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UNIVERSIDADE FEDERAL DE PELOTAS Programa de Pós-Graduação em Fitossanidade
Tese
Sazonalidade das populações de Muscidae e Fanniidae (Diptera) em instalações de gado leiteiro e a patogenicidade de Metarhizium anisopliae (Hypocreales, Clavicipitaceae) sobre Musca domestica e
Muscina stabulans (Diptera, Muscidae)
Cristine Ramos Zimmer
Pelotas, 2009
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CRISTINE RAMOS ZIMMER
Sazonalidade das populações de Muscidae e Fanniidae (Diptera) em instalações de gado leiteiro e a patogenicidade de Metarhizium anisopliae
(Hypocreales, Clavicipitaceae) sobre Musca domestica e Muscina stabulans (Diptera, Muscidae)
Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Fitossanidade da Universidade Federal de Pelotas, como requisito parcial à obtenção do título de Doutor em Fitossanidade (área do conhecimento: Entomologia).
Orientador: Paulo Bretanha Ribeiro
Pelotas, 2009
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Dados de catalogação na fonte:
(Marlene Cravo Castillo – CRB-10/744)
Z72s Zimmer, Cristine Ramos
Sazonalidade das populações de Muscidae e Fannidae (Diptera) em instalações de gado leiteiro e a patogenicidade de Metarhizium anisopliae (Hypocreales, Clavicipitaceae) sobre Musca domestica e Muscina stabulans (Diptera, Muscidae) / Cristine Ramos Zimmer. -Pelotas , 2009.
123f. : il. Tese ( Doutorado em Fitossanidade ) –Programa de Pós-
Graduação em Agronomia. Faculdade de Agronomia Eliseu Maciel. Universidade Federal de Pelotas. - Pelotas, 2009, Paulo Bretanha Ribeiro, Orientador.
1. Moscas simbovinas 2. Fungo entomopatogênico 3.
Gado leiteiro 4. Dípteros sinantrópicos 4.Flutuação populacional I Ribeiro, Paulo Bretanha(orientador) II .Título.
CDD 595.77
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Banca examinadora: Prof. Dr. Paulo Bretanha Ribeiro (UFPel - Presidente) Profa. Dra. Nara Amélia da Rosa Farias (UFPel) Profa. Dra. Adriane Maria Delgado Menezes (UFPel/CAVG) Profa. Dra. Élvia Elena Silveira Vianna (UCPel) Prof. Dr. Marcos Marreiro Villela (UFPel)
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Dedico este trabalho ao meu amor Cristian, por tornar a minha vida mais doce...
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“As criaturas que habitam esta terra em que vivemos, sejam elas seres humanos ou animais, estão aqui para contribuir, cada uma com sua maneira
peculiar, para a beleza e prosperidade do mundo.”
Sua Santidade, o Dalai-Lama
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AGRADECIMENTOS
Muitas pessoas contribuíram para a realização deste trabalho. De coração,
meus sinceros agradecimentos:
Aos meus pais, Gilson e Antonia, por me oportunizarem a vida! Pelos valores
ensinados, alicerce da pessoa que sou hoje! Por me apoiarem em todas as minhas
decisões, inclusive em cursar o Pós-Graduação, sempre com amor e incentivo.
Ao meu irmão Gustavo, por me proporcionar a felicidade de saber o que é
amor entre irmãos! Pelo carinho e incentivo sempre, agradeço.
Ao meu companheiro de bons e difíceis momentos, Cristian, pelo amor
incondicional, amizade e pela benção de fazer parte da minha vida. Obrigada por me
dar asas, para eu alçar vôo em busca de mim mesma, isso me faz crescer e me
fortalecer!
À Madelaine e Iran, pela dádiva de ter mais uma mãe e um pai, por toda a
força, amizade, amor e incentivo.
Ao Tiago e Ju, pelo carinho e apoio sempre.
Às famílias Zimmer e Ramos, pelo incentivo, amor e força para enfrentar as
situações que às vezes parecem sem solução. Muito especialmente agradeço aos
meus grandes incentivadores na vida acadêmica, Vó Therezinha e Tio Beco, sem
vocês nada disso seria possível.
À Universidade Federal de Pelotas, em especial, aos colegas, professores e
funcionários do Programa de Pós-Graduação em Fitossanidade, pela participação
em minha formação junto ao curso de Doutorado.
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À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES)
pela concessão da bolsa de estudos, essencial para realização deste trabalho.
Ao orientador, amigo e exemplo profissional Dr. Paulo Bretanha Ribeiro. As
palavras se tornam muito limitantes para expressar toda a gratidão pelo
conhecimento adquirido nesses anos de convivência. Nunca deixe de ter esse jeito
humano e amigável de tratar as pessoas! Sempre serei grata por todas as
oportunidades proporcionadas.
Ao professor Dr. João Guilherme Werner Brum, pelos primeiros ensinamentos
sobre Entomologia.
Ao professor Dr. José Soares do Nascimento e ao MSc. Eduardo Bernardi,
pela estrutura laboratorial e auxílio no preparo das concentrações fúngicas usadas
nos bioensaios.
Aos especialistas que auxiliaram na identificação dos insetos: MSc. Lisiane
Dilli Wendt (INPA), Dr. Claudio José Barros de Carvalho (UFPR), Dr. Paulo Bretanha
Ribeiro (UFPel), Biól. Juliano Duarte (UFPel) e ao Dr. Rodrigo Ferreira Krüger
(UFPel), meus sinceros agradecimentos pelo tempo dedicado a este trabalho.
Aos funcionários, professores e estagiários/bolsistas do Departamento de
Microbiologia e Parasitologia/IB/UFPel, pelo ótimo convívio e apoio, especialmente a
amiga querida Gladis Aver Ribeiro, pelas ótimas risadas, conselhos, choros,
caronas...pelo convívio com um grande exemplo de mulher.
Aos colegas, professores e funcionários do Programa de Pós-Graduação em
Parasitologia, pelo acolhimento e valiosa contribuição em minha formação.
Aos colegas e ex-colegas do Laboratório de Biologia de Insetos: Bretanha,
Simone, Lise, Sabrininha, Adri, Sabrina, Marcial, Juliano, Dani, Diego, Xaxá, Ju,
Rodrigo, Tiago, Azevedo, Fran, Ândrio, Vanessa, Rosi, Graci, Dona Vera, Ademir,
aos novos estagiários...muito obrigada por todos ensinamentos, vocês são meus
mestres!
A amiga Dani, pelo auxílio muito precioso nas coletas e identificação do
material, pelo incentivo, ombro amigo e horas de muitas risadas, tornando tudo
muito mais fácil.
Ao amigo Marcial, meu grande parceiro de trabalhinhos rápidos e publicáveis!
Obrigada por estar sempre disposto a ajudar, pelos conselhos, e pelo maravilhoso
senso de humor, que torna qualquer trabalho duro ou situação difícil em diversão
pura!
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Às amigas Sabrininha, Sabrina, Lulu e Adri, que de formas muito diferentes
são fundamentais na minha formação pessoal e profissional, vocês moram no meu
coração!
A amiga biól. Rosana Serpa pelas sugestões no Projeto de Qualificação,
paciência com minha inexperiência e competência naquilo que faz. Agradeço
também as gurias do Curso de Química/UFPel, Jana e Gabi, pelo auxílio na
preparação das extratos vegetais do trabalho de Qualificação.
Aos amigos do Centro de Estudos Budistas Bodisatva: Zaira, André,
Alexandre, John, Lu, Rodrigo, Daniel, Magda, Giovani, Dudi, Priscila, Flávio, Breno,
Tiago, Teresa, Ivana, Maíra, em especial ao Lama Padma Samten, pela maravilhosa
oportunidade em conhecer e vivenciar o Dharma.
Aos meus amados bichinhos: Indie, Mosquita, Stoner e Oprah, por tornarem a
minha vida muito mais alegre...
A todos os freqüentadores do “cafezinho do laboratório do Bretanha”, pelas
discussões, troca de idéias, pela descontração e ótimo convívio.
Agradeço aos animais que participaram deste estudo, bovinos e insetos, que
por meio deles, os conhecimentos adquiridos nesta pesquisa possam beneficiar
muitos seres!
Muito obrigada!
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Resumo ZIMMER, Cristine Ramos. Sazonalidade das populações de Muscidae e Fanniidae (Diptera) em instalações de gado leiteiro e a patogenicidade de Metarhizium anisopliae (Hypocreales, Clavicipitaceae) sobre Musca domestica e Muscina stabulans (Diptera, Muscidae). 2009. 123f. Tese (Doutorado) – Programa de Pós-Graduação em Fitossanidade. Universidade Federal de Pelotas, Pelotas.
Os dípteros muscóideos quando em altas densidades em um agroecossistema animal, promovem incômodo e podem reduzir a produtividade, além de poderem veicular patógenos para o homem e outros animais. Programas de controle de dípteros são baseados na utilização de produtos químicos. Porém, a necessidade de reduzir os impactos negativos ocasionados por inseticidas químicos tem motivado estudos de formas alternativas de controle. Este trabalho teve como objetivos identificar e estimar a flutuação de muscídeos e fanniídeos que ocorrem no Centro Agropecuário da Palma, e das espécies simbovinas do gado de leite, e sua área de eleição nos animais. Ainda, avaliar a ação letal do fungo Metarhizium anisopliae sobre pré-pupas de Musca domestica e Muscina stabulans, em laboratório, bem como, os efeitos negativos sobre pupas e adultos oriundos destas. A sazonalidade foi estimada através da captura dos dípteros, utilizando duas armadilhas W.O.T., iscadas com fígado bovino em decomposição. As armadilhas foram instaladas duas vezes ao mês no período de abril/2007 a março/2008. No mesmo período, porém uma vez ao mês, examinou-se os animais conforme as divisões zootécnicas através da observação direta dos dípteros sobre os bovinos de leite, para a estimativa da sazonalidade e a localização sobre os animais. A avaliação da patogenicidade de M. anisopliae sobre M. domestica e M. stabulans foi realizada utilizando-se diferentes concentrações fúngicas sobre pré-pupas, tendo como substratos de pupariação, papel filtro umedecido no interior de placa de Petri ou serragem úmida. Nas armadilhas, as espécies mais freqüentes capturadas foram Fannia sp.1, Fannia sp.2 e Fannia subgrupo pusio representando 45,86%, 8,49% e 4,51% respectivamente da família Fanniidae, e M. domestica representando 36,72% de Muscidae. Os muscídeos simbovinos verificados foram: Haematobia irritans, espécie mais abundante e encontrada em maior freqüência na costela/flanco, seguida por Stomoxys calcitrans, com maior ocorrência nos membros dianteiros e traseiros e M. domestica, na cabeça, ventre e costela/flanco dos bovinos. A sazonalidade foi influenciada principalmente pela temperatura que exerceu forte impacto negativo em situações extremas: em temperaturas abaixo de 12ºC e acima de 22,5ºC não houve captura nem observação de dípteros. Para os ensaios realizados com fungo obteve-se que M. anisopliae promoveu a mortalidade dos muscídeos diretamente proporcional às concentrações fúngicas, sendo que o substrato serragem favoreceu a ação do fungo. Também constatou-se que o entomopatógeno prolonga o período pupal e promove alterações morfológicas em adultos emergidos de pré-pupas tratadas. Palavra-chave: Dípteros sinantrópicos. Flutuação populacional. Gado leiteiro. Fungo Entomopatogênico. Moscas simbovinas.
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Abstract
ZIMMER, Cristine Ramos. Sazonality population of Muscidae and Fanniidae (Diptera) in dairy cattle and pathogenicity of Metarhizium anisopliae (Moniliales, Moniliaceae) on Muscina stabulans and Musca domestica (Diptera, Muscidae). 2009. 123f. Tese (Doutorado) – Programa de Pós-Graduação em Fitossanidade. Universidade Federal de Pelotas, Pelotas.
The flies muscoid when in high densities in an animal agroecosystem, promote discomfort and may reduce the productivity. Besides, they can also convey pathogens to humans and other animals. Programs to control dipteran are based on the use of chemicals. However, the need to reduce the negative impacts caused by chemical insecticides has motivated studies of alternative forms of control. Therefore, this study aimed to identify and estimate the fluctuation of muscids and fanniids occurring in the Centro Agropecuário da Palma, as well as the species of livestock simbovines, beyond the area of choice in animals. Also, evaluate the lethal action of the Metarhizium anisopliae fungus on prepupae of Musca domestica and Muscina stabulans in laboratory as well as negative effects on pupae and adults from these. The seasonality was estimated by the capture of the flies by using two W.O.T. traps, baited with bovine liver in decomposition. Traps were set twice during the month of April/2007 to March/2008. In the same period, once a month, dairy cattle was examined according to zootechnical divisions through direct observation of the flies, to estimate the seasonality and location of bovine. The evaluation of M. anisopliae on M. domestica and M. stabulans was performed using different concentrations of fungal over prepupae, using as pupariation substrates, moistened filter paper within the Petri dish or wet sawdust. Through the W.O.T. traps, the species most frequently captured were Fannia sp.1, Fannia sp.2 and Fannia subgroup pusio representing 45,86%, 8,49% and 4,51% respectively of the Fanniidae family, and M. domestica representing 36,72% of Muscidae. The muscids simbovines recorded were: Haematobia irritans, the most abundant species found in greater frequency in the rib/flank, followed by Stomoxys calcitrans, with higher occurrence in the front and rear members and M. domestica, in the head, belly and rib/flank of beef. The seasonality was mainly influenced by the temperature which had a strong impact in extreme situations, temperature below 12ºC and above 22,5°C there was no observation or catching of these flies. For the tests with fungus was obtained that M. anisopliae promoted the death of muscids directly proportional to the increase in fungal concentrations, and the sawdust substrate favored the action of the fungus. Also found that the entomopathogen prolong the pupal period and promotes morphological changes in adults emerged from prepupae. Keyword: Synanthropic dipteran. Population fluctuation. Dairy cattle. Entomopathogenic fungi. Simbovines flies.
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Lista de Figuras
Capítulo I
Figura 1 Distribuição das temperaturas médias mínimas, médias e máximas
mensais, no período de abril de 2007 à março de 2008 (FONTE: Estação Agroclimatológica da Universidade Federal de Pelotas)................................................................................................
46
Figura 2 Representação mensal da pluviosidade (mm) e umidade relativa (%) no período de abril de 2007 a março de 2008. (FONTE: Estação Agroclimatológica da Universidade Federal de Pelotas)......................
46
Capítulo II
Figura 1
Regiões do corpo do bovino (RIBEIRO et al., 1989)............................
59
Figura 2 Sazonalidade de muscídeos sobre bovinos de leite, no Centro Agropecuário da Palma/UFPel, em Capão do Leão, RS, Brasil, no período de abril de 2007 a março de 2008. A. Haematobia irritans B. Stomoxys calcitrans C. Musca domestica............................................
64
Figura 3 Distribuição das temperaturas médias mínimas, médias e máximas mensais, no período de abril de 2007 à março de 2008 (FONTE: Estação Agroclimatológica da Universidade Federal de Pelotas)................................................................................................
65
Figura 4 Representação mensal da pluviosidade (mm) e umidade relativa (%) no período de abril de 2007 a março de 2008. (FONTE: Estação Agroclimatológica da Universidade Federal de Pelotas)........
67
Figura 5 Número médio de Stomoxys calcitrans sobre os membros anteriores de bovinos de leite, no Centro Agropecuário da Palma/UFPel, em Capão do Leão, RS, Brasil, no período de abril de 2007 a março de 2008......................................................................................................
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Capítulo III Figura 1 Adultos de Musca domestica. A. Adulto emergido do grupo controle.
B. Adulto emergido do grupo tratado, vista lateral. C. Adulto emergido do grupo tratado, vista dorsal...............................................
84
Figura 2 Pupa de Muscina stabulans com desenvolvimento de Metarhizium anisopliae.............................................................................................
84
Figura 3 Adultos de Muscina stabulans. A. Adulto emergido do grupo controle. B. Adulto emergido do grupo tratado, vista lateral. C. Adulto emergido do grupo tratado, vista dorsal...............................................
84
Figura 4 Desenvolvimento pupal de Musca domestica cujas pré-pupas foram tratadas com diferentes concentrações de Metarhizium anisopliae. A. Pupas cultivadas em placas de Petri com papel úmido. B. Pupas cultivadas em serragem úmida. As linhas acima das barras representam o desvio padrão das médias. As letras iguais acima das barras indicam subgrupos de médias que não diferem significativamente entre si ao nível de 0,05 de significância................
92
Figura 5 Desenvolvimento pupal de Muscina stabulans cujas pré-pupas foram tratadas com diferentes concentrações de Metarhizium anisopliae. A. Pupas cultivadas em placas de Petri com papel úmido. B. Pupas cultivadas em serragem úmida. As linhas acima das barras representam o desvio padrão das médias. As letras iguais acima das barras indicam subgrupos de médias que não diferem significativamente entre si ao nível de 0,05 de significância................
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Lista de Tabelas
Capítulo I
Tabela 1 Freqüência de famílias de Diptera capturadas em armadilha W.O.T., utilizando-se como atrativo fígado bovino em decomposição, no período de abril de 2007 a março de 2008, no Centro Agropecuário da Palma/UFPel, em Capão do Leão, RS. (Abs: absoluta; Rel: relativa)...............................................................
42
Tabela 2 Freqüência de espécies de Fanniidae e Muscidae capturados em armadilha W.O.T. iscada com fígado bovino em decomposição, no período de abril de 2007 a março de 2008, no Centro Agropecuário da Palma/UFPel, em Capão do Leão, RS. (Abs: absoluta; Rel: relativa)..........................................................................
44
Tabela 3 Espécies de Muscidae e Fanniidae e número total de indivíduos capturados em armadilha W.O.T. iscada com fígado bovino em decomposição, no período de abril de 2007 a março de 2008, no Centro Agropecuário da Palma/UFPel, em Capão do Leão, RS.......................................................................................................
45
Tabela 4 Influência da temperatura média mensal na freqüência de captura de muscídeos e fanniídeos, capturados em armadilha W.O.T. iscada com fígado bovino em decomposição, no período de abril de 2007 a março de 2008, no Centro Agropecuário da Palma/UFPel, em Capão do Leão, RS. (Abs.: absoluta; Rel.: relativa)......................
48
Capítulo II
Tabela 1 Freqüência de muscídeos observados sobre bovinos de leite, no período de abril de 2007 a março de 2008, no Centro Agropecuário da Palma/UFPel, em Capão do Leão, RS. (Abs: absoluta; Rel: relativa)..........................................................................
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Tabela 2 Distribuição de freqüência da localização de muscídeos simbovinos, sobre bovinos de leite, no período de abril de 2007 a março de 2008, no Centro Agropecuário da Palma/UFPel, em Capão do Leão, RS. (Abs: absoluta; Rel: relativa)..............................................
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Capítulo III
Tabela 1 Avaliação da ação de Metarhizium anisopliae sobre pré-pupas,
pupas e anomalias em adultos de Musca domestica, cujas pré-pupas foram tratadas com o patógeno e o desenvolvimento acompanhado em placas de Petri ou serragem úmida, em condições de laboratório. (Tº: 25ºC, UR: 80% e fotofase de 12 horas)..................................................................................................
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Tabela 2 Avaliação da ação de Metarhizium anisopliae sobre pré-pupas, pupas e anomalias em adultos de Muscina stabulans, cujas pré-pupas foram tratadas com o patógeno e o desenvolvimento acompanhado em placas de Petri ou serragem úmida, em condições de laboratório. (Tº: 25ºC, UR: 80% e fotofase de 12 horas)..................................................................................................
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Sumário
1 Introdução geral............................................................................................... 17
2 Revisão de Literatura....................................................................................... 21
2.1 Dípteros Sinantrópicos – Famílias Muscidae e Fanniidae............................ 21
2.2 Fatores abióticos e sua influência no desenvolvimento dos insetos............ 24
2.3 Controle biológico......................................................................................... 26
2.4 Metarhizium anisopliae................................................................................. 29
2.5 Manejo integrado de pragas (MIP)............................................................... 33
Metodologia Geral............................................................................................... 36
Capítulo 1 - Flutuação populacional de espécies de Muscidae e Fanniidae
(Diptera) em fazenda de criação animal em Capão do Leão, Rio Grande do
Sul, Brasil.............................................................................................................
38
1 Introdução........................................................................................ 38
2 Material e métodos.......................................................................... 41
3 Resultados e discussão.................................................................. 42
4 Conclusões...................................................................................... 55
Capítulo 2 - Flutuação populacional de muscídeos (Diptera, Muscidae)
simbovinos e sua distribuição sobre o corpo do gado de leite, no município de
Capão do Leão, RS, Brasil..................................................................................
57
1 Introdução........................................................................................ 57
2 Material e métodos.......................................................................... 59
3 Resultados e discussão.................................................................. 61
4 Conclusões...................................................................................... 74
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17
Capítulo 3 - Ação do fungo Metarhizium anisopliae (Hypocreales,
Clavicipitaceae) sobre desenvolvimento de Musca domestica e Muscina
stabulans (Diptera, Muscidae) em laboratório...................................................
1 Introdução........................................................................................ 75
2 Material e Métodos.......................................................................... 78
2.1 Manutenção de Musca domestica e Muscina stabulans e
obtenção de pré-pupas no laboratório................................................
78
2.2 Preparo das concentrações fúngicas de Metarhizium
anisopliae............................................................................................
79
2.3 Avaliação da ação fungicida sobre pré-pupas de Musca
domestica e Muscina stabulans em placa de Petri.............................
79
2.4 Avaliação da ação fungicida sobre pré-pupas de Musca
domestica e Muscina stabulans em serragem úmida.........................
80
2.5 Avaliação dos parâmetros biológicos........................................... 80
3 Resultados e Discussão.................................................................. 82
4 Conclusões...................................................................................... 96
Discussão geral.................................................................................................. 97
Conclusões gerais.............................................................................................. 102
Referências......................................................................................................... 104
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1 Introdução geral
Os dípteros apresentam grande importância, tanto do ponto de vista
ecológico, como médico e veterinário. Do ponto de vista ecológico, exercem papel
importante na manutenção da biodiversidade, atuando como polinizadores,
predadores, parasitos ou parasitóides, ou ainda servindo de alimento para outras
espécies animais, participando assim, da cadeia alimentar e contribuindo para o
equilíbrio populacional de diversas espécies. Além disso, espécies necrófagas fazem
parte da reciclagem da biomassa, atuando na decomposição de cadáveres. Por
outro lado, algumas espécies, causam incômodo ao homem e outros animais, sendo
importantes veiculadores de inúmeros patógenos, como bactérias, vírus, fungos,
protozoários e helmintos, representando um problema de saúde pública.
Dentre as espécies de importância na saúde humana e animal, destacam-se
os dípteros muscóides das famílias Fanniidae e Muscidae, onde muitas espécies
são denominados sinantrópicas, ou seja, são insetos que se adaptaram às
condições ambientais modificadas pelo homem (D’ALMEIDA e ALMEIDA, 1996), e
devido a esta associação, muitos são potenciais vetores de agentes patológicos ao
homem e outros animais (GREENBERG, 1971).
Esses dípteros quando flutuam em altas densidades são considerados
pragas. Praga é uma denominação antropocêntrica a determinados organismos que
afetam de modo adverso, os valores ecológicos, sociais e econômicos associados
às atividades humanas (BERTI FILHO, 1999). Em Entomologia, inseto praga é
aquele que causa danos econômicos nas áreas agrícolas, florestais, agropecuárias
e urbanas, podendo ser vetor de enfermidades às plantas, aos animais e ao ser
humano. Entretanto, apesar da grande abundância de espécies de insetos (cerca de
A
19
80% do Reino Animal), menos de 1% são consideradas pragas (PARRA et al.,
2002). Em termos de pecuária, uma espécie só é considerada praga quando sua
população aumenta até causar um nível particular de dano, conhecido como "limiar
de dano econômico" (CAMPBELL et al.,1987). Quando este limiar é atingido, as
medidas de controle (ou manejo) devem ser acionadas.
Segundo Dajoz (1983), os animais ectotérmicos são muito mais
dependentes dos fatores climáticos quando comparados aos homeotérmicos.
Entretanto, além destes, outros fatores estariam interagindo nessa flutuação, como
os exógenos e os endógenos, que incluem, respectivamente, os fatores
dependentes da densidade (disponibilidade de alimento, espaço, predação) e os
fatores independentes da densidade (clima, componentes genéticos, interação
social, dispersão) (PINTO-COELHO, 2000).
O conhecimento das espécies que ocorrem em um agroecossistema e a
flutuação de suas populações ao longo do ano, são fundamentais para a
implementação de um programa de controle eficiente, quando estes insetos
alcançam o status de praga. Porém, o controle de dípteros muscóides, é feito
basicamente com o uso de produtos químicos não seletivos, e tem ocasionado
diversos problemas, entre eles, prejuízos aos organismos benéficos, surgimento de
populações resistentes e contaminação ambiental (HOWAED e WALL, 1996).
De acordo com Omoto (2000), os efeitos adversos de inseticidas químicos
sobre a saúde e o meio ambiente têm direcionado ao desenvolvimento de moléculas
com maior seletividade a organismos não alvos, entre eles, os inimigos naturais de
pragas. A evolução de resistência de insetos a inseticidas tem se tornado um dos
grandes entraves em programas de controle de pragas, o que tem levado à busca
de novos sítios de ação, bem como ao conhecimento do modo de ação de
inseticidas, fundamental em programas de manejo da resistência de insetos
considerados pragas.
Dentre as conseqüências da evolução da resistência estão: a aplicação
mais freqüente de inseticidas; aumento na dosagem; uso de misturas indevidas; e
substituição por um outro produto, geralmente de maior toxicidade. Esses fatores
comprometem os programas de Manejo Integrado de Pragas (MIP), em vista da
maior contaminação do meio ambiente com produtos químicos, dos efeitos
prejudiciais ou destruição de organismos benéficos, da intoxicação dos aplicadores,
além da elevação nos custos de controle da praga (OMOTO, 2000).
20
A utilização de inseticidas químicos de forma inadequada para o controle de
pragas e vetores, acaba causando um desequilíbrio nos ecossistemas. Uma série de
prejuízos são conseqüências dessa prática como, a poluição do meio ambiente,
atuação sobre os inimigos naturais e promoverem o surgimento de resistência
(CAVALCANTI et al., 2003). Assim, os agentes biológicos atuam como uma
alternativa importante e mais segura para o controle de insetos.
Atualmente há varias opções de organismos para o controle biológico, tais
como insetos, nematóides, protozoários, bactérias, fungos e vírus (HOGSETTE,
1999). Segundo Alves (1998), fungos são patógenos capazes de infectar diferentes
estágios de desenvolvimento dos hospedeiros, como ovos, larvas, pupas e adultos,
sendo esta característica bastante desejável. Quando comparados com outros
grupos de patógenos, os fungos levam uma certa vantagem, pois a maioria deles é
altamente especializada na penetração via tegumento do inseto, diferente dos outros
que só penetram via oral.
Muitos fungos entomopatogênicos como Metarhizium anisopliae
(Metschnikoff, 1879) Sorokin, 1883 (Hypocreales, Clavicipitaceae) infectam a
cutícula dos hospedeiros via conídios que se aderem e germinam formando uma
série de estruturas durante a penetração (WANG e ST. LEGER, 2005). Esta espécie
fúngica produz uma variedade de enzimas degradantes de cutícula durante a
penetração no hospedeiro (ST. LEGER et al., 1991).
A adesão ao manejo integrado, visando o controle de moscas, acarreta ainda
os seguintes benefícios: eficácia na eliminação dos criadouros dos dípteros, pela
implementação do controle cultural, que nada mais é do que uma questão de
conscientização, que procura mostrar aos produtores a necessidade de retiradas
periódicas das fezes acumuladas das esterqueiras (AXTELL e ARENDS, 1990) e os
efeitos de longo-prazo, de baixo custo. O uso exclusivo de inseticidas químicos tem
a vantagem de reduzir rapidamente as populações de moscas, mas seus efeitos são
temporários, requer uso periódico, com custos elevados, conseqüentemente,
aumentando os custos a longo-prazo, além de desenvolver resistência nas
populações tratadas, colocando em risco as pessoas envolvidas na aplicação
(intoxicação), podendo causar danos e contaminação ambiental (KEIDING, 1999).
O uso de fungos entomopatogênicos para o controle de insetos, por tratar-
se de agentes naturais que fazem parte do ecossistema, pode ser uma estratégia
viável, diminuindo o impacto sobre o ambiente. Entretanto, cabe salientar a
21
necessidade de estudos detalhados tanto sobre a ação desses agentes na
população que se pretende controlar, como em relação à ação bioinseticida e seu
efeito em longo prazo, ou seja, sobre as gerações futuras. E ainda cabe salientar a
importância da inserção do Controle Biológico a outros métodos de controle em um
programa de Manejo Integrado de Pragas, aumentando a possibilidade de sucesso
do método.
O conhecimento de biologia e ecologia, associados a informações
referentes à dinâmica das populações de dípteros que ocorrem em um ambiente de
criação animal, propiciam a implementação de métodos de controle na época
adequada. As informações referentes à sazonalidade, integradas a medidas de
controle menos prejudiciais ao ambiente e com maior eficácia, como o uso de fungos
entomopatogênicos junto a outros métodos de controle, tais como métodos físico e
químico seletivo de forma racional, representam uma estratégia viável, uma vez que
sistemas auto-sustentáveis de produção requerem métodos menos agressivos que,
preferencialmente, façam parte do agroecossistema e, assim, produzam efeitos mais
duradouros.
22
2 Revisão de Literatura 2.1 Dípteros Sinantrópicos – Famílias Muscidae e Fanniidae
Os Diptera Cyclorrhapha possuem espécies com graus variáveis de
adaptação ao ambiente humano. Os sistemas que foram modificados pelo homem
com a finalidade, basicamente, de viabilizar a obtenção de alimento, são referidos
como agroecossistemas ou ecossistemas artificiais. Em tais ecossistemas, onde são
criados animais no regime de confinamento ou semiconfinamento, o esterco
acumulado, associado a outros resíduos orgânicos, constituem um excelente meio
para a criação e desenvolvimento de várias espécies de moscas nos ambientes
rurais (ARMITAGE, 1986). Apesar de os excrementos serem retirados
periodicamente dos criadouros, quando não apresentam uma destinação adequada,
acabam permanecendo em esterqueiras, o que favorece o desenvolvimento de uma
entomofauna bastante diversificada.
Muitos dípteros muscóideos das famílias Calliphoridae, Fanniidae, Muscidae
e Sarcophagidae são denominados sinantrópicos, ou seja, são espécies que se
adaptaram às condições ambientais modificadas pelo homem (D’ALMEIDA e
ALMEIDA, 1996), e devido esta associação, muitos são potenciais vetores de
agentes etiológicos ao homem e outros animais (GREENBERG, 1971).
A família Muscidae é um grupo taxonômico com alta diversidade. São
descritas 4.500 espécies em 180 gêneros distribuídos em todas as regiões
biogeográficas, ocorrendo 846 espécies e 84 gêneros na Região Neotropical
(CARVALHO e COURI 2002, CARVALHO et al., 2005).
A
23
Os Muscidae possuem habitats muito variados, com estratégias alimentares
que possibilitam a ocupação de diversos nichos como carcaças e fezes de
vertebrados (SKIDMORE, 1985; AXTELL 1999; AVANCINI e SILVEIRA 2000
CARVALHO et al. 2000). As larvas podem ser saprófagas (MOON, 2002), parasitas
em tecidos de animais vivos onde podem causar miíase obrigatória ou facultativa
(CATTS e MULLEN, 2002), podem ser predadoras obrigatórias ou predadoras
facultativas (SKIDMORE, 1985; MARQUES e COURI, 2007), com hábitos
alimentares necrófagos, apresentando a possibilidade de uso como indicadoras do
intervalo pós-morte na entomologia médico-criminal (OLIVEIRA-COSTA et al., 2001;
KRÜGER et al., 2002). Os adultos podem se alimentar nos substratos onde as
larvas se desenvolvem, além de visitar flores para obtenção de néctar, envolvendo-
se na polinização das espécies que visitam (SKIDMORE, 1985; FERRAR, 1987).
A respeito dos hábitos dos adultos, algumas espécies são hematófagas com
destaque para Stomoxys calcitrans (Linnaeus, 1758) e Haematobia irritans
(Linnaeus, 1758) que causam sérios prejuízos à pecuária. Outras espécies, devido
ao hábito de visitação aos substratos de criação das larvas como matéria orgânica
em decomposição, se envolvem na transmissão de patógenos (GREENBERG,
1971). Apesar disso, a maioria das espécies de muscídeos exercem papel
significativo na reciclagem da matéria orgânica, além de regularem as populações
de insetos e outros dípteros, podendo ser utilizadas no controle biológico.
Porém em saúde pública, as moscas sinantrópicas (UMECHE e MANDAH,
1989) incluindo Musca domestica Linnaeus, 1758 (Diptera, Muscidae), representam
uma importância significativa, por serem relatadas como veiculadores de Sarcocystis
sp., Toxoplasma gondii, Isospora spp., Giardia spp. (WALLACE, 1971; KHAN e
HUG, 1978; MARKUS, 1980; KASPRZAK e MAJEWSKA, 1981; AKINBOADE et al.,
1984). A mosca doméstica ainda é relatada como transmissora de ovos de
helmintos, como, Ascaris lumbricoides, Trichuris trichiura, Enterobius vermicularis,
Toxocara canis, e Strongyloides stercoralis, cistos e trofozoítos de protozoários,
como Entamoeba coli, Giardia spp., Trichomonas spp. e Cryptosporidium parvum e
ainda bactérias como a Shigella sp., Vibrio cholerae, Escherichia coli,
Staphylococcus aureus, e Pseudomonas (WALLACE, 1971; KHAN e HUG, 1978;
MARKUS, 1980; KASPRZAK e MAJEWSKA, 1981; AKINBOADE et al., 1984;
UMECHE e MANDAH, 1989; GRACZYK et al., 1999). Eimeria tenella, coccídio
24
parasita de aves, também pode ser transmitido mecanicamente por M. domestica
(MILUSHEV, 1978).
O problema dos patógenos transmitidos por dípteros vem aumentando
consideravelmente nos últimos anos, segundo Bicho et al. (2004), com tendência a
se agravar no futuro, pois a população desses insetos, freqüentemente é carreada
para as cidades próximas aos agroecossistemas durante os meses de verão,
aumentando ainda mais os problemas de patógenos transmitidos por estes vetores.
Ainda, segundo os mesmos autores, para que se realize um controle integrado
eficaz de moscas, é necessário principalmente entender a biologia e o
comportamento das espécies de dípteros na área onde estão os criadouros.
A família Fanniidae é encontrada em todas as regiões biogeográficas,
exceto nos pólos. Existem cerca de 285 espécies reconhecidas no mundo,
distribuídas em quatro gêneros (PONT, 1986): Fannia Robineau-Desvoidy, 1830;
Euryomma Stein, 1899; Australofannia Pont, 1977 e Piezura Rondani, 1866. Na
Região Neotropical ocorrem 75 espécies em dois gêneros: Fannia apresentando 70
espécies (CARVALHO et al., 2003; COURI, 2004, 2005b; COURI e WINAGRASKI,
2005) e Euryomma com nove espécies (CARVALHO et al., 2003). Segundo
McAlpine (1989) Fanniidae pertence à superfamília Muscoidea sendo o grupo-irmão
de Muscidae.
Os adultos de Fanniidae são encontrados em áreas de florestas sobre
arbustos ou em flores (CHILLCOTT, 1961). As larvas apresentam hábito saprófago e
desenvolvem-se nos mais diferentes substratos como fungos e fezes (CHILLCOTT,
1961), matéria orgânica animal ou vegetal (MALLOCH, 1934; HOLLOWAY, 1984),
associados aos “rejeitos” de ninhos de abelhas (CHILLCOTT, 1958, 1961).
Os Fanniidae podem apresentar grande importância econômica devido ao
fato de algumas espécies apresentarem hábitos sinantrópicos, como por exemplo,
Euryomma peregrinum (Meigen, 1826), Fannia canicularis (Linnaeus, 1761), Fannia
scalaris (Fabricius, 1794), entre outras (ALMEIDA et al., 1985; BRUNO et al., 1992,
1993; CAMPOS e BARROS, 1995; CARVALHO et al., 2002; LABUD et al., 2003).
Espécies de Fannia Robineau-Desvoidy, 1830 são causadoras de miíases
facultativas no trato digestivo e vias urinárias no homem (GUIMARÃES et al., 1983;
GUIMARÃES e PAPAVERO 1999). Algumas espécies são vetores de ovos da
mosca do berne - Dermatobia hominis Linnaeus Jr, 1781 (Oestridae) (RIBEIRO et.
al., 1985; GUIMARÃES e PAPAVERO, 1994; BRUM et al., 1996; GOMES et. al.,
25
2002; ESPÍNDOLA e COURI, 2004), ou ainda, estão relacionadas com a
decomposição de cadáveres de animais, podendo assim, ter importância na
entomologia forense (MONTEIRO-FILHO e PENEREIRO, 1987; MOURA et al.,
1997; CARVALHO et al., 2000; MARCHIORI et al., 2000; AMENDT et al., 2004).
Os adultos de Muscidae e Fanniidae são abundantes em áreas rurais ou
semi-rurais e freqüentemente são muito numerosos. Entretanto, a maioria das
espécies dessas famílias possui hábitos reservados sem contato com o homem ou
com o seu ambiente (CARVALHO et al., 2002). Mesmo dentre as espécies que
ocorrem em agroecossistemas rurais, nem todas devem ser consideradas pragas, já
que alguns dípteros flutuam em baixas densidades ou ainda podem estar envolvidos
no controle natural de outras espécies que se desenvolvam no mesmo substrato
para larvas.
2.2 Fatores abióticos e sua influência no desenvolvimento dos insetos
Para um inseto ser considerado praga ele necessita causar alguma
perturbação ao homem, seus animais de criação, suas plantações ou possessões.
Segundo Gullan e Cranston (2007), o status de praga de uma população de insetos,
depende da abundância de indivíduos bem como o tipo de incômodo ou injúria que o
inseto inflige. Injúria é o efeito normalmente deletério das atividades dos insetos
(especialmente a alimentação) sobre a fisiologia do hospedeiro, ao passo que o
dano é a perda mensurável de utilidade do hospedeiro, tal como a qualidade e a
quantidade da produção ou da estética.
A flutuação, abundância e a composição das populações de insetos são
influenciadas pela ação dos fatores bióticos e abiótios (NUORTEVA, 1963; DAJOZ,
1983). Os fatores ambientais condicionam a multiplicação dos insetos e impedem
que suas populações atinjam a expressão numérica que seu potencial biótico pode
permitir (CARVALHO, 1996). Diferentes populações de dípteros muscóides são
afetadas pelas variáveis ambientais e suas populações acabam sendo alteradas em
função das diferentes épocas do ano (NUORTEVA, 1963; VIANNA et al., 1997).
As variáveis ambientais mais óbvias que confrontam um inseto são as
flutuações sazonais na temperatura e umidade. Quando as populações de insetos
26
enfrentam adversidades ambientais como condições extremas, tem como opções
disponíveis para evitar essa condição, a fuga comportamental, como se enterrar no
solo, buscando uma temperatura mais amena, a migração, diapausa, ou
tolerância/sobrevivência in situ, em uma condição fisiológica muito alterada
(GULLAN e CRANSTON, 2007).
Gullan e Cranston, (2007), citam que quiescência é um estado de
desenvolvimento parado ou diminuído como resposta direta a condições
desfavoráveis, com a retomada do desenvolvimento imediatamente depois que as
condições favoráveis retornam. Por outro lado, os mesmos autores afirmam que, a
diapausa envolve o desenvolvimento reprimido combinado com mudanças
fisiológicas adaptativas, de modo que o desenvolvimento não necessariamente
recomeça com o retorno das condições favoráveis, mas apenas seguindo estímulos
fisiológicos particulares. Os principais indícios ambientais que induzem e/ou
terminam a diapausa são o fotoperíodo, a temperatura, qualidade da alimentação e
os compostos secundários das plantas.
Como os insetos são ectotérmicos, ou seja, a alteração na temperatura
corpórea é variável conforme a temperatura ambiental (DAJOZ, 1983), o calor é a
força que dirige a taxa de crescimento e desenvolvimento quando o alimento é
ilimitado. Um aumento na temperatura, dentro de uma distribuição favorável, irá
acelerar o metabolismo de um inseto e conseqüentemente aumentar a sua taxa de
desenvolvimento (GULLAN e CRANSTON, 2007), com o benefício de uma atividade
respiratória e circulatória mais eficiente, e normalmente, de uma maior capacidade
de aproveitamento dos recursos alimentares.
Nestas circunstâncias, os insetos formam populações que pela sua
grandeza ficam em condições de compensar as perdas que se verificam quando a
temperatura e outros fatores ambientais se tornam desfavoráveis (CARVALHO,
1996). Assim, a temperatura tem influência direta sobre a dinâmica populacional,
como por exemplo, a influência exercida sobre o crescimento populacional de
muscídeos, particularmente nas zonas equatoriais e tropicais, onde existem altas
densidades das espécies desta família (LEVINE e LEVINE, 1991).
Além da ação sobre o metabolismo, a temperatura influencia em diversos
fatores biológicos como os períodos do desenvolvimento dos insetos. Desta forma,
os insetos apresentam estágios de desenvolvimento com exigências de
temperaturas diferentes de acordo com uma série de fatores (RODRIGUES, 2004).
27
Segundo Gullan e Cranston, (2007), esta influência sobre os períodos de
desenvolvimento é chamada de tempo fisiológico, que é uma medida da quantidade
de calor requerida através do tempo para um inseto completar seu desenvolvimento
ou o desenvolvimento de um estágio.
A umidade também atua com grande influência na dinâmica das populações
de insetos. A maior perda de água para muitos insetos ocorre por meio de
evaporação através da cutícula, com uma quantidade menor perdida pela troca
gasosa nos espiráculos e pela excreção (GULLAN e CRANSTON, 2007).
A alta proporção entre área de superfície e volume dos insetos significa que
a perda de água do corpo é uma ameaça séria em ambiente terrestre, em especial
em um ambiente seco. O baixo teor de umidade do ar pode provocar a dessecação
dos tecidos (GALLO et al., 2002), afetar a fisiologia e, portanto, o desenvolvimento, a
longevidade e a oviposição de muitos insetos. Em baixa umidade relativa o
desenvolvimento pode ser retardado. A alta umidade pode favorecer o
desenvolvimento de doenças (GALLO et al., 2002), como o favorecimento do
desenvolvimento de fungos entomopatogênicos.
A ação dos dois mais importantes fatores abióticos sobre os insetos, em
situações onde a temperatura se encontre elevada combinada com a baixa umidade
relativa, representa um impacto negativo sobre as populações. Nessas condições,
os insetos enfrentam um grande desafio que é a obtenção de oxigênio sem que
ocorra a perda de água, o que, devido ao pequeno tamanho corpóreo desses
animais torna-se difícil. Essa condição afeta diretamente a performance reprodutiva
e o desenvolvimento, com decréscimo da população (GULLAN e CRANSTON,
2007). Além de afetar o potencial de produção de descendentes, também atuam
sobre o sucesso de desenvolvimento desta descendência (BIANCHIN et al., 2006).
2.3 Controle biológico
Em um ecossistema, o tamanho de uma população é determinado por uma
série de fatores intrínsecos e extrínsecos a essa população. Dos fatores intrínsecos,
isto é, inerentes à espécie, destacam-se o potencial biótico, taxa de reprodução,
longevidade, habilidade de migrar, capacidade de adaptação a novos habitats,
28
mecanismos de defesa, habilidade de tolerar condições adversas, etc. Os fatores
extrínsecos são conhecidos como fatores ecológicos, que podem ser de natureza
física (temperatura, umidade relativa do ar, radiação solar, etc.) e os de natureza
biológica (competidores, parasitas, predadores, etc.). Menezes (2003), caracteriza
esses fatores, como Controle Natural das populações, que nada mais é do que a
regulação do número de indivíduos de uma população pela ação coletiva dos fatores
ecológicos de natureza física e biológica.
Dessa forma, esses fatores servem para assegurar que a população se
torne numericamente tão alta, ou relaxando suas influências supressivas, quando a
população se torna numericamente baixa. Assim, mantendo-se o a população num
nível médio de abundância característico, que é chamado de nível ou posição de
equilíbrio, e diz-se que a população está em equilíbrio natural.
Entre os fatores bióticos, as interações que ocorrem entre os seres vivos de
natureza desarmônica (herbivoria, predação, parasitismo, competição, etc.) são de
fundamental importância no equilíbrio natural das populações que pertencem a um
determinado agroecossistema uma vez que, nessas relações, um organismo
alimenta-se e vive às custas de outro organismo, com efeitos na regulação do
crescimento populacional de ambos e, assim, contribuindo para a manutenção do
equilíbrio da natureza. O mecanismo da densidade recíproca atua nessas relações
de tal forma que sempre uma população é regulada por outra população. A esse
fenômeno natural chamamos de Controle Biológico. O processo de seleção e
produção em escala desses inimigos naturais pelo homem permite que eles sejam
utilizados no manejo de pragas em ecossistemas (SUJII et al., 2002).
No processo de manipulação dos agroecossistemas, adota-se estratégias
que freqüentemente entram em conflito com as da natureza ao impor seus
interesses e objetivos de aumento da produção. Como resultado, as populações de
determinadas espécies, como por exemplo, os dípteros em um ambiente de criação
de animais, se tornam numericamente tão alta que prejudicam os animais a ponto de
reduzir sua produtividade e, conseqüentemente, seu rendimento econômico. Nessa
situação, esses insetos atingem o status de “praga” (CAMPBELL et al.,1987).
Assim, o controle biológico almeja reduzir o nível populacional de uma
espécie classificada como praga, mantendo-a abaixo do nível em que é capaz de
causar prejuízo econômico. Portanto, pode-se definir o controle biológico de pragas
como a regulação natural do número de indivíduos de uma população de uma
29
espécie-praga através da ação de uma outra população cujos indivíduos apresentam
hábitos de predação, parasitismo, antagonismo ou patogenia (GALLO, et al., 2002).
Esses indivíduos são genericamente conhecidos como agentes de controle biológico
e agem de forma a impedir que a população da praga sobre a qual eles atuam se
torne numericamente tão alta a ponto de causar prejuízo econômico, mantendo
ambas populações em equilíbrio.
Atualmente, há dificuldades no controle de vetores utilizando-se compostos
químicos, devido ao aparecimento de resistência (RESENDE e GAMA, 2006),
aumentando, portanto, a importância dos agentes de controle biológico.
Dentre tais inimigos naturais existem grupos bastante diversificados, como
insetos, vírus, fungos, bactérias, nematóides, protozoários, rickéttsias, micoplasmas,
ácaros, aranhas, peixes, anfíbios, répteis, aves e mamíferos (PARRA et al., 2002),
podendo ser agrupados em três categorias principais (MENEZES, 2003) a saber:
predadores, parasitóides e patógenos. Os dois primeiros são denominados agentes
entomófagos, podendo ser vertebrados (por exemplo, sapo, pássaro, morcego,
peixe, etc.) ou invertebrados (insetos, ácaros, aranhas, etc.), sendo que apenas os
insetos estão na categoria parasitóides. A última categoria compreende os
entomopatógenos, agentes causadores de doenças em insetos como, fungos, vírus,
bactérias, nematóides e outros microorganismos.
A utilização de inseticidas microbianos teve considerável crescimento nos
últimos 20 anos, em função da alta especificidade e facilidade de multiplicação,
armazenamento e comercialização, quando comparado com os predadores e
parasitóides (ALVES, 1998). Cerca de 80% das doenças que ocorrem nos insetos
são causadas por fungos, e os gêneros mais comuns são: Aschersonia, Aspergillus,
Beauveria, Enthomophthora, Erynia, Hirsutella, Metarhizium, Nomurea e Penicillium.
De acordo com Alves (1998), a variabilidade natural dos seres vivos é uma
característica que deve ser explorada em programas de biocontrole, visto que, no
caso dos entomopatógenos, tal variabilidade manifesta-se na forma de produção de
toxinas e enzimas, crescimento em meio de cultura, resistência às condições
ambientais, entre outros.
Apesar do avanço incontestável do controle microbiano, é importante
salientar que os microrganismos entomopatogênicos raramente devem ser
considerados isoladamente no controle de pragas. Esta estratégia deverá fazer parte
de um conjunto de medidas as quais, atuando em harmonia com o ambiente, são
30
capazes de reduzir a população das pragas a níveis toleráveis. O principal objetivo
do controle microbiano deve ser o estabelecimento enzoótico do patógeno no
ecossistema (GALLO et al., 2002).
2.4 Metarhizium anisopliae
O gênero Metarhizium é um dos fungos entomopatogênicos mais
conhecidos. É um Deuteromiceto pertencente à ordem Hypocreales, família
Clavicipitaceae. Co-evoluiu em associação com insetos e foi identificado pela
primeira vez por Metschnikoff, em 1879, no coleóptero, Anisoplia austríaca,
(Coleoptera, Scarabaeidae) como Entomophtora anisopliae e que se caracteriza por
atacar um grande número de espécies de insetos (ZIMMERMANN, 1993). Em 1883,
Sorokin o classificou como Metarhizium anisopliae e desde então a utilização e ação
deste patógeno vêm sendo estudada sobre muitas espécies de insetos.
Atualmente, M. anisopliae é utilizado no controle de pragas em muitos
países como EUA, Brasil e Austrália, entre outros. Segundo Zimmermann (1993),
quatro grupos de insetos-praga têm sido controlados com M. anisopliae, sendo eles:
cupins, gafanhotos, cigarrinhas e besouros. A maioria destas pragas está
extensamente distribuída e tem grande importância econômica nas culturas em que
ataca.
A classificação atual de Metarhizium é baseada em caracteres morfológicos
e foi revisada por Tulloch (1976), que aceitou apenas M. flavoviridae e M. anisopliae,
com essa segunda espécie sendo subdividida em var. anisopliae e var. majus,
dependendo do tamanho do conídio (ZIMMERMANN, 1993; DRIVER et al, 2000).
Os insetos colonizados por Metarhizium tornam-se duros e cobertos por
uma camada pulvurulenta de conídios. A doença é conhecida como muscardine
verde (WRIGHT et al., 2004), pois no final da conidiogênese os cadáveres
apresentam tons de verde que variam do claro para o escuro, acinzentados ou ainda
esbranquiçados com pontos verdes. Os conídios germinam na cutícula de um inseto
suscetível, produzem tubos germinativos que penetram na cavidade do corpo do
inseto onde o fungo prolifera com hifas, matando o hospedeiro (ALVES, 1998). Após
31
a morte, em condições favoráveis, o fungo cresce e esporula servindo de fonte de
inóculo para outros indivíduos.
A mais comum das espécies é M. anisopliae, que é encontrada atacando
muitas espécies de insetos, sendo que, alguns isolados, possuem considerável
especialização em relação ao hospedeiro. Diferenças na patogenicidade indicam
que naturalmente ocorre variação genética. Outros fatores relacionados à
patogenicidade incluem a dimensão dos conídios, taxa de crescimento do fungo e
atividade enzimática (ST. LEGER et al., 1992).
O primeiro trabalho utilizando o fungo M. anisopliae para controle de pragas
data de 1879, pelo russo Ilya Metchnikoff, que aplicou o fungo em larvas de um
curculionídeo, praga de beterraba (ALVES, 1998). Acredita-se que a espécie M.
anisopliae ocorra naturalmente sobre mais de 300 espécies de insetos das
diferentes ordens, incluindo pragas importantes.
Aproveitando-se da variabilidade natural desse fungo, diversos trabalhos
foram realizados com o objetivo de selecionar isolados para o controle de pragas,
em diferentes regiões do Brasil, ainda com exclusividade na área agrícola como:
cupim de montículo em pastagens, pragas de grãos armazenados e larvas de
escarabeídeos que atacam a cana-de-açúcar, cigarrinha das folhas em cana-de-
açúcar, cigarrinhas das pastagens (FERNANDES E ALVES, 1991; MOINO JÚNIOR,
1993; ALMEIDA, 1994; TIGANO-MILANI et al., 1995). Estudos envolvendo sua
caracterização fisiológica e molecular vêm sendo realizados para se avaliar melhor
as características entomopatogênicas por ele exibidas (BRAGA, 1997).
O ciclo das relações fungo-hospedeiro depende das condições ambientais
(temperatura, umidade, luz, radiação ultravioleta), condições nutricionais e
suscetibilidade do hospedeiro. A maioria dos fungos entomopatogênicos requer, pelo
menos, 95% de umidade relativa na superfície do inseto para a germinação,
extensão do tubo germinativo e infecção (HALLWORTH e MAGAN, 1999).
A entomopatogenicidade do fungo, que é a sua capacidade de produzir
doença em insetos, depende de uma sequência de eventos mecânicos e
bioquímicos que ocorrem de forma sincronizada pela deposição do conídio sobre a
cutícula do inseto, seguida pela germinação do conídio, penetração através da
cutícula dada por ação mecânico-enzimática, invasão, colonização do corpo do
inseto e produção de toxinas, exteriorização das estruturas fúngicas e produção de
conídios sobre a carcaça do hospedeiro (ST. LEGER et al., 1991).
32
Os eventos de infecção de M. anisopliae em seu hospedeiro são adesão,
com a presença do muco que envolve os conídios possuindo altos níveis de
aminopeptidases, que podem criar condições favoráveis para a atuação de enzimas
extracelulares; germinação, que ocorre em condições favoráveis de umidade,
temperatura, pH, oxigênio e nutrição; a formação de um apressório (extremidade
dilatada da hifa com alta atividade secretora enzimática, que permite a penetração
da epicutícula), penetração da procutícula, que envolve processo físico (pressão da
hifa terminal que rompe as áreas membranosas ou esclerosadas) e químico
(elaboração de enzimas: proteases, lípases e quitinases) e formação de células com
abundância de nutrientes armazenados (clamidósporo) que parece manter a
viabilidade do fungo no corpo do hospedeiro por longos períodos até a esporulação
superficial (ALVES, 1998).
Os fungos entomopatogênicos penetram seus hospedeiros diretamente
através da cutícula, que é uma barreira natural para muitos microrganismos. Antes
mesmo do conídio penetrar a cutícula do hospedeiro existem propriedades não
específicas, por exemplo, a hidrofobicidade, e antígenos específicos que permitem a
adesão do conídio. Essa infecção é possível pela combinação de enzimas digestivas
e micotoxinas que o fungo entomopatogênico produz e libera (CHEN et al., 1999;
JEFFS et al., 1999). Consequentemente, eles têm alto potencial como agentes de
controle de insetos-praga.
Estes fungos produzem uma série de enzimas proteolíticas e quitinolíticas
que facilitam a penetração na cutícula do inseto, que é a maior barreira física para a
infecção (JOSHI et al., 1997). Tanto as proteases quanto as quitinases estão
envolvidas na patogenicidade dos fungos entomopatogênicos aos seus hospedeiros
(ST. LEGER et al., 1993). Isolados altamente patogênicos apresentam quantidade
detectável de atividade extracelular de quitinase, lípase e protease que são muito
ativas, de amplo espectro e necessários para a penetração da epicutícula
hidrofóbica e da cutícula de alto conteúdo protéico (ROBERTS et al., 1992).
M. anisopliae possui duas enzimas quitinases distintas que são
caracterizadas e responsáveis pela regulação e indução da degradação da quitina
(KANG et al., 1999). St. Leger et al. (1993) citaram que a regulação da produção de
quitinase pelos fungos sugere que o sistema é similar ao realizado pelos saprófitas,
mas a complexidade dos tipos de quitinases ainda não foram estudadas.
33
Os fungos entomopatogênicos que invadem o hospedeiro pela cutícula têm
enzimas que degradam essa cutícula. Essas enzimas, além de favorecer a
penetração do fungo, convertem o tecido do inseto em nutrientes para o seu
crescimento (ROBERTS et al., 1992). M. anisopliae utiliza uma combinação de
enzimas e força mecânica para penetrar a cutícula de seu hospedeiro e ter acesso à
hemolinfa, rica em nutrientes. Umas das mais importantes enzimas, quimoelastase,
produzida pelo M. anisopliae, é chamada de Pr1. Isso sugere que a enzima Pr1 é
um fator de virulência desse fungo. Além disso, fungos entomopatogênicos
usualmente produzem metabólitos secundários tóxicos ou antibióticos, e as toxinas
secretadas no meio pelo fungo podem atuar como antimicrobiano ou agente anti-
imune, eliminando assim a competição por nutrientes ou facilitando o
estabelecimento do patógeno (ROBERTS et. al, 1992; WANG et al., 2002).
M. anisopliae também produz toxinas do grupo dos ciclopeptídeos, as
destruxinas, que desempenham papel importante na patogênese do fungo,
apresentando várias propriedades biológicas, em particular, atividades inseticida e
fungicida (ROBERTS, 1969; POTTERAT et al., 2000; HSIAO e KO, 2001).
O grande interesse nas destruxinas deve-se ao fato delas estarem
envolvidas na virulência de fungos entomopatogênicos e com potencial para uso de
controle de pragas (PEDRAS et al., 2002). Essas micotoxinas são as únicas
detectadas no corpo dos insetos infectados inclusive em estágios avançados da
infecção, causando mortalidade. Mais de vinte diferentes destruxinas já foram
isoladas e quinze destas foram originalmente isoladas de M. anisopliae (LOUTELIER
et al., 1996; CHEN et al., 1999).
A suscetibilidade de dípteros a fungos entomopatogênicos, particularmente
Deuteromicetos (atuais mitospóricos), foi reportado por Steinkraus et al. (1990) e
mais recentemente por Barson et al., 1994; Lecuona, 1999; Renn et al. 1999;
Lezama-Guttierrez et al., 2000; Serafini et al., 2001; Feijó et al., 2002; Lecuona et al.,
2005; Mochi et al., 2006, demonstrando o potencial patogênico como agentes de
biocontrole para várias espécies de moscas como Musca domestica Linnaeus
(Muscidae), Anastrepha ludens Loew (Tephritidae), Haematobia irritans Linnaeus
(Muscidae), Chrysomya albiceps Wiedemann (Calliphoridae), Ceratites capitata
(Wiedeman) (Tephritidae).
34
2.5 Manejo integrado de pragas (MIP)
Com a descoberta e síntese de moléculas de ação inseticida, pelo advento
da Segunda Guerra Mundial, os métodos de controle de pragas utilizados
anteriormente (culturais, biológicos e físicos) foram rapidamente substituídos, com a
promessa de uma solução mais rápida e econômica para o controle de pragas e
vetores. Entretanto, os efeitos adversos desta forma de controle não tardaram a
surgir (MORAGAS e SCHNEIDER, 2003).
No final da década de 50 e início da década de 60 surge uma nova forma de
pensar sobre o controle de pragas, inicialmente denominado Controle Integrado,
evoluindo posteriormente para Manejo Integrado de Pragas (MIP) (BOARETTO e
BRANDÃO, 2000). O MIP pode ser caracterizado por selecionar e implementar
métodos de controle, levando em consideração as conseqüências econômicas,
ecológicas e sociológicas, visando interferir o mínimo possível no ecossistema.
Boaretto e Brandão (2000), ainda afirmam que o desenvolvimento e implantação de
tal método, na prática, requerem conhecimentos aprofundados sobre o ecossistema
como um todo, que possibilitem um amplo planejamento e, principalmente, que
subsidiem a tomada de decisão pela adoção ou não de estratégias de controle e
escolha do sistema de redução populacional.
Para a implementação de um programa de MIP, possibilitando a
manutenção de um modo mais racional o controle de moscas em um
agroecossitema, é necessário a aplicação de 4 passos básicos (PRADO, 2006): 1)
detecção do problema e identificação das espécies envolvidas; 2) monitoramento
das populações e relação com o tempo e o clima; 3) decisão e implementação das
medidas de controle (cultural, biológico e químico); 4) monitoramento permanente de
manutenção. Parece fácil e muito razoável, entretanto, essas práticas não são
usuais no Brasil, apesar das recomendações da SUCEN (Superintendência de
Controle das Endemias) (BURALLI et al.,1987). E a utilização praticamente isolada
de inseticidas químicos, acaba se tornando muito prejudicial por só privilegiar este
método, em detrimento dos demais, levando ao esgotamento das moléculas
químicas utilizadas (LEIBEE e CAPINERA, 1995; SHONO e SCOTT, 2002).
Atualmente, o controle da maioria das espécies de insetos de importância
médica e veterinária, ainda é realizado, basicamente, com a aplicação de inseticidas
35
organossintéticos, o que acarreta diversos problemas diretos e indiretos (GINARTE,
2003). Segundo Marcondes (2001), o uso de inseticidas químicos apresenta várias
limitações. Os inseticidas não seletivos constituem uma forte pressão de seleção
sobre os insetos, podendo levar à supressão populacional de inimigos naturais,
causando a dependência crescente de seu uso, além do surgimento de populações
resistentes.
Musca domestica é o exemplo clássico de espécie que desenvolveu
resistência à maioria dos inseticidas químicos conhecidos. Normalmente, larvicidas e
adulticidas químicos são as primeiras medidas a serem adotas por produtores no
controle de dípteros associados a animais. O uso inapropriado desses produtos
combinado com o curto ciclo de vida de M. domestica (LARSEN e THOMSEN, 1940)
e o alto potencial biótico, produz condições que levam o desenvolvimento de
resistência aos inseticidas químicos. Além de a espécie possuir os genes
necessários para o desenvolvimento de resistência aos produtos mais poderosos da
atualidade (KAUFMAN et al., 2001; LEARMOUNT et al., 2002).
A necessidade de preservar o meio ambiente já se tornou o objetivo
universal em qualquer empreendimento. Inúmeros movimentos de alerta nesse
sentido têm surgido nas últimas décadas. Um amplo espectro de atividades
executadas pelo homem contribui para a deterioração do meio ambiente. Nesse
sentido, o MIP é um instrumento dirigido ao uso racional de práticas de controle,
com otimização por meio de medidas múltiplas, que mantêm a população de pragas
abaixo do nível de dano (ALVES, 2006).
A consciência pública quanto ao uso indiscriminado de pesticidas modificou-
se consideravelmente a partir da publicação, em 1962, de “Silent Spring”, livro de
Rachel Carlson que apontava os danos ambientais causados por compostos
organoclorados (NRDC, 2009). Em sequência, outros trabalhos enfocaram tanto o
impacto ambiental como os possíveis danos à saúde humana. Como conclusão
deste processo, seu uso foi restrito e/ou proibido em diversos países (DOMINGUEZ,
2001).
O MIP é um termo abrangente, podendo ser definido como um sistema que
incorpora medidas preventivas e corretivas destinadas a impedir que as pragas
ultrapassem os níveis de danos. O último passo deste programa é a avaliação dos
resultados obtidos (CARVALHO NETO, 1999).
36
O conceito de controle de pragas com o uso exclusivo de inseticidas
químicos está mudando, e métodos de controle menos agressivos ao meio ambiente
e à saúde humana são exigidos, principalmente pela opinião pública e pelas
agências ambientalistas, acopladas com a ação de vários governos. Novas opções
de controle de pragas tornam-se necessárias, e atualmente o MIP, que usa
diferentes métodos de controle, inclusive os produtos químicos convencionais, está
ganhando adeptos no âmbito global. Dentro dessa nova abordagem as tecnologias
biológicas que utilizam organismos vivos, como os inimigos naturais (predadores,
parasitóides e microrganismos), são as mais utilizadas, ou pelo menos as mais
desejadas, e apresentam grande potencial de uso futuro (MELO e AZEVEDO, 2000).
A conservação e a utilização de agentes de controle biológico dentro dos
agroecossistemas é uma das principais estratégias adotadas no manejo integrado
de pragas (BATISTA FILHO et al., 2001). Para preservar os entomopatógenos ou
para usá-los em combinação com inseticidas químicos, é necessário saber a ação
destes produtos nos microrganismos e assim determinar sua compatibilidade. Esta
intenção deve ser considerada antes de recomendar um agente químico nos
programas de Manejo Integrado de Pragas (BATISTA FILHO et al., 2001).
O conhecimento sobre os principais agentes bióticos controladores de
pragas evoluiu muito nas últimas décadas, possibilitando inclusive a implantação de
programas de controle biológico em grandes áreas (MOSCARDI, 2003).
A escolha das medidas de controle a serem adotadas deve ser feita tendo
como base o conhecimento da biologia e ecologia da praga (sua distribuição,
densidade e capacidade de dispersão), bem como das características da região,
cultura local e condições financeiras (NATAL e UENO, 2004).
37
Metodologia geral
Os trabalhos experimentais referentes aos capítulos 1 [Flutuação
populacional de espécies de Muscidae e Fanniidae (Diptera) em fazenda de criação
animal em Capão do Leão, Rio Grande do Sul, Brasil] e 2 [Flutuação populacional de
muscídeos (Diptera, Muscidae) simbovinos e sua distribuição sobre o corpo do gado
de leite, no município de Capão do Leão, RS, Brasil] foram realizados no Centro
Agropecuário da Palma (CAP). O trabalho foi realizado no período de abril de 2007 a
março de 2008.
O CAP pertence à Universidade Federal de Pelotas, e possui uma área de
1.257 hectares, localizado na Planície Costeira do Rio Grande do Sul, no município
de Capão do Leão – RS, cujas coordenadas geográficas são 31°52’00’’ de latitude
sul e 52°21’24’’ de longitude oeste e altitude de 30 metros. O local do estudo
apresenta relevo fortemente ondulado, com freqüente ocorrência de ventos. O clima
da região é do tipo temperado frio e úmido, com períodos de estiagem no verão e
ocorrência de fortes geadas no inverno. As temperaturas médias são de 22ºC nos
meses mais quentes e de 13ºC durante os meses mais frios. A precipitação pluvial
média é de 1.200mm anuais (CORVELLO et al., 1999).
O CAP localiza-se a 15 km da cidade de Pelotas (RS) à margem da BR 116
no km 535. No CAP são desenvolvidas atividades relacionadas à pecuária estando
envolvidos bovinos de leite, suínos e ovinos. O rebanho de gado leiteiro é
constituído de animais das raças Jersey e Holandesa PO e PC.
No capítulo 3 [Ação do fungo Metarhizium anisopliae (Hypocreales,
Clavicipitaceae) sobre desenvolvimento de Musca domestica e Muscina stabulans
(Muscidae, Diptera) em laboratório] os experimentos foram conduzidos no
Laboratório de Biologia de Insetos pertencente ao Instituto de Biologia (IB) da
A
38
Universidade Federal de Pelotas (UFPel). As colônias de M. domestica e M.
stabulans foram mantidas durante todo o período de experimentação em uma
câmara climatizada com temperatura variando de 26 ± 2ºC, umidade relativa do ar
acima de 75% e com fotofase de 12 horas. Os bioensaios foram mantidos em B.O.D.
(Biological Oxigen Demand) com a temperatura de 25ºC, umidade relativa de 80% e
fotofase de 12h.
39
Capítulo 1 - Flutuação populacional de espécies de Muscidae e Fanniidae (Diptera) em fazenda de criação animal em Capão do Leão, Rio Grande do Sul, Brasil 1 Introdução
A grande demanda de produtos derivados de animais, tem requerido
aprimoramento nas práticas agropecuárias, implicando na implementação rápida e
progressiva do número de animais mantidos em regime de confinamento e semi
confinamento. Neste sistema de manejo, fezes e outros resíduos orgânicos, são
acumulados em grande quantidade. Tais acúmulos se constituem em excelente
substrato para o desenvolvimento de inúmeras espécies de artrópodes,
principalmente de dípteros sinantrópicos (ARMITAGE, 1986).
As moscas sinantrópicas são espécies adaptadas às modificações
ambientais produzidas pelo homem, e apresentam grande importância médica e
sanitária (GREENBERG, 1971; AXTELL, 1986). Os dípteros sinantrópicos da família
Muscidae como a Musca domestica Linnaeus 1758, Muscina stabulans (Fallén,
1817) e Stomoxys calcitrans (Linnaeus, 1758); da família Fanniidae como Fannia
pusio (Wiedemann, 1830) e Fannia canicularis (Linnaeus, 1761) e as espécies do
gênero Chrysomya Robineau-Desvoidy (1830) da família Calliphoridae, entre outras,
tem sido alvo primário de controle nos sistemas de criação de animais, que tem
como premissa para sua efetividade, a implementação do Manejo Integrado de
Pragas, através do manejo adequado do esterco, conhecimento da biologia e do
comportamento das espécies de moscas, bem como dos seus principais inimigos
A
40
naturais (AXTELL,1981; AXTELL e RUEDA, 1985; ZUREK et al., 2001; GEDEN,
2002; JUSTUS, 2002; LYSYK, 2004). Os dípteros sinantrópicos, muitas vezes, são considerados pragas devido
não somente à sua densidade, mas, principalmente, à tolerância biológica de seus
hospedeiros (WALLNER, 1987). Populações de dípteros encontradas no ambiente
de criação de animais, quando ultrapassam o nível de dano econômico, ocasionam
alguns problemas, embora que, em determinados ambientes como sala de ordenha,
o desejável é que a presença de insetos seja nula. Em aviários, por exemplo, devido
ao hábito de defecar e regurgitar sobre as superfícies, os dípteros deixam manchas
em equipamentos, o que, em instalações luminosas podem reduzir o nível de
iluminação, comprometendo o desenvolvimento dos animais. Podem ainda veicular
patógenos, através do seu corpo, trato digestivo ou até mesmo das suas fezes,
podendo ser transmissoras de diversos microorganismos tanto para o homem como
para outros animais (HARWOOD e JAMES, 1979; AXTELL, 1985; AXTELL e
ARENDS, 1990; MARICONI et al., 1999).
No Brasil, os estudos sobre a diversidade de dípteros associados a
agroecossistemas de criação animal estão focados na criação de aves
principalmente (BRUNO et al., 1993; LOMÔNACO e PRADO, 1994; FERNANDES et
al., 1995 e AVANCINI e SILVEIRA, 2000; BICHO et al., 2004; LOPES et al., 2007,
2008) e em moscas que se desenvolvem em fezes bovinas (MARCHIORI e
LINHARES, 1999; MARCHIORI et al., 2001; MACEDO et al., 2001; MARCHIORI et
al., 2002; MARCHIORI, 2002). Dentre os dípteros sinantrópicos, destaca-se a
espécie M. domestica que apresenta distribuição mundial e grande importância,
devido à freqüência, abundância e importância na saúde pública (PFEIFFER e
AXTELL, 1980; AXTELL, 1986a; AXTELL e ARENDS, 1990; BRUNO et al., 1993;
LOMÔNACO e PRADO, 1994; FERNANDES et al., 1995).
A determinação da flutuação de uma população se dá pelo afastamento
assimétrico do nível de equilíbrio da mesma, e a flutuação das populações de
insetos ocorre em função do tempo devido à ação de fatores ecológicos (GALLO et
al., 2002). Desta forma, os fatores ambientais afetam diferentes espécies de dípteros
muscóideos e, como conseqüência, suas populações são alteradas em função das
diferentes épocas do ano (NUORTEVA, 1963; VIANNA et al., 1997).
A flutuação populacional e a abundância de insetos são alternativas que
permitem avaliar as populações no tempo e no espaço, já que, estimar-se a
41
densidade absoluta de insetos é impossível. Com intuito de manter em baixas
densidades as populações de dípteros, um programa de controle deve ser elaborado
integrando diferentes métodos, como culturais, biológicos e químicos (CARRARO e
AZEVEDO, 2000). Para isso, torna-se essencial a realização de um levantamento
dessas espécies a fim de planejar as estratégias adequadas de controle desses
dípteros. Assim, objetivou-se identificar e estimar a flutuação populacional de
Fanniidae e Muscidae que ocorrem em fazenda de criação de bovinos consorciados
a suínos em Capão do Leão, Rio Grande do Sul, Brasil, no período de abril/2007 a
março/2008.
42
2 Material e métodos
Para realização do estudo, foram instaladas duas armadilhas orientadas
pelo vento (W.O.T., Wind Oriented Trap), construídas de acordo com modelo de
Broce et al. (1977) modificado por Oliveira (1982). As armadilhas forma instaladas
no Centro Agropecuário da Palma/UFPel, eqüidistantes 30m e suspensas a 1,20m
do solo. Em cada armadilha foi colocado um recipiente plástico contendo 250g de
fígado bovino, em decomposição. O fígado, antes de ser usado, permanecia por
aproximadamente uma semana em frascos de vidros fechados, em temperatura
ambiente, para acelerar o processo inicial de decomposição. As armadilhas
permaneceram instaladas durante sete dias, entre os dias 10 e 20 de cada mês,
pelo período de um ano (abril/2007 a março/2008), removendo-se os dípteros no fim
do período estabelecido.
Os insetos foram retirados das armadilhas através de sacos plásticos de 60
litros e posteriormente levados para o Laboratório de Biologia de Insetos/IB/UFPel
para identificação e quantificação. Para a identificação dos dípteros, foram utilizados
os trabalhos de Mcalpine (1981), Wendt (2006), Carvalho (2002) e Carvalho et al.
(2002), além do auxílio na identificação e confirmação das espécies pelos
especialistas pertencentes a UFPR e UFPel.
A freqüência das populações de dípteros foi estimada mediante a
quantificação dos espécimes para cada grupo taxonômico. Estimou-se a flutuação
populacional através da média mensal dos exemplares por espécie, relacionada com
as médias das variáveis abióticas mensais: temperatura, pluviosidade e umidade
relativa. Os dados relacionados às referidas variáveis climáticas foram fornecidos
pela Estação Agroclimatológica da Universidade Federal de Pelotas.
A
43
3 Resultados e discussão
Durante o período de estudo, foram capturados 14.231 dípteros, dos quais
7.225 (50,77%) espécimes da família Calliphoridae; 4.155 (29,20%) espécimes da
família Fanniidae e 2.673 (18,78%) representantes da família Muscidae, estas foram
as famílias mais representativas capturadas (tab. 1).
Tabela 1 - Freqüência de famílias de Diptera capturadas em armadilha W.O.T., utilizando-se como atrativo fígado bovino em decomposição, no período de abril de 2007 a março de 2008, no Centro Agropecuário da Palma/UFPel, em Capão do Leão, RS. (Abs: absoluta; Rel: relativa).
Freqüência
Família Abs (nº) Rel (%)
Calliphoridae 7.225 50,769
Fanniidae 4.155 29,197
Muscidae 2.673 18,783
Sarcophagidae 172 1,209
Drosophilidae 3 0,021
Tachinidae 2 0,014
Syrphidae 1 0,007
Total 14.231 100,000
Os fatores bióticos e abióticos do local de captura são responsáveis pela
diversidade e quantidade de dípteros capturados. Porém, quanto à quantidade e à
A
44
eficiência da armadilha W.O.T., deve-se a forma estrutural da armadilha que mantém
sua abertura constantemente no sentido do vento, o que garante a forte orientação
das moscas em direção ao atrativo. A grande diversidade de espécies capturadas,
deve-se à isca (fígado bovino, em decomposição), cuja influência foi decisiva para
esta variável, demonstrando um largo espectro atrativo, logicamente atraindo em
maior número espécies necrófagas, como os califorídeos, que também apresentam
uma grande capacidade de vôo.
As famílias Sarcophagidae, Drosophilidae, Tachinidae e Syrphidae
apresentaram uma freqüência muito baixa (tab. 1), onde a captura desses grupos foi
considerada acidental.
A família Fanniidae apresentou uma ocorrência de 29,197% do total de
dípteros capturados (tab. 1). Os fanniídeos se caracterizam por apresentar uma
grande diversidade alimentar. As larvas apresentam hábito saprófago e
desenvolvem-se nos mais diferentes substratos como fungos e fezes (CHILLCOTT,
1961), matéria orgânica animal ou vegetal (MALLOCH, 1934; HOLLOWAY, 1984),
associados aos “rejeitos” de ninhos de abelhas (CHILLCOTT, 1958, 1961), e ainda,
estão relacionadas com a decomposição de cadáveres de animais, podendo assim,
ter importância na entomologia forense (MONTEIRO-FILHO e PENEREIRO, 1987;
MOURA et al., 1997; CARVALHO et al., 2000; MARCHIORI et al., 2000; AMENDT et
al., 2004).
Os muscídeos representaram 18,783% do total de dípteros coletados
durante o período experimental (tab. 1). Uma grande variedade comportamental é
verificada também para Muscidae. Estas constatações se devem ao fato de os
muscídeos possuírem habitats muito variados, com estratégias alimentares que
possibilitam a ocupação de diversos nichos como carcaças e fezes de vertebrados
(SKIDMORE, 1985; AXTELL, 1999; AVANCINI e SILVEIRA, 2000; CARVALHO et
al., 2000). As larvas podem ser saprófagas (MOON, 2002), parasitas em tecidos de
animais vivos onde podem causar miíase obrigatória ou facultativa (CATTS e
MULLEN, 2002); podem ser predadoras obrigatórias (MARQUES e COURI, 2007),
predadoras facultativas (SKIDMORE, 1985), com hábitos alimentares necrófagos
demonstrando possibilidade de uso como indicadoras do intervalo pós-morte na
entomologia médico-criminal (OLIVEIRA-COSTA et al., 2001; KRÜGER et al., 2002).
As freqüências das espécies de Fanniidae e Muscidae capturadas estão
representadas na tab 2. Os fanniídeos coletadas foram: Fannia canicularis
45
(Linnaeus, 1761); Fannia heydenii (Wiedemann, 1830); Fannia yenhedi
Albuquerque, 1957; Fannia subgrupo pusio; Fannia sp 1 e Fannia sp 2. Os
muscídeos coletados foram: Musca domestica Linnaeus, 1758; Muscina stabulans
(Fallén, 1817); Ophyra aenescens (Wiedemann,1830); Ophyra chalcogaster
(Wiedemann, 1824); Ophyra solitaria Albuquerque, 1958; Synthesiomyia nudiseta
(Wulp, 1883); Graphomya auriceps Malloch, 1934; Graphomya analis (Macquart,
1851); Atherigona orientalis (Schiner, 1868); Biopyrellia bipuncta Wiedemann, 1830
e Philornis sp.
Tabela 2 - Freqüência de espécies de Fanniidae e Muscidae capturados em
armadilha W.O.T. iscada com fígado bovino em decomposição, no período de abril de 2007 a março de 2008, no Centro Agropecuário da Palma/UFPel, em Capão do Leão, RS. (Abs: absoluta; Rel: relativa).
Frequência
Família Espécies Abs (nº) Rel (%)
Fanniidae Fannia sp 1 3.131 45,855
Fannia sp 2 580 8,494
Fannia subgrupo pusio 380 4,511
Fannia canicularis 133 1,948
Fannia heydenii 2 0,029
Fannia yenhedi 1 0,015
Muscidae Musca domestica 2.507 36,716
Muscina stabulans 67 0,981
Ophyra aenescens 33 0,483
Synthesiomyia nudiseta 27 0,395
Graphomya auriceps 19 0,278
Ophyra chalcogaster 13 0,190
Atherigona orientalis 3 0,044
Biopyrellia bipuncta 1 0,015
Ophyra solitaria 1 0,015
Graphomya analis 1 0,015
Philornis sp 1 0,015
Total 6.828 100,000
Ao longo dos doze meses de coleta, houve uma variação mensal no número
de espécies capturadas, tendo ocorrido o maior número de espécies no mês de abril
46
(13) e maio (10) e em alguns meses onde não houve a captura de moscas: julho,
agosto, setembro e janeiro (tab. 3).
Tabela 3 - Espécies de Muscidae e Fanniidae e número total de indivíduos
capturados em armadilha W.O.T. iscada com fígado bovino em decomposição, no período de abril de 2007 a março de 2008, no Centro Agropecuário da Palma/UFPel, em Capão do Leão, RS.
2007 2008
Família/Espécies Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar TOTAL FANNIIDAE Fannia sp 1 476 268 9 0 0 0 1 2141 1 0 150 85 3131 Fannia sp 2 400 42 0 0 0 0 0 70 2 0 64 2 580 Fannia subgrupo pusio 215 49 0 0 0 0 0 44 0 0 0 0 308 Fannia canicularis 29 2 0 0 0 0 15 62 1 0 24 0 133 Fannia heydenii 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 0 2 Fannia yenhedi 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 1 MUSCIDAE Musca domestica 1620 74 0 0 0 0 0 33 1 0 360 419 2507 Muscina stabulans 8 2 0 0 0 0 0 20 3 0 13 21 67 Ophyra aenescens 10 0 0 0 0 0 0 10 0 0 11 2 33 Synthesiomyia nudiseta 12 8 0 0 0 0 0 1 0 0 4 2 27 Graphomya auriceps 1 18 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 19 Ophyra chalcogaster 4 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 8 13 Atherigona orientalis 3 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 3 Ophyra solitaria 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 Biopyrellia bipuncta 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 Graphomyia analis 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 Philornis sp 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 Número de espécies 13 10 1 0 0 0 3 8 5 0 8 8 Número de indivíduos 2780 465 9 0 0 0 17 2381 8 0 628 540 6828
O mês de junho, quando foram capturadas apenas 9 espécimes, juntamente
com julho e agosto foram os meses que apresentaram temperaturas médias mais
baixas ao longo do ano (12ºC; 9,9ºC e 11,7ºC) (Fig. 1) não ocorrendo captura neste
período. Já no mês de setembro, também não foi evidenciada a presença de
dípteros, mesmo com a temperatura média em elevação (16,8ºC). Neste período
verificou-se uma grande oscilação nas temperaturas mensais, com temperatura
mínima chegando a 5,2ºC (Fig. 1), além disso, o reflexo das baixas temperaturas
dos meses anteriores, é evidenciado em setembro, já que nestes meses não ocorreu
desenvolvimento dos dípteros e assim não verifica-se a presença de adultos.
47
Figura 1 - Distribuição das temperaturas médias mínimas, médias e máximas
mensais, no período de abril de 2007 à março de 2008 (FONTE: Estação Agroclimatológica da Universidade Federal de Pelotas).
Figura 2 - Representação mensal da pluviosidade (mm) e umidade relativa (%) no
período de abril de 2007 a março de 2008. (FONTE: Estação Agroclimatológica da Universidade Federal de Pelotas).
-5
0
5
10
15
20
25
30
35
40
abr/07 Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez jan/08 Fev Mar
Meses
Tem
pera
tura
(°C)
Temperatura mínima (°C) Temperatura média (C°) Temperatura máxima (°C)
68,070,072,074,076,078,080,082,084,086,088,090,0
abr/07 Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez jan/08 Fev Mar
Meses
Umid
ade
Rela
tiva
(%)
0,0
50,0
100,0
150,0
200,0
250,0 Pluviosidade média (m
m)
Umidade relativa (%) UR Pluviosidade Média (mm)
48
Em janeiro, foi registrada a temperatura média mais alta do ano (23,2ºC)
(Fig. 1), combinado com a umidade relativa média (75,3%) e pluviosidade média
(80,4mm) mais baixas do ano (Fig. 2), fatores que contribuíram para a ausência dos
dípteros nas armadilhas neste mês. A ação combinada de alta temperatura com
baixa umidade relativa tem impacto negativo sobre as populações de insetos, pois
seu grande desafio nestas condições é a obtenção de oxigênio sem que ocorra a
perda de água, o que devido ao pequeno tamanho corpóreo torna-se difícil
(GULLAN e CRANSTON, 2007). Por isso os insetos, na tentativa de garantir a
sobrevivência, diminuem seu metabolismo o que se reflete em sua atividade,
constatado pela ausência de dípteros no período.
No mês de abril, primeiro mês das coletas, registrou-se o maior número de
indivíduos capturados (2.780) (tab. 3). No mês de maio, ainda há o registro de dez
diferentes espécies no ambiente, embora a brusca queda da temperatura média de
20,2ºC para 12,7ºC. Os cinco próximos meses (junho a outubro), se caracterizaram
por apresentarem um número muito baixo ou inexistente de dípteros (tab. 3), quando
as temperaturas médias foram as mais baixas ao longo do ano (Fig. 1), o que
caracteriza o período desfavorável ao desenvolvimento dos muscóideos estudados.
Em setembro, as temperaturas começam a elevar-se, mas é só no mês de
outubro com a temperatura média de 19,1ºC que os dípteros voltam a ser
capturados pelas armadilhas. A elevação da temperatura nos meses de setembro e
outubro é refletido no mês de novembro, quando se verifica a segunda maior coleta
(2.381) (tab. 3), com a temperatura média mensal de 18,5ºC. Os insetos são
capturados pelas armadilhas até o mês de março, quando as temperaturas
oscilaram entre 18,5ºC a 22,5ºC.
A maior abundância das espécies de Fanniidae e Muscidae ocorreram entre
os intervalos de temperatura média mensal de 18,1ºC a 22,5ºC, onde as espécies
mais abundantes ocorreram com mais de 90% de freqüência (tab. 4), caracterizando
o período favorável a captura dos referidos dípteros e esse período se estendeu por
seis meses (tab. 4) ao longo do ano. A ocorrência de dípteros quando as
temperaturas foram menores ou iguais a 12ºC foi apenas de nove indivíduos (tab. 4)
e quando as temperaturas oscilaram entre 22,6 ºC a 23,2ºC, não houve a captura,
assim delimitando a faixa de temperaturas que são desfavoráveis ao
desenvolvimento de muscóideos neste agroecossistema.
49
De acordo com Dajoz (1983) as flutuações populacionais dos animais
ectotérmicos são muito mais dependentes dos fatores climáticos, quando
comparados aos homeotérmicos. Quando o clima é favorável, o desenvolvimento
dos ectotérmicos é rápido, permitindo em pouco tempo alcançar altas densidades
populacionais. No final do período favorável à ação combinada do clima, predadores
e doenças reduzem rapidamente suas populações. O autor registrou também que a
complexidade do ecossistema tem influência, pois quanto mais complexo, maior é o
número de espécies que interferem e mais estáveis são as populações.
Tabela 4 – Influência da temperatura média mensal na freqüência de captura de muscídeos e fanniídeos, capturados em armadilha W.O.T. iscada com fígado bovino em decomposição, no período de abril de 2007 a março de 2008, no Centro Agropecuário da Palma/UFPel, em Capão do Leão, RS. (Abs.: absoluta; Rel.: relativa)
Musca domestica
Fannia sp. 1
Fannia sp. 2
Fannia canicularis
Σ espécies
Temperatura (ºC)
Meses Abs (nº)
Rel (%)
Abs (nº)
Rel (%)
Abs (nº)
Rel (%)
Abs (nº)
Rel (%)
Abs (nº)
Rel (%)
≤ 12 3 - - 9 0,29 - - - - 9 0,14 12,1 ≥ 18 2 74 2, 95 268 8,56 42 7,24 2 1,50 386 6,08
18,1 ≤ 22,5 6 2.433 97,05 2.854 91,15 538 92,76 131 98,50 5.956 93,78 22,6 ≥ 23,2 1 - - - - - - - - - -
Total 12 2.507 100,00 3.131 100,00 580 100,00 133 100,00 6.351 100,00
Entre os fanniídeos, os dois táxons mais numerosos, não foram
identificados ao nível de espécie (tab. 2, 3 e 4). Fannia sp. 1, teve ocorrência em oito
meses dos doze que se realizaram coletas (tab. 3) e seu pico populacional foi no
mês de novembro, com a captura de 2.141 espécimes (tab. 3). Um fato observado
neste mês, foi que com o acme da população de Fannia sp. 1, a segunda espécie
mais abundante, M. domestica, teve uma captura bem inferior (33 indivíduos), o que
leva a crer que os inimigos naturais de M. domestica, possam também predar esta
espécie de Fannia, por ser o recurso mais abundante no ambiente. Fannia sp. 2 foi
capturada em seis meses dos doze que se realizaram as coletas, e seu pico
populacional foi no mês de abril (tab. 3).
50
O gênero Fannia possui uma grande diversidade de espécies. Para este
gênero a identificação das espécies é feita principalmente através da genitália de
macho e fêmea. Existem alguns trabalhos em taxonomia com chaves de
identificação para as espécies de Fanniidae da Região Neotropical como:
Albuquerque et al. (1981), para as espécies de Fannia neotropicais; Carvalho et al.
(2002), para as espécies de Fanniidae associadas ao ambiente humano; Pont e
Carvalho (1994) para as espécies de Fannia do grupo anthracina, e Couri (2005)
para espécies de Fannia do subgrupo pusio. Ainda, recentemente quatro espécies
novas foram descritas para a Região Neotropical (COURI 2004, 2005b; COURI E
WINAGRASKI, 2005). Porém, há uma grande carência de trabalhos em regiões
temperadas, principalmente para a Região Sul do Brasil, onde existe apenas o
trabalho de dissertação de Wendt (2006).
Ainda cabe salientar, que a maioria das características para identificação
das espécies nas chaves taxonômicas são consideradas caracteres dos machos, e
como a armadilha utilizada para captura dos dípteros em estudo, tem a finalidade de
atração para oviposição, os machos capturados foram numericamente
insignificantes, capturados acidentalmente, dificultando muito a identificação ao nível
específico.
As espécies Fannia sp. 1 e Fannia sp. 2, provavelmente por serem
saprófagas e dependerem diretamente do substrato presente na fazenda,
principalmente fezes suínas juntamente com resíduos protéicos da dieta que saem
nas fezes dos animais como farinha de carne, foram as mais abundantes. Os
indivíduos são mais numerosos onde os recursos por eles utilizados são mais
abundantes, o que define a capacidade de suporte do ambiente (RICKLEFS, 1996).
De qualquer forma, são espécies muito importantes pela abundância de captura,
recebendo o status de praga. Um inseto é considerado praga quando causa alguma
perturbação ao homem, seus animais de criação, suas plantações ou possessões.
Em termos de pecuária, um inseto só é considerado praga quando sua população
aumenta até causar um nível particular de dano, conhecido como "limiar de dano
econômico" (CAMPBELL et al.,1987). Quando este limiar é atingido, as medidas de
controle (ou manejo) devem ser acionadas.
As espécies de Fannia subgrupo pusio, foram capturadas em três meses
(abril, maio e novembro) dos doze do período experimental (tab. 2), e o pico
populacional do grupo ocorreu em abril (tab. 3). As espécies deste grupo são
51
pequenas, com comprimento total do corpo de 2,5 a 3,5 mm, apresentam coloração
geral negra, abdome trimaculado, parafaciália com uma série de pequenos cílios e
placa fronto-orbital glabra e negra brilhante (WENDT, 2006).
Neste grupo as espécies podem ser muito similares entre si, principalmente
fêmeas e a microscopia eletrônica é uma ferramenta no auxílio da identificação de
espécies (AL GAZI et al., 2004). Espécies de Fannia subgrupo pusio são citadas
como sinantrópicas (CARVALHO et al., 2002) e ocorrem em diferentes substratos
como peixe, moluscos e cobras mortos e fungos em decomposição (CHILLCOTT,
1961), rato em decomposição (MONTEIRO-FILHO e PENEREIRO, 1987), fezes de
aves poedeiras (BRUNO et al., 1992), com fezes humanas, vísceras de frango,
frutas em decomposição, rim bovino (MARCHIORI et al., 2002), e em armadilhas
com sardinha (LEANDRO e D’ ALMEIDA, 2005).
A espécie F. canicularis, popularmente conhecida por pequena mosca
doméstica, apresenta distribuição mundial (CARVALHO et al., 2003) e é considerada
uma espécie sinantrópica (BRUNO et al., 1992, 1993; CARVALHO et al., 2002). No
presente trabalho apresentou baixa freqüência de captura (1,948% entre as
espécies de Fanniidae e Muscidae), sendo que 98,50% dos espécimes foram
capturados entre as temperaturas 18,0ºC a 22,5ºC (tab. 4) e no mês de novembro foi
o pico populacional (tab. 3)
As larvas de F. canicularis se desenvolvem em diversos tipos de matéria
orgânica como fungos, matéria vegetal em decomposição ou associada a ninhos de
himenópteros e pássaros (CHILLCOTT, 1961), em cadáver humano (BENECKE et
al., 2004), depósito de lixo urbano (QUEIROZ e CARVALHO, 1987), fezes de aves
(BRUNO et al., 1993; BICHO et al., 2004; LOPES et al., 2008), onde podem veicular
o vírus da enfermidade de Newcastle, doença fatal para aves (CHAKRABARTI et al.,
2008). Os adultos podem ser coletados em armadilhas com fígado de galinha e
cebola em decomposição (ALMEIDA et al., 1985), e sardinha (LEANDRO e D’
ALMEIDA, 2005).
F. heydenii e F. yenhedi são espécies considerada sinantrópicas
(CARVALHO et al., 2002), sendo mais abundantes em áreas rurais (ALMEIDA et al.,
1985). F. heydenii possui grande importância epidemiológica na infestação de
Dermatobia hominis (Linnaeus Jr., 1781) (Diptera, Muscidae), a mosca do berne, por
apresentar forte potencial como vetora de ovos desta mosca (GUIMARÃES e
PAPAVERO, 1994; GOMES et al., 2002). Os adultos podem ser coletados em
52
armadilhas iscadas com sardinha fresca, fígado de galinha e cebola em
decomposição (ALMEIDA et al., 1985), e ainda com fígado bovino em decomposição
(GOMES et al., 2002). Neste trabalho, a presença das espécies foi considerada
acidental, com a captura de dois indivíduos de F. heydenii e um de F. yenhedi (tab.
3).
Dentre as espécies capturadas da família Muscidae, M. domestica,
popularmente conhecida como mosca doméstica, foi a espécie mais freqüente, com
2.507 espécimes coletados, representando 93,79% do total de muscídeos
capturados (tab. 3). Em seis dos doze meses do período de experimentação foi
constatada a presença de M. domestica, e em meses onde a temperatura variou
entre de 18,0ºC a 22,5ºC, a captura nas armadilhas W.O.T foi de 97,05% (tab. 4).
O pico populacional da espécie ocorreu no mês de abril quando foram
capturados 1.620 espécimes (tab. 2). Neste mês, a temperatura média mensal foi de
20,2ºC (Fig. 2), a umidade relativa de 86% e a pluviosidade média de 144,5mm (Fig.
1), oferecendo condições ótimas para o desenvolvimento de dípteros. Na tab. 3,
verifica-se que nos meses em que M. domestica foi capturada em maior abundância,
abril (1.620), março (419), fevereiro (360) e maio (74) foram registrados a maior
diversidade de espécies.
Nos meses de junho, julho, agosto, setembro, outubro e janeiro não foi
registrada a ocorrência de M. domestica. De junho a setembro são registradas
temperaturas muito baixas (Fig. 2) a partir de outubro as temperaturas começam a
elevar-se (19,1ºC), porém é só em novembro que M. domestica volta a ser
capturada pelas armadilhas. No mês de janeiro, as condições abióticas
desfavoráveis (Fig. 1 e 2) provavelmente influenciaram na ausência desta espécie.
A mosca doméstica é um vetor de muitos agentes patogênicos como
Escherichia coli O157:H7, Yersinia pseudotuberculosis, Salmonella spp.,
Campylobacter spp., Cryptosporidium parvum, e Aeromonas caviae (GRACZYK et
al., 1999; IWASA et al., 1999; OLSEN e HAMMACK, 2000; ZUREK et al., 2001;
NAYDUCH et al., 2002; SZALANSKI et al., 2004). Além disso, pode causar sérios
problemas sanitários devido ao seu alto potencial reprodutivo, hábitos alimentares e
capacidade de dispersar-se (DEL PONTE, 1958; ABERG-COBO et al., 1959).
Os resíduos orgânicos da produção animal (por exemplo, de aves, de
suínos e explorações leiteiras) fornecem excelentes substratos para o
desenvolvimento desse inseto (THOMAS e SKODA, 1993). Fatores bióticos
53
(parasitóides, predadores e patógenos) e abióticos (temperatura, umidade relativa, a
quantidade e a qualidade de alimentos disponíveis, etc) são elementos que
naturalmente regulam as populações de inseto.
Outros muscídeos que foram capturados em freqüências muito inferiores à
da mosca doméstica, mas que apresentam uma importância bastante relevante em
um agroecossistema com criação de animais, por serem espécies predadoras de
outros dípteros que se desenvolvem no mesmo ambiente, foram: M. stabulans, O.
aenescens, O. chalcogaster, O. solitaria, S. nudiseta, G. auriceps e G. analis.
A espécie M. stabulans, é um díptero com distribuição mundial (SKIDMORE,
1985) comumente encontrada no sul do Brasil (CARVALHO et al., 2002),
apresentando preferência pelo ambiente antrópico (CARVALHO et al., 1984). Possui
importância para a entomologia forense em países subtropicais (CENTENO et al.,
2002). As larvas de M. stabulans utilizam matéria orgânica em decomposição como
recurso alimentar, mas no terceiro estágio larval tornam-se carnívoras facultativas,
podendo reduzir consideravelmente populações de algumas espécies de Diptera por
predar as larvas que coexistam durante o seu desenvolvimento (LEGNER e
DIETRICH, 1989), como M. domestica (SKIDMORE, 1985). M. stabulans foi
capturada em seis meses do estudo (tab. 3), os mesmos em que M. domestica foi
capturada, com maior ocorrência em março (21 indivíduos) (tab. 3).
As espécies de Ophyra Robineau-Desvoidy, 1830, foram capturadas em
baixas densidades. O. aenescens apresentou o índice de 0,232%, O. chalcogaster
0,091% e O. solitaria 0,007% (tab. 1).
Ophyra no terceiro ínstar do estágio larval, também são predadoras
facultativas e geralmente estão associadas com fezes humanas (D’ALMEIDA, 1989),
fezes de animais destinados à produção, como aves (AXTELL, 1999), fezes de
suínos (AVANCINI e SILVEIRA, 2000), cadáveres humanos (CARVALHO, et al.
2000) e de outros animais (BOHART e GRESSIT, 1951; TANTAWI et al., 1996).
Nestes substratos as larvas das espécies de Ophyra freqüentemente estão
envolvidas na predação de outras larvas, principalmente de M. domestica e
Stomoxys calcitrans Linnaeus, 1758, (Muscidae) além de sarcofagídeos e
califorídeos (ANDERSON e POORBAUGH, 1964; PECK, 1969; SKIDMORE, 1985;
GEDEN et al., 1988).
Nos sistemas de produção de aves e suínos, O. aenescens e O. ignava
(Harris, 1780) são usadas no controle das populações de M. domestica na
54
Alemanha (BETKE et al., 1989; SCHUMANN, 1989) e nos Estados Unidos
(YOUNGMAN et al., 1991). Da mesma forma, na África do Sul (OLCKERS e
HULLEY, 1984) e na Bulgária (TSANKOVA e LUVCHIEV, 1993) foi sugerida a
possibilidade de utilização de larvas de O. capensis (Wiedemann,1818) para o
controle de M. domestica.
A espécie S. nudiseta é uma espécie cosmopolita com ampla distribuição na
Região Neotropical (CARVALHO et al., 2005), apresentando altos valores de
sinantropia em diversos centros urbanos do Brasil (LINHARES, 1981; D’ALMEIDA,
1992; MENDES e LINHARES, 1993; CARVALHO et al., 2002; LEANDRO e
D’ALMEIDA, 2005). S. nudiseta representa a frequência de 0,190% de captura entre
fanniídeos e muscídeos (tab. 1) com captura de 27 espécimes no período do estudo.
Além de serem predadoras facultativas, as larvas de S. nudiseta possuem
hábitos alimentares necrófagos (BOHART e GRESSIT, 1951; SKIDMORE, 1985)
com possibilidade de uso como indicadoras do intervalo pós-morte na entomologia
médico-criminal (JIRÓN et al., 1983; OLIVEIRA-COSTA et al., 2001; KRÜGER et al.,
2002).
G. auriceps foi capturada em dois meses de coleta, com o total de 19
espécimes e a captura de G. analis foi de apenas 1 indivíduo (tab. 3). Graphomya
Robineau-Desvoidy, 1830 inclui muscídeos bastante característicos, por seu padrão
de coloração no mesonoto e abdômen, arista nua no terço apical, cílios na borda
facial e cerdas catepisternais 0:2 o gênero está incluído na sub-família Mydaeinae
(CARVALHO et al., 2005).
As larvas são predadoras, vivendo em substratos líquidos ou semi-líquidos,
predando principalmente dípteros das famílias Syrphidae e Ptychopteridae. Os
adultos são principalmente antófilos (SKIDMORE, 1985). As espécies de
Graphomya estão bem distribuídas nas áreas temperadas e tropicais, e está ausente
na Nova Zelândia e na Oceania (exceto Micronésia e Havaí). Apresenta-se mais
amplamente distribuído nas regiões Afrotropical e Oriental (VOCKEROTH, 1972).
A identificação de inimigos naturais de M. domestica em um
agroecossistema é de grande importância, mesmo que estas moscas não
constituam um eficiente controle natural por ocorrem em baixas densidades (tab. 2).
Por essa razão a soltura inundativa poderá ser uma alternativa inserida em um
programa de Manejo Integrado de Pragas (MIP), aumentando a densidade de
espécies inimigas já existentes no ambiente. A implementação do controle biológico
55
no manejo integrado de moscas sinantrópicas em ambientes de criação animal,
deve acontecer utilizando espécies que ocorram no mesmo ambiente desta praga,
diminuindo desta forma, o perigo da introdução de espécies exóticas. E como existe
uma relação denso-dependente entre o predador e a praga, o risco de aumentar a
densidade de outras espécies é nulo.
Alguns muscídeos coletados foram considerados como capturas acidentais.
A espécie A. orientalis é considerada sinantrópica, assim como B. bipuncta, de
acordo com Carvalho et al. (2002), ambas com pequena ocorrência (tab. 2). A.
orientalis é uma espécie decompositora de frutos (UCHÔA, 1999; BRAGA FILHO et
al., 2001; RODRIGUES et al., 2006) por isso capturada totalmente ao acaso pelas
armadilhas W.O.T. com fígado bovino.
Philornis é um gênero neotropical e monofilético (COURI et al., 2007) e
muitas espécies são parasitas de aves (SKIDMORE, 1985). O comportamento larval
alimentar de 22 das 49 espécies são conhecidos e divididos em três grupos de
acordo com Carvalho et al. (2005): coprófagas, hematófagas de vida livre e
subcutâneas. Foi coletado neste estudo apenas um indivíduo do gênero no mês de
abril.
56
4 Conclusões
Diante das condições experimentais deste estudo, utilizando-se armadilha
W.O.T. com iscas de fígado bovino em decomposição, em um ambiente de criação
de bovinos consorciados com suínos, pode-se concluir que:
- os dípteros que ocorrem no Centro Agropecuário da Palma, Capão do Leão, RS,
Brasil, pertencentes à família Fanniidae são: Fannia sp 1, Fannia sp 2, Fannia
subgrupo pusio, F. canicularis, F. heydenii e F. yenhedi e os pertencentes a família
Muscidae são: Musca domestica, Muscina stabulans, Ophyra aenescens, O.
chalcogaster, O. solitaria, Syntethesiomyia nudiseta, Graphomya auriceps, G. analis,
Atherigona orientalis, Biopyrellia bipuncta, e Philornis sp.;
- dentre as espécies das famílias Fanniidae e Muscidae que ocorrem neste
agroecossistema, quatro grupos taxonômicos podem ser consideradas
potencialmente como pragas: Fannia sp. 1, M. domestica, Fannia sp. 2 e Fannia
subgrupo pusio;
- das onze diferentes espécies de Muscidae capturadas, sete são espécies
predadoras obrigatórias ou facultativas: M. stabulans, O. aenescens, O.
chalcogaster, O. solitaria, S. nudiseta, G. auriceps e G. analis;
- a maior ocorrência de Fanniidae e Muscidae se dá na faixa de temperaturas
médias mensais de 18,1ºC a 22,5ºC;
A
57
- as temperaturas extremas, inferiores a 12ºC e superiores a 22,5ºC, caracterizam o
período sem ocorrência de Fanniidae e Muscidae, no ambiente do estudo;
- as duas espécies mais abundantes, apresentam picos populacionais inversos,
Fannia sp.1 é mais freqüente no final da primavera, início do verão; enquanto M.
domestica apresenta maior freqüência no início do outono.
58
Capítulo 2 - Flutuação populacional de muscídeos (Diptera, Muscidae) simbovinos e sua distribuição sobre o corpo do gado de leite, no município de Capão do Leão, RS, Brasil 1 Introdução
Em locais com regime de confinamento ou semiconfinamento de animais
domésticos, existe uma produção significativa de esterco, que funciona como
substrato para o desenvolvimento de inúmeras espécies de artrópodes,
principalmente de dípteros sinantrópicos (ARMITAGE, 1986). As principais espécies
praga em ambientes de criação animal são: Musca domestica Linnaeus, 1758,
Stomoxys calcitrans (Linnaeus, 1758) e Haematobia irritans (Linnaeus, 1758)
(MARCHIORI et al., 2001), pertencentes à família Muscidae. Estes dípteros além de
serem atraídos pelas fezes dos animais e pela disponibilidade de alimentos aos
adultos, também encontram neste ambiente a presença de abrigos.
Populações de dípteros quando ultrapassam o nível de dano econômico em
ambientes de criação animal, ocasionam alguns problemas devido ao hábito que
possuem de defecar e regurgitar sobre as superfícies, além de poder veicular
patógenos (AXTELL e ARENDS, 1990). Porém, em determinados ambientes, como
salas de ordenha, a presença de insetos deve ser nula. Através do seu corpo, trato
digestivo ou até mesmo das suas fezes, as moscas podem ser transmissoras de
diversos microorganismos tanto para o homem como para outros animais (AXTELL e
ARENDS, 1990; MARICONI et al., 1999).
A
59
A presença de dípteros hematófagos associados ao gado leiteiro causa
consideráveis prejuízos na produtividade (CAMPBELL et al., 2001). Guimarães
(1984) cita que a elevada incidência de S. calcitrans, popularmente conhecida como
“mosca dos estábulos”, em determinadas áreas, pode acarretar perdas de 20 a 60%
na produção de leite. Os danos atribuídos à H. irritans, comumente chamada de
“mosca do chifre”, com respeito ao rebanho nacional de bovinos foi estimada em
US$ 150 milhões (GRISI et al., 2002).
Os fatores bióticos e abióticos são responsáveis pela flutuação e
composição das populações de muscóideos sinantrópicos (NUORTEVA, 1963;
DAJOZ, 1983). Na impossibilidade de estimar-se a densidade absoluta de insetos,
recorre-se a alternativas como a flutuação populacional, que permite avaliar as
populações no tempo e no espaço.
O conhecimento da fauna entomológica rural se faz necessário em qualquer
tipo de exploração zootécnica, com o propósito de fazer o controle de espécies que
flutuam acima do nível de dano, por consequência, influenciando na produção
agropastoril.
Considerando a escassez de informações a respeito das espécies de dípteros
simbovinos associados à criação de gado leiteiro na região, foi conduzido o presente
trabalho. O mesmo foi direcionado para o conhecimento das espécies simbovinas e
a área de eleição sobre o corpo de bovinos de leite. Ainda estimou-se a flutuação
populacional das espécies relacionando com as médias mensais de temperatura,
umidade relativa e precipitação pluviométrica, em Capão do Leão, Rio Grande do
Sul, Brasil.
60
2 Material e métodos
O estudo foi conduzido no Centro Agropecuário da Palma/UFPel, utilizando-
se 20 vacas leiteiras das raças Holandesa, Jersey e mestiças, criadas em regime de
semiconfinamento, sem receber tratamento de produtos que interferissem na
população de adultos das moscas. Os animais foram examinados a cada 30 dias no
período de abril de 2007 a março de 2008. No momento que os animais eram
ordenhados, em torno das 16 horas, era realizada a observação direta de moscas
sobre a metade direita dos bovinos, conforme as divisões propostas por Ribeiro et
al., (1989) (Figura 1) e multiplicado por dois para obtenção do número total por
animal (GARCÍA et al., 2001).
Figura 1: Regiões do corpo do bovino (RIBEIRO et al, 1989).
A
61
Localização:
1. Cabeça 6. Quarto posterior 2. Pescoço 7. Ventre 3. Perna dianteira 8. Úbere 4. Paleta 9. Cauda 5. Costela, flanco 10. Perna traseira
A freqüência populacional dos dípteros simbovinos foi verificada através da
média de exemplares por espécie e localização no corpo do bovino. Estimou-se a
flutuação populacional, de cada espécie de mosca, através da média mensal por
bovino, associando-se as variáveis climáticas médias mensais: temperatura,
umidade relativa e à precipitação pluviométrica. Os dados climáticos foram
fornecidos pela Estação Agroclimatológica da Universidade Federal de Pelotas.
62
3 Resultados e discussão
Durante o período experimental foram observados o total de 10.444
muscídeos sobre bovinos de leite, pertencentes à família Muscidae. A espécie mais
abundante foi H. irritans com freqüência de 72,71%, seguida por S. calcitrans com
16,90%, ambas as espécies hematófagas, enquanto que M. domestica, lambedora,
foi a espécie de menor ocorrência, com apenas 10,39% dos espécimes observados
(tab. 1).
Tabela 1 - Freqüência de muscídeos observados sobre bovinos de leite, no período de abril de 2007 a março de 2008, no Centro Agropecuário da Palma/UFPel, em Capão do Leão, RS. (Abs: absoluta; Rel: relativa).
Freqüência
Espécies Abs (nº) Rel (%)
Haematobia irritans 7.594 72,71
Stomoxys calcitrans 1.765 16,90
Musca domestica 1.085 10,39
Total 10.444 100,00
A maior freqüência de H. irritans se explica pelo fato da espécie além de ser
um díptero hematófago e apresentar uma dependência da temperatura externa do
hospedeiro, ser ectoparasita específico de bovinos e permanecer durante todo o
estágio adulto sobre os animais. O inseto adulto apresenta cerca de 3 a 4 mm de
comprimento (metade do tamanho de S. calcitrans e M. domestica) e pousa sempre
A
A
63
com a cabeça voltada para baixo, em forma de seta, e com as asas parcialmente
abertas (em forma de “asa delta”), o que facilita o processo de hematofagia. A
mosca do chifre é um parasita hematófago contínuo, já que se mantém sobre o
hospedeiro dia e noite, alimentando-se 20 a 30 vezes por dia, e só se afasta do
bovino quando busca o bolo fecal recente para realizar a oviposição (GARCÍA et al.,
2001).
Já S. calcitrans, é considerada uma espécie oportunista, podendo alimentar-
se em uma ampla variedade de hospedeiros, como suídeos, canídeos, felídeos, o
homem (HAFEZ e GAMAL-EDDIN, 1959; ZUMPT, 1973) e outros hospedeiros, entre
eles os bovinos, e por esta razão é encontrada em menor abundância. O adulto de
S. calcitrans, apresenta o dobro do tamanho de H. irritans, possui manchas
abdominais e aparelho bucal pungitivo.
M. domestica, por ser um díptero lambedor e apresentar um comportamento
alimentar onívoro, detém uma vasta diversidade de fontes alimentares (LYSYK e
AXTELL, 1987, MOON, 2002), sendo assim a espécie com menor freqüência sobre
o gado, que vai até este hospedeiro em busca de secreções corporais. No mês de abril a média verificada dos dípteros foi de 1.874 insetos, onde
H. irritans foi à espécie mais abundante com 49,09% do total, seguida de S.
calcitrans (30,31%) e M. domestica (20,60%), tendência de frequência que se
manteve durante todo o ano(Fig. 2).
No período de maio a agosto de 2007, a população de moscas simbovinas
foi ausente sobre o gado (Fig. 2). Este comportamento pode ser explicado pelas
baixas temperaturas médias mensais no período, que variaram de 9,9ºC a 12,7ºC
(Fig. 3), condições ambientais adversas aos muscídeos, caracterizando o período
desfavorável para a ocorrência de moscas simbovinas.
A temperatura é um dos fatores ambientais que interferem diretamente no
desenvolvimento das populações de insetos, pois é o fator que regula a temperatura
do inseto, já que este não possui um sistema de termoregulação (ectotérmico).
Quando a temperatura ambiental se torna desfavorável, os insetos apresentam uma
regressão no desenvolvimento através da quiescência ou diapausa. Segundo Gullan
e Cranston, (2007), quiescência é um estado de desenvolvimento parado ou
diminuído como resposta direta a condições desfavoráveis, com a retomada do
desenvolvimento imediatamente depois que as condições favoráveis retornam. Por
outro lado, os mesmos autores afirmam que, a diapausa envolve o desenvolvimento
64
reprimido combinado com mudanças fisiológicas adaptativas, de modo que o
desenvolvimento não necessariamente recomeça com o retorno das condições
favoráveis, mas apenas seguindo estímulos fisiológicos particulares. Os principais
indícios ambientais que induzem e/ou terminam a diapausa são o fotoperíodo, a
temperatura, qualidade da alimentação e os compostos secundários das plantas.
O fenômeno de diapausa em pupas de H. irritans é observado em
populações dos trópicos (MENDES e LINHARES,1999), que se acentua em climas
temperados pela exposição das pupas as baixas temperaturas (LYSYK e MOON,
1994; MOON, 2002). No Sul dos Estados Unidos, Thomas e Kunz (1986),
verificaram que pupas da mosca-do-chifre entram em diapausa no outono e
permanecem durante o inverno, começam a emergir no início da primavera,
apresentando picos populacionais no verão, quando a temperatura e a umidade
relativa são mais elevadas. Este fenômeno também foi observado no México, onde
durante o inverno foi constatada ausência de moscas por 60 dias, voltando ao gado
na primavera (CRUZ-VÁZQUEZ et al, 2000).
No mês de setembro os insetos voltaram a infestar o gado (Fig. 2),
permanecendo sobre os animais até março, caracterizando o período favorável de
ocorrência de moscas. As condições climáticas favoreceram a presença dos
muscídeos sobre os bovinos, quando as temperaturas médias mensais variaram de
16,8ºC a 22,5ºC. Os picos populacionais dos dípteros no gado de leite (Fig. 2),
ocorreram respectivamente em março (3.213), novembro (2.047), abril (1.874),
fevereiro (1.641) e dezembro (1.169), correspondendo aos meses mais quentes do
ano (Fig. 3).
Entre todos os fatores ambientais, a temperatura é considerada essencial,
devido a sua influência na dinâmica populacional dos insetos, como por exemplo, a
influência exercida sobre o crescimento populacional de muscídeos, particularmente
nas zonas equatoriais e tropicais, onde existem altas densidades das espécies desta
família (LEVINE e LEVINE, 1991).
65
Figura 2 – Sazonalidade de muscídeos sobre bovinos de leite, no Centro
Agropecuário da Palma/UFPel, em Capão do Leão, RS, Brasil, no período de abril de 2007 a março de 2008. A. Haematobia irritans B. Stomoxys calcitrans C. Musca domestica
0
500
1000
1500
2000
2500
abr/07 Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez jan/08 Fev Mar
Meses
Méd
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e H
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0
100
200
300
400
500
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abr/07 Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez jan/08 Fev Mar
Meses
Méd
ia d
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tom
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050
100150200
250300350
400450
abr/07 Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez jan/08 Fev Mar
Meses
Méd
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usca
dom
estic
a
A
B
C
66
Figura 3 - Distribuição das temperaturas médias mínimas, médias e máximas
mensais, no período de abril de 2007 à março de 2008 (FONTE: Estação Agroclimatológica da Universidade Federal de Pelotas).
De acordo com Moon (2002), de todos os artrópodes parasitas, H. irritans e
H. irritans exigua De Meijere (variedade de ocorrência e grande importância na
Austrália) apresentam o maior impacto sobre a saúde e a produtividade de bovinos.
Ambos os sexos se alimentam com freqüência, consumindo 10μL de
sangue/díptero/dia (KURAMOCHI, 1985 apud MOON, 2002). Neste ritmo, uma vaca
excepcionalmente com uma população de 3.000 insetos, perderia cerca de 30mL de
sangue por dia, uma pequena quantidade, dado que o volume sanguíneo de um
animal adulto é de 25L. No entanto, as picadas de H. irritans são muito doloridas e
irritantes, e a lesão provocada pela hematofagia, compromete a qualidade do couro
do animal para comercialização. Assim, a presença da mosca do chifre, ainda que
em baixos níveis populacionais em bovinos, além de representar redução no ganho
de peso dos animais, afetando a produção leiteira, também compromete a
comercialização de subprodutos (MOON, 2002; BIANCHIN et al., 2004).
Com relação a S. calcitrans, também é um inseto que apresenta uma picada
muito dolorosa, e quando realiza a hematofagia próximo a feridas nos animais,
ocorre a formação de espessas crostas que demoram a cicatrizar, especialmente
quando o bovino se coça, o que acaba provocando estresse nos animais que se
alimentam menos, afetando a capacidade produtiva (MOON, 2002). Bruce e Decker
-5
0
5
10
15
20
25
30
35
40
abr/07 Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez jan/08 Fev Mar
Meses
Tem
pera
tura
(°C)
Temperatura mínima (°C) Temperatura média (C°) Temperatura máxima (°C)
67
(1958), destacaram que nos Estados Unidos, a produção leiteira pode ser afetada
pela presença da espécie. Os autores estudaram a relação entre a quantidade dos
dípteros e a redução na produção de leite, verificando que durante os meses de
verão, cada mosca ocasionava uma perda média mensal na produção de leite de
0,65-0,70% por vaca. No Brasil, Guimarães (1984), cita que em áreas com elevada
incidência da mosca dos estábulos, pode ocorrer um decréscimo de 20 a 60% na
produção leiteira.
Considerando-se que a mosca doméstica apresenta alta mobilidade, entra
em contato com excreções, carcaças, lixo e outros materiais sépticos, apresenta
íntima associação com humanos, possui alto poder reprodutivo, é apontada como
importante vetor de patógenos ao homem e outros animais (MENDES e LINHARES,
1993), a não supressão desta mosca envolve a possibilidade da difusão de várias
doenças (KEIDING, 1986). Desta forma, mesmo que M. domestica não reduza
diretamente o desempenho de bovinos em um agroecossistema, seu controle é
necessário pela proximidade dos criadouros a áreas urbanas.
Em janeiro, foi registrada a temperatura média mensal mais alta do período
experimental (23,2ºC) (Fig. 3), combinada com a umidade relativa média mensal
(75,3%) e pluviosidade média mensal (80,4%) mais baixas do ano (Fig. 4), fatores
ambientais que explicam a ausência de dípteros sobre os bovinos neste mês. A
ação combinada de alta temperatura com baixa umidade relativa tem impacto
negativo sobre as populações de insetos, pois o grande desafio dos insetos nestas
condições é a obtenção de oxigênio sem que ocorra a perda de água, o que devido
ao pequeno tamanho corpóreo torna-se difícil (GULLAN e CRANSTON, 2007).
Assim, a ausência de dípteros no período, pode ter ocorrido pela diminuição do
metabolismo na tentativa de sobrevivência, o que afeta diretamente a atividade dos
dípteros.
68
Figura 4 - Representação mensal da pluviosidade (mm) e umidade relativa (%) no
período de abril de 2007 a março de 2008. (FONTE: Estação Agroclimatológica da Universidade Federal de Pelotas).
Os insetos hematófagos buscam seus hospedeiros utilizando sinais visuais
(tais como tamanho, contraste, cor e padrão), sinais químicos no ar liberados na
respiração dos hospedeiros (dióxido de carbono, acetona, octenol), urina (fenóis),
pelas fezes, pele, e pelo calor do corpo dos hospedeiros (ALLAN e STOFFOLANO,
1986; GIBSON, 1992; DAVIS e BOWEN, 1994; JORDAN, 1995; SPATH, 1995,
1997; MOHMED-AHMED e MIHOK, 1999; ALLAN, 2001).
A distribuição de freqüências dos muscídeos sobre o corpo dos bovinos está
demonstrada na tab. 2. De maneira geral, a preferência alimentar dos muscídeos
simbovinos no gado de leite, foi na região 5, costela/flanco, com 38,53% dos
espécimes capturados.
H. irritans foi encontrada com maior freqüência na região da costela/flanco
(região 5), seguido pela região do ventre (região 7) e nas paletas (região 4), das
quais a região 5 foi a que apresentou o maior índice (47,36%), enquanto que a
região da cabeça (região 1) foi a de menor freqüência (0,21%) (tab. 2).
O comportamento preferencial de H. irritans por determinadas regiões
corpóreas ao permanecer sobre os bovinos, originou o nome “mosca-dos-chifres”,
entretanto sua localização pode ser influenciada, bem como, variada.
68,070,072,074,076,078,080,082,084,086,088,090,0
abr/07 Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez jan/08 Fev Mar
Meses
Umid
ade
Rela
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(%)
0,0
50,0
100,0
150,0
200,0
250,0 Pluviosidade média (m
m)
Umidade relativa (%) UR Pluviosidade Média (mm)
69
Morgan (1964) concluiu que na superfície corpórea dos bovinos são
mantidas condições micro ambientais de temperatura (36°C) e umidade (65%), que
aparentemente favoreceram sua permanência nas regiões com estas
características. Porém, as condições micro-ambientais modificam-se pela ação dos
fatores abióticos externos, resultando na movimentação da mosca em busca de um
micro-clima mais favorável.
Tabela 2 – Distribuição de freqüência da localização de muscídeos simbovinos, sobre bovinos de leite, no período de abril de 2007 a março de 2008, no Centro Agropecuário da Palma/UFPel, em Capão do Leão, RS. (Abs: absoluta; Rel: relativa)
Freqüências
Haematobia irritans
Stomoxys calcitrans
Musca domestica
Σ
Partes do Bovino Abs
(n°)
Rel
(%)
Abs
(n°)
Rel
(%)
Abs
(n°)
Rel
(%)
Abs
(n°)
Rel
(%)
1. Cabeça 16 0,21 48 2,72 235 21,66 299 2,86
2. Pescoço 674 8,87 78 4,42 34 3,13 786 7,53
3. Perna dianteira 128 1,68 532 30,14 96 8,84 756 7,24
4. Paleta 1.314 17,30 112 6,34 50 4,61 1.476 14,13
5. Costela/flanco 3.597 47,36 224 12,69 203 18,70 4.024 38,53
6. Quarto posterior 270 3,55 56 3,17 82 7,56 408 3,91
7. Ventre 1.423 18,74 188 10,65 218 21,00 1.829 17,51
8. Úbere 38 0,50 0 0,00 67 6,16 105 1,01
9. Cauda 26 0,34 14 0,79 40 3,69 80 0,77
10. Perna traseira 108 1,42 513 29,06 60 5,53 681 6,52
Total 7.594 100,00 1.765 100,00 1.085 100,00 10.444 100,00
Para Morgan (1964), três aspectos ocorreram em seu estudo
fundamentalmente por ação de fatores ambientais: a localização da mosca na região
ventral do bovino em tempo chuvoso, maior número de moscas nos pêlos escuros
em dias iluminados e distribuição homogênea das moscas sobre os bovinos nos dias
nublados.
70
As constatações de Morgan (1964), podem ser consideradas neste estudo.
A região do ventre (região 7), foi a segunda região de maior frequência para H.
irritans (tab.1) e dos cinco meses com maior abundância de dípteros sobre os
bovinos, com exceção do mês de novembro, todos apresentaram um índice de
pluviosidade média mensal superior a 100mm (Fig. 4), assim a região ventral do
animal possibilitou um refúgio para H. irritans ao enfrentarem tal condição. Os meses
de maior freqüência de moscas simbovinas foram os meses entre o final da
primavera e início do outono (Fig. 2), período de maior luminosidade e pelo fato dos
animais utilizados para o estudo serem das raças Holandesas, Jersey e mestiças,
que são animais que apresentam malhas brancas e pretas distribuídas pelo corpo
desuniforme e desordenadamente (Holandesa) e pardo claro ao pardo escuro
(Jersey), a coloração pode ter atraído os dípteros para as regiões 4 e 5 dos bovinos
(tab. 2) onde apresentaram a maior abundância.
Hillerton e Bramley (1986) analisaram o número de H. irritans nas regiões
da cabeça, dorso, lateral do corpo, pernas e abdome dos bovinos, observando maior
prevalência nas regiões do dorso e do abdome. Resultados similares aos do
presente trabalho, onde as regiões costela/flanco e paletas (5 e 4 respectivamente),
representando as regiões do dorso e lado do corpo e a região do ventre (7), as áreas
com o maior número de moscas.
Schreiber e Campbell (1986) constataram que as regiões com maior número
de moscas foram as regiões do dorso, escápula, lado do corpo e ventre. Honer et al.
(1991) relataram a permanência preferencial da mosca do chifre nas regiões costal,
paleta, ventre e pernas. Lima et al. (2002), também verificaram regiões
“interescapular”, “escapular” e “costal” com os maiores números de moscas.
A similaridade nos resultados deste estudo com os de Hillerton e Bramley
(1986), Schreiber e Campbell (1986), Honer et al. (1991) e Lima et al. (2002), para
as regiões do dorso, escápula e lado do corpo, representado aqui por
“costela/flanco” e “paletas”, e ainda a região do “ventre” , como as preferidas da
mosca dos chifres para permanecerem, sugere que a preferência por essas regiões
ocorreu, por estarem fora do alcance da cabeça e cauda do hospedeiro.
Segundo Campbell et al., (1987) limiar econômico, corresponde à
quantidade de moscas que o animal suporta sem que ocorram perdas econômicas
ou comprometimento do ganho de peso. Moon (2002), cita que o limiar econômico
para Alberta (Canadá) é de 25 moscas por lado do bovino, em Nebraska o limiar
71
econômico é de 100 espécimes de H. irritans e no Texas o limiar por lado do animal
é de 250 indivíduos. De acordo com Jonsson e Mayer (1999), o gado infestado com
200 moscas da espécie H. irritans sobre o corpo, perde 520mL de leite e 28g de
peso vivo por dia. No presente estudo, trabalhou-se com a média de observações de
vinte bovinos de leite, e considerando-se as médias verificadas nos meses com
maior freqüência da mosca do chifre, março, novembro e fevereiro, têm-se as
médias respectivamente de 58,68; 43,65 e 35,58 dípteros por lado do animal. São
valores muito representativos por tratar-se de médias, porque considerando-se
valores individuais, existem aqueles indivíduos suscetíveis com mais de 100
moscas e outros em que os insetos são ausentes.
Fatores biológicos dos bovinos como, suscetibilidade individual, raça, sexo,
cor do pêlo e tamanho da carcaça, podem influenciar e produzir níveis diferenciados
de infestações de mosca dos chifres (MORGAN, 1964; SCHREIBER e CAMPBELL,
1986; STEELMAN et al., 1991; DEROUEN et al., 1995; BARROS, 2001; MOON,
2002).
Em relação à S. calcitrans observou-se uma preferência pelos membros
anteriores e posteriores, o que a caracteriza como uma mosca com preferência por
extremidades. O número de moscas encontradas nessas duas regiões correspondeu
a 59,2% do total, quando comparada às demais regiões do corpo (tab. 2).
Possivelmente, a preferência de S. calcitrans pelos membros, justifica-se pelo fato
de tratar-se de regiões muito vascularizadas conforme já descrito por Bittencourt e
Moya Borja (2002).
S. calcitrans diferentemente de H. irritans, realiza a hematofagia uma vez ao
dia, permanecendo sobre seus hospedeiros de 2 a 5 minutos, tempo suficiente para
o repasto sanguíneo (MOON, 2002). A resposta comportamental para o ataque da
mosca dos estábulos, inclui uma variedade de comportamentos aversivos e repostas
fisiológicas. Os animais quando atacados apresentam marcas nos membros
anteriores e posteriores provocadas pela hematofagia e ficam muito agitados, o que
dificulta a ordenha. Os bovinos a campo, comumente quando são atacados, se
encontram agrupados. Este comportamento aliado às marcas nas pernas e a
constante movimentação da cauda, claramente indicam a atividade de S. calcitrans
(MOON, 2002).
A irritação causada pela presença dos dípteros nos bovinos provoca a
diminuição da alimentação, o crescimento é afetado tornando-se mais lento, e a
72
conversão alimentar em massa corpórea é menos eficiente. Em uma perspectiva
econômica, a presença da mosca dos estábulos, aumenta os custos da produção de
carne porque afetam as exigências para atingir o peso ideal para o abate dos
bovinos, da mesma forma afetam a lactação das vacas leiteiras (MOON, 2002).
Verificando-se o número médio de S. calcitrans nos membros anteriores dos
bovinos (Fig. 5), constatou-se que nos três meses de maior abundância da mosca
dos estábulos, o total nos vinte animais observados foi de 164 (março), 140
(dezembro) e 122 (abril) espécimes. Assim, individualmente esses animais em
média apresentaram 8,2 (março); 7,0 (dezembro) e 6,1 (abril) espécimes por
membros anteriores do bovino.
Figura 5 – Número médio de Stomoxys calcitrans sobre os membros anteriores de bovinos de leite, no Centro Agropecuário da Palma/UFPel, em Capão do Leão, RS, Brasil, no período de abril de 2007 a março de 2008.
Campbell et al. (1987) observaram que em bovinos parasitados com 2,58;
5,21 e 7,07 dípteros em média por perna, ocorria diminuição significativa no peso,
bem como na conversão alimentar. Quando verificavam 35 moscas em média por
perna, ocorria redução de 20% no ganho de peso e de 10% na conversão alimentar.
Assim, concluíram que o limiar econômico, isto é, a quantidade de moscas que o
animal suporta sem causar prejuízos, considerando-se ganho de peso, conversão
alimentar e custos com controle, era o de 2 moscas por membro anterior ou 6 em
todo o corpo. Para Catangui et al., (1997), como orientação geral, perdas
econômicas podem ocorrer quando o número médio de S. calcitrans nas pernas
020
406080
100120140
160180
abr/07 Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez jan/08 Fev Mar
Meses
Núm
ero
Sto
mox
ys c
alci
tran
s
73
dianteiras apresentarem 3 ou mais espécimes. Assim, de acordo com os resultados
verificados é possível supor que os bovinos do Centro Agropecuário da Palma
estejam sofrendo perdas econômicas.
A maior freqüência de M. domestica foi verificada na cabeça dos animais
(21,66%), seguido pelo ventre dos bovinos (21,00%) e costela/flanco (18,70%) (tab.
2). A presença de 21,66% de M. domestica na região da cabeça do bovino (região1),
pode estar relacionada ao fato da espécie apresentar aparelho bucal lambedor e
provavelmente alimentar-se das secreções oculares e orais nos bovinos,
comportamento similar ao realizado pelo muscídeo M. autumnalis De Geer 1776,
uma espécie filogenéticamente próxima a M. domestica, mas com registro de
ocorrência apenas em regiões temperadas do hemisfério norte, a qual apresenta
preferência pelos olhos e faces dos bovinos (KRAFSUR e MOON, 1997; MOON,
2002). Este comportamento poderia ser explicado como sendo uma adaptação
exercida por uma determinada linhagem de M. domestica.
Os adultos de M. domestica ocorrem diretamente nos animais, onde se
alimentam de várias secreções como, sangue, suor, lágrimas, saliva e outros fluídos
do corpo. Em resposta ao incômodo provocado pelos dípteros, o animal balança as
orelhas, sacode a cabeça, evita entrar no curral e locais de confinamento onde as
moscas particularmente são abundantes. Apesar deste comportamento, contudo M.
domestica aparentemente não causa danos mensuráveis. Mesmo quando estão
presentes em grande número os insetos causam pequeno ou nenhum efeito adverso
no crescimento animal ou na conversão alimentar de bovinos (MOON, 2002). Assim,
M. domestica tem menor impacto direto sobre os animais do que na saúde e no bem
estar das pessoas que vivem nas proximidades de ambientes de criação animal.
Contudo, M. domestica pode ser um significativo vetor mecânico e/ou
biológico de patógenos (GREENBERG, 1970, 1973; GOUGH e JORGENSON 1983).
Os adultos se alimentam em fezes, restos de ração, e putrefações desses
ambientes. Esses hábitos degradam a aparência das instalações e contribuem para
contaminação microbiana do leite nos pontos de produção (MOON, 2002).
O conhecimento da dinâmica populacional das moscas associadas ao gado
leiteiro nesta região, juntamente com as informações sobre o comportamento dos
dípteros, permitirá estabelecer com maior precisão um programa de controle
estratégico, que neste caso deveria começar antes dos meses de setembro e
74
outubro, quando inicia o aumento das populações de moscas. Este tratamento
permitirá a redução do número de moscas e os efeitos no gado.
75
4 Conclusões
Diante das condições experimentais deste estudo, tendo-se como foco
bovinos de leite pertencentes ao Centro Agropecuário da Palma, Capão do Leão,
RS, Brasil pode-se concluir que:
- Haematobia irritans é a espécie mais abundante sobre os animais, seguida por
Stomoxys calcitrans e Musca domestica respectivamente;
- temperaturas extremas, baixas (inferiores a 12,7ºC) bem como altas (superiores a
22,5ºC), combinadas com baixa umidade relativa, reduzem as populações de
muscídeos simbovinos em gado leiteiro;
- as espécies simbovinas são específicas quanto à área de eleição sobre o bovino
de leite: H. irritans ocorre em maior abundância na lateral do corpo, (costela/flanco),
S. calcitrans caracteriza-se por ser uma mosca de extremidades, com maior
frequência nos membros dianteiros e traseiros e M. domestica demonstra uma alta
freqüência na cabeça, ventre e costela/flanco dos bovinos;
- a área de eleição dos muscídeos associados ao gado leiteiro de modo geral ocorre
na região da costela/flanco.
A
76
Capítulo 3 - Ação do fungo Metarhizium anisopliae (Hypocreales, Clavicipitaceae) sobre desenvolvimento de Musca domestica e Muscina
stabulans (Diptera, Muscidae) em laboratório 1 Introdução
Os dípteros sinantrópicos são potenciais causadores de danos econômicos
para criadores de animais, visto que, grandes populações se instalam nesses locais,
onde a oferta de substrato para o desenvolvimento larval é grande (LOMÔNACO e
PRADO, 1994), ocasionando incômodo e reduzindo a produtividade (LINHARES,
1989).
Musca domestica Linnaeus, 1758 (Diptera, Muscidae), é um inseto com
ampla distribuição e grande importância médico-veterinário, uma vez que pode atuar
como vetor mecânico e/ou biológico de diversos agentes patogênicos. Estes
patógenos são transmitidos pela cutícula, probóscide, regurgitação ou através das
fezes do díptero. A mosca doméstica é relatada como disseminadora de muitos
agentes patogênicos como Escherichia coli O157:H7, Yersinia pseudotuberculosis,
Salmonella spp., Campylobacter spp., Cryptosporidium parvum, e Aeromonas caviae
(GRACZYK et al., 1999; IWASA et al., 1999; OLSEN e HAMMACK, 2000; ZUREK et
al., 2001; NAYDUCH et al., 2002; SZALANSKI et al., 2004).
A “falsa mosca dos estábulos” como é popularmente conhecida Muscina
stabulans (Fallén, 1817) (Diptera, Muscidae), é um inseto de distribuição mundial
(SKIDMORE, 1985), comumente encontrada em matéria orgânica animal em
decomposição. As larvas são saprófagas, tornando-se carnívoras facultativas no
A
77
terceiro ínstar, onde participam do controle natural de populações de algumas
espécies de Diptera, que se desenvolvem no mesmo ambiente (LEGNER e
DIETRICH, 1989), como M. domestica (SKIDMORE, 1985).
Programas de controle para moscas são normalmente baseados na
utilização de produtos químicos. Porém, existem riscos potenciais tanto para o meio
ambiente como para saúde humana e ainda problemas relacionados ao
desenvolvimento de resistência aos inseticidas (HOWARD e WALL, 1996). A
necessidade de reduzir os impactos ambientais, causados pelo uso excessivo de
agrotóxicos, tem motivado estudos de formas alternativas para controle de pragas,
entre elas, a utilização de fungos entomopatogênicos.
A suscetibilidade de dípteros a fungos entomopatogênicos, particularmente
Deuteromicetos, foi reportado por Steinkraus et al. (1990) e mais recentemente por
Barson et al., 1994; Lecuona, 1999; Renn et al., 1999; Lezama-Guttierrez et al.,
2000; Serafini et al., 2001; Feijó et al., 2002; Lecuona et al., 2005; Mochi et al., 2006,
demonstrando o potencial patogênico como agentes de biocontrole para várias
espécies de moscas como Musca domestica Linnaeus (Muscidae), Anastrepha
ludens Loew (Tephritidae), Haematobia irritans Linnaeus (Muscidae), Chrysomya
albiceps Wiedemann (Calliphoridae), Ceratites capitata (Wiedeman) (Tephritidae).
No Brasil, a utilização de fungos entomopatogênicos como agentes de
controle biológico vem sendo aplicado utilizando-se principalmente as espécies
Metarhizium anisopliae (Metschnikoff, 1879) Sorokin, 1883 e Beauveria bassiana
(Balsamo) Vuillemin, 1912; sendo que poucos são os estudos direcionados ao
controle biológico de moscas por fungos entomopatogênicos (SENNA-NUNES et al.,
2002).
A penetração normal dos fungos é pelo tegumento, através de atividade
enzimática ou pressão mecânica exercida pelo tubo germinativo e apressório. Os
ciclos desta relação apresentam-se de um modo geral pelas fases de: adesão,
germinação, formação de apressórios, formação de grampo de penetração,
penetração, colonização e ainda, reprodução e disseminação do patógeno (ALVES,
1998).
O fungo M. anisopliae é um componente natural da microbiota do solo pelo
mundo inteiro e é agente da doença muscardine verde que infecta insetos (WRIGHT
et al., 2004). A identificação de linhagens fúngicas patogênicas a dípteros é de
fundamental importância para o estabelecimento de medidas alternativas de controle
78
de pragas sinantrópicas potenciais, assim como conhecer os efeitos do fungo sobre
insetos predadores que atuam como inimigos naturais destas pragas. O presente
trabalho teve como objetivo avaliar o potencial patogênico e alguns efeitos subletais
do isolado fúngico M. anisopliae (CG34) sobre pré-pupas de M. domestica e M.
stabulans em condições artificiais.
79
2 Material e métodos
2.1 Manutenção de Musca domestica e Muscina stabulans e obtenção de pré-pupas no laboratório
Para a realização do estudo foram utilizadas colônias de M. domestica e M.
stabulans já adaptadas às condições de laboratório, mantidas durante todo o
período de experimentação em uma câmara climatizada, com condições
controladas, temperatura variando de 26 ± 2ºC, umidade relativa do ar acima de
75% e com fotofase de 12 horas. Os muscídeos foram criados conforme Ribeiro et
al., (2000).
Os adultos foram mantidos em gaiolas teladas (30x30x30cm) e alimentados
com açúcar refinado e farinha de carne, em uma proporção de 2:1 respectivamente,
sendo oferecida água em copos de becker com espuma de poliestireno cobrindo a
superfície do líquido.
As larvas foram obtidas a partir de meio de cultura, exposto no interior das
gaiolas, composto por farinha de carne e serragem na proporção de 2:1
respectivamente, adicionando-se água em quantidade suficiente para torná-lo
pastoso. As posturas foram transferidas para um recipiente maior, contendo o
mesmo meio, dentro de um funil de coleta. Neste meio, após a eclosão, as larvas
foram alimentadas até o terceiro ínstar, quando então abandonaram o substrato,
caindo em um recipiente contendo serragem úmida, para posterior pupariação e
emergência dos adultos, que foram repostos nas gaiolas.
A
80
Para os experimentos, foram selecionadas ao acaso, 90 pré-pupas (larvas
de terceiro instar pós-alimentar) de M. domestica e M. stabulans, para cada
concentração fúngica testada, além do grupo controle.
2.2 Preparo das concentrações fúngicas de Metarhizium anisopliae
O fungo utilizado nos bioensaios foi M. anisopliae var. anisopliae (CG34)
pertence a Micoteca do Departamento de Microbiologia e Parasitologia, do Instituto
de Biologia, UFPel. Foi obtido através do CENARGEN – Centro Nacional de
Pesquisa de Recursos Genéticos e Biotecnologia e tem origem da Embrapa
Amazônia Ocidental, obtido de Conotrachelus sp. (Coleoptera, Curculionidae),
Manaus, AM, coletado em 1988.
M. anisopliae, foi preservado sob refrigeração em meio de cultivo batata-
dextrose-ágar (BDA) e repicado para tubo de ensaio contendo o mesmo meio de
cultivo sendo em seguida incubado em estufa a 25ºC, umidade reltaiva de 80% e
fotofase de 12h. Após a esporulação da cultura foram feitas suspensões de esporos
nas concentrações 1,0.105; 1,0.106; 1,0.107 e 1,0.108 conídios.mL-1, em água
destilada estéril adicionada de espalhante adesivo (Tween 80) na proporção de
0,01%, utilizando-se câmara de Neubauer.
2.3 Avaliação da ação fungicida sobre pré-pupas de Musca domestica e Muscina stabulans em placa de Petri
Com a obtenção das pré-pupas de M. domestica e M. stabulans, estas
foram mergulhadas individualmente, com o auxílio de uma pinça, por um segundo
nas suspensões fúngicas (1,0.105; 1,0.106; 1,0.107 e 1,0.108 conídios.mL-1). O
tratamento controle foi composto apenas por água destilada estéril adicionada de
0,01% de Tween 80.
As 90 pré-pupas selecionadas ao acaso, de cada espécie, foram divididas
em três réplicas com 30 indivíduos cada, procedendo-se igualmente para as cinco
concentrações fúngicas testadas e grupo controle.
81
Após os tratamentos fúngicos, as pré-pupas foram imediatamente
acondicionadas em placas de Petri, forradas com papel absorvente previamente
umedecido. As placas foram mantidas em estufa B.O.D. com a temperatura de 25ºC,
umidade relativa de 80% e fotofase de 12h.
2.4 Avaliação da ação fungicida sobre pré-pupas de Musca domestica e Muscina stabulans em serragem úmida
Selecionou-se 90 pré-pupas de forma aleatória, por espécie, para cada
concentração fúngica testada e grupo controle. As pré-pupas de M. domestica e M.
stabulans, foram mergulhadas individualmente, com o auxílio de uma pinça, por um
segundo nas suspensões fúngicas (1,0.105; 1,0.106; 1,0.107 e 1,0.108 conídios.mL-1).
O tratamento controle foi composto apenas por água destilada estéril adicionada de
0,01% de Tween 80.
As pré-pupas imediatamente após receberem os tratamentos, foram
acondicionadas em recipientes com serragem umedecida que foram fechados com
tecido tipo organza, organizadas em grupos de 30 indivíduos em três réplicas por
tratamento. Os recipientes com as larvas, foram mantidos em estufa B.O.D. com a
temperatura de 25ºC, umidade relativa de 80% e fotofase de 12h.
2.5 Avaliação dos parâmetros biológicos
A avaliação foi feita diariamente até a emergência dos adultos para
verificações dos efeitos subletais. As variáveis monitoradas foram mortalidade e
período de desenvolvimento pupal. O período pupal foi estabelecido em dias, do
momento de pupariação estendendo-se até a emergência dos adultos.
A porcentagem de mortalidade foi calculada pela fórmula:
Número de larvas mortas x 100 Número inicial de larvas
82
As correções de mortalidade foram calculadas através da fórmula de Abbott
(1925):
teste de mortalidade – mortalidade do controle (%)
× 100 100 – mortalidade do controle (%)
Os dados referentes à mortalidade foram submetidos a análise de variância
e as médias foram comparadas pelo teste de Tukey a 5% de probabilidade. Para o
parâmetro período de desenvolvimento pupal foi realizado o teste de Kruskal-Wallis
para verificação da disparidade entre os diferentes tratamentos, seguido de
comparações entre esses valores ao nível de 5% de significância.
83
3 Resultados e discussão
A mortalidade de M. domestica, cujas pré-pupas foram tratadas com fungo
entomopatogênico, demonstrou uma tendência crescente com o aumento das
concentrações de M. anisopliae (CG34), tanto para as pré-pupas que foram
cultivadas em papel úmido sobre placa de Petri, como aquelas que se
desenvolveram em serragem úmida (tab. 1). A maior eficiência se deu na
concentração de 1,0.108 conídios.mL-1, para ambos os meios de cultivo (tab. 1).
Avaliando-se a eficácia do fungo M. anisopliae sobre as pré-pupas de M.
domestica, percebe-se que aqueles indivíduos que foram acondicionados em placas
de Petri apresentaram uma mortalidade corrigida que variou de 5,59% (1,0.106
conídios.mL-1) a 20,22% (1,0.108 conídios.mL-1). A análise estatística confirma as
diferenças significativas entre as concentrações fúngicas (P=0,0003, F=5,35), onde
as duas maiores concentrações (1,0.107 e 1,0.108 conídios.mL-1) foram as que se
diferenciaram estatisticamente do grupo controle, mesmo não se diferenciando entre
si (tab. 1). A mortalidade corrigida de pré-pupas que tiveram como substrato a
serragem úmida, variou de 3,37% (1,0.105 conídios.mL-1) a 5,62% (1,0.106
conídios.mL-1 e 1,0.108 conídios.mL-1) e essas diferenças não foram significativas
estatisticamente (P>0,05). Ao comparar os dois substratos, observa-se que a maior
mortalidade se deu nas pré-pupas que se desenvolveram sobre papel úmido em
placa de Petri, diferenças comprovadas estatisticamente (P=0,0000, F=5,33), sendo
evidenciadas nas concentrações 1,0.105; 1,0.107 e 1,0.108 conídios.mL-1 (tab. 1).
Com relação à eficácia de M. anisopliae sobre a mortalidade pupal,
observou-se que a mortalidade corrigida em placa de Petri variou entre 6,25%
(1,0.106 conídios.mL-1) e 44,32% (1,0.108 conídios.mL-1). A análise estatística
demonstrou diferenças significativas entre os tratamentos (P=0,0000, F=18,38),
A
84
Tabela 1 – Avaliação da ação de Metarhizium anisopliae sobre pré-pupas, pupas e anomalias em adultos de Musca domestica, cujas pré-pupas foram tratadas com o patógeno e o desenvolvimento acompanhado em placas de Petri ou serragem úmida, em condições de laboratório. (Tº: 25ºC, UR: 80% e fotofase de 12 horas)
TRATAMENTOS
Controle 105* 106* 107* 108*
PL SE PL SE PL SE PL SE PL SE **Mortalidade Pré pupal (%)
1,11±0,01 Aa 1,11±0,01 Aa 12,36±0,04 ABa 3,37±0,02 Ab 5,59±0,03 ABa 5,62±0,03 Aa 15,73±0,04 Ba 4,50±0,02 Ab 20,22±0,04 Ba 5,62±0,03 Ab
**Mortalidade
Pupal (%) 2,22±0,02 Aa 2,22±0,02 Aa 12,50±0,04 ABa 26,14±0,05 Bb 6,25±0,04 ABa 29,55±0,05 Bb 21,59±0,04 Ba 35,23±0,05 Bb 44,32±0,05 Ca 87,50±0,04 Cb
**% adultos
anômalos 0,00±0,00 Aa 0,00±0,00 Aa 1,11±0,01 ABa 0,00±0,00 Aa 3,33±0,02 BCa 2,22±0,02 Aa 10,00±0,03 Ca 4,44±0,02 Aa 8,88±0,03 BCa 1,11±0,01 Ab
**Mortalidade Acumulada (%)
3,33±0,02 Aa 3,33±0,02 Aa 25,97±0,05 Ba 29,51±0,05 Ba 15,17±0,05 ABa 37,39±0,05 Bb 47,32±0,05 Ca 44,17±0,05 Ba 73,42±0,05 Da 94,23±0,02 Cb
PL = placa SE = serragem * Mortalidade pré pupal e pupal corrigida pela fórmula de Abbott (1925) **Médias (±erro padrão) seguidas por letras iguais, maiúsculas para comparações entre os tratamentos e letras minúsculas para comparações entre os substratos de pupariação, não diferem entre si pelo teste de Tukey, a 5% de probabilidade.
85
Figura 1 – Adultos de Musca domestica. A. Adulto emergido do grupo controle. B.
Adulto emergido do grupo tratado, vista lateral. C. Adulto emergido do grupo tratado, vista dorsal.
Figura 2 – Pupa de Muscina stabulans com desenvolvimento de Metarhizium
anisopliae
Figura 3 – Adultos de Muscina stabulans. A. Adulto emergido do grupo controle. B.
Adulto emergido do grupo tratado, vista lateral. C. Adulto emergido do grupo tratado, vista dorsal.
A
B C
A
B C
86
nas concentrações 1,0.107 e 1,0.108 conídios.mL-1, sendo maior que o grupo
controle, nos grupos tratados (tab. 1). A mortalidade pupal na serragem variou entre
26,14% (1,0.105 conídios.mL-1) e 87,50% (1,0.108 conídios.mL-1) e essa diferença se
comprova estatisticamente (P=0,0000, F=56,01), pois todos os tratamentos fúngicos
se diferenciaram do grupo controle (tab. 1). Comparando os dois substratos para o
desenvolvimento dos indivíduos, verificou-se diferenças significativas entre os
tratamentos (P=0,0006, F=39,56), sendo a mortalidade pupal superior em serragem
úmida para todas concentrações fúngicas (tab. 1).
Como o fungo M. anisopliae inicia seu desenvolvimento normalmente de
três a dez dias após o contato com o hospedeiro (CHANDLER et al., 2000), a
mortalidade pré-pupal foi influenciada por outros fatores, como exemplo
suscetibilidade individual do hospedeiro ao patógeno, e a ação de toxinas
produzidas pelo fungo, já que o período pré-pupal dos muscídeos foi em torno de 24
horas. Já em pupas, por apresentarem um período de desenvolvimento maior (M.
domestica variou de 9 a 10 dias e M. stabulans variou de 8,79 a 10,20 dias) (tab. 4 e
5 respectivamente), foi o suficiente para provocar uma mortalidade maior. Além
disso, a serragem úmida como substrato de pupariação pode garantir a alta umidade
exigida pelo fungo para o seu desenvolvimento (FERRON, 1981), o que explica sua
maior efetividade na serragem. Ainda cabe ressaltar que a serragem úmida é o
substrato que mais se aproxima ao que o inseto utiliza no seu habitat natural para
pupariação, assim permitindo refletir os resultados encontrados em laboratório, aos
que provavelmente possam ocorrer a campo.
Tanto nos indivíduos que se desenvolveram em papel úmido sobre a placa
de Petri como aqueles em serragem, observou-se que dos adultos que emergiram,
alguns apresentaram anomalias, fato de grande relevância, pois adultos anômalos
são inviáveis, então contribuem na mortalidade acumulada ocasionada pelo fungo
entomopatogênico (Fig. 1). Em placas, a taxa de adultos anômalos variou entre
1,11% (1,0.105 conídios.mL-1) e 10,00% (1,0.107 conídios.mL-1), diferenciando-se
estatisticamente entre os tratamentos (P=0,0025, F=4,17) (tab. 1). Em serragem, a
porcentagem de adultos anômalos variou entre 1,11% (1,0.108 conídios.mL-1) e
4,44% (1,0.107 conídios.mL-1), diferenças que não foram significativas (P>0,05) (tab.
1). Comparando-se os substratos de pupariação, papel filtro úmido sobre a placa de
Petri e serragem úmida, as diferenças estatísticas (P=0,0000, F=4,13) só foram
evidenciadas na concentração 1,0.108 conídios.mL-1, onde os insetos que foram
87
criados em placa de Petri, apresentaram um maior número de adultos de M.
domestica com anomalias. Esses valores podem ter sido influenciados pela alta
mortalidade pupal em serragem e, como em placas os valores de mortalidade pupal
foram inferiores, podem ter refletido numa maior taxa de indivíduos adultos inviáveis.
Verificando-se a mortalidade acumulada de M. domestica provocada pelo
fungo M. anisopliae (CG34), observou-se que em papel úmido sobre placas de Petri,
a eficácia do fungo variou de 15,17% (1,0.106 conídios.mL-1) a 73,42% (1,0.108
conídios.mL-1) (tab. 1). A análise dos dados confirmou que os tratamentos foram
diferentes estatisticamente (P=0,0000, F=41,46), demonstrando uma tendência
crescente de mortalidade com o aumento das concentrações de conídios. A
concentração 1,0.106 conídios.mL-1 não apresentou diferenças referentes ao grupo
controle, embora ocorram diferenças numéricas. Com relação à mortalidade
acumulada verificada nos indivíduos que tiveram serragem úmida como substrato
para o desenvolvimento, observou-se que a eficácia do fungo variou de 29,51% na
menor concentração fúngica (1,0.105 conídios.mL-1) a 94,23% na maior
concentração (1,0.108 conídios.mL-1). A análise confirma as diferenças entre os
tratamentos (P=0,0000, F=63,63). Numericamente a mortalidade foi diretamente
proporcional ao aumento das concentrações do fungo, porém entre os tratamentos
1,0.105; 1,0.106 e 1,0.108 conídios.mL-1, não houve diferenças estatisticamente
significativas. As comparações entre os dois substratos de desenvolvimento
testados, demonstraram que houve diferenças estatísticas entre eles (P=0,0000,
F=47,22), sendo que nas concentrações 1,0.106 e 1,0.108 conídios.mL-1, as
diferenças foram significativas, e a serragem úmida como substrato de pupariação
foi mais eficaz para a patogenicidade do fungo.
Avaliando-se a ação do fungo entomopatogênico M. anisopliae (CG34),
sobre pré-pupas de M. stabulans, verificou-se que existe uma relação diretamente
proporcional entre mortalidade acumulada e as concentrações fúngicas, ou seja,
com aumento da concentração de conídios ocorre o aumento da mortalidade, o
mesmo ocorreu para ambos os substratos de pupariação testados (tab. 2).
88
Tabela 2 – Avaliação da ação de Metarhizium anisopliae sobre pré-pupas, pupas e anomalias em adultos de Muscina stabulans, cujas pré-pupas foram tratadas com o patógeno e o desenvolvimento acompanhado em placas de Petri ou serragem úmida, em condições de laboratório. (Tº: 25ºC, UR: 80% e fotofase de 12 horas)
TRATAMENTOS
Controle 105* 106* 107* 108*
PL SE PL SE PL SE PL SE PL SE **Mortalidade
Pré pupal (%) 2,22±0,02 Aa 1,67±0,02 Aa 1,14±0,02 Aa 2,82±0,02 Aa 18,18±0,02 Ba 0,56±0,02 Ab 13,64±0,04 Ba 1,69±0,02 Ab 3,42±0,02 Ca 0,56±0,02 Aa
**Mortalidade Pupal (%)
0,00± 0,00 Aa 0,00±0,00 Aa 1,11±0,01 Aa 41,11±0,05 Bb 25,00±0,05 Ba 61,11± 0,05 Cb 20,00±0,04 Ba 72,22±0,05 Cb 53,33±0,05 Ca 97,78±0,02 Db
**% adultos anômalos
0,00±0,00 Aa 0,00±0,00 Aa 1,11±0,01 ABa 0,00±0,00 Aa 1,67±0,06 ABa 2,22± 0,02 Aa 10,00±0,03 Ca 4,44± 0,02 Aa 8,89±0,03 BCa 0,00±0,00 Ab
**Mortalidade
Acumulada (%) 2,22±0,02 Aa 1,67±0,02 Aa 3,36±0,02 Aa 43,93±0,05 Bb 44,85±0,07 Ba 63,89±0,05 Cb 43,64± 0,05 Ba 78,35±0,04 Cb 65,64±0,05 Ca 98,34±0,00 Db
PL = placa SE = serragem * Mortalidade pré pupal e pupal corrigida pela fórmula de Abbott (1925) **Médias (±erro padrão) seguidas por letras iguais, maiúsculas para comparações entre os tratamentos e letras minúsculas para comparações entre os substratos de pupariação, não diferem entre si pelo teste de Tukey, a 5% de probabilidade.
89
A mortalidade de pré-pupas em placa de Petri, variou de 1,14% (1,0.105
conídios.mL-1) a 18,18% (1,0.106 conídios.mL-1). Estatisticamente, as diferenças
entre os tratamentos foram significativas (P=0,0001, F=6,41), porém neste estágio
de desenvolvimento a mortalidade não seguiu a tendência crescente com o aumento
das concentrações fúngicas (tab. 2). O mesmo verificou-se para as pré-pupas que se
desenvolveram na serragem, a mortalidade variou entre 0,56% (concentrações
1,0.106 e 1,0.108 conídios.mL-1) e 2,82% (1,0.105 conídios.mL-1), e as diferenças não
foram estatisticamente significativas (P>0,05).
Alves (1998) considera que a velocidade do processo germinativo depende
do isolado fúngico, porém em geral estão envolvidos processos importantes para
que ocorra a penetração e colonização do fungo. Segundo Chandler et al. (2000) a
penetração fúngica no tegumento do inseto é seguida por colonização, infecção
generalizada e posterior morte do inseto, que geralmente ocorre entre três a dez
dias após contato. Porém, este processo é dependente de fatores limitantes como
componentes nutricionais da cutícula, reações químicas e ação de micotoxinas.
Assim, o efeito do fungo é mais evidente sobre as pupas do que propriamente na
mortalidade das pré-pupas, o que se deve a esse período necessário para a
colonização e o desenvolvimento do fungo entomopatogênico, observando-se tanto
em M. domestica com em M. stabulans.
Comparando-se os dois substratos de pupariação referente a mortalidade
de pré-pupas de M. stabulans, estatisticamente apresentaram diferenças (P=0,0000,
F=5,71) evidenciando-se nas concentrações 1,0.106 e 1,0.107 conídios.mL-1, e, como
em M. domestica, a maior mortalidade ocorreu naquelas incubadas em placas.
Com relação à mortalidade pupal, em placa de Petri, variou de 1,11%
(1,0.105 conídios.mL-1) a 53,33% (1,0.108 conídios.mL-1), as diferenças foram
significativas (P=0,0000, F=35,86), e nas maiores concentrações (1,0.106; 1,0.107 e
1,0.108 conídios.mL-1) a mortalidade foi superior à do grupo controle, embora as
concentrações 1,0.106 e 1,0.107 conídios.mL-1, não tenham sido diferentes entre si
(tab. 2). A mortalidade pupal em serragem variou de 41,11% (1,0.105 conídios.mL-1)
a 97,78% (1,0.108 conídios.mL-1), e estatisticamente as diferenças foram
significativas (P=0,0006, F=63,86). A mortalidade mostrou-se crescente conforme o
aumento das concentrações fúngicas. Comparando-se os dois substratos de
pupariação, papel úmido sobre placa de Petri e serragem úmida, verificou-se que os
tratamentos diferiram entre si (P=0,0013, F= 71,88) e para todas as concentrações
90
de M. anisopliae testadas, os insetos que se desenvolveram em serragem
apresentaram uma mortalidade muito superior à daqueles com desenvolvimento em
placas de Petri, confirmando que a patogenicidade do fungo é favorecida em
serragem úmida (Fig. 2).
Os conídios de M. anisopliae normalmente requerem umidade relativa de
pelo menos 92% na superfície do inseto para germinação, extensão do tubo
germinativo e infecção (FERRON, 1981). Por esse motivo é muito provável que as
pré-pupas que foram acondicionadas em serragem úmida tenham sofrido maior
mortalidade, já que a serragem tem uma maior capacidade de retenção de água que
o papel filtro, possibilitando o desenvolvimento pleno do fungo. Além disso, a
serragem é o substrato de pupariação mais próximo ao ambiente natural dos
muscídeos em estudo.
Com M. stabulans também verificou-se que uma taxa de adultos
emergentes dos tratamentos, apresentava indivíduos com anomalias (Fig. 3). Em
placas, esse percentual variou de 1,11% (1,0.105 conídios.mL-1) a 10,00% (1,0.107
conídios.mL-1) (tab. 2). Estatisticamente, comprovaram-se as diferenças (P=0,0001,
F=4,60), sendo que as concentrações 1,0.107 e 1,0.108 conídios.mL-1, foram
significativamente diferentes do grupo controle, embora entre elas não tenha
ocorrido essa diferença. Em serragem, a taxa de adultos anômalos variou de 2,22%
(1,0.106 conídios.mL-1) a 4,44% (1,0.107 conídios.mL-1) e as diferenças não foram
significativas de acordo com a análise (P>0,05). Na comparação dos dois substratos,
foi constatada diferença estatística significativa (P=0,0000, F= 4,45), na
concentração 1,0.108 conídios.mL-1. A porcentagem de adultos anômalos foi inferior
em serragem, esse fato pode ter ocorrido, pela alta mortalidade que os indivíduos
sofreram na fase de pupa, enquanto nas placas foi muito inferior, comportamento
que observou-se também em M. domestica.
Ao comparar-se os dois substratos de desenvolvimento pupal quanto à
mortalidade acumulada provocada pela ação do fungo entomopatogênico M.
anisopliae sobre pré-pupas de M. stabulans, fica evidente que a condição obtida na
serragem favoreceu a ação fungicida, comprovada pela análise estatística
(P=0,0013, F=66,66), pois em todos tratamentos em serragem a mortalidade foi
muito superior, e percebe-se a existência de uma relação diretamente proporcional
entre mortalidade e a concentração de conídios (tab. 2).
91
A variação de mortalidade pode ser observada com freqüência, e pode estar
associada a fatores como patogenicidade, virulência, especificidade, tolerância do
hospedeiro entre outros (ALVES, 1998). Diferenças na patogenicidade são
indicativas de ocorrência natural de variação genética. Essa variação tem sido
identificada em outros caracteres além da patogenicidade que incluem a dimensão
dos conídios, taxas de crescimento e atividade enzimática (St. LEGER et al., 1992)
Uma certa densidade de conídios é requerida para que ocorra a penetração efetiva
do fungo na cutícula (ZHIOUA et al., 1997), como um mecanismo de ação em
massa, o que explica a baixa patogenicidade encontrada nas suspensões de menor
concentração de conídios.mL-1.
Os valores obtidos de mortalidade estão em geral comparáveis aos
observados por outros autores, demonstrando uma tendência crescente conforme o
aumento das concentrações fúngicas. O grau de toxicidade depende da fase de
desenvolvimento do inseto, o ínstar, a concentração da suspensão utilizada no
bioensaio, o tipo de substrato de desenvolvimento do inseto, e tempo de exposição
ao tratamento.
Barson et al. (1994), avaliando o potencial entomopatogênico de seis
espécies de fungos, citam M. anisopliae como a espécie com maior potencial
patogênico sobre larvas de terceiro instar de M. domestica, quando estas foram
mergulhadas em suspensões de 1,0.106 e 1,0.105 conídios.mL-1 emergindo apenas
1,0 e 16,0%, respectivamente, sendo que com o aumento da concentração ocorreu
a morte de todas as larvas.
Wright et al. (2004), testando M. anisopliae como agente potencial de
biocontrole de fêmeas adultas de Lucilia sericata (Meigen) (Diptera, Calliphoridae)
obtiveram que em teste com suspensão de esporos em óleo de silicone, os
resultados apresentaram níveis mais altos de infecção (50-70%) do que os
formulados em 0,3g litro-1 do detergente Tween 80 (10-20%). A concentração de
esporos apresentou um efeito significativo na infecção de moscas, com índices mais
altos de mortalidade (64%) na maior suspensão testada de 1,0 .107 conídios.mL-1.
Bernardi et al. (2006), encontraram que o isolado de M. anisopliae (CG34)
apresentou potencial entomopatogênico sobre as pupas de M. domestica,
verificando 68% de mortalidade na concentração de 1,0.107 conídios.mL-1. Já o
isolado de B. bassiana (CG240) apresentou somente 2% de mortalidade na mesma
concentração.
92
O período de desenvolvimento pupal de M. domestica cujas pré-pupas
foram tratadas com diferentes concentração fúngicas de M. anisopliae, tanto em
papel úmido em placas como também aquelas cultivadas em serragem úmida, teve
a tendência de prolongar-se segundo o aumento das concentrações (Fig. 4).
Em placas, o tempo de desenvolvimento pupal no grupo controle foi de 9
dias, enquanto nos tratamentos variou de 9,42 dias na concentração 1,0.105
conídios.mL-1 a 10 dias na concentração 1,0.108 conídios.mL-1 (Fig. 4A).
Estatisticamente, o tempo diferiu significativamente entre os tratamentos (P=0,0000,
F=17,7), onde todos foram mais tardios que o grupo controle. No entanto, entre as
três concentrações intermediárias (1,0.105; 1,0.106 e 1,0.107 conídios.mL-1), não
houve diferenças significativas. O tempo de desenvolvimento foi diretamente
proporcional ao aumento das concentrações fúngicas de M. anisopliae e a diferença
entre o controle e a maior concentração (1,0.108 conídios.mL-1) foi de um dia.
A mesma tendência se observou nos insetos que se desenvolveram em
serragem (Fig. 4B), em que o controle apresentou o desenvolvimento pupal em 9,01
dias e entre os tratamentos a variação do tempo foi de 9,31 dias na concentração
1,0.105 conídios.mL-1 a 9,72 dias na concentração 1,0.108 conídios.mL-1. Mesmo
existindo diferenças estatisticamente significativas entre os tratamentos e o grupo
controle (P=0,0000, F=6,66), elas não foram evidenciadas entre os tratamentos (Fig.
4B).
O período de desenvolvimento pupal de M. stabulans cujas pré-pupas foram
tratadas com diferentes concentração fúngicas de M. anisopliae, mostrou um
comportamento semelhante ao encontrado para M. domestica. Tanto utilizando-se
como substrato pupal, o papel filtro úmido em placas, como a serragem úmida, as
pupas apresentaram a tendência em prolongar o período de desenvolvimento (Fig.
5) com o aumento das concentrações do fungo entomopatogênico.
Em placas, o tempo de desenvolvimento pupal no grupo controle foi de 8,79
dias, enquanto nos tratamentos variou de 9,09 dias na concentração 1,0.105
conídios.mL-1 a 10,03 dias na concentração 1,0.108 conídios.mL-1 (Fig. 5A).
Estatisticamente, o tempo diferiu significativamente entre os tratamentos (P=0,0000,
F=14,4), sendo todos mais tardios que o grupo controle. No entanto, entre as três
concentrações intermediárias (1,0.105; 1,0.106 e 1,0.107 conídios.mL-1), não houve
diferença significativas.
93
Figura 4 – Desenvolvimento pupal de Musca domestica cujas pré-pupas foram
tratadas com diferentes concentrações de Metarhizium anisopliae. A. Pupas em placas de Petri com papel úmido. B. Pupas em serragem úmida. As linhas acima das barras representam o desvio padrão das médias. As letras iguais acima das barras indicam subgrupos de médias que não diferem significativamente entre si ao nível de 0,05 de significância.
8
8,5
9
9,5
10
10,5
11
Controle 1,0.10 5 1,0.10 6 1,0.10 7 1,0.10 8
Tratamentos (conídeos.mL-1)
Perío
do d
e de
senv
olvi
men
to p
upal
(d
ias)
8,48,68,8
99,29,49,69,810
10,210,4
Controle 1,0.10 5 1,0.10 6 1,0.10 7 1,0.10 8
Tratamentos (conídeos.mL-1)
Perío
do d
e de
senv
olvi
men
to
pupa
l (di
as)
1,0. 10 5 1,0. 10 7 1,0.10 8 1,0. 10 6
Tratamentos (conídios.mL-1 )
BC B
B A
C
1,0. 10 5 1,0. 10 7 1,0.10 8 1,0. 10 6
B B AB
A
B
A
B
Tratamentos (conídios.mL-1 )
94
Figura 5 – Desenvolvimento pupal de Muscina stabulans cujas pré-pupas foram tratadas com diferentes concentrações de Metarhizium anisopliae. A. Pupas em placas de Petri com papel úmido. B. Pupas em serragem úmida. As linhas acima das barras representam o desvio padrão das médias. As letras iguais acima das barras indicam subgrupos de médias que não diferem significativamente entre si ao nível de 0,05 de significância.
8,00
8,50
9,00
9,50
10,00
10,50
Controle 1,0.10 5 1,0.10 6 1,0.10 7 1,0.10 8
Tratamentos (conídeos.mL -1)
Perío
do d
e de
senv
olvi
men
to
pupa
l (di
as)
0
2
4
6
8
10
12
Controle 1,0.10 5 1,0.10 6 1,0.10 7 1,0.10 8
Tratamentos (conídeos.mL-1)
Perío
do d
e de
senv
olvi
men
to
pupa
l (di
as)
1,0. 10 5 1,0. 10 7 1,0.10 8 1,0. 10 6
B C
BC A
1,0. 10 5 1,0. 10 7 1,0.10 8 1,0. 10 6
C
B
B B
A
A
B
Tratamentos (conídios.mL-1 )
Tratamentos (conídios.mL-1 )
95
Verifica-se uma relação diretamente proporcional entre o tempo de
desenvolvimento e o aumento das concentrações do fungo, e a diferença entre o
grupo controle e a maior concentração fúngica (1,0.108 conídios.mL-1) foi de quase
um dia e meio (Fig. 5A).
O mesmo comportamento foi verificado nos insetos que se desenvolveram
em serragem (Fig. 5B), e o controle apresentou o desenvolvimento pupal em 9,76
dias. Entre os tratamentos a variação do tempo foi de 10,06 dias (concentração
1,0.105 conídios.mL-1) a 10,20 dias (concentração 1,0.107 conídios.mL-1), já que na
concentração 1,0.108 conídios.mL-1 as pupas não completaram seu
desenvolvimento. As diferenças foram estatisticamente significativas (P=0,0000,
F=42,1).
Oliveira et al. (2008), avaliando M. anisopliae sobre Diatraea saccharalis F.
(Lepidoptera, Crambidae), observaram que a duração do período pupal de lagartas
tratadas com o fungo apresentou um aumento significativo, na concentração de 105
conídios.mL-1 (7,9 dias), comparado ao grupo controle (6,8 dias).
O aumento no período de desenvolvimento pupal, diretamente relacionado
com o aumento das concentrações de M. anisopliae pode ressaltar que de alguma
maneira o fungo deve estar comprometendo o metabolismo do inseto, como a
aquisição de oxigênio ou outros nutrientes, assim, o inseto responde a essa
adversidade prolongando o desenvolvimento. Em situações adversas, os dípteros
tendem a prolongar seu tempo de desenvolvimento para completar seu ciclo
(MUELLER et al., 2005; ZIMMER et al., 2006) e com o aumento do período pupal
esses indivíduos permanecem mais tempo no ambiente, na fase de pupa, que por se
tratar de um estágio imóvel torna o inseto mais vulnerável a adversidades.
Muito pouco é discutido em trabalhos que avaliam entomopatógenos, os
efeitos que estes agentes efetuam sobre as características biológicas dos insetos
em estudo, como também os efeitos subletais provocados. O foco da maioria dos
trabalhos é simplesmente a mortalidade provocada pelo patógeno em questão, e se
altas taxas não são atingidas, os agentes não são considerados eficientes,
seguindo-se o padrão de avaliação dos inseticidas químicos. Deve-se lembrar que o
objetivo do controle microbiano, assim como qualquer iniciativa de controle biológico,
não deve ser a total eliminação da população praga, pois, as espécies apresentam
uma grande importância na manutenção da biodiversidade em um ecossistema e
sua presença, em taxas abaixo do nível de dano econômico, tem uma ação benéfica
96
para a manutenção de outras pragas potenciais, como predadores, parasitóides, e
patógenos já presentes na área (SOZA-GÓMEZ et al., 1998). Para a plena
eficiência, o controle biológico deve estar inserido em uma estratégia de Manejo
Integrado de Pragas, na qual fazem parte um conjunto de medidas que atuam em
harmonia com o ambiente, sendo capazes de reduzir a população das pragas a
níveis toleráveis.
Os resultados verificados, neste trabalho, considerando o efeito cumulativo
de mortalidade, juntamente com o prolongamento do período de desenvolvimento,
demonstram a efetividade do fungo entomopatogênico M. anisopliae em M.
domestica e M. stabulans, variável de acordo com a concentração de conídios, além
de causarem danos significativos à biologia dos muscídeos, alterando o ritmo de
desenvolvimento das populações e originando gerações com menos indivíduos.
Portanto, acredita-se que esse fungo tem potencial para utilização em Programas de
Manejo Integrado de muscídeos sinantrópicos. Porém, estudos adicionais
pormenorizados referentes a ação do fungo sobre inimigos naturais devem ser
efetuados.
97
4 Conclusões
Sob as condições deste experimento, avaliando-se o fungo M. anisopliae
isolado CG34, sobre pré-pupas de Musca domestica e Muscina stabulans, tendo
como substratos de pupariação papel filtro umedecido em placa de Petri e serragem
úmida, pode-se concluir que:
- a patogenicidade de M. anisopliae sobre pré-pupas de M. domestica e M. stabulans
é diretamente proporcional às concentrações fúngicas, reduzindo a viabilidade pupal
e prolongando o período de desenvolvimento de pupa, com alterações morfológicas
em adultos oriundos de pré-pupas tratadas;
- a patogenicidade de M. anisopliae é favorecida quando os muscídeos são
cultivados em serragem úmida.
A
98
Discussão geral
Quando se pretende implementar um programa de Manejo Integrado de
Pragas (MIP) em um ecossistema artificial, são de extrema importância os seguintes
passos para sua efetividade (PRADO, 2006): 1) detecção do problema e
identificação das espécies envolvidas; 2) monitoramento das populações e relação
com o tempo e o clima; 3) decisão e implementação das medidas de controle
(cultural, biológico e químico); 4) monitoramento permanente de manutenção. Desta
forma, solidifica-se a importância da realização de estudos em que o levantamento
populacional e a sazonalidade de insetos são evidenciados, já que são as primeiras
medidas referentes ao estabelecimento de uma estratégia adequada de MIP.
Diante dos resultados verificados neste trabalho, percebe-se que dentre os
17 diferentes táxons de dípteros capturados em armadilha W.O.T., iscada com
fígado bovino em decomposição, pertencentes às famílias Fanniidae e Muscidae em
um ambiente de criação de bovinos e suínos, apenas quatro apresentaram uma
freqüência elevada com o potencial de praga. São eles: Fannia sp. 1, Musca
domestica, Fannia sp. 2 e Fannia subgrupo pusio. Sete espécies, dentre todas as
capturadas, são considerados inimigos naturais, porque apresentam como
estratégias alimentar a predação obrigatória ou facultativa, são os muscídeos
Muscina stabulans, Ophyra aenescens, O. chalcogaster, O. solitaria, Synthesiomyia
nudiseta, Graphomya auriceps e G. analis.
Assim, é relevante salientar a importância da implementação do controle
direcionado aos insetos alvo, e que mesmo tratando-se de moscas, elas apresentam
uma importância muito significativa dentro de um contexto de biodiversidade deste
ecossistema. Mesmo alguns dípteros sendo considerados pragas e capazes de
A
99
ocasionar sérios danos, a maioria das espécies exerce um papel significativo na
polinização de muitas plantas, reciclagem da matéria orgânica, além de regularem
as populações de insetos e outros dípteros, podendo ser utilizadas no controle
biológico.
Basicamente, existem três estratégias pelas quais os inimigos naturais
podem ser manejados para que causem redução no nível populacional de uma
praga, objetivando mantê-la abaixo do nível de dano econômico, são elas: o
Controle Biológico Clássico, o Controle Biológico Inundativo ou por Incrementação e
o Controle Biológico por Conservação (HUFFAKER e MESSENGER, 1976; GALLO
et al., 2002). De qualquer forma, o controle biológico aplicado conta com a
interferência do homem, funcionando no sentido de incrementar as interações
desarmônicas que ocorrem entre os seres vivos na natureza, e no caso específico
dos agroecossistemas, entre as pragas e seus inimigos naturais.
No caso do Centro Agropecuário da Palma, como foram verificados a
presença de uma série de inimigos naturais no ambiente, uma das alternativas de
implementação de controle biológico poderia ser o Controle Biológico Inundativo.
Nessa tática, o inimigo natural é multiplicado massalmente no laboratório, portanto
envolve a criação ou produção massal do inimigo natural com dieta artificial.
Posteriormente, eles são liberados no campo no momento apropriado. Esse
momento é decidido baseando-se na biologia da praga alvo, de modo a sincronizar
as liberações quando a praga encontra-se em seu estágio mais susceptível, seja no
desenvolvimento ou no tamanho da população (MENEZES, 2003).
Assim, estudos pormenorizados em laboratório, tanto com a praga como
com os inimigos, são fundamentais para o amplo conhecimento dos dípteros, como
também, as interações entre presa e predador. Neste contexto, poderiam ser
avaliadas iscas tóxicas inseridas no controle químico seletivo, com o intuito da
preservação de populações não alvo; a criação de larvas de espécies pragas em
fezes de diferentes animais como suínos e bovinos, por exemplo, verificando-se se o
predador é uma espécie generalista ou específica; o levantamento de inimigos
dentro de outras ordens de insetos que não foram consideradas neste estudo, são
alguns exemplos de pesquisas que devem ser consideradas para a implementação
do controle biológico e essas informações são relevantes no momento da definição
de qual inimigo apresenta o maior potencial como agente de controle e
consequentemente para a criação massal.
100
Com relação aos dípteros simbovinos associados ao gado de leite,
Haematobia irritans, é uma espécie que apresenta um comportamento peculair em
relação aos outros muscídeos encontrados, Stomoxys calcitrans e M. domestica. O
adulto da mosca do chifre, é sempre encontrado sobre o hospedeiro, o bovino, e seu
desenvolvimento é ligado à pecuária extensiva, ou seja, as larvas se desenvolvem
em bolos fecais frescos a campo, sendo necessários estudos referentes à
entomofauna coprófaga nessas fezes, então os inimigos provavelmente serão
distintos.
Outra metodologia que deve ser considerada no controle de dípteros
simbovinos ligados ao gado leiteiro, é o controle físico, ou seja, em uma sala de
ordenha, o desejável é que não ocorra a presença de insetos. Uma alternativa muito
simples para evitar a ocorrência dos insetos neste ambiente, seria a implementação
de barreiras físicas nas aberturas da sala. O manejo adequado do esterco
acumulado também é uma iniciativa muito eficaz para evitar o desenvolvimento de
dípteros em agroecossistemas com criação de animais.
Segundo Prado (2006) para a implementar um programa de MIP, o
monitoramento das populações e a relação com o tempo e o clima, são etapas de
grande relevância. Nesse sentido, os resultados revelaram dados muito importantes
principalmente referentes aos fatores abióticos, temperatura ambiental e umidade
relativa. Em ambos os experimentos de sazonalidade realizados, verificaram-se que
temperaturas médias extremas, baixas (inferiores a 12ºC) bem como altas
(superiores a 22,5ºC), combinadas com baixa umidade relativa, são desfavoráveis
para os dípteros. Entretanto, temperaturas acima de 12ºC e inferiores a 22,5ºC,
representam a faixa favorável para a ocorrência de dípteros nesse ambiente.
Obviamente, são necessários outros estudos nesse sentido, verificando-se se a
mesma tendência de flutuação se mantém, devido à variação nos fatores ambientais
de um ano para outro.
De acordo com o observado neste trabalho, as populações de dípteros
aparecem efetivamente no ambiente e sobre o gado de leite em outubro e
novembro. Assim, a implementação do controle deve começar antes desse período,
para que não ocorra o desenvolvimento dos insetos. Com o conhecimento sobre o
comportamento alimentar dos dípteros simbovinos no gado de leite, é possível
estabelecer uma estratégia de controle químico seletivo e de forma racional,
101
conhecendo-se a época do surgimento das populações dos dípteros e as áreas de
eleição específicas no corpo dos animais.
Também foi verificado neste trabalho que o controle biológico com
entomopatógenos poderia ser implementado. Os resultados com o fungo
Metarhizium anisopliae isolado CG34, foram muito promissores, apresentando
eficácia sobre pré-pupas de M. domestica e M. stabulans diretamente proporcional
ao aumento das concentrações fúngicas, e reduzindo a viabilidade de pupas e
prolongando o período de desenvolvimento pupal, além de promover alterações
morfológicas em adultos emergidos de pré-pupas tratadas. Esses resultados são de
grande importância, já que a idéia principal de MIP é a inserção do controle
microbiano associado a outras metodologias.
Outro fator muito importante verificado neste experimento foi a eficácia de
M. anisopliae utilizando-se como substrato de pupariação a serragem úmida. Esse
substrato é o mais próximo do que os dípteros utilizam em seu ambiente natural para
pupariação, desta forma, os resultados se aproximam do que supostamente é
verificado no ambiente. Assim, os resultados observados indicam que a aplicação
do fungo, nesta fase do ciclo biológico dos muscídeos, compromete o seu
desenvolvimento, e para M. stabulans, acaba interferindo no controle natural que o
inseto realiza sobre espécies pragas que se desenvolvem no mesmo ambiente,
como a M. domestica.
Cabe salientar a necessidade de estudos adicionais com outras espécies e
isolados fúngicos, utilizando-se diferentes concentrações de conídios, diferentes
formas de aplicação do entomopatógeno, testes com outros estágios de
desenvolvimento dos dípteros e desta forma entender o impacto do fungo
entomopatogênico e sua dinâmica sobre a população de insetos alvo e não alvo.
Quando pretende-se controlar um inseto de alta ocorrência em
ecossistemas artificiais, devem-se associar diversos métodos de controle, dentro de
um programa de Manejo Integrado de Pragas, a fim de evitar-se a pressão de
seleção e conseqüentemente o surgimento de populações resistentes, buscando-se
sempre a manutenção da biodiversidade e o equilíbrio da natureza.
102
Conclusões gerais
Diante das condições experimentais deste estudo, no Centro Agropecuário
da Palma, Capão do Leão, RS, Brasil, caracterizado por ser um agroecossistema de
criação de suínos consorciados com bovinos pode-se concluir que utilizando-se
armadilha W.O.T. iscadas de fígado bovino em decomposição, os representantes da
família Fanniidae capturados foram: Fannia sp. 1, Fannia sp. 2, Fannia subgrupo
pusio, F. canicularis, F. heydenii e F. yenhedi e os dípteros pertencentes a família
Muscidae foram: Musca domestica, Muscina stabulans, Ophyra aenescens, O.
chalcogaster, O. solitaria, Synthesiomyia nudiseta, Graphomya auriceps, G. analis,
Atherigona orientalis, Biopyrellia bipuncta, e Philornis sp.
Também conclui-se que dentre as espécies das famílias Fanniidae e
Muscidae que ocorrem neste agroecossistema, apenas quatro grupos taxonômicos
podem ser consideradas potenciais pragas: Fannia sp. 1, M. domestica, Fannia sp. 2
e Fannia subgrupo pusio. Ainda verificou-se que sete espécies de Muscidae atuam
no controle natural de dípteros que se desenvolvem no mesmo ambiente, por serem
predadoras obrigatórias ou facultativas são elas: M. stabulans, O. aenescens, O.
chalcogaster, O. solitaria, S. nudiseta, G. auriceps e G. analis;
Os muscídeos simbovinos sobre o gado de leite, no Centro Agropecuário da
Palma, foram Haematobia irritans, a espécie mais abundante sobre os animais,
seguida por Stomoxys calcitrans e M. domestica. Em geral, as espécies de
muscídeos apresentam uma maior preferência pela lateral do corpo dos bovinos,
denominada costela/flanco, porém, tratando-se das espécies individualmente,
apresentam áreas de eleição específicas no corpo do gado, sendo H. irritans
observada em maior abundância na lateral do corpo (costela/flanco), S. calcitrans
A
103
caracteriza-se por ser uma mosca de extremidades, com maior frequência nos
membros dianteiros e traseiros, enquanto que M. domestica demonstra uma alta
freqüência na cabeça, ventre e costela/flanco dos bovinos.
Em ambos os experimentos de sazonalidade, concluiu-se que temperaturas
extremas, baixas (inferiores a 12ºC) bem como altas (superiores a 22,5ºC),
combinadas com baixa umidade relativa, reduzem as populações dos dípteros
muscóideos estudados.
Com relação à avaliação do fungo Metarhizium anisopliae isolado CG34,
pode-se concluir que exerce atividade patogênica sobre pré-pupas de M. domestica
e M. stabulans, diretamente proporcional ao aumento das concentrações fúngicas,
reduzindo a viabilidade de pupas e prolongando o período de desenvolvimento
pupal, além de promover alterações morfológicas em adultos emergidos de pré-
pupas tratadas, verificando-se que o substrato serragem úmida favoreceu o
desenvolvimento do entomopatógeno.
104
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