UNIVERSIDADE FEDERAL DA PARAÍBA ANDRÉ LUIZ DA COSTA …livros01.livrosgratis.com.br/cp062089.pdf · universidade federal da paraÍba centro de ciÊncias exatas e da natureza departamento

UNIVERSIDADE FEDERAL DA PARAÍBA

CENTRO DE CIÊNCIAS EXATAS E DA NATUREZA

DEPARTAMENTO DE SISTEMÁTICA E ECOLOGIA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS

ÁREA DE CONCENTRAÇÃO EM ZOOLOGIA

ANDRÉ LUIZ DA COSTA CASTRO

ALIMENTAÇÃO E CARACTERÍSTICAS POPULACIONAIS DE HIPPOCAMPUS

REIDI GINSBURG, 1933 (TELEOSTEI: SYNGNATHIDAE) NO ESTUÁRIO DO RIO

MAMANGUAPE, PARAÍBA

Foto: Renato A. Freitas, 2004

João Pessoa, PB Julho/2007

Livros Grátis

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UNIVERSIDADE FEDERAL DA PARAÍBA

CENTRO DE CIÊNCIAS EXATAS E DA NATUREZA

DEPARTAMENTO DE SISTEMÁTICA E ECOLOGIA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS

ÁREA DE CONCENTRAÇÃO EM ZOOLOGIA


ALIMENTAÇÃO E CARACTERÍSTICAS POPULACIONAIS DE Hippocampus reidi

GINSBURG, 1933 (TELEOSTEI: SYNGNATHIDAE) NO ESTUÁRIO DO RIO


Dissertação apresentada ao Programa de

Pós-Graduação em Ciências Biológicas –

área de concentração em Zoologia, do

Departamento de Sistemática e Ecologia

da Universidade Federal da Paraíba, como

parte dos requisitos necessários para a

obtenção do grau de Mestre em Ciências

Biológicas.

ORIENTADORA: PROFA. DRA. IERECÊ MARIA DE LUCENA ROSA

João Pessoa, Paraíba Julho/2007


ALIMENTAÇÃO E CARACTERÍSTICAS POPULACIONAIS DE Hippocampus reidi

GINSBURG, 1933 (TELEOSTEI: SYNGNATHIDAE) NO ESTUÁRIO DO RIO


DATA DA APROVAÇÃO: 25/07/2007

BANCA EXAMINADORA:

___________________________________________________________________

Profa. Dra. Ierecê Maria de Lucena Rosa (orientadora) Universidade Federal da Paraíba - UFPB

___________________________________________________________________

Prof. Dr. Ricardo de Souza Rosa (examinador interno) Universidade Federal da Paraíba – UFPB

___________________________________________________________________

Prof. Dr. Cassiano Monteiro-Neto (examinador externo) Universidade Federal Fluminense - UFF

___________________________________________________________________

Prof. Dr. Rômulo Romeu da Nóbrega Alves (suplente) Universidade Estadual da Paraíba – UEPB

João Pessoa, Paraíba Julho/2007

Porto calmo de abrigo De um futuro melhor (maior)

Porventura (Ainda não está) perdido No presente temor

Não faz muito sentido Não esperar (Já não espero) o melhor

Vem da nevoa saindo A promessa anterior

Quando avistei ao longe o mar Ali fiquei, Parado a olhar Sim, eu canto a vontade Canto o teu despertar

E abraçando a saudade Canto o tempo a passar

Quando avistei ao longe o mar Ali fiquei, Parado a olhar

Quando avistei ao longe o mar Sem querer, deixei-me ali ficar

Ao longe o mar – Pedro Ayres Magalhães

Dedico este trabalho a meus pais e minhas irmãs. Minha vida não teria sentido sem a presença de vocês

AGRADECIMENTOS

Agradeço à minha família, especialmente meus pais e irmãs, que sempre me

apoiaram, incentivaram meus estudos, confiaram em minha capacidade e, acima de

tudo, foram meu alicerce para que eu pudesse ser o que hoje sou.

À minha orientadora, amiga, e muitas vezes segunda mãe, Dra. Ierecê

Lucena Rosa, pela oportunidade que me ofereceu de trabalhar com cavalos-

marinhos desde os tempos da graduação (nem sei como ela me atura até hoje!),

pela paciência e ao mesmo tempo confiança, e por todos os ensinamentos e

incentivos que contribuíram para minha formação pessoal e como pesquisador. Ah,

também não poderia deixar de agradecer pelos breaks estratégicos (cinema,

pizzaria, sushi, empadinha... sem falar nos momentos “B”), que, da sua maneira,

também auxiliaram, e muito, o desenvolvimento deste trabalho.

Aos professores Dr. Robson Ramos (UFPB) e Dr. Ricardo Rosa (UFPB),

pelas sugestões no meu projeto de mestrado, e Dr. Alexandre Garcia (FURG-RS) e

Dr. João Paes Vieira (FURG-RS), pela avaliação dos meus relatórios semestrais.

À Dra. Ana Lúcia Vendel (UFPB), por toda ajuda e incentivo desde o início do

desenvolvimento do meu projeto de mestrado.

Aos funcionários do Programa de Pós-graduação em Ciências Biológicas da

UFPB, “Seu” Oscar e Saulo, pela boa vontade mostrada toda hora, amizade e ajuda

no que fosse necessário.

O meu muito obrigado às minhas fiéis escudeiras e ajudantes, que muito me

auxiliaram com os trabalhos em campo e no laboratório: Aline Diniz e Ieda Martins,

vossa parceria foi muito importante para o desenvolvimento deste trabalho. Aos

também companheiros nos trabalhos em campo: Eugênio Paulo Júnior, Gabrielle

Tenório e Josias Xavier, sem todos vocês este trabalho não teria sido a mesma

aventura, nem teria obtido o mesmo sucesso.

À amiga de todas as horas Tacyana Oliveira, companheira de mestrado com

os cavalos-marinhos e cúmplice em alguns atos! Muito obrigado pelo apoio, carinho

e atenção durante a realização deste trabalho, e em todos os outros momentos.

Espero que nossa “cumplicidade” e parceria continuem...

Ao técnico de laboratório e amigo Marcos Aversari, por me transportar várias

e várias vezes para o estuário do Rio Mamanguape e me ajudar sempre que

necessário.

À minha amiga Adrianne Barros, pelo apoio e incentivo no início do meu

trabalho. Mesmo com a “distância”, saiba que ainda te considero muito importante

para mim.

Aos meus demais colegas de laboratório, que de uma forma ou de outra,

também contribuíram para o meu trabalho: Allan Souza, Ana Mai, César Cordeiro,

Cláudio Sampaio (Dr. Buia) e Rômulo Alves (Dr. Caiga).

Muitas pessoas também foram importantes durante a pesquisa na APA da

Barra do Rio Mamanguape, tornando ainda mais agradável a execução do trabalho

naquele local. Merecem destaque, porém, “Seu” Arlindo e família, pela amizade,

hospitalidade, dicas de onde achar os cavalos-marinhos e ajuda com os

deslocamentos em canoa ao longo do rio. Também agradeço à Dona Loura e

Rosani, sempre muito prestativas e atenciosas.

À todas as pessoas que me ajudaram fornecendo material bibliográfico: minha

orientadora, Dra. Ierecê Lucena Rosa (UFPB), Dra. Ana Lúcia Vendel (UFPB), minha

amiga Tacyana Oliveira, Dr. David Lyons (National Parks & Wildlife Service, Republic

of Ireland), Dr. David Ritz (University of Tasmania, Tasmania), Dr. Clifford Ryer

(National Marine Fisheries Services – NOAA Fisheries, USA), Dr. Douglas Fraser

(Siena College, USA), Dra. Anne Boettcher (University of South Alabama, USA), Dra.

Jennifer Ripley (West Virginia University, USA) e Dr. Keith Martin-Smith e Dra.

Janelle Curtis (Project Seahorse).

Ao prof. Dr. João Agnaldo do Nascimento (UFPB), pela atenção dispensada e

auxílio em parte das análises estatísticas.

Aos professores Dr. Cassiano Monteiro-Neto (UFF-RJ), Dr. Ricardo de Souza

Rosa (UFPB) e Dr. Rômulo Alves (UEPB), por terem aceitado participar da banca

examinadora deste trabalho.

À todas as pessoas aqui não citadas, mas que auxiliaram direta ou

indiretamente a realização deste trabalho.

Ao IBAMA, pela licença concedida (Autorização Nº64 DIFAP/IBAMA 06/05) e

por me permitir utilizar os alojamentos da APA da Barra do Rio Mamanguape.

À Universidade Federal da Paraíba e ao DCR-PB (Programa de

Desenvolvimento Científico e Tecnológico Regional), pelo apoio logístico e

financeiro, fundamentais para a realização deste trabalho.

À CAPES (Coordenação de aperfeiçoamento e pessoal de nível superior),

pela bolsa concedida.

SUMÁRIO

LISTA DE FIGURAS............................................................................................... 8 LISTA DE TABELAS.............................................................................................. 10 INTRODUÇÃO GERAL.......................................................................................... 11 ESTRUTURA DA DISSERTAÇÃO......................................................................... 13 CAPÍTULO 1: ASPECTOS POPULACIONAIS E USO DO HABITAT POR Hippocampus reidi Ginsburg, 1933 (TELEOSTEI: SYNGNATHIDAE) NO ESTUÁRIO DO RIO MAMANGUAPE, PB, BRASIL.............................................. 16 RESUMO................................................................................................................. 17 ABSTRACT............................................................................................................. 18 1.1 Introdução........................................................................................................ 19 1.2 Metodologia..................................................................................................... 19

1.2.1 Coleta de dados................................................................................... 19 1.2.2 Análise dos dados............................................................................... 20

1.3 Resultados....................................................................................................... 23 1.3.1 Estrutura populacional......................................................................... 23 1.3.2 Interações sociais e uso do habitat..................................................... 28

1.4 Discussão........................................................................................................ 33 CAPÍTULO 2: ALIMENTAÇÃO DE Hippocampus reidi Ginsburg, 1933 (TELEOSTEI: SYNGNATHIDAE) NO ESTUÁRIO DO RIO MAMANGUAPE, PB, BRASIL................................................................................................................... 38 RESUMO................................................................................................................. 39 ABSTRACT............................................................................................................. 40 2.1 Introdução........................................................................................................ 41 2.2 Metodologia..................................................................................................... 42

2.2.1 Coleta de dados................................................................................... 42 2.2.2 Análise dos dados............................................................................... 44

2.3 Resultados...................................................................................................... 47 2.3.1 Anestesia e recuperação..................................................................... 47 2.3.2 Alimentação......................................................................................... 48

2.4 Discussão........................................................................................................ 56 2.4.1 Anestesia e recuperação..................................................................... 56 2.4.2 Alimentação......................................................................................... 57

CONSIDERAÇÕES FINAIS.................................................................................... 63 REFERÊNCIAS...................................................................................................... 64

8

LISTA DE FIGURAS

Introdução geral

Figura 1 Hippocampus reidi Ginsburg, 1933. Foto: Ary Amarante, 2002........... 12 Figura 2 Mapa georeferenciado do estuário do Rio Mamanguape. Braços de rio onde a pesquisa foi conduzida: 1: “camboa do peixe-boi”; 2: “camboa Tanques”. Modificado de SUDEMA (2006)........................................................... 14 Figura 3 Visão geral dos locais de observação dos cavalos-marinhos no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. A: camboa do peixe-boi. B: camboa Tanques. Fotos: Acervo Laboratório de peixes: Ecologia e Conservação (LAPEC-UFPB)..................................................................................................... 15

Capítulo 1 Figura 1 A: Marcação de Hippocampus reidi na região da cauda; B: indivíduo jovem, de sexo indeterminado; C: macho com bolsa incubadora não proeminente; D: macho com bolsa incubadora proeminente; E: fêmea; F: fêmea com ovopositor proeminente. Fotos: Acervo LAPEC-UFPB.................................. 21 Figura 2 Proporção entre os sexos de exemplares de H. reidi (n=191) encontrados no Estuário do Rio Mamanguape, durante o período de outubro de 2005 a setembro de 2006................................................................................ 23 Figura 3 Tempo de residência de Hippocampus reidi no Estuário do Rio Mamanguape, com base na reavistagem de 65 indivíduos no período de um ano........................................................................................................................ 24 Figura 4 Proporção entre os estados reprodutivos de H. reidi (n=191) no Estuário do Rio Mamanguape, de outubro de 2005 a setembro de 2006.............................. 25 Figura 5 Exemplar recém-nascido de Hippocampus reidi, fotografado in-situ, no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. A barra vertical corresponde a 1 cm. Foto: André Castro................................................................................................. 26 Figura 6 Número de exemplares de H. reidi (n=191) por classe de tamanho (altura) no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba.............................................. 26

Figura 7 Variação na altura de H. reidi (n=191) no Estuário do Rio Mamanguape, de acordo com o estado reprodutivo...........................................................................

27 Figura 8 Deslocamento horizontal estimado de H. reidi, a partir da comparação das posições de avistagem e reavistagens de 25 indivíduos, no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba................................................................ 29

9

Figura 9 Área vital calculada a partir da compilação das posições de recaptura de 10 exemplares de Hippocampus reidi no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba.................................................................................................................

30 Figura 10 Profundidade de avistagem de H. reidi (n=156) por estado reprodutivo no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba.........................................

30 Figura 11 Deslocamento vertical de exemplares de H. reidi reavistados no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba.............................................................. 31 Figura 12 Micro-habitats utilizados como substrato de apoio por exemplares de Hippocampus reidi (n=161) no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. A: uso geral; B: uso por estágio de vida............................................................................ 32

Capítulo 2 Figura 1 Exemplares de H. reidi sendo marcados na região da cauda (A) e submetidos à técnica da “lavagem estomacal” (B). Fotos: Acervo LAPEC-UFPB................................................................................................................... 43 Figura 2 Tempo para anestesiamento (n=242) e recuperação (n=238) de Hippocampus reidi, no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba.......................... 48 Figura 3 Dendrograma da análise de agrupamento inversa a partir dos valores totais do Índice de Preponderância para cada categoria alimentar consumida por exemplares de Hippocampus reidi (n=280), no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba............................................................................................. 50 Figura 4 Índice de Preponderância (IP) dos itens alimentares por classes de comprimento de exemplares de Hippocampus reidi (n=280) no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba...........................................................................................

51 Figura 5 Dendrograma da análise de agrupamento normal, com base nos valores totais do Índice de Preponderância das categorias alimentares consumidas por Hippocampus reidi, por classes de tamanho, no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba................................................................................... 51 Figura 6 Número de quadrículas ocupadas pelos itens alimentares de Hippocampus reidi (n=280) no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba............................................................................................................................. 55 Figura 7 Correlação entre o número total de quadrículas ocupadas pelos itens alimentares e a altura de exemplares de Hippocampus reidi (n=280), no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba..................................................................................... 55 Figura 8 Abundância das presas, estratégia alimentar e largura de nicho de Hippocampus reidi (n=280) no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba............... 56

10

LISTA DE TABELAS

Capítulo 1 Tabela 1 Algoritmos utilizados para o cálculo da estimativa de tamanho populacional de Hippocampus reidi no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba, de acordo com o método de Schnabel (GREENWOOD, 2002)............................ 22 Tabela 2 Número de exemplares de Hippocampus reidi encontrados no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba, agrupados por sexo e freqüência absoluta de avistagens......................................................................................... 24 Tabela 3 Testes globais das análises de similaridades (ANOSIM) para a variação no uso de micro-habitats por Hippocampus reidi entre os estágios de vida, no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba...................................................... 32 Tabela 4 Similaridade de percentagens (SIMPER) indicando quais substratos de apoio contribuíram para a dissimilaridade entre estágios de vida de Hippocampus reidi no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba.................................................................................................................. 33

Capítulo 2 Tabela 1 Freqüência e Índice de Preponderância de cada item consumido por Hippocampus reidi no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba............................. 49 Tabela 2 Similaridade de percentagens (SIMPER) indicando quais categorias alimentares contribuíram para a dissimilaridade entre os grupos de Hippocampus reidi classificados com base na altura........................................... 52 Tabela 3 Testes globais das análises de similaridades (ANOSIM) para a variação na composição da dieta de Hippocampus reidi (n=280) entre os sexos (1), estágios de vida (2), sexos por estágio de vida (3) e estados reprodutivos (4), no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba........................................................ 53 Tabela 4 Testes pareados da análise de similaridades (ANOSIM) para a variação na composição da dieta de Hippocampus reidi (n=280) entre os sexos por estágio de vida, no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba.............................. 53 Tabela 5 Similaridade de percentagens (SIMPER) indicando quais categorias alimentares contribuíram para a dissimilaridade entre os sexos por estágio de vida na dieta de Hippocampus reidi (n=280) no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba.................................................................................................................... 54

11

INTRODUÇÃO GERAL

Os cavalos-marinhos (Teleostei: Syngnathidae: Hippocampus) são

geralmente caracterizados por apresentarem distribuição esparsa, baixa mobilidade,

áreas-vitais pequenas, baixa fecundidade, cuidado parental prolongado e fidelidade

entre os parceiros (LOURIE et al, 1999; FOSTER & VINCENT, 2004). Além disso,

possuem um sistema diferenciado de reprodução, no qual são os machos que fornecem

oxigênio e nutrientes para a prole, que é incubada em uma bolsa ventral. Tais

características colocam o gênero Hippocampus entre os muitos cuja história natural

pode tornar seus componentes suscetíveis à sobreexploração ou à destruição de

habitat (FOSTER & VINCENT, op. cit.).

Não obstante, diferentes espécies de cavalos-marinhos são exploradas

comercialmente por pelo menos 77 nações, em grandes volumes e para diversas

finalidades (MCPHERSON & VINCENT, 2004; PROJECT SEAHORSE, 2007), fato

que despertou a atenção para as grandes lacunas no conhecimento sobre a biologia

e ecologia desses animais (WOODS, 2002). Cavalos-marinhos estão também

sujeitos às fortes pressões antrópicas exercidas sobre os seus ambientes costeiros,

como recifes e estuários (VINCENT, 1995a; VINCENT, 1996; LOURIE et al, 1999).

Como resultado dessa combinação de fatores, 33 espécies de Hippocampus (das

34 consideradas válidas pelo Project Seahorse) figuram na lista vermelha da World

Conservation Union (IUCN, 2006) e todo o gênero faz parte do Apêndice II da Convention

on International Trade in Endangered Species of Wild Fauna and Flora (CITES).

Desde a documentação inicial do comércio de cavalos-marinhos realizada na

Ásia por VINCENT (1995a), estudos adicionais têm evidenciado a participação de

outras regiões nessa atividade, incluindo a América Latina, e, particularmente, o

Brasil (DIAS et al, 2002; ROSA et al, 2002; DIAS & ROSA, 2003; BAUM & VINCENT,

2005; ROSA, 2005; ALVES, 2006).

Apenas recentemente, porém, a magnitude e os impactos da extração de

cavalos-marinhos no Brasil começaram a ser avaliados e traduzidos em medidas

conservacionistas (ROSA, 2005, ROSA et al, 2005), sendo a mais abrangente delas

a inclusão das duas espécies nominais registradas para o Brasil (Hippocampus cf.

erectus Perry, 1810 e H. reidi Ginsburg, 1933) na Lista Nacional das espécies de

invertebrados aquáticos e peixes sobreexplotadas ou ameaçadas de sobreexplotação

(BRASIL, 2004), instrumento legal através do qual ficou estabelecida a

12

obrigatoriedade, em um prazo de cinco anos, da elaboração de um plano de gestão

para as espécies nele listadas.

Neste sentido, estudos acerca dos cavalos-marinhos são importantes para

atender os objetivos de conservação estabelecidos pelo Ministério do Meio

Ambiente. Além disso, podem contribuir em discussões sobre aspectos mais amplos,

como o declínio da pesca artesanal, a exploração seqüencial de recursos, os

descartes da pesca industrial e a necessidade de proteção de ambientes como

manguezais e recifes.

O presente estudo buscou ampliar o conhecimento acerca de Hippocampus

reidi (Fig. 1), uma espécie corpo estreito e focinho longo e considerada de grande

porte quando comparada com outras espécies de cavalos-marinhos (LOURIE et al,

2004), cujas cores de base incluem amarelo, laranja avermelhado, marrom e preto,

geralmente acentuadas por pequenas manchas pretas na cabeça e no corpo

(MICHAEL, 2001; HUMANN & DELOACH, 2002). Por suas características de porte

e colorido, H. reidi é uma das espécies de cavalo-marinho mais exploradas para fins

de aquarismo, sendo o Brasil um dos seus principais exportadores (BAUM &

VINCENT, 2005; ROSA, 2005; ROSA et al, 2006).

Figura 1 Hippocampus reidi Ginsburg, 1933. Foto: Ary Amarante, 2002.

13

Não obstante, pouco se conhece sobre a biologia e ecologia de suas

populações naturais no nosso país, particularmente no que diz respeito à alimentação,

aspecto considerado como a principal fonte de mortalidade de cavalos-marinhos em

cativeiro (WILSON & VINCENT, 1998; BULL, 2002; KOLDEWEY, 2005).

Neste estudo são apresentadas informações inéditas acerca da estrutura

populacional e da alimentação natural de H. reidi. Os dados foram coletados de

outubro de 2005 a setembro de 2006 no estuário do Rio Mamanguape (Fig. 2), o

segundo maior do Estado da Paraíba, com aproximadamente 24 km de extensão

(ALVES & NISHIDA, 2003; ALVES et al, 2005). O referido estuário encontra-se

inserido na Área de Proteção Ambiental (APA) da Barra do Rio Mamanguape, nos

municípios de Rio Tinto e Marcação (PALLUDO & KLONOWSKI, 1999), onde

foram selecionados dois pontos amostrais, ambos formados por áreas de remanso,

de fácil acesso: 1) Camboa do peixe-boi (Fig. 3A), margeada um bosque de R.

mangle cujas raízes ficam totalmente expostas na baixamar. Nela foram

amostrados cerca de 300 m de extensão por 50 m de largura, sendo a

profundidade do canal central aproximadamente 4 metros e 2) Camboa Tanques

(Fig. 3B), localizada cerca de 1 km a noroeste da camboa do peixe-boi. Nela foram

amostrados cerca de 500 m de extensão por 150m de largura, sendo a margem

dos primeiros 300 m ao norte ocupada por um bosque de R. mangle cujas raízes

ficam totalmente expostas na baixamar, e os 200 metros ao sul margeados

principalmente por Laguncularia racemosa.

ESTRUTURA DA DISSERTAÇÃO

O presente estudo teve como foco a ecologia do cavalo-marinho Hippocampus

reidi Ginsburg, 1933, analisada a partir de dados de campo coletados em uma Área de

Proteção Ambiental do Estado da Paraíba. Os resultados foram organizados em

capítulos conforme descrito a seguir: capítulo 1 - aspectos populacionais e uso do

habitat; capítulo 2 - alimentação natural de H. reidi.

14

Figura 2 Mapa georeferenciado do estuário do Rio Mamanguape. Braços de rio onde a pesquisa foi conduzida: 1: “camboa do peixe-boi”; 2: “camboa Tanques”. Modificado de SUDEMA (2006).

1

2

Figura 3 Visão geral dos locais de observação dos Rio Mamanguape, Paraíba. A: camboa do peixeAcervo Laboratório de peixes: Ecologia e Conservação (LAPEC

Visão geral dos locais de observação dos cavalos-marinhos no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. A: camboa do peixe-boi. B: camboa Tanques. Fotos: Acervo Laboratório de peixes: Ecologia e Conservação (LAPEC-UFPB)

15

marinhos no estuário do

B: camboa Tanques. Fotos: UFPB), 2006.

A

B

16

CAPÍTULO 1:

ASPECTOS POPULACIONAIS E USO DO HABITAT POR Hippocampus reidi

Ginsburg, 1933 (TELEOSTEI: SYNGNATHIDAE) NO ESTUÁRIO DO RIO MAMANGUAPE, PB, BRASIL.

17

ASPECTOS POPULACIONAIS E USO DO HABITAT POR Hippocampus reidi

Ginsburg, 1933 (TELEOSTEI: SYNGNATHIDAE) NO ESTUÁRIO DO RIO

MAMANGUAPE, PB, BRASIL.

RESUMO

O presente capítulo representa um estudo de caso de uma espécie ameaçada de

cavalo-marinho, Hippocampus reidi. As amostragens foram realizadas mensalmente

por meio de censo visual, entre outubro de 2005 e setembro de 2006, em duas áreas

de remanso no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Os exemplares foram

marcados e tiveram registrados a altura, sexo, estágio de vida, estado reprodutivo,

profundidade de avistagem e micro-habitat utilizado como substrato de apoio. Após a

coleta de dados, todos os cavalos-marinhos foram devolvidos ao mesmo local onde

haviam sido encontrados. Foram avistados 191 exemplares de H. reidi (90 machos,

88 fêmeas e 13 indivíduos jovens) dos quais 65 foram reencontrados. O tempo

máximo entre a avistagem inicial e final dos indivíduos foi de 219 dias, não sendo

encontradas diferenças na quantidade de fêmeas e machos re-avistados. O tamanho

populacional foi estimado em 292,3 indivíduos. Indivíduos reprodutivos foram

encontrados o ano todo, com pico em julho. A altura média dos indivíduos foi de

14,51±2,66 cm, variando significativamente entre os estados reprodutivos. Os cavalos-

marinhos foram observados, principalmente solitários, utilizando Rhizophora mangle

como substrato de apoio, e em profundidades de até 10 cm. Os resultados sugerem

um uso restrito do espaço por H. reidi, de acordo com o deslocamento e tamanho

estimado das áreas vitais e com a re-avistagem de indivíduos.

18

POPULATIONAL DATA AND HABITAT USE BY Hippocampus reidi Ginsburg,

1933 (TELEOSTEI: SYNGNATHIDAE) AT RIO MAMANGUAPE ESTUARY,

BRAZIL.

ABSTRACT

This paper provides a case study of a threatened seahorse species, Hippocampus

reidi, highlighting the importance of using ecological information to assist

conservation and management initiatives. Data were gathered from October 2005 to

September 2006 at the Mamanguape estuary, state of Paraíba, NE Brazil. Seahorses

were marked and had their height, sex, life stage, reproductive stage, depth and

holdfast recorded, and then returned to the same place where they were found.

Throughout the study 191 individuals were sighted (90 males, 88 females and 13

juveniles) and 65 were re-sighted. Maximum residency during the sampling period

was 219 days and the estimated population size was of 292,3 seahorses. Our

findings suggest that reproduction takes place year-round, however a reproductive

peak was observed in July. Mean height of specimens was 14,51±2,66 cm, which

varied among the reproductive stages. In most of the sightings seahorses were

solitary, using Rhizophora mangle roots as holdfasts, in depths up to 10 cm. Our

findings suggest some restricted spatial use by H. reidi, which was consistent with its

estimated home range, and with re-sighting of specimens.

19

1.1 Introdução

Recentemente, Foster & Vincent (2004) chamaram a atenção para os

seguintes fatos: 1) pouco se sabe acerca do comportamento, biologia, ecologia e

dinâmica populacional da maioria das espécies de cavalos-marinhos (gênero

Hippocampus), e 2) o sucesso de iniciativas conservacionistas bem elaboradas

depende de quão apropriadamente conhecemos os próprios animais, sendo assim

as pesquisas um elemento-chave em qualquer programa de conservação.

Mundialmente, dados populacionais e biológicos para os cavalos-marinhos

são escassos, sendo poucas as espécies estudadas em ambiente natural. Em

termos de estrutura populacional, dados publicados são ainda restritos a poucas

espécies (e.g. VINCENT & SADLER, 1995; PERANTE et al., 2002; BELL et al.,

2003; MOREAU & VINCENT, 2004; CURTIS & VINCENT, 2005; CURTIS &

VINCENT, 2006); além disso, embora um dos problemas enfrentados pelas

populações de cavalos-marinhos seja a destruição de seus ambientes preferenciais,

trabalhos sobre uso do habitat são bastante escassos (e.g. PERANTE et al., 1998,

2002; BELL et al., 2003; DIAS & ROSA, 2003, CURTIS & VINCENT, 2005).

O Brasil explora cavalos-marinhos para a aquariofilia desde pelo menos 1999,

sendo H. reidi o foco dessa extração; diversos pescadores já relatam a diminuição

populacional desses animais ao longo dos anos (ROSA et al., 2005), sendo

necessários estudos sobre suas populações ao longo da costa brasileira, para

subsidiar iniciativas de conservação e manejo.

O presente estudo buscou caracterizar a estrutura populacional de cavalos-

marinhos do estuário do Rio Mamanguape, Paraíba, em termos de número de

indivíduos por sexo, estágio de vida, estado reprodutivo e altura, e registrar suas

interações sociais e o uso do habitat.

1.2 Metodologia

1.2.1 Coleta de dados

Entre outubro de 2005 e setembro de 2006, realizaram-se buscas intensivas

quinzenais com duração de uma hora, ao longo da margem das camboas do peixe-

boi, utilizando-se uma canoa conduzida por um pescador local. Dos 191 exemplares

de H. reidi avistados, 157 foram marcados na região da cauda, por meio de um colar

20

feito com fio encapado colorido com 1 mm de espessura e miçangas (Fig. 1A). Foram

registrados os seguintes dados: horário de avistagem/reavistagem e posição

geográfica (UTM), com um GPS (modelo Magellan MAP 330), altura (cm) - distância

do topo da coroa até a ponta da cauda (LOURIE et al., 1999), profundidade de

avistagem, substrato de apoio, padrão de colorido, sexo [macho (M), fêmea (F),

indeterminado (I)], estágio de vida [jovem (JM), sub-adulto (SA), adulto (A)] e estado

reprodutivo [macho: com bolsa incubadora proeminente (M.BP), com bolsa incubadora

não proeminente (M.BN), imaturo (M.IM); fêmea: com ovopositor proeminente (F.OP),

com ovopositor não proeminente (F.ON), imatura (F.IM); indeterminado: imaturo

(I.IM)]. Após a coleta de dados os indivíduos foram devolvidos ao mesmo local onde

foram encontrados.

Os indivíduos machos foram identificados pela presença de uma bolsa

incubadora na região ventral (1C-D) e as fêmeas pela presença do ovopositor (Fig.

1E-F). Com relação ao estágio de vida, utilizou-se a altura do menor macho com

bolsa incubadora visível para determinação do estágio sub-adulto, e a altura do

menor macho com bolsa incubadora proeminente para o estágio adulto. Tal critério,

embora subjetivo, é o mais utilizado para determinação de maturidade sexual em

cavalos-marinhos e é considerado um aspecto chave devido a preocupações

conservacionistas e pragmatismo (FOSTER & VINCENT, 2004).

Para a determinação do estado reprodutivo, verificou-se o grau de

desenvolvimento, ou dilatação, da bolsa incubadora e do ovopositor, de forma que

os indivíduos machos com bolsa incubadora proeminente (1D) ou as fêmeas com

ovopositor proeminente (1F) foram considerados reprodutivos (BELL et al., 2003).

Todos os indivíduos jovens (1B) e sub-adultos foram considerados imaturos.

1.2.2 Análise dos dados

A quantidade de indivíduos por sexo foi comparada através de χ2 e os dados

de altura foram comparados entre estados reprodutivos, através de análise de

variância (ANOVA), sendo submetidos, posteriormente, ao teste de HSD de Tukey. Os

dados de profundidade de avistagem foram analisados através do teste não

paramétrico de Kruskal-Wallis e da correlação de Spearman, uma vez que não

apresentaram distribuição normal, de acordo com o teste de Shapiro-Wilks.

21

Figura 1 A: Marcação de Hippocampus reidi na região da cauda; B: Indivíduo jovem, de sexo indeterminado; C: macho com bolsa incubadora não proeminente; D: macho com bolsa incubadora proeminente; E: fêmea com ovopositor não proeminente; F: fêmea com ovopositor proeminente. Fotos: Acervo LAPEC-UFPB.

A B

C D

E F E

22

Para a obtenção da estimativa de tamanho populacional, aplicou-se o método

de Schnabel, com o estimador de Schumacher-Eschmeyer (GREENWOOD, 2002),

utilizando os algoritmos disponibilizados na Tab. 1. Para analisar o deslocamento e a

área-vital dos cavalos-marinhos, utilizou-se o método dos Minimum Convex

Polygons (MCP), que é considerado uma ferramenta extremamente robusta para

estudos de curta duração, ou quando apenas poucas posições de recaptura por

animal estão disponíveis (ver BELL et al., 2003). Tal método consistiu em calcular a

área de um polígono formado através da união das posições de recaptura. Os

pontos foram marcados em uma carta geo-referenciada da área estudada, através

do programa Autocad 2005 e a área/comprimento dos polígonos resultantes

medidos com o programa UTHSCSA ImageTool 3.0 for Windows (WILCOX et al.,

2002). Os dados obtidos foram comparados através de testes t de Student.

Tabela 1 Algoritmos utilizados para o cálculo da estimativa de tamanho populacional de Hippocampus reidi no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba, de acordo com o método de Schnabel (GREENWOOD, 2002)

Estimativa de tamanho populacional N = ∑niM2i / ∑miMi

Intervalo de confiança (95%) ∑niM2i / { ∑miMi ± [(∑niM2i)(∑M2i/ni) – (∑miMi)2] / (S – 2)}

S = número de amostras ni = número total de indivíduos capturados na amostra “i” mi = número de indivíduos já marcados quando capturados na amostra “i” Mi = número total de indivíduos marcados previamente a amostra “i”

Visando comparar o uso de micro-habitats nos diferentes estágios de vida, foi

construída uma matriz de similaridades, utilizando o coeficiente de Bray-Curtis como

medida de similaridade, a partir do número total de cavalos-marinhos que utilizaram

determinado substrato de apoio para cada estágio de vida e por mês. Tal matriz foi

posteriormente empregada em uma análise de similaridades não paramétrica

(ANOSIM) e em uma SIMPER, a fim de testar as similaridades entre os estágios de

vida e verificar quais micro-habitats contribuíram para a separação destes (CLARKE

& WARWICK, 2001).

Todas as análises univariadas foram realizadas no pacote Statistica 6.0 for

Windows (STATSOFT, 2001), com os níveis de significância ajustados para rejeitar H0

quando p<0,05. As técnicas exploratórias e multivariadas, por sua vez, foram

realizadas no pacote estatístico PRIMER 5 (CLARKE & GORLEY, 2001).

23

1.3 Resultados

1.3.1 Estrutura populacional

Foram avistados 191 cavalos-marinhos (90 machos, 88 fêmeas e 13 indivíduos

jovens que não puderam ter o sexo determinado), com número médio de indivíduos

encontrados por dia de igual a 7,53±3,82 (1-15) (Fig. 2). Dos 157 marcados, 63 foram

reencontrados, em 107 eventos de recaptura. Alguns indivíduos foram encontrados

repetidas vezes (1-6), de tal forma que o número total de avistagens foi de 301 (Tab. 2).

O tempo máximo entre a avistagem inicial e final dos indivíduos foi de 219 dias (média=

80,35±59,54 dias), não sendo encontradas diferenças entre os sexos (t= -0,29; g.l.

=163; p=0,77) (Fig. 3) ou no número de machos e fêmeas reencontrados (34 e 29,

respectivamente) (χ2 =0,27; g.l.=1; p=0,61). Ao aplicar-se o método de Schnabel com o

algoritmo de Schumacher-Eschemeyer, obteve-se uma estimativa de tamanho

populacional da ordem de 292,3 indivíduos (IC 95%: 226-413,8) para as áreas

amostradas.

Figura 2 Proporção entre os sexos de exemplares de H. reidi (n=191) encontrados no Estuário do Rio Mamanguape, durante o período de outubro de 2005 a setembro de 2006. Onde: = machos, = fêmeas, = indeterminados. Os números entre os parênteses referem-se ao “n” de cada mês

0%

20%

40%

60%

80%

100%

outubro

novembro

dezembro

janeiro

fevereiro

abril

maio

junho

julho

agosto

s etembro

Pro

po

rçã

o e

ntr

e o

s s

ex

os

(7) (11) (10) (9) (18) (11) (31) (13) (14) (32) (23) (12)

24

Tabela 2 Número de exemplares de Hippocampus reidi encontrados no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba, agrupados por sexo e freqüência absoluta de avistagens.

Nº de avistagens Machos Fêmeas Indeterminados Total 1 56 59 11 126 2 22 18 1 41 3 5 7 1 13 4 3 1 - 4 5 3 1 - 4 6 1 2 - 3

Total 90 88 13 191

Figura 3 Tempo de residência de Hippocampus reidi no Estuário do Rio Mamanguape, com base na reavistagem de 65 indivíduos no período de um ano. Onde: = machos, = fêmeas.

Com relação aos estágios de vida, 12,56% (n=24) dos exemplares avistados

eram sub-adultos e 80,63% (n=154) adultos; os jovens perfizeram 6,81% (n=13) do

total de indivíduos. Em termos de estados reprodutivos, 19,37% eram imaturos

[F.IM: 7,85% (n=15), M.IM: 4,71% (n=9), I.IM: 6,81% (n=13)], 43,98% reprodutivos

[F.OP: 22,51% (n=43); M.BP: 21,47 (n=41)] e 36,65% não estavam reprodutivos

[F.ON: 15,71% (n=30); M.BN: 20,94% (n=40)]. Embora tenham sido encontrados

exemplares reprodutivos de H. reidi durante todo o ano, houve um aumento no

número desses animais entre os meses de maio e agosto, com pico em julho,

também sendo observada uma segunda moda no mês de outubro (Fig. 4). Durante o

mesmo período foram observados dois machos liberando filhotes, entre 10 e 11

horas da manhã. Em um dos exemplares observados, a cauda contraiu-se sobre a

25

região da bolsa duas vezes e a cada um destes movimentos, aproximadamente 100

filhotes com cerca de 7 mm de altura (Fig. 5) foram liberados, a maioria dos quais

dispersou-se subseqüentemente na coluna d’água.

A altura média dos cavalos-marinhos, excluindo os recém-nascidos, foi de 14,01

± 2,69 cm (3,5-19,3 cm) (Fig. 6), não tendo sido encontradas diferenças significativas na

altura de machos e fêmeas (t= -1,33; g.l.=176; p=0,18). Os resultados obtidos revelaram

diferenças entre a altura dos exemplares por estados reprodutivos (F=105;06,

g.l.=6;184, p<0,01) (Fig. 7), onde a altura média dos indeterminados imaturos (I.IM) foi

menor do que a dos indivíduos nos demais estados. Foram também encontradas

diferenças entre o grupo dos indivíduos reprodutivos, dos indivíduos não reprodutivos e

dos indivíduos sub-adultos. Por outro lado, não houve diferenças significativas entre

fêmeas com ovopositor proeminente e machos com bolsa incubadora proeminente,

entre fêmeas com ovopositor não proeminente e machos com bolsa incubadora não

proeminente, ou fêmeas e machos imaturos.

Figura 4 Proporção entre os estados reprodutivos de H. reidi (n=191) no Estuário do Rio Mamanguape, de outubro de 2005 a setembro de 2006. = não reprodutivos (fêmeas com ovopositor não proeminente e machos com bolsa incubadora não proeminente) = reprodutivos (fêmeas com ovopositor proeminente e machos com bolsa incubadora proeminente) e = imaturos (jovens de sexo indeterminado, fêmeas imaturas e machos imaturos). Os números entre parênteses referem-se ao “n” de cada mês.

0%

20%

40%

60%

80%

100%

outubro

novembro

dez embro

janeiro

fevereiro

abril

maio

junho

julho

agosto

s etembro

(7) (11) (10) (9) (18) (11) (31) (13) (14) (32) (23) (12)

Figura 5 Exemplar recémEstuário do Rio Mamanguape, Paraíba. A barra vertical corresponde a 1 cm. Foto: André Castro, 2006.

Figura 6 Número de exemplares de Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba.

Exemplar recém-nascido de Hippocampus reidi, fotografado Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. A barra vertical corresponde a 1 cm. Foto:

Número de exemplares de H. reidi (n=191) por classe de tamanho (altura) no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba.

26

, fotografado in-situ, no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. A barra vertical corresponde a 1 cm. Foto:

(n=191) por classe de tamanho (altura) no

27

Figura 7 Variação na altura de H. reidi (n=191) no Estuário do Rio Mamanguape, de acordo com o estado reprodutivo. Onde: = Média, ±EP, ±DP; F = fêmeas, M = machos, I = indeterminados, IM = imaturos, BP = bolsa incubadora proeminente, ON = ovopositor não proeminente, OP = ovopositor proeminente, BN = bolsa incubadora não proeminente; R = reprodutivos, NR = não reprodutivos e SA = sub-adultos, grupos homogêneos de acordo com o teste HSD de Tukey.

1.3.2 Interações sociais e uso do habitat

Na maioria das vezes, os exemplares de H. reidi foram avistados solitários

(54,15%, n=163), sem a presença de outro cavalo-marinho em até 0,5 m de distância;

porém, foram observados grupos formados por 2 a 6 indivíduos (45,85%), dos quais 44

(63,77%) em dupla, sendo 25 delas formadas por casais, 11 trios (23,91%), um grupo

com cinco exemplares (3,62%) e dois com seis (8,70%).

Dentre os 25 casais observados, quatro apresentaram comportamento de

corte, como descrito a seguir: ambos os parceiros foram avistados compartilhando o

mesmo substrato de apoio (raízes de Rhizophora mangle), próximos às margens das

camboas. Após soltarem-se das raízes de R. mangle, deslocaram-se, paralelamente,

próximos ao local onde se encontravam e, ocasionalmente, entrelaçaram suas

caudas. Em todos os eventos observados, a interação entre os parceiros durou,

aproximadamente, cinco minutos.

F.IM M.BP F.ON F.OP M.IM M.BN I.IM

Estados reprodutivos

4

6

8

10

12

14

16

18

Altura (cm

)

R R

NR

NR

SA SA

n =

15 n =

41

n =

30 n =

43 n =

9 n =

40 n = 13

28

Com base no mapeamento das coordenadas geográficas dos cavalos-marinhos

ao longo de suas avistagens e reavistagens, verificou-se que os indivíduos deslocaram-

se em média 13,64±19,04 m com relação às posições onde foram encontrados pela

primeira vez, com deslocamento máximo de 137,61 m para uma fêmea. Não foram

encontradas diferenças significativas entre o deslocamento dos machos (10,53±10,95)

e fêmeas (16,88±25,83 m) (t = 1,22; g.l.=51; p=0,23) (Fig. 8). Complementarmente,

estimou-se a área vital em aproximadamente 25,39±36,30 m2, também não sendo

encontradas diferenças significativas entre as áreas dos machos (10,33±7,04 m2) e das

fêmeas (40,44±48,46 m2) (t= -1,37; g.l.=8; p=0,21) (Fig. 9).

Com relação à profundidade de avistagem, 50% dos cavalos-marinhos foram

encontrados a aproximadamente 0,10m, 25% entre 0,01 e 0,05 m, e 25% entre 0,23 e 1

m (Fig. 10). Não foram observadas diferenças significativas na profundidade de

avistagem por sexo [H(2, n=156)=1,47; p=0,48), estágio de vida [H(2, n=156)=1,86;

p=0,39] ou estado reprodutivo [H(6, n=156)=2,46; p=0,87]. Não foi encontrada

correlação significativa entre a altura dos animais e a profundidade de avistagem

(r=0,07; n=156; p=0,41). Nas reavistagens, a maioria dos exemplares de H. reidi foi

encontrada em profundidades muito próximas daquelas onde haviam sido originalmente

avistados (Fig. 11), e, de modo geral, os deslocamentos verticais não ultrapassaram

0,50 m, com deslocamento máximo de 1,20 m registrado para um macho.

29

Figura 8 Deslocamento horizontal estimado de H. reidi, a partir da comparação das posições de avistagem e reavistagens de 25 indivíduos, no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Onde: d0: posição inicial, d1, d2, d3, d4, d5 e d6: deslocamento em relação à posição inicial; 1-10: fêmeas, 11-25: machos.

30

Figura 9 Área vital (m²) calculada a partir da compilação das posições de recaptura de 10 exemplares de Hippocampus reidi no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Legenda: =machos, = fêmeas. Obs: As distâncias entre as áreas no gráfico não correspondem às distâncias reais no estuário.

Figura 10 Profundidade de avistagem de H. reidi (n=156) por estado reprodutivo no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Onde: = Mediana, =25%-75%, = Min-Máx, F= fêmeas, M= machos, I= indeterminados, IM= imaturos, BP= bolsa incubadora proeminente, ON= ovopositor não proeminente, OP= ovopositor proeminente, BN= bolsa incubadora não proeminente.

10m

10m

F.IM M.BP F.ON F.OP M.IM M.BN I.IM

Estados reprodutivos

0,0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0

1,2

1,4

1,6

1,8

2,0

2,2

Profundidade (m)

n =

11

n =

36

n =

23 n =

35 n =

8 n =

33 n =

10

31

Figura 11 Deslocamento vertical de exemplares de H. reidi reavistados no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Onde: p1 = profundidade da avistagem inicial, p2, p3, p4, p5 e p6 = profundidade nas demais avistagens.

Com relação ao uso de micro-habitats como substrato de apoio, a grande

maioria dos indivíduos (70%, n=106) foi avistada utilizando raízes de Rhizophora

mangle (Fig. 12). O uso dos micro-habitats, porém, variou entre os estágios de vida (R=

0,316; p<0,001), com os adultos diferindo significativamente dos jovens e dos sub-

adultos (Tab. 3). Em média, os machos adultos utilizaram com maior freqüência R.

mangle, fundo lamacento, Crassostrea rhizophorae e galhos caídos, além de terem

sido encontrados utilizando um maior número de tipos de micro-habitats como

substrato de apoio (Tab. 4).

32

Figura 12 Micro-habitats utilizados como substrato de apoio por exemplares de Hippocampus reidi (n=161) no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. A: uso geral; B: uso por estágio de vida. Onde: = Rhizophora mangle, = fundo lamacento, = galhos caídos, = Avicennia schaueriana, = Crassostrea rhizophorae, = Laguncularia racemosa, = macroalgas, = esponjas, = folhas, = propágulos.

Tabela 3 Testes globais das análises de similaridades (ANOSIM) para a variação no uso de micro-habitats por Hippocampus reidi entre os estágios de vida, no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Onde: JM= jovens, SA= sub-adultos e AD= adultos.

Grupos analisados - Testes pareados -

R Global

p Simulações

(Nº) Simulações para valores ≥ R (Nº)

(1) JV x SA -0,033 0,565 1.000 565 (2) JV x AD 0,517 <0,001 1.000 0 (3) SA X AD 0,463 <0,001 1.000 0

70%

10%

6%

6%

2%2%

1%1% 1%

1%

0%

10%

20%

30%

40%

50%

60%

70%

80%

90%

100%

JV SA AD

A

B

n = 10

n = 18

n = 133

33

Tabela 4 Similaridade de percentagens (SIMPER) indicando quais micro-habitats contribuíram para a dissimilaridade entre estágios de vida de Hippocampus reidi no Estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Onde: JV= jovens, SA= sub-adultos e AD= adultos.

Micro-habitats utilizados Abundância média Dissimilaridade média (%)

JV SA AD JVxSA JVxAD SAxAD 46,10 62,25 61,88

R. mangle 1,33 1,27 7,00 26,16 25,42 25,07 fundo lamacento 0,33 0,18 0,92 12,74 9,67 9,69 galhos caídos 0,00 0,09 0,67 4,37 7,15 7,53 A. schaueriana 0,00 0,00 0,17 0,00 3,27 3,21 C. rhizophorae 0,00 0,09 0,67 2,82 9,84 9,50 macroalgas 0,00 0,00 0,25 0,00 2,07 2,07 folhas 0,00 0,00 0,08 0,00 0,90 0,89 propágulos 0,00 0,00 0,08 0,00 0,90 0,89 L. racemosa 0,00 0,00 0,33 0,00 2,40 2,39 esponjas 0,00 0,00 0,08 0,00 0,65 0,64

Considerando-se apenas os indivíduos reavistados (n=65), 23,08% (n=15) deles

foram encontrados utilizando o mesmo tipo de micro-habitat (não necessariamente no

mesmo ponto) em que haviam sido avistados anteriormente, enquanto 40% (n=26)

foram reencontrados utilizando outros micro-habitats. Os demais indivíduos (36,92%,

n=24) foram reencontrados enquanto se deslocavam. R. mangle foi utilizada em pelo

menos uma das avistagens por 83,08% dos indivíduos (n=54) e por 96,30% dos

indivíduos com mais de duas avistagens (n=26).

1.4 DISCUSSÃO

O número equivalente de machos e fêmeas encontrado no presente estudo está

de acordo com os resultados obtidos por Dauwe (1992) para H. reidi, e com outros

estudos envolvendo outras espécies de cavalos-marinhos (e.g. VINCENT & SADLER,

1995; PERANTE et al., 1998; TEIXEIRA & MUSICK, 2001; BELL et al., 2003; MOREAU

& VINCENT, 2004; CURTIS & VINCENT, 2006), e parece compor um padrão para o

gênero Hippocampus e também para outros representantes da família Syngnathidae,

como sugerido a partir dos estudos acerca de Entelurus aequoreus (VINCENT et al.,

1995), Syngnathus schlegeli (WATANABE & WATANABE, 2001) e Nerophis

lumbriciformis (LYONS & DUNNE, 2005).

A pequena proporção de indivíduos jovens em relação ao número total de

cavalos-marinhos encontrados no presente trabalho, também foi registrada em outros

estudos com cavalos-marinhos (e.g. BELL et al., 2003; MOREAU & VINCENT, 2004),

34

sendo uma característica comum nos levantamentos populacionais desses animais

(MARTIN-SMITH & VINCENT, 2005). Tem sido sugerido que os indivíduos muito jovens

de várias espécies de cavalos-marinhos, particularmente H. reidi, podem passar os

primeiros dias de vida à deriva na coluna d’água (LOURIE et al., 1999) e que seu

desenvolvimento e comportamento durante este período sejam pelágicos, baseado na

tendência de não utilizarem a cauda para ancoragem (BULL, 2002).

A observação, no presente trabalho, de indivíduos reprodutivos ao longo do ano

está de acordo com as informações de Vincent (1990), de que o período de reprodução

de H. reidi dura pelo menos oito meses, e com a hipótese de que os cavalos-marinhos

de regiões tropicais podem apresentar um período reprodutivo mais prolongado que as

espécies de regiões temperadas, podendo alcançar os doze meses do ano (FOSTER &

VINCENT, 2004). Períodos reprodutivos prolongados também já foram encontrados

para outras espécies de cavalos-marinhos, como H. spinosissimus, H. kuda, H.

trimaculatus, H. bargibanti e H. abdominalis (FOSTER & VINCENT, op. cit.) e em alguns

estudos com peixes-cachimbo (e.g. HOWARD & KOEHN, 1985; LYONS & DUNNE,

2005; GASPARINI & TEIREIRA, 1999).

Considerando-se a variação da altura por estado reprodutivo, no presente

trabalho os indivíduos reprodutivos (machos e fêmeas) apresentaram alturas maiores

do que os machos e fêmeas não reprodutivos. Diferenças em tamanho relacionadas

com a reprodução têm sido interpretadas como um provável pareamento de machos

grandes com fêmeas maiores (TEIXEIRA & MUSICK, 2001), em vez de ser um efeito

direto do tamanho do macho resultante de indivíduos tentando maximizar seu potencial

reprodutivo (FOSTER & VINCENT, 2004). A não existência de diferenças na altura

entre os sexos é considerada uma característica comum para os cavalos-marinhos,

embora machos maiores tenham sido encontrados em populações de H. capensis

(BELL et al., 2003), H. spinosissimus e H. trimaculatus (FOSTER & VINCENT, 2004) e

H. reidi (DIAS, 2002), talvez em correlação com o tamanho da prole, conforme sugerido

para algumas espécies de Syngnathidae por STRAWN (1958), BERGLUND et al.

(1986) e MASONJONES (1997).

As áreas-vitais têm sido associadas com o comportamento reprodutivo em

algumas espécies de cavalos-marinhos (VINCENT & SADLER, 1995; VINCENT et al.,

2005; PERANTE et al., 2002; BELL et al., 2003; CURTIS & VINCENT, 2006) e os

custos de deslocamentos destes animais seriam considerados maiores que os

benefícios, em termos de sobrevivência, crescimento e reprodução (VINCENT et al.,

35

2005). Desta forma, a pequena área vital encontrada no presente estudo e as

reavistagens de indivíduos são fortes indicativos que H. reidi apresenta fidelidade de

sítio.

Corroborando os resultados obtidos por Martin-Smith & Vincent (2005), os

resultados obtidos neste estudo mostraram que os cavalos-marinhos foram encontrados

principalmente solitários. Quando em grupos, estes eram geralmente formados por

pares, predominantemente casais. A formação de pares por H. reidi foi previamente

descrita por Dauwe (1992) e Nijhoff (1993), tendo sido este também o principal tipo de

agrupamento observado em campo para as espécies socialmente monogâmicas H.

whitei (VINCENT & SADLER, 1995), H. comes (PERANTE et al., 2002) e H. capensis

(BELL et al., 2003), particularmente os pares macho/fêmea. As observações de

agrupamentos feitas no presente trabalho, juntamente com a fidelidade de sítio e o

pequeno tamanho das áreas-vitais registradas, sugerem que H. reidi talvez se enquadre

no padrão sexual monogâmico, o qual é freqüentemente encontrado em outras

espécies de cavalos-marinhos (ver FOSTER & VINCENT, 2004).

O comportamento de corte foi descrito para algumas espécies de cavalos-

marinhos em condições laboratoriais (e.g. VINCENT, 1995b; MASONJONES & LEWIS,

1996, 2000; WOODS, 2000) e em campo (e.g. VINCENT & SADLER, 1995; MOREAU

& VINCENT, 2004) e, de acordo com as descrições fornecidas por Lourie et al. (1999) e

Masonjones & Lewis (2000), o tipo de interação observada no presente estudo

correspondeu a uma das fases da corte, interpretada como a prontidão para o

acasalamento (VINCENT, 1990, 1994a, b; MASONJONES & LEWIS, 1996).

A duração das interações reprodutivas observadas no presente estudo

aproximou-se do tempo médio de 6 min encontrado para H. whitei (VINCENT &

SADLER, 1995) e da média de 5,2 min encontrada para todos os dias, excetuando-se o

primeiro, em que a corte foi observada em H. zosterae (MASONJONES & LEWIS

1996), e talvez represente uma característica do comportamento de corte entre os

cavalos-marinhos. Por outro lado, no presente estudo não foram verificadas mudanças

de coloração durante as interações reprodutivas, embora as mesmas tenham sido

amplamente documentadas em interações entre cavalos-marinhos (VINCENT, 1995;

VINCENT & SADLER, 1995; WOODS, 2000; FOSTER & VINCENT, 2004; MOREAU &

VINCENT, 2004).

Os micro-habitats utilizados por H. reidi no estuário do rio Mamanguape estão de

acordo com aqueles descritos por Rosa et al. (2002) e Dias & Rosa (2003). Os cavalos-

36

marinhos são considerados nadadores fracos que se ancoram na vegetação ou outro

substrato com sua forte cauda preênsil, e raramente se arriscam na coluna d’água para

perseguir suas presas (KENDRICK & HYNDES, 2005), sendo considerados geralmente

como predadores de emboscada (LOURIE et al., 1999; FOSTER & VINCENT, 2004;

FELÍCIO et al., 2006), para os quais os substratos de apoio desempenham um papel

chave na camuflagem, tanto para protegê-los dos predadores, como para que possam

capturar suas presas.

Embora a utilização do manguezal por cavalos-marinhos tenha sido reportada

apenas para H. kuda e H. reidi (FOSTER & VINCENT, 2004), os resultados do presente

evidenciaram o importante papel desempenhado pelo manguezal na manutenção de

populações saudáveis de H. reidi na área de estudo, uma vez que as raízes, galhos

caídos, folhas e frutos desta vegetação forneceram uma grande variedade de micro-

habitats, amplamente utilizados pela espécie.

Alguns indivíduos foram encontrados ancorados sobre o fundo lamacento, um

comportamento também descrito para H. capensis (BELL et al., 2003) e H. abdominalis

(MARTIN-SMITH & VINCENT, 2005). De acordo com as inferências de Moreau &

Vincent (2004) para H. breviceps, os exemplares encontrados sobre o fundo lamacento

poderiam estar temporariamente explorando habitats mais abertos, estar em trânsito

entre um substrato de apoio e outro, ou poderiam ter sido deslocados de suas áreas-

vitais. Tais informações também poderiam ser aplicadas a H. reidi.

De acordo com a literatura, a maioria das espécies de cavalos-marinhos vive em

regiões de baixa profundidade (LOURIE et al., 1999; FOSTER & VINCENT, 2004) e no

caso de H. reidi há registros de sua ocorrência desde profundidades de cerca de 10cm

(ROSA et al., 2002) a até 55m (VARI, 1982). A observação de cavalos-marinhos, no

presente trabalho, em áreas bastante rasas realça a importância de áreas como os

recifes e manguezais para esta espécie, como registrado para a maioria das espécies

de cavalos-marinhos (ver FOSTER & VINCENT, 2004).

Dauwe (1992) encontrou exemplares maiores de H. reidi em profundidades

maiores e, adicionalmente, Dias (2002) e Oliveira (2005) encontraram indivíduos

reprodutivos em profundidades maiores que os indivíduos não reprodutivos,

provavelmente devido a estes animais buscarem águas mais estáveis, sem as

perturbações provocadas por marolas na superfície. Além disso, sabe-se que algumas

espécies de cavalos-marinhos podem mudar de micro-habitat e profundidade com o

crescimento (ver FOSTER & VINCENT, 2004). Hippocampus comes aparentemente

37

prefere bancos de Sargassum spp. em ambientes rasos quando são jovens, mas

tendem a mover-se para comunidades adjacentes, compostas por corais e esponjas,

quando atingem o estágio adulto (PERANTE et al., 1998). Desta forma, a ausência no

presente trabalho de diferenças significativas entre os estados reprodutivos e a altura

dos animais com as profundidades de avistagem deve ser melhor investigada, assim

como realizadas buscas em áreas mais profundas, a fim de avaliar o papel

desempenhado pela estrutura local do ambiente, ontogenia e/ou estado reprodutivo na

distribuição vertical de H. reidi.

38

CAPÍTULO 2:

ALIMENTAÇÃO DE Hippocampus reidi Ginsburg, 1933 (TELEOSTEI:

SYNGNATHIDAE) NO ESTUÁRIO DO RIO MAMANGUAPE, PB, BRASIL.

39

ALIMENTAÇÃO DE Hippocampus reidi Ginsburg, 1933 (TELEOSTEI:

SYNGNATHIDAE) NO ESTUÁRIO DO RIO MAMANGUAPE, PB, BRASIL.

RESUMO

Este capítulo apresenta os resultados do primeiro estudo sobre a alimentação

natural de Hippocampus reidi, uma das espécies de cavalos-marinhos mais

intensamente comercializadas pelo mercado aquarista. Seus principais objetivos

foram descrever os itens alimentares e categorias de presas consumidos pela

espécie e fornecer informações acerca da estratégia alimentar e dos componentes

inter e intra-individuais para a largura de nicho. As amostragens foram realizadas

mensalmente por meio de busca intensiva, entre outubro de 2005 e setembro de

2006, no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba, onde os cavalos marinhos foram

marcados, anestesiados com óleo de cravo e submetidos à técnica da lavagem

estomacal. Para cada cavalo-marinho registraram-se o tempo para

anestesiamento/recuperação, altura, sexo, estágio de vida e estado reprodutivo. Após

a coleta de dados, todos os cavalos-marinhos foram devolvidos ao mesmo local onde

haviam sido encontrados e o material obtido através da lavagem foi identificado, em

laboratório, até o menor nível taxonômico possível, com o auxílio de especialistas. Os

itens alimentares foram descritos através de Freqüência de Ocorrência, Abundância

Relativa, Índice de Preponderância e Abundância específica; já a estratégia alimentar

e contribuição para a largura de nicho foram descritos através do método de

AMUNDSEN. Os principais itens encontrados foram crustáceos, não tendo sido

encontradas diferenças entre os itens consumidos e o estado reprodutivo dos cavalos-

marinhos. Entretanto, verificou-se que exemplares de maior porte consumiram uma

maior proporção de itens grandes. Os resultados sugerem que Hippocampus reidi

apresenta uma estratégia alimentar generalista e com alta variação entre os fenótipos.

Nossos resultados sugerem que a técnica da lavagem estomacal constitui uma

ferramenta útil e não-destrutiva em estudos acerca de cavalos-marinhos.

40

FEEDING HABITATS OF THE LONGSNOUT SEAHORSE Hippocampus reidi

Ginsburg, 1933 (TELEOSTEI: SYNGNATHIDAE) AT RIO MAMANGUAPE

ESTUARY, BRAZIL.

ABSTRACT

This paper presents the results of the first study on the natural diet of the

Hippocampus reidi, one of the most sought after seahorse species in the aquarium

trade. Its main goals were to describe the food items and prey categories consumed

by the species, and to discuss feeding strategy and inter and intra-individual

components of niche breadth. Data were gathered from October 2005 to September

2006 at the Mamanguape estuary, state of Paraíba, NE Brazil. Specimens of H. reidi

were hand-picked and kept in plastic recipients where they were anaesthetized using

clove oil. Food items were obtained through an adaptation of the flushing method and

were counted and identified to the lowest possible taxonomic level, with the aid of

specialists. Specimens were marked and had their height, sex, life and reproductive

stage recorded, and then returned to the same place where they were found. Food

items were analyzed using the following methods Frequency of Occurrence, Relative

Abundance, Index of Preponderance and Prey-specific Abundance using the points´

method. The graphical analysis proposed by Amundsen was used to interpret the

feeding strategy and contribution to niche breadth. Crustaceans were the most

important items in diet of H. reidi, a result in line with previous research on

syngnathids. No significant differences in diet composition were found between

reproductive stages, however, a higher proportion of large items were consumed by

the larger seahorses. The feeding strategy and niche breadth analysis suggested that

H. reidi has a generalist feeding strategy, with high variation between phenotypes.

Our results suggest that the flushing technique can be a useful and non-destructive

tool in seahorse research.

41

2.1 Introdução

A análise quali-quantitativa da dieta natural de espécies de peixes é um passo

importante para ajudar a entender as complexas interações tróficas, variações

temporais, espaciais, ontogenéticas e sexuais na biologia da ictiofauna, além de ser

uma ferramenta muito importante na conservação das espécies e manejo da pesca

(XIE et al., 2000; WOODS, 2002).

Muitos estudos, tradicionalmente, sacrificam grandes quantidades de

exemplares para examinar seus conteúdos estomacais. Tais procedimentos não são

recomendáveis quando a espécie em estudo encontra-se ameaçada, possui um

valor econômico elevado, ou apresenta uma baixa densidade populacional

(KAMLER & POPE, 2001), como é o caso dos cavalos-marinhos (LOURIE et al.,

1999), uma vez que podem alterar a estrutura populacional em determinadas áreas

(HARTLEB & MORING, 1995).

Por outro lado, há o reconhecimento de que a alimentação dos cavalos-

marinhos tem sido um dos principais entraves ao seu cultivo em escala comercial e

um dos causadores de mortalidade em cativeiro (WILSON & VINCENT, 1998; BULL,

2002); estudos recentes têm indicado que os problemas mais comumente relatados

nas tentativas de manter ou cultivar cavalos-marinhos estão relacionados com a

provisão de alimento adequado e o tratamento de doenças (e.g., KOLDEWEY,

2005), muitas vezes relacionadas à uma alimentação inadequada ou pobre em

nutrientes.

Essa situação não é surpreendente, dada a escassez de informações sobre a

dieta natural de cavalos-marinhos (inclusive para espécies altamente exploradas).

Conhecer tal aspecto é crucial não apenas para dar suporte à conservação e manejo

das populações selvagens de cavalos-marinhos, como também para aprimorar as

condições de cultivo e, conseqüentemente, reduzir a mortalidade em cativeiro.

Embora o cultivo desses animais não substitua esforços de conservação das

populações naturais, tem o grande potencial de integrar conservação e

desenvolvimento sustentável, sendo uma importante alternativa para diminuir as

pressões antrópicas sobre as populações selvagens (JOB et al., 2002).

Os poucos estudos publicados sobre a alimentação de cavalos-marinhos em

ambiente natural sugerem que copépodos, anfípodos e camarões Caridae são

importantes componentes da dieta (TIPTON & BELL, 1988; KANOU & KOHNO,

42

2001; TEIXEIRA & MUSICK, 2001; WOODS, 2002; KENDRICK & HYNDES, 2005) e

essas informações tem sido aplicadas de forma generalizada ao gênero

Hippocampus. Entretanto, questões básicas ainda precisam ser respondidas para a

maioria das espécies de cavalos-marinhos, como por exemplo: quais os principais

itens alimentares consumidos? Quais relações podem ser observadas entre as

categorias tróficas e o tamanho dos animais? Existem diferenças na alimentação de

machos e fêmeas, ou entre indivíduos sexualmente maduros e imaturos?

Este capítulo apresenta os resultados do primeiro estudo sobre a alimentação

natural de Hippocampus reidi, uma das espécies de cavalos-marinhos mais

intensamente comercializadas pelo mercado aquarista (ROSA et al, 2006) e que

figura na lista vermelha da IUCN na categoria Data Deficient (IUCN, 2006). Seus

principais objetivos foram descrever os itens alimentares e categorias de presas

utilizados pela espécie e fornecer informações acerca da estratégia alimentar e dos

componentes inter e intra-individuais para a largura de nicho.

2.2 Metodologia

2.2.1 Coleta de dados

Entre outubro de 2005 e setembro de 2006, realizaram-se buscas intensivas

quinzenais com duração de uma hora, ao longo da margem das camboas do peixe-

boi, utilizando-se uma canoa conduzida por um pescador local. Cada espécime de H.

reidi avistado foi marcado na região da cauda, por meio de um colar feito com fio

encapado colorido com 1 mm de espessura e miçangas, a fim inferir possíveis efeitos

da amostragem sobre os animais. Posteriormente, os exemplares foram colocados no

interior de recipientes plásticos e anestesiados com óleo de cravo a 0,05% (ver

CUNHA & ROSA, 2006), concentração utilizada tendo em vista o porte e a morfologia

diferenciada dos cavalos-marinhos.

Após a indução da anestesia, definida como o momento em que os exemplares

capturados cessavam os movimentos de suas nadadeiras peitorais e distendiam a

cauda muscular, os cavalos-marinhos foram transferidos para recipientes de 2 litros,

com água do ambiente previamente filtrada em rede com abertura de malha de 40

µm. Tais animais foram então submetidos à técnica da “lavagem estomacal”, revisada

por Kamler & Pope (2001), e modificada neste estudo, como descrito a seguir: o

procedimento adotado consistiu na injeção de 2 ml de água doce no interior do tubo

digestório dos animais, utilizando sonda de diâmetro externo igual a 4 mm, acoplada a

seringa descartáveis (Fig. 1). Após a ingestão de água, o conteúdo alimentar

regurgitado por cada exemplar foi novamente filtrado (malha de 40

retido no filtro foi fixado em formalina a 10% e transportado para o laboratório, onde foi

feita a identificação dos itens até o menor nível taxonômico possível com a ajuda de

especialistas.

Figura 1 Exemplar de Hestomacal”. Foto: Acervo LAPEC

Imediatamente após a coleta de

transferidos para recipientes com água e aeração contínua até a recuperação

(quando os animais voltavam a se locomover ou pelo menos voltavam a movimentar

suas nadadeiras peitorais), e devolvidos ao mesmo local onde foram e

Para cada exemplar, foram registrados o

recuperação, altura (cm)

et al, 1999, 2004), sexo [macho (M), fêmea (F), indeterminado (I)], estágio de vida

[jovem (JM), sub-adulto (SA), e adulto (AD)] e estado reprodutivo [

incubadora proeminente (M.BP), com bolsa incubadora não proeminente (M.BN),

imaturo (M.IM); fêmea: com ovopositor proeminente (F.OP), com ovopositor não

proeminente (F.ON), imatura (F.IM); indeterminado: imaturo (I.IM)].



regurgitado por cada exemplar foi novamente filtrado (malha de 40


a identificação dos itens até o menor nível taxonômico possível com a ajuda de

Hippocampus reidi sendo submetido à técnica da “lavagem : Acervo LAPEC-UFPB, 2006.

Imediatamente após a coleta de dados, os cavalos


os animais voltavam a se locomover ou pelo menos voltavam a movimentar

suas nadadeiras peitorais), e devolvidos ao mesmo local onde foram e

Para cada exemplar, foram registrados os tempos de indução da a

(cm) - distância do topo da coroa até a ponta da cauda (LOURIE

1999, 2004), sexo [macho (M), fêmea (F), indeterminado (I)], estágio de vida

adulto (SA), e adulto (AD)] e estado reprodutivo [



matura (F.IM); indeterminado: imaturo (I.IM)].

43



regurgitado por cada exemplar foi novamente filtrado (malha de 40 µm) e o material


a identificação dos itens até o menor nível taxonômico possível com a ajuda de

à técnica da “lavagem

dados, os cavalos-marinhos foram


os animais voltavam a se locomover ou pelo menos voltavam a movimentar

suas nadadeiras peitorais), e devolvidos ao mesmo local onde foram encontrados.

de indução da anestesia e

distância do topo da coroa até a ponta da cauda (LOURIE

1999, 2004), sexo [macho (M), fêmea (F), indeterminado (I)], estágio de vida

adulto (SA), e adulto (AD)] e estado reprodutivo [macho: com bolsa



matura (F.IM); indeterminado: imaturo (I.IM)].

44

Os indivíduos machos foram identificados pela presença de uma bolsa

incubadora na região ventral e as fêmeas pela presença do ovopositor. Com relação

ao estágio de vida, utilizou-se a altura do menor macho com bolsa incubadora visível

para determinação do estágio sub-adulto, e a altura do menor macho com bolsa

incubadora proeminente para o estágio adulto. Tal critério, embora subjetivo, é o

mais utilizado para determinação de maturidade sexual em cavalos-marinhos e é

considerado um aspecto chave devido a preocupações conservacionistas e

pragmatismo (FOSTER & VINCENT, 2004), uma vez que evita o sacrifício de

animais.

Para a determinação do estado reprodutivo, verificou-se o grau de

desenvolvimento, ou dilatação, da bolsa incubadora e do ovopositor, de forma que

os indivíduos machos com bolsa incubadora proeminente ou as fêmeas com

ovopositor proeminente foram considerados reprodutivos (BELL et al., 2003). Todos

os indivíduos jovens e sub-adultos foram considerados imaturos.

2.2.2 Análise dos dados

Anestesia e recuperação

Com relação aos tempos para anestesia e recuperação, os dados foram

aplicados na transformação logarítmica Y = Log (x+1), visando atender aos pré-

requisitos de normalidade e homogeneidade (ZAR, 1999), e analisados através de

ANOVA, teste HSD de Tukey, teste t pareado e correlação de Pearson. Não foram

incluídos nas análises os tempos dos indivíduos com sexo indeterminado, uma vez

que apenas três destes animais foram induzidos.

Todas as análises foram realizadas no pacote Statistica 6.0 for Windows

(STATSOFT, 2001), com os níveis de significância ajustados para rejeitar H0 quando

p<0,05.

Alimentação

Depois da devida identificação, o conteúdo estomacal foi analisado pelos

métodos Freqüência de Ocorrência (%O), revisados por Hyslop (1980), Marrero

(1994) e Marshall & Elliott (1997), e Abundância Relativa (%A), calculada através da

proporção de quadrículas ocupadas por um item “i” em uma superfície plana

quadriculada, em relação ao número total de quadrículas ocupadas pelo conteúdo

45

(VENDEL & CHAVES, 1998). Os resultados de “%O” e “%A” foram conjugados

através do Índice de Preponderância (MARSHALL & ELLIOTT, 1997), definido como:

IP = %A.%Oi/(Σ%A.%Oi) x 100. Os valores de IP foram aplicados, quando necessário,

na transformação logarítmica Y= Log (x+1) (ZAR, 1999) e utilizados nas técnicas

multivariadas uma vez que facilitam as comparações entre os estudos de alimentação

e melhor representam o valor nutricional das presas (CORTÉS, 1997).

Com o intuito de classificar as categorias de itens alimentares, os valores de IP

para cada uma delas foram calculados mês-a-mês e, posteriormente, empregados em

uma análise de agrupamento inversa que utilizou a Distância Euclidiana como

coeficiente de distância, e uma estratégia de aglomeração e formação de grupos pela

média aritmética (UPGMA) das distâncias entre as entidades classificadas. De acordo

com CLARKE & WARWICK (2001), a Distância Euclidiana entre as amostras j e k é

definida algebricamente como: djk = √Σ(yij – yik)2.

A análise de agrupamento também foi utilizada para classificar as classes de

tamanho (<10, 10, 11, 12, 13, 14, 15, 16, 17 e ≥18) (classificação normal) em grupos

aproximadamente homogêneos, baseando-se nos valores totais de IP para as

categorias de itens alimentares. Após tal procedimento, utilizou-se da técnica

exploratória similaridade de percentagens (SIMPER), com o intuito de identificar

quais categorias contribuíram para a formação dos grupos delineados no

dendrograma.

Visando detectar possíveis variações na composição da dieta entre os sexos,

estágios de vida e estados reprodutivos, construíram-se matrizes de similaridades

com os valores mensais de IP, utilizando o coeficiente de Bray-Curtis como medida

de similaridade. As matrizes obtidas foram empregadas em uma análise de

similaridades não paramétrica (ANOSIM) e em uma SIMPER, a fim de testar as

similaridades entre os grupos e verificar quais categorias contribuíram para sua

formação, quando foi o caso, seguindo CLARKE & WARWICK (2001).

O ANOSIM é uma técnica multivariada não paramétrica que verifica as

similaridades dentro e entre grupos definidos a priori. Os valores de R fornecidos

pelo teste variam de 0 (i.e. similaridades dentro e entre e grupos são as mesmas) a

1 (similaridades dentro de grupos são maiores que entre grupos), e representam

uma importante ferramenta de comparação, uma vez que funcionam como uma

medida absoluta de quão separados os grupos estão (CLARKE & WARWICK, 2001).

46

Todas as matrizes de distância e similaridade, análises de agrupamento,

SIMPER e ANOSIM foram realizadas através do pacote estatístico PRIMER 5

(CLARKE & GORLEY, 2001).

Verificou-se também se os cavalos-marinhos, de acordo com seu estado

reprodutivo e altura, diferiam quanto ao tamanho/quantidade de itens consumidos,

inferidos através do número total de quadrículas ocupadas pelo conteúdo. Para tal,

realizaram-se os testes de Kruskal-Wallis e correlação de Spearman. Um outro

amostrador utilizado foi a Abundância específica da presa (%P), proposto por

Amundsen et al. (1996), e calculado através da proporção de quadrículas ocupadas

por um item “i” em relação ao número total de quadrículas ocupadas pelo conteúdo

apenas naqueles indivíduos onde o item “i” estava presente.

Os valores de “%P” foram representados em um diagrama de dispersão contra

os valores de “%O” utilizando o pacote Statistica 6.0 for Windows (STATSOFT, 2001).

Tal procedimento, proposto por Amundsen et al. (1996), é uma modificação do

método tradicional de Costello (1990) e permite fazer inferências acerca da

importância das presas, estratégia alimentar e largura de nicho, através da distribuição

dos pontos ao longo das diagonais e eixos do gráfico.

Nesse tipo de representação, a diagonal partindo da extremidade inferior

esquerda para a superior direita fornece informações acerca da importância das presas,

com os itens dominantes no topo do canto direto do gráfico e os raros ou menos

importantes na extremidade oposta. O eixo vertical representa a estratégia alimentar,

em termos de especialização ou generalização, com as presas posicionadas na parte

superior do gráfico representando especialização e as localizadas na parte inferior do

gráfico indicando generalização. Com relação à utilização de nicho, pode-se inferir que

a população possui um alto componente inter-fenótipo (BPC) quando diferentes

indivíduos especializam-se em tipos variados de recursos, e que possui um alto

componente intra-fenótipo (WPC) quando a maioria dos indivíduos utiliza vários

recursos simultaneamente. Ambas componentes de fenótipo podem ser visualizadas

através do gráfico. Presas com alta abundância específica (%P) e baixa ocorrência

(extremidade superior esquerda) foram consumidas por poucos indivíduos, mostrando

especialização, enquanto as presas com baixa abundância e alta ocorrência

(extremidade inferior direita) foram consumidas, ocasionalmente, pela maioria dos

indivíduos (ver AMUNDSEN et al., 1996; DEUS & PETRERE-JUNIOR, 2003; GARCIA

et al., 2005; PIORSKY et al., 2005).

47

2.3 Resultados

2.3.1 Anestesia e recuperação

Entre os 247 exemplares anestesiados com óleo de cravo a 0,05%, a

concentração utilizada não foi suficiente em 2,02% (n=5) dos casos (duas fêmeas

reprodutivas, com 16,00cm de altura cada; dois machos reprodutivos, cada um com

15,50cm; e um macho não reprodutivo, com 13 cm de altura). Registrou-se também a

mortalidade de três indivíduos, dois deles antes de serem anestesiados e o terceiro

provavelmente por um tempo de manipulação prolongado.

Com relação aos tempos médios para anestesia e recuperação, observou-se

que os cavalos-marinhos levaram, aproximadamente, 89±62 segundos para serem

anestesiados e 119±78 segundos para se recuperarem, tempos diferentes, de

acordo com o teste t pareado (t=-5,72; g.l=232; p<0,001).

Não foram encontradas diferenças significativas no tempo para anestesia e

recuperação entre os sexos (anestesia: t= -0,13, g.l.=238, p=0,89; recuperação: t=1,72,

g.l.=234, p=0,09) e os estágios de vida (anestesia: t=0,29, g.l.=238, p=0,77;

recuperação: t= -0,37, g.l.=234, p=0,71). Embora as comparações entre os estados

reprodutivos não tenham revelado diferenças no tempo para anestesia (F=1,08;

g.l.=5,234; p=0,37), foram encontradas diferenças significativas entre o tempo de

recuperação (F=2,52; g.l.=5,230; p=0,03) das fêmeas com ovopositor proeminente e

dos machos com bolsa incubadora não proeminente (Fig. 2).

Não foi observada correlação entre o tempo para recuperação e anestesia, e

destes com a variável altura (Anestesia :Recuperação: r = 0,0004, p = 0,99;

Altura:Anestesia: r = 0,0043, p = 0,95; Altura:Recuperação : r = -0,02, p = 0,73).

Figura 2 Tempo para anestesiareidi, no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba.fêmea, M= macho, IM=imaturo, ON= ovopositor não proeminente, OP= ovopositor proeminente, BP=bolsa incubadora proeminente, BN= bolsa incubadora não proeminente, =média (anestesiamento),±DP.

2.3.2 Alimentação

Dos 280 conteúdos analisados, nove não continham quaisquer itens

alimentares. Em termos de abundância e freqüência, crustáceos, nematódeos e

peixes foram os itens dominantes na dieta; porém, ao aplicar

Preponderância (IP), nematódeos (IP=42,

camarões Caridae (IP=5,2522) e náuplios de Copepoda (IP=4,1174) mostraram

como os principais itens alimentares (Tabela

A Fig. 3 mostra a formação de

a uma Distância Euclidiana igual a 5:

Harpacticoida (os maiores valores de IP) e o

n=

2

n=

2

para anestesia (n=242) e recuperação (n=238) de estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Onde: I= sexo indeterminado, F=

fêmea, M= macho, IM=imaturo, ON= ovopositor não proeminente, OP= ovopositor proeminente, BP=bolsa incubadora proeminente, BN= bolsa incubadora não

=média (anestesiamento), =média (recuperação),



peixes foram os itens dominantes na dieta; porém, ao aplicar

Preponderância (IP), nematódeos (IP=42,6778), harpacticó

camarões Caridae (IP=5,2522) e náuplios de Copepoda (IP=4,1174) mostraram

como os principais itens alimentares (Tabela 1).

A Fig. 3 mostra a formação de três agrupamentos de categorias alimentares

clidiana igual a 5: o primeiro constituído por Nematoda e

Harpacticoida (os maiores valores de IP) e os outros dois

n=

8

n=

10

n=

20

n=

20

n=

66

n=

63

n=

50

n=

51 n=

35

n=

34

48

(n=242) e recuperação (n=238) de Hippocampus Onde: I= sexo indeterminado, F=

fêmea, M= macho, IM=imaturo, ON= ovopositor não proeminente, OP= ovopositor proeminente, BP=bolsa incubadora proeminente, BN= bolsa incubadora não

édia (recuperação), ±EP,



peixes foram os itens dominantes na dieta; porém, ao aplicar-se o Índice de

óides (IP=34,9798),

camarões Caridae (IP=5,2522) e náuplios de Copepoda (IP=4,1174) mostraram-se

agrupamentos de categorias alimentares,

o primeiro constituído por Nematoda e

dois pelas categorias

n=

34

n=

61

n=

58

49

alimentares com valores menores de IP, o que sugere uma maior importância de

Nematoda e Harpacticoida para a alimentação de H. reidi na área de estudo.

Tabela 1 Freqüência e Índice de Preponderância de cada item consumido por Hippocampus reidi no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba.

Itens Freqüência de ocorrência

Abundância relativa

Abundância específica da presa

Índice de preponderância

Nematoda 0,8672 0,2360 0,26 42,6776 Copepoda (Harpacticoida) 0,9114 0,1841 0,20 34,9797 Caridea 0,1365 0,1845 0,58 5,2522 Copepoda (náuplios) 0,5867 0,0337 0,05 4,1174 Copepoda (Calanoida) 0,3985 0,0484 0,12 4,0249 Copepoda (Cyclopoida) 0,4502 0,0423 0,07 3,9734 Caridae (quelípodos) 0,1661 0,0678 0,21 2,3466 Teleostei (Gobiidae) 0,0627 0,1514 0,77 1,9796 Insecta (Hymenoptera) 0,0701 0,0169 0,20 0,2469 Amphipoda (Gammaridae) 0,1218 0,0055 0,04 0,1389 Teleostei (escamas) 0,0443 0,0088 0,20 0,0814 Polychaeta (larvas) 0,0812 0,0039 0,06 0,0653 Amphipoda (Caprellidae) 0,0406 0,0046 0,11 0,0386 Ostracoda 0,1033 0,0016 0,01 0,0354 ovos 0,0295 0,0031 0,08 0,0192 Polychaeta (Nereididae) 0,0258 0,0014 0,07 0,0075 Brachyura (náuplios) 0,0148 0,0012 0,08 0,0038 Insecta (Chironomidae) 0,0111 0,0014 0,09 0,0033 Crustacea (larvas) 0,0185 0,0008 0,08 0,0030 Gastropoda (larvas) 0,0258 0,0004 0,02 0,0024 Bivalvia (larvas) 0,0074 0,0012 0,35 0,0018 Caridae (zoea) 0,0074 0,0005 0,07 0,0008 Isopoda 0,0037 0,0003 0,07 0,0002 Oligochaeta 0,0037 0,0002 0,27 0,0001 Foraminifera 0,0037 0,0001 0,06 0,0000

De um modo geral, Nematoda e Copepoda Harpacticoida foram as principais

categorias consumidas em todas as faixas de tamanho examinadas, porém

observou-se que cavalos-marinhos menores que 10 cm consumiram,

preferencialmente, Harpacticoida (IP=43,10), seguido por Nematoda (IP=23,44),

destacando-se também os itens Insecta (Hymenoptera) (IP=18,90) e ovos

(possivelmente de moluscos ou crustáceos) (IP=4,73) (Fig. 4). Os cavalos-marinhos

maiores que 10 cm, por sua vez, consumiram preferencialmente Nematoda, seguido

por Harpacticoida; Gobiidae e Cyclopoida foram também itens importantes para os

indivíduos maiores que 10 cm. Observa-se também um aumento gradativo no

consumo de camarões Caridae nos cavalos-marinhos a partir de 12 cm.

50

Figura 3 Dendrograma da análise de agrupamento inversa a partir dos valores totais do Índice de Preponderância para cada categoria alimentar consumida por exemplares de Hippocampus reidi (n=280), no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba.

Isopoda

Oligochaeta

Bivalvia

Insecta (Chironomidae)

Caridae (zoea)

Polichaeta (Nereididae)

Ostracoda

Brachyura (náuplios)

Gastropoda (ovos)

Amphipoda (Caprellida)

Foraminifera

Crustacea (larvas)

Gastropoda (Larvas)

Insecta (Hymenoptera)

Polichaeta (larvas)

Amphipoda (Gammarida)

Teleostei (escamas)

Caridae (quelípodos)

Copepoda (Calanoida)

Teleostei (Gobiidae)

Caridae

Copepoda (Cyclopoida)

Copepoda (náuplios)

Nematoda

Copepoda (Harpacticoida)

15 10 5 0Distância Euclidiana

51

Figura 4 Índice de Preponderância (IP) dos itens alimentares por classes de comprimento de exemplares de Hippocampus reidi (n=280) no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Onde: Caridea = , Nematoda = , Caridae (quelípodos) = , Teleostei (Gobiidae) = , ovos = , Insecta (Hymenoptera) = , Copepoda (náuplios) = , Copepoda (Harpacticoida) = , Copepoda (Cyclopoida) = , Copepoda (Calanoida) = , outros = . Os números entre parênteses referem-se ao “n” de cada classe de tamanho.

Figura 5 Dendrograma da análise de agrupamento normal, com base nos valores totais do Índice de Preponderância das categorias alimentares consumidas por Hippocampus reidi, por classes de tamanho (cm), no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba.

18 <

17

15

16

14

13

12

10

11

< 10

5 4 3 2 1 0

(3) (8) (17) (27) (28) (38) (51) (62) (27) (19)

Distância Euclidiana

52

Tais diferenças entre as classes de tamanho propiciaram a formação de três

agrupamentos (Fig. 5): o primeiro formado pelos indivíduos com menos de 10 cm

(P), um segundo com os indivíduos entre 10 e 15 cm (M), e um terceiro grupo com

os indivíduos com alturas maiores ou iguais a 15 cm (G), dos quais o grupo P e G

foram os que apresentaram maior dissimilaridade, de acordo com a técnica

exploratória SIMPER (Tabela 2).

Tabela 2 Similaridade de percentagens (SIMPER) indicando quais categorias alimentares contribuíram para a dissimilaridade entre os grupos de Hippocampus reidi classificados com base na altura. P= indivíduos menores que 10 cm, M= indivíduos entre 10 e 15 cm, G= indivíduos maiores que 15 cm.

Categorias alimentares Abundância média Dissimilaridade média (%)

P M G PxM PxG MxG 40,04 44,82 26,53

Nematoda 25,54 46,94 35,73 2,85 1,86 1,08 Copepoda (Harpacticoida) 29,74 34,82 25,39 2,72 2,72 1,91 Caridae 0,00 1,26 9,68 2,31 6,33 4,79 Copepoda (náuplios) 3,82 4,36 2,74 3,57 2,89 1,49 Copepoda (Calanoida) 15,54 5,75 3,06 6,93 6,57 1,55 Copepoda (Cyclopoida) 0,00 0,94 9,26 5,49 5,10 5,08 Caridae (quelípodos) 0,00 0,76 3,38 1,72 4,12 3,11 Teleostei (Gobiidae) 0,00 4,32 9,97 5,08 3,99 4,31 Insecta (Hymenoptera) 11,34 0,32 0,16 6,21 5,86 0,74 ovos 2,83 0,03 0,02 3,92 3,70 0,13

Com relação à variação na composição da dieta entre os sexos, estágios de

vida e estados reprodutivos, a análise de similaridades (ANOSIM) encontrou

diferenças significativas entre machos e fêmeas quando estes foram analisados por

estágio de vida (R=0,115 p=0,014) (Tab. 3). Ainda de acordo com o teste, apenas os

machos sub-adultos diferiram significativamente dos demais grupos, exceto dos

jovens (Tab. 4), tal diferenciação ocorrendo, principalmente, por esses animais

apresentarem um consumo consideravelmente maior de Gobiidae e um consumo

menor de Harpacticoida (Tab. 5).

Embora os jovens não tenham se diferenciado significativamente dos demais

grupos, as comparações envolvendo esses animais foram as que apresentaram os

maiores valores de R (Tab. 4), uma vez que o consumo de Calanoida, Hymenoptera

e Cyclopoida (IP médio= 23,31, 17,01 e 9,75, respectivamente) foi maior entre os

exemplares jovens. Fêmeas adultas se diferenciaram dos demais grupos

principalmente pelo consumo elevado de Caridae (IP médio = 8,41).

53

Tabela 3 Testes globais das análises de similaridades (ANOSIM) para a variação na composição da dieta de Hippocampus reidi (n=280) entre os sexos (1), estágios de vida (2), sexos por estágio de vida (3) e estados reprodutivos (4), no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Onde: I= sexo indeterminado, F= fêmea, M= macho, JM= jovem, SA= sub-adulto, AD= adulto, IM=imaturo, ON= ovopositor não proeminente, OP= ovopositor proeminente, BP=bolsa incubadora proeminente, BN= bolsa incubadora não proeminente.

Grupos analisados - Testes globais -

R Global

p Simulações


(1) I x F x M 0,084 0,103 1.000 103 (2) JM x SA x AD 0,126 0,076 1.000 76 (3) I.JM x F.SA x M.SA x F.AD x M.AD 0,115 0,014 1.000 14 (4) I.IM x F.IM x M.IM x F.ON x M.BN x

F.OP x M.BP 0,039 0,139 1.000 139

Tabela 4 Testes pareados da análise de similaridades (ANOSIM) para a variação na composição da dieta de Hippocampus reidi (n=280) entre os sexos por estágio de vida, no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Onde: I= sexo indeterminado, F= fêmea, M= macho, JM= jovem, SA= sub-adulto, AD= adulto.

Sexo X Estágio de vida - Testes pareados -

R p Simulações


F.AD x M.AD -0,006 0,493 1.000 493 F.AD x F.SA -0,055 0,766 1.000 766 F.AD x M.SA 0,211 0,036 1.000 36 F.AD x I.JM 0,335 0,055 91 5 M.AD x F.SA 0,094 0,096 1.000 96 M.AD x M.SA 0,281 0,028 1.000 28 M.AD x I.JM 0,458 0,066 91 6 F.SA x M.SA 0,207 0,049 1.000 49 F.SA x I.JM 0,297 0,127 55 7 M.SA x I.JM -0,052 0,464 28 13

Observou-se que em 50% dos cavalos-marinhos o conteúdo alimentar ocupou

23,6 quadrículas, em 25% ocupou entre 0 a 10,7 e em 25% entre 41,05 e 272,3, não

sendo encontradas diferenças significativas entre os sexos [H(2, n=280)=0,63;

p=0,73), estágios de vida [H(2, n=280)=1,49; p=0,48), estados reprodutivos [H(6,

n=280)=8,73; p=0,19) (Fig. 6), ou com relação à altura dos cavalos-marinhos (r=0,06;

p=0,34) (Fig. 7). A Fig. 8, por sua vez, sugere que Hippocampus reidi possui uma

estratégia generalista, com alta variação entre os fenótipos e com importante

participação das categorias de presas Nematoda e Harpacticoida.

54

Tabela 5 Similaridade de percentagens (SIMPER) indicando quais categorias alimentares contribuíram para a dissimilaridade entre os sexos por estágio de vida na dieta de Hippocampus reidi (n=280) no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Onde: I= sexo indeterminado, F= fêmea, M= macho, JM= jovem, SA= subadulto, AD= adulto.

Categorias alimentares

Abundância média (IP) Dissimilaridade média (%)

I.JM F.SA M.SA F.AD M.AD

I.JM x F.SA

I.JM x M.SA

I.JM x F.AD

I.JM x M.AD

F.SA x M.SA

F.SA x F.AD

F.SA x M.AD

M.SA x F.AD

M.SA x M.AD

F.AD x M.AD

43,95 52,54 47,89 46,49 47,25** 39,55 39,54 47,93** 46,98** 39,35

Nematoda 20,71 43,51 37,05 33,64 32,89 2,84* 4,17* 2,48* 2,79* 4,29* 2,53* 2,87* 4,14* 4,52* 2,85* Copepoda (Harpacticoida) 22,77 36,03 13,84 31,47 36,95 3,30* 4,23* 3,02* 3,21* 5,48* 2,57* 2,24* 4,70* 5,17* 2,51* Copepoda (náuplios) 2,21 3,95 3,88 5,95 6,54 4,01* 4,09* 4,28* 4,28* 4,57* 4,30* 4,25* 4,75* 4,95* 3,68* Caridae 0,00 1,34 0,00 8,41 3,81 1,54 0,00 4,23* 3,22* 1,62* 4,53* 3,58* 4,42* 3,35* 4,39* Teleostei (Gobiidae) 0,00 1,57 27,98 7,18 1,97 1,58* 6,25* 4,05* 1,76* 6,92* 4,38* 2,67* 7,12* 6,45* 4,12* Copepoda (Cyclopoida) 9,75 2,18 1,54 3,24 3,91 5,98* 6,14* 5,48* 5,58* 3,57* 3,67 3,61* 3,54* 3,44* 3,43* Copepoda (Calanoida) 23,31 1,16 4,86 2,88 4,93 7,70* 7,79* 7,04* 7,03* 4,27* 3,07* 4,26* 3,98* 4,03* 3,91* Caridae (quelípodos) 0,00 3,07 5,36 2,59 3,83 1,89* 2,79* 2,28* 3,62* 3,87* 3,28* 4,16* 3,81* 4,49* 3,69* Insecta (Hymenoptera) 17,01 3,77 0,00 1,70 0,07 6,79* 6,86* 6,25* 6,23* 2,97* 3,56* 2,79* 2,16* 0,22 1,99* Amphipoda (Gammaridae) 0,00 0,17 0,17 0,55 1,11 0,37 0,35 1,13 1,00 0,68 1,30* 1,26* 1,30 1,25* 1,64* Polichaeta (larvas) 0,00 0,08 3,85 0,50 1,12 0,22 3,26* 0,99 1,06* 3,43* 1,08 1,19* 3,42* 3,51* 1,49* Teleostei (escamas) 0,00 1,79 0,50 1,45 0,07 1,77* 0,71 1,63* 0,19 2,25* 2,68* 1,78* 2,07* 0,82 1,60* Ostracoda 0,00 0,02 0,64 0,07 0,05 0,06 0,99 0,22 0,14 1,03 0,24 0,17 1,04 1,00* 0,28

Gastropoda (larvas) 0,00 0,00 0,00 0,02 1,54 0,00 0,00 0,06 0,87 0,00 0,06 0,88* 0,06 0,90* 0,86* Polichaeta (Nereididae) 0,00 0,95 0,00 0,00 0,06 0,85 0,00 0,01 0,17 0,89* 0,81 0,96 0,01 0,18 0,17

ovos 4,25 0,00 0,00 0,01 0,31 4,25* 4,35* 3,92* 3,97* 0,00 0,05 0,72 0,05 0,74 0,39

* porcentagens somadas representam mais de 90% da variação para cada grupo ** valores significativos de acordo com o ANOSIM

Figura 6 Número de quadrículas ocupadas pelos itens alimentares de (n=280) no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Legenda: F.IM= fêmeas imaturas, F.ON= fêmeas com ovopositor não proeminente, F.OP= fêmeas com ovopositor proeminente, I.IM=indivíduM.BN= machos com bolsa incubadora não proeminente, M.BP= machos com bolsa incubadora proeminente,

Figura 7 Correlação entre o número total de quadrículas ocupadas pelos itens alimentares e a altura de exemplares de Mamanguape, Paraíba.

n=

22

Número de quadrículas ocupadas pelos itens alimentares de (n=280) no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Legenda: F.IM= fêmeas imaturas, F.ON= fêmeas com ovopositor não proeminente, F.OP= fêmeas com ovopositor proeminente, I.IM=indivíduos de sexo indeterminado imaturos, M.IM= machos imaturos, M.BN= machos com bolsa incubadora não proeminente, M.BP= machos com bolsa

= Mediana, =25%-75%, =Min-Máx

Correlação entre o número total de quadrículas ocupadas pelos itens alimentares e a altura de exemplares de Hippocampus reidi (n=280), no estuário do Rio

n=

22

n=

42

n=

69

n=

3

n=

10

n=

56

n=

78

55

Número de quadrículas ocupadas pelos itens alimentares de Hippocampus reidi

(n=280) no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Legenda: F.IM= fêmeas imaturas, F.ON= fêmeas com ovopositor não proeminente, F.OP= fêmeas com ovopositor

os de sexo indeterminado imaturos, M.IM= machos imaturos, M.BN= machos com bolsa incubadora não proeminente, M.BP= machos com bolsa

Máx

Correlação entre o número total de quadrículas ocupadas pelos itens

(n=280), no estuário do Rio

n=

78

Figura 8 Abundância das presas, estratégia alimentar e largura de nicho de Hippocampus reidi (n=280) no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Onde: 1=Nematoda; 2=Copepoda (Harpacticoida); 3= Caridae; 4=Copepoda (náuplios); 5=Copepoda (Calanoida); 6=Copepoda (Cyclopoida); 7=Caridae (quelípodos); 8=Teleostei (Gobiidae); 9=Insecta (Hy11=Teleostei (escamas); 12=Polichaeta (larvas); 13=Amphipoda (Caprellidae); 14=Ostracoda; 15=ovos; 16=Polichaeta (Nereididae); 17=Brachyura (náuplios); 18=Insecta (Chironomidae); 19=Crustacea (larvas); 20=Gastropoda 21=Bivalvia (larvas); 22=Caridae (zoea); 23=Isopoda; 24=Oligochaeta; 25=Foraminifera.

2.4 DISCUSSÃO

2.4.1 Anestesia e recuperação

Embora inexistam dados publicados sobre os tempos necessários para a

anestesia e a recuperação de cavalos

marcação e recaptura (WOODS & MARTIN

ou técnicas de manejo em laboratório (WOODS

KOLDEWEY, 2005) têm utilizado anestésicos como o

animais. Neste sentido, é importante ampliar as informações acerca desse assunto,

de forma a minimizar os impactos sobre os cavalos

(eugenol 85-95%) tem sido considerado como o produto mais adequado para

anestesiar peixes devido ao seu baixo custo, mortalidade dos animais reduzida,

Abundância das presas, estratégia alimentar e largura de nicho de (n=280) no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Onde:

1=Nematoda; 2=Copepoda (Harpacticoida); 3= Caridae; 4=Copepoda (náuplios); 5=Copepoda (Calanoida); 6=Copepoda (Cyclopoida); 7=Caridae (quelípodos); 8=Teleostei (Gobiidae); 9=Insecta (Hymenoptera); 10= Amphipoda (Gammaridae); 11=Teleostei (escamas); 12=Polichaeta (larvas); 13=Amphipoda (Caprellidae); 14=Ostracoda; 15=ovos; 16=Polichaeta (Nereididae); 17=Brachyura (náuplios); 18=Insecta (Chironomidae); 19=Crustacea (larvas); 20=Gastropoda 21=Bivalvia (larvas); 22=Caridae (zoea); 23=Isopoda; 24=Oligochaeta;

.4.1 Anestesia e recuperação


anestesia e a recuperação de cavalos-marinhos, alguns estudos envolvendo

marcação e recaptura (WOODS & MARTIN-SMITH, 2004; MORGAN & BULL, 2005)

ou técnicas de manejo em laboratório (WOODS, 2000; 2002; BULL, 2002;

KOLDEWEY, 2005) têm utilizado anestésicos como o MS-222


de forma a minimizar os impactos sobre os cavalos-marinhos. O óleo de cravo

95%) tem sido considerado como o produto mais adequado para


56

Abundância das presas, estratégia alimentar e largura de nicho de (n=280) no estuário do Rio Mamanguape, Paraíba. Onde:

1=Nematoda; 2=Copepoda (Harpacticoida); 3= Caridae; 4=Copepoda (náuplios); 5=Copepoda (Calanoida); 6=Copepoda (Cyclopoida); 7=Caridae (quelípodos);

menoptera); 10= Amphipoda (Gammaridae); 11=Teleostei (escamas); 12=Polichaeta (larvas); 13=Amphipoda (Caprellidae); 14=Ostracoda; 15=ovos; 16=Polichaeta (Nereididae); 17=Brachyura (náuplios); 18=Insecta (Chironomidae); 19=Crustacea (larvas); 20=Gastropoda (larvas); 21=Bivalvia (larvas); 22=Caridae (zoea); 23=Isopoda; 24=Oligochaeta;


marinhos, alguns estudos envolvendo

SMITH, 2004; MORGAN & BULL, 2005)

, 2000; 2002; BULL, 2002;

222 ou AQUIS nesses


marinhos. O óleo de cravo

95%) tem sido considerado como o produto mais adequado para


57

segurança na utilização, e, embora os tempos para anestesiamento e recuperação

de peixes com este produto sejam curtos, são suficientes para registrar as

informações biológicas de interesse (GRIFFITHS, 2000).

Os resultados encontrados no presente estudo, embora preliminares, indicam

que o óleo de cravo foi eficaz, uma vez que os cavalos-marinhos apresentaram

tempos curtos para anestesia (<90s) e recuperação (<120s). Destaca-se a baixa

mortalidade observada durante todo o período de estudo.

2.4.2 Aspectos da alimentação

O presente trabalho registrou como principais itens da dieta de Hippocampus

reidi Nematoda e crustáceos, particularmente “Copepoda (Harpacticoida)”. Enquanto

os crustáceos têm sido indicados como itens dominantes na dieta de cavalos-

marinhos e outras espécies de Syngnathidae (ver FOSTER & VINCENT, 2004 e

KENDRICK & HYNDES, 2005), registros de consumo de nematódeos (em

quantidades mínimas) foram feitos apenas para Syngnathus taenionotus, S. abaster

(FRANZOI et al., 1993) e S. schlegeli (HUH & KWAK, 1997).

A grande predominância de nematódeos e copépodos Harpacticoida na

alimentação de H. reidi possivelmente está relacionada ao fato daqueles animais

constituírem os grupos mais abundantes da meiofauna em ambientes estuarinos.

Inclusive, alguns estudos sugerem que o consumo de nematódeos pode ainda ser

maior nesses ambientes, uma vez que muitos destes animais podem não ser

contados nas análises, por serem digeridos muito rapidamente (COULL, 1999).

Copépodos Harpacticoida foram os itens dominantes para Hippocampus

zosterae (TIPTON & BELL, 1988) e H. subelongatus (KENDRICK & HYNDES, 2005).

Outras espécies de Hippocampus, entretanto, consumiram principalmente

“Copepoda (Cyclopoida)” (H. mohnikei, KANOU & KOHNO, 2001) e anfípodos (H.

breviceps, KENDRICK & HYNDES, 2005; H. erectus, TEIXEIRA & MUSICK, 2001;

H. whitei, BURCHMORE et al., 1984). H. abdominalis (LOVETT, 1969; WOODS,

2002), por sua vez, além de capturar anfípodos em abundância, também consumiu

uma grande proporção de camarões Caridae, um item preferencial na dieta de H.

reidi (em condições de laboratório) com relação aos itens “Amphipoda” e “Artemia

sp. (viva / congelada)” (FELÍCIO et al., 2006). Com relação à outros singnatídeos

cujas dietas já foram descritas, os copépodos foram, de maneira geral, os itens

58

dominantes para Stigmatopora argus, Stigmatopora nigra (STEFFE et al., 1989) e

Syngnathus typhle (OLIVEIRA et al., 2007).

Copépodos Harpacticoida foram os principais itens consumidos por Nerophis

lumbriciformis (LYONS & DUNNE, 2004), Syngnathus abaster (FRANZOI et al.,

1993), Syngnathus scovelli (LIVINGSTON, 1982; TIPTON & BELL, 1988; MOTTA et

al., 1995) e Urocampus carinirostris (HOWARD & KOEHN, 1985), enquanto

copépodos Calanoida e anfípodos foram os itens dominantes para Mitotichthys

semistriatus (HOWARD & KOEHN, 1985), Syngnathus fuscus (RYER & ORTH,

1987; TEIXEIRA & MUSICK, 1995), Syngnathus schelegeli (HUH & KWAK, 1997),

Filicampus tigris, Histiogamphelus cristatus, Pugnaso curtirostris, Vanacampus

phillipi (KENDRICK & HYNDES, 2005). Camarões e misidáceos foram os itens

preferenciais para espécies como Syngnathus taenionotus (FRANZOI et al., 1993),

S. floridae (LIVINGSTON, 1982; TEIXEIRA & MUSICK, 1995), Mitotichthys

meraculus e Vanacampus poecilolaemus (KENDRICK & HYNDES, 2005), enquanto

Syngnathus folletti consumiu principalmente isópodos e copépodos (TEIXEIRA &

VIEIRA, 1995; GARCIA et al., 2005).

Os singnatídeos, de maneira geral, exibem um alto grau de especialização

trófica quando comparados com outros teleósteos demersais e é provável que tais

diferenças possam ser explicadas, pelo menos em parte, por diferenças na

morfologia do focinho e no comportamento alimentar destes animais (KENDRICK &

HYNDES, 2005).

Com relação aos cavalos-marinhos, além dos fatores acima, sua capacidade

de locomoção com capacidades locomotoras mais adaptadas para manobras do que

velocidade, uma forte cauda preênsil (HALE, 1996; CONSI et al., 2001), aliada a

uma forma corporal adaptada para habitats relativamente complexos, resulta no fato

de que esses animais raramente usam áreas abertas durante o forrageio (FLYN &

RITZ, 1999). Assim, o consumo de presas epibentônicas (p.ex. Nematoda,

copépodos Harpacticoida, poliquetos) por H. reidi seria um reflexo de tal

comportamento sedentário, da mesma forma como encontrado para H. whitei, H.

zosterae, H. abdominalis, H. breviceps e H. subelongatus (BURCHMORE et al.,

1984; TIPTON & BELL, 1988; LOVETT, 1969; WOODS, 2002; KENDRICK &

HYNDES, 2005).

Segundo Foster & Vincent (2004), os cavalos-marinhos podem alterar sua

dieta ontogeneticamente, ou ao longo do seu crescimento. Tais mudanças seriam

59

reflexos de alterações nas capacidades de alimentação (e.g., diferenças na

amplitude bucal) e/ou mudanças de habitat (RYER & ORTH, 1987; TIPTON & BELL,

1988; WOODS, 2002). As diferenças relacionadas com a amplitude bucal resultam

em um consumo diferenciado das presas entre as classes de tamanho, uma vez que

os peixes menores (e assim, com menor amplitude bucal) não conseguem capturar

as presas grandes. Os peixes maiores, por sua vez, além de serem capazes de

consumir presas de maior porte, também consomem as presas pequenas (RYER &

ORTH, 1987).

No presente estudo verificou-se que indivíduos menores que 10 cm

consumiram uma maior proporção de copépodos Calanoida e Cyclopoida, insetos e

ovos do que os indivíduos maiores, sendo verificado também um maior consumo de

peixes nos indivíduos maiores, além de um aumento gradativo no consumo de

camarões nos indivíduos a partir de 14 cm. Um padrão semelhante ao do presente

trabalho foi verificado para H. abdominalis (WOODS, 2002), onde indivíduos

pequenos (<13,75 cm) consumiram uma maior proporção de anfípodos, enquanto os

indivíduos maiores (>13,8 cm) consumiram principalmente carídeos. Já para H.

erectus (TEIXEIRA & MUSICK, 2001), verificou-se uma diminuição na proporção de

copépodos e um aumento na proporção de anfípodos consumidos com o aumento

do tamanho dos cavalos-marinhos. Em H. zosterae, Tipton & Bell (1988) registraram

um aumento no consumo de anfípodos em indivíduos de maior porte, embora os

copépodes harpacticóides tenham sido os itens dominantes para todas as classes

de tamanho. Indivíduos jovens de H. mohnikei (1,5-4,8 cm) também apresentaram

uma divisão das presas entre as classes de tamanho, com os cavalos-marinhos

menores (1,5-2,0 cm) consumindo principalmente copépodos Cyclopoida de menor

porte que aqueles consumidos pelos cavalos-marinhos de altura superior (KANOU &

KOHNO, 2001). Correlações entre a altura do corpo e o tamanho das presas

também foram encontradas em peixes-cachimbo (RYER & ORTH, 1987, RYER,

1988; TIPTON & BELL, 1988; FRANZOI et al., 1993; TEIXEIRA & MUSICK, 1995;

HUH & KWAK, 1997, OLIVEIRA et al., 2007).

Alguns autores afirmam que o sistema diferenciado de reprodução encontrado

na família Syngnathidae pode acarretar custos reprodutivos diferenciados, que

poderiam se refletir em diferenças na seleção das presas entre machos e fêmeas

(SVENSSON, 1988; STEFFE et al., 1989; LYONS & DUNNE, 2003; GARCIA et al.,

2005). Entre os cavalos-marinhos é sabido que o período de “gravidez” representa um

60

alto custo energético para os machos (TEIXEIRA & MUSICK, 2001). Em Hippocampus

zosterae, por exemplo, as taxas metabólicas dos machos aumentam de 10-52% acima

dos níveis normais durante a gravidez (MASONJONES, 2001), uma vez que esses

animais são responsáveis pela osmorregulação e talvez, pela nutrição dos embriões

(STRAWN 1958; MASONJONES, op. cit.; FOSTER & VINCENT, 2004).

De acordo com Lyons & Dunne (2004), a “gravidez” nos machos produz uma

resposta comportamental que poderia levar a uma diminuição no padrão de

movimentação, de forma que estes animais passam a forragear em habitats

relativamente complexos, visando reduzir gastos de energia durante a perseguição

das presas grandes e móveis e ainda diminuir o risco de serem capturados por

predadores. Desta forma, é possível que a maior captura de Harpacticoida e menor

consumo de camarões e Gobiidae por parte dos machos adultos observada no

presente trabalho seja um reflexo de um comportamento sedentário, visando reduzir

gastos energéticos durante o forrageio e diminuir o risco de encontro com

predadores.

Cultivo de cavalos-marinhos

Um dos maiores obstáculos frente ao cultivo de cavalos-marinhos é a

necessidade de quantidades relativamente grandes de alimento vivo (WILSON &

VINCENT, 1998). Em cativeiro, os cavalos-marinhos também são predadores ativos,

alimentando-se quase que exclusivamente de presas vivas (WILSON & VINCENT,

1998; FOSTER & VINCENT, 2004), que são ingeridas geralmente inteiras, sem

mastigação (WOODS, 2000). Adicionalmente, não possuem um estômago

verdadeiro e parecem não ser capazes de armazenar alimento para digestão

posterior. Conseqüentemente, a provisão de organismos vivos em abundância é um

aspecto essencial para a manutenção e reprodução destes animais em cativeiro

(PAYNE et al., 1998).

Alguns estudos apontam que os cavalos-marinhos necessitam consumir

aproximadamente 15% do seu peso úmido em alimento por dia para melhorar suas

taxas de sobrevivência e crescimento em condições de cativeiro (CHANG &

SOUTHGATE, 2001; WONG & BENZIE, 2003), entretanto, como para quaisquer

outros animais, a qualidade do alimento é tão importante quanto à quantidade

(PAYNE et al., 1998). Embora não se conheça o perfil nutricional dos cavalos-

61

marinhos, vários itens parecem ser benéficos (WOODS, 2000) e é provável que suas

necessidades sejam similares às de outras espécies de peixes marinhos (PAYNE et

al., 1998; PAYNE & RIPPINGALE, 2000).

Muitos estudos têm demonstrado que as larvas de peixes precisam consumir

presas que contenham quantidades suficientes de certos micronutrientes ricos em

ômega 3, principalmente os ácidos graxos altamente insaturados (HUFA), ácido

eicosapentenóico (EPA; 20:5ω3) e ácido docosahexenóico (DHA; 22:6ω3) (ver

COULL, 1999; PAYNE & RIPPINGALE, 2000; CHANG & SOUTHGATE, 2001). A

indústria da aqüicultura já reconhece o valor de suplementar as dietas tradicionais

com copépodos Harpacticoida, uma vez que possuem altos níveis desses

micronutrientes necessários para o crescimento dos peixes e de ainda não existirem

registros sobre o assunto em Nematoda (COULL, 1999).

Embora os alimentos vivos coletados em ambiente natural, tais como

camarões ou copépodos, possam fornecer melhores condições de sobrevivência e

crescimento aos cavalos-marinhos, produzi-los em quantidades ideais pode ser

difícil e apresentar altos custos (PAYNE & RIPPINGALE, 2000; WOODS, 2003a);

além disso, sua coleta pode ser imprevisível (WONG & BENZIE, 2003, WOODS,

2003a), estar sujeita à legislação local ou apresentar efeitos prejudiciais aos

ecossistemas (WOODS & VALENTINO, 2003).

Náuplios de Artemia têm sido utilizados amplamente na alimentação de

cavalos-marinhos, uma vez que são facilmente cultivados e podem ser encontrados

no comércio, mesmo não constituindo presas naturais dos cavalos-marinhos (WONG

& BENZIE, 2003), e existindo registros de que algumas espécies de Hippocampus

tenham dificuldade em assimilar este alimento (PAYNE & RIPPINGALE, 2000).

Outros estudos têm utilizado Artemia congelada, alimento congelado, ou mesmo

alimentos artificiais (WOODS, 2003b, JOB et al., 2002, CHANG & SOUTHGATE,

2001) para alimentar esses animais. Um ponto de consenso entre os vários estudos,

entretanto, é que o alimento enriquecido pode grandemente melhorar as taxas de

sobrevivência e o crescimento dos cavalos-marinhos (PAYNE & RIPPINGALE, 2000;

JOB et al., 2002), inclusive apresentando efeito substancial no desenvolvimento

gonadal (WONG & BENZIE, 2003) ou afetando a qualidade dos jovens em

desenvolvimento na bolsa incubadora dos machos (LIN et al., 2007).

Não obstante, os copépodos ainda são claramente mais eficazes do que

Artemia enriquecida para alimentar cavalos-marinhos. Dada a sua quase

62

onipresença nos ambientes marinhos é provável que os cavalos-marinhos tenham

evoluído para reconhecê-los como presas e se beneficiarem nutricionalmente deles

(COULL, 1999; PAYNE & RIPPINGALE, 2000).

Lavagem estomacal

O método da lavagem estomacal, também conhecido como lavagem gástrica,

é o mais simples e eficiente para obter conteúdos estomacais sem sacrificar a

espécie em estudo (HYSLOP, 1980; HARTLEB & MORING, 1995; HAKALA &

JOHNSON, 2004). A lavagem gástrica tem sido utilizada com segurança e

efetivamente em várias espécies de peixes, particularmente de salmonídeos e

esturjões (ver KAMLER & POPE, 2001; BROSSE et al., 2002).

Entretanto, devido a diferenças anatômicas entre os peixes, o método pode

não ser eficiente em algumas espécies e, ao menos que se conheça a anatomia do

tubo digestivo dos animais, não é possível afirmar com certeza para quais espécies

o mesmo será efetivo e seguro (BAKER & FRASER, 1976). Alguns riscos

associados com o método incluem tempo de manipulação e estresse aumentados e,

em alguns casos, injúrias aos tecidos moles do esôfago, estômago ou intestino,

sendo recomendável, portanto, anestesiar os animais, permitindo assim o

relaxamento dos músculos do canal alimentar (HALEY, 1998; WANNER, 2006).

Os resultados obtidos no presente trabalho revelaram a eficácia da técnica

também para cavalos-marinhos, apesar da sua morfologia peculiar, e da mortalidade

de três indivíduos. Uma vez capturados e tendo seu conteúdo alimentar coletado, os

cavalos-marinhos são rapidamente liberados, diminuindo assim o estresse

associado.

Além dos fatores citados acima, a reavistagem de exemplares de H. reidi, já

submetidos à técnica, inclusive indivíduos em reprodução (ver capítulo 1), reforça a

característica não-destrutiva do método. Contudo, recomenda-se cautela durante a

manipulação dos animais, bem como a realização de estudos adicionais visando

quantificar a eficiência do método e verificar possíveis mortalidades ou alterações,

sejam elas comportamentais ou no crescimento dos animais em longo prazo.

63

CONSIDERAÇÕES FINAIS

Hippocampus reidi apresentou uma razão sexual equilibrada no estuário do

Rio Mamanguape e com indivíduos aptos à reprodução tendo sido encontrados ao

longo de todo o ano de amostragem. É possível que exista um pico de reprodução

no segundo semestre, aspecto este que deve ser melhor estudado, a fim de nortear

medidas conservacionistas (ex., período de não-captura). Não foi observado

dimorfismo sexual com relação à altura, porém indivíduos reprodutivos são

geralmente maiores que os não reprodutivos, provavelmente devido ao pareamento

de machos e fêmeas de maior porte.

As áreas vitais pequenas e as baixas taxas de deslocamento, aliadas à re-

avistagem de indivíduos são fortes indicativos que Hippocampus reidi apresenta

fidelidade de sítio. Tais fatores, juntamente com a observação de agrupamentos,

sugerem que H. reidi talvez se enquadre no padrão sexual monogâmico.

A vegetação de mangue mostrou desempenhar um papel importante na

manutenção de populações saudáveis de H. reidi na área de estudo, uma vez que

suas raízes, galhos caídos, folhas e frutos fornecem uma grande variedade de

micro-habitats, amplamente utilizados pela espécie.

Nematódeos e copépodos harpacticoides consituíram itens importantes na

dieta de H. reidi. O consumo de tal tipo de presa, principalmente pelos machos

adultos, seria um reflexo de sua abundância no tipo de ambiente estudado e do

comportamento sedentário dos cavalos-marinhos, visando reduzir gastos

energéticos durante o forrageio e diminuir os riscos de serem capturados por

predadores.

Os resultados obtidos revelaram a eficácia da lavagem estomacal para

cavalos-marinhos, apesar de sua morfologia peculiar. Embora a re-avistagem de

exemplares de H. reidi já submetidos à técnica, inclusive em reprodução, tenha

evidenciado a característica não-destrutiva do método, atenção e cuidado são

requisitos necessários durante a manipulação dos animais. Estudos adicionais

visando quantificar a eficiência da técnica e de verificar a taxa de sobrevivência ou

alterações (comportamentais ou no crescimento) são recomendados.

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