Recebido: 23/10/2014 Aceito: 09/03/2015

Artigo original DOI: 105902/2236117015970

Revista Eletrônica em Gestão, Educação e Tecnologia Ambiental

Santa Maria, v. 19, n. 2, mai-ago. 2015, p. 1574-1588

Revista do Centro de Ciências Naturais e Exatas – UFSM

ISSN : 22361170

Toxicidade de cádmio em plantas Cadmium toxicity in plants

Licielo Romero Vieira1, Emerson Silveira Corrêa1, Beatriz Stoll Moraes2, Marivane

Vestena Rossato3 e Silvane Vestena4

1Graduação em Gestão Ambiental, Universidade Federal do Pampa - Campus São Gabriel, São Gabriel, RS, Brasil 2Mestrado em Recursos Hídricos e Saneamento Ambiental, Universidade Federal do Pampa - Campus São Gabriel, São

Gabriel, RS, Brasil

3Doutorado em Economia Aplicada, Universidade Federal de Santa Maria, Santa Maria, RS, Brasil

4Doutorado em Fisiologia Vegetal, Universidade Federal do Pampa - Campus São Gabriel, São Gabriel, RS, Brasil

Resumo

Fitorremediação é o uso de plantas na descontaminação de ambientes poluídos, como por exemplo, solo e água, principalmente com

metais pesados e poluentes orgânicos, reduzindo seus teores a níveis seguros à saúde humana, além de contribuir na melhoria das

características físicas, químicas e biológicas destas áreas. Dentre as várias formas de contaminação do meio ambiente resultante das diversas

atividades industriais e agrícolas, a contaminação de águas com metais pesados tem sido uma das que tem trazido mais preocupações aos

pesquisadores e aos órgãos governamentais envolvidos no controle de poluição e, dentre os metais pesados o cádmio (Cd) é um dos metais

pesados mais estudados em razão de sua elevada toxidez tanto para plantas como para animais. Em resposta ao estresse causado pelo Cd, as

plantas podem desenvolver vários mecanismos de tolerância, os quais podem operar algumas vezes como mecanismos aditivos. Dois desses

possíveis mecanismos pode ser a ativação de um sistema antioxidativo e, ou modificação do metabolismo do enxofre, especialmente de

glutationa, um essencial substrato para a biossíntese de fitoquelatinas (FT). Parte da eliminação e, ou detecção da contaminação por metais

pesados podem ser feitos com a utilização de plantas aquáticas como Eichhornia crassipes (Mart.) Solms e Salvinia auriculata (Aubl.).

Palavras-chave: Fitorremediação. Cádmio. Glutationa. Fitoquelatina.

Abstract

Phytoremediation is a technique that uses plants for decontaminating polluted areas, as soil and water, especially from heavy metals and

organic contaminants, reducing their concentration to safe levels. In addition, it contributes to improve physical, chemical and biological

characteristics of these areas. Among the several forms of environmental contamination resulted from industrial and agricultural activities,

water contamination with heavy metals has been the one causing more concern to researchers and government institutions involved to

pollution control. Cadmium (Cd) is one of the heavy metals more studied due to its high toxicity to plants and animals. In response to the

stress caused by Cd, plants can develop many tolerance mechanisms which can operate sometimes as additional mechanisms. Two possible

mechanisms can be the activation of the antioxidant system and/or changes in sulfur metabolism, specially glutathione, an essential substrate

to phytochelatins (PC) biosynthesis. Rivers and dams have been being contaminated with heavy metals and other contamination forms due

to urban and industrial discharges. Part of heavy metal elimination and/or contamination detection can be done using aquatic plants as

Eichhornia crassipes (Mart.) Solms and Salvinia auriculata (Aubl.).

Keywords: Phytoremediation. Cadmium. Glutathione. Phytochelatin.

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Vieira et al. Toxicidade de cádmio em plantas

1 Introdução

A poluição ambiental tem-se constituído num dos principais problemas do

mundo atual e a busca de entendimento dos seus efeitos sobre os organismos vivos

tem envolvido pesquisadores de todo o planeta. Dentre as várias formas de

contaminação do meio ambiente, resultado de diversas atividades industriais e

agrícolas, a com metais pesados tem sido uma das que têm recebido mais atenção por

parte de pesquisadores e órgãos governamentais envolvidos no controle da poluição.

É que a água, além de ser um dos mais importantes fatores de preservação da vida,

está sendo contaminada com o despejo indiscriminado de rejeitos industriais e

urbanos resultante de várias atividades humanas e, desta forma, vem se tornando

cada vez mais escassa no mundo (OLIVEIRA, 1998; ZEMAN et al., 2006).

A contaminação de ambientes aquáticos por metais pesados se tornou objeto

de grande interesse, devido à incapacidade dos corpos hídricos de suportar a alta

poluição provocada pela atividade antrópica intensa (ALVAREZ et al., 2002). Os

metais pesados, diferentes dos poluentes orgânicos, persistem por muitos anos nos

compartimentos aquáticos: sedimentos de fundo e em suspensão, em plantas ou

peixes (MANAHAN, 1999). De modo geral, eles são altamente tóxicos

principalmente para a flora e fauna aquática (MISHRA & TRIPATHI, 2008), muito

embora, diversas plantas possuem a habilidade de adaptação e sobrevivências nesses

ambientes altamente contaminados (LASAT, 2002; PIO et al., 2013).

Em muitos ambientes naturais e agrícolas, o conteúdo de metais pesados é

baixo, não atingindo ainda níveis tóxicos às plantas e, ou animais. No entanto, com o

aumento nas atividades agrícolas, industriais e de mineração, dentre outras, a

concentração destes metais pesados e sua consequente acumulação em solo e, ou

água tende a aumentar, trazendo sérias implicações aos vários organismos vivos que

vivem nestes ambientes (VITÓRIA et al., 2001; FORNAZIER et al., 2002). A remoção

dos metais pesados de ambientes aquáticos contaminados pode ser realizada com

uso de várias tecnologias baseadas em processos físicos, químicos e biológicos

(GUANGYU & VIRARAGHAVAN, 2002; RANGSAYATON et al., 2002; AXTEL et

al., 2003; PIO et al., 2013). As plantas, de modo geral, podem absorver e, ou acumular

metais pesados fitotóxicos presentes em solos, águas ou atmosfera contaminados,

manifestando sintomas variados, geralmente, específicos de cada tipo de

contaminação (HALL, 2002; PANDEY & SHARMA, 2002). Em ambientes naturais e

em muitas áreas agrícolas, as quantidades absorvidas e acumuladas pelas plantas

mostram que a concentração de metais pesados ainda é baixa e insuficiente para

causar alguma fitotoxicidade visível (ALVES et al., 2003; ZEMAN et al., 2006). Isto,

contudo, não significa menor perigo para o consumo animal e, ou humano uma vez

que o efeito dos metais pesados é, quase sempre, cumulativo e, com o tempo,

eventualmente, se manifestam.

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2 Desenvolvimento

2.1 Metais pesados

Metais pesados são, dentre os elementos químicos, aqueles que possuem

densidade maior que 5 g cm-3. Existem cerca de cinqüenta e três metais pesados,

alguns dos quais não são importantes biologicamente. Em razão de sua solubilidade,

sob condições fisiológicas, dezessete metais pesados podem estar disponíveis para

organismos e ecossistemas. Alguns desses metais, incluindo ferro (Fe), molibdênio

(Mo), manganês (Mn), zinco (Zn), cobre (Cu) e níquel (Ni) são micronutrientes

essenciais para as plantas. O vanádio (V), cobalto (Co) e cromo (Cr) não

desempenham funções vitais nas plantas, mas podem ter importância para certas

espécies vegetais. Já o cádmio (Cd), mercúrio (Hg), chumbo (Pb) e urânio (U), além

de não serem essenciais e, ou benéficos às plantas, podem ser extremamente tóxicos

em baixas concentrações. Todos os metais pesados, entretanto, em concentrações

elevadas podem se acumular e atingir níveis tóxicos não só às plantas, mas também,

aos animais e microrganismos (SCHÜTZENDÜBEL & POLLE, 2002; DUCIÉ &

POLLE, 2005; ZEMAN et al., 2006). A entrada destes metais pesados na cadeia

alimentar e sua bioacumulação os tornam potencialmente muito perigosos não

apenas para o ambiente, mas principalmente, para o homem (PANDEY & SHARMA,

2002), sendo que os metais pesados atingem o sistema nervoso e órgãos hepáticos

(fígado e rins) e, ainda, o grau de toxicidade depende da solubilidade, do transporte,

da absorção pelas células e de reações químicas com outros metais (STOHS &

BAGCH, 1995; BENAVIDES et al., 2005). A disponibilidade dos metais pesados e sua

fitotoxicidade são dependentes de reações no complexo rizosférico envolvendo

processos de trocas entre a solução do solo, a planta e microrganismos

(SCHÜTZENDÜBEL & POLLE, 2002), da concentração do metal, do pH e da

presença de outros íons (DAS et al., 1997; BENAVIDES et al., 2005).

Atividades antropogênicas como a mineração, a combustão de fósseis, as

atividades industriais, a utilização de fertilizantes à base de fósforo, etc, resultam na

introdução e, consequentemente, na acumulação destes metais pesados no

ecossistema. Estima-se que a introdução antropogênica de Cd no meio ambiente

chega a 30.000 toneladas por ano. Em solos não contaminados, o Cd atinge

concentrações de 0,1 a 0,5 mg kg-1, enquanto em solos contaminados da Grã Bretanha

a concentração desse metal atinge 150 mg kg-1 (WU et al., 2001; SCHÜTZENDÜBEL &

POLLE, 2002; BIZARRO et al., 2008).

A acumulação destes metais pesados em plantas difere grandemente entre

espécies vegetais e, também, entre órgãos ou tecidos (RAMOS et al., 2002). As plantas

ao absorverem em excesso os diferentes metais pesados, sofrem alterações na

atividade de enzimas que contém ferro, enzimas estas, ligadas à fotossíntese, ao

sistema de defesa antioxidante e à tolerância hídrica (DÍAZ et al., 2001; PANDEY &

SHARMA, 2002; LIU et al., 2007). Inibição do crescimento, descoloração, clorose,

necrose e epinastia foliar são, usualmente, alguns dos sintomas visíveis

característicos da toxicidade dos metais pesados (DÍAZ et al., 2001).

1577

2.1.1 Cádmio

O cádmio (Cd), que tem densidade de 8,6 g cm-3, é um dos metais pesados que

mais têm sido estudado nos últimos anos, apesar de ser relativamente raro, não

encontrado em estado puro na natureza (MALAVOLTA, 1994; SOUZA et al., 2009). É

altamente tóxico, não essencial às plantas (SHAH et al., 2001; VITÓRIA et al., 2001;

PEREIRA et al., 2002), ocorrendo na natureza na forma de impureza no minério de

zinco. Além disso, ele pode ser encontrado em concentrações relativamente altas em

áreas naturais, agrícolas ou de mineração, que tenham recebido aplicações maciças

de herbicidas e, ou fertilizantes, em que ele está presente como contaminante (SHAH

et al., 2001; PEREIRA et al., 2002). O cádmio está presente em vários produtos

industrializados como pigmentos, plásticos, produtos da metalurgia e

galvanoplastia, pilhas, baterias, esmaltes, vidros, tintas, lâmpadas fluorescentes,

resíduos de pneus, óleos combustíveis, lubrificantes, carvão mineral, fungicida, etc.

(MALAVOLTA, 1994; PRASAD et al., 2001; HALL, 2002) e que, se lançados

indiscriminadamente na natureza, podem vir a constituir importantes fontes de

contaminação. No ambiente, tende a se concentrar nos solos e nos sedimentos de

sistemas aquáticos, tornando-se disponível ao sistema radicular de plantas. Dessa

maneira, o acúmulo de Cd nos tecidos de espécies vegetais aumenta o risco de

transferência, por meio da cadeia alimentar, para seres humanos e animais

(VECCHIA et al., 2005).

A FAO/WHO (1972), estabeleceu que a ingestão máxima tolerável de cádmio

deve ser inferior a 0,070 a 0,084 mg dia-1, para um adulto de 70 kg. Já a Organização

Mundial da Saúde (OMS) considera como potável a água cuja concentração de Cd

não exceda a 5 µg L-1 (EPA, 1980). No Brasil, entretanto, a concentração máxima

estabelecida para águas destinadas ao consumo doméstico, à recreação, à irrigação de

hortaliças e à criação de espécies animais, destinadas à alimentação humana está

limitada a 1 µg L-1 (BRASIL, 2005), isto é, 1/5 do valor admissível pela OMS. No rio

Paraíba do Sul, em Itatiaia, RJ, entretanto, já foram detectadas concentrações de Cd

de até 3 µg L-1 (MALM et al., 1988).

2.1.1.1 Toxicidade do cádmio

De modo geral, a exposição das plantas a concentrações elevadas de cádmio

causa alterações morfológicas, fisiológicas e bioquímicas e, resulta em rápido declínio

da capacidade de absorção e acúmulo deste elemento pelas raízes principalmente em

função da redução generalizada do metabolismo (OLIVEIRA et al., 2001; ANDRADE

et al., 2005). Dentre os efeitos mais comuns da toxicidade de cádmio em plantas estão

a redução do crescimento vegetal, principalmente o das raízes por deficiências

minerais (SHAH et al., 2001; VITÓRIA et al., 2001; FORNAZIER et al., 2002), com

forte influência sobre a produção de biomassa (KNECHT et al.; 1994; SOLTAN &

RASHED, 2003; BENAVIDES et al., 2005). Além disso, são observadas várias

alterações nas atividades de enzimas-chave de várias rotas metabólicas, incluindo do

Ciclo de Calvin (SHAH et al., 2001; FORNAZIER et al., 2002), da glicólise e da

assimilação do sulfato (CARDOSO et al., 2002; PEREIRA et al., 2002). O cádmio

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acelera a senescência foliar levando a clorose foliar, atua indiretamente no

fechamento estomático e leva à ruptura das membranas celulares (FORNAZIER et

al., 2002; ANDRADE et al., 2005). O cádmio, ainda, interfere no processo

fotossintético (PILON-SMITS et al., 2000; SCHÜTZENDÜBEL et al., 2001), na

respiração, na divisão celular e em outros importantes processos biológicos. A

interferência do cádmio sobre a fotossíntese abrange redução na síntese e

modificação na fluorescência da clorofila, mudança na concentração e composição de

outros pigmentos, inibição do fotossistema II (PILON-SMITS et al., 2000; RAMOS et

al., 2002; VECCHIA et al,. 2005) e alteração na atividade de diversas enzimas e na

estrutura dos tilacóides. Outro efeito do cádmio na fotossíntese parece ser o desvio

da rota normal do transporte de elétrons para a produção de radicais livres. A

lignificação do ápice das raízes parece ser uma forma de defesa da planta ao acúmulo

de cádmio, mas isso acarreta danos ao processo de absorção de nutrientes e,

consequentemente, ao crescimento das plantas (SCHÜTZENDÜBEL & POLLE, 2002).

Segundo Hall (2002), os sintomas de toxicidade visíveis em concentrações

excessivas de metais pesados podem ser atribuídos a uma extensa interação em

níveis celulares e moleculares. O cádmio interfere em muitas funções celulares,

principalmente pela formação de complexos com grupos externos de compostos

orgânicos, tais como as proteínas, resultando na inibição de atividades essenciais

(METWALLY et al., 2003). Além disso, pode provocar alterações nos sistemas

antioxidantes, estimulando o acúmulo de peróxido de hidrogênio (H2O2) e

eventualmente morte celular (SCHÜTZENDÜBEL et al., 2001).

Estudos mostram que o cádmio ocupa sítios de ligação de certos nutrientes

essenciais, modificando suas funções nas células vegetais. No caso do cálcio, por

exemplo, substitui-o na proteína calmodulina, importante na sinalização celular,

inibindo a atividade da fosfodiestearase dependente do complexo Ca-calmodulina

(SANITA DI TOPPI & GABBRIELLI, 1999; SCHÜTZENDÜBEL & POLLE, 2002). Já

no caso do zinco, ao substituí-lo, o cádmio inibe metaloenzimas tais como a fosfatase

alcalina, a ATPase, a anidrase carbônica, a dipeptidase e a oxirredutase do NADPH

(PAIVA et al., 2001; BENAVIDES et al., 2005). Outra interferência importante deste

metal parece ser na absorção de nitrato e na sua translocação para a parte aérea, ao

inibir a atividade da redutase do nitrato (SANITA DI TOPPI & GABBRIELLI, 1999).

Adicionalmente, o cádmio, em concentração elevada, parece estimular a

produção de espécies de oxigênio reativo (ROS) em plantas (LIU et al., 2007).

Evidências deste fato foram obtidas a partir de observações de que novas isoenzimas

de peroxidases foram sintetizadas em plantas expostas ao cádmio (SINGH et al.,

2006; RODRÍGUEZ-SERRANO et al., 2007). As espécies de oxigênio reativo podem

ser: radical superóxido (O2-), oxigênio singleto (1O2), peróxido de hidrogênio (H2O2) e

radical hidroxila (OH-) (PEREIRA et al., 2002; SCHÜTZENDÜBEL & POLLE, 2002;

BOR et al., 2003; MILONE et al., 2003). As ROS, produzidas na presença de metais

pesados ou de outro agente estressante, resultam na peroxidação de lipídios e na

degradação da clorofila (NAGALAKSHMI & PRASAD, 2001; GUELFI et al., 2002),

afetam a integridade funcional e estrutural de membranas biológicas, danificam

1579

proteínas e ácidos nucléicos (SCHÜTZENDÜBEL & POLLE, 2002; ROMERO-

PUERTAS et al., 2007) e reduzem o crescimento e a produtividade. Dependendo do

tempo de exposição e da quantidade acumulada, levam a planta à morte (SHAH et

al., 2001; ROMERO-PUERTAS et al., 2004; LIU et al., 2007).

2.2 Tolerância a metais pesados

O mecanismo de tolerância das plantas a metais pesados ainda não é

perfeitamente conhecido, mas sabe-se que ele depende, pelo menos em parte, do

decréscimo na absorção do metal e, ou da manutenção da concentração tissular

destes metais abaixo de certos limites, pois as enzimas citossólicas de plantas

tolerantes parecem ser tão sensíveis à ação destes metais quanto à das que não são

tolerantes (ERNST et al., 1992).

Um nutriente essencial das plantas que parece estar envolvido com a

tolerância das plantas a metais pesados é o enxofre. Este nutriente absorvido pelas

plantas é reduzido e transformado em vários compostos orgânicos, dentre os quais,

alguns parecem ser importantes nos mecanismos de tolerância a metais pesados.

Dentre estes, destaca-se a glutationa que não apenas serve como substrato para as

fitoquelatinas, mas pode atuar como sinal que coordena a absorção e a assimilação

do sulfato pelas plantas (TAIZ & ZEIGER, 2013).

A glutationa é um tripeptídio (γ-Glu-Cis-Gli) que está presente nas células,

predominantemente, na sua forma reduzida (GSH). A maioria de suas funções está

relacionada com o grupo tiol (-SH) que possui e com seu poder redutor. Constitui

fonte endógena de enxofre reduzido, sendo importante na redução, armazenamento

e translocação do enxofre (SCHMIDT & JAGER, 1992), na proteção de membranas

biológicas contra a ação de radicais livres e na tolerância das plantas a vários

poluentes gasosos e a íons de metais pesados, especialmente Cd (GRILL et al., 1987).

A rota biossintética da glutationa está relativamente bem estabelecida e parece

ser semelhante em plantas, animais e microrganismos (NOCTOR et al., 2002). É

sintetizada pela ação de duas enzimas: a sintetase da γ–glutamilcisteína (γ-GCS), que

catalisa a reação entre o L-glutamato e a L-cisteína, e a sintetase da glutationa (GSH-

S), que catalisa a inserção de uma glicina ao γ–glutamilcisteína, com gasto de ATP

(NAGALAKSHMI & PRASAD, 2001; NOCTOR et al., 2002). A glutationa pode

passar à forma de GSSG (forma oxidada da glutationa) quando participa em

processos antioxidativos na célula. Uma relação GSH/GSSG elevada parece ser

necessária para se atingir nível ótimo de síntese de proteínas nas células, pois

elevada concentração da forma GSSG converte o fator de iniciação da síntese de

proteína para uma forma inativa. A transformação da forma GSSG à GSH é

catalisada pela redutase da glutationa que utiliza o NADH ou NADPH fotossintético

(NAGALAKSHMI & PRASAD, 2001; KERBAUY, 2012; TAIZ & ZEIGER, 2013). A

glutationa, em função de seu grupo tiol, ainda, desempenha importante papel contra

estresses oxidativos. Ela parece estar diretamente envolvida na eliminação de ROS

ou, servindo como substrato da enzima peroxidase da glutationa, que catalisa a

eliminação de produtos da peroxidação de lipídios, que se formam sob condições de

1580

estresses variados (ESHDAT et al., 1997). Em plantas, um dos mais importantes

substratos para a eliminação de peróxido de hidrogênio parece ser o ascorbato, que

precisa ser continuamente regenerado de sua forma oxidada. A glutationa na sua

forma reduzida, mantém a contínua redução do desidroascorbato por meio do ciclo

ascorbato-glutationa protegendo a planta contra estresses oxidativos (FOYER et al.,

1997). A glutationa pode ser também, substrato para a sulfotransferase da glutationa,

enzima que catalisa a conjugação da glutationa a xenobióticos, potencialmente

perigosos, como os herbicidas. Além disso, ela pode se conjugar, em reações

catalisadas pela sulfotransferase da glutationa, a produtos secundários como

fitoalexinas, flavonas, etc, e a produtos da peroxidação de lipídios (MARRS, 1996).

Algumas espécies vegetais, algas e alguns fungos apresentam mecanismos de

desintoxicação e, ou tolerância a metais pesados (HALL, 2002; STOLT et al. 2003).

Tais mecanismos incluem restrição na absorção de metais pesados pelo sistema

radicular pela associação com micorrizas e, ou a ligação dos metais pesados a

componentes da parede celular. Além disso, as espécies tolerantes parecem ser

capazes de reduzir o influxo dos metais pesados através da membrana plasmática e,

ou, então, catalisar o efluxo ativo destes metais para o apoplasto. As espécies

tolerantes são, ainda, capazes de complexar os metais pesados pela reação com vários

ligantes, como ácidos orgânicos, aminoácidos e peptídios (metalotioneínas e

fitoquelatinas) e, ou transporte e acúmulo do complexo fitoquelatina-Cd em vacúolos

(HALL, 2002; OLGUÍN et al., 2007; KERBAUY, 2012).

As fitoquelatinas (PCs) têm sido amplamente avaliadas quanto à possibilidade

de complexarem e fazerem parte dos mecanismos de tolerância das plantas a metais

pesados, especialmente o Cd. Elas constituem uma família de peptídios de baixo

peso molecular, ricos em enxofre, com a fórmula geral (-glutamilcisteinil)n-X, onde:

n = 2 a 11 e X pode ser glicina, serina, -alanina, glutamato ou glutamina e que

apresentam elevada capacidade de complexar metais pesados. As fitoquelatinas são

sintetizadas pela ação da enzima sintetase da fitoquelatina (transpeptidase -

glutamilcisteinil dipeptidil, EC 2.3.2.15), presente no citoplasma de células vegetais

(GRILL et al., 1989; COBBETT, 2000; HALL, 2002; STOLT et al., 2003; TSUJI et al.,

2003; LIU et al., 2007), a partir de glutationa (GRILL et al., 1989; COBBETT, 2000;

HALL, 2002; STOLT et al., 2003; LIU et al., 2007), sendo sua biossíntese induzida por

metais pesados, dentre os quais o Cd é um dos principais (GRILL et al., 1989; TSUJI et

al., 2003). O complexo fitoquelatina-Cd apresenta uma fitotoxicidade cerca de 1.000

vezes menor do que aquela apresentada por íons de Cd livre (STOLT et al., 2003;

OLGUÍN et al., 2007).

Grande número de trabalhos sugere participação efetiva das fitoquelatinas no

mecanismo de tolerância das plantas a metais pesados (COBBET, 2000; HALL, 2002;

LIU et al., 2007). Haag-Kerwer et al. (1999), por exemplo, trabalhando com Brassica

juncea demonstraram que o acúmulo de Cd foi acompanhado por rápida indução da

biossíntese de fitoquelatinas, atingindo um teor final suficiente para complexar o Cd

absorvido. Existem, porém, evidências que questionam a participação das

fitoquelatinas no mecanismo de tolerância ao Cd (EBBS et al., 2002). Segundo estas

1581

pesquisas deve existir outro mecanismo para explicar a tolerância de Thlaspi

caerulescens ao Cd. O acúmulo ou a presença de teores elevados destes peptídios nas

plantas, pode não significar necessariamente maior tolerância ao metal pesado. Elas,

aparentemente, podem desempenhar outras funções na célula (HALL, 2002) e seu

papel na tolerância adaptativa ainda é questionado (SCHAT et al., 2000; HALL,

2002). O aumento da tolerância das plantas ao Cd pode envolver o giro metabólico

das fitoquelatinas, bem como a taxa de transporte dos complexos fitoquelatina-Cd

através do tonoplasto. Naqueles casos, em que o acúmulo de fitoquelatinas não

explica tolerância das espécies, aventa-se a hipótese de que a tolerância estaria sendo

conferida pelo transporte do complexo fitoquelatina-Cd para o vacúolo (LIU et al.,

2007). Vögeli-Lange e Wagner (1990) defendem a idéia de que as fitoquelatinas

seriam apenas transportadores do metal para o vacúolo ao invés de constituírem um

sistema tampão puramente citoplasmático. Isto significa que o seu efeito dependeria

do seu giro metabólico e não apenas de sua concentração na célula. Apesar destas

divergências, acredita-se que o aumento na tolerância das plantas ao Cd está

relacionado com o aumento na biossíntese de fitoquelatinas (MENDONZA-

CÓZATL, 2005), a formação de complexos fitoquelatina-metal mais estáveis

(DELHAIZE et al., 1989) e a incorporação de sulfeto lábil nos complexos (REESE &

WINGE, 1988). Confirmando parte desta hipótese, tem sido demonstrado que a

capacidade das fitoquelatinas ligar metal pesado aumenta com o número de

grupamentos γ-glutamilcisteinil da molécula (ERNST et al., 1992).

O uso de inibidores de síntese de glutationa e, ou a utilização de mutantes

deficientes em glutationa têm possibilitado demonstrar que a elevada

susceptibilidade a metais pesados de certas espécies está relacionada com a

deficiência desse tripeptídio (MENDONZA-CÓZATL, 2005). Dentre estes inibidores,

destaca-se a butionina sulfoximina que inibe a enzima sintetase da -glutamilcisteína,

a síntese de glutationa e, conseqüentemente, a de fitoquelatinas e que por isso tem

sido amplamente utilizada não apenas para avaliar seu efeito sobre os mecanismos

de tolerância das plantas a metais pesados mas, também, para avaliar as

conseqüências que esta modificação teria sobre todo o metabolismo de enxofre

(STOLT et al., 2002).

Certas plantas aquáticas, portanto, podem ser utilizadas não apenas na

detecção da presença de metais pesados, mas podem, também, serem utilizadas na

fitorremediação de resíduos sólidos em suspensão e, ou na remoção de nutrientes,

metais pesados e outras substâncias tóxicas presentes em águas contaminadas com

despejo de esgoto urbano, resíduos industriais e outros (HASAN et al., 2007).

Existem dois tipos de bioindicadores: de acumulação, também chamados de

fitorremediadores ou fitoextratores, em que as espécies devem ser capazes de

acumular concentrações relativamente elevadas de dado poluente sem que o

indivíduo seja danificado; e os bioindicadores de reação, em que o indivíduo é

suscetível ao poluente, apresentando mudanças morfológicas, citológicas, entre

outras (SILVA et al., 1999). De acordo com Lagriffoul et al. (1998), a avaliação da

presença de metal pesado, em plantas consideradas fitorremediadores, em áreas

1582

contaminadas é realizada, primeiramente, pela análise visual, pois as plantas

apresentam sintomas como necrose nas folhas, coloração vermelho-castanha, redução

na biomassa e diminuição do rendimento.

2.3 Fitorremediação

A fitorremediação consiste em um conjunto de tecnologias que faz uso de

processos, que ocorrem naturalmente, pelos quais as plantas e a flora microbiana em

sua rizosfera degradam e sequestram poluentes orgânicos e inorgânicos de solos e

águas contaminadas (PILON-SMITS, 2005). Existem cerca 400 espécies de plantas

distribuídas entre 45 famílias que tem capacidade de absorver metais pesados, dentre

as quais se encontram as macrófitas aquáticas (ROBACH et al., 1996; PRASAD et al.,

2001). Adicionalmente, esta técnica tem alcançado popularidade em agências

governamentais e indústrias que dispõem de orçamentos limitados, principalmente,

pelos baixos custos, quando comparada aos outros métodos de remediação. Além

disso, é um processo sustentável, ecológico e oferece a possibilidade de recuperação

de elementos metálicos (PILON-SMITS, 2005). Pesquisas envolvendo a utilização de

plantas em estratégias de fitorremediação têm aumentado nos últimos anos, sendo

esta considerada uma alternativa emergente na recuperação de áreas contaminadas

(KAVAMURA & ESPOSITO, 2010; PAQUIN & CAMPBELL, 2004; XIAO et al., 2008).

Além, disso, a remediação de áreas contaminadas é uma exigência legal e um

compromisso social que precisam ser executados, criando demandas tecnológicas,

oportunidades de pesquisa científica e possibilidades de negócios.

Dentre os principais fatores que afetam o sucesso da fitorremediação

destacam-se a disponibilidade de plantas com alta produção de biomassa e com

capacidade para concentrar quantidades elevadas de metais pesados na parte aérea

(SALT et al, 1995). Nas regiões tropicais e subtropicais, as macrófitas aquáticas têm

sido frequentemente usadas no monitoramento de águas poluídas por metais

pesados e pesticidas, devido a grande produção de biomassa e abundância

(KLUMPP et al., 2002). Na fitorremediação, as plantas agem removendo,

armazenando, transferindo, estabilizando e tornando inofensivos os metais pesados

presentes no solo. Emprega plantas hiperacumuladoras para remover os metais do

solo e/ou da água pela absorção e pelo acúmulo nas raízes e na parte aérea, podendo

ser, posteriormente, dispostas em aterros sanitários ou recicladas para a recuperação

do metal. Essas plantas são capazes de tolerar, absorver e translocar altos níveis de

metais pesados que seriam tóxicos a qualquer outro organismo (KHAN et al., 2000).

O processo de escolha das plantas fitorremediadoras deve iniciar com aquelas

espécies que são capazes de sobreviver em ambientes contaminados. Nesses locais é

possível encontrar plantas que podem ser tolerante, sensível, acumuladora e/ou

hiperacumaladora de metais pesados entre outros contaminantes (LASAT, 2002).

Dentre as espécies tropicais consideradas importantes na bioindicação e na

fitorremediação de águas contaminadas com metais pesados destacam-se a

Eichhornia crassipes (Mart.) Solms, vulgarmente chamada de aguapé e a Salvinia

1583

auriculata (Aubl.), genericamente chamada de salvínia (OLIVEIRA et al., 1998;

VESTENA et al., 2004).

O aguapé é uma espécie aquática nativa do Brasil, pertencente à classe das

monocotiledôneas, da família pontederiaceae. Morfologicamente é constituída de um

rizoma do qual partem as raízes e as folhas. O rizoma flutua logo abaixo da

superfície da água, protegido por certo número de folhas. A base do pecíolo das

folhas, normalmente, dilata-se e as células do parênquima aerífero produzem

grandes lacunas cheias de ar, permitindo a flutuação das plantas, constituída de

cerca de 95% de ar. Sua propagação pode ser por sementes ou estolões, sendo esta

última a mais significativa (BARRETO et al., 2000). A espécie apresenta grande

capacidade de sobrevivência e absorção de metais pesados de ambientes poluídos,

sendo utilizada no tratamento de efluentes domésticos e, ou industriais. Suas raízes

são capazes de reter partículas sólidas, bem como absorver, além de nutrientes

essenciais, metais pesados e outras substâncias tóxicas (PETRUCIO & ESTEVES,

2000). Em razão disso, o aguapé tem sido considerado promissor indicador biológico

de níveis traços de metais pesados em sistemas aquáticos. Esta espécie, também, tem

sido utilizada pela “National Aeronautics and Space Administration/National Space

Technology Laboratories (NASA/NSTL)” para remover compostos orgânicos, metais

pesados e resíduos químicos de seus despejos líquidos, antes de sua descarga nos

cursos d’{gua (DELGADO et al., 1993).

Salvínia é uma pteridófita aquática que, também, tem sido utilizada em

estudos relacionados à poluição aquática por metais pesados. Pertencente à classe

Pteridophyta, da família Salviniaceae, ocorrem cerca de 12 espécies, bem como

alguns híbridos. Plantas do gênero Salvinia são originadas da América do Sul, mas a

espécie Salvinia auriculata encontra-se amplamente distribuída por todo o mundo,

sendo utilizada como ornamental, cultivada em aquários, lagos, parques e jardins

(KISSMANN, 1997). É uma planta rizomatosa em que cada indivíduo consiste de

folhas verticiladas em número de três. Elas possuem duas folhas flutuantes com 1,2 a

3,0 cm de largura, opostas e cobertas de pequenos pêlos, que constitui o sistema de

flutuação da planta e uma folha submersa, finamente dividida em porções filiformes,

que se assemelham a raízes ligadas a um nó central. Apresentam esporocarpos

pedicelados, tricomas unidos pelo ápice; lâmina glabra entre as papilas ou com

poucos tricomas esparsos. Outras plantas filhas surgem vegetativamente de

meristemas localizados na porção apical e lateralmente ao nó (OUTRIDGE &

HUTCHINSON, 1990). Além de estar sendo testada, também, como bioindicadora de

contaminação de ambientes aquáticos contaminados com metais pesados, espécies de

salvínia têm sido utilizadas em laboratórios na remoção de ferro, mercúrio, cromo e

cobre, encorajando a outros trabalhos utilizando outros metais pesados (SEN &

BHATTACHARYYA, 1993; WOLFF et al., 2009).

Segundo Oliveira et al. (2001) plantas de aguapé, quando submetidas à

exposição de cádmio, também apresentaram queda na taxa de crescimento.

Conforme discutem esses autores, a exposição de plantas ao cádmio em níveis

tóxicos durante períodos de tempo relativamente longos (cinco dias ou mais) resulta,

1584

quase sempre, em forte interferência sobre o crescimento das plantas. Ainda, Alves et

al. (2003), em estudos realizados com E. crassipes submetida ao cobre em níveis

excessivos, verificaram alterações no desenvolvimento dos indivíduos, ou seja, o

cobre foi indutor de estresse nessa espécie. Provavelmente, o mercúrio também foi

determinante para a perda da massa fresca observada no estudo desenvolvido por

Mendes et al. (2009), onde, também, observaram que quando exposta a concentrações

elevadas de mercúrio, a espécie E. crassipes evidenciou sintomatologia típica de

toxicidade ao metal em solução, como cloroses, enrugamento, enrolamento da lâmina

foliar e necroses, sendo que a proporção de injúrias aumentou com a elevação da

concentração do metal.

Vestena et al. (2007) trabalhando com aguapé e salvínia verificaram que na

presença de 5 µM de cádmio, não ocorreu mudanças no crescimento vegetativo

quando exposto a esse metal pesado em diferentes concentrações de enxofre (0, 400 e

800 µM), embora essas plantas aquáticas absorveram e acumularam grandes

quantidades de cádmio, exibindo potencial para serem utilizadas como

fitorremediadoras. Ainda, a produção de massa seca pelo aguapé foi sempre superior

à da salvínia, demonstrando capacidade de remover cádmio a partir de sistemas

aquáticos contaminados com este metal quando comparado a salvínia, especialmente

quando enxofre estava disponível. Adicionalmente, Vestena et al. (2011) verificaram

que na presença de 5 µM de cádmio, este metal pesado induziu a produção e

acumulação de radicais livres, causando peroxidação de lipídios e inibição da

atividade de algumas enzimas antioxidantes (peroxidase, peroxidase do ascorbato,

catalase e redutase da glutationa) e, novamente, aguapé se mostrou tolerantes ao

cádmio quando comparado à salvinia.

3 Conclusões

Assim, apesar da grande quantidade de estudos sobre a tolerância das plantas

a metais pesados, ainda não existe informações suficientes para se entender a

tolerância de plantas aquáticas a estes metais, principalmente, as de origem tropical.

Além disso, pouco se têm estudado sobre a utilização destas espécies na

fitorremediação de rios, lagos e lagoas, que estão crescentemente sendo

contaminados com metais pesados.

A implementação de estudos visando à indicação de espécies de macrófitas

como bioindicadoras e despoluidoras de águas é recomendável em termos de

pesquisas limnológicas, botânicas e ecológicas. A interdisciplinaridade e a integração

de dados físicos, químicos e biológicos são imprescindíveis para a identificação de

outras espécies de macrófitas aquáticas que apresentem as características de absorção

de elementos-traço, devendo, portanto, ser estimulados projetos dessa natureza.

1585

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