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UNIVERSIDADE FEDERAL DE PELOTAS

Programa de Pós-Graduação em Parasitologia

Dissertação

Artrópodes e nematóides parasitos de Columbina picui (Temminck, 1813) (Aves:

Columbidae) nos municípios de Pelotas e Capão do Leão, RS, Brasil

Marco Antonio Afonso Coimbra

Pelotas, 2007

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Marco Antonio Afonso Coimbra

Artrópodes e nematóides parasitos de Columbina picui (Temminck, 1813) (Aves:


Pelotas, 2007

Dissertação apresentada ao Programa dePós-Graduação em Parasitologia da Universidade Federal de Pelotas, como requisito parcial à obtenção do título de Mestre em Parasitologia.

Orientador: João Guilherme Werner Brum Co-orientadora: Gertrud Müller

3

Banca examinadora: __________________________________________________ Prof. Dr. João Guilherme Werner Brum Orientador e Presidente da Comissão __________________________________________________ Prof.ª Dr.ª Gertrud Müller Co-orientadora e Membro da Comissão __________________________________________________ Prof.ª Dr.ª Maria Elisabethe Aires Berne Membro da Comissão __________________________________________________ Prof. Dr. Carlos James Scaini Membro da Comissão __________________________________________________ Prof. Dr.ª Rosa Maria Massaro Paulsen Membro da Comissão

4

Agradecimentos

Aos meus pais, pela vida, pelo apoio, incentivo e auxílio em todos os

momentos.

Aos meus irmãos Luis Antonio e Antoniela pelo incentivo e apoio sempre.

A minha esposa Carolina por tudo que ela representa e por sua ajuda desde o

início desta caminhada até a conclusão do trabalho.

Ao meu filho Joaquim, que possa compreender meus momentos de ausência.

Aos meus orientadores professor João Guilherme e professora Gertrud pela

amizade e orientação.

À família Scaglioni Dias pela hospitalidade e consentimento para a coleta de

parte dos animais em sua propriedade rural.

Aos tios, José, Israel, tia Nóris e primos Charles, Alessandra e Patrick pela

ajuda na coleta de alguns animais.

A coordenação do Programa de Pós-Graduação em Parasitologia pela

oportunidade.

Á coordenação do Núcleo de Reabilitação da Fauna Silvestre e Centro de

Triagem de Animais Silvestres da Universidade Federal de Pelotas (NURFS-

CETAS/UFPEL) pelo fornecimento de parte dos animais utilizados na dissertação.

Á médica veterinária Ana Paula pelo empréstimo de bibliografia.

Aos meus colegas de laboratório Cristiane, Tatiana, Rosa e Afonso pela ajuda

no desenvolver deste trabalho.

Ao colega Tiago Gallina pelo auxílio nas fotografias dos parasitos.

Aos professores e funcionários do Departamento de Microbiologia e

Parasitologia.

A todas as pessoas que de alguma forma colaboraram com minha formação

como ser humano.

5

"Um homem é verdadeiramente ético apenas

quando obedece a sua compulsão para

ajudar toda a vida que ele é capaz de

assistir, e evita ferir toda a coisa que vive”.

Albert Schweitzer (1875-1965).

6

RESUMO

COIMBRA, MARCO ANTONIO AFONSO. Artrópodes e nematóides parasitos de Columbina picui (Temminck, 1813) (Aves: Columbidae) nos municípios de Pelotas e Capão do Leão, RS, Brasil. 2007. 68p. Dissertação (Mestrado) – Programa de Pós-Graduação em Parasitologia. Universidade Federal de Pelotas, RS, Brasil.

Columbina picui (rolinha-picuí) é um pequeno columbídeo silvestre de hábito diurno

que vive em casais ou bandos em áreas abertas presente tanto no ambiente

silvestre como em centros urbanos, onde compartilha habitat com outras espécies

como Columba livia e Passer domesticus, responsáveis pela veiculação de diversos

patógenos. Sua alimentação é baseada em sementes e frutos que apanha no chão.

Ocorre no Brasil e outros países da América do Sul (Argentina, Uruguai, Chile,

Paraguai, Bolívia, Colômbia e Peru). O presente trabalho teve como objetivo

identificar a diversidade de artrópodes (Phthiraptera e Gamasida) e helmintos

parasitos de C. picui nos municípios de Pelotas e Capão do Leão, RS, Brasil. Foram

examinadas 33 aves capturadas de acordo com licença do IBAMA –

066/2006/DITEC-RS. Após eutanásia os animais foram lavados individualmente para

coleta de artrópodes. Para coleta de helmintos foram realizadas necropsias, onde os

órgãos foram individualizados e inspecionados no estereomicroscópio. Os

representantes da Ordem Phthiraptera e suas respectivas prevalências foram:

Columbicola passerinae (84,84%), Hohorstiella passerinae (21,21%) e

Physconelloides eurysema (3,03%). Entre os ácaros identificados Pellonyssus marui

foi o mais prevalente (30,30%), seguido por Ornithonyssus bursa (15,15%) e

Mesonyssus sp. (6,06%). C. passerinae, H. passerinae, P. eurysema têm seu

primeiro registro em C. picui no Brasil (Rio Grande do Sul). P. marui, O. bursa e

Mesonyssus sp. têm seu primeiro registro em C. picui no Brasil. Foram encontrados

apenas os nematóides: Ascaridia columbae (24,24%), Ornithostrongylus

quadriradiatus (15,15%) ambos no intestino delgado, Dispharynx nasuta no

proventriculo (6,06%) e moela (3,03%), Dispharynx sp. (3,03%) no proventrículo. Os

Nematoda: Dispharynx sp., Dispharynx nasuta, Ornithostrongylus quadriradiatus têm

seu primeiro registro em C. picui no Brasil. Ascaridia columbae tem seu primeiro

registro em C. picui no Rio Grande do Sul.

Palavras-chaves: Columbina picui. Columbidae. Gamasida. Phthiraptera. Nematoda.

7

Abstract

COIMBRA, Marco Antonio Afonso. Arthropoda and Nematoda parasites ofColumbina picui (Temminck, 1813) (Columbiformes: Columbidae) in the counties of Pelotas and Capão do Leão, State of Rio Grande do Sul, Brazil. 2007. 68p. Dissertation (Master) - Program of After-Graduation in Parasitology. Federal University of Pelotas, RS, Brazil.

Columbina picui (picui ground-dove) is a small wild columbid of diurne habits that it

lives in couples or groups in open areas, gift in such a way in the wild environment as

in urban centers, where it shares habitat with other species as the responsible

Columba livia and Passer domesticus for the propagation of diverse pathogens. Its

feeding is based on seeds and fruits that catch in the soil. It occurs in Brazil and

other South-American countries (Argentina, Uruguay, Chile, Paraguay, Bolivia,

Colombia and Peru). The present work had as objective to identify the arthropods

(Phthiraptera and Gamasida) and helminths parasitic of C. picui in the counties of

Pelotas and Capão do Leão, RS, Brazil. Thirty and three deriving specimens of Picui

Ground Dove were captured and had been examined in accordance with the license

IBAMA - 066/2006/DITEC-RS. After the euthanasia, the animals were washed

individually for collection of arthropods. For collection of helminth were made the

necropsys, where the bodies were individually inspected in microscope

stereoscopic. The species of the Order Phthiraptera and its prevalences were:

Columbicola passerinae (84,84%), Hohorstiella passerinae (21,21%) and

Physconelloides eurysema (3,03%). Among the mites identified, Pellonyssus marui

was the most prevalent (30.30%), followed by Ornithonyssus bursa (15.15%) and

Mesonyssus sp. (6.06%). C. passerinae, H. passerinae, P. eurysema have its first

record in C. picui in Brazil (Rio Grande do Sul). P. marui, O. bursa and Mesonyssus

sp have its first register in C. picui in Brazil. Was found only Nematoda: Ascaridia

columbae (24,24%), Ornithostrongylus quadriradiatus (15,15%) both in the small

intestine, Dispharynx nasuta in proventricle (6,06%) and gizzard (3,03%), Dispharynx

sp (3,03%) in proventricle. Ascaridia columbae have the first register in C. picui in Rio

Grande do Sul and Ornithostrongylus quadriradiatus, Dispharynx nasuta and

Dispharynx sp., have the first register in C. picui in Brazil.

Key-words: Columbina picui. Columbidae. Gamasida. Phthiraptera. Nematoda.

8

Lista de Figuras

Figura A – Mapa de ocorrência na América do Sul de Columbina picui....................16

Figura B – Localização específica de Columbina picui..............................................16

Figura C – Casal de Columbina picui.........................................................................17

Figura D – Macho de Columbina picui.......................................................................17

Figura 1.1 – Macho de Hohorstiella passerinae (5x)..................................................33

Figura 1.2 – Genitália do macho de Hohorstiella passerinae (10x)...........................33

Figura 1.3 – Fêmea de Hohorstiella passerinae (5x).................................................34

Figura 1.4 – Terminália de fêmea de Hohorstiella passerinae (10x)..........................34

Figura 1.5 – Macho de Columbicola passerinae (5x).................................................34

Figura 1.6 – Fêmea de Columbicola passerinae (5x).................................................34

Figura 1.7 – Genitália do macho de Columbicola passerinae (10x)...........................35

Figura 1.8 – Terminália de fêmea de Columbicola passerinae (10x).........................35

Figura 1.9 – Fêmea de Physconelloides eurysema (5x)............................................35

Figura 1.10 – Mesonyssus sp. (20x)..........................................................................36

Figura 1.11 – Escudo estigmático de Mesonyssus sp. (40x).....................................36

Figura 1.12 – Pellonyssus marui (10x).......................................................................36

Figura 1.13 – Ornithonyssus bursa (10x)...................................................................37

Figura 2.1 – Extremidade anterior de Ascaridia columbae com destaque dos lábios

(10x)...........................................................................................................................54

Figura 2.2 – Extremidade posterior do macho de Ascaridia columbae (10x).............55

Figura 2.3 – Macho de Ornithostrongylus quadriradiatus (20x).................................55

Figura 2.4 – Bolsa copuladora do macho de Ornithostrongylus quadriradiatus

(20x)...........................................................................................................................56

Figura 2.5 – Extremidade posterior da fêmea de Ornithostrongylus quadriradiatus

(20x)...........................................................................................................................56

Figura 2.6 – Fêmea de Dispharynx nasuta................................................................56

Figura 2.7 – Detalhe da papila entre os cordões de Dispharynx nasuta (20x)..........57

Figura 2.8 – Extremidade posterior do macho de Dispharynx nasuta destacando os

espículos (20x)...........................................................................................................57

Figura 2.9 – Extremidade posterior do macho de Dispharynx nasuta, destacando

quatro papilas pré-cloacais e duas pós cloacais (40x)...............................................58

9

Figura 2.10 – Extremidade posterior do macho de Dispharynx nasuta, destacando as

quatro papilas pós-cloacais (40x)...............................................................................58

Figura 2.11 – Macho de Dispharynx sp. (10x)............................................................59

Figura 2.12 – Extremidade posterior do macho de Dispharynx sp., destacando os

espículos (20x)...........................................................................................................59

10

Lista de Tabelas

Tabela 1.1 – Prevalência, abundância e intensidade média de Phthiraptera e

Gamasida em Columbina picui procedentes de Pelotas e Capão do Leão, RS, Brasil

(n=33).........................................................................................................................37

Tabela 1.2 – Relação das espécies de Phthiraptera e razão sexual e etária em

Columbina picui nos municípios de Pelotas e Capão do Leão, RS, Brasil................39

Tabela 1.3 – Relação das espécies de Gamasida em Columbina picui nos

municípios de Pelotas e Capão do Leão, RS, Brasil .................................................40

Tabela 2.1 – Prevalência, intensidade média e abundância por órgão dos

nematóides em Columbina picui, nos municípios de Pelotas e Capão do Leão, RS,

Brasil...........................................................................................................................60

Tabela 2.2 – Relação das espécies de nematóides encontrados em Columbina picui

nos municípios de Pelotas e Capão do Leão, RS, Brasil...........................................62

11

Sumário 1. Introdução...............................................................................................................13

1.1. Columbina picui (Temminck, 1813).....................................................................15

1.2. Taxonomia do hospedeiro...................................................................................17

1.3. Objetivo...............................................................................................................17

2. Material e Métodos.................................................................................................17

2.1. Hospedeiro..........................................................................................................18

2.2. Delineamento......................................................................................................18

2.2.1. Processamento da amostra..............................................................................18

2.2.1.1. Artrópodes.....................................................................................................18

2.2.1.2. Nematóides...................................................................................................19

2.2.3. Avaliações........................................................................................................19

2.2.3.1. Identificação de Phthiraptera.........................................................................19

2.2.3.2. Identificação de Gamasida............................................................................19

2.2.3.3. Identificação de Nematoda............................................................................20

2.2.4. Análise Estatística............................................................................................20

3. Referências............................................................................................................21

Artigo 1 – Artrópodes de Columbina picui (Temminck, 1813) nos municípios de

Pelotas e Capão do Leão, RS, Brasil.........................................................................26

Resumo......................................................................................................................27

Abstract......................................................................................................................28

1. Introdução...............................................................................................................29

1.1. Objetivo...............................................................................................................31

2. Material e Métodos.................................................................................................31

3. Resultados e Discussão.........................................................................................33

3.1.Taxonomia dos artrópodes encontradas..............................................................33

4. Conclusões.............................................................................................................41

5. Referências............................................................................................................42

12

Artigo 2 – Nematóides de Columbina picui (Temminck, 1813) nos municípios de

Pelotas e Capão do Leão, RS, Brasil.........................................................................47

Resumo......................................................................................................................48

Abstract......................................................................................................................49

1. Introdução...............................................................................................................50

1.1. Objetivo...............................................................................................................53

2. Materiais e Métodos...............................................................................................53

3. Resultados e Discussão.........................................................................................54

3.1. Taxonomia dos nematóides encontrados e respectivas localizações.................54

4. Conclusões.............................................................................................................63

5. Referências............................................................................................................64

Anexo 1 – Licença IBAMA..........................................................................................68

13

1. INTRODUÇÃO Atualmente são conhecidas aproximadamente 1.500.000 espécies de

organismos vivos em todo o planeta e pelo menos, o dobro deste número ainda não

foi descrito basicamente insetos e outros artrópodes nos trópicos (MAY, 1992 apud

PRIMACK & RODRIGUES, 2001). O requisito básico para a conservação de

espécies é o conhecimento de existência das mesmas; observando por este ângulo,

é de extrema importância o investimento na pesquisa de base, relacionado a

inventários, taxonomia, ecologia e outros aspectos dos organismos vivos.

Os representantes da Ordem Columbiformes, popularmente conhecidos como

pombos, rolinha dentre outros, apresentam ampla distribuição mundial,

provavelmente originaram-se na região tropical do Velho Mundo, tendo migrado

cedo para as Américas. Os registros fósseis são escassos, sendo o mais antigo do

Mioceno Inferior (20 milhões de anos) na França (SICK, 1997). Atualmente, é

representada por uma família, Columbidae, que têm 310 espécies (POUGH et al.,

2003). Das 95 espécies que correm risco de extinção, 12 estão criticamente

ameaçadas, 14 ameaçadas, 35 pouco ameaçadas e 11 já foram extintas. Dentre os

columbídeos ameaçados no mundo, 81% vivem em ilhas oceânicas. Vários fatores

colaboram para este processo, como redução de habitat, introdução de predadores

e competição por recursos com outras espécies (IUCN, 2004 apud CUBAS et al.,

2006). Segundo o Comitê Brasileiro de Registros Ornitológicos (CBRO), ocorrem 22

espécies de columbídeos silvestres, sendo que duas, Claravis godefrida (Temminck,

1811) (Pararu) e Columbina cyanopis (Pelzeln, 1870) (Rolinha-do-planalto) estão

criticamente em perigo de extinção (IBAMA, 2003; CBRO, 2006). No estado do Rio

Grande do Sul são registradas 13 espécies desta família (BENCKE, 2001).

Quanto ao habitat os columbídeos, freqüentam ambientes terrestres e/ou

arborícolas, em florestas densas de zonas temperadas e tropicais, florestas de

baixadas, cerrados, matas ciliares, campos abertos até áreas de deserto. Vivem

solitários, aos casais, em pequenos grupos ou bandos (DEL HOYO et al. 1997; EFE

et al. 2001; BELTON, 2004; CUBAS et al., 2006).

Os pombos, em alguns países, são importantes fontes de proteína animal

(Estados Unidos, Colômbia, México, Guatemala, Costa Rica), sendo, capturados

com essa finalidade. No nordeste brasileiro (Ceará) a carne dos mesmos é bem

14

apreciada, assim como os ovos (CUBAS et. al., 2006). O pombo-doméstico

(Columba livia) foi domesticado há mais de 5000 anos e desde então é utilizado não

apenas para alimentação, como também para ornamentação, comunicação (pombo-

correio) e experimentação científica. No Rio Grande do Sul, assim como em outros

estados do Brasil, Zenaida auriculata (Des Murs, 1847) (pomba-de-bando) e

Patagioenas picazuro (Temminck, 1813) (pomba-carijó) são responsáveis por danos

à agricultura, quando alimentam-se de grãos de importância agrícola (sorgo, soja,

entre outros) (BELTON, 2004).

Os columbídeos podem ser acometidos por diversas doenças infecciosas, das

quais podem ser disseminadores, são descritas 24 doenças bacterianas, 13 virais e

cinco enfermidades fúngicas. Entre as bacterianas destacam-se a salmonelose,

cujo agente causador é a Salmonella, que pode ser transmitida por diversos animais

causando intoxicação alimentar através da ingestão de alimentos contaminados

(NUNES, 2003; NADVORNY et. al., 2004). A psitacose ou ornitose causada pelo

microorganismo Chlamydophila psittaci, importante doença na saúde pública que é

transmitida por aves, através da inalação de partículas em aerosóis ao manipular

fezes secas durante a manutenção das aves. Os pombos são suscetíveis e

funcionam como reservatórios deste agente, principalmente o pombo-doméstico

(Columba livia); no homem a doença pode evoluir para pneumonia severa e caso

não seja diagnosticada corretamente, pode levar à morte (MOSCHIONI et al. 2001;

NUNES, 2003; CUBAS et al. 2006). NewCastle e Bouba aviária (ou varíola) são as

duas viroses de maior importância para avicultura mundial, tendo estas aves como

reservatórios e disseminadores (CUBAS et al., 2006). Cryptococcus neoformans

fungo leveduriforme capsulado de ocorrência cosmopolita, foi registrado no Rio

Grande do Sul por REOLON et al. (2004) onde sua presença foi confirmada através

do isolamento em amostras de fezes de pombos coletadas em praças públicas da

cidade de Porto Alegre. Este microrganismo é transmitido pela inalação de aerosóis

liberados no momento da manipulação com as fezes de pombos (NUNES, 2003). A

criptococose tem importância saúde humana, importante no caso de indivíduos

imunossuprimidos (FRIGERI et. al., 2001), como para a medicina veterinária

(KOMMERS et. al., 2005). Histoplasma capsulatum fungo saprófita causador de

histoplamose, infecção adquirida através da inalação de aerosóis liberados ao

manipular com fezes de pombos e/ou morcegos. A doença pode acometer pulmão e

15

outros órgãos, sendo importante no caso de indivíduos imunossuprimidos

(FORTALEZA, et. al., 2004).

Dentre os protozoários que ocorrem nos Columbiformes, Trichomonas

gallinae (Rivolta, 1878) é um flagelado que acomete a região superior do trato

digestório de columbídeos. A tricomoníase afeta a cavidade oral, faringe, esôfago,

inglúvio, seios nasais e até a conjuntiva (CUBAS op cit ). TORO et al. (1999) em

estudo sobre status sanitário de pombo-doméstico na cidade de Santiago, Chile,

detectaram a presença de T. gallinae em 11% (11) dos animais analisados.

Toxoplasma gondii (Nicolle & Manceaux, 1909), agente etiológico da toxoplasmose,

organismo cosmopolita que acomete diversas espécies de vertebrados, tendo os

felídeos como hospedeiros definitivos, onde ocorre a reprodução sexuada do

parasito. Os pombos, assim como outros hospedeiros, são responsáveis pela

manutenção do protozoário no ambiente, pois em seus tecidos encontra-se em

forma de cisto. Haemoproteus columbae Kruse, 1890, é um hemoparasito que

causa um quadro clínico discreto e baixa mortalidade (CUBAS et al. 2006).

RESENDE et al. (2001) relataram um surto de malária ocasionada por H. columbae

em pombos-correio (C. livia), caracterizado por um quadro agudo com mortalidade

de 3% ao dia em aves de aspecto saudável, podendo ocorrer um quadro crônico

com prostraçäo e fraqueza. O exame clínico das aves doentes evidenciou sinusite e

conjuntivite e à necropsia, traqueíte hemorrágica, aerossaculite, esplenomegalia,

nefromegalia e hepatomegalia com hemorragias. Exemplares do díptero hematófago

da família Hippoboscidae, Pseudolynchia canariensis (Macquart, 1840), foram

encontrados inseridos entre as penas dos indivíduos. Esfregaços de sangue

periférico e cardíaco e impressões de baço e fígado corados por Giemsa, permitiram

a visualização de inclusões intraeritrocitárias características de H. columbae.

1.1. Columbina picui (Temminck, 1813)

Columbina picui (Fig. C e D), popularmente conhecida como rolinha-picuí ou

rolinha-cinzenta, é um pequeno columbídeo de corpo acinzentado com uma curta

faixa negra nas coberteiras das asas. Apresenta uma destacada faixa longitudinal

branca na porção dorsal das asas, que contrasta com as rêmiges negras, além da

cauda branca com as penas centrais negras; o bico é negro e as patas são

avermelhadas. A íris apresenta três cores em forma de anéis, com coloração branca,

16

azul e carmim, e o anel perioftálmico branco. A espécie tem dimorfismo sexual,

sendo que somente os machos apresentam topo da cabeça cinza-azulado, as

fêmeas são mais pardas (EFE et al. 2001; BELTON, 2004).

As rolinhas-picui (C. picui) vivem em ambientes abertos com árvores

esparsas, geralmente em casais ou bandos. No momento de forragear podem ser

avistadas em bandos mistos, ou seja, com outras espécies, tais como, Columbina

talpacoti (Temminck, 1810) (Rolinha-caldo-de-feijão), Molothrus bonariensis (Gmelin,

1789) (Vira-bosta) e Passer domesticus (Linnaeus, 1758) (Pardal) (EFE et al. 2001).

A alimentação desta espécie consiste de sementes, inclusive espécies cultivadas

como o sorgo, e pequenos frutos, aproveitando também alimentos descartados pelo

homem (DEL HOYO et al., 1997; EFE et al. 2001; BELTON, 2004). No período

reprodutivo constroem ninhos simples em forma de tigela, com entrelaçamento de

gravetos e capim; põe dois ovos brancos, que são chocados pela fêmea e o macho

(EFE et al., 2001). Ocorre na América do Sul (Argentina, Chile, Uruguai, Paraguai,

Bolívia, Colômbia, Peru e Brasil) (INFONATURA, 2005) (Figura A e B). No Rio

Grande do Sul ocorre em todo Estado, exceto naquelas áreas ao nordeste com mais

de 800m de altitude, sendo observada nas quatro estações do ano (BELTON, 2004).

Figura A – Mapa de ocorrência na América Figura B – Localização especifíca do Sul de Columbina picui (Fonte: Infonatura). de Columbina picui (Fonte: Infonatura).

17

1.1. TAXONOMIA DO HOSPEDEIRO

Reino Animalia

Filo Chordata

Subfilo Vertebrata

Classe Aves

Ordem Columbiformes

Família Columbidae

Subfamília Columbinae

Gênero Columbina

Espécie C. picui

Figura C – Casal de Columbina picui, Figura D – Macho de Columbina picui. Fonte: Mascarenhas, C. S. Fonte: Coimbra, M. A. A.

1.3. OBJETIVO

Identificar os artrópodes e nematóides parasitos de Columbina picui,

considerando os parâmetros de prevalência, abundância e intensidade média dos

parasitos encontrados dos municípios de Pelotas e Capão do Leão, RS, Brasil.

2. MATERIAL E MÉTODOS

O trabalho foi desenvolvido no Departamento de Microbiologia e Parasitologia

do Instituto de Biologia da Universidade Federal de Pelotas (DEMP – IB - UFPEL).

18

2.1. HOSPEDEIRO

Foram examinados 33 exemplares de Columbina picui (rolinha-picuí) oriundos

dos municípios de Pelotas e Capão do Leão, Rio Grande do Sul, Brasil. Do total de

aves examinadas, 29 foram coletadas com uso de carabina de ar comprimido, e

posterior injeção de cloridrato de lidocaína a 2% no tronco cerebral, conforme

AMADO et al. (1994), três (03) foram doadas pelo Núcleo de Reabilitação da Fauna

Silvestre (NURFS) e Centro de Triagem de Animais Silvestres (CETAS) da

Universidade Federal de Pelotas onde vieram à óbito, e um (01) resultante de

atropelamento recente, não estando em processo de decomposição. As capturas

foram realizadas entre dezembro de 2006 e junho de 2007, de acordo com licença

do Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis

(IBAMA) sob o número 066/2006/DITEC-RS (Anexo 1).

2.2. DELINEAMENTO

O trabalho constou de estudo descritivo de 33 exemplares de Rolinha-picuí

(C. picui), oriundos dos municípios de Pelotas (31º46’19”S e 52º20’34”W) e Capão

do Leão (31º45’48”S e 52º29’02”W), Rio Grande do Sul, Brasil, com identificação de

artrópodes (Phthiraptera e Gamasida) e nematóides, além da investigação da

prevalência, abundância e intensidade média dos parasitos.

2.2.1. PROCESSAMENTO DA AMOSTRA

2.2.1.1. ARTRÓPODES

Para a coleta dos artrópodes, as aves eram banhadas individualmente em

baldes contendo água e detergente líquido, e o conteúdo do recipiente era tamisado

em malha de 150µm. A lavagem consistia em deixar a ave em repouso por alguns

minutos na solução detergente e após massageá-la; posteriormente era realizado o

enxágüe em água corrente em um recipiente. A coleta de ácaros nasais foi realizada

segundo FAIN (1957) apud AMARAL & REBOUÇAS (1974), onde era feito um corte

da abertura da narina até os septos e posterior enxágüe do local, o material foi

19

peneirado em tamis com malha de 150µm. Os artrópodes foram acondicionados em

frascos de vidro contendo solução de álcool 70ºGL, para posterior identificação.

2.2.1.2. NEMATÓIDES

Para a coleta dos nematóides, as rolinhas foram submetidas à necropsia,

através de um corte longitudinal ventral da boca a cloaca, sendo inspecionados: o

globo ocular, o sistema respiratório (pulmões, traquéia), o sistema genito-urinário

(rins, ureter, testículos e ovários), fígado, trato digestório (boca, faringe, esôfago,

papo, pró-ventrículo, moela, intestino delgado, intestino grosso) e cavidade

abdominal. Cada segmento era individualizado, posteriormente aberto e lavado em

água corrente e as mucosas examinadas ao estereomicroscópio à procura de

endoparasitos. Os conteúdos foram lavados em tamis com abertura de malha

150µm, para coleta de nematóides visualizáveis macroscopicamente; os parasitos

encontrados foram acondicionados em recipientes contendo álcool 70ºGL para

posterior identificação e contagem.

2.2.3. AVALIAÇÕES

2.2.3.1. IDENTIFICAÇÃO DE PHTHIRAPTERA

Os piolhos foram clarificados em salicilato de metila, montados entre lâmina e

lamínula, identificados e classificados conforme CLAY (1969), CICCHINO (1978),

CASTRO & CICCHINO (1992), PRICE & GRAHAM (1997), CLAYTON & PRICE

(1999) e PRICE et al. (1999).

2.2.3.2. IDENTIFICAÇÃO DE GAMASIDA

Os ácaros foram clarificados em lactofenol e montados entre lâmina e

lamínula e identificados conforme FLECHTMANN (1985) e RADOVSKY &

ESTÉBANES – GONZALEZ (2001); os ácaros nasais foram identificados conforme

CROSSLEY (1952).

20

2.2.3.3. IDENTIFICAÇÃO DE NEMATODA

Os nematóides foram clarificados em lactofenol e montados entre lâmina e

lamínula e identificados conforme TRAVASSOS (1913), TRAVASSOS (1937),

YAMAGUTI (1961), PINTO et al. (1991), VICENTE et al. (1995), ZHANG et al.

(2004).

2.2.4. ANÁLISE ESTATÍSTICA

Os parâmetros avaliados foram prevalência, abundância e intensidade média

de parasitismo, segundo MARGOLIS et al. (1982), sendo utilizado o programa

Microsoft Excel 2003.

PREVALÊNCIA

P = Nº total de animais parasitados com uma deterninada x 100 Nº total de animais examinados

ABUNDÂNCIA

A = Nº total de parasitos coletados da espécie Nº total de animais examinados

INTENSIDADE MÉDIA

IM = Nº total de parasitos coletados da espécie Nº total de hospedeiros positivos para a espécie

21

3. REFERÊNCIAS

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26

ARTIGO 1

Artrópodes parasitos de Columbina picui (Temminck, 1813) (Columbiformes:


27

RESUMO

COIMBRA, Marco Antonio Afonso. Artrópodes parasitos de Columbina picui (Temminck, 1813) (Columbiformes: Columbidae) nos municípios de Pelotas e Capão do Leão, RS, Brasil. 2007. 69f. Dissertação (Mestrado) – Programa de Pós-Graduação em Parasitologia. Universidade Federal de Pelotas, RS. Columbina picui (rolinha-picuí) é um pequeno columbídeo silvestre de hábito diurno



como Columba livia e Passer domesticus responsáveis pela veiculação de diversos

patógenos. Ocorre no Brasil e outros países da América do Sul (Argentina, Uruguai,

Chile, Paraguai, Bolívia, Colômbia e Peru). O presente trabalho teve como objetivo

identificar os artrópodes (Phthiraptera e Gamasida) parasitos de C. picui nos

municípios de Pelotas e Capão do Leão, RS, Brasil. Foram examinados 33

exemplares de rolinha-picuí oriundos destes municípios, capturados de acordo com

a licença do Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais

Renováveis (IBAMA) número 066/2006/DITEC-RS. Para coleta dos artrópodes foi

realizada a lavagem da superfície externa do corpo e da cavidade nasal. Os

parasitos foram conservados em frascos contendo solução de álcool 70ºGL. Após,

os piolhos foram clarificados em salicilato de metila e os ácaros em lactofenol, sendo

examinados entre lâmina e lamínula, ao microscópio óptico. Os representantes da

Ordem Phthiraptera encontrados e suas prevalências foram: Columbicola passerinae

(84,84%), Hohorstiella passerinae (21,21%), Physconelloides eurysema (3,03%). Os

ácaros encontrados nas aves e suas respectivas prevalências foram: Pellonyssus

marui (30,30%), Ornithonyssus bursa (15,15%) e Mesonyssus sp. (6,06%). C.

passerinae, H. passerinae, P. eurysema têm seu primeiro registro no estado do Rio

Grande do Sul e em Columbina picui no Brasil. P. marui, O. bursa, Mesonyssus sp

têm seu primeiro registro em C. picui, no Brasil.

Palavras-chaves: Columbina picui. Inschnocera. Amblycera. Gamasida.

28

ABSTRACT

COIMBRA, Marco Antonio Afonso. Arthropods parasites of Columbina picui (Temminck, 1813) (Columbiformes: Columbidae) in the counties of Pelotas and Capão do Leão, State of Rio Grande do Sul, Brazil. 2007. 67f. Dissertation (Master) – Program of After-Graduation in Parasitology. Federal University of Pelotas, RS, Brazil.

Columbina picui (Picui Ground Dove) is a small wild columbid of diurne habits that

lives in couples or groups in opened areas, gift in such a way in the wild environment

as in urban centers, where it shares habitat with other species as Columba livia and

Passer domesticus, responsible for the propagation of diverse pathogens. It occurs in

Brazil and other South-american countries (Argentina, Uruguay, Chile, Paraguay,

Bolivia, Colombia and Peru). The present work had as objective to identify the

arthropods (Phthiraptera and Gamasida) parasites of C. picui in the counties of

Pelotas and Capão do Leão, RS, Brazil. Thirty and three specimens were examined

of picui ground dove deriving of these captured counties in accordance with the

license of the Brazilian Institute of the IBAMA, number 066/2006/DITEC-RS. For

collection of the arthropods was made the washing of the external surface of the

body and the nasal cavity. The parasites had been conditioned in bottles contend

alcohol solution 70ºGL. After, the lice had been clarified in salicylate of metila and the

mites in lactophenol, later mounted in microscope slides. The species of the Order

Phthiraptera found and its prevalences were: Columbicola passerinae (84,84%),

Hohorstiella passerinae (21,21%) and Physconelloides eurysema (3,03%). The mites

found in the birds and its respectives prevalences were: Pellonyssus marui (30,30%),

Ornithonyssus bursa (15,15%) and Mesonyssus sp. (6,06%). C. passerinae, H.

passerinae and P. eurysema have its first register in the state of Rio Grande do Sul

and in Columbina picui in Brazil. P. marui, O. bursa, Mesonyssus sp. have its first

register in C. picui in Brazil.

Key words: Columbina picui. Ischnocera. Amblycera. Gamasida.

29

1. INTRODUÇÃO

Columbina picui (Temminck, 1813), popularmente conhecida como rolinha-

picuí ou rolinha-cinzenta, é um pequeno columbídeo de corpo acinzentado com uma

curta faixa negra nas coberteiras das asas. Possui uma destacada faixa longitudinal


cauda branca com as penas centrais negras. O bico é negro e as patas são

avermelhadas. A íris apresenta três cores em forma de anéis com coloração branca,

azul, e carmim e o anel perioftálmico branco. A espécie possui dimorfismo sexual,

sendo que as fêmeas são mais pardas que os machos, os quais apresentam topo da

cabeça cinza-azulado (EFE et al., 2001; BELTON, 2004).

Vivem em ambientes abertos com árvores esparsas, geralmente em casais ou

bandos. No momento de forragear podem ser avistadas em bandos mistos, ou seja,

com outras espécies, tais como, Columbina talpacoti (rolinha-caldo-feijão), Molothrus

bonariensis (vira-bosta) e Passer domesticus (pardal) (EFE et al., 2001). A

alimentação consiste de sementes, inclusive espécies cultivadas, como o sorgo, e

pequenos frutos, aproveitando também alimentos descartados pelo homem (DEL

HOYO et al., 1997; EFE et al. 2001). A espécie ocorre na América do Sul

(Argentina, Chile, Uruguai, Paraguai, Bolívia, Colômbia, Peru e Brasil)

(INFONATURA, 2005). No Rio Grande do Sul ocorre em todo Estado, exceto

naquelas áreas ao nordeste com mais de 800m de altitude, sendo observada nas

quatro estações do ano (BELTON, 2004).

São registrados até o momento, parasitando C. picui, os artrópodes da Classe

Insecta, Ordem Phthiraptera, Subordem Amblycera: Hohorstiella passerinae Hill &

Tuff, 1978, e Subordem Ischnocera: Columbicola passerinae (Wilson, 1941) e

Physconelloides eurysema (Carriker, 1903) na Argentina e Bolívia, Columbicola

baculoides e Columbicola macrourae, de acordo com CICCHINO (1978), CASTRO &

CICCHINO (1992), CLAYTON et al. (1999), PRICE et al. (1999) e PHTHIRAPTERA

(2007).

PRICE et al. (1999) e CLAYTON & PRICE (1999), também registraram à

ocorrência de C. passerinae e P. eurysema parasitando Columbina passerina, C.

minuta e C. talpacoti. HILL & TUFF (1978), citaram a ocorrência de H. passerinae

em C. passerina e C. inca.

30

No Brasil, ONIKI (1999) relatou P. eurysema e C. passerinae parasitando C.

talpacoti no estado do Mato Grosso. RODA & FARIAS (1999) registraram, em

Pernambuco, a ocorrência de C. passerinae em C. talpacoti e C. minuta. VALIM et

al. (2004) citaram C. passerinae, H. passerinae e P. eurysema parasitando C.

talpacoti no estado do Rio de Janeiro.

GONZALES et al. (2004), estudando a fauna parasitária de Zenaida auriculata

(Des Murs, 1847) na província de Nuble, Chile, registraram a prevalência de

endoparasitos e ectoparasitos. Os artrópodes identificados correspodem a: Falculifer

isodontus (55,7%), Diplaegidia columbae (73,2%), Amblyomma sp. (5,1%),

Columbicola baculoides (64,7%), Bonomiella sp. (8,5%), Hohostiella sp. (4,7%) e

ácaros da família Trombiculidae (6,8%).

VALIM et al. (2004) analisando os níveis de enzootia por ectoparasitos em C.

talpacoti (Temminck, 1810), oriundas do município de Duque de Caxias, Rio de

Janeiro, encontraram parasitos das ordens: Diptera, Phthiraptera, e Acaridida. Foi

encontrada a espécie de díptero, Microlynchia pusilla (Speiser, 1902)

(Hippoboscidae), com prevalência de 25%; os malófagos estavam presentes com

duas Subordens: Ischnocera - Columbicola passerinae (Wilson, 1941),

Physconelloides eurysema (Carriker, 1903), ambos com 50% de prevalência e

Amblycera: Hohorstiella passerinae Hill & Tuff, 1978 com 17%. Dentre os ácaros

foram encontrados Byersalges talpacoti (Cerný, 1972), Pterophagus lomatus Gaud &

Barré, 1992, Manolichus sp. Gaud & Mouchet, 1959, Diplaegidia columbigallinae

(Cerný, 1972), com 100%, 8%, 75%, 50% de prevalência, respectivamente.

LINARDI & GUIMARÃES (2000) reportaram a ocorrência do sifonáptero

Hectopsylla psittaci, Frauenfeld 1860, nos estados do Rio de Janeiro, Rio Grande do

Sul e São Paulo, parasitando algumas espécies de aves, dentre elas Columba livia,

Gmelin, 1789.

Pesquisas sobre ácaros nasícolas parasitos de aves são escassas. No Brasil,

a maior parte dos estudos ocorreu entre as décadas de 40 e 70 por pesquisadores

do Instituto Biológico de São Paulo, destacando-se os trabalhos de CASTRO (1948),

PEREIRA e CASTRO (1949), AMARAL (1968), AMARAL e REBOUÇAS, (1974).

Recentemente, no Rio Grande do Sul, MASCARENHAS e BRUM (2006),

MASCARENHAS et al. (2006), PAULSEN, (2006), SINKOC (2006) e

MASCARENHAS et al. (2007a) e MASCARENHAS et al. (2007b) têm citado várias

espécies de ácaros nasais parasitos de aves silvestres.

31

WILSON (1966) descreveu uma espécie de ácaro nasícola, Mesonyssus, e

citou a ocorrência de outras espécies parasitando columbídeos na Ásia e Estados

Unidos, entre os quais relatou Mesonyssus columbae e Mesonyssus melloi em

associação com C. livia no Texas.

AMARAL (1968) citou uma lista de espécies de ácaros nasais de aves do

Brasil, onde relatou a ocorrência de várias espécies de Mesonyssus. Em

columbiformes, o autor relatou: M. zenaidurae em Leptotila rufaxilla; M. cunhai e M.

alexfaini em L. verreauxi; M. melloi em C. livia, sendo que todas as citações são para

o estado de São Paulo.

Ornithonyssus bursa tem hábito hematófago e está distribuído nas regiões

tropicais do mundo parasitando galinhas, pombos, pardais e diversas espécies de

aves. Quando em intensas infestações, causa desconforto a ave que em alguns

casos abandona o ninho (FLECHTMANN, 1985). Este ácaro já foi relatado causando

dermatites alérgicas em seres humanos (SEMENAS & ROCHA, 1998; RIBEIRO et

al., 1992).

Pellonyssus marui já foi registrado por RADOVSKY & ESTABANES-

GONZALES (2001) no México, parasitando outros representantes de

Columbiformes: C. inca (Lesson, 1847), C. passerina (Linnaeus, 1758) e Leptotila

verreauxi (Bonaparte, 1855) e Passeriformes: Hirundo rustica Linnaeus, 1758 e

Campylorhynchus gularis Sclater, 1861.

1.1. OBJETIVO

Identificar os artrópodes parasitos de Columbina picui, considerando os

parâmetros de prevalência, abundância e intensidade média dos parasitos

encontrados nas cidades de Pelotas e Capão do Leão, RS, Brasil.

2. MATERIAL E MÉTODOS

Foram examinados 33 exemplares de C. picui (rolinha-picuí) oriundos dos

municípios de Pelotas e Capão do Leão, Rio Grande do Sul, Brasil. Do total de aves

examinadas, 29 foram capturadas com uso de carabina de ar comprimido, e

posterior injeção de cloridrato de lidocaína a 2% no tronco cerebral conforme


32


Universidade Federal de Pelotas onde vieram à óbito, e um (01) resultante de

atropelamento recente, não estando em processo de decomposição. As capturas

foram realizadas entre dezembro de 2006 e junho de 2007, de acordo com licença

do Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis

(IBAMA) sob o número 066/2006/DITEC-RS (Anexo 1).

Os animais foram transportados para o Departamento de Microbiologia e

Parasitologia do Instituto de Biologia da Universidade Federal de Pelotas (DEMP –

IB – UFPEL), local onde foi realizado o trabalho.

Para a coleta dos artrópodes, as aves foram banhadas individualmente em

baldes contendo água e detergente líquido, e o conteúdo do recipiente tamisado em

malha de 150µm. A lavagem consistia em deixar a ave em repouso por alguns

minutos na solução detergente e após massageá-la; posteriormente era realizado o

enxágüe em água corrente em um recipiente. A coleta de ácaros nasais foi realizada

segundo FAIN (1957) apud AMARAL & REBOUÇAS (1974), onde era feito um corte

da abertura da narina até os septos e posterior enxágüe do local, o material foi

peneirado em tamis com malha de 150µm. Os artrópodes foram acondicionados em

frascos de vidro contendo solução de álcool 70ºGL, para posterior identificação.

Os piolhos foram clarificados em salicilato de metila, montados entre lâmina e

lamínula, identificados e classificados conforme CLAY (1969), CICCHINO (1978),

CASTRO & CICCHINO (1992), PRICE & GRAHAM (1997), CLAYTON & PRICE

(1999) e PRICE et al. (1999).

Os ácaros foram clarificados em lactofenol e montados entre lâmina e

lamínula e identificados conforme FLECHTMANN (1985) e RADOVSKY &

ESTÉBANES – GONZALEZ (2001). Os ácaros nasais foram identificados conforme

CROSSLEY (1952).

Os exemplares foram catalogados e depositados na coleção de artrópodes do

Laboratório de Entomologia do DEMP-IB-UFPEL.


de parasitismo, segundo MARGOLIS et al. (1982), sendo utilizado para os cáculos o

programa Microsoft Excel 2003.

33

3. RESULTADOS E DISCUSSÃO

Dos 33 exemplares examinados, 84,84% estavam parasitados por

Phthiraptera e 42,42% por Gamasida. Dentre os malófagos encontrados,

Columbicola passerinae foi a mais prevalente (84,84%), seguida por Hohorstiella

passerinae (21,21%) e Physconelloides eurysema (3,03%). Os ácaros encontrados

foram: Pellonyssus marui, Ornithonyssus bursa e Mesonyssus sp. , com as

respectivas prevalências 30,30%, 15,15% e 6,06% (Tabela 1.1).

3.1. Taxonomia dos artrópodes encontrados

Filo Arthropoda

Classe Insecta

Ordem Phthiraptera

Subordem Amblycera

Família Menoponidae

Gênero Hohorstiella

Espécie H. passerinae (Fig. 1.1, 1.2, 1.3 e 1.4)

Figura 1.1 – Macho de Hohorstiella passerinae (5x).

Figura 1. 2 – Genitália do macho deHohorstiella passerinae (10x).

34

Subordem Ischnocera

Família Philopteridae

Gênero Columbicola

Espécie C. passerinae (Fig. 1.5, 1.6, 1.7 e 1.8).

Figura1. 3 – Fêmea de Hohorstiella passerinae (5x).

Figura 1. 4 – Terminália de fêmea de Hohorstiella passerinae (10x).

Figura 1. 5 – Macho de Columbicola passerinae (5x).

Figura 1. 6 – Fêmea de Columbicola passerinae (5x).

35

Gênero Physconelloides

Espécie P. eurysema (Fig. 1.9)

Figura 1. 7 – Genitália do Macho de Columbicola passerinae (10x).

Figura 1. 8 – Terminália de fêmea de olumbicola passerinae (10x).

Figura 1. 9 – Fêmea de Physconelloides eurysema (5x).

36

Classe Arachnida

Sub-classe Acari

Ordem Gamasida

Família Rhinonyssidae

Gênero Mesonyssus (Fig. 1.10)

Família Macronyssidae

Gênero Pellonyssus

Espécie P. marui (Fig. 1.12)

Figura 1.10 – Mesonyssus sp. (20x).

Figura 1.12 – Pellonyssus marui

(10x).

Figura 1.11 – Escudo estigmático de Mesonyssus sp. (40x).

37

Gênero Ornithonyssus

Espécie O. bursa (Fig. 1.13)

Tabela 1.1 – Prevalência, abundância e intensidade média de Phthiraptera e Gamasida em Columbina picui procedentes de Pelotas e Capão do Leão, RS, Brasil (n =33).

Ordem Táxons Prevalência

(%)

Abundância Intensidade

média

Phthiraptera Columbicola passerinae 84,84 10,09 11,89

Hohorstiella passerinae 21,21 0,67 3,14

Physconelloides eurysema 3,03 0,06 2

Gamasida Pellonyssus marui 30,30 1,18 3,9

Ornithonyssus bursa 15,15 0,18 1,2

Mesonyssus sp. 6,06 0,06 1

Os gêneros Columbicola, Hohorstiella e Physconelloides (Phthiraptera)

presentes nas rolinhas do estudo são de ampla distribuição geográfica, porém

restritos aos membros da Ordem Columbiformes. Desta forma, os achados

corroboram com os citados por PRICE et al. (2003).

Das 29 aves positivas para Phthiraptera, sete apresentaram infestação dupla

(C. passerinae e H. passerinae); apenas uma das aves apresentou infestação tripla

(C. passerinae, H. passerinae e P. eurysema). Não houve infestação dupla entre H.

passerinae e P. eurysema (Tabela 1.2).

Figura 1.13 – Ornithonyssus bursa

(10x).

38

Das 14 aves positivas para Gamasida, duas apresentaram infestação dupla

por P. marui e O. bursa (Tabela 1.3). A baixa intensidade parasitária de ambos,

provavelmente esteja relacionada com o fato de que os mesmos são ácaros

nidícolas, presentes em maior número no ninho das aves. Apenas uma das aves

(macho) capturadas, apresentou uma grande infestação por P. marui (27 ácaros),

indicando que o animal estava no período reprodutivo, pois tanto o macho quanto à

fêmea de C. picui, participam no cuidado com a prole, conforme EFE et. al. (2001).

Duas rolinhas estavam parasitadas por ácaro nasal, o qual foi identificado

como Mesonyssus sp.; cada ave estava parasitada com apenas um exemplar

(Tabela 1.3).

A espécie de Mesonyssus encontrada em C. picui é semelhante à M.

zenaidurae descrita por CROSSLEY (1952), parasitando Zenaidura macroura e

Columbigallina passerina no México; características de quetotaxia e o formato de

escudo estigmático (Fig. 1.11) são as principais diferenças.

39

Tabela 1.2 – Relação das espécies de Phthiraptera, razão sexual e etária em Columbina picui nos municípios de Pelotas e Capão Leão, RS, Brasil.

Columbicola passerinae

Hohorstiella passerinae

Physconelloides

eurysema

Hos

pede

iro

Sex

o

M F N M F N M F N

1 M - 1 3 - - - - - - 2 M - 2 5 - - - - - - 3 M 1 6 12 2 4 - - - - 4 M - - 1 - - - - - - 5 M - - 2 - - - - - - 6 F - 1 - - - - - - - 7 M - - 1 - 1 - - - - 8 F 1 1 3 - 2 - - - - 9 F - - - - - - - - - 10 M 4 2 11 - - - - - - 11 M - - - - - - - - - 12 F - - - - - - - - - 13 M - - - - - - - - - 14 M 2 - - - - - - - - 15 M 1 5 17 - - - - - - 16 M 3 4 1 - - - - - - 17 M 15 11 86 - - - - - - 18 F 1 - - - - - - - - 19 M - - 13 - - 5 - - - 20 M 1 - - - - - - - - 21 M 2 5 12 - - - - - - 22 M - 1 3 - - 2 - - - 23 F - - - - - - - - - 24 M - 1 5 - - - - - - 25 M 1 - - - - - - - - 26 M - 1 - 2 1 2 - - - 27 M 2 - 5 - - - - - - 28 F 2 - 4 1 - - - 1 1 29 M 5 6 16 - - - - - - 30 M 1 1 1 - - - - - - 31 M - - 1 - - - - - - 32 M - - 1 - - - - - - 33 M 13 7 21 - - - - - -

Total 54 55 224 5 8 9 - 1 1

Legenda: M – macho, F – fêmea e N – ninfa.

40

Tabela 1.3 – Relação das espécies de Gamasida em Columbina picui nos municípios de Pelotas e Capão do Leão, RS, Brasil.

Hospedeiro Sexo Pellonyssus

marui Ornithonyssus

bursa Mesonyssus.

sp. 1 M 1 - - 2 M - - - 3 M 1 - - 4 M 27 - - 5 M - 2 1 6 F - - - 7 M - - 1 8 F - - - 9 F - - -

10 M - - - 11 M 3 1 - 12 F 1 1 - 13 M - - - 14 M 2 - - 15 M - - - 16 M - - - 17 M - - - 18 F - - - 19 M 1 - - 20 M 1 - - 21 M - - - 22 M - 1 - 23 F - - - 24 M - - - 25 M - - - 26 M - 1 - 27 M 1 - - 28 F 1 - - 29 M - - - 30 M - - - 31 M - - - 32 M - - - 33 M - - -

Total 39 6 2

41

4. CONCLUSÕES

Os representantes da Ordem Phthiraptera: Columbicola passerinae,

Hohorstiella passerinae e Physconelloides eurysema bem como os ácaros

Ornithonyssus bursa, Pellonyssus marui e o ácaro nasal Mesonyssus sp. têm seu

primeiro registro em Columbina picui no Brasil.

As três espécies da Ordem Phthiraptera têm suas ocorrências registradas

pela primeira vez no estado do Rio Grande do Sul.

Os gamasídeos Pellonyssus marui e Ornithonyssus bursa têm seu primeiro

registro parasitando Columbina picui no Brasil.

Pellonyssus marui têm seu primeiro registro para o território brasileiro.

O ácaro nasal Mesonyssus sp. têm seu primeiro registro no estado do Rio

Grande do Sul e parasitando Columbina picui no Brasil.

42

5. REFERENCIAS

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47

ARTIGO 2 Nematóides parasitos de Columbina picui (Temminck, 1813) nos municípios de

Pelotas e Capão do Leão, RS, Brasil

48

RESUMO

COIMBRA, MARCO ANTONIO AFONSO. Nematóides parasitos de Columbina picui (Temminck, 1813) (Columbiformes: Columbidae) nos municípios de Pelotas e Capão do Leão, RS, Brasil. 2007. 68p. Dissertação (Mestrado) – Programa de Pós-Graduação em Parasitologia. Universidade Federal de Pelotas, RS. Columbina picui (rolinha-picuí) é um pequeno columbídeo silvestre de hábito diurno



como Columba livia (pombo-doméstico) e Passer domesticus (pardal) responsáveis

pela veiculação de diversos patógenos. Sua alimentação é baseada em sementes e

frutos que apanha no chão. Ocorre no Brasil e outros países da América do Sul

(Argentina, Uruguai, Chile, Paraguai, Bolívia, Colômbia e Peru). O presente trabalho

teve como objetivo identificar os helmintos parasitos de C. picui nos municípios de

Pelotas e Capão do Leão, RS, Brasil. Foram examinados 33 exemplares de rolinha-

picuí oriundos destes municípios capturados de acordo com a licença do Instituto

Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis (IBAMA) número

066/2006/DITEC-RS. Cada ave foi necropsiada tendo suas estruturas (globo ocular,

sistema respiratório, sistema genito-urinário, fígado, trato digestório, e cavidade

abdominal), individualizadas e analisadas ao estereomicrocópico em busca de

helmintos. Os parasitos foram fixados em solução de álcool 70ºGL. Após,

clarificados em lactofenol e montados entre lâmina e lamínula para identificação.

Foram encontrados os seguintes apenas representantes de Nematoda, com as

prevalências de: Ascaridia columbae (24,24%), Ornithostrongylus quadriradiatus

(15,15%) no intestino delgado, Dispharynx nasuta no proventrículo (6,06%) e moela

(3,03%), e Dispharynx sp. (3,03%) no proventrículo. A. columbae tem seu primeiro

registro em C. picui no estado do Rio Grande do Sul e O. quadriradiatus, D. nasuta e

Dispharynx sp. têm seu primeiro registro em C. picui no Brasil.

Palavra-chave: Columbina. Ascaridia, Ornithostrongylus, Dispharynx, Nematoda.

49

ABSTRACT

COIMBRA, MARCO ANTONIO AFONSO. Nematodes of Columbina picui (Temminck, 1813) (Columbiformes: Columbidae) in the counties of Pelotas and Capão do Leão, RS, Brazil. 2007. 68f. Dissertation (Master) – Program of After-Graduation in Parasitology. Federal University of Pelotas, RS, Brazil.

Columbina picui (picui ground-dove) is a small wild columbíd of diurne habits that

lives in couples or groups in opened areas, gift in such a way in the wild environment

as in urban centers, where it shares habitat with other species as the Columba livia

(pigeon-domestic servant) and Passer domesticus (sparrow) responsible for the

propagation of diverse pathogens. Its feeding is based on seeds and fruits that catch

in the soil. It occurs in Brazil and other South-American countries (Argentina,

Uruguay, Chile, Paraguay, Bolivia, Colombia and Peru). The present work had as

objective to identify helminths parasitic of C. picui in the counties of Pelotas and

Capão do Leão, RS, Brazil. Thirty and three specimens of Picui Ground Dove were

captured, had been examined in accordance with the license of the IBAMA, number

066/2006/DITEC-RS. Each bird was autopsied taking their structures (eyeball,

respiratory system, genito-urinary system, liver, digestive deal, and abdominal cavity)

its individualizades and analyzed agencies in steromicrocope in search of

endoparasites. The parasites had been fixed in alcohol solution 70ºGL. After, clarified

in lactofenol and mounted in microscope slides. They had been found following the

Nematoda, with the prevalences of: Ascaridia columbae (24,24%), Ornithostrongylus

quadriradiatus (15.15%) in the small intestine, Dispharynx nasuta in proventricle

(6,06%) and gizzard (3,03%), and Dispharynx sp (3.03%) in the proventricle.

Ascaridia columbae have the first register parasitizing C. picui in state of Rio Grande

do Sul e Ornithostrongylus quadriradiatus, Dispharynx nasuta and Dispharynx sp.

have the first register in C. picui in Brazil.

Keys-words: Columbina. Ascaridia. Ornithostrongylus. Dispharynx. Nematoda.

50

1. INTRODUÇÃO

Columbina picui (Temminck, 1813), popularmente conhecida como rolinha-

picuí ou rolinha-cinzenta, é um pequeno columbídeo de corpo acinzentado com uma

curta faixa negra nas coberteiras das asas. Possui uma destacada faixa longitudinal


cauda branca com as penas centrais negras. O bico é negro e as patas são

avermelhadas. A íris apresenta três cores em forma de anéis com coloração branca,

azul, e carmim e o anel perioftálmico branco. A espécie possui dimorfismo sexual,

sendo que os machos apresentam o topo da cabeça cinza-azulado e as fêmeas não,

além delas serem mais pardas. Vivem em ambientes abertos em casais ou bandos,

sendo que durante a alimentação composta de grãos e frutos podem ser observados

junto a outras espécies como, Columbina talpacoti (Temminck, 1810) (rolinha-caldo-

de-feijão), Molothrus bonariensis (Gmelin, 1789) (vira-bosta) e Passer domesticus

(Linnaeus, 1758) (pardal) (EFE et al., 2001, BELTON, 2004). O conhecimento sobre

nematóides parasitos de aves no Brasil conta com expressivo número de

publicações, graças a trabalhos como o realizado por COSTA et al. (1986),

VICENTE et al. (1995) e FREITAS et. al. (2002). No entanto, centenas de espécies

de aves até o momento não foram examinadas em relação aos seus parasitos

(ONIKI et al., 2002). As informações existentes sobre a helmintofauna de C. picui no

Brasil até a realização do presente trabalho eram de TRAVASSOS (1913) que

registrou a espécie como hospedeira de Ascaridia columbae e VICENTE et al.

(1995) registraram o parasitismo dos nematóides Ornithostrongylus iheringi,

Ornithostrongylus sp. Travassos, 1914 e Ascaridia sp. Dujardin, 1845 em C. picui.

GIOVANNONI & MALHEIRO (1952) estudando os helmintos de Columba livia

Gmelin, 1789, registraram nas 100 necropsias realizadas, nematóides das espécies

Ascaridia columbae (Gmelin, 1789) em 57 pombos, Capillaria columbae (Rudolphi,

1819) em quatro aves e Tetrameres confusa Travassos, 1917 em um indivíduo. O

trematódeo Paratanaisia bragai (Santos, 1934) foi encontrado alojado nos rins e vias

urinárias de um único animal.

FREIRE (1968) estudou a fauna parasitária de C. livia no Rio Grande do Sul e

observou a presença de helmintos do filo Nematoda: A. columbae e

51

Ornithostrongylus quadriradiatus (Stevenson, 1904) Travassos, 1914 no intestino

delgado, T. confusa no proventrículo e C. columbae no intestino delgado.

FEDERMAN et al. (1973), estudando a ocorrência de parasitos em 11

pombos-domésticos (C. livia) em Minas Gerais, encontraram A. columbae (45,4%) e

C. columbae (18,9%) no intestino delgado.

MARTINS JUNIOR & FREITAS (1975), estudando os helmintos de C. livia na

cidade de Brasília e em outras regiões do estado de Goiás, encontraram

Brachylaima (Mazzantii) mazzantii (Travassos, 1927), Raillietina (Skrjabinia) bonini

(Mégnin, 1889), A. columbae, Dispharynx spiralis (Molin, 1858) e Tetrameres

fissipina (Diesing, 1860).

COSTA et al. (1986) analisando nove espécimes de C. livia encontraram os

trematódeos B. (M.) mazzantii no intestino delgado e P. bragai nas vias urinárias; os

cestóides Raillietina (Raillietina) allomyodes (Kotlan, 1921), Raillietina (Skrjabinia)

bonini e Raillietina sp. no intestino delgado. Os nematóides C. columbae, O.

quadriradiatus e A. columbae no intestino delgado, além de Dispharynx spiralis, T.

confusa e T. fissipina no proventrículo.

SILVA et al. (1990), realizando 55 necropsias de C. livia no município de São

Gonçalo, Rio de Janeiro, relataram 35 (63,6%) aves parasitadas por helmintos. Entre

os nematóides, foram encontrados D. spiralis no proventrículo (2,8%) e C. columbae

no ceco (25,7%), O. quadriradiatus no intestino delgado (2,8%), A. columbae no

intestino delgado (11,4%). Os trematódeos, B. (M.) mazzantii no intestino delgado

(25,7%) e P. bragai nas vias urinárias (42,9%). O cestóide R. (S.) bonini no intestino

delgado (45,7%).

VICENTE et al. (1995), na revisão sobre nematóides de aves no Brasil

registraram 14 espécies para Ascaridia: A. amblyoma, A. brasiliensis, A. columbae,

A. galli, A. hermafrodita, A. lineata, A. magalhaesi, A. numidae, A. ornata, A.

orthocerca, A. pintoi, A. pterophora, A. sergiomeirai, e A. serrata. Para

Ornithostrongylus são citadas seis espécies: O. almeidai, O. fariai, O. iheringi, O.

minutus, O. quadriradiatus, O. salobiensis e para Dispharynx Railliet, Henry & Sisoff,

1912, são descritas quatro espécies: D. capitata, D. crassissima, D. magnilabiata e

D. spiralis.

A ocorrência de Ascaridia em C. picui no Brasil foi apontada por VICENTE et

al. (1995) sem a determinação da espécie, enquanto TRAVASSOS (1913) citou C.

52

picui como hospedeira de A. columbae no Brasil, no entanto, não fez menção à

procedência do animal.

De acordo com URQUHART et al. (1998), O. quadriradiatus é hematófago

podendo medir até 2,5cm, sendo o papo e o intestino delgado de pombos os órgãos

preferenciais, onde infecções leves podem causar enterite, anemia e em casos de

infecções maciças morte do animal.

ADRIANO et al. (2001) registraram pela primeira vez em Zenaida auriculata

Des Murs, 1847, o trematódeo Brachylaima mazzantii (Travassos, 1927) Dollfus,

1935 no município de Junqueirópolis, São Paulo.

JUNQUEIRA et al. (2002) analisando a helmintofauna em C. livia no município

de Juiz de Fora, Minas Gerais, registraram as seguintes espécies, respectivamente,

com seus índices de prevalência, intensidade média de parasitismo, e órgãos

parasitados: 73,3% e 48,3 intestino delgado para A. columbae, 46,7% e 41,9,

intestino delgado, Capillaria sp. Zeder, 1800, 83,3% e 41,7 Railietina spp., intestino

delgado, 23,3% e 94,3 , rins, Paratanaisia sp.

Segundo FORTES (2004) A. columbae mede até 95 mm e já sendo

encontrado no intestino delgado e algumas vezes no esôfago, proventrículo, moela,

fígado e ocasionalmente cavidade abdominal de aves. Em grandes infecções pode

causar lesões na mucosa intestinal ocasionando apatia, perda de apetite, diarréia e

emagrecimento do hospedeiro.

GONZALES et. al. (2004) estudando a fauna parasitária de Zenaida auriculata

(Des Murs, 1847) na província de Nuble, Chile, registraram a prevalência dos

endoparasitas Killigrewia delafondi (9,4%), Railleitina sp. (1,7%), Echinostoma sp.

(0,9%), Heterakis gallinarum (0,4%).

PINTO et al. (2004b) relataram primeiro registro do trematódeo Paratanaisia

bragai em Columbina talpacoti (Temminck, 1810) proveniente da área suburbana da

cidade do Rio de Janeiro. Os autores encontraram baixa prevalência (10%), mas alta

intensidade de infecção considerando que foram coletados em um dos rins, 116

exemplares do parasito.

Dispharynx parasita o proventrículo de aves domésticas não-aquáticas e tem

como hospedeiro intermediário, crustáceos terrestres, em altas infecções pode

ocasionar reação nodular no órgão, com excessiva produção de muco segundo

URQUHART et al. (1998).

53

Segundo GOBLE & KUTZ (1945) apud DUARTE & DOREA (1987) D. nasuta

(Rudolphi, 1819) Stiles & Hassall, 1920, mostra identidade morfológica com D.

spiralis, razão legitima para considerar estas espécies como sinonímias.

1.1. OBJETIVO

Identificar os helmintos parasitos de Columbina picui, considerando os

parâmetros de prevalência, abundância e intensidade média dos parasitos

encontrados nas cidades de Pelotas e Capão do Leão, RS, Brasil.

2. MATERIAIS E MÉTODOS

Foram examinados 33 exemplares de C. picui (rolinha-picuí) oriundos dos

municípios de Pelotas e Capão do Leão, Rio Grande do Sul, Brasil. Do total de aves

examinadas, 29 foram capturadas com uso de carabina de ar comprimido, e

posterior injeção de cloridrato de lidocaína a 2% no tronco cerebral conforme



Universidade Federal de Pelotas onde vieram à óbito neste setor, e um (01)

resultante de atropelamento recente, não estando em processo de decomposição.

As capturas foram realizadas entre dezembro de 2006 e junho de 2007, de acordo

com licença do Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais

Renováveis (IBAMA) sob o número 066/2006/DITEC-RS (Anexo 1).

Os animais foram transportados para o Departamento de Microbiologia e

Parasitologia do Instituto de Biologia da Universidade Federal de Pelotas (DEMP –

IB – UFPEL), local onde foi realizado o trabalho.

Para a pesquisa de helmintos as aves foram submetidas à necropsia, através

de um corte longitudinal ventral, da boca à cloaca, sendo inspecionados: o globo

ocular, o sistema respiratório (pulmões, traquéia), o sistema genito-urinário (rins,

ureter, testículos e ovários), fígado, trato digestório (boca, faringe, esôfago, papo,

pró-ventrículo, moela, intestino delgado, intestino grosso) e cavidade abdominal.

Cada segmento foi individualizado, aberto, e lavado em água corrente. As mucosas

foram examinadas ao estereomicroscópio. Os conteúdos lavados em tamis com

abertura de malha 150µm, para coleta de nematóides. Os parasitos encontrados

54

foram acondicionados em recipientes contendo álcool 70ºGL para posterior

identificação e contagem.

Os nematóides foram clarificados em lactofenol e montados entre lâmina e

lamínula para identificação conforme TRAVASSOS (1937), YAMAGUTI (1961),

PINTO et al. (1991), VICENTE et al. (1995), ZHANG et al. (2004).


de parasitismo, segundo MARGOLIS et al. (1982), sendo utilizado o programa

Microsoft Excel 2003.

3. RESULTADOS E DISCUSSÃO

Dos 33 exemplares de C. picui examinados, 14 (42,42%) estavam

parasitados. Os nematóides encontrados foram: Ascaridia columbae,

Ornithostrongylus quadriradiatus, Dispharynx nasuta e Dispharynx sp. (Tabela 2.1).

3.1. Taxonomia dos nematóides encontrados e respectivas localizações. Filo Nematoda

Classe Secernentea

Ordem Ascaridida

Família Ascaridiidae

Gênero Ascaridia

Espécie A. columbae (Fig. 2.1, 2.2)

Localização: Intestino delgado.

Figura 2.1 – Extremidade anterior doAscaridia columbae com destaque dos lábios (10x).

55

Ordem Strongylida

Família Trichostrongylidae

Gênero Ornithostrongylus

Espécie O. quadriradiatus (Fig. 2.3, 2.4, 2.5)

Localização: Intestino delgado.

Figura 2.2 – Extremidade posterior de macho de Ascaridia columbae (10x).

Figura 2.3 – Macho de Ornithostrongylus quadriradiatus (20x).

56

Ordem Spirurida

Família Acuariidae

Gênero Dispharynx

Espécie D. nasuta (Fig. 2.6, 2.7, 2.8, 2.9, 2.10)

Dispharynx sp. (Fig. 2.11, 2.12)

Localização: Proventrículo e moela.

Figura 2.4 – Bolsa copuladora do macho de Ornithostrongylus quadriradiatus(20x).

Figura 2.5 – Extremidade posterior da fêmea de Ornithostrongylus quadriradiatus(20X).

Figura 2.6 – Fêmea de Dispharynx nasuta (10x).

57

Figura 2.7 – Detalhe da papila entre os cordões de Dispharynx nasuta (20x).

Figura 2.8 – Extremidade posterior do macho de Dispharynx nasuta, destacando os espículos (20X).

58

Figura 2.9 – Extremidade posterior do macho de Dispharynx nasuta destacando quatro papilas pré-cloacais e duas pós-cloacais (40x).

Figura 2.10 – Extremidade posterior do macho de Dispharynx nasuta destacando quatro papilas pós-cloacais (40x).

59

Figura 2.12 – Extremidade posterior do macho de Dispharynx sp. destacando os espículos (20x).

Figura 2.11 – Macho de Dispharynx sp. (10x)

60

Tabela 2.1 – Prevalência, intensidade média e abundância por órgão dos nematóides encontrados em Columbina picui, nos municípios de Pelotas e Capão do Leão, RS, Brasil (n=33).

Táxons Órgão Prevalência (%)

Intensidade média

Abundância

Ascaridia columbae Intestino delgado 24,24 2,88 0,7 Ornithostrongylus quadriradiatus Intestino delgado 15,15 8 1,21 Dispharynx nasuta Proventrículo 6,06 16 0,97 Dispharynx nasuta Moela 3,03 7 0,21 Dispharynx sp. Proventrículo 3,03 1 0,03

Todos os nematóides encontrados não apresentam especificidade parasitária.

A. columbae, O. quadriradiatus, D. nasuta e Dispharynx já foram descritos em Gallus

gallus (Linnaeus, 1758) (galinha), Meleagris galopavo, Linnaeus, 1758 (peru),

Columba livia Gmelin, 1789 (pombo-doméstico), Pavo cristatus Linnaeus, 1758

(pavão), Phaisanus colchicus Linnaeus, 1758 (faisão) (FREITAS, 1957; DUARTE &

DOREA, 1987; SILVA et al., 1990; VICENTE et. al. 1995, PINTO et al., 2004c), no

entanto, com exceção de A. columbae (TRAVASSOS, 1913), as demais espécies

foram encontradas pela primeira vez em C. picui no Brasil. De acordo com os dados

obtidos foi observado à associação parasitária entre Ascaridia columbae e

Ornithostrongylus quadriradiatus, no intestino delgado de C. picui.

Todos os exemplares de A. columbae e O. quadriradiatus foram encontrados

no intestino delgado conforme já descrito por FREIRE, 1968; FEDERMAN et. al.

(1973); COSTA et. al.(1986); SILVA et. al. (1990); VICENTE et. al. (1995),

URQUHART et al. (1998); JUNQUEIRA et. al. (2002).

O exemplar de Dispharynx sp. e a maioria (31) dos espécimes de D. nasuta

estavam presentes no proventrículo de C. picui, mesmo órgão parasitado em outras

aves descritos por COSTA et. al.(1986), DUARTE & DOREA, 1987 e VICENTE et.

al. (1995). No entanto, alguns (7) exemplares de D. nasuta localizavam-se na moela

da mesma ave; como o parasitismo deste órgão, pela espécie citada, não foi

observado por outros autores, infere-se que seja em função da grande quantidade

de nematóides no proventrículo.

Dispharynx sp. e D. nasuta foram encontrados no proventrículo de uma das

aves, observando-se o órgão edemaciado e com grande quantidade de muco,

patologia também descrita por URQUHART et al. (1998).

61

Como a ocorrência de A. columbae em C. picui no Brasil, quanto ao município

e/ou Estado, não foi esclarecida por TRAVASSOS (1913), registra-se sua presença

neste hospedeiro pela primeira vez para o Rio Grande do Sul.

Não existem dados em relação à prevalência, intensidade média e/ou

abundância de nematóides em C. picui no Brasil. Os dados existentes são sobre

prevalência e/ou abundância em Columba livia e, no entanto, oscilam bastante de

uma região para outra do País (GIOVANNONI & MALHEIRO, 1952; FEDERMAN et.

al., 1973; SILVA et. al., 1990; JUNQUEIRA et al., 2002).

A presença de somente nematóides nas aves analisadas, provavelmente

esteja relacionada com a dieta, que é composta basicamente por sementes e frutos.

O número reduzido de artrópodes e moluscos presentes na dieta destas aves

reduziria a possibilidade das mesmas infectarem-se com trematódeos, acantocéfalos

e cestóides. Segundo CINTRA et al. (1990), em estudo sobre a dieta de Columbina

talpacoti (rolinha-caldo-de-feijão) no Cerrado, foram encontrados 49 ítens diferentes

entre sementes de plantas nativas e exóticas (73,5%), fragmentos de grãos

cultivados (8,2%), detritos de terra e areia (4,1%), caramujos (2%), casca de ovo

(2%), insetos (2%) e fragmentos não identificados (2%). De acordo com SICK

(1997), na época de reprodução, Zenaida auriculata (avoante) também se alimenta

de moluscos (gastrópodes) e diplópodes sugerindo a necessidade de suprimento de

proteína animal e cálcio. Nos espécimes de C. picui necropsiados foram

encontrados no papo e moela sementes e frutos, além destes, em um exemplar foi

encontrado um inseto (coleóptero) no papo e em outro, um molusco (gastrópode),

observações que corroboram com CINTRA et al. (1990) para C. talpacoti.

Na tabela 2.2 visualiza-se as espécies de nematóides e o número de

exemplares em cada hospedeiro. Das 33 rolinhas necropsiadas, 26 (78,79%) eram

machos, dos quais oito (34,61%) estavam parasitados. Das sete (21,21%) rolinhas

fêmeas examinadas, quatro (57,14%) estavam parasitadas.

62

Tabela 2.2 – Relação das espécies de nematóides encontrados em C. picui

nos municípios de Pelotas e Capão do Leão, RS, Brasil.

Hospedeiro

Sexo A. columbae D. nasuta Dispharynx sp O. quadriradiatus

1 M 7 - - - 2 M - - - - 3 M - - - - 4 M - - - - 5 M - - - - 6 F - - - 27 7 M - - - - 8 F - - - - 9 F 1 - - - 10 M 4 - - - 11 M - - - - 12 F 1 - - - 13 M - - - - 14 M 1 - - - 15 M - - - - 16 M - - - - 17 M - - - - 18 F - - - - 19 M 1 - - - 20 M - - - - 21 M - - - 1 22 M - - - 4 23 F - - - - 24 M - - - - 25 M - - - - 26 M - - - - 27 M - - - 2 28 F 7 - - - 29 M - 38 1 - 30 M - - - - 31 M 1 - - - 32 M - 1 - - 33 M - - - -

Total 23 39 1 40

63

4. CONCLUSÕES

Os nematóides Dispharynx nasuta, Dispharynx sp. e Ornithostrongylus

quadriradiatus têm seu primeiro registro parasitando C. picui no Brasil.

A ocorrência de Ascaridia columbae é registrada pela primeira vez em C. picui

no Rio Grande do Sul.

É registrada pela primeira vez a associação parasitária de Ascaridia columbae

e Ornithostrongylus quadriradiatus, no intestino delgado de C. picui.

64

5. REFERÊNCIAS

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68

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