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UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
DEPARTAMENTO DE ZOOLOGIA PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA ANIMAL
INTERAÇÕES ENTRE PRIMATAS: NATIVO (Callithrix jacchus) E
INTRODUZIDO (Saimiri sp.), NA RESERVA BIOLÓGICA DE
SALTINHO, TAMANDARÉ-PE.
FÁTIMA LUCIANA MIRANDA CAMAROTTI
RECIFE 2009
XI
FÁTIMA LUCIANA MIRANDA CAMAROTTI
INTERAÇÕES ENTRE PRIMATAS: NATIVO (Callithrix jacchus) E
INTRODUZIDO (Saimiri sp.), NA RESERVA BIOLÓGICA DE
SALTINHO, TAMANDARÉ-PE.
Orientador: Prof. Dr. Antônio da Silva Souto
RECIFE 2009
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal da Universidade Federal de Pernambuco como parte dos requisitos finais para a obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas na área de Biologia Animal.
XII
Camarotti, Fátima Luciana Miranda Interações entre primatas: nativo (Callithrix jacchus) e introduzido (Saimiri sp.), na Reserva Biológica de Saltinho, Tamandaré-PE/ Fátima Luciana Miranda Camarotti – Recife: O Autor, 2009 64 folhas: il., fig.
Dissertação (mestrado) – Universidade Federal de Pernambuco. CCB. Ciências Biológicas, 2009.
Inclui bibliografia
1.Comportamento animal. 2.Primatas. 3.Sagüi-do-Nordeste. 4. Macaco-de-Cheiro I Título.
591.5 CDU (2.ed.) UFPE
591.5 CDD (22.ed.) CCB – 2009- 35
XIII
XIV
À minha filha Danielle com amor,
Dedico.
“No coração da floresta, ouve-se o pulsar da Natureza através do vento que sussurra por entre as folhas das árvores, como um Mensageiro Divino, anunciando as mudanças do tempo”.
XV
“Embora ninguém possa voltar atrás e fazer um novo começo, qualquer um pode começar agora e fazer um novo fim”.
Chico Xavier
XVI
AGRADECIMENTOS
À Deus, por dar-me à oportunidade de retornar à área da Biologia e poder cumprir
mais uma etapa da minha Vida Terrena.
Ao Prof. Antônio Souto, por aceitar me orientar e pelo grande incentivo durante o
Curso.
À Profª. Maria Adélia Oliveira, pelas orientações e sugestões, apoio e incentivo.
Ao Prof. Valdir Luna, pela paciente ajuda com as análises estatísticas, pelas valiosas
sugestões na fase do trabalho de campo e pelo incentivo.
À minha mãe, Lenice, pelo seu carinho e cuidado. Pelo seu exemplo de
perseverança que me deu forças para buscar meus ideais.
À minha filha, Danielle, por me compreender nos momentos difíceis, por aceitar as
fases da minha ausência, pela vez que me ajudou com tanto entusiasmo no trabalho de
campo...e por seu amor que me impulsiona a mover montanhas.
À Flaviano Pimenta, pelas vezes que, com carinho e zelo me acompanhou aos
trabalhos de campo e pelo incentivo na realização deste Curso.
Ao IBAMA, em especial a Luiz Façanha e a Fábio Adonis, pelo apoio logístico.
Ao biólogo Alexandre Malta, pela amizade e consideração em que se dispôs em
ajudar no campo e na elaboração dos mapas das áreas estudadas.
Às biólogas Ana Luíza Paiva, Rosely Martins e a estudante de Ciências Ambientais
Gabriela Peregrino, pelas vezes que ajudaram nas idas a campo.
Aos membros da Banca Examinadora, por se disporem a contribuir na conclusão
deste trabalho.
À pesquisadora Drª Anita Stone, pelo envio de material bibliográfico e sugestões.
Aos professores do Mestrado em Biologia Animal, pela dedicação e a secretária
Ana Elizabeth por desenrolar as questões burocráticas do Curso.
Às minhas amigas e companheiras de Mestrado, Roberta Rodrigues e Fabiana
Amorim pelo incentivo durante o curso e momentos de descontração.
XVII
À Turma do Mestrado: Beta (Beta-Lelé), Fabi, Arnaldo, Bené, Manu, Flor, Pedro,
Dani, Juliana, Bruno, Alessandra, Glória, Janine, Paulo, Tati, Tati Noiva, Ellyda, Tati
Cibele, Taciana, e Amélia, pela convivência e conversas de corredores, brincadeiras e
polêmicas discussões...tudo nos fez crescer!!!
Ao Herbário da Universidade Federal Rural de Pernambuco, pela identificação do
material botânico.
Aos funcionários da Reserva Biológica de Saltinho, principalmente a José Cícero da
Silva (Saberé), por me acompanhar inúmeras vezes dentro da REBIO de Saltinho e a Suely
Vicente de Souza, pelos cuidados durante minha permanência na Reserva.
Aos meus familiares que torceram bastante e incentivaram sempre.
Às biólogas Karla Patrícia de Oliveira Luna (Kally) e Rosely Maria dos Santos pela
amizade e incentivo.
Aos colegas do Laboratório de Ecofisiologia e Comportamento Animal –
LECA/UFRPE pelas conversas, sugestões e incentivo.
A CAPES pela bolsa concedida.
A PROPESQ/UFPE pela ajuda de custo na participação de Congresso.
A todos aqueles que, direta ou indiretamente, contribuíram de alguma forma para a
realização deste trabalho.
OBRIGADA!
XVIII
SUMÁRIO
Página
LISTA DE FIGURAS X
LISTA DE TABELAS XI
RESUMO XII
ABSTRACT XIII
1. INTRODUÇÃO 14
2. OBJETIVOS 19
3. MATERIAIS E MÉTODOS 20
3.1. Área de estudo 20
3.2. Grupos de primatas estudados 22
3.2.1. Sagüis-do-nordeste Callithrix jacchus 23
3.2.2. Macacos-de-cheiro Saimiri sp. 24
3.3. Coleta dos dados comportamentais 25
3.3.1. Categorias comportamentais 27
3.3.2. Classificação dos tipos de interação 28
3.4. Coleta de espécies vegetais 28
3.5. Métodos para tratamento dos dados – Análises estatísticas 29
4. RESULTADOS 31
4.1. Interação entre grupos de sagüis-do-nordeste e macacos-de-cheiro 31
4.2. Tipos de interação 33
4.2.1. Grupo “Irritadins” de sagüis-do-nordeste 33
4.2.2. Grupo “Galileu” de sagüis-do-nordeste 34
4.3. Padrões comportamentais dos grupos alvos de saguis exibidos na ausência e presença dos macacos-de-cheiro
37
4.4. Padrões comportamentais dos dois grupos de sagüis-do-nordeste e do grupo “A” de macacos-de-cheiro durante as interações
38
4.5. Altura dos estratos florestais utilizados pelos sagüis-do-nordeste na ausência e presença dos macacos-de-cheiro
40
4.5.1. “Grupo “Irritadins” 40
4.5.2. “Grupo Galileu” 41
4.6. Anotações sobre alguns itens vegetais consumidos pelos grupos de sagüis 41
5. DISCUSSÃO 44
XIX
5.1. Interação entre grupos de primatas estudados 44
5.2. Mudanças no padrão comportamental e tipos de interação 45
5.3. Utilização vertical do estrato florestal 48
5.4. Consumo de itens vegetais 49
6. CONCLUSÃO 51
7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 52
8. ANEXOS 62
XX
LISTA DE FIGURAS
Página
Figura 01. Localização da Reserva Biológica de Saltinho. 21
Figura 02. Vista da Reserva Biológica de Saltinho – Rio Mamocabas. 22
Figura 03. Sagüi-do-nordeste Callithrix jacchus. 25
Figura 04. Macaco-de-cheiro Saimiri sp. 26
Figura 05. Área de moradia dos grupos de sagüis estudados e dos pontos de interação.
32
Figura 06. Freqüência relativa (%) dos tipos de interações entre saguis e macacos na Reserva Biológica de Saltinho, nos anos de 2007 e 2008.
33
Figura 07. Pontos de interação entre os macacos-de-cheiro e os grupos de saguis “Irritadins” e “Galileu” na Reserva Biológica de Saltinho em 2008.
35
Figura 08. Proximidade física entre Callithrix jacchus e Saimiri sp. na Reserva Biológica de Saltinho.
36
Figura 09. Freqüência relativa (%) dos padrões comportamentais dos sagüis Callithrix jacchus na ausência e presença dos macacos-de-cheiro Saimiri sp. na Reserva Biológica de Saltinho, em 2008.
38
Figura 10. Freqüência relativa (%) dos padrões comportamentais exibidos durante as interações entre os sagüis Callithrix jacchus e os macacos- de-cheiro Saimiri sp., na Reserva Biológica de Saltinho, em 2008.
39
X
XXI
LISTA DE TABELAS
Página Tabela 01. Itens vegetais consumidos pelos grupos de sagüis Callithrix jacchus
na Reserva Biológica de Saltinho nos anos de 2007 e 2008.
42
XI
RESUMO
A introdução de espécies exóticas é a soltura de indivíduos de uma espécie em uma área em
que não ocorreriam normalmente. Por não encontrar um processo de competição já
instalado, uma espécie introduzida tem mais chances de se estabelecer em menos tempo do
que uma espécie nativa. Com a alteração das biotas, as espécies introduzidas são
beneficiadas com a ausência do seu predador natural e podem se apresentar como
competidoras, diminuindo os recursos alimentares das espécies endêmicas. O presente
trabalho teve por objetivo identificar e avaliar as formas ecológicas e comportamentais das
interações entre a espécie nativa, o sagüi-do-nordeste Callithrix jacchus, e a espécie exótica
introduzida, o macaco-de-cheiro Saimiri sp. na Reserva Biológica de Saltinho (08°43’ 09”
S e 35°10’11’’ W), Tamandaré, Pernambuco. O método de amostragem comportamental
foi “varredura instantânea” com intervalos de cinco minutos. Foram registradas dezesseis
interações. O índice de interação foi baixo e representou 2,4% do total do tempo de
observação, sendo significativamente maior na estação seca (58,5%) que na chuvosa
(41,5%). Os tipos de interações foram: agonística (n=6); territorial vocal (n=3); indiferente
(n=5); tolerância (n=1) e mista (n=1). Na comparação dos comportamentos dos sagüis na
ausência e na presença da espécie introduzida, constatou-se diferenças (p0,05) no
“forragear”, “comer”, “descansar”, “vigiar”, “social” e “catar-se”. Durante as interações os
macacos forragearam (26,8%) e se locomoveram (51,2%) mais do que os sagüis, e estes se
mantiveram vigilantes por mais tempo (56,1%). Nossos resultados constataram que
presença da espécie introduzida alterou o comportamento da espécie nativa.
Palavras-chave: Comportamento, Callithrix jacchus, Saimiri sp., Espécie Exótica, Mata
Atlântica, Pernambuco.
XII
II
ABSTRACT
The introduction of exotic species is the release of individuals of one species out of his
endemic distribution area. Without the presence of competitors or predators, an introduced
species can quickly adapt and increase in numbers in the new environment. Furthermore,
the introduced species can act as a competitor, reducing the food resources for the endemic
species. The aim of this study was the identification and evaluation of the interactions
between a native primate, the common marmoset Callithrix jacchus, and an exotic
introduced primate, the squirrel monkey Saimiri sp., at the Reserva Biológica de Saltinho in
Northeast Brazil. The behavioural sampling method was the “instantaneous scan” with five
minutes intervals. Sixteen interaction events were registered. The interaction index was low
and represented 2.4% of the total observation time. It was greater during dry season
(58.5%) than wet (41.5%). Interactions were categorized as: agonistic (n=6); vocal
territorial (n=3); indifferent (n=5); tolerance (n=1) and mixture (n=1). The behaviour of
marmosets (“foraging”, “eating”, “resting”, “vigilance”, “social” and “grooming”) changed
(p0.05) in the presence of the introduced species. Squirrel monkeys foraged (26.8%) and
locomoted (51.2%) more than marmosets, and the marmosets presented higher degree of
vigilance (56.1%) than the other species. Our results showed that the presence of the
introduced species changed the behaviour of the native species.
Key-words: behaviour, Callithrix jacchus, Saimiri sp., Exotic Species, Atlantic Forest,
Pernambuco.
XIII
14
1. INTRODUÇÃO
A introdução de espécies exóticas ou alóctones é a soltura de indivíduos de uma
espécie em uma área em que normalmente ela não ocorreria (MOURA-BRITTO &
PATROCÍNIO, 2006), podendo se dar de forma acidental ou intencional (RUIZ-MIRANDA et
al., 2006). Por não encontrar um processo de competição já instalado, uma espécie
introduzida tem a chance de se estabelecer em um período de tempo inferior ao que levou
qualquer espécie nativa durante o seu processo evolutivo (MOURA-BRITTO & PATROCÍNIO,
2006). Tal problema tem levado a uma alteração nas biotas nativas, uma vez que, com a
ausência do predador natural, as espécies introduzidas ganham vantagens sobre as espécies
nativas além de poder se apresentar como competidoras, diminuindo os recursos
alimentares dessas (PRIMACK & RODRIGUES, 2001; AFFONSO et al., 2004). Segundo
Affonso et al. (2004) essa competição pode se dar por exploração (quando a espécie
consome os alimentos de um determinado território antes que a outra espécie o faça) ou por
interferência (quando a espécie mantém a outra afastada dos recursos utilizando
comportamentos agonísticos, como lutas e exibições agressivas). Espécies exóticas podem
também introduzir doenças ao novo ambiente (AFFONSO et al., 2004; MOURA-BRITTO &
PATROCÍNIO, 2006).
Em meados de 1987, vinte e cinco macacos pertencentes ao gênero Saimiri
(VOIGT, 1831) conhecidos vulgarmente por macaco-de-cheiro, foram soltos pelo Instituto
Brasileiro de Desenvolvimento Florestal - IBDF, na Reserva Biológica de Saltinho,
Tamandaré-PE. O único primata nativo constatado na Reserva era o sagüi-do-nordeste ou
sagüi-do-tufo-branco, Callithrix jacchus (LINNAEUS, 1758). Este pequeno primata,
endêmico da Região Nordeste do Brasil, se distingue dos demais membros da família
15
Callitrichidae e do gênero Callithrix por apresentar, na idade adulta, tufos circum-
auriculares de cor branca (STEVENSON & RYLANDS, 1988; RYLANDS et al., 2000). É
bastante flexível em termos de adaptação ecológica, podendo ser encontrado na maioria dos
ecossistemas dos biomas Mata Atlântica (florestas, restingas, mangues, dunas e brejos),
Caatinga (florestas secas, carrascos, campos abertos) e Cerrado, e, até mesmo em ambientes
urbanos, como jardins e pomares (FERRARI, 1996; MENDES-PONTES & SOARES, 2005). Em
alguns locais onde foi antropicamente introduzido, tem sido considerado como praga
(IBAMA, 2003). É um animal basicamente insetívoro-gomívoro, possuindo dentes adaptados
para a gomivoria (AURICCHIO, 1995). Mas também se alimenta de frutos, moluscos e
pequenos vertebrados. Vive em unidades sociais que podem variar de 3 a 13 indivíduos
(HUBRECHT, 1984) e, às vezes, até mais (STEVENSON & RYLANDS, 1988; MONTEIRO DA
CRUZ, 1998). Em ambiente natural um animal adulto tem o peso entre 320 e 400 gramas. A
gestação varia em torno de 148 dias ( 3 ou 4 dias), resultando em nascimento de filhotes
geralmente gêmeos. Devido a sua grande importância ecológica, esta espécie tem sido
estudada no Brasil em diversos ambientes de Mata Atlântica (COIMBRA-FILHO, 1971;
ALONSO & LANGGUTH, 1989; ARAÚJO & ARRUDA, 1995; YAMAMOTO et al., 1996), da
Caatinga (MARTINS, 2007), em áreas urbanizadas (MENEZES et al., 2007) e fora da sua área
de endemismo (RUIZ-MIRANDA et al., 2000; 2006; AFFONSO et al., 2004; SANTOS et al.,
2005). No Estado de Pernambuco, alguns de seus aspectos ecológicos e comportamentais
também foram alvos de estudos em vida livre (SCANLON et al., 1988; MENDES-PONTES &
MONTEIRO DA CRUZ, 1995; CAMAROTTI & MONTEIRO DA CRUZ, 1997; MONTEIRO DA CRUZ,
1998; SCHIEL, 2000; MELO, 2001; VALENÇA, 2002; VALLE, 2003; MENDES-PONTES &
SOARES, 2005; BEZERRA & SOUTO, 2008).
16
O macaco-de-cheiro (Saimiri sp.) introduzido na REBIO, é assim chamado por
utilizar odores urinários para comunicação olfativa, e também é conhecido por “macaco-
mão-de-ouro” devido à coloração dourada das extremidades dos membros superiores.
Representa o menor membro da família Cebidae, onde as fêmeas chegam a pesar 750
gramas e os machos podem alcançar pouco mais de 1000gramas. Vivem em habitats
variados, incluindo florestas primárias, secundárias, secas, tropicais de terra firme e as
temporariamente inundadas. São encontrados naturalmente ao longo da Bacia Amazônica e
em parte da América Central, Panamá e Costa Rica (AURICCHIO, 1995; BOINSKI, 1999;
STONE, 2007). Os macacos do gênero Saimiri vivem em grupos sociais que variam de 25 a
75 indivíduos (BOINSKI, 1999; STONE, 2007), havendo registros de mais de 100 (BALDWIN
& BALDWIN, 1981). Quanto à dieta alimentar são classificados em insetívoros-frugívoros
(TERBORGH, 1983), alimentando-se também de outros artrópodes, moluscos, pequenos
vertebrados, ovos de aves (AURICCHIO, 1995; BARBOZA, 2004). A gestação dura entre 152 e
172 dias, onde ocorre o nascimento de um único filhote.
Associações mistas são comuns entre espécies de primatas simpátricos na
Amazônia. Elas geralmente ocorrem quando a sobreposição dos territórios não influencia
no comportamento ou alimentação. Garber (1988) estudou grupos mistos de Saguinus
mystax e Saguinus fuscicollis quanto à dieta, ao forrageio e à defesa de recursos. Buchanan-
Smith (1990), por exemplo, relatou tais associações entre o Saguinus labiatus e o Saguinus
fuscicollis e Heymann (1995) entre o Saguinus mystax e o Saguinus fuscicollis. Estes
trabalhos abordam o tempo de associação, nichos ecológicos e comportamentos das
espécies envolvidas nas interações. Lopes & Ferrari (1994) registraram informações
referentes às interações entre Saguinus fuscicollis weddelli e o Callithrix emiliae e
abordaram a respeito dos padrões de atividades e do uso do espaço dessas espécies. Porter
17
(2001) ressaltou a importância que as associações poliespecíficas têm para a ecologia e
comportamento de um grupo de Callimico goeldii quando associado a grupos de Saguinus
fuscicollis e Saguinus labiatus. Rylands (1989) estudou o único caso de simpatria em uma
área da Floresta Atlântica Costeira no sul do Estado da Bahia, entre o Callithrix kuhli e o
Leontopithecus chrysomelas. Autores como Pook & Pook (1982), Terborgh (1983; 1990),
Peres (1993) e Buchanan-Smith (1999) avaliaram as interações quanto aos benefícios para a
detecção de predadores e ressaltaram o comportamento de sentinela.
Quanto aos macacos-de-cheiro do gênero Saimiri, Terborgh (1983) observou
que estes se associavam preferencialmente com macacos do gênero Cebus, mas
ocasionalmente com os dos gêneros Callicebus, Saguinus e Ateles. Por apresentarem uma
área domiciliar entre 100 e 300 hectares e se deslocarem diariamente entre 2 e 3
quilômetros (STONE, 2007) proporcionou aos macacos-de-cheiro (Saimiri sciureus) se
associarem com vários grupos de Cebus apella (FLEAGLE et al., 1981; TERBORGH, 1983;
PODOLSKY, 1990). Ayres (1985) apud. Auricchio (1995) mencionou que os macacos-de-
cheiro freqüentemente eram vistos mantendo algum tipo de interação com outros gêneros
de primatas de tamanhos corpóreos maiores que o dele, como: Cacajao, Ateles e Lagothrix.
E nas interações com Cebus apella observou-se os filhotes em brincadeiras conjuntas.
Mendes-Pontes (1997) observou que as cinco espécies estudadas por ele, formaram
associações poliespecíficas que continham duas espécies envolvidas (Saimiri e Cebus
olivaceus ou Saimiri e Cebus apella) ou três (Saimiri, Cebus e Ateles ou Saimiri, Cebus e
Alouatta).
No que concerne à interação entre Callithrix jacchus e outras espécies de
primatas nativos, nunca foi observado até o presente momento, mantendo qualquer tipo de
interação com o Cebus flavius (ROBERTA PEREIRA, com. pes.). Shirley (2005) observou um
18
caso raro de interação onde um adulto de Cebus libidinosus transportava um infante de
Callithrix jacchus e o alimentava com nozes. Affonso et al. (2004) e Ruiz-Miranda et al.
(2000; 2006) estudaram as interações entre o sagüi-do-nordeste (Callithrix jacchus)
introduzido e o mico-leão-dourado (Leontopithecus rosalia) re-introduzido em fragmentos
de Mata Atlântica, no Rio de Janeiro onde avaliaram os possíveis custos e benefícios para
as duas espécies. Pesquisadores que abordaram diversos aspectos dessas interações, entre
primatas nativos ou entre nativos e introduzidos, avaliaram em termos de vantagens e
desvantagens que cada espécie oferecia para a outra. Auricchio (1995) relatou que quando
as espécies associadas têm as mesmas características, como volume corpóreo ou hábitos
alimentares, elas tendem a dividir igualmente os custos e benefícios. Segundo Ruiz-
Miranda et al. (2000) a associação de primatas nativos e exóticos ainda é pouco estudada e
além de resultar em competição por recursos alimentares, viabiliza a troca de parasitas entre
as espécies. Com intuito de estudar as interações entre o primata nativo, sagüi-do-nordeste
Callithrix jacchus, e o introduzido, macaco-de-cheiro Saimiri sp., na Reserva Biológica de
Saltinho, é que se propôs o presente trabalho.
19
2. OBJETIVOS
2.1 Objetivo Geral:
Identificar e avaliar as interações ecológicas e comportamentais entre as duas
espécies de primatas: nativa (Callithrix jacchus) e introduzida (Saimiri sp.).
2.2. Objetivos Específicos:
2.2.1. Constatar as ocorrências de interações entre o Callithrix jacchus e o Saimiri sp.
durante os períodos seco e chuvoso;
2.2.2. Comparar os padrões comportamentais exibidos pelos sagüis na presença e na
ausência dos macacos-de-cheiro;
2.2.3. Comparar a altura do estrato florestal utilizado pelos sagüis na presença e
ausência dos macacos-de-cheiro;
2.2.4. Identificar os itens vegetais consumidos pelos sagüis ao longo do estudo, na
ausência dos macacos-de-cheiro e durante as interações.
20
3. MATERIAL E MÉTODOS
3.1. Área de estudo
O estudo foi realizado na Reserva Biológica de Saltinho (REBIO) (Figura 01),
situada entre as coordenadas 08°43’ 09”S e 35°10’11’’W, entre os municípios de Rio
Formoso e Tamandaré, aproximadamente a 80km do Recife. A REBIO é uma área
protegida pelo Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e Recursos Naturais Renováveis –
IBAMA e tem 548 hectares de floresta ombrófila densa de vegetação secundária,
apresentando um clima quente super úmido, temperatura média anual de 22 a 24°C e
pluviosidade entre 1500 a 1700 mm anuais (IBAMA, 2000). Segundo Lira et al. (2006) a
estação chuvosa no litoral e zona da mata de Pernambuco compreende os meses de maio a
agosto. Na Reserva encontra-se a nascente do Rio Mamocabas (Figura 02) que abastece a
cidade de Tamandaré.
A REBIO representa um dos últimos remanescentes de Floresta Atlântica do
Nordeste, e vem se refazendo das intensas ações antrópicas ocorridas no passado. A
Reserva Biológica de Saltinho já foi denominada em 1943 de Horto Florestal Saltinho,
sendo transformada em Estação Florestal Experimental (EFLEX) em 1967 quando era
administrada pelo IBDF (atual IBAMA). Atualmente a Reserva é cercada por engenhos de
cana-de-açúcar e a população do entorno desenvolve uma economia rural caracterizada pela
agricultura e pelo pastoreio (SANTOS, 1985; BARBOZA, 2004).
O acompanhamento dos grupos de primatas dentro da Reserva Biológica de
Saltinho foi autorizado pelo SISBIO/IBAMA sob o protocolo de nº 13194-1.
21
Pernambuco
Brasil
Pernambuco
Figura 01. Localização da Reserva Biológica de Saltinho TaaTamandaré – Pernambuco – Brasil (Fonte: Ibama).
22
3.2. Grupos de primatas estudados
Dos três grupos de macacos-de-cheiro constatados na Reserva Biológica de
Saltinho, foi escolhido um, cujo local de pernoite apresentasse um melhor acesso. Depois,
foram selecionados dois grupos de sagüis (um que tivesse dentro de sua área de moradia o
local de dormida do grupo de macacos-de-cheiro escolhido, e um outro grupo, próximo a
este). Estas duas áreas ocupadas por, no mínimo, um grupo de cada espécie de primata,
foram avaliadas em todos os aspectos comparativos de sazonalidade, freqüência de
interações e padrões comportamentais dos sagüis-do-nordeste na ausência (condição
natural) e presença (condição induzida) dos macacos-de-cheiro.
Figura 02. Vista da Reserva Biológica de Saltinho – Rio Mamocabas (Foto: CAMAROTTI, F. L. M, /2008)
23
3.2.1. Sagüis-do-nordeste Callithrix jacchus
Os grupos de sagüis-do-nordeste Callithrix jacchus (Figura 03) estudados:
“Irritadins” e “Galileu” apresentaram em sua composição no início do estudo, filhotes
dependentes. Baseando-se nas classes de idade apresentadas por Monteiro da Cruz (1998) o
tamanho dos dois grupos sagüis de estudados foi:
No início das observações (fevereiro de 2008):
Grupo “Irritadins” (6 animais – 3 adultos, 2 jovens e 1 infante)
Grupo “Galileu” (9 animais – 5 adultos, 2 jovens e 2 infantes)
Em abril, foi visto mais um animal adulto tentando fazer parte do Grupo
Galileu. Suas tentativas não foram bem sucedidas devido às perseguições constantes que
ele sofreu por parte de alguns membros do grupo. Além disso, não foi observado
recolhendo-se junto com os demais sagüis deste grupo social ao local de pernoite, fato
fundamental na constatação de sua inclusão no grupo (CAMAROTTI & MONTEIRO DA CRUZ,
1997).
Ao término das observações (setembro de 2008) o tamanho dos grupos de
sagüis era:
Grupo “Irritadins” (8 animais – 5 adultos, 1 jovem e 2 infantes)
Grupo “Galileu” (7 animais – 5 adultos e 2 jovens) – onde os dois infantes do
início do estudo tornaram-se jovens, havendo também a saída de dois adultos e o
não nascimento de novos membros no grupo.
24
3.2.2. Macacos-de-cheiro Saimiri sp.
Dos três grupos de macacos-de-cheiro Saimiri sp. (Figura 04), o “Grupo A” foi
o grupo selecionado no presente estudo, pois proporcionava um melhor acesso para o seu
local de pernoite (LP) um bambuzal (Bambusa sp.). No início das observações era
composto por nove animais (sendo oito animais distribuídos entre adultos e jovens e um
infante dependente). No término das observações, em setembro de 2008, a composição do
grupo alvo de macacos-de-cheiro continuou a mesma.
O “Grupo B” de macacos-de-cheiro foi acompanhado no início das excursões à
Reserva entre setembro de 2007 e janeiro de 2008, onde observou-se que, logo pela manhã,
os animais assim que deixavam o local de dormida (também um bambuzal Bambusa sp.), se
dividiam em dois grupos: um com 12 e outro com nove animais, voltando a se reunir e
formar um só grupo, no final da tarde, com 21 indivíduos. Este processo é conhecido por
fissão-fusão (TERBORGH, 1983). Devido à área deste “Grupo B” está localizada em terreno
de relevo bastante acidentado e forma irregular, o que dificultava o acompanhamento do
mesmo, optou-se por não selecioná-lo como “grupo alvo” do presente estudo. Após a
conclusão das observações, foi feito um acompanhamento deste grupo na saída do seu local
de pernoite registrando-se mais de 25 indivíduos, incluindo infantes em idade dependente.
Um terceiro grupo de macacos-de-cheiro “Grupo C”, composto por
aproximadamente 13 indivíduos, foi visto se deslocando próximo às margens da PE-60 que
corta a REBIO. Também foi notado o uso de bambus (Bambusa sp.) como local de
dormida. Sabe-se que apesar de terem sido identificados três grupos distintos de macacos-
de-cheiro Saimiri sp., há grandes possibilidades de existirem outros grupos desta espécie
dentro dos 548 hectares de mata da REBIO.
25
3.3. Coleta dos dados comportamentais
A categorização das interações levou em conta todos os encontros, entre os dois
primatas observados ao longo do estudo, tanto nestas áreas como fora delas. Sagüis-do-
nordeste (Callithrix jacchus) e macacos-de-cheiro (Saimiri sp.) foram observados
inicialmente entre setembro de 2007 a janeiro de 2008 (dois a três dias cada mês, tentando
abranger todo o horário de atividade dos dois primatas, ou seja, entre 04:30h e 18:00h).
Neste período foram feitos o reconhecimento e seleção das áreas de estudo, habituação e
acompanhamento dos primatas com intuito de averiguar a existência de interações entre as
duas espécies (totalizando 126 horas). Nenhum componente dos grupos de ambas as
Figura 03. Sagüi-do-nordeste Callithrix jacchus (espécie nativa da Reserva Biológica de Saltinho). (Foto: CAMAROTTI, F. L. M, /2008).
26
espécies monitoradas foi capturado e marcado, portanto não houve identificação individual.
Por serem territoriais e pelo tamanho dos grupos ao longo do estudo, considerou-se para
efeito de cálculo, os indivíduos como fazendo parte dos mesmos grupos de sagüis.
A coleta sistemática dos dados comportamentais foi realizada entre os meses de
fevereiro e setembro de 2008, com duração de cinco a seis dias por mês. O horário cobriu
todo o período de atividade diária dos animais. O esforço de observação diária foi entre 8 e
10 horas, perfazendo-se um total de 382 horas.
O método de amostragem comportamental utilizado para o período de atividade
diária foi o da “varredura instantânea” (scan sampling) com intervalos de cinco minutos
(com tempo limite de 1 minuto para visualização). Para os momentos de interações entre os
grupos de primatas estudados utilizou-se o método da “varredura instantânea” (com as
mesmas condições apresentadas anteriormente) e também o “ad libitum” (ALTMANN,
1974).
Figura 04. Macaco-de-cheiro Saimiri sp. (espécie introduzida na Reserva Biológica de Saltinho). (Foto: CAMAROTTI, F. L. M./2008).
27
Os dados comportamentais foram gravados em MP3 e depois repassados para
fichas diárias de observação de comportamento (ANEXO I e II). Os dados foram coletados
com auxílio de um binóculo TASCO® (8X25). Utilizou-se um GPS (GARMIN GPS72 ®)
para a marcação dos pontos de rotas diárias dos grupos de saguis e também para
identificação dos pontos de interação entre as espécies. Os dados de altura dos estratos
foram estimados após treino com hipsômetro. Eventos em campo foram registrados com o
uso de cadernetas, câmera digital SONY® (Cyber-Shot, W-35) e filmadora SONY® (DCR-
DVD 610).
3.3.1 Categorias comportamentais
As categorias comportamentais para avaliar os padrões de atividades exibidos
pelos sagüis na ausência e presença dos macacos-de-cheiro foram baseadas naquelas
utilizadas por Affonso et al. (2004) e definidas da seguinte forma: (1) Forragear - procurar
por alimentos; (2) Comer – ingerir alimentos; (3) Descansar – deitar no galho em posição
relaxada; (4) Vigiar – ficar atento com o olhar de “varredura”; (5) Territorial – emitir
vocalizações freqüentes do tipo silvo longo (“long calls”), podendo estar associado a brigas,
perseguições, marcações de cheiro, gritos de alarme e andar arqueado; (6) Social –
comportar-se de forma afiliativa (catar outro membro do grupo, amamentar, transportar
infante(s), brincar, e outros); (7) “Catar-se” – ato de catar o próprio corpo; (8) Locomover-
se – deslocamento individual ou em grupo de forma rápida ou lenta. Esta última categoria
comportamental foi analisada exclusivamente no contexto de interação entre as espécies.
28
3.3.2. Classificação dos tipos de interação
As interações entre os saguis e os macacos-de-cheiro foram classificadas em
cinco tipos distintos:
(1) Agonística - quando aconteciam exibições de vocalizações agonísticas, perseguições,
lutas corporais;
(2) Territorial (Vocal) – quando uma ou ambas as espécies apenas emitiam vocalização
territorial silvo longo (long “calls”) sem que houvesse movimentações típicas de
perseguição;
(3) Indiferente - quando os animais estavam em contato visual um com o outro, porém não
tentavam aproximação, nem modificavam os padrões comportamentais que estavam
emitindo no momento (havendo uma distância superior a 20 metros);
(4) Tolerância - quando ambas as espécies aceitavam a aproximação uma da outra
(distâncias menores que três metros) sem qualquer exibição de vocalização ou
comportamentos agonísticos;
(5) Mista - quando apresentavam características de tolerância por parte de um ou mais
indivíduos e comportamento agonístico por parte de outro(s) da mesma espécie.
3.4. Coleta de espécies vegetais
Oportunamente também foram registrados itens vegetais consumidos pelos
grupos de sagüis estudados ao longo das atividades diárias. Também foram identificados os
29
vegetais que fizeram parte da dieta dos macacos-de-cheiro durante as interações com a
espécie nativa. Algumas espécies vegetais, que não puderam ser identificadas pelo
observador, foram coletadas, prensadas e levadas ao Laboratório de Botânica da
Universidade Federal Rural de Pernambuco, onde foram identificadas por especialistas.
3.5. Métodos para tratamento dos dados – Análises Estatísticas
Foram utilizados os recursos do programa EXCEL para repasse dos dados às
planilhas específicas. As análises estatísticas foram calculadas usando o programa
STATISTICA 6.0 for Windows©.
Para calcular o índice de associação entre a espécie nativa Callithrix jacchus e
a espécie introduzida Saimiri sp. foi utilizada a seguinte fórmula:
A diferença entre os períodos seco e chuvoso foi testada através do Qui-
Quadrado (²), onde foram utilizados os dados brutos.
Para analisar os dados da amostragem por varredura, calculou-se a freqüência
relativa de cada categoria comportamental para os sagüis durante a ausência e a presença
dos macacos-de-cheiro. Para os macacos-de-cheiro, comparou-se exclusivamente os dados
das interações com os sagüis (comportamentos exibidos por cada uma das espécies).
Utilizou-se o Teste Kruskal-Wallis (ANOVA não-paramétrica) (SIEGEL, 1975) para
Nº total de scan com Saimiri sp x 100 Nº total de scan total observado
Índice de associação =
30
medidas repetidas. Também calculou-se a freqüência relativa dos tipos de interação entre os
sagüis e macacos-de-cheiro.
Para analisar a altura dos estratos florestais utilizados pelos grupos de sagüis,
calculou-se a média das alturas dos indivíduos por scan de cada um dos grupos de sagüis,
na ausência e presença dos macacos-de-cheiro. Aplicou-se a Prova U de Mann-Whitney.
Todos os resultados dos testes foram considerados sob o nível de significância
para p 0,05 (bilateral).
31
4. RESULTADOS
4.1. Interação entre grupos de sagüis-do-nordeste e macacos-de-cheiro
O índice de associação entre o grupo de macacos-de-cheiro Saimiri sp. e os
grupos de sagüis Callithrix jacchus que ocuparam as duas áreas estudadas (Grupos
“Irritadins” e “Galileu” - Figura 05) representou 2,4% do total de 1.694 registros (scans
vistos) correspondendo a 3 horas e 25 minutos.
O índice de associação da estação seca foi mais alto (58,5%, N=7) e mostrou
diferença significativa em relação à estação chuvosa (41,5%, N=4) para os dois grupos de
saguis analisados conjuntamente (p=0,001). Embora estes eventos só tenham sido
constatados nos dois primeiros dos quatro meses que os saguis foram acompanhados do
período chuvoso. Não registrou-se encontros entre os sagüis e os macacos-de-cheiro
estudados nos dois últimos meses desse período (julho, agosto/ 2008) e nem no último mês
do período seco (setembro/2008).
Além dessas interações observadas nas áreas de estudo, registrou-se mais cinco
(N=5) interações entre os primatas estudados em outras áreas da REBIO, também
demonstradas na Figura 05. Essas interações foram observadas em dias diferentes daqueles
em que se esteve acompanhando os grupos de saguis “Irritadins” e “Galileu”.
32
Legenda: _______ = Delimitação do território dos grupos de sagüis
= Interação no período seco
= Interação no período chuvoso
LpSai = Local de pernoite dos macacos-de-cheiro do grupo “A”
(dentro da área de moradia do grupo de saguis “Galileu”)
LpSai2 = Local de pernoite dos macaco-de-cheiro do grupo “B”
Figura 05. Área de moradia dos grupos de sagüis estudados e dos pontos de interação.
33
4.2. Tipos de interação.
As interações observadas na Reserva Biológica de Saltinho, dentro das áreas
estudadas (N=11) e fora delas (N=5), totalizando dezesseis, foram classificadas em cinco
tipos distintos de interação, representados na Figura 06: “Agonística” = 37,5% (N=6, sendo
a maioria (N=4) representada por perseguições iniciadas pelos sagüis); “Territorial
(Vocal)” = 18,75% (N=3); “Indiferente” = 31,25% (N=5); “Tolerância” = 6,25% (N=1) e
“Mista” = 6,25% (N=1).
Tipos de Interação
Indiferente31,25%
Territorial18,75%
Agonística 37,5%
Mista6,25%
Tolerância6,25%
4.2.1. Grupo “Irritadins” de sagüis-do-nordeste
No grupo de sagüis “Irritadins”, cuja área de localização está representada na
Figura 07, só foram observadas interações do tipo “agonística” (N=4), ocorrendo mais
Figura 06. Freqüência relativa (%) dos tipos de interações entre sagüis e macacos na Reserva Biológica de Saltinho, nos anos de 2007 e 2008.
34
encontros entre as espécies no período seco (N=3) do que no período chuvoso (N=1). Em
três das quatro interações observadas neste grupo, os sagüis (em número de dois ou três
indivíduos) perseguiram sempre um macaco-de-cheiro isoladamente nas suas tentativas de
aproximação.
Para este grupo, a categoria “Territorial” foi a única observada durante a estação
chuvosa (100% do tempo total da interação) no encontro com os macacos-de-cheiro;
enquanto que na estação seca, ela correspondeu a 66,7% do total. As outras categorias
registradas estão relacionadas ao tipo de interação “agonística” peculiar deste grupo
(“Vigiar” e “Locomover-se”). Em uma dessas interações, cuja duração foi de 45 minutos,
foram observadas ambas as espécies de primatas sendo atacadas por um sabiá (Turdus sp.),
com bicadas na cabeça. O ataque ocorreu primeiramente a um macaco-de-cheiro que se
protegeu descendo o tronco, onde se encontrava a ave, de forma circular (14:58h). Após seu
afastamento do local, dois sagüis que perseguiam o macaco, pararam brevemente em uma
bifurcação desse tronco principal, e um dos sagüis sofreu três ataques com bicadas
consecutivas na região posterior da cabeça. Os sagüis desceram de forma circular e fizeram
o mesmo percurso dos macacos.
4.2.2. Grupo “Galileu” de sagüis-do-nordeste
O grupo de sagüis “Galileu” ocupou uma área de moradia maior do que a do
grupo de sagüis “Irritadins”. Na Figura 07, estão localizados os pontos onde ocorreram as
interações entre as duas espécies de primatas estudados. Na estação seca a freqüência foi
maior (N=4) do que na estação chuvosa (N=3). Devido ao pequeno tamanho da amostra
não foi possível realizar os testes estatísticos. Apenas neste grupo foram registradas
35
proximidades físicas entre as duas espécies sem envolvimentos agonísticos e territoriais
(Figura 08).
Legenda: _______ = Áreas dos grupos de sagüis estudados
= Interação no período seco
= Interação no período chuvoso
=Local de pernoite dos macacos-de-cheiro do Grupo “A” - dentro
da área de moradia do grupo de saguis “Galileu” (LpSai)
.
Figura 07. Pontos de interação entre os macacos-de-cheiro e os grupos de saguis “Irritadins” e “Galileu” na Reserva Biológica de Saltinho em 2008.
36
Durante as interações com os macacos-de-cheiro, os sagüis do grupo “Galileu”
pareceram tolerar mais a presença da espécie introduzida. Das interações ocorridas (N=7)
apenas uma (N=1) do período seco, foi classificada como “agonística”. Nesta ocasião, três
sagüis perseguiram um macaco-de-cheiro. Os demais eventos de interação observados
foram do tipo: “Indiferente” (N=3), sendo registradas uma no período seco e duas no
período chuvoso. “Tolerância” (N=1) no período seco. As interações do tipo “Mista” (N=1)
e “Territorial Vocal” (N=1) foram ambas observadas no período chuvoso. Mesmo assim, a
categoria de “Vigiar” foi bastante elevada, tanto na estação seca (66,7%) quanto na chuvosa
(80%). O local de pernoite (LP) do grupo alvo de macacos-de-cheiro localizou-se durante
todo o período da pesquisa em um bambuzal (Bambusa sp.) situado dentro da área de
moradia do grupo “Galileu” (Figura 07).
Figura 08. Proximidade física entre Callithrix jacchus e Saimiri sp. na Reserva Biológica de Saltinho. (Foto: CAMAROTTI, F. L. M./2008).
37
4.3. Padrões comportamentais dos grupos alvos de sagüis-do-nordeste exibidos na
ausência e presença dos macacos-de-cheiro.
Foi calculada a freqüência relativa dos padrões comportamentais exibidos pelos
sagüis observados na ausência (condição natural) e presença do primata introduzido Saimiri
sp. As definições desses padrões de comportamento foram baseadas naquelas apresentadas
por Affonso et al. (2004).
Dos comportamentos analisados neste estudo (Figura 09), os que apresentaram
diferenças significativas foram: “Forragear”, “Comer”, “Descansar”, “Vigiar”, “Social” e
“Catar-se”.
O comportamento de “Forragear” foi maior na ausência (18,1%) do que na presença
dos macacos-de-cheiro (4,9%), sendo o mesmo observado para o comportamento de
“Comer” (13,2% e 4,9% respectivamente). Esses dois comportamentos só foram
registrados durante alguns dos encontros entre as espécies, apenas no início das interações
visto que os sagüis já realizavam tais comportamentos antes da chegada dos macacos. Os
comportamentos de “Descansar” (6,1%) e “Catar-se” (6,8%) foram observados apenas na
ausência dos macacos. O comportamento de “Vigiar” mostrou-se maior na presença da
espécie introduzida (56,1%) do que na ausência da mesma (2,4%). Os sagüis exibiram um
padrão comportamental “Social” maior na ausência (20,9%) do que durante as interações
com os macacos-de-cheiro (2,4%). Nas épocas do estudo em que havia infantes em idade
de dependência, estes, nos momentos das interações, apesar de estarem sendo carregados
por um adulto, “desapareciam” da cena da interação. Fica subentendido que estes infantes
eram transportados, antes mesmo dos encontros entre as espécies, por membros do grupo
38
que se deslocavam para emaranhados das proximidades ou desciam em direção ao solo
onde, provavelmente, estariam mais seguros. A categoria comportamental “Territorial”
mesmo tendo mostrado um maior percentual de ocorrência maior na presença dos macacos-
de-cheiro (46,3%) do que na ausência (16,3%) não alcançou significância estatística.
0
10
20
30
40
50
60
Forr
agea
r
Com
er
Des
cans
ar
Vig
iar
Terr
itoria
l
Soci
al
Cat
ar-s
e
Categorias Comportamentais
Perc
entu
al C
ompo
rtam
enta
l (%
)
Ausência Presença
4.4. Padrões comportamentais dos dois grupos de sagüis-do-nordeste e do grupo “A”
de macacos-de-cheiro durante as interações
Além das sete categorias analisadas anteriormente, foi acrescentada também a
categoria comportamental de “Locomover-se” (Figura 10). Durante as interações entre as
Figura 09. Freqüência relativa (%) das categorias comportamentais dos sagüis Callithrix jacchus na ausência e presença dos macacos-de-cheiro Saimiri sp. na Reserva Biológica de Saltinho, em 2008. *(p0,05).
____
____
____
____
____
____
39
duas espécies de primatas foram apresentadas diferenças significativas para os
comportamentos de “Forragear”. Os sagüis procuraram por alimentos 4,9% enquanto que
os macacos-de-cheiro atingiram 20,8% do total das observações de interação nesta
atividade. Na categoria comportamental “Vigiar” os macacos-de-cheiro mostraram-se bem
menos vigilantes (4,9%) que os sagüis que apresentaram 56,1% desta categoria do total de
tempo dos encontros. Outra categoria que apresentou diferença nos parâmetros
comportamentais entre as duas espécies foi o ato de “Locomover-se”. Os macacos-de-
cheiro locomoveram-se mais durante as interações (51,2%), em contraste com os sagüis que
se locomoveram por 29,3% do tempo total das mesmas.
Categorias comportamentais
0
10
20
30
40
50
60
Forr
agea
r
Com
er
Des
cans
ar
Vig
iar
Terr
itoria
l
Soci
al
Cat
ar-s
e
Loco
mov
er
Perc
entu
al C
ompo
rtam
enta
l (%
)
Sagüi
Macaco
Figura 10. Freqüência relativa (%) das categorias comportamentais exibidas durante as interações entre os sagüis Callithrix jacchus e os macacos-de-cheiro Saimiri sp., na Reserva Biológica de Saltinho, em 2008. *(p0,05).
____
____ ____
40
As outras categorias comportamentais não diferiram significativamente. A
categoria “Comer” foi observada nos sagüis em 4,9% do total das interações. Contudo, das
vezes em que este evento foi observado, os sagüis já desenvolviam tal atividade
comportamental quando os macacos-de-cheiro se aproximaram, alterando seu
comportamento logo em seguida, ficando de forma vigilante. Os macacos-de-cheiro
apresentaram um índice de “Comer” de 17% durante as interações, e não interromperam
esta atividade devido à presença ou aproximação dos sagüis.
Durante as interações a categoria “Descansar” não foi observada nos sagüis, e
nos macacos-de-cheiro atingiu 2,4%. A categoria “Territorial” alcançou 46,3% nos sagüis
e, 22% nos macacos-de-cheiro. A “Social” foi de 2,4% para os sagüis e 4,9% para os
macacos-de-cheiro e a categoria de “Catar-se” foi registrada apenas nos macacos-de-cheiro
(2,4%).
4.5. Altura dos estratos florestais utilizados pelos sagüis-do-nordeste na ausência e
presença dos macacos-de-cheiro
4.5.1. Grupo “Irritadins”
No grupo “Irritadins” o teste de Mann-Whitney (U = 30,00; p < 0,001)
evidenciou-se uma diferença significativa durante os momentos de encontros com os
macacos-de-cheiro. Nas interações, os sagüis se localizaram a uma altura média de 12,1
metros; DP = 2,76 m (que variou entre 8 e 18 metros). Na condição natural, fora do
contexto de interação, se localizaram a uma altura média de 6,6 metros; DP=1,91m (com
altura que variou entre 3 e 13 metros).
41
4.5.2. Grupo “Galileu”
O teste de Mann-Whitney realizado para o grupo “Galileu” não mostrou
diferença significativa quanto à altura dos estratos utilizados pelos sagüis nos momentos de
interação com os macacos-de-cheiro, apesar de ter se apresentado mais alta quando da
presença dos mesmos. Os sagüis durante as interações se localizaram a uma altura média de
6,3 metros; DP= 2,94m (variando de 4 e 12 metros) enquanto que na condição natural,
quando os macacos-de-cheiro estavam ausentes a altura média foi de 5,4 metros; DP= 1,56
metros (o que variou entre 3 e 9 metros).
4.6. Anotações sobre alguns itens vegetais consumidos pelos grupos de sagüis
Entre as espécies arbóreas nativas mais encontradas na Reserva Biológica de
Saltinho destacam-se: a gararoba (Aspidosperma limae), a imbiriba (Buchenavia capitata),
a urucuba (Virola gardeneri), a amescuaba ou amescla (Protium sp.), a manipueira
(Miconia sp.), o visgueiro (Parkia pendula), entre outras. Por ter sido preteritamente uma
estação de experimentação florestal, muitos itens vegetais tradicionalmente associados ao
Nordeste, como o cajazeiro (Spondias mombim), jambeiro (Syzygium malaccense) e a
jaqueira (Artocarpus integrifolia) e outros exóticos introduzidos mais recentemente, como
açaí (Euterpe oleracea) e biribá (Rollinia mucosa) são freqüentemente encontrados em
diversas áreas da REBIO.
Algumas espécies vegetais que caracterizaram a área de estudo foram
identificadas como parte da dieta alimentar dos grupos de sagüis Callithrix jacchus
estudados (TABELA I).
42
TABELA I - Itens vegetais consumidos pelos grupos de sagüis Callithrix jacchus na
Reserva Biológica de Saltinho nos anos de 2007 e 2008.
Nome Vulgar Nome Científico Família
*Itens consumidos pelos macacos-de-cheiro durante as interações com os sagüis dos grupos
“Galileu” e “Irritadins”; **Itens consumidos pelos sagüis do grupo “Galileu” durante as
interações com os macacos-de-cheiro.
Anotações oportunísticas coletadas desde as primeiras excursões à área, através
dos métodos de amostragem comportamental citados, confirmaram que os macacos-de-
cheiro têm um período de atividade mais longo que a espécie de primata nativa. Os
macacos-de-cheiro não apenas despertam mais cedo que os sagüis, quanto permanecem
forrageando e alimentando-se de frutos no alto das árvores, muito tempo depois dos grupos
de sagüis terem se recolhido local de pernoite. No entanto, dos 11 itens vegetais
consumidos pelos dois grupos de sagüis observados, apenas dois deles foram consumidos
pelos macacos durante as interações. Além destes itens, muitos outros foram observados
Protium heptaphyllum
Protium spruceanum
Syzygium jambolanum
Vochysia oblongifolia
Spondias mombim
Brosimum sp.
Tapirira sp.
Psidium guajava
Syzygium malaccense
Artocarpus integrifolia
Miconia sp.
Amescuaba
Amescla-de-cheiro
Azeitoneira
Bulandi * / **
Cajazeiro
Conduru
Copiúba (exudato)**
Goiaba vermelha
Jambeiro
Jaqueira
Manipueira *
Burseraceae
Burseraceae
Myrtaceae
Vochysiaceae
Anacardiaceae
Moraceae
Anacardiaceae
Ginkgoaceae
Myrtaceae
Moraceae
Melastomataceae
43
fora do contexto dos encontros entre as espécies, como parte da dieta dos Saimiri sp. Entre
eles destacaram-se: o ingá (Inga sp.) e o jambo-vermelho (Syzygium malaccense).
44
5. DISCUSSÃO
5.1. Interação entre os grupos de primatas estudados
No presente estudo observou-se que as interações entre as espécies de sagüis e
macacos-de-cheiro apresentaram-se em maior número na estação seca do que na chuvosa.
A diferença deste número entre as estações, aparentemente, pode ser justificada pela
escassez de alimentos da época, fazendo com que os Saimiri se mantivessem próximos aos
grupos de Callithrix jacchus, uma vez que estes poderiam conduzi-los aos sítios de
alimentação, e também pelo fato de que, um maior deslocamento dentro do território, com
propósito de maior forrageio, poderia proporcionar mais encontros entre as espécies. Em
uma das interações aqui observadas, um Saimiri sp. adulto foi visto seguindo o grupo
“Galileu” de Callithrix jacchus em um mesmo percurso. Terborgh (1983) observou que um
grupo de Saimiri sciureus seguia grupos de Cebus apella em seus territórios “parasitando-
os” em busca de seus recursos alimentares. Este fato ocorria devido ao tamanho do
território do Saimiri ser muitas vezes maior, enquanto que um grupo de primatas com
território menor (Cebus apella) localizaria mais rapidamente os recursos alimentares, o que
beneficiaria o Saimiri sciureus, ocorrendo o mesmo para outras espécies associadas a este.
Durante a estação chuvosa, devido à abundância de frutos e insetos, os
macacos-de-cheiro “desapareceram” das áreas estudadas durante todo o dia de atividade
dos sagüis. Neste período, os macacos-de-cheiro, eram vistos só retornando ao local de
dormida no final da tarde (quando os sagüis do grupo “Galileu” já haviam se recolhido) e
saindo na manhã seguinte, antes mesmo do dia clarear. Essa diminuição de encontros entre
as espécies também foi observada por Terborgh (1983) durante o período chuvoso, uma vez
45
que os Saimiri, por ele observados, se concentravam, nesta época do ano, em um trecho da
vegetação ao longo de um rio onde tinha abundância dos frutos mais apreciados por essa
espécie e também abundância de pequenos artrópodes, outro item da dieta deles, o que
resultava em um menor contato com a outra espécie de primata da área.
5.2. Mudanças no padrão comportamental e tipos de interação
Durante as interações os sagüis apresentaram mudanças em seu repertório
comportamental, sendo estas pouco evidentes nos macacos-de-cheiro. Os sagüis
demonstraram, algumas vezes, intolerância à espécie introduzida enquanto que os macacos
aparentaram sempre estar em situação confortável na presença da espécie nativa. Os
comportamentos de forragear, vigiar e locomover-se apresentaram diferenças significativas
para as espécies em apreço. Isto sugere que os macacos-de-cheiro inibem o forrageio dos
sagüis, atuando dessa forma como um potencial competidor dos recursos alimentares
disponíveis. Mudanças significativas como estas também foram observadas por
pesquisadores como Affonso et al. (2004) e Ruiz-Miranda et al. (2006). Nestas mudanças a
espécie introduzida, neste caso, o Callithrix jacchus que agia como um potencial
competidor dos recursos alimentares, poderia interferir na conservação do Leontopithecus
rosalia re-introduzido no Estado do Rio de Janeiro. O alto índice do comportamento de
vigilância por parte dos grupos de sagüis estudados neste trabalho vem justificar uma
diminuição da locomoção dos mesmos, provavelmente inibidos pela presença dos macacos-
de-cheiro durante as interações.
46
Segundo Terborgh (1983), Bicca-Marques (1999) e Vilela (2007), espécies
diferentes de primatas podem habitar uma mesma área desde que a sobreposição de seus
territórios não influencie nos padrões comportamentais ou alimentares uns dos outros.
O comportamento agonístico registrado entre as espécies de primatas no
presente trabalho nunca foi observado por Lopes & Ferrari (1994) em um estudo com o
Callithrix emiliae e o Saguinus fuscicollis, apesar deste último exibir comportamentos
territoriais, emitindo silvos longos (“long calls”) durante uma parte do início de cada dia.
Vilela (2007) também observou baixa competição entre Callithrix penicillata e Cebus
libidinosus, pois quando as espécies se encontravam não apresentavam comportamento
agonístico. Deve-se considerar, no entanto, o fato de que ambas as espécies de primatas
dessas interações serem nativas nas respectivas áreas de estudo.
Affonso et al. (2004) comentaram sobre as variadas associações no encontro das
espécies de sagüis-do-nordeste e do mico-leão-dourado. Dentre elas foram observadas
exibições agressivas, lutas, vocalizações, defesa de território e de recursos alimentares.
Apesar deste padrão agonístico também foram observadas brincadeiras por mais de duas
horas ininterruptas entre as duas espécies, levando os autores a concluírem que esse tipo de
associação apresenta tanto características de competição quanto de cooperação. Rylands
(1989) observou que os encontros entre o Callithrix kuhli e o Leontopithecus chrysomelas
(espécies simpátricas) foram pouco freqüentes e difíceis de observar, mas envolveram pilo-
ereção, vocalizações territoriais e comportamentos agressivos.
Os grupos de sagüis aqui estudados exibiram restrições evidentes à presença da
espécie introduzida. O grupo de saguis “Galileu” pareceu estar mais acostumado à presença
dos macacos-de-cheiro, aceitando até mesmo aproximações e por vezes não apresentando
comportamentos territoriais, porém sempre exibindo intenso comportamento de vigilância.
47
Mesmo apresentando um certo grau de similaridade ecológica, é provável que o fator
“tamanho corpóreo”, das duas espécies, tenha contribuído diretamente nos tipos e no grau
de interação entre elas, uma vez que seria necessária uma coordenação nas atividades para
andarem e forragearem juntas. Estes dados corroboram as idéias sugeridas por Terborgh
(1983) que estudou as interações entre espécies de primatas que guardavam proporções
corpóreas comparáveis.
No presente estudo não houve evidências claras de comportamentos entre as
espécies que sugerissem uma minimização de predação que tipificam as associações
poliespecíficas. Não foram registrados gritos de alarme antipredatórios específicos e nem o
deslocamento conjunto desses primatas. Essas características foram observadas em
pesquisas com duas espécies do gênero Saguinus por Buchanan-Smith (1990) e Heymann
(1995) e mostraram que as espécies por eles estudadas passam mais da metade do tempo
das atividades diárias em associação, pois ocupam o mesmo nicho ecológico. Ao que tudo
indica, as associações mistas parecem oferecer benefícios para as espécies. As vantagens
das associações baseiam-se nas diferentes de técnicas de forragear, locomover e na
preferência da altura do estrato florestal, nos recursos alimentares e fuga de predador (POOK
& POOK, 1982; TERBORBH, 1983; RYLANDS,1989; PODOLSKY,1990; PERES, 1993; BICCA-
MARQUES, 1999; PORTER, 2001) ou outro mecanismo que não envolva afinidade sexual ou
genética (TERBORGH, 1983). O tempo em que as espécies aqui estudadas passaram juntas
interagindo entre si foi muito pouco, em quantidade e duração (máximo de 45 minutos), se
comparado, por exemplo, com as espécies de Saimiri e Cebus observadas por Terborgh
(1983) que podiam se associar por algumas horas até mais de 10 dias seguidos. Ruiz-
Miranda et al. (2006) mencionaram que a redução da vigilância individual no grupo traria
48
benefícios principalmente para os saguis pelo fato de apresentarem tons miméticos na
coloração dos pêlos que lhes favoreciam.
5.3. Utilização vertical do estrato florestal
A diferença da utilização do estrato florestal durante as interações ocorridas no
grupo de sagüis “Irritadins” pode estar relacionada ao fato deste grupo ter apresentado
interações do tipo agonística tanto na estação seca (quando a competição por recursos
alimentares é maior devido a sua escassez) quanto na chuvosa. A intolerância ao primata
introduzido fez com que os sagüis deste grupo mudassem a altura natural em que costumam
permanecer, possivelmente, com intuito de afastar o competidor dos seus recursos
alimentares. Primatas amazônicos que passam a maior parte do dia de atividades em
associações mistas vivem de forma simpátrica, por muitas vezes, explorem diferentes
estratos florestais. Eles, no entanto, se diferenciam na técnica de forragear e na preferência
pelo tamanho de suas respectivas presas (POOK & POOK, 1982; YONEDA, 1984). As técnicas
de forragear e se alimentar em diferentes estratos parecem depender inclusive da agilidade
que cada espécie tem de saltar e de se agarrar em troncos verticais. Buchanan-Smith (1999)
encontrou o Saguinus fuscicollis e o Saguinus labiatus se alimentando de frutos em estratos
florestais de mesma altura, e comentou que ao contrário do habitual, os micos se separavam
verticalmente quando se tratava de procura por insetos. Rylands (1989) relatou que
enquanto o Callithrix kuhli raramente forrageava por presa animal acima dos 13 metros, o
Leontopithecus chrysomelas tinha como alvo níveis mais altos da floresta, entre 13 e 19
metros.
49
Um estudo feito por Vilela (2007), em matas de galeria do Distrito Federal,
relatou que o Cebus libidinosus e o Callithrix penicillata se alimentavam de frutos de uma
mesma árvore no mesmo horário, porém em estratos diferentes, o que pode de certa forma
corroborar com a baixa competição e a ausência do comportamento agonístico nos grupos
por ela estudados. No grupo de sagüis “Galileu”, a ausência de diferença significativa no
uso dos estratos, pode estar relacionado ao fato dos macacos-de-cheiro utilizarem como
local de pernoite (LP) um bambuzal (Bambusa sp.) situado dentro da área de moradia deste
grupo. A presença mais constante dos macacos-de-cheiro nesta área pode ter resultado em
um grau maior de familiaridade entre as espécies. Neste grupo também foram registrados
mais encontros (N=7), sendo em sua maioria do tipo “indiferente”. Apesar dos sagüis
exibirem um alto índice de vigilância, aparentemente poderá existir uma tendência a se
“acostumarem” à presença dos macacos-de-cheiro dentro do seu território.
5.4. Consumo de itens vegetais
Uma vantagem curiosa na associação Saimiri-Cebus foi o fato do Saimiri
aproveitar da habilidade do Cebus de quebrar as nozes de palmeiras (Scheelea sp.) para
também alimentar-se deste recurso (TERBORBH, 1983).
Segundo Coimbra-Filho & Mittermeier (1977) e Rylands (1984) espécies do
gênero Callithrix, possuem adaptações morfológicas para o comportamento de perfurar as
árvores e consumir exudatos. Este é um importante recurso alimentar, principalmente em
épocas de escassez de alimentos (MELO, 2001). Affonso e colaboradores (2004)
observaram que os micos-leões-dourados Leontopithecus rosalia aproveitaram dos furos
nas árvores feitos pelo Callithrix jacchus introduzido para se alimentarem também do
50
exudato. Já no estudo com Leontopithecus chrysomelas, Rylands (1989) não o presenciou
se alimentando da goma explorada pelo Callithrix kuhli. No presente estudo, os macacos-
de-cheiro nunca foram vistos se alimentando de exudatos provenientes dos furos feitos
pelos sagüis. No início de uma das interações, os sagüis encontravam-se se alimentando da
goma de uma copiúba (Tapirira sp., Anacardiaceae), mas não houve aproximação. Uma
vez confirmada a não inclusão desse item na dieta dos macacos, os grupos de Callithrix
jacchus não teriam custos adicionais na defesa desse recurso alimentar. Porém custos dessa
natureza podem ocorrer também no caso de interações entre espécies nativas. Os sagüis
Callithrix emiliae, quando em sua rota diária, visitava árvores como Parkia pendula e
Symphonia globulifera, para consumirem goma e néctar respectivamente, esses recursos já
tinham sido explorados pelo Saguinus fuscicollis weddelli (LOPES & FERRARI, 1994).
51
6. CONCLUSÃO
1. As espécies de primatas em apreço apresentaram baixo índice de interação e não se
associaram formando grupos mistos;
2. Durante a estação seca houve um maior número de interações entre sagüis e macacos-de-
cheiro, podendo ter sido viabilizado pelo maior tempo de forrageio das espécies, uma vez
que neste período do ano os alimentos tornam-se mais escassos.
3. Foi constatado que os macacos-de-cheiro introduzidos na Reserva Biológica de Saltinho
alteraram o comportamento dos grupos de primatas nativos, os sagüis-do-nordeste;
4. O grupo de sagüis “Irritadins” apresentou-se significativamente diferente quando da
utilização dos estratos mais altos da floresta na presença dos macacos-de-cheiro,
possivelmente como forma de proteger os recursos;
5. Devido o fato do local de pernoite do grupo alvo de macacos-de-cheiro se localizar
dentro da área de moradia do grupo de sagüis “Galileu”, foi observada uma redução
quantitativa da intolerância, mas não qualitativa, sempre representada por comportamentos
de vigilância.
52
7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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62
ANEXOS
63
ANEXO I
FICHA DE VARREDURA
Observador: _______________________________________________ Data: ___/___/___
Início da sessão: ___ : ___ Grupo observado___________________________
Término da sessão: ___ : ___ Tempo: ____________________
Varredura (Identificação, Comportamento, Distância do vizinho mais próximo) N° Hora I1 I2 I3 I4 I5 I6 I7 I8 1 : 2 : 3 : 4 : 5 : 6 : 7 : 8 : 9 : 10 : 11 : 12 : 13 : 14 : 15 : 16 : 17 : 18 : 19 : 20 : 21 : 22 : 23 : 24 : 25 : 26 : 27 : 28 : 29 :
64
ANEXO II
FICHA COMPLEMENTAR: INTERAÇÃO ENTRE PRIMATAS
Data:______________
Condições climáticas:________________________ Período do ano:__________________
Início do evento:___:___h Término:_____:____ h
Grupo envolvido na interação: Sagüi (Callithrix jacchus) e Macaco-de-cheiro (Saimiri
sp.):______________________________________________________________________
Animais envolvidos:
Nº de sagüis: _________
Nº de macacos-de-cheiro: __________
Distância aproximada entre as espécies: ________metros
Altura em relação ao solo:
Sagüi(s)____________metros
Macaco(s): _________metros
Emissão de vocalização: Sagüi(s): Sim Não
Tipo(s): SL T/T GD outro
Macaco(s): Sim Não
Localização (GPS):_________________________________________________________
Observações:______________________________________________________________
_________________________________________________________________________
Relato do evento de interação:
_________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________
