta frequência na vereda, de forma a obter uma mistura de

espécies que aumentasse a probabilidade de colonização por pelo menos algumas delas.

Para a determinação da qualidade fisiológica das sementes de todas as espécies coletadas,

realizamos testes de germinação. Os testes de germinação foram realizados com cinco

réplicas de 20 sementes para cada espécie em condições controladas (germinador a 25ºC

com fotoperíodo de 12h) e em condições de viveiro, que mais se aproximam das condições

de germinação em campo, eliminando-se o fator deficiência hídrica, já que no viveiro

houve irrigação duas vezes ao dia. Em condições de viveiro as sementes foram dispostas

sobre uma camada de subsolo com 5 cm de profundidade (Latossolo vermelho extraído de

área previamente ocupada por vegetação de Cerrado).

Caracterização do ecossistema de referência

Caracterizamos a comunidade vegetal na vereda natural para avaliação tanto da

eficácia das técnicas de restauração quanto da resiliência do ecossistema fonte.

Anteriormente à retirada do material que foi transposto, efetuamos levantamento florístico

detalhado (todas as formas de vida e todas as classes de tamanho) e quantificação da

68

cobertura da comunidade vegetal da vereda não perturbada, para gerar valores de referência

que pudessem ser comparados aos resultados experimentais. Para esta amostragem,

utilizamos as dez parcelas de 1 m² de onde seria extraído o material para transplante. As

espécies foram identificadas em campo, quando possível. Quando necessário, coletamos

material para identificação com base na literatura especializada ou por consulta a herbários

e especialistas. A relação de espécies amostradas foi utilizada, tanto nas análises de

resiliência quanto na avaliação das técnicas de restauração, como parâmetro de riqueza,

cobertura e composição florística do ecossistema que foi destruído ou em restauração.

A cobertura de cada parcela foi estimada visualmente em porcentagem da área da

parcela coberta por vegetação.

Caracterização do banco de sementes na área a ser restaurada

Consideramos necessário caracterizar o banco de sementes para isolar a

contribuição do banco de sementes pré-existente sob a camada de acículas remanescentes

das árvores invasoras, que foram erradicadas dois anos antes da instalação do experimento,

na área de restauração da vereda.

Realizamos teste em viveiro, onde o material coletado (camada de 3 cm de

espessura de solo superficial) foi depositado em cinco caixas de PVC com dimensões de 30

x 50 cm e altura de 10 cm, sobre uma camada de 5 cm de espessura de sub-solo arenoso,

que é utilizado como substrato no viveiro de mudas da Floresta Estadual de Assis, SP. Em

cada caixa, foi disposta sobre o solo uma amostra do banco de sementes com espessura de

10 mm. Cinco caixas contendo apenas solo do viveiro foram mantidas como controle, para

detectar possível contaminação.

Monitoramento da profundidade do lençol freático

Supondo que, na vereda, além dos tratamentos que estão sendo comparados, poderia

haver influência da profundidade do lençol freático na resiliência e no sucesso da

restauração, esta variável ambiental foi monitorada durante todo o período de observações.

Em um ponto central de cada bloco de parcelas da vereda em restauração e ao lado de cada

parcela de extração de material na vereda de referência foi aberto um poço piezométrico,

69

totalizando 20 poços. A profundidade do lençol freático foi medida a cada três meses, em

cada ocasião de coleta de dados.

Caracterização das comunidades vegetais ao longo do tempo

Para caracterização das comunidades vegetais ao longo do tempo nos dois

experimentos, adotamos os mesmos procedimentos utilizados para caracterizar o

ecossistema de referência.

Amostramos os dois experimentos (técnicas de restauração e resiliência da área

fonte de propágulos) em cinco ocasiões ao longo de um ano. Em cada ocasião, todas as

plantas em regeneração dentro de cada parcela foram identificadas e a cobertura do terreno

pela vegetação foi quantificada por estimativa visual. Não quantificamos a densidade, uma

vez que não foi possível individualizar as plantas dentro das parcelas, devido a expansões

radiculares, fato também observado em outros estudos em vereda (Munhoz et al. 2008).

Análise de dados

Os resultados de riqueza e cobertura para cada um dos tratamentos de restauração

aplicados na vereda foram comparados um ano após a instalação do experimento por

análise de variância com um fator (ANOVA), uma vez que todos os pressupostos para a

análise foram atendidos. Quando o teste apontou diferenças significativas realizamos o

teste post hoc (Tukey). Em todos os modelos estatísticos gerados foi declarado o efeito do

bloco, uma vez que o desenho experimental das técnicas de restauração foi em blocos ao

acaso. Para as comparações post hoc, utilizamos o pacote agricolae (Mendiburu, 2014).

Para o tratamento de semeadura, o sucesso de germinação foi quantificado em relação ao

potencial germinativo obtido em viveiro e em condições controladas em laboratório.

Modelamos a evolução das comunidades estabelecidas pelos seguintes tratamentos

de restauração: retirada de acículas, semeadura e transplante de material vegetal, por

análises da dispersão dos dados de cobertura e riqueza em função do número de dias após a

instalação do experimento. Selecionamos, para análise da trajetória das comunidades, a

equação que melhor se adequasse aos dados pelo maior valor de R2. Para cada regressão

extraímos um valor de p. O controle com acículas não foi modelado, uma vez que esse

permaneceu estável ao longo do monitoramento.

70

Calculamos a similaridade florística dos tratamentos de restauração com o

ecossistema de referência por meio do índice de similaridade de Jaccard (IS j), considerando

presença e ausência das espécies (Legendre e Legendre 2012). Na interpretação dos valores

de similaridade, adotamos o critério de Mueller-Dombois e Ellenberg (1974), pelo qual o

valor do índice deve ser superior a 25% para que duas comunidades sejam consideradas

floristicamente semelhantes.

Para investigar o efeito da profundidade do lençol freático sobre o ecossistema em

restauração, utilizamos modelos lineares simples, tendo como variáveis explanatórias a

profundidade máxima, a profundidade mínima e a amplitude de variação da profundidade

do lençol (∆) em cada bloco de parcelas durante todo o período de monitoramento. Como

variáveis resposta utilizamos a riqueza e a cobertura da comunidade vegetal das parcelas

experimentais ao final do período de observações. Para essa análise, foi contabilizada a

riqueza de cada bloco, sem descriminação de tratamento. A cobertura utilizada foi a média

das coberturas apresentadas nas parcelas experimentais dentro de cada bloco.

A resiliência do ecossistema na área fonte foi avaliada pelo ritmo de recuperação da

riqueza de espécies e da cobertura do solo exposto, em comparação com os valores

anteriores à indução do distúrbio. Modelamos a resiliência por análises da dispersão dos

dados de cobertura e riqueza em função do número de dias após a abertura das clareiras.

Selecionamos a equação que melhor se adequasse aos dados pelo maior valor de R2. Para

cada atributo extraímos um valor de p para o modelo selecionado, bem como estimamos o

tempo necessário para que a comunidade alcançasse os valores para aquele atributo

anteriores ao distúrbio (valores de referência).

Todas as análises foram realizadas utilizando o software R (R Development Core

Team 2014).

Resultados

Comparação entre técnicas de restauração ecológica

Quando comparamos o número médio de espécies por parcela, todos os tratamentos

foram superiores ao controle (F=100,3 e P<0,001) (Figura 15a). A comunidade em

processo de restauração proveniente do transplante de material vegetal apresentou maior

71

riqueza do que a simples retirada de acículas ou a semeadura, que não diferiram entre si

(Figura 15a). Assim como para a riqueza, em todas as intervenções de restauração a

cobertura (com valores superiores a 90%) foi superior às parcelas sem intervenção

(controle), em que a cobertura média foi de 2,5% (F= 936, 2 e P <0.001) (Figura 15b). A

cobertura resultante do transplante superou também os resultados da simples remoção de

acículas, mas não diferiu da semeadura, que por sua vez não diferiu da remoção de acículas.

Os resultados da semeadura não diferiram da simples remoção de acículas para nenhuma

das variáveis testadas (Figura 15). Embora todas as espécies semeadas tenham germinado

nas parcelas de semeadura, essas espécies, com exceção de Axonopus brasiliensis, foram

registradas também no tratamento que foram apenas removidas as

acículas (Anexo 2).

Os experimentos de germinação em condições controladas de viveiro e laboratório

para as espécies semeadas apontaram taxas de germinação muito baixas, inferiores a 20%,

tanto em viveiro quanto em condições constantes de temperatura e umidade (25ºC,

fotoperíodo de 12h) (tabela 2).

O banco de sementes da área experimental levado para o viveiro revelou um

conjunto muito pobre em espécies, apenas com presença de Bulbostylis hirtella (Schrad.)

Urb. (L.) C.B. Clarke e Scoparia dulcis L., indicando que a colonização das parcelas não

pode ter sido dirigida pelo banco de sementes.

72

Figura 15: Comparação da (a) riqueza e (b) cobertura de plantas nativas resultantes das

diferentes técnicas aplicadas para restauração da vereda um ano após a instalação do

experimento: C: controle; R: remoção de acículas; S: semeadura; TR: transplante. Colunas

encimadas por letras iguais não diferem entre si ao nível de 95% de probabilidade; as barras

ao alto de cada coluna representam o erro padrão da média amostral.

Tabela 2: Porcentagem de germinação das espécies de gramíneas utilizadas no tratamento

de semeadura para a vereda, em condições constantes de temperatura (25ºC) em câmara de

germinação e em condições de viveiro. Valores acompanhados pelo erro padrão.

Espécies Germinação

(%) 25ºC

Viveiro

(%)

Andropogon virgatus 1 ± 0,45 7 ± 8.37

Axonopus brasiliensis 0 ± 0,00 4 ± 4.18

Axonopus siccus 17 ± 2,07 16 ± 6.52

Panicum parvifolium 0 ± 0,00 5 ± 8.66

Paspalum cordatum 11 ± 0,84 12 ± 7.58

Paspalum hyalinum 3 ± 0,89 5 ± 6.12

73

Quando as variáveis estudadas (riqueza e cobertura) resultantes de cada tratamento

foram comparadas com os valores obtidos no ecossistema de referência da vereda ao longo

do tempo, todos os tratamentos apresentaram riqueza superior à referência (Figura 16).

Após a simples remoção de acículas e a semeadura de capins nativos, a riqueza atingiu o

patamar do ecossistema de referência em aproximadamente 161 e 132 dias,

respectivamente, apresentando tendência linear de incremento em riqueza até o último

monitoramento, após um ano (Figura 16a e 16b). A comunidade estabelecida pela

transferência de material vegetal atingiu mais rapidamente a riqueza encontrada no

ecossistema de referência, em aproximadamente 38 dias, apresentando tendência à

estabilização por volta de 20 espécies por metro quadrado (Figura 16c), quase o triplo da

riqueza encontrada no ecossistema natural em área de um metro quadrado.

Figura 16: Evolução da riqueza média (número de espécies por m²) ao longo do tempo para

comunidades de vereda em processo de restauração após erradicação da invasão por Pinus,

pelas técnicas de a) remoção de acículas, b) semeadura de capins nativos e c) transplante de

material vegetal. A linha horizontal azul representa a riqueza encontrada em 1 m² na vereda

de referência. As barras em cada ponto representam o erro padrão da média amostral.

Para a variável cobertura, as comunidades estabelecidas pelo transplante, semeadura

e remoção de acículas atingiram os valores do ecossistema de referência em um ano (Figura

17). O controle com remoção das acículas e a comunidade estabelecida através da

semeadura atingiram os valores de cobertura do ecossistema de referência em períodos

74

muito semelhantes, de 363 e 353 dias, respectivamente, apresentando tendência linear em

incremento da cobertura vegetal (Figura 17a e 17b). Já a comunidade oriunda do

transplante de material vegetal alcançou os valores da referência em 329 dias,

aproximadamente (Figura 17c). Em um ano, portanto, todos os tratamentos haviam

recuperado a cobertura próxima de 100%, característica da vereda natural.

Figura 17: Evolução da cobertura média do terreno ao longo do tempo para comunidades de

vereda em processo de restauração após erradicação da invasão por pinus pelas técnicas de

a) remoção de acículas, b) semeadura de capins nativos e c) transplante de material vegetal.

A linha horizontal azul representa a cobertura encontrada na vereda de referência. As barras

em cada ponto representam o erro padrão da média amostral.

Influência do lençol freático sobre a comunidade em processo de restauração

As variáveis porcentagem de cobertura vegetal e riqueza das parcelas apresentaram

relação negativa significativa com a profundidade mínima do lençol freático observada ao

longo do período de estudo, de modo que quanto menor a profundidade do lençol, mais

altos foram os valores de cobertura e riqueza (R² = 0,24 e p <0,01 e R² = 0,4 e p =0,04,

respectivamente) (Figura 18a e 18b). Ou seja, quanto mais próximo o lençol da superfície,

maior foi a cobertura e o número de espécies, para a amplitude de profundidades na área de

estudo (mínima 22 cm e máxima de 115 cm). A profundidade máxima e a oscilação

da profundidade (∆) ao longo do tempo de monitoramento não influenciaram

75

significativamente a porcentagem de cobertura das parcelas e nem o número de espécies

(Figura 18).

Figura 18: Influência da profundidade do lençol freático na cobertura e riqueza de espécies

da comunidade em processo de restauração da vereda. a) Cobertura em função da

profundidade mínima do lençol freático, b) riqueza em função da profundidade mínima do

lençol freático, c) cobertura em função da profundidade máxima da coluna d’água, d)

riqueza em função da profundidade máxima da coluna d’água, e) cobertura em função da

amplitude de variação (∆) da altura da coluna d’água no período estudado e f) riqueza em

função da amplitude de variação (∆) da altura da coluna d’água no período estudado. A

riqueza corresponde a 3 m² da área amostral.

76

Similaridade florística das áreas em processo de restauração com o ecossistema de

referência

Todos os tratamentos foram floristicamente similares ao ecossistema de referência –

vereda não degradada, apresentando valores que indicam similaridade florística (remoção

de acículas ISj= 26%, semeadura de gramíneas ISj= 26% e transplante de material vegetal

ISj= 41%), com exceção do controle (ISj= 3%). O transplante de material vegetal foi o

tratamento que recuperou maior porcentagem de espécies que ocorrem em áreas não

degradadas de vereda (81%) (Figura 19).

100

90

80

70

60

50

40

30

20

10

0

C R S TR

Figura 19: Porcentagem de espécies amostradas no ecossistema de referência (vereda) que

se estabeleceram pelas diferentes técnicas de restauração ao longo de um ano de

monitoramento: Controle (C), Remoção das acículas (R), Semeadura (S), Transplante de

material vegetal (TR).

Resiliência das áreas fonte de propágulos

As clareiras de onde foi extraído material para compor a técnica de restauração de

transferência de material vegetal atingiram a riqueza pré-distúrbio em 125 dias. Houve

Esp

écie

s %

77

incremento de 90% no número de espécies, apresentando tendência linear dentro do

período observado (Figura 20a). Para a cobertura, os valores atuais estão abaixo do

encontrado no ecossistema antes do distúrbio. Estimamos, com base na equação gerada a

partir da regressão linear, o tempo médio de 660 dias para que as parcelas alcançassem os

valores de referência (Figura 20b). Quando plotamos a evolução da cobertura juntamente

com a oscilação do lençol freático ao longo do tempo, para o período estudado, observamos

uma queda na evolução da cobertura que coincide com o período em que a coluna de água

encontra-se mais profunda em relação à superfície do solo (Figura 19b). No entanto, a

recuperação na riqueza não parece ter sido afetada pela oscilação anual do lençol freático.

Figura 20: Evolução da riqueza (espécies/m²) (a) e cobertura (b) ao longo do tempo para

comunidade de vereda após distúrbio por abertura de clareiras. A linha horizontal azul

representa os valores de referência anteriores ao distúrbio e a linha em azul claro representa

a oscilação da profundidade do lençol freático.

Discussão

A restauração de fisionomias campestres úmidas do Cerrado enfrenta desafios

provavelmente maiores do que qualquer outra vegetação campestre no Brasil. Além das

limitações metodológicas para restauração, há total desconhecimento sobre a importância

desses ecossistemas, as espécies que o compõem, seu funcionamento e seus serviços

ecossistêmicos. Por sua localização junto a corpos d’água, é comum que se proceda a sua

78

“restauração” pelo plantio de mudas de espécies arbóreas, contrariando a sua natureza

campestre e modificando seu funcionamento (Weisberget al. 2013).

Nossos experimentos mostraram que é possível restaurar uma vereda após massiva

invasão por Pinus elliottii, uma das grandes ameaças para esse ecossistema no estado de

São Paulo (Almeida et al. 2010, Abreu et al. 2011) e para vegetação campestre em outras

regiões do Brasil e do mundo (Boulant et al. 2008). O tratamento em que não foi retirada a

camada de acículas permaneceu estático ao longo do tempo de monitoramento, com baixa

riqueza e cobertura, diferentemente do tratamento com a simples remoção desta camada.

Esse resultado nos mostra que a remoção da camada de acículas é melhor do que não

efetuar nenhuma intervenção após a erradicação da espécie exótica invasora. Dessa

maneira, todos os demais tratamentos testados foram eficazes em restaurar a comunidade

de vereda em um ambiente praticamente deserto depois de muitos anos de invasão por

Pinus. A melhor técnica dentre os tratamentos testados foi o transplante de material vegetal,

que permitiu a recuperação de aproximadamente 80% das espécies encontradas na vereda

de referência, apresentando também altos valores de cobertura vegetal em um período de

tempo mais rápido que os outros tratamentos. Essa técnica vem apresentando bons

resultados para campos temperados (Vécrin e Muller 2003,Rasranet al. 2007, Truenan et al.

2007), sendo tradicionalmente consolidada para uma ampla gama de comunidades vegetais

na Europa (Kiehl et al. 2010). O transplante de material vegetal permite o estabelecimento

de uma comunidade já madura (Pywell et al. 1999), e, portanto, a recuperação mais rápida

dos atributos encontrados no ecossistema de referência.

Para o experimento como um todo, onde a camada de acículas foi removida,

observamos alta regeneração natural e altos valores de similaridade florística com o

ecossistema de referência. A regeneração natural foi possível devido à retirada da camada

de acículas que representava uma barreira para a germinação, bem como pela provável

chegada de propágulos provenientes da vereda preservada que se encontra a poucos metros

da área experimental. Devido à baixa riqueza encontrada no topsoil da área experimental,

acreditamos que a chuva de sementes seja responsável pela regeneração natural após

remoção das acículas. Assim, em áreas de vereda com massiva invasão por pinus, a simples

remoção da camada de acículas após o corte da espécie invasora pode ser suficiente para

restabelecer a resiliência da comunidade, desde que haja fonte de propágulos na vizinhança.

79

Na ausência de fonte de propágulos, o transplante de material vegetal seria a alternativa

mais viável.

A semeadura direta (após remoção de acículas) não diferiu da simples remoção de

acículas em nenhuma das variáveis analisadas como indicadores. As espécies que

colonizaram ambos os tratamentos foram semelhantes, sendo que as espécies introduzidas

por semeadura também apareceram nas parcelas em que não foram semeadas,

provavelmente oriundas da chuva de sementes a partir de comunidades naturais

remanescentes na vizinhança.

Campos úmidos geralmente ocorrem sobre gradiente de profundidade do lençol

freático, que resulta em zonas muitas vezes espécie-específicas (Guimarães et al. 2002,

Munhoz et al. 2008, Oliveira et al. 2009, Santos e Munhoz 2012). Portanto, a altura do

lençol freático ao longo da área experimental poderia ser um fator atuante no sucesso da

restauração. Entre as variáveis utilizadas para verificar esta hipótese, a profundidade

mínima do lençol freático foi a única variável que influenciou a comunidade em processo

de restauração, em termos de riqueza e cobertura. Ou seja, nos blocos onde o nível do

lençol estava mais próximo da superfície a riqueza e a cobertura foram maiores. No

entanto, não houve afloramento do lençol freático em nenhum dos blocos na área

experimental, fato que poderia prejudicar o estabelecimento de algumas espécies e mesmo

retardar a evolução dos tratamentos aplicados. O afloramento do lençol é considerado como

um fator de estresse nesses ambientes, sendo que apenas espécies adaptadas podem se

estabelecer e sobreviver a essas condições (Tiner 1999, Amorim e Batalha 2006).

O ecossistema natural de onde retiramos o material para a restauração da vereda

degradada apresentou alta capacidade de regeneração natural, sendo que, após um ano, os

valores para riqueza praticamente dobraram em comparação com os valores encontrados

anteriormente ao distúrbio. A abertura das clareiras promoveu, provavelmente, um alívio na

competição por luz e outros recursos. Portanto, esse distúrbio causou efeito positivo para a

comunidade, aumentando a riqueza local por meio do estabelecimento de espécies que não

existiam antes do distúrbio. Essa resposta positiva a distúrbios específicos, como por

exemplo, pastejo ou roçada, tem sido registrada em outras regiões do mundo onde ocorrem

áreas campestres úmidas (Zedler 2000, Rasran 2007).

80

A cobertura vegetal foi a única variável que ainda não atingiu os valores pré-

distúrbio. Aparentemente, essa variável evoluiu mais lentamente devido à alta sazonalidade

inerente à vereda. A altura do lençol freático é variável ao longo do ano na vereda (Oliveira

et al. 2009), neste estudo sendo, em média, oito vezes maior a profundidade na estação seca

em relação à estação chuvosa. Os períodos mais secos parecem retardar a recuperação da

cobertura. Ocorreu uma queda no ritmo de recuperação da cobertura vegetal, associada com

o período do ano em que o lençol freático tornava-se mais profundo em relação à superfície

do solo. Essa oscilação na altura do lençol freático ao longo do ano pode fazer com que a

evolução da cobertura ocorra em pulsos, considerando-se uma pausa durante a estação mais

seca e posterior retomada do crescimento no período mais chuvoso do ano.

Diante do sucesso do transplante de material vegetal em recuperar a riqueza e a

cobertura encontradas no ecossistema de referência, consideramos promissora esta técnica

para a restauração de veredas isoladas onde não existam remanescentes próximos que

possam atuar como fonte de propágulos. A ampla recomendação dessas técnicas, porém,

depende da sua validação em larga escala.

Conclusão

A restauração de vereda degradada após massiva invasão por Pinus é possível, seja

por restauração passiva, desde que haja fonte de propágulos e remoção da camada de

acículas remanescente da invasão ou, quando não houve fonte de propágulos, por

transplante de material vegetal. O transplante de material vegetal permite o estabelecimento

de uma comunidade já madura, de modo que a riqueza e cobertura da área degradada se

recuperam mais rapidamente. A eficácia do transplante de material vegetal como técnica de

restauração para a vereda é atestada inclusive pela rápida resiliência encontrada na área

fonte de propágulos. Porém, este estudo não revela o quanto de material vegetal, em escala

espacial, pode ser retirado de uma área conservada sem degradá-la. O ideal é não promover

novos distúrbios até que a riqueza e a cobertura alcancem os valores anteriores à abertura

das clareiras.

A resposta positiva da comunidade após a abertura de clareiras na vereda de

referência demonstrou a necessidade de distúrbios para a manutenção da riqueza de

81

espécies. Esta constatação tem implicações explícitas para o manejo conservacionista

desses ecossistemas e deve ser considerada por gestores de unidades de conservação.

82

Transição para o capítulo III

Os resultados apresentados nos capítulos I e II apontam técnicas promissoras para a

restauração de fisionomias campestres do Cerrado. As áreas naturais foram resilientes à

remoção de propágulos, que é a base das técnicas mais bem sucedidas de restauração para

mabas as fisionomias. No entanto, como se sabe que a intensidade de distúrbios pode gerar

respostas diferentes no ritmo de recuperação das comunidades (Gunderson 2000, Folket al

2004), testar diferentes tamanhos de áreas de remoção de material poderia trazer

informações mais consistentes sobre a melhor maneira de utilizar ecossistemas naturais

como fonte de propágulos sem degradá-los.

Além da avaliação comparativa da abertura de clareiras de diferentes tamanhos

dentro de cada fisionomia, ao monitorarmos os mesmos atributos para averiguar a

resiliência do campo cerrado e da vereda, criamos a possibilidade de comparação do ritmo

de recuperação entre as duas fisionomias. Dessa maneira, o objetivo deste último capítulo

foi investigar a influência do tamanho de clareiras na velocidade de recuperação de cada

fisionomia e se os tipos fisionômicos estudados apresentam padrões de recuperação

distintos. Cabe ressaltar que neste estudo tratamos resiliência e resistência como

propriedades da estabilidade que garante a manutenção do sistema em uma determinada

configuração, sendo a resiliência mensurada como tempo de retorno às condições pré-

distúrbio (Pimm 1984). Portanto, gostaríamos de esclarecer que em nossa concepção do

termo de resiliência baseado nos textos clássicos de Pimm (1984), Westmann (1978) e

Webster et al. (1983), não fundimos os termos resiliência e resistência, considerando-os

como propriedades distintas do ecossistema.

83

CAPÍTULO III

Caracterização da resiliência de fisionomias campestres do Cerrado frente à

perturbação por abertura de clareiras

Evolução de clareira aberta (1 m²) em campo cerrado ao longo de um ano de monitoramento

0 dias

280 dia

Antes

s

365 dias

84

Caracterização da resiliência de fisionomias campestres do Cerrado frente à

perturbação por abertura de clareiras

Resumo

O Cerrado tem sido submetido a pressões antrópicas diversas e crescentes,

associadas à conversão do uso da terra para agropecuária e silvicultura. Compreender a

resposta dos ecossistemas do Cerrado às perturbações é essencial para direcionar ações

adequadas de manejo e conservação. Neste contexto, o presente estudo objetivou

caracterizar a resiliência da comunidade vegetal de campo cerrado e vereda mediante a

eliminação da vegetação e da camada superficial do solo e comparar o ritmo de recuperação

entre fisionomias. A intensidade da perturbação consistiu na abertura de clareiras de três

tamanhos diferentes (0,0625 m², 0,25 m² e 1 m²) e monitoramos a evolução da riqueza,

cobertura e similaridade florística com a comunidade pré-existente, ao longo de um ano.

Utilizamos como ecossistema de referência o que foi descrito no momento anterior à

perturbação e comparamos o ritmo de recuperação entre os tamanhos de clareira e entre

fisionomias. As comunidades não apresentaram diferentes ritmos de recuperação em

resposta aos diferentes tamanhos de clareira testados. Em parcelas intermediárias e grandes,

a vereda apresentou recuperação mais rápida da riqueza do que o campo cerrado.

Superando o esperado, em apenas um ano o número de espécies registrado nas clareiras foi

maior do que a riqueza pré-existente em ambas fisionomias. Podemos concluir que o campo

cerrado e a vereda são fisionomias resilientes mediante a remoção de sua cobertura vegetal

e da camada superficial do solo na escala testada, sendo ambas beneficiadas pela abertura

de clareiras.

Palavras-chave: campo cerrado, incremento em riqueza, ritmo de recuperação, vereda

85

Introdução

A concepção sobre conservação da natureza tem passado por uma mudança de foco

em todo o mundo, de modo que o manejo para a conservação de espécies alvo tem sido

substituído pela preservação de processos ecológicos (Prober & Dunlop 2011) e

consequente manutenção dos serviços ecossistêmicos. É neste contexto que o termo

resiliência ganha espaço nas políticas de conservação, bem como nos grandes tratados de

manutenção da biodiversidade. Como exemplo, podemos citar as metas estabelecidas na

décima Convenção sobre a Diversidade Biológica, conhecidas como metas de Aichi, onde

na meta 15 é declarado que a resiliência dos ecossistemas deverá ser aumentada até 2020

(Brasil). No entanto, essa meta só será alcançada se tivermos pleno conhecimento sobre o

quanto os ecossistemas naturais são resilientes e quais são os fatores que garantem a

manutenção do sistema em um estado resiliente.

A resiliência foi inserida na ecologia pelo clássico manuscrito de Holling (1973),

como uma medida de persistência de um sistema em uma determinada configuração,

mesmo após distúrbios. O termo resiliência é oriundo da física, referindo-se à propriedade

elástica de retorno à condição inicial de um material após uma força deformadora (Love

1893). Mais próximo desse conceito físico, há a definição de Pimm (1984), que considera a

resiliência como um atributo da estabilidade de um sistema ecológico, sendo medida pelo

tempo de retorno às condições iniciais após distúrbio. Na ecologia, o termo ganhou espaço

e vem sendo aplicado de muitas maneiras para elucidar os fatores que mantêm o sistema em

um estado desejado (Gunderson 2000, Elmqvist 2003, Standish et al. 2014), entendendo-se

como estado desejado a configuração que assegura os serviços ecossistêmicos e garante a

conservação da biodiversidade (Gunderson 2000). Portanto, elucidar os processos que

garantem a resiliência de ecossistemas naturais é um ponto crucial para políticas e

estratégias de conservação frente a um mundo em constante mudança, possibilitando assim

um suprimento estável dos serviços ecossistêmicos (Elmqvist 2003).

Ecossistemas savânicos são reconhecidos por apresentarem alta resiliência frente a

distúrbios naturais como o fogo e o pastejo (Parr e Andersen 2008, Scott et al. 2010,

Andersen et al. 2012), apresentando adaptações evolutivas que garantem sua persistência

(Bond e Keeley 2005, Simon et al. 2009,Maurin et al. 2014). Estudos revelam que a alta

86

capacidade de regeneração pós-distúrbio em savanas está geralmente associada à rápida

rebrota de espécies com sistema subterrâneo desenvolvido, e às cascas suberosas das

árvores, que garantem proteção isolante contra o fogo (Bond e Midgley 2001, Lawes et al.

2011, Hoffmann et al. 2012, Pausas & Keeley 2014). No entanto, grande parte da literatura

sobre este assunto está voltada para o componente lenhoso das savanas, de modo que

modelagens da resiliência desses sistemas ecológicos como um todo são incipientes

(Ludwig et al. 2001, Gil-Romera et al. 2010). Entender os fatores que garantem a

resiliência da vegetação savânica é de extrema importância, uma vez que savanas ao redor

de todo o mundo estão sob forte pressão de degradação, seja por atividades antrópicas

diretas, como a conversão para produção e urbanização, ou invasões biológicas e aumento

de biomassa devido à supressão de distúrbios naturais (Pivello 1999, Sano et al. 2009, Parr

et al. 2014). No Brasil, a literatura sobre resiliência do Cerrado é escassa (Durigan et al.

1998, Silva 2013, Reis et al. 2015), e, portanto, não se sabe o quanto esses sistemas são

frágeis frente a distúrbios naturais ou antrópicos e nem o tempo necessário para sua

recuperação.

A savana brasileira é reconhecida pela sua grande diversidade e altos níveis de

endemismos (Klink & Machado 2005), além de abrigar as nascentes da maioria dos grandes

rios do país (Lima e Silva 2008), proporcionando serviços ecossistêmicos de extrema

relevância. Portanto, entender a resposta da vegetação do Cerrado frente a perturbações é

de extrema importância para o manejo adequado das áreas protegidas em unidades de

conservação, assim como para o desenvolvimento de técnicas de restauração ecológica.

Neste contexto, o presente estudo visou caracterizar a resiliência (sensu Pimm 1984) de

duas fisionomias campestres do Cerrado – campo cerrado e vereda (sensu Oliveira-Filho e

Ratter 2002), frente à perturbação por abertura de clareiras. A abertura de clareiras, no caso

deste estudo, seria o distúrbio resultante da coleta de material para a restauração de áreas

degradadas. Testamos diferentes tamanhos de clareiras, buscando responder às seguintes

questões: i) A resiliência é influenciada pelo tamanho da área impactada? ii) A resiliência

das fisionomias campestres de cerrado é variável entre ambientes secos ou úmidos? iii) Ao

longo do tempo após o distúrbio, a composição e a estrutura dos sistemas impactados tende

a evoluir para o estado pré-existente?

87

Considerando que a resposta da comunidade pode variar de acordo com a

intensidade do distúrbio, esperávamos que clareiras menores se recuperassem mais

rapidamente.

Material e Métodos

Local de estudo

A pesquisa foi realizada na Estação Ecológica de Santa Bárbara - EEcSB, que ocupa

área de aproximadamente 2700 ha, localizada no município de Águas de Santa Bárbara -

SP, entre as coordenadas geográficas 22°46’ a 22°41’ S e 49°16’ a 49°10’ W. O campo

cerrado e a vereda, que na unidade ocupam 434 ha (Melo e Durigan 2011), são hoje

extremamente raros no estado de São Paulo e sua preservação foi o argumento para o

decreto de criação da unidade. Estima-se que a EEcSB possua de 4 a 9,5% do total de

espécies do bioma, com expressiva riqueza da vegetação de Cerrado (Meira Neto et al.

2007). A EEcSB está em região de clima do tipo Cfa – clima quente e úmido com inverno

seco, segundo a classificação Köppen, mas é sujeita a geadas esporádicas, que podem ser

severas (Alvares et al. 2013). A temperatura média dos meses mais frios é de 18°C e a dos

meses mais quentes ultrapassa 22°C, com índices pluviométricos anuais de 1000 a 1300

mm. O solo da região é caracterizado de forma geral como Latossolo Vermelho, mas nas

áreas de campo cerrado é Neossolo Quatzarênico e na vereda é Neossolo Quartzarênico

hidromórfico. Os experimentos de resiliência foram instalados na Zona de Interferência

Experimental, segundo as normas do Plano de Manejo da unidade (Melo e Durigan 2011).

Avaliação da resiliência (campo cerrado e vereda)

A resiliência foi avaliada, no campo cerrado e na vereda, com base no tempo

necessário para cicatrização da área impactada e na recuperação da riqueza e composição

de espécies vegetais. Supondo-se que a resiliência fosse variável em função do tamanho da

clareira, foram comparadas clareiras circulares de diferentes tamanhos (tratamentos):

0,0625 m² (28,2 cm de diâmetro), 0,25 m² (56,4 cm de diâmetro) e 1 m² (113 cm de

diâmetro).

Em cada fisionomia (campo cerrado e vereda) instalamos 10 blocos, com uma

réplica de cada um dos três tratamentos, representados pelos diferentes tamanhos de

88

clareira, com o centro das parcelas equidistante em 3 m. Os tratamentos dentro de cada

bloco foram aleatoriamente distribuídos. Instalamos estaca numerada permanente de PVC

azul no centro de cada uma das parcelas, para fácil visualização.

Procedimentos para instalação dos experimentos

Para a instalação dos experimentos, a perturbação induzida consistiu na retirada da

camada superficial do solo, até a profundidade de 5 cm (topsoil), e de todo o material

vegetal (plantas inteiras, estruturas subterrâneas e serrapilheira) existente dentro das

parcelas (Figura 21). As estruturas subterrâneas que se encontravam em profundidade

maior que5 cm permaneceram nas parcelas. Procedemos a abertura das clareiras com

enxadão, enxada e pá. O material retirado das parcelas de 1 m² (topsoil e material vegetal)

foi utilizado nos experimentos de restauração do campo cerrado e vereda, apresentados nos

capítulos 1 e 2 desta dissertação.

Figura 21: Procedimento de abertura das clareiras no campo cerrado e vereda. a) remoção

do material vegetal das parcelas, b) clareira de 1 m² no campo cerrado e c) clareira de 1 m²

na vereda, com o topsoil e todo o material vegetal já removido.

Coleta de dados

Anteriormente à instalação dos experimentos de resiliência, efetuamos levantamento

florístico detalhado dentro da área de cada parcela que se tornou clareira. Todas as espécies

foram identificadas e a cobertura do solo por gramíneas e não-gramíneas foi quantificada

89

por meio de estimativa visual. Quando não foi possível a identificação em campo,

coletamos material de cada morfoespécie para identificação posterior, com ajuda de

especialistas e consultas a herbários. Os dados desse levantamento foram utilizados para a

avaliação da resiliência, sendo a referência do estado anterior à perturbação.

Após a abertura das clareiras, todas as parcelas foram amostradas cinco vezes ao

longo de um ano, tanto no campo cerrado quanto na vereda. Em cada ocasião, todas as

plantas em regeneração dentro de cada parcela foram identificadas e a cobertura do terreno

pela vegetação foi quantificada por estimativa visual.

Análise de dados

A resiliência foi avaliada pelo ritmo de recuperação da riqueza de espécies e

cobertura do solo exposto ao longo do tempo (Pimm 1984), para os diferentes tamanhos de

clareiras, em comparação com os valores anteriores à perturbação. Modelamos a resiliência

por análises da dispersão dos dados de riqueza e cobertura em função do número de dias

após a abertura das clareiras. Para cada regressão extraímos um valor de R² e p, e

estimamos o tempo necessário para que os tratamentos alcançassem os valores anteriores ao

distúrbio (valores de referência). Os dados para riqueza e cobertura foram transformados

em valores relativos, onde 100% representa os valores encontrados no momento anterior ao

distúrbio. Essa transformação permitiu a comparação do ritmo de recuperação entre os

tamanhos de clareiras e entre as fisionomias campestres estudadas, por meio da inclinação

de suas respectivas retas na regressão linear. Para testar a diferença entre a inclinação das

retas utilizamos ANCOVA (Aho 2014).

Calculamos a similaridade florística ao longo do tempo entre a comunidade em

regeneração como um todo, em cada observação, e comparamos com a mesma comunidade

no momento anterior ao distúrbio, por meio do índice de similaridade de Jaccard (ISj).

Efetuamos a mesma análise separando as espécies por grupos funcionais (graminóides,

herbáceas e lenhosas) (Durigan et al. 2004, Lista de Espécies da Flora do Brasil), para

comparação de sua similaridade florística no momento anterior e um ano após a abertura de

clareiras. Estas análises foram feitas para cada uma das fisionomias, considerando presença

e ausência das espécies (Legendre e Legendre 2012). Adotamos o critério de Mueller-

Dombois e Ellenberg (1974), pelo qual o coeficiente deve ser superior a 25% para que duas

90

comunidades sejam consideradas similares. Representamos a evolução da similaridade ao

longo do tempo por meio de diagramas de Venn referentes a cada momento de coleta de

dados.

Todas as análises foram realizadas utilizando o software R (R Development Core

Team 2014).

Resultados

Comparação entre tamanho de clareiras

Os tamanhos de clareira testados neste estudo não diferiram no ritmo de

recuperação da riqueza e cobertura vegetal após distúrbios no campo cerrado (Figura 22) e

nem na vereda (Figura 23). Ou seja, a inclinação das retas para os diferentes tamanhos de

clareiras não diferiu entre clareiras de diferentes tamanhos pelo teste de ANCOVA.

Figura 22: Comparação da velocidade de recuperação (a) da riqueza e (b) da cobertura

vegetal ao longo do tempo entre os diferentes tamanhos de clareiras abertas no campo

cerrado. (Pequena: 0.065 m², Média: 0.25 m² e Grande: 1 m²). Valores de F e P representam

o resultado da comparação entre os tamanhos de clareiras, com alfa estabelecido em 5%. As

barras em cada ponto representam o erro padrão da média amostral.

91

Figura 23: Comparação do ritmo de recuperação (a) da riqueza e (b) da cobertura vegetal

entre os diferentes tamanhos de clareiras abertas na vereda ao longo do tempo. (Pequena:

0,065 m², Média: 0,25 m² e Grande: 1 m²). Valores de F e P representam o resultado da

comparação entre os tamanhos de clareiras, com alfa estabelecido em 5%. As barras em

cada ponto representam o erro padrão da média amostral.

Comparação entre as comunidades do campo cerrado e vereda após distúrbio por

abertura de clareiras

Em termos de riqueza, todos os tamanhos de clareiras (0,0625 m², 0,25 m² e 1 m²)

recuperaram o número de espécies presentes no momento anterior à retirada do material

para ambas as fisionomias. Nas clareiras menores (0,0625 m²), as parcelas de campo

cerrado levaram 81 dias, em média, para alcançar os valores de referência, enquanto que as

parcelas de vereda atingiram os valores de referência em 80 dias (Figura 24a). Não houve

diferenças significativas entre a inclinação das retas relativas à riqueza da vereda e do

campo cerrado para a menor parcela (F = 4,43 e P = 0,08). Um ano após a abertura das

clareiras houve incremento no número de espécies em 76% para o campo cerrado e 102%

para a vereda, em comparação com o momento anterior ao distúrbio. Nas clareiras

intermediárias (0,25 m²), a vereda apresentou recuperação mais rápida da riqueza, atingindo

92

os valores de referência em 125 dias, enquanto as parcelas de campo cerrado levaram 194

dias. A inclinação das retas diferiu significativamente (F= 6,86 P = 0,03) para as parcelas

de tamanho intermediário entre a vereda e o campo cerrado. Assim como para as parcelas

pequenas, também houve incremento no número de espécies, superando os valores de

referência em 28% para o campo cerrado e 85% para a vereda (Figura 24b). Nas maiores

clareiras (1 m²), a vereda também apresentou recuperação mais rápida, alcançando os

valores de referência em 131 dias, enquanto que a comunidade do campo cerrado após

distúrbio só alcançou os valores de referência em 311 dias após a abertura de clareiras

(Figura 24c), sendo que a inclinação das retas foi diferente entre as duas fisionomias (F =

51,88 e P < 0,001). Neste tratamento, a comunidade da vereda também apresentou aumento

de 90% no número de espécies.

93

Figura 24: Evolução da riqueza relativa ao longo do tempo para a comunidade vegetal do

campo cerrado e de vereda após distúrbio por abertura de clareiras. (A) Clareiras com

0,0625 m², (b) clareiras com 0, 25 m² e (c) clareiras com 1 m². A linha horizontal azul

representa os valores de referência anteriores ao distúrbio. Os valores de R² são

acompanhados do valor p para a regressão, com alfa estabelecido em 5%. As barras em

cada ponto representam o erro padrão da média amostral.

94

A recuperação da cobertura apresentou-se, de modo geral, mais lenta do que a

recuperação da riqueza para ambas as fisionomias. Para cobertura e apenas em clareiras

pequenas, a recuperação foi mais rápida no campo cerrado do que na vereda (F= 10,08 e P

= 0,01, Figura 24), não diferindo entre fisionomias para os outros tamanhos de clareiras. Os

resultados da ANCOVA para a comparação da inclinação das retas entre fisionomias foi de

F = 2,02 e P = 0.21 para as clareiras intermediárias e F= 0.6126 e P= 0.46 para as clareiras

grandes. Estimamos, com base na equação gerada pela regressão linear, o tempo necessário

para o campo cerrado e vereda alcançarem os valores de referência. Nas parcelas pequenas

do campo cerrado, a cobertura alcançou e ultrapassou os valores de referência dentro do

período de estudo, em 306 dias, sendo de 569 dias para as clareiras intermediárias (Figura

25b) e 652 dias para as clareiras maiores (Figura 25c). Já para a vereda o tempo estimado

foi de 852 dias para as clareiras pequenas (Figura 25a), 873 dias para as clareiras

intermediárias (Figura 24 b) e 660 dias para as clareiras de maior tamanho (Figura 25c).

95

Figura 25: Evolução da cobertura do terreno pela vegetação em regeneração ao longo do

tempo para comunidade de campo cerrado e vereda após distúrbio por abertura de clareiras.

(A) Clareiras com 0,0625 m², (b) clareiras com 0, 25 m² e (c) clareiras com 1 m². A linha

horizontal azul representa os valores de referência anteriores ao distúrbio. Os valores de

cobertura correspondem à porcentagem registrada em relação ao valor pré-existente. Os

valores de R² são acompanhados do valor p para a regressão com alfa estabelecido em 5%.

As barras em cada ponto representam o erro padrão da média amostral.

96

Similaridade florística com o ecossistema de referência (momento pré-distúrbio)

A comunidade que se estabeleceu nas clareiras mostrou-se floristicamente similar à

comunidade encontrada no momento anterior ao distúrbio em todas as observações

realizadas, para as duas fisionomias campestres estudadas. Verificamos aumento na riqueza

ao longo do tempo, ilustrado nos diagramas de Venn apresentados na figura 26. Para o

campo cerrado, juntamente com o aumento na riqueza, houve queda sutil no índice de

Jaccard na última avaliação (365 dias, ISj = 45%) (Figura 26).

97

Campo cerrado Vereda

Antes Depois

93 dias (ISJ = 0.45)

Antes Depois

93dias (ISJ = 0.38)

187 dias (ISJ = 0.48)

187 dias (ISJ = 0.35)

280 dias (ISJ = 0.49)

280 dias (ISJ = 0.40)

365 dias (ISJ = 0.45)

365 dias (ISJ = 0.38)

Figura 26: Diagramas de Venn ilustrando a similaridade florística e o aumento no número

de espécies ao longo do tempo após abertura das clareiras em campo cerrado (azul) e

vereda (verde). Antes representando o período anterior à abertura de clareiras e Depois

representando o período após distúrbio, ISj= índice de similaridade de Jaccard. As áreas nas

figuras são proporcionais ao número de espécies.

98

Quando comparamos a similaridade florística entre a comunidade antes e a

comunidade que se regenerou um ano após distúrbio, separando as comunidades em grupos

funcionais (formas de vida), todas as categorias foram similares à referência (Figura 27), ou

seja, com ISj igual ou superior a 25%.

Figura 27: Similaridade florística entre a comunidade em regeneração um ano após abertura

de clareiras e a comunidade anterior ao distúrbio, para cada forma de vida em cada uma das

duas fisionomias – vereda e campo cerrado. (ISj= índice de similaridade de Jaccard, sendo

que a linha vermelha representa 25% de similaridade, limiar a partir do qual duas

comunidades são consideradas floristicamente semelhantes).

Discussão

As fisionomias campestres do Cerrado estudadas apresentaram alta resiliência após

distúrbio, assim como já evidenciado em outras savanas no mundo (Parr e Andersen 2008,

Scott et al. 2010, Andersen et al. 2012, Silva 2013), recuperando a riqueza e a composição

encontradas anteriormente ao distúrbio em menos de um ano. Não houve diferenças no

99

ritmo de recuperação da riqueza e cobertura entre clareiras de diferentes tamanhos para

nenhuma das duas fisionomias. A alta resiliência encontrada provavelmente está

relacionada com a alta capacidade de rebrota encontrada nas espécies lenhosas (Durigan et

al. 1998; Hoffmann et al. 2012) no caso do campo cerrado e com a chuva de sementes na

vereda, como evidenciado nos capítulos I e II desta dissertação.

Nossos resultados diferem daqueles encontrados para campo rupestre por Le Stradic

et al. (2014), que constataram baixa resiliência após severa perturbação. No entanto, a

abertura de clareiras no campo cerrado e na vereda não pode ser considerada como uma

perturbação severa, uma vez que mesmo com a remoção do banco de sementes e parte do

banco de raízes, ainda permaneceram fontes de propágulos oriundos da vegetação do

entorno das parcelas. Porém, estudos indicam que arbustos e subarbustos lenhosos que

ocorrem no campo cerrado apresentam alta capacidade de rebrota mesmo após muitos anos

de perturbação, como, por exemplo, conversão da terra para pastagens de gado ou mesmo

no sub-bosque de plantações florestais como pinus e eucalipto (Durigan et al. 1998, Neri et

al. 2005, Viani et al. 2010, Abreu et al. 2011). Portanto, a rebrota é importante processo que

garante a resiliência das fisionomias savânicas do Cerrado frente a profundas intervenções

antrópicas, desde que o banco de estruturas subterrâneas não seja comprometido. Na vereda

há baixa cobertura de espécies lenhosas, sendo sua constituição quase que exclusivamente

composta por espécies herbáceas (Araújo et al.2003, Tannus e Assis 2004, Munhoz e Felfili

2007). Assim, o que se verifica é um grande emaranhado de raízes fortemente aderidas ao

solo e próximas à superfície, provavelmente em resposta à oscilação do lençol freático. Ao

abrirmos as clareiras retiramos o banco de sementes e as estruturas subterrâneas, reduzindo

consideravelmente o potencial de rebrota. A resiliência da vereda, portanto, deve-se

essencialmente à chuva de sementes da comunidade remanescente no entorno da clareira.

No entanto, novos estudos precisam ser desenvolvidos em veredas para que possam ser

compreendidas a ecologia das espécies que a compõem, os fatores que determinam a

resiliência e o quão resiliente é este ecossistema mediante outras formas de distúrbio.

Quando o ritmo de regeneração foi comparado entre as fisionomias campo cerrado e

vereda, a recuperação da riqueza encontrada no momento anterior ao distúrbio foi mais

rápida na vereda do que no campo cerrado nas clareiras grandes e médias. Este resultado

100

pode ser explicado pela maior disponibilidade hídrica ao longo do ano encontrada na

vereda, que permitiu o rápido estabelecimento das espécies. No campo cerrado, há o

período de estresse hídrico que pode ter sido o fator que retardou a recuperação da

vegetação, especialmente para as espécies herbáceas sem capacidade de rebrota, que

recrutam exclusivamente por sementes. Cabe lembrar que a cobertura vegetal ainda não

atingiu os valores anteriores à perturbação, exceto para as menores clareiras do campo

cerrado. A abertura de clareiras promoveu um efeito positivo adicional, aliviando a

competição por recursos, especialmente luz, permitindo que um conjunto maior de espécies

pudesse se regenerar. Considerando que a riqueza ultrapassou rapidamente os valores

anteriores ao distúrbio em praticamente todas as parcelas, não se pode descartar a hipótese

de que a biomassa aérea que foi retirada estivesse causando inibição maior ao

estabelecimento das espécies na vereda do que no campo cerrado e, portanto, a resposta à

eliminação da vegetação teria sido mais vigorosa na vereda por esta razão.

A sutil queda na similaridade florística na última avaliação do campo cerrado é

evidência da chegada de novas espécies que não estavam presentes anteriormente à abertura

das clareiras, não apresentando espécies exóticas invasoras. Provavelmente, assim que a

cobertura do solo atingir os valores anteriores ao distúrbio haverá redução na riqueza,

sobretudo devido ao restabelecimento da competição por luz e outros recursos. Portanto,

além dessas fisionomias serem resilientes ao distúrbio por abertura de clareiras, ou seja,

retornarem ao estado anterior ao distúrbio em termos de riqueza, composição florística e

composição de grupos funcionais rapidamente, elas parecem ter sido também beneficiadas

pelo distúrbio, aumentando a riqueza na comunidade como um todo, como tem sido

observado em vegetação campestre em outras regiões do mundo (Rasran et al. 2007).

Conclusões

A retirada da vegetação e da camada superficial do solo em clareiras iguais ou

menores que 1 m² não compromete a resiliência da vereda e do campo cerrado. Assim,

áreas naturais com essas fisionomias podem servir como fontes de propágulos para a

restauração desses ecossistemas em áreas degradadas, sem que suas propriedades sejam

101

comprometidas. A evidência de que a diversidade de plantas nas áreas de extração de

material superou a condição anterior ao distúrbio em muito pouco tempo tem implicações

altamente relevantes para a restauração dos ecossistemas campestres do Cerrado. Além de

validar as técnicas experimentadas nos capítulos anteriores, que dependem da extração de

material de ecossistemas naturais, tais resultados apontam também para a necessidade de se

repensarem as práticas de manejo conservacionista atualmente utilizadas no Cerrado,

geralmente baseadas na total supressão de distúrbios. Porém, não se pode extrapolar os

resultados altamente positivos deste estudo para áreas de Cerrado que tenham sido

impactadas por revolvimento do solo, adição de fertilizantes e corretivos, cultivo de

espécies exóticas ou outras práticas de uso da terra que resultam em erradicação do banco

de estruturas subterrâneas e dos estoques de sementes no solo ou na paisagem, que possam

recolonizar áreas degradadas. A resiliência dos ecossistemas depende da natureza, da

intensidade e da extensão do distúrbio, além das especificidades das espécies que os

compõem.

102

Implicações para a prática

As técnicas apresentadas nesta dissertação representam um caminho promissor para

a restauração de fisionomias campestres do Cerrado após massiva invasão por Pinus, sendo

atestadas pela resiliência das áreas naturais que foram utilizadas com fontes de propágulos.

Nossos resultados indicam que o primeiro passo para a restauração de áreas onde o Pinus

foi erradicado é a remoção da densa camada de acículas remanescente da invasão. Essa

camada cria um impedimento para o estabelecimento de possíveis plantas cujos propágulos

possam chegar à área degradada. Embora outras condições de degradação não tenham sido

avaliadas neste estudo, acreditamos que o acúmulo de biomassa de gramíneas invasoras,

mesmo após controle químico com herbicidas, pode resultar em situação muito semelhante

à ocasionada pelas acículas de Pinus, formando camada de impedimento à germinação e

estabelecimento de plantas nativas. Assim, a eliminação da espécie exótica e de todos os

seus restos é etapa crucial para que ações de restauração ativa de vegetação campestre do

Cerrado possam ser bem sucedidas.

Dentre todos os tratamentos testados, que envolvem a reintrodução das espécies a

semeadura de capins nativos apresentou os piores resultados, sendo confirmados pelos

testes conduzidos em viveiro e em casa de vegetação, em que as espécies apresentaram

baixas taxas de germinação. Para o uso da semeadura direta, de capins nativos ou de

qualquer outro conjunto de plantas herbáceas nativas em programas de restauração de

campo cerrado e vereda, estudos adicionais são necessários para compreensão dos fatores

ambientais que promovem a germinação dessas espécies e, possivelmente,

desenvolvimento tecnológico para viabilizar a semeadura em larga escala. As demais

técnicas testadas apresentaram peculiaridades que devem ser consideradas separadamente

na tomada de decisão sobre o melhor caminho para a restauração de cada fisionomia. Nas

Figuras 28 e 29 apresentamos uma síntese, com base em nossos resultados, dos passos para

a restauração do campo cerrado e vereda após erradicação das árvores invasoras de Pinus.

103

Figura 28: Síntese das recomendações para restauração de campo cerrado após remoção da

invasão massiva de Pinus elliottii Engelm. var.elliottii.

104

Figura 29: Síntese das recomendações para restauração de vereda após remoção da invasão

massiva de Pinus elliottii Engelm. var. elliottii.

Para a efetiva restauração do campo cerrado se faz necessária a introdução, além de

gramíneas, de plantas capazes de desenvolver sistemas subterrâneos que permitam a rebrota

após perturbações naturais inerentes ao campo cerrado, como o fogo, por exemplo. O

monitoramento das clareiras abertas no campo cerrado nos mostrou que a rebrota é o

principal fator que garantiu a resiliência do campo cerrado após a perturbação. Depois da

completa remoção da parte aérea, as espécies com sistemas subterrâneos bem

105

desenvolvidos rebrotaram e se multiplicaram vegetativamente, colonizando rapidamente as

clareiras. Portanto, se a área que se deseja restaurar não teve destruição do banco de raízes,

a transposição de topsoil pode ser aplicada para recuperar as espécies que compõem o

estrato herbáceo. Contudo, se houve revolvimento do solo e o banco de raízes foi perdido, o

transplante de material vegetal é a técnica mais indicada, podendo ser utilizada em conjunto

com a transposição de topsoil.

Para a restauração da vereda, todas as técnicas são efetivas em recuperar a estrutura

e a composição características do ecossistema de referência, desde que seja eliminada a

camada de acículas. A simples remoção da camada de acículas remanescentes da invasão

por Pinus promoveu a recuperação da comunidade vegetal. Contudo, esse resultado só foi

possível devido à existência de fonte de propágulos remanescente junto à área

experimental. Portanto, se existir fonte de propágulos nas proximidades da vereda que se

deseja restaurar não se faz necessária a reintrodução de espécies. A única intervenção de

restauração recomendada é a retirada da camada de acículas, que poderia ser feita

facilmente e sem custos com o uso de queima controlada. Na ausência de fontes de

sementes, o transplante de placas de vegetação da vereda é uma alternativa viável, uma vez

que essa técnica permite o estabelecimento de uma comunidade madura e rica em espécies.

Por ser uma técnica trabalhosa, e, portanto, mais cara que a simples remoção de acículas, as

placas podem ser instaladas formando ilhas na área em processo de restauração. Essas ilhas

atuariam como fontes de propágulos promovendo a colonização do restante da área, uma

vez que em menos de um ano as plantas desse tratamento na vereda iniciaram processos

reprodutivos (dados não apresentados).

As técnicas de restauração testadas nos permitiram inferir sobre os filtros que

estariam impedindo a regeneração natural nas áreas de campo cerrado e vereda após a

erradicação do Pinus. Em ambas as áreas em processo de restauração a camada de acículas

foi o principal filtro dificultando a germinação e o estabelecimento das espécies nativas do

campo cerrado e da vereda (figuras 30 e 31). Para o campo cerrado, especificamente, o

segundo filtro mais atuante na área degradada foi o estresse hídrico, que dificultou o

estabelecimento das espécies presentes no topsoil, bem como das gramíneas semeadas. O

transplante de material vegetal foi a única técnica, dentre as que testamos, que permitiu a

106

superação parcial deste filtro, com a recuperação do maior número de espécies ocorrentes

no ecossistema de referência (figura 30).

Figura 30: Filtros ecológicos atuantes na área em processo de restauração de campo cerrado

após a erradicação do Pinus. Os círculos azuis representam as técnicas de restauração

aplicadas e a porcentagem dentro de cada círculo representa a quantidade de espécies que

ocorrem no ecossistema de referência e que se estabeleceram na área degradada a partir de

cada intervenção.

Para a vereda, após a remoção da camada de acículas que permitiu o retorno de um

grande número de espécies, alguns filtros ainda persistiram, relativos à limitação de

dispersão ou características desfavoráveis do substrato da área degradada. O transplante de

material vegetal superou esses prováveis filtros, permitindo o estabelecimento de 81% das

espécies que compõem a vereda de referência (figura 31).

107

Figura 31: Filtros ecológicos atuantes na área em processo de restauração de vereda após a

erradicação do Pinus. Os círculos azuis representam as técnicas de restauração aplicadas e a

porcentagem dentro de cada círculo representa a quantidade de espécies que ocorrem no

ecossistema de referência que se estabeleceram na área degradada a partir de cada

intervenção.

O efeito positivo da abertura de clareiras nos ecossistemas naturais que serviram de

fontes de propágulos, promovendo aumento no número de espécies em ambas as

fisionomias, é um indicador de que essas comunidades estavam com excesso de biomassa,

e, portanto, as plantas deveriam estar competindo por luz e outros recursos. Com a abertura

de clareiras houve alívio na competição, que permitiu o restabelecimento de espécies que já

tinham saído do sistema, provavelmente devido ao sombreamento imposto pela alta

biomassa de capins. Esses dados são mais uma evidência da necessidade de distúrbios que

reduzam a biomassa de capins nas áreas naturais de fisionomias campestres do Cerrado,

para permitir o estabelecimento de outras espécies, efeito que é naturalmente promovido

pela passagem do fogo. Portanto, nossos dados reforçam a necessidade de manejo adequado

108

das fisionomias campestres do Cerrado para a efetiva conservação do conjunto total de

espécies.

Para as técnicas de restauração analisadas, fica a ressalva de que este estudo serve

como um piloto, demonstrando quais caminhos são mais promissores para a restauração de

campos cerrados e veredas após invasão por Pinus. Contudo, as técnicas precisam ser

testadas em larga escala e permanece o desafio de encontrar áreas naturais que possam

atuar como fonte de propágulos.

109

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126

ANEXOS

Apêndice 1: Espécies vegetais amostradas no ecossistema de referência e na área experimental de restauração do campo cerrado. Reb:

espécie que rebrota; Ref: ecossistema de referência; Con: controle; RA: retirada de acículas; Sem: semeadura; Top: topsoil; TS: topsoil

+ semeadura; Trans: transplante.

Espécie Reb Ref Con RA Sem Top TS Trans

Anacardium humile A.St.-Hil. x x

Andira humilis Mart. ex Benth. x x

Andropogon leucostachyus Kunth x

Anemopaegma arvense (Vell.) Stellfeld ex de Souza x

Aristida jubata (Arechav.) Herter x x

Aristida megapotamica var. brevipes Henrard x x x

Aspicarpa pulchella (Griseb.) O'Donell & Lourteig x x

Axonopus marginatus (Trin.) Chase x x

Axonopus pressus (Nees ex Steud.) Parodi x x x x x

Baccharis dracunculifolia DC. x

Baccharis sessiliflora Vahl x

Borreria poaya (A.St.-Hil.) DC. x x

Bulbostylis fimbriata (Nees) C.B.Clarke x x x x x

127

Espécie Reb Ref Con RA Sem Top TS Trans

Bulbostylis hirtella (Schrad.) Urb. x x x x x x x

Byrsonima intermedia A.Juss. x x

Byrsonima subterranea Brade & Markgr. x x

Byttneria ramosissima Pohl x

Camarea hirsuta A.St.-Hil. x

Centrosema pubescens Benth. x

Chamaecrista flexuosa (L.) Greene x x x

Chamaecrista langsdorffii (Kunth ex Vogel) Britton ex Pittier x x

Chamaecrista ramosa (Vogel) H.S.Irwin & Barneby x x

Chamaecrista rotundifolia (Pers.) Greene

x

x

x x

Chromolaena congesta (Hook. & Arn.) R.M.King & H.Rob. x x x

Chromolaena squalida (DC.) R.M.King & H.Rob. x x x

Chrysolaena obovata (Less.) Dematt. x x x

Cordiera obtusa (K.Schum.) Kuntze x x x

Crotalaria flavicoma Benth. x x

Croton glandulosus L. x x

Crumenaria polygaloides Reissek x x

128

Espécie Reb Ref Con RA Sem Top TS Trans

Cuphea micrantha Kunth x x x x

Cyperaceae indet. x

Cyperus aggregatus (Willd.) Endl. x x x x x x

Desmanthus tatuhyensis Hoehne x

Diodella teres (Walter) Small x

Diospyros hispida A.DC. x

Echinolaena inflexa (Poir.) Chase x

Elyonurus muticus (sprengel) O. Kuntze x

Eragrostis leucosticta Nees ex Döll x x

Eragrostis polytricha Nees x x

Eriosema heterophyllum Benth. x x

Eryngium juncifolium (Urb.) Mathias & Constance x x

Erythroxylum campestre A.St.-Hil. x

Eugenia linearifolia O.Berg x x x

Eugenia livida O.Berg x

Eustachys distichophylla (Lag.) Nees x

Evolvulus sericeus Sw. var. sericeus x x x

129

Espécie Reb Ref Con RA Sem Top TS Trans

Fimbristylis dichotoma (L.) Vahl x x x x

Froelichia procera (Seub.) Pedersen

Gymnopogon foliosus (Willd.) Nees

Gymnopogon spicatus (Spreng.) Kuntze

x x

x

x

x

x

x

x

x

x

Handroanthus ochraceus (Cham.) Mattos

Jacaranda decurrens Cham.

Lessingianthus brevifolius (Less.) H.Rob.

x

x

x

x

x

x

Lessingianthus grandiflorus (Less.) H.Rob.

Licania humilis Cham. & Schltdl.

Lippia lupulina Cham.

x

x

x

x

x

x

x

Loudetiopsis chrysothrix (Nees) Conert

Melinis repens (Willd.) Zizka

Mimosa debilis Humb. & Bonpl. ex Willd.

x x x

x

x

x

Mimosa xanthocentra var. subsericea (Benth.) Barneby

Mitracarpus hirtus (L.) DC.

Orthopappus angustifolius (Sw.) Gleason

Ouratea spectabilis (Mart.) Engl.

x

x

x

x

x

x

x

x

130

Espécie Reb Ref Con RA Sem Top TS Trans

Paspalum ammodes Trin. x x

Paspalum pilosum Lam. x

Peltaea polymorpha (A.St.-Hil.) Krapov. & Cristóbal x x x x

Peritassa campestris (Cambess.) A.C.Sm. x x

Pfaffia tuberosa (Spreng.) Hicken x x

Poaceae indet. x

Polycarpaea corymbosa (L.) Lam. x

Pradosia brevipes (Pierre) T.D.Penn. x x

Psidium laruotteanum Cambess. x x

Pterocaulon virgatum (L.) DC. x

Rhynchospora consanguinea var. rigida (Kunth) Kük. x

Ruellia bulbifera Lindau x x

Ruellia geminiflora Kunth

x

x

Sisyrinchium weirii Baker x

Smilax fluminensis Steud. x x

Solanum lycocarpum A.St.-Hil. x

Sorghastrum minarum (Nees) Hitchc.

131

Espécie Reb Ref Con RA Sem Top TS Trans

Steinchisma laxum (Sw.) Zuloaga x

Stryphnodendron rotundifolium Mart.

Stylosanthes acuminata M.B.Ferreira & Sousa Costa

x

x

x

x

Tibouchina gracilis (Bonpl.) Cogn.

Tontelea micrantha (Mart. ex Schult.) A.C.Sm.

x

x

x x x

Trachypogon plumosus (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Nees

Waltheria communis A.St.-Hil.

x

x

x

x

x

x

x

Zornia latifolia Sm.

Zornia reticulata Sm.

x

x

x

132

Apêndice 2: Espécies vegetais amostradas no ecossistema de referência e na área experimental de restauração da vereda.

Espécie

Referência

Controle

Remoção de

acículas

Semeadura

Transplante

Acisanthera alsinaefolia (DC.) Triana x x x x

Andropogon bicornis L. x x x

Andropogon leucostachyus Kunth x x x

Andropogon virgatus Desv. x x x x

Axonopus aureus P.Beauv. x x

Axonopus brasiliensis (Spreng.) Kuhlm. x x

Axonopus siccus (Nees) Kuhlm. x x x x

Baccharis trimera (Less.) DC. x x

Borreria multiflora (DC.) Bacigalupo & E.L.Cabral x x x x

Barrosoa betoniciformis (DC.) R.M. King & H. Rob. x x x x

Bulbostylis hirtella (Schrad.) Urb. x x x x x

Cecropia pachystachya Trécul x x x

Chelonanthus alatus (Aubl.) Pulle x x

Coccocypselum lymansmithii Standl. x

Cuphea micrantha Kunth x

Cyperaceae indet. x x

133

Espécie

Referência

Controle

Remoção de

acículas

Semeadura

Transplante

Cyperus aggregatus (Willd.) Endl. x x x

Desmocelis villosa (Aubl.) Naud. x x x x

Drosera communis A.St.-Hil.

Eleocharis capillacea Kunth x x x

Eleocharis filiculmis Kunth x

Eleocharis subarticulata (Nees) Boeckeler x

Eriocaulaceae indet. x x

Hyptis caespitosa A.St.-Hil. ex Benth. x

Ilex affinis Gardner x

Lagenocarpus tenuifolius (Boeckeler) C.B.Clarke x x x

Laurembergia tetrandra (Schott) Kanitz x x x x

Leandra lacunosa Cogn. x

Lycopodiella alopecuroides (L.) Cranfill x x

Miconia albicans (Sw.) Triana x x x

Miconia ligustroides (DC.) Naudin x x x

Miconia stenostachya DC.

Microlicia fulva (Spreng.) Cham. x

134

Espécie

Referência

Controle

Remoção de

acículas

Semeadura

Transplante

Ocotea corymbosa (Meisn.) Mez x

Paepalanthus chiquitensis Herzog x

Paepalanthus lundii Körn. x x x

Panicum schwackeanum Mez. x x x x

Panicum sellowii Nees x

Paspalum commutatum Nees x

Paspalum cordatum Hack. x x x

Paspalum flaccidum Nees x x

Paspalum hyalinum Nees ex Trin. x x x

Paspalum pilosum Lam. x x

Pleroma oleifolia R. Romero & Versiane x x x

Poaceae indet. x

Polygala tenuis DC. x

Polygala timoutoides Chodat x x

Pterolepis glomerata (Rottb.) Miq. x x x

Rhynchospora albiceps Kunth x x

Rhynchospora albobracteata A.C.Araújo

135

Espécie

Referência

Controle

Remoção de

acículas

Semeadura

Transplante

Rhynchospora tenuis Link x x x x

Sauvagesia erecta L. x

Sauvagesia racemosa A.St.-Hil. x x x x

Scleria hirtella Sw. x x x x

Scoparia dulcis L. x x x x

Sipanea pratensis Aubl. x

Sisyrinchium weirii Baker x

Steinchisma decipiens (Nees ex Trin.) W.V.Br. x

Stryphnodendron rotundifolium Mart. x

Syngonanthus helminthorrhizus (Mart. ex Körn.) Ruhland x

Thesium brasiliense A.DC. x x

Tibouchina gracilis (Bonpl.) Cogn. x x x x

Tibouchina stenocarpa (Schrank & Mart. ex DC.) Cogn. x

Trachypogon vestitus Andersson x

Xyris ciliata Thunb. x

Xyris jupicai Rich. x x x x

Xyris macrocephala Vahl x x

136

Espécie

Referência

Controle

Remoção de

acículas

Semeadura

Transplante

Xyris savanensis Miq. x x x x

Xyris schizachne Mart. x

Xyris tortula Mart. x x

137

138