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UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO
MESTRADO EM ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO
CAROLINA SANTOS VIEIRA
ESTRATÉGIA REPRODUTIVA E A EXPRESSÃO DE CARACTERES SEXUAIS
SECUNDÁRIOS EM Serrapinnus heterodon EIGENMANN, 1915 (CHARACIDAE:
CHEIRODONTINAE)
São Cristóvão – Sergipe
2014
CAROLINA SANTOS VIEIRA
ESTRATÉGIA REPRODUTIVA E A EXPRESSÃO DE CARACTERES SEXUAIS
SECUNDÁRIOS EM Serrapinnus heterodon EIGENMANN, 1915 (CHARACIDAE:
CHEIRODONTINAE)
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-graduação
em Ecologia e Conservação da Universidade Federal de
Sergipe como pré-requisito para a obtenção do título de
Mestrado.
Orientador: Prof. Dr. Marcelo Fulgêncio Guedes de Brito.
São Cristóvão - Sergipe
2014
FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA BIBLIOTECA CENTRAL
UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE
Vieira, Carolina Santos V658e Estratégia reprodutiva e a expressão de caracteres sexuais
secundários em Serrapinnus heterodon Eigenmann, 1915 (Characidae : Cheirodontinae) / Carolina Santos Vieira ; orientador Marcelo Fulgêncio Guedes de Brito. – São Cristóvão,
2014. 60 f. : il. Dissertação (mestrado em Ecologia e Conservação) –Universidade Federal de Sergipe, 2014.
O
1. Reprodução animal. 2. Desenvolvimento gonadal. 3. Diformismo sexual. 4. Ganchos ósseos. 5. Glândula branquial. I. Brito, Marcelo Fulgêncio Guedes de, orient. II. Título
CDU: 639.22:597.551.3
Ao Universo e ao Tempo.
À minha família.
“So long, and thanks for the fish.”
AGRADECIMENTOS
Gostaria de agradecer ao Prof. Dr. Marcelo F. G. de Brito por todos esses anos de
conhecimento transmitido e compartilhado. Suas contribuições na minha formação foram
essenciais para minha visão profissional na área. Muita gratidão.
À Universidade Federal de Sergipe, que além de me disponibilizar toda estrutura para
realização deste trabalho, foi minha segunda casa durante os últimos anos.
Ao Programa de Pós-graduação em Ecologia e Conservação, por todas as
oportunidades, desde aulas e assistência por parte dos professores do programa, até o apoio e
suporte na execução dos nossos trabalhos e aos pepinos resolvidos (muitos deles por Juliana
Cordeiro). Obrigada!
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa
concedida.
À Fapitec (Proc. 019.203.00909/2009-8), CNPq (Proc. 483103/2010-1),
MCT/CNPq/PPBio (Proc. 558317/2009-0) e UFG/FUNAPE/MCTI (Edital 001/2012) pelo
financiamento do projeto.
Aos amigos do Laboratório de Cordados (UFS), por todos os momentos
compartilhados nesses anos. Sou muito agradecida por todo o convívio e conhecimentos
compartilhados. Em especial, aos companheiros do Laboratório de Ictiologia (UFS). Por todas
as coletas no nosso querido Poxim, pelos momentos – sejam eles conversas, descontrações ou
broncas (!!!). A Jefferson Luduvice e Jamille Ferreira pela grande ajuda em momentos que eu
precisava ter 10 braços!
A Daniel Assis e Marlene Pereira, companheiros ictiólogos, desde sempre. Tenho
muito (!!!) à agradecer a vocês dois. Essenciais em todos os momentos.
A Dra. Renata Bartolette, que mesmo de longe sempre se fez presente em todos os
processos da minha formação na área. Sou muito grata a todos os gestos atenciosos e de muita
paciência.
A Débora Matos e Rogério Matos pelas lâminas confeccionadas e de grande valia para
o trabalho desenvolvido. Muito obrigada por toda paciência e atenção.
A Profa. Dra. Érica M. P. Caramaschi e Profa. Dra. Cristina L. C. de Oliveira pela
presença na banca avaliadora e ótimas sugestões para melhoria do trabalho.
A Daniel Santana pela edição da imagem do peixe com curvatura.
Ao Msc. Fábio Pupo e a Dra. Adriana Takako pelas dicas e compartilhamento de
protocolos de diafanização.
Aos amigos acumulados nesses anos de mestrado. Em especial aos queridos José
Santos Júnior, Laíze Santana e Rafael Miguel.
Aos amigos por toda a paciência e apoio durante muitos e muitos anos. Esses que
sempre estão ao lado são essenciais durante todo o processo. Muito amor.
Por fim, e de todas as formas a mais importante, minha família. À Mamãe, que mesmo
longe não deixa de estar aqui. Ao meu pai e irmãos, por toda a paciência (!!!!) e amor
incondicional. Amo vocês.
Obrigada a todos e a tudo que de alguma (toda) forma se mostraram indispensáveis.
SUMÁRIO
ÍNDICE DE TABELAS .......................................................................................................... ix
LISTA DE FIGURAS ............................................................................................................... x
RESUMO .................................................................................................................................. xi
ABSTRACT ............................................................................................................................ xii
INTRODUÇÃO GERAL ....................................................................................................... 13
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ................................................................................. 18
Estratégia reprodutiva e a expressão de caracteres sexuais secundários em Serrapinnus
heterodon Eigenmann, 1915 (Characidae: Cheirodontinae) .............................................. 28
Abstract ....................................................................................................................... 28
Resumo ......................................................................................................................... 29
Introdução ................................................................................................................... 30
Material e Métodos ..................................................................................................... 32
Resultados .................................................................................................................... 36
Discussão ...................................................................................................................... 47
Agradecimentos ........................................................................................................... 54
Literatura Citada ........................................................................................................ 54
ix
ÍNDICE DE TABELAS
Tabela 1 – Valores médios e erro padrão (±) do índice gonadossomático (IGS), índice
hepatossomático (IHS) e fator de condição (K) por estádio de maturação gonadal (EMG) em
fêmeas e machos de Serrapinnus heterodon coletadas no rio Poxim, São Cristóvão (SE) no
período de abril/2012 a março/2014. (IM: Imaturo; ED: Em desenvolvimento; AR: Aptos à
reprodução; ER: Em regressão) ................................................................................................ 39
Tabela 2 – Valores mínimos (Mín.), máximos (Máx.), média (x) e erro padrão (±) do número
de ganchos nas nadadeiras anal (NA) e pélvicas (NP) em fêmeas e machos de Serrapinnus
heterodon de acordo com o estádio de maturação gonadal (EMG). (IM: Imaturo; ED: Em
desenvolvimento; AR: Aptos à reprodução; ER: Em regressão) ............................................. 44
Tabela 3 – Valores mínimos (Mín.) e máximos (Máx.) do número de filamentos branquiais
(NF) ocupados pela glândula branquial e seu desenvolvimento em machos de Serrapinnus
heterodon de acordo com estádio de maturação gonadal (EMG). (IM: Imaturo; ED: Em
desenvolvimento; AR: Aptos à reprodução; ER: Em regressão) ............................................. 47
Tabela 4 – Valores mínimos e máximos de comprimento padrão (CP), valores médios de
fecundidade absoluta (FA), fecundidade relativa (FR) e diâmetro de ovócitos vitelogênicos
(DOV) com erro padrão (±) em caracídeos da região Neotropical. ......................................... 49
x
LISTA DE FIGURAS
Figura 1 – Macho (a) e fêmea (b) adultos de Serrapinnus heterodon.(Barra= 1 cm) ............. 17
Fig. 1 - Localidade de coleta (ponto preto) dos espécimes de Serrapinnus heterodon no rio
Poxim, São Cristóvão (SE). ...................................................................................................... 32
Fig. 2 - Determinação do comprimento padrão (CP) através de pontos anatômicos em machos
adultos de Serrapinnus heterodon com curvatura do pedúnculo caudal. (Barra= 1 cm; Pontos
anatômicos: 1. Lábio inferior; 2. Olho; 3. Abertura do opérculo; 4. Inserção da nadadeira
dorsal; 5. Inserção da nadadeira anal; 6. Inserção da nadadeira adiposa; 7. Inserção dos raios
caudais medianos nos hipurais) ................................................................................................ 34
Fig. 3 - Relação entre Peso Corporal (PC) e Comprimento Padrão (CP) em fêmeas (a) e
machos (b) de Serrapinnus heterodon coletados no rio Poxim, São Cristóvão (SE) no período
de abril/2012 a março/2014. ..................................................................................................... 37
Fig. 4 - Frequência percentual dos estádios de maturação gonadal (EMG) em fêmeas (a) e
machos (b) de Serrapinnus heterodon coletados no rio Poxim, São Cristóvão (SE) e médias
pluviométricas no período de abril/2012 a março/2014. (IM: Imaturo, ED: Em
desenvolvimento, AR: Aptos à reprodução; ER: Em regressão).............................................. 38
Fig. 5 - Índice de atividade reprodutiva (IAR) de fêmeas de Serrapinnus heterodon em
relação à média pluviométrica (mm) mensal no período de abril/2012 a março/2014. ........... 40
Fig. 6 - Valores individuais do índice gonadossomático (IGS) de fêmeas (a) e machos (b) de
Serrapinnus heterodon em relação às médias pluviométricas em São Cristóvão (SE) no
período de abril/2012 a março/2014. ........................................................................................ 41
Fig. 7 - Graus de angulação em machos adultos de Serrapinnus heterodon: 3,45º (a); 3,91º
(b); 5,56º (c); 5,93º (d); 13,66º (e); 15, 21º (f). (Barra= 1 cm) ................................................. 42
Fig. 8 - Ganchos ósseos na nadadeira anal (a, c) e nas nadeiras pélvicas (b, d) em fêmeas (a,
b) e machos (c, d) de Serrapinnus heterodon. (Barra= 100 m) .............................................. 43
Fig. 9 - Relação entre o número de ganchos nas nadadeiras anal (a, c) e pélvicas (b,d) em
fêmeas (triângulo preto) e machos (círculo preto) de Serrapinnus heterodon, coletados entre
abril/12 e março/14, no rio Poxim, São Cristóvão (SE). .......................................................... 45
Fig. 10 - Corte histológico do arco branquial de indivíduos aptos à reprodução (AR) de
Serrapinnus heterodon. Arco branquial de fêmea AR (a) sem expressão de glândula
branquial. Evidência de glândula branquial (seta) em macho AR (b). Filamentos branquiais
(fb) de fêmeas (c) e machos (d) em destaque. (Barra= 1000 m; fb: Filamento branquial
primário; me: Musculatura esquelética; ch: Cartilagem hialina; fn: Filamento branquial
primário não-modificado; Asterisco: Lúmen da câmara da glândula branquial; Seta: Cobertura
da glândula branquial; ls: Lamela secundária; cc: Células colunares) ..................................... 46
xi
RESUMO
Regiões tropicais são geralmente associadas a variações na pluviometria e temperatura.
Cenários como este influenciam os ciclos de vida das populações em ambientes sujeitos às
oscilações dos fatores abióticos, e são frequentemente associados à reprodução em peixes. As
estratégias reprodutivas adotadas pelas espécies estão intimamente ligadas à composição do
ambiente e a história evolutiva dos grupos taxonômicos, levando em consideração suas
capacidades adaptativas. Espécies com indivíduos adultos de porte reduzido e atributos
reprodutivos peculiares exibem características de estratégias reprodutivas específicas. O
desenvolvimento de caracteres sexuais secundários complementa a complexidade dos padrões
reprodutivos exibidos dentre os grupos. Cheirodontinae são abundantes em ecossistemas
lênticos e margens de rios, com espécies em sua maioria de pequeno porte, dos quais
Serrapinnus heterodon faz parte. O presente estudo teve como objetivo avaliar a estratégia
reprodutiva e a expressão de caracteres sexuais secundários em S. heterodon. Espécimes de S.
heterodon (n=863; 431 fêmeas e 432 machos analisados) foram coletados entre abril/2012 e
março/2014 no rio Poxim, São Cristóvão (SE). Indivíduos reprodutivos foram encontrados ao
longo de todo período de estudo, com tamanhos mínimos de 24,36mm (fêmeas) e 22,61mm
(machos). A estratégia reprodutiva da espécie foi caracterizada como oportunística. A relação
entre os índices reprodutivos e os meses mostraram diferenças significativas (Fêmeas: IGS -
H=212,5; IHS - H=114; K: H=268,2; p<0,05; Machos: IGS - H=124; IHS - H=81,46; K -
H=223,9; p<0,05). A fecundidade absoluta foi estimada em 496,18±64,77 ovócitos e a
fecundidade relativa em 0,23±0,04 mg-1
, e ovócitos vitelogênicos com 378,35±5,54 m de
diâmetro. Existiram diferenças siginificativas entre o IGS e a pluviometria quando
correlacionadas às fêmeas, porém não significativas em relação aos machos. Foi observado
um pico reprodutivo anual durante os meses de abril a novembro. A curvatura ventral do
pedúnculo caudal e a glândula branquial foram observadas apenas em machos adultos.
Ganchos ósseos foram registrados em machos adultos, como também em fêmeas adultas,
porém em menor expressão. Fêmeas em desenvolvimento gonadal (ED) apresentaram
ganchos na nadadeira anal (iii+4) e nas nadadeiras pélvicas (2+5). Fêmeas aptas à reprodução
(AR) expressaram ganchos na anal (iii+5) e nas pélvicas (2+6). Machos ED exibiram ganchos
na nadadeira anal (iii+7) e nas pélvicas (ii+7). Nos machos AR os ganchos foram encontrados
na anal (ii+17) e nas pélvicas (ii+7). A expressão de ganchos (Fêmeas: Nadadeira anal -
r=0,42; Nadadeiras pélvicas - r=0,22; p<0,05; Machos: Nadadeira anal - r=0,64; Nadadeiras
pélvicas - r=0,51; p<0,05) e glândula branquial (W=5123; p<0,05), apresentaram valores
significativos quando comparados ao IGS.
Palavras-chave: Reprodução, Desenvolvimento gonadal, Dimorfismo sexual, Ganchos
ósseos, Glândula branquial.
xii
ABSTRACT
Tropical regions are often associated with variations in rainfall and temperature. Scenarios
like these influence the life cycles of populations in environments subject to fluctuations in
abiotic factors, and are often associated with fish reproduction. The reproductive strategies
adopted by the species are closely related to the composition of the environment and the
evolutionary history of taxonomic groups, taking into account their adaptive capacities.
Species with adults of small size and peculiar reproductive attributes exhibit characteristics of
specific reproductive strategies. The development of secondary sexual characteristics
complements the complexity of reproductive patterns displayed among the groups.
Cheirodontinae are abundant in lentic ecosystems and river banks, with species mostly with
small size, which includes Serrapinnus heterodon. The present study intended to evaluate the
reproductive strategy and the expression of secondary sexual characters in S. heterodon.
Specimens of S. heterodon (n=2916, 431 females and 432 males analyzed) were collected
between April/2012 and March/2014 in Poxim river, São Cristóvão (SE). Reproductive
individuals were found throughout the study period, with minimum sizes of 24.36mm
(females) and 22.61mm (males). The reproductive strategy of the species was characterized as
opportunistic. The relationship between reproductive rates and the months of the study period
showed significant differences (Females: GSI - H=212.5; HSI - H=114, K: H=268.2, p<0.05;
Males: GSI - H=124, HSI - H=81.46, K - H=223.9, p<0.05). Absolute fecundity was
estimated at 496.18±64.77 oocytes and the relative fecundity at 0.23±0.04 oocytes per mg,
and vitellogenic oocytes with 378.35±5.54 m diameter. Significant differences existed
between the GSI and the rainfall when correlated to females, but non significant regarding
males. An annual reproductive peak was observed during the months from April to
November. The ventral curvature of the caudal peduncle and gill gland were observed only in
adult males. Bony hooks were registered in adult males, as well as in adult females, but at a
lower expression. Females in gonadal developing phase (GD) had hooks on the anal fin
(iii+4) and pelvic fins (2+5). Females in spawning capable phase (SC) expressed hooks on the
anal fin (iii+5) and pelvic fins (2+6). Males in GD exhibited hooks on the anal fin (iii+7) and
pelvic fins (ii+7). In males in SC the hooks were found on the anal fin (ii+17) and pelvic fins
(ii+7). The expression of hooks (Females: Anal fin - r=0.42; Pelvic fins - r=0.22, p<0.05;
Males: Anal fin - r=0.64; Pelvic fins - r=0.51, p<0.05) and gill gland (W=5123, p<0.05)
showed significant values when compared to the GSI.
Key-words: Reproduction, Gonadal development, Sexual dimorphism, Bony hooks, Gill
gland.
13
INTRODUÇÃO GERAL
O tamanho corporal é uma característica animal com evidentes repercussões na
ecologia das espécies (Labarbera, 1989). A aparente diminuição filogenética na extensão
corporal, ou miniaturização, é uma inclinação evolutiva particular em relação à dimensão
corporal de um organismo (Hanken & Wake, 1993). Trata-se de uma homologação
filogenética, onde está implícito que o grupo em questão evoluiu de um ancestral maior
(Hanken & Wake, 1993). Porém, o termo não é relacionado apenas à redução no tamanho
(Weitzman & Vari, 1988; Hanken & Wake, 1993), podendo envolver características
pedomórficas – grau de desenvolvimento do sistema lato-sensorial cefálico e corporal,
diminuição no número de raios nas nadadeiras e escamas corporais (Weitzman & Vari, 1988;
Castro, 1999), assim como os ônus e as compensações causados pela diminuição na extensão
corporal na anatomia, fisiologia, ecologia, comportamento e vida do organismo (Hanken &
Wake, 1993; Castro, 1999).
Espécies de pequeno porte (menores que 15 cm) compõem cerca de 50% do total de
espécies da ictiofauna sul-americana, com alto grau de endemismo, representados
principalmente por Characiformes e Siluriformes que são os grupos mais abundantes na
região Neotropical (Castro, 1999; Reis et al., 2003). Teorias sobre as pressões seletivas em
ambientes de riacho em espécies de pequeno porte são discutidas devido à sua capacidade
restrita de deslocamento e transposição de barreiras físicas dentro de grandes bacias
hidrográficas (Castro, 1999). Contudo, o tamanho corporal reduzido também pode
representar uma adaptação a ambientes lênticos, manifestado através de características físicas
e ecológicas – distintas das típicas de pequenos riachos (Azevedo, 2010), de forma que não se
confirma a relação entre o pequeno porte e as adaptações aos ambientes relatados por Castro
(1999). No entanto, a capacidade de ocupação de nichos devido ao pequeno porte –
inicialmente indisponíveis aos peixes maiores – pode caracterizar uma solução adaptativa para
algumas espécies (Azevedo, 2010).
O tamanho corporal tem implicações significativas na estrutura e função de um
organismo, e é de fundamental importância para suas relações com o meio e sua
sobrevivência (Schmidt-Nielsen, 1999). O “tamanho crítico” para miniaturização é
considerado quando funções fisiológicas e ecológicas importantes para o organismo são
afetadas, como alimentação, locomoção e biologia reprodutiva (Hanken & Wake, 1993).
Alterações no tempo de maturação ocorrem na maior parte dos processos heterocrônicos, a
antecipação da maturação gonadal pode ser observada como uma progênese resultante da
14
interrupção da ontogenia (Gould, 1977). Winemiller (1989) considera atributos da história de
vida de táxons com indivíduos adultos com porte reduzido, período de vida curto, maturação
gonadal precoce, fecundidade baixa e mínimo investimento na prole, característicos de uma
estratégia reprodutiva oportunística.
Espécies que efetuam muitas desovas durante o ano tendem a exibir ninhadas menores
do que as que se limitam a determinados períodos do ano e empregam todo o esforço em
apenas um evento reprodutivo (Winemiller, 1989). Em regiões tropicais, a intensidade de
chuvas, aumento no nível da água e temperatura são fatores frequentemente associados à
reprodução dos peixes (Lowe-McConnell, 1987; Andrade & Braga, 2005). Os ciclos de vida
de populações em áreas de várzea possuem relação com a ocorrência dos pulsos de inundação
afetando a produtividade local (Junk et al., 1989; Agostinho & Julio Junior, 1999). A
influência do ambiente na história de vida de uma espécie pode ser esclarecida através da
relação entre a ecologia trófica, a disponibilidade de recursos e predação (Kramer, 1978;
Winemiller, 1989).
O ciclo reprodutivo dos peixes está intimamente ligado às mudanças no ambiente,
particularmente aquelas relacionadas à alteração sazonal de parâmetros como luz,
temperatura, pluviometria e características físico-químicas da água (Agostinho et al., 1992).
Esses parâmetros atuam, através de órgãos dos sentidos, em glândulas produtoras de
hormônios que desencadeiam respostas fisiológicas e comportamentais apropriadas (Moyle &
Cech, 2004). Para Vazzoler & Menezes (1992), em regiões tropicais o fator limitante na
determinação do ritmo reprodutivo seria a disponibilidade de alimento.
Internamente os processos de maturação gonadal são regulados pela produção de
hormônios pelo hipotálamo e porção anterior da pituitária (Moyle & Cech, 2004). O controle
da reprodução é realizado através da produção de gonadotropinas (GTH I e GTH II) na
pituitária que estimulam o desenvolvimento gonadal em machos e fêmeas (Planas &
Swanson, 2008). Hormônios esteroides são sintetizados e secretados na corrente sanguínea
produzindo efeitos endócrinos – e.g. desenvolvimento de caracteres sexuais secundários em
machos (andrógenos) e em fêmeas (estrógenos), comportamento de corte, funcionalidade da
pituitária e hipófise, síntese hepática do vitelo e proteínas da zona pelúcida (Pankhurst, 2008;
Planas & Swanson, 2008).
Geralmente, o processo de maturação gonadal está conectado ao desenvolvimento de
caracteres sexuais secundários (Nikolsky, 1963; Moyle & Cech, 2004), sendo os órgãos
reprodutores os caracteres sexuais primários em si (Vazzoler, 1996; Helfman et al., 2009). A
expressão de caracteres sexuais secundários pode estar relacionada direta ou indiretamente ao
15
ato reprodutivo e está reservada a algumas espécies (Vazzoler, 1996). Pode ocorrer entre
machos e fêmeas diferenças relacionadas ao tamanho (Nikolsky, 1963), distinção nos padrões
de coloração, presença de órgãos de cópula (e.g.papilas genitais, gonopódio, tubérculos
nupciais) e ovopositor (Vazzoler, 1996; Helfman et al., 2009), bem como os tamanhos e
formas das nadadeiras, que na maioria dos casos podem remeter a peculiaridades na
reprodução (Nikolsky, 1963; Malabarba, 1998).
Dentre os Characiformes, Characidae abarca 1065 espécies válidas (Eschmeyer &
Fong, 2014). É caracterizada como a família mais diversa da ordem, com predomínio de
espécies de porte reduzido (Azevedo, 2010). Ocorrem do extremo sul dos Estados Unidos à
Patagônia (Lima et al., 2005). Characidae compreende 12 subfamílias morfologicamente
variadas, apresentando sinapomorfias singulares como em Cheirodontinae, cujos
representantes caracterizam-se pela presença de (i) pseudotímpano (intervalo ou redução nos
músculos que revestem a porção anterior da bexiga de gás entre a primeira e segunda costela
pleural), (ii) ausência de macha umeral; (iii) dentário com dentes pedunculados expandidos,
distalmente comprimidos e geralmente multicuspidados; e (iv) pré-maxila com uma faixa
dentária única e regular com dentes perfeitamente alinhados e similares em forma e número
de cúspides (Malabarba, 1998, 2003; Buckup et al., 2007).
Os Cheirodontinae distribuem-se nas Américas Central e Sul, da Costa Rica ao Chile e
Argentina central. Geralmente são abundantes em ecossistemas lênticos e margens de rios,
com espécies em sua maioria de pequeno porte atingindo tamanho médio de 30-40 mm
(Malabarba, 2003). Nove gêneros estão distribuídos em duas tribos (Cheirodontini e
Compsurini) e cinco gêneros incertae sedis (Malabarba, 1998; Malabarba & Weitzman, 1999;
Malabarba & Weitzman, 2000; Malabarba & Jerep, 2012). Em estudos recentes dedicados à
revisão taxonômica e filogenética em Cheirodontinae, Bührnheim (2006) propõe uma nova
tribo (Odontostilbini) sustentada por 13 sinapomorfias redefinindo os gêneros incertae sedis.
As espécies agrupadas em Cheirodontini têm como sinapomorfia as modificações nos raios
procurrentes da nadadeira caudal (Malabarba, 1998, 2003). Esta tribo inclui seis gêneros
(Malabarba, 1998), dentre eles Serrapinnus Malabarba, que se destaca por apresentar uma
curvatura ventral do pedúnculo caudal em machos maduros (Malabarba, 1998). Até então esse
caracter era creditado como exclusivo de Serrapinnus, porém Jerep (2011) cita que tal
característica também pode ser observada em algumas espécies de Spintherobolus
Eigenmann.
A curvatura inicia-se acima da sexta e nona base dos raios da nadadeira anal e
prossegue até a base da nadadeira caudal, não sendo observada em machos imaturos e em
16
fêmeas (Malabarba, 1998). Embora a relação deste caracter com a ação de apenas um
músculo ou modificação óssea seja delicada, aparentemente está associado a um
desenvolvimento exagerado dos músculos hypaxialis sobre os pterigióforos da nadadeira anal
e na porção ventral do pedúnculo caudal, juntamente com um desenvolvimento pronunciado
do músculo infracarinalis posterior, unindo o último pterigóforo da nadadeira anal aos raios
procurrentes ventrais da nadadeira caudal (Malabarba, 1998).
Ganchos (estrutura de contato) se desenvolvem como protuberâncias ósseas na
superfície das lepidotríquias nas nadadeiras de indivíduos adultos. São geralmente
encontrados em machos maduros, e quando presentes em fêmeas adultas estão expressos em
menor número e menos desenvolvidos (von Ihering & Azevedo, 1936; Wiley & Collette,
1970; Malabarba & Weitzman, 2003). Em algumas espécies, por estarem presentes apenas em
machos adultos, já foram considerados como forma de reconhecimento sexual (Wiley &
Collette, 1970; Andrade et al., 1984). Em teoria, estas estruturas podem auxiliar no contato
entre o macho e a fêmea durante a corte e ato reprodutivo, estimulando a fêmea à desova
(Wiley & Collette, 1970; Kasumyan, 2011).
A permanência dos ganchos em Characidae segue em discussão (Silvano et al., 2003;
Lampert et al., 2004, 2007; Gonçalves et al., 2005; Dala-Corte & Fialho, 2013). Para
Astyanax bimaculatus a permanência da estrutura foi relatada em machos adultos em todos os
estádios de maturação (Andrade et al., 1984) e posteriormente discutida por Garutti (1990),
que registrou ganchos em alto grau de expressão durante os estádios de desenvolvimento
gonadal e aptos à reprodução, com regressão do caracter no estádio de regressão gonadal.
A expressão de ganchos em Characidae já foi relatada para Astyanax bimaculatus (von
Ihering & Azevedo, 1936; Andrdade et al., 1984; Garutti, 1990), Astyanax fasciatus aeneus
(Wiley & Collette, 1970), Cheirodon ortegai (Vari & Géry, 1980), Astyanax fasciatus,
Moenkausia sanctaefilomenae, Piabina argentea (Garutti, 1990), Cheirodon interruptus
(Malabarba, 1998), Diapoma speculiferum (Azevedo et al., 2000), Cyanocharax
dicropotamicus, Cyanocharax alegretensis, Cyanocharax macropina (Malabarba &
Weitzman, 2003), Bryconamericus iheringii (Lampert et al., 2004), Bryconamericus
stramineus (Lampert et al., 2007), Cheirodon ibichuhiensis, Serrapinnus calliurus,
Serrapinnus kriegi (Malabarba, 1998), Aphyocharax anisitsi (Gonçalves et al., 2005),
Deuterodon stigmaturus (Dala-Corte & Fialho, 2013).
A glândula branquial, localizada na porção mais anterior do arco branquial, foi
descrita inicialmente por Burns & Weitzman (1996) para Corynopoma riisei. Esta estrutura é
formada a partir do desenvolvimento de epitélio escamoso estratificado sobre os primeiros
17
filamentos do arco branquial, com a formação de câmaras independentes entre os filamentos,
com apenas uma abertura na porção distal (antero-ventral) para eliminação da secreção (Burns
& Weitzman, 1996; Bushmann et al., 2002; Oliveira et al., 2012). Está presente apenas em
machos adultos, sendo em machos em maturação encontrada nos primeiros estágios de
desenvolvimento, e ausente em fêmeas e indivíduos imaturos (Burns & Weitzman, 1996;
Bushmann et al., 2002; Gonçalves et al., 2005; Oliveira et al., 2012). Devido à presença desta
estrutura apenas em indivíduos machos adultos, é possível que esta glândula possua função
reprodutiva, como a produção de feromônios atrativos (Burns & Weitzman, 1996; Bushmann
et al., 2002; Terán et al., 2014). A morfologia da glândula branquial não difere entre
queirodontíneos de fertilização externa e inseminadores, porém a ocupação da glândula nos
filamentos branquiais em espécies de fertilização externa é menor (até 10 filamentos) do que
nas demais (até 28 filamentos) (Oliveira et al., 2012).
Serrapinnus heterodon (Figura 1) foi inicialmente descrito por Eigenmann (1915)
como Holoshesthes heterodon. Na avaliação da monofilia dos Cheirodontinae, Malabarba
(1998) redefiniu a espécie com base nos caracteres morfológicos do grupo. Apresenta ampla
distribuição na América do Sul, das Bacias do Alto Paraná e Rio São Francisco, sua
localidade tipo proveniente na cidade de Jaguará (SP) e no rio Grande (afluente do rio Paraná)
(Buckup et al., 2007). Ocorre geralmente associado à vegetação marginal e bancos de
macrófitas (Dias & Fialho, 2009; Gonçalves et al., 2011). Os relatos sobre a espécie se
constituem em registros de ocorrência (Oliveira & Garavello, 2003; Perez-Junior &
Garavello, 2007; Apone et al., 2008; Gonçalves & Braga, 2008), estudos sobre a dieta (Alvim
et al. 1998; Castro et al., 2004; Gomiero & Braga, 2008; Dias & Fialho, 2009; Gonçalves et
al., 2011) e atividade reprodutiva (Gomiero & Braga, 2007; Gonçalves et al., 2011). Estudos
relacionados à dieta da espécie listam insetos, microcrustáceos, algas e ninfas de Odonata
(Dias & Fialho, 2009; Gonçalves et al., 2011). Ainda que o consumo de itens alimentares seja
variado, sua classificação trófica não foi estabelecida – e.g. zooplanctívora (Alvim et al.,
1998), algívora (Castro et al., 2004) e omnívora (Dias & Fialho, 2009; Gonçalves et al.,
2011).
Figura 1 - Macho (a) e fêmea (b) adultos de Serrapinnus heterodon. (Barra= 1 cm)
18
As contribuições sobre a ecologia, morfologia, fisiologia e biologia de Cheirodontinae
possibilitam extrapolar os conceitos através da semelhança morfológica e até filogenética
entre os grupos. No entanto, estas suposições deveriam ser empregadas com cautela, e estudos
sobre a história de vida de espécies sejam elaborados para sanar as lacunas de conhecimento.
O estudo mais aprofundado propiciará também a utilização destas informações como
caracteres para o estabelecimento de relações com grupos irmãos.
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O presente trabalho será apresentado dentro do formato de artigo, a ser submetido para
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25
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Table 1. Monthly variation of the gonadosomatic index in Diapoma
26
speculiferum ...
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Lundberg, J. G., F. Mago-Leccia & P. Nass. 1991. Exallodontus aguanai, a
new genus and species of Pimelodidae (Teleostei: Siluriformes) from deep
river channels of South America and delimitation of the subfamily
Pimelodinae. Proceedings of the Biological Society of Washington, 104:
840-869.
Articles in press:
Burns, J. R., A. D. Meisner, S. H. Weitzman & L. R. Malabarba. (in press).
Sperm and spermatozeugma ultrastructure in the inseminating catfish,
Trachelyopterus lucenai (Ostariophysi: Siluriformes: Auchenipteridae).
Copeia, 2002: 173-179.
Internet resources:
Author. 2002. Title of website, database or other resources, Publisher name
and location (if indicated), number of pages (if known). Available from:
http://xxx.xxx.xxx/ (Date of access).
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28
Estratégia reprodutiva e a expressão de caracteres sexuais secundários em Serrapinnus
heterodon Eigenmann, 1915 (Characidae: Cheirodontinae)
Carolina S. Vieira1 and Marcelo F. G. Brito
1
1
Programa de Pós-graduação em Ecologia e Conservação, Universidade Federal de Sergipe,
Cidade Universitária Prof. José Aloísio de Campos, Av. Marechal Ronodon S/N, Jardim Rosa
Elze, 49100-000, São Cristóvão, SE, Brasil. E-mail: [email protected];
Abstract
The influence of abiotic factors is often associated with reproduction, where reproductive
strategies are closely related to these variations. The development of secondary sexual
characters follows changes in the reproductive cycle and may have important role in courtship
behavior. The objective was to establish the reproductive strategy used by Serrapinnus
heterodon through the analysis of the reproductive cycle, its influence on the expression of
secondary sexual characters and their relationship with the rainfall. Specimens of S. heterodon
(n=863, 431 females and 432 males analyzed) were collected from April/2012 to March/2014
in Poxim river, São Cristóvão (SE). Reproductive individuals were found throughout the
study period, with minimum sizes of 24,36mm (females) and 22,61mm (males). The
reproductive strategy of the species was characterized as opportunistic. The relationship
between reproductive rates and months showed significant differences (Females: GSI -
H=212.5, HSI - H=114, K: H=268.2, p<0.05; Males: GSI - H=124, HSI - H=81.46, K -
H=223.9, p<0.05). Absolute fecundity was estimated at 496.18±64.77 oocytes and the relative
fecundity at 0.23±0.04 oocytes per mg, and vitelogenic oocytes with 378.35±5.54 m
diameter. Significant differences existed between the GSI and the rainfall when correlated to
females, but non significant regarding males. An annual reproductive peak was observed
during the months from April to November. The ventral curvature of the caudal peduncle and
gill gland were observed only in adult males. The presence of bony hooks known in adult
males was also recorded in adult females, but to a lesser degree. Females in gonadal
developing phase (GD) had hooks on the anal fin (iii+4) and the pelvic fins (2+5). Females in
spawning capable phase (SC) expressed hooks in the anal fin (iii+5) and the pelvic fins (2+
6). Males GD exhibited hooks on the anal fin (iii+7) and the pelvic fins (ii+7). In males SC
hooks were found in the anal fin (ii+17) and the pelvic fins (ii+7). The expression of hooks
(Females: Anal fin - r=0.42; Pelvic fins - r=0.22, p<0.05; Males: Anal fin - r=0.64, Pelvic fins
29
- r=0.51, p<0.05) and gill gland (W=5123, p<0.05) showed significant values when compared
to the GSI.
Key-words: Seasonality; Reproductive period; Reproductive strategy; Bony hooks; Gill
gland.
Resumo
A influência de fatores abióticos é frequentemente associada à reprodução, onde as estratégias
reprodutivas estão intimamente relacionadas às variações. O desenvolvimento de caracteres
sexuais secundários acompanha as variações no ciclo reprodutivo, e podem apresentar
importante papel no comportamento de corte. O objetivo do trabalho foi estabelecer a
estratégia reprodutiva utilizada por Serrapinnus heterodon, através da análise do ciclo
reprodutivo, sua influência na expressão de caracteres sexuais secundários, e sua relação com
as chuvas. Espécimes de S. heterodon (n=863; 431 fêmeas e 432 machos analisados) foram
coletados de abril/2012 a março/2014 no rio Poxim, São Cristóvão (SE). Indivíduos
reprodutivos foram encontrados ao longo de todo o período de estudo, com tamanhos
mínimos de 24,36mm (fêmeas) e 22,61mm (machos). A estratégia reprodutiva da espécie foi
caracterizada como oportunística. A relação entre os índices reprodutivos e os meses
mostraram diferenças significativas (Fêmeas: IGS - H=212,5; IHS - H=114; K: H=268,2;
p<0,05; Machos: IGS - H=124; IHS - H=81,46; K - H=223,9; p<0,05). A fecundidade
absoluta foi estimada em 496,18±64,77 ovócitos e a fecundidade relativa em 0,23±0,04 mg-1
,
e ovócitos vitelogênicos com 378,35±5,54 m de diâmetro. Existiram diferenças
siginificativas entre o IGS e a pluviometria quando correlacionadas às fêmeas, porém não
significativas em relação aos machos. Foi observado um pico reprodutivo anual durante os
meses de abril a novembro. A curvatura ventral do pedúnculo caudal e a glândula branquial
foram observadas apenas em machos adultos. A presença de ganchos ósseos conhecida em
machos adultos, também foi registrada em fêmeas adultas, porém em menor expressão.
Fêmeas em desenvolvimento gonadal (ED) apresentaram ganchos na nadadeira anal (iii+4) e
nas nadadeiras pélvicas (2+5). Fêmeas aptas à reprodução (AR) expressaram ganchos na anal
(iii+5) e nas pélvicas (2+6). Machos ED exibiram ganchos na nadadeira anal (iii+7) e nas
pélvicas (ii+7). Nos machos AR os ganchos foram encontrados na anal (ii+17) e nas pélvicas
(ii+7). A expressão de ganchos (Fêmeas: Nadadeira anal - r=0,42; Nadadeiras pélvicas -
30
r=0,22; p<0,05; Machos: Nadadeira anal - r=0,64; Nadadeiras pélvicas - r=0,51; p<0,05) e
glândula branquial (W=5123; p<0,05), apresentaram valores significativos quando
comparados ao IGS.
Palvras-chave: Sazonalidade; Período reprodutivo; Estratégia reprodutiva; Ganchos ósseos;
Glândula branquial.
Introdução
A utilização de diferentes estratégias reprodutivas em peixes é uma das características
mais marcantes da plasticidade do grupo (Nikolsky, 1963; Wootton, 1984; Azevedo, 2010).
Essa diversidade exibida pelos peixes permite que a heterogeneidade de padrões reprodutivos
exibidos por distintas espécies seja observada em um mesmo ambiente (Wootton, 1984;
Matthews, 1998; Azevedo, 2010).
O grande número de rios da região Neotropical abriga uma extensa parcela da
diversidade de espécies da ictiofauna atual (Vari & Malabarba, 1998; Albert & Reis, 2011).
Tal representatividade pode ser observada na composição de comunidades com espécies de
pequeno porte (inferiores a 15 cm), com alto grau de endemismo, representados
principalmente por Characiformes e Siluriformes (Castro, 1999; Reis et al., 2003).
Ambientes aquáticos tropicais com períodos concentrados de chuvas proporcionam
inundações regulares. A sazonalidade dos fatores ambientais apresenta relação estreita com o
ciclo reprodutivo de peixes (Agostinho et al., 1992; Lowe-McConnell, 1987; Andrade &
Braga, 2005). Estes fatores ambientais, associados a respostas fisiológicas e comportamentais,
atuam como gatilhos diretos ou indiretos – através de órgãos dos sentidos em glândulas
produtoras de hormônios (Moyle & Cech, 2004), estimulando o desenvolvimento de
caracteres sexuais secundários (Nikolsky, 1963; Moyle & Cech, 2004; Planas & Swanson,
2008).
Em parte, a estratégia reprodutiva é determinada pelo trade-off entre crescimento e
reprodução (Roff, 1983). O porte reduzido em indivíduos adultos com período de vida curto,
maturação gonadal precoce, fecundidade baixa, mínimo investimento na prole são
caracterizados por Winemiller (1989) como atributos de história de vida de uma estratégia
reprodutiva oportunística. Adaptações morfológicas, fisiológicas e comportamentais como a
miniaturização (Weitzman & Vari, 1988; Hanken & Wake, 1993), observadas em espécies em
31
ambientes lóticos e lênticos podem caracterizar uma capacidade de ocupação de nichos,
indisponíveis às espécies de maior porte (Castro, 1999; Azevedo, 2010).
Cheirodontinae são caracterizados como espécies de pequeno porte atingindo tamanho
médio de 30-40 mm (Malabarba, 2003). Estão distribuídos em duas tribos (Cheirodontini e
Compsurini) e cinco gêneros incertae sedis (Malabarba, 1998; Malabarba & Weitzman, 1999;
Malabarba & Weitzman, 2000; Malabarba & Jerep, 2012). A ecologia reprodutiva de
espécies desta subfamília possui forte relação com a presença de caracteres sexuais
secundários (Malabarba, 1998; Malabarba & Weitzman, 1999; Malabarba & Weitzman, 2000;
Malabarba & Jerep, 2012; Oliveira et al., 2012).
A expressão de caracteres sexuais secundários pode estar relacionada direta ou
indiretamente ao ato reprodutivo (Vazzoler, 1996). Estruturas como ganchos ósseos se
desenvolvem na superfície das lepidotríquias nas nadadeiras de machos e fêmeas adultos, com
expressão variável quanto ao desenvolvimento (von Ihering & Azevedo, 1936; Wiley &
Collette, 1970; Malabarba & Weitzman, 2003). Os ganchos ósseos podem auxiliar no contato
entre o macho e a fêmea durante a corte e ato reprodutivo, estimulando a fêmea à desova
(Wiley & Collette, 1970; Andrade et al., 1984; Kasumyan, 2011). A glândula branquial,
inicialmente encontrada por Burns & Weitzman (1996) em Corynopoma riisei, apresenta
alterações histológicas ao desenvolver epitélio escamoso estratificado sobre os primeiros
filamentos do arco branquial. A glândula se forma a partir de câmaras independentes entre os
filamentos com apenas uma abertura na porção distal (Burns & Weitzman, 1996; Bushmann
et al., 2002; Oliveira et al., 2012), e é registrada apenas em machos reprodutivos (Burns &
Weitzman, 1996; Bushmann et al., 2002; Gonçalves et al., 2005; Oliveira et al., 2012; Terán
et al., 2014).
A presença de ganchos e da glândula branquial já foi documentada para algumas
espécies de Serrapinnus Malabarba (Malabarba, 1998; Mirande, 2010; Oliveira et al., 2012), e
a presença da curvatura ventral no pedúnculo caudal em machos maduros foi registrada por
Malabarba (1998) na diagnose de Cheirodontinae.
Através da caracterização do ciclo reprodutivo é possível estabelecer a estratégia
reprodutiva da espécie, o investimento na expressão de caracteres sexuais secundários e sua
relação com o período de chuvas. O presente trabalho teve como objetivo avaliar a influencia
da sazonalidade sobre a reprodução e a expressão de caracteres sexuais secundários em
Serrapinnus heterodon (Eigenmann, 1915).
32
Material e Métodos
Área de Estudo. A sub-bacia do rio Poxim faz parte da bacia hidrográfica do rio Sergipe,
localizada na porção leste do Estado de Sergipe, Nordeste do Brasil. Encontra-se no bioma
Mata Atlântica, considerado um dos hotspots de biodiversidade (Myers et al., 2000). O clima
é tropical úmido, com média pluviométrica de 1500 mm (Pinto, 2001). Apresenta área de 400
km2, limitada ao sul pela bacia hidrográfica do rio Vaza-Barris e ao norte pelo rio Sergipe. A
sub-bacia do rio Poxim está inserida na área metropolitana de Aracaju e sofre processos de
ocupação com consequentes modificações no ambiente (Figueiredo & Maroti, 2011).
Fig. 1 - Localidade de coleta (ponto preto) dos espécimes de Serrapinnus heterodon no rio Poxim, São Cristóvão
(SE).
33
As coletas foram realizadas na margem direita do rio Poxim (S 10º55‟11”; W
37º06‟08”) (Fig. 1), no município de São Cristóvão, Estado de Sergipe. A largura do rio neste
trecho apresentou aproximadamente 250 m, profundidade média de 1m, transparência média
de 20 cm e ausência de correnteza em função de um barramento próximo à localidade. O
sedimento era composto principalmente por argila e matéria orgânica em decomposição. Na
localidade amostrada as margens do rio apresentaram vegetação heterogênea com
predominância de Rhyncospora sp. (Cyperaceae), e registros de Cuphea flava Spreng.
(Lythraceae), Staelia virgata (Link ex Roem. & Schult.) K.Schum. (Rubiaceae) e
Plantaginaceae. A vegetação aquática foi composta por Eichhornia crassipes (Mart.) Solms.
(Pontederiaceae), Nymphaea pulchella DC. (Nymphaeaceae), Blechnum serrulatum Rich.
(Blechnaceae), Utricularia gibba L. (Lentibulariaceae), Salvinia auriculata Aubl.
(Salviniaceae) e Alismataceae.
Procedimentos amostrais. Foram realizadas coletas mensais entre abril/2012 e março/2014.
Para a captura dos espécimes foram utilizadas rede de arrasto (10 m de comprimento, 5 mm
de malha) pelo período de uma hora, e peneira (60x40 cm, 4 mm de malha) durante 30
minutos. A utilização destas duas artes de pesca permitiu uma amostragem diversificada para
capturar indivíduos juvenis e adultos, e alcançar porções diferenciadas do ambiente. Após
coletados, os espécimes foram anestesiados em eugenol (100mg/L) (Sladky et al., 2001),
fixados em solução de formalina 10%, e conservados em álcool 70% (Uieda & Castro, 1999).
No mês de março/2013 não houve coleta em função de um período de forte estiagem que
resultou na ausência de água na localidade de coleta.
Em laboratório foram obtidas medidas de comprimento padrão (CP) em mm e peso
corporal (PC) em gramas. Machos com curvatura do pedúnculo caudal foram fotografados
individualmente em posição anatômica para determinação do CP através do somatório dos
arcos pelo software livre Image-Pro Plus 4.5.0.29 (Media Cybernetics, Silver Spring, MD,
USA). A ferramenta utiliza três pontos anatômicos pré-determinados para a formação do arco
e disponibilização da medida. Como o comprimento do corpo não pode ser acompanhado por
apenas três pontos, foi necessária a aplicação de três arcos para abranger toda a extensão do
comprimento. A definição de pontos anatômicos para medição dos arcos seguiu a linha
medial: 1. Lábio inferior; 2. Olho; 3. Abertura do opérculo; 4. Inserção da nadadeira dorsal; 5.
Inserção da nadadeira anal; 6. Inserção da nadadeira adiposa; 7. Inserção dos raios caudais
medianos nos hipurais (Fig. 2). Os pontos anatômicos 3 (Abertura do opérculo) e 5 (Inserção
da nadadeira anal) foram empregados para finalização e início dos arcos.
34
Fig. 2 - Determinação do comprimento padrão (CP) através de pontos anatômicos em machos adultos de
Serrapinnus heterodon com curvatura do pedúnculo caudal. (Barra= 1 cm; Pontos anatômicos: 1. Lábio inferior;
2. Olho; 3. Abertura do opérculo; 4. Inserção da nadadeira dorsal; 5. Inserção da nadadeira anal; 6. Inserção da
nadadeira adiposa; 7. Inserção dos raios caudais medianos nos hipurais)
Para dissecção dos espécimes, foram selecionados até 50 indivíduos de cada coleta de
forma aleatória e realizados os procedimentos de sexagem, remoção das gônadas e fígado,
seguido de determinação do peso das gônadas (PG) e peso do fígado (PF) em gramas. O
estádio de maturação gonadal (EMG) foi determinado segundo Brown-Peterson et al. (2011):
Imaturo (IM), Em desenvolvimento (ED), Aptos à reprodução (AR) e Em regressão (ER).
Quando necessária a confirmação do EMG, a gônada esquerda foi submetida a técnicas
histológicas de rotina. O investimento reprodutivo foi determinado através dos Índices
Gonadossomático (IGS) e Hepatossomático (IHS), calculados por meio das equações IGS=
PG*PC-1
*100 e IHS= PF*PC-1
*100 (Vazzoler et al., 1989) .
O fator de condição (K) alométrico (Le Cren, 1951) foi obtido para avaliação do grau
de higidez da população analisada, através da fórmula K=PC*(CPb)-1
.
Para análise da fecundidade foram selecionadas 12 fêmeas no estádio AR de forma
aleatória. Os ovários direitos foram removidos, pesados e acondicionados em microtubos
contendo solução de hipoclorito de sódio (1%) para dissociação dos ovócitos da túnica
35
albugínea (Choy, 1985). Depois de dissociados, a fecundidade foi avaliada através do método
gravimétrico (Isaac-Nahum et al., 1988).
O índice de atividade reprodutiva (IAR) foi calculado com base em Agostinho et al.
(1993):
Testemunhos foram tombados na Coleção Ictiológica da Universidade Federal de
Sergipe (CIUFS) sob o número CIUFS 949.
Dados abióticos. As médias pluviométricas referentes ao período de estudo (abril/2012 a
março/2014) foram obtidas na base de dados Proclima (INPE/CPTEC, 2014), da estação
pluviométrica de São Cristóvão, Sergipe (S 10º 92‟ W 37º 20‟).
Caracteres sexuais secundários. Para análise dos caracteres sexuais secundários foram
analisados 200 espécimes fêmeas e machos retirados aleatoriamente da amostra total.
O grau de curvatura do pedúnculo caudal foi determinado a partir da obtenção do
ângulo formado em relação ao eixo corporal. Para a determinação do grau de angulação foi
utilizada a ferramenta de ângulo do software livre ImageJ 1.46r (Rasband, 2014).
Para visualização, contagem e caracterização dos ganchos ósseos os espécimes foram
diafanizados a partir de adaptação do protocolo de Taylor & Van Dyke (1985). Os ganchos
foram caracterizados de acordo com a distribuição nos raios, número por segmento e
desenvolvimento. O grau de desenvolvimento foi caracterizado através da ontenção de
medidas mínimas e máximas de cada fase dos ganchos para posterior classificação. As
medidas foram obtidas através da utilização de fotos das nadadeiras anal e pélvicas com
expressão de ganchos no software Image-Pro Plus, onde foi empregada a ferramenta linha.
Sob estereomicroscópio foram observados o primeiro e segundo arcos branquiais
esquerdos de cada espécime para detecção da glândula branquial. Quando presente foi
contado o número de filamentos branquiais ocupados pela glândula para determinação da fase
de desenvolvimento. Para análise microscópica destas estruturas, os arcos branquiais
removidos foram submetidos a técnicas histológicas de rotina com o protocolo proposto por
Oliveira et al. (2012).
36
Análise dos dados. Inicialmente, a normalidade dos dados foi testada por meio do teste de
Shapiro-Wilk. As análises foram realizadas nos softwares estatísticos Past 3.01 (Hammer et
al., 2001), Statistica 7 (StatSoft, 2004) e Bioestat 5.0 (Ayres et al., 2007) sob determinação do
nível de significância de p<0,05.
Para avaliação da proporção sexual foi realizado o teste chi-quadrado (2). A
determinação da relação entre tamanho corporal (CP) e peso corporal (PC) de fêmeas e
machos foi avaliada através de Correlação de Spearman. Para determinação de possíveis
diferenças significativas entre fêmeas e machos foi utilizado teste de Mann-Whitney.
Para a caracterização do ciclo reprodutivo foram obtidas as frequências dos EMG
através do teste Kruskal-Wallis a partir dos valores individuais de IGS de fêmeas e machos, e
aplicação de teste post hoc Mann-Whitney para detecção dos grupos divergentes.
Os valores de IGS, IHS e K de fêmeas e machos por estádio do ciclo reprodutivo
foram comparados utilizando teste de Kruskal-Wallis, seguido do teste post hoc de Mann-
Whitney para determinação das diferenças significativas. O teste de Kruskal-Wallis também
foi aplicado para avaliar a relação entre os índices reprodutivos (IGS e IHS), fator de
condição (K) e os meses amostrais.
Os valores mensais de IGS de fêmeas e machos adultos foram relacionados com as
médias pluviométricas do período de estudo para avaliação da influência da pluviosidade
sobre os eventos reprodutivos de S. heterodon através da Correlação de Spearman e
Correlação cruzada.
A relação entre o desenvolvimento dos caracteres sexuais secundários e período
reprodutivo (IGS individual em relação às fases de desenvolvimento dos ganchos e glândula
branquial) foi realizada através do teste de Wilcoxon. A relação entre o número de ganchos
nas nadadeiras anal e pélvicas de cada espécime e o IGS (valores individuais) foi avaliada
separadamente através modelo linear bivariado (OLS).
Resultados
Foram analisados 863 espécimes no período de abril/2012 a março/2014, sendo 431
fêmeas e 432 machos (2=0,01; df=1; p>0,05). Foram registradas fêmeas com CP variando de
17,66 mm a 41,67 mm. Machos variaram de 19,95mm a 36,28mm. Fêmeas foram
significativamente maiores que machos tanto em relação ao tamanho (U=76274,50; p<0,05),
37
quanto ao peso corporal (U=76026; p<0,05). Houve correlação positiva entre CP e PC para
fêmeas (r=0,93; p<0,05) e machos (r=0,94; p<0,05) (Fig. 3a-b).
Fig. 3 - Relação entre Peso Corporal (PC) e Comprimento Padrão (CP) em fêmeas (a) e machos (b) de
Serrapinnus heterodon coletados no rio Poxim, São Cristóvão (SE) no período de abril/2012 a março/2014.
Foram registrados fêmeas e machos em todos os EMG, com exceção de machos ER. A
menor fêmea reprodutiva apresentou 24,36 mm de CP e o menor macho 22,61 mm de CP,
ambos AR. Fêmeas em todos os EMG foram encontradas durante o período de amostragem,
com maior registro de indivíduos AR entre maio/12 e novembro/12. Nos machos essa
tendência foi observada de abril/12 a novembro/12, porém indivíduos AR foram registrados
durante a maior parte do período de amostragem (Fig. 4a-b).
38
Fig. 4 - Frequência percentual dos estádios de maturação gonadal (EMG) em fêmeas (a) e machos (b) de
Serrapinnus heterodon coletados no rio Poxim, São Cristóvão (SE) e médias pluviométricas no período de
abril/2012 a março/2014. (IM: Imaturo, ED: Em desenvolvimento, AR: Aptos à reprodução; ER: Em regressão)
Diferenças significativas em relação ao IGS (H=285,7; p<0,05) e K (H=212; p<0,05)
foram evidenciadas para fêmeas. Em machos o IGS (H=143,7; p<0,05), IHS (H=14,66;
p<0,05) e K (H=129,3; p<0,05) foram significativamente distintos (Tabela 1).
39
Tabela 1 - Valores médios e erro padrão (±) do índice gonadossomático (IGS), índice hepatossomático (IHS) e
fator de condição (K) por estádio de maturação gonadal (EMG) em fêmeas e machos de Serrapinnus heterodon
coletadas no rio Poxim, São Cristóvão (SE) no período de abril/2012 a março/2014. (IM: Imaturo; ED: Em
desenvolvimento; AR: Aptos à reprodução; ER: Em regressão)
Fêmeas
EMG N IGS IHS K
IM 39 0,78±0,08a 2,13±0,12ª 0,25±0,01
a
ED 158 3,90±2,89ab
2,03±0,06ª 0,50±0,02b
AR 232 11,54±3,88a 1,97±0,04ª 0,78±0,01
c
ER 2 2,72±1,48ac
0,95±0,11b 0,53±0,08
bc
Machos
IM 28 0,40±0,02a 1,86±0,10ª 0,26±0,01
a
ED 40 0,54±0,04b 1,91±0,09ª 0,29±0,01
a
AR 364 1,31±0,03c 1,60±0,02
b 0,59±0,01
b
ER 0 SR SR SR
*SR: Sem registro.
Foram registradas diferenças significativas dos índices biológicos quando
relacionados aos meses de amostragem tanto para fêmeas (IGS: H=212,5; p<0,05; IHS:
H=114; p<0,05; K: H=268,2; p<0,05) quanto para machos (IGS: H=124; p<0,05; IHS:
H=81,46; p<0,05; K: H=223,9; p<0,05).
A fecundidade absoluta em fêmeas AR variou de 84,40 a 516,53 ovócitos por fêmea,
com média de 496,18±64,77 ovócitos por fêmea. A fecundidade relativa apresentou variação
de 0,08 a 0,52 mg-1
, com média de 0,23±0,04 mg
-1. O diâmetro dos ovócitos vitelogênicos foi
de 223,95 a 541,61 m, com média de 378,35±5,54 m.
O índice de atividade reprodutiva (IAR) foi avaliado como muito intenso de maio/12 a
novembro/12, e pontualmente em maio/2013, julho/2013 e março/2014. O índice apontou
atividade intensa no ano de 2013 em abril, agosto e outubro. Em abril/2012, junho/2013 e
setembro/2013 o IAR foi caracterizado como moderado, com atividade reprodutiva incipiente
em fevereiro/2014 (Fig. 5).
40
Fig. 5 - Índice de atividade reprodutiva (IAR) de fêmeas de Serrapinnus heterodon em relação à média
pluviométrica (mm) mensal no período de abril/2012 a março/2014.
A correlação entre IGS e pluviometria durante o período de realização do estudo se
mostrou significativa para fêmeas (r=0,42; p<0,05) e não significativa para machos (r=0,15;
p>0,05) (Fig. 6a-b). Quando adicionado o fator tempo e seu efeito tardio na resposta
reprodutiva da população, fêmeas e machos exibiram uma tendência positiva, porém não
siginificativa (p>0,05).
41
Fig. 6 - Valores individuais do índice gonadossomático (IGS) de fêmeas (a) e machos (b) de Serrapinnus
heterodon em relação às médias pluviométricas em São Cristóvão (SE) no período de abril/2012 a março/2014.
Caracteres sexuais secundários. A análise dos caraceteres sexuais secundários foi realizada
em 99 fêmeas e 101 machos, retirados aleatoriamente da amostra em todos os EMG
encontrados.
Todas as fêmeas analisadas não apresentaram expressão na curvatura do pedúnculo
caudal. Dentre os machos, a presença da curvatura ventral do pedúnculo caudal foi constatada
42
apenas em indivíduos AR (n=86), sendo que em 54 espécimes a angulação variou de 3,85˚ a
22,59˚ (Fig.7a-f).
Fig. 7 - Graus de angulação em machos adultos de Serrapinnus heterodon: 3,45º (a); 3,91º (b); 5,56º (c); 5,93º
(d); 13,66º (e); 15, 21º (f). (Barra= 1 cm)
Ganchos ósseos foram observados na nadadeira anal e nas nadadeiras pélvicas de
fêmeas e machos nos estádios em desenvolvimento (ED) e aptos à reprodução (AR). Em S.
heterodon os ganchos são curvos, alongados e de base larga, restritos à porção medial dos
raios na nadadeira anal e distribuídos por todo o raio nas nadadeiras pélvicas (Fig. 8a-d). Em
43
relação ao desenvolvimento foram registradas três fases de expressão (Pouco desenvolvido,
Bem desenvolvido e Muito desenvolvido), porém diferem entre fêmeas e machos. Fêmeas
exibiram ganchos nas nadadeiras anal e pélvicas nas fases: 1 - Pouco desenvolvido (13±1 m;
até 22% do tamanho máximo), 2 - Bem desenvolvido (34±1 m; 23%-56% do tamanho
máximo), 3 - Muito desenvolvido (65±1 m; 57%-100% do tamanho máximo). Machos
apresentaram maior amplitude de valores entre as fases de desenvolvimento nos ganchos
expressos nas nadadeiras anal e pélvicas: 1 - Pouco desenvolvido (21±1 m; até 16% do
tamanho máximo), 2 - Bem desenvolvido (52±1 m; 17%-39% do tamanho máximo), 3 -
Muito desenvolvido (103±1 m; 40%-100% do tamanho máximo). O número e distribuição
de ganchos se mostrou variável entre indivíduos no mesmo EMG (Tabela 2).
Fig. 8 - Ganchos ósseos na nadadeira anal (a, c) e nas nadeiras pélvicas (b, d) em fêmeas (a, b) e machos (c, d)
de Serrapinnus heterodon. (Barra= 100 m)
44
Tabela 2 – Valores mínimos (Mín.), máximos (Máx.), média (x) e erro padrão (±) do número de ganchos nas
nadadeiras anal (NA) e pélvicas (NP) em fêmeas e machos de Serrapinnus heterodon de acordo com o estádio de
maturação gonadal (EMG). (IM: Imaturo; ED: Em desenvolvimento; AR: Aptos à reprodução; ER: Em
regressão)
EMG N NA NP
Mín. Máx. x Mín. Máx. x
Fêmeas
IM 6 SG SG SG SG SG SG
ED 38 2 41 3,79±1,44 5 21 2,39±0,84
AR 54 1 64 17,55±2,35 1 63 6,83±1,70
ER 1 1 26 26 SG SG SG
Machos
IM 3 SG SG SG 2 11 4,33±3,38
ED 12 15 141 58,92±14,47 4 113 58,25±12,86
AR 86 106 317 183,62±4,57 91 208 144,73±2,57
ER 0 SR SR SR SR SR SR
*SG: Sem ganchos; SR: Sem registro.
Quando presentes em fêmeas ED, a expressão de ganchos se limitou às fases 1 e 2.
Fêmeas AR apresentaram expressão de ganchos em todas as fases de desenvolvimento. Todos
os machos apresentaram ganchos em todas as fases de desenvolvimento nas nadadeiras anal e
pélvicas.
Fêmeas ED apresentaram amplitude variável na distribuição dos ganchos na nadadeira
anal sendo encontrados do último raio não ramificado até o 4º raio ramificado, e nas
nadadeiras pélvicas do 2º ao 5º raio ramificado. Em algumas a presença da estrutura limitou-
se a apenas a um raio (geralmente 2º ou 3º ramificado) na nadadeira anal. Já em fêmeas AR
foram encontrados ganchos do último raio não ramificado ao 5º ramificado na nadadeira anal,
e nas nadadeiras pélvicas a distribuição foi semelhante à encontrada em fêmeas ED, podendo
se estender até o 6º raio ramificado.
Em machos ED essas estruturas foram encontradas na nadadeira anal com distribuição
do último raio não ramificado ao 7º raio ramificado, e nas nadadeiras pélvicas do último raio
não ramificado ao 7º ramificado. Nos machos AR os ganchos foram encontrados na nadadeira
anal do segundo raio não-ramificado até o 17º ramificado, e do último raio não-ramificado ao
último ramificado das nadadeiras pélvicas.
O número de ganchos em relação ao IGS foi significativo tanto para fêmeas
(Nadadeira anal: r=0,42; p<0,05; Nadadeiras pélvicas: r=0,22; p<0,05) quanto para machos
(Nadadeira anal: r=0,64; p<0,05; Nadadeiras pélvicas: r=0,51; p<0,05) (Fig. 9a-d).
45
Fig. 9 - Relação entre o número de ganchos nas nadadeiras anal (a, c) e pélvicas (b,d) em fêmeas (triângulo
preto) e machos (círculo preto) de Serrapinnus heterodon, coletados entre abril/12 e março/14, no rio Poxim, São
Cristóvão (SE).
Em S. heterodon, a glândula branquial localiza-se nos primeiros filamentos do 1º arco
branquial. É evidente a modificação histológica dos filamentos branquiais, sendo encontradas
células colunares glandulares sobre as lamelas secundárias com o desenvolvimento de epitélio
escamoso estratificado, formando câmaras independentes entre os filamentos com apenas uma
abertura na porção distal (Fig. 10a-d).
46
Fig. 10 - Corte histológico do arco branquial de indivíduos aptos à reprodução (AR) de Serrapinnus heterodon.
Arco branquial de fêmea AR (a) sem expressão de glândula branquial. Evidência de glândula branquial (seta) em
macho AR (b). Filamentos branquiais (fb) de fêmeas (c) e machos (d) em destaque. (Barra= 1000 m; fb:
Filamento branquial primário; me: Musculatura esquelética; ch: Cartilagem hialina; fn: Filamento branquial
primário não-modificado; Asterisco: Lúmen da câmara da glândula branquial; Seta: Cobertura da glândula
branquial; ls: Lamela secundária; cc: Células colunares)
O desenvolvimento da glândula branquial foi classificado de acordo com o número de
filamentos branquiais ocupados pela glândula: 1 – Sem expressão (0 filamento), 2 – Em
desenvolvimento (1 a 4 filamentos), 3 – Desenvolvida (5 ou mais filamentos). A glândula
branquial foi encontrada ocupando de 2 a 7 filamentos branquiais na porção anterior do 1º
arco branquial. Machos em desenvolvimento gonadal apresentaram variação da expressão
com glândula em todas as fases de desenvolvimento. Já machos AR exibiram glândula
branquial na fase 1 (n=4) e fase 3 (n=82). Machos imaturos e todas as fêmeas examinados não
apresentaram glândula branquial (Tabela 3). Em machos a correlação entre o IGS e o
47
desenvolvimento da glândula branquial nos indivíduos analisados, mostrou uma variação
siginificativa (W=5123; p<0,05).
Tabela 3 - Valores mínimos (Mín.) e máximos (Máx.) do número de filamentos branquiais (NF) ocupados pela
glândula branquial e seu desenvolvimento em machos de Serrapinnus heterodon de acordo com estádio de
maturação gonadal (EMG). (IM: Imaturo; ED: Em desenvolvimento; AR: Aptos à reprodução; ER: Em
regressão; SR: Sem registro)
EMG N NF Desenvolvimento
Mín. Máx. Mín. Máx.
Machos
IM 3 SR SR 1 1
ED 12 2 4 1 2
AR 86 2 7 1 3
ER 0 SR SR SR SR
Discussão
Em muitas espécies, o crescimento diminui com o início da maturação, no entanto, um
maior tamanho corporal implica em um aumento na fecundidade, existindo pressões seletivas
para o contínuo crescimento da fêmea (Ware, 1975; Roff, 1983). Fêmeas de S. heterodon
demonstram investir no desenvolvimento do tamanho corporal em relação aos machos. A
diminuição no crescimento de machos não pode ser creditada unicamente à produção de
gametas, já que a demanda energética é relativamente pequena (Roff, 1983). Um menor
tamanho dificulta a detecção por parte dos predadores durante atividades de forrageamento, o
que sugere uma maior taxa de sobrevivência (Roff, 1983).
A maturação sexual associada ao pequeno porte, como a encontrada em fêmeas e
machos de Serrapinnus heterodon, caracteriza processos de interrupção do crescimento que
comprovam o deslocamento do investimento energético para a reprodução – atributos da
progênese (Gould, 1977; Hanken & Wake, 1993). A antecipação da reprodução dos
indivíduos pode se mostrar uma alternativa favorável em face de ambientes instáveis (Hanken
& Wake, 1993). Fêmeas e machos encontrados em todos os EMG durante todo o período de
coleta suportam a classificação de estratégia oportunística (sensu Winemiller, 1989) para a
espécie.
A variabilidade reprodutiva relacionada à sazonalidade das chuvas nos anos de
amostragem exibe a instabilidade de um ambiente, que propicia vantagens às espécies que
permanecem reprodutivamente ativas durante todo o ano (Lowe-McConnell, 1964), como
registrado em S. heterodon. Desovas múltiplas tendem a aumentar o esforço reprodutivo de
uma espécie em comparação com um único evento reprodutivo (Burt et al., 1988). Tal
característica reprodutiva foi observada em S. heterodon pela presença de folículos pós-
48
ovulatórios na análise histológica de gônodas de fêmeas AR. A habilidade de colonização de
uma área sob intensa predação ou sujeita as variações imprevisíveis do ambiente pode compor
o maior traço adaptativo da estratégia oportunística (Winemiller, 1989). Pode ser observada
uma tendência no aumento do IGS sugerindo que as fêmeas de S. heterodon mantêm-se
reprodutivas durante todo o ano, mas com um pico anual de maior intensidade. Em condições
de recurso variável, o sincronismo reprodutivo e a maximização da fecundidade podem se
mostrar uma alternativa, pois em condições negativas são mais vulneráveis à inanição e em
condições positivas existem recursos em abundância para o desenvolvimento da prole
(Pankhurst & Conroy, 1987). A existência de invíduos imaturos após picos reprodutivos
evidencia a renovação e manutenção da população na área de estudo, como observado para S.
hereodon.
A fecundidade absoluta estimada para Serrapinnus heterodon apresentou valor médio
próximo aos relatados para os congêneres S. piaba (Silvano et al., 2003) e S. calliurus (Gelain
et al., 1999), e valores semelhantes quando comparados à caracídeos de fecundação externa e
inseminadores (Tabela 4). No entanto, em relação à fecundidade relativa, o valor médio
observado em S. heterodon difere de S. piaba (Silvano et al., 2003) em fêmeas com CP
relativamente menores, entretanto valores próximos foram registrados para B. stramineus
(Lampert et al., 2007) e D. stigmaturus (Dala-Corte & Azevedo, 2010). Lampert et al. (2007)
levanta a possibilidade de que a semelhança nos baixos valores das fecundidades pode ser
atribuída à história filogenética deste grupo de espécies de Characidae, partindo da origem por
um ancestral comum, indenpendente do desenvolvimento de atributos reprodutivos como a
inseminação ou cuidado parental.
Quando comparados quanto ao diâmetro dos ovócitos, as medidas obtidas para S.
heterodon se mostraram menores que as registradas para A. henseli (Dala-Corte & Azevedo,
2010) e D. stigmaturus (Dala-Corte & Fialho, 2013). O diâmetro dos ovócitos pode estar
associado ao tamanho corporal (Azevedo, 2010), pois as menores fêmeas reprodutivas de S.
heterodon foram observadas com 24,36 mm de CP, enquanto que fêmeas A. henseli (Dala-
Corte & Azevedo, 2010) e D. stigmaturus (Dala-Corte & Fialho, 2013) iniciam seu ciclo
reprodutivo a partir de 60 mm de CP.
Os valores das fecundidades e menores medidas no diâmetro dos ovócitos registrados
para S. heterodon podem ser associados a uma especialização reprodutiva dentro da estratégia
oportunística e à instabilidade do ambiente de estudo (seca pontual e meses com baixas
médias pluviométricas), maximizando o investimento reprodutivo das fêmeas para a
manutenção da população (Pankhurst & Conroy, 1987; Winemiller, 1989).
49
Tabela 4 – Valores mínimos e máximos de comprimento padrão (CP), valores médios de fecundidade absoluta
(FA), fecundidade relativa (FR) e diâmetro de ovócitos vitelogênicos (DOV) com erro padrão (±) em caracídeos
da região Neotropical.
Espécie CP (mm) FA FR (mg-1
) DOV ( m)
Astyanax henseli1 – 3038±1358 0,13±0,05 889±66
Aphyocharax anisitsi2
– 344,80±116,40 0,68±0,14 –
Bryconamericus stramineus3
25,84 – 52,88 371,30±244,60 0,35±0,08 –
Cheirodon ibicuhiensis4
27,10 – 35,00 513±230,06 0,50±0,11 –
Compsura heterura5
25,80 – 32,00 434±112 0,55 –
Deterodon stigmaturus6 – 3091±483 0,27±0,04 974±116
Diapoma speculiferum7
– 491,10±159,50 0,41±0,120 –
Serrapinnus calliurus8 25,20 – 32,35 406 0,63 –
Serrapinnus heterodon9 30,61 – 35,31 496,18±64,77 0,23±0,04 378,35±5,54
Serrapinnus piaba10
23,46 – 30,18 441±178,08 0,74±0,19 –
Odontostilbe pequira5 31,50 – 39,00 795 ± 262 0,80 –
1Dala-Corte & Azevedo, 2010;
2Gonçalves et al., 2005;
3Lampert et al., 2007;
4Oliveira et al., 2002;
5Oliveira et
al., 2010; 6Dala-Corte & Fialho, 2013;
7Azevedo et al., 2000;
8Gelain et al., 1999;
9Presente estudo;
10Silvano et
al., 2003.
A variação do valor de K em relação ao ciclo reprodutivo pode ocorrer de acordo com
as estratégias reprodutivas adotadas pelas espécies (Agostinho et al., 1990; Querol et al.,
2002; Gomiero et al., 2010). Agostinho et al. (1990) relatam que em Rhinelepis aspera,
durante os processos de maturação e reprodução das fêmeas, os valores de K são baixos
devido ao deslocamento da energia para a produção de gametas durante o processo
reprodutivo, e reposta nos períodos de recuperação e regeneração da gônada. Para
Loricariichthys platymetopon (Querol et al., 2002), ao contrário, o valor de K foi utilizado
como indicador do período de reprodução das fêmeas, acompanhando a tendência do fator de
condição e IGS. Em S. heterodon, o padrão encontrado é semelhante ao descrito por Querol et
al. (2002), pois os maiores valores de K coincidiram com os maiores valores de IGS em
fêmeas e machos reprodutivos. Os valores de K e IGS em sincronia evidenciam o preparo dos
indívíduos para o ciclo reprodutivo (Querol et al., 2002), sendo as maiores médias
encontradas em fêmeas e machos AR, diminuindo consideravelmente em fêmeas ER. Tal
dado pode estar associado aos gastos metabólicos decorrentes dos processos de desova e
reabsorção de gametas não liberados durante o evento reprodutivo (Agostinho et al., 1990).
Através da observação das frequências dos índices reprodutivos e K em fêmeas e machos,
junto à análise do IAR, pode ser observada uma sincronia reprodutiva na população durante o
período de estudo. Valores de IHS estão geralmente relacionados às reservas energéticas dos
50
indivíduos, sendo a época de maior ingestão de alimento e aumento das reservas hepáticas,
precedente à reprodução (Dala-Corte & Azevedo, 2010). Durante o processo reprodutivo
ocorre a diminuição progressiva das reservas estocadas no fígado, ocasionando quedas nos
valores do IHS (Nikolsky, 1963; Agostinho et al., 1990), como observado em S. heterodon.
A relação significativa entre os picos reprodutivos e as chuvas durante o período de
estudo para fêmeas de S. heterodon se mostra de acordo com registros para regiões tropicais,
com marcada sazonalidade (Agostinho & Julio Junior, 1999; Lourenço et al., 2008; Silvano et
al., 2003; Oliveira et al., 2010). Contudo, foi observado que as baixas médias pluviométricas
nos últimos meses de 2012 (novembro e dezembro) e no início de 2013 (janeiro e fevereiro) –
culminando com a seca no mês de março/2013 – determinaram um défict na atividade
reprodutiva da espécie nos meses de abril/2013 a novembro/2013 em relação ao mesmo
período no ano anterior. A influência das chuvas no aumento do volume de água proporciona
uma ampliação dos biótopos, levando a uma maior disponibilidade de recursos – e.g. abrigo,
alimento –, uma elevação na produtividade no corpo d‟água, bem como alterações nas
relações de competitição e predação na comunidade (Lowe-McConnel, 1987; Agostinho &
Julio Junior, 1999).
Caracteres sexuais secundários. A curvatura ventral do pedúnculo caudal está associada a
um desenvolvimento exagerado dos músculos hypaxialis sobre os pterigióforos da nadadeira
anal e na porção ventral do pedúnculo caudal, juntamente com um desenvolvimento
pronunciado do músculo infracarinalis posterior, unindo o último pterigóforo da nadadeira
anal aos raios procurrentes ventrais da nadadeira caudal (Malabarba, 1998). Este é um
caracter sexual secundário presente apenas em machos adultos de S. heterodon. A incidência
de sua expressão nos machos AR leva a conclusão de que este é um caracter sazonal. A
presença da curvatura do pedúnculo caudal apenas em machos AR pode ser associada à
utilização de atributos morfológicos como ferramenta durante o processo de corte (Hemens,
1966; Bischoff et al., 1985). Sinais visuais, geralmente empregam movimento para maximizar
sua detecção (Fleishman, 1988). A escolha de machos mais coloridos ou que apresentam um
display mais prolongado já foi registrado para diferentes espécies – e.g. Poecilia reticulata
(Bischoff et al., 1985; Houde, 1988), Gasterosteus aculeatus (Milinski & Bakker, 1990). A
preferência das fêmeas de Poecilia reticulata por machos com nadadeiras caudais maiores é
relacionada a um maior sucesso reprodutivo destes machos em relação a machos com caudas
menores (Bischoff et al., 1985). A mesma relação poderia ser feita para machos de S.
heterodon que apresentam maior ou menor grau de curvatura. Ser notado durante o estágio
51
inicial do processo de corte pode ser crucial para o sucesso reprodutivo, pois a detecção pela
fêmea é um pré-requisito para sua aproximação (Rowland, 1995). Em teoria, a fêmea
envolvida em um cortejo tende a focar sua atenção no macho que melhor executa o display
(Fleishman, 1988; Rowand, 1995).
Apesar disso, não se sabe o défict gerado na natação desses indivíduos em ambiente
natural. De forma geral, o impulso natatório é gerado principalmente nos músculos caudais
(Wardle et al., 1995), e a inclinação do corpo durante a natação possui interação com o corpo
d‟água, oferecendo resistência e impulso para o movimento natatório (Hess, 1983; Wardle et
al., 1995; Altringham & Ellerby, 1999). Se a curvatura do pedúnculo caudal é um caracter
sexual secundário, seu grau de expressão pode ou não implicar na sobrevivência do macho.
Assumindo que a curvatura do pedúnculo caudal em seu máximo grau de angulação pode
inteferir na capacidade natatória do macho, como este caracter pode ter sido desenvolvido e
adaptado para atração da fêmea? Este questionamento permanece sem resposta até então,
podendo ser futuramente explorado em relação à origem e função da curvatura ventral do
pedúnculo caudal e suas particularidades no processo reprodutivo em Serrapinnus.
A presença de ganchos ósseos foi documentada pela primeira vez em fêmeas de S.
heterodon neste trabalho, porém esta estrutura foi expressa de forma moderada nas nadadeiras
anal e pélvicas quando comparada em número, distribuição e fase de desenvolvimento em
relação aos machos. Registros semelhantes foram realizados por Garutti (1990) e Malabarba
(1998) para Astyanax bimaculatus (=Astyanax altiparanae), Cheirodon interruptus,
Serrapinnus calliurus e S. kriegi onde a presença de ganchos ósseos em maior número e
ampla distribuição, nos raios das nadadeiras em que a estrutura está presente, podem
diferenciar fêmeas e machos de uma espécie.
O investimento na produção de uma estrutura com variação no número, distribuição e
desenvolvimento pode estar ligado à utilização pelo organismo em diferentes aspectos. Em A.
bimaculatus (=A. altiparanae) (Garutti, 1990) ganchos foram encontrados nas nadadeiras anal
e pélvicas de machos e algumas fêmeas em distribuição semelhante à encontrada em S.
heterodon, porém em menor número. A expressão de ganchos ósseos entre fêmeas e machos
envolvendo estas particularidades pode estar associada aos processos de territorialidade e
estímulo à fêmea (Wiley & Collette, 1970). O maior número de ornamentos nas lepidotríquias
e sua distribuição podem ser fortes indícios do maior investimento dos machos da espécie na
expressão dos ganchos para o contato mais próximo junto à fêmea durante a liberação dos
gametas. A expressão dos ganchos nas nadadeiras pélvicas de fêmeas de S. heterodon
limitadas aos raios intermediários (2º ao 5º raio ramificado), e distribuídos em todos os raios
52
das nadadeiras pélvicas da maioria dos machos analisados, pode ser um indício do
estabelecimento de um “encaixe” entre macho e fêmea durante a cópula. Esta proximidade
entre as papilas urogenitais de fêmea e macho aumentaria a possibilidade de fertilização, uma
vez que os gametas são lançados diretamente na água. A diversificação na expressão dessa
estrutura nas nadadeiras (restritos a porção medial ou distal, amplamente distribuídos) pode
caracterizar formas adaptativas das espécies aos seus padrões de corte e modos de reprodução.
A sobreposição dos ganchos nos raios observados em Compsura heterura (dados não
publicados) pode configurar uma particularidade deste caracter em espécies inseminadoras
(Wiley & Collette, 1970; Kasumyan, 2011).
Relações significativas entre o EMG e a expressão de ganchos têm sido registradas na
literatura para A. bimaculatus (=A. altiparanae), Aphyocharax anisitsi e Deuterodon
stigmaturus (Garutti, 1990; Gonçalves et al., 2005; Dala-Corte & Fialho, 2013) em machos
adultos, corroborando com os resultados encontrados para S. heterodon. Em fêmeas e machos
de S. heterodon, essas estruturas se mostram presentes e em desenvolvimento durante o
processo de maturação (ED) e com maior expressão no ápice da maturação gonadal (AR). No
entanto, a permanência dos ganchos em S. heterodon não pode ser discutida pela ausência de
evidências, já que e nenhum macho ER e apenas uma fêmea ER foram analisados. Seria
necessária a presença de um maior número de espécimes pós-reprodução para observar a
permanência ou não dos ganchos ósseos.
A glândula branquial em S. heterodon segue o padrão estrutural observado em outros
Characidae (Burns & Weitzman, 1996; Bushmann et al., 2002; Golçalves et al., 2005;
Oliveira et al., 2012; Terán et al, 2014). Esta estrutura esteve presente no 1º arco branquial de
espécimes machos ED e AR, e ausente em fêmeas e indivíduos imaturos de S. heterodon,
concordando com os registros feitos para outras espécies até o momento (Burns & Weitzman,
1996; Bushmann et al., 2002; Gonçalves et al., 2005; Oliveira et al., 2012). Também foi
observada a diminuição e compactação dos filamentos branquiais ocupados pela glândula. Tal
característica, quando comparada aos filamentos branquiais sem modificação estrutural, pode
caracterizar a deficiência ou perda da função respiratória na região (Bushmann et al., 2002;
Shrestha et al., 2013). Partindo do pressuposto de que a modificação celular e a compactação
dos filamentos branquiais formam um aparato glandular com produção de secreção (Burns &
Weitzman, 1996; Bushmann et al., 2002), a análise do conteúdo secretado pela glândula
branquial em diferentes espécies ainda não foi realizada. Shrestha et al. (2013) analisaram
cortes histológicos da glândula branquial de macho maduro de Othonocheirodus sp. e
registraram secreção no interior das câmaras dos filamentos branquiais ocupados pela
53
glândula, bem como a presença de uma proteína no interior das câmaras da glândula apenas
de machos maduros de Aphyocharax anisitsi. Apesar de não possuírem funções conhecidas,
estes registros podem ser as primeiras evidências da função reprodutiva da glândula branquial
na produção de feromônios atrativos por machos maduros durante o processo de corte
descritos por Burns & Weitzman (1996) e Bushmann et al. (2002).
A morfologia da glândula branquial não difere entre queirodontíneos de fertilização
externa e inseminadores, porém a ocupação da glândula nos filamentos branquiais em
espécies de fertilização externa é menor (até 10 filamentos) do que nas espécies
inseminadoras (até 28 filamentos) (Oliveira et al., 2012). Apesar de não existirem evidências,
é possível que em espécies inseminadoras a expressão de caracteres sexuais secundários seja
direcionada a fatores que garantam a atração da fêmea para o macho fertilizador. Portanto, um
maior número de filamentos branquiais ocupados pela glândula pode corresponder a uma
maior produção feromônio. Ainda que sem evidência, espécies com uma glândula branquial
muito desenvolvida (ocupação de mais filamentos branquiais) devem possuir um déficit nas
trocas gasosas, acarretando em maiores gastos metabólicos para absorção de oxigênio
(Oliveira et al., 2012).
A presença dos caracteres sexuais secundários em machos foi observada em
indivíduos próximos ao tamanho mínimo reprodutivo, com variações de suas expressões a
depender do EMG. Os altos valores de angulações (15˚ a 22˚) da curvatura ventral do
pedúnculo caudal estiveram associados aos machos AR com alto número de ganchos nas
nadadeiras anal (até 260) e pélvicas (até 170), bem como à fase 3 de desenvolvimento da
glândula branquial. Tais fatos não se mostram como regra dentre os indivíduos amostrados,
porém o conjunto de expressão dos três caracteres sexuais secundários diferenciados nos seus
estados extremos de desenvolvimento pode demonstrar um alto investimento dos machos de
S. heterodon na formação de estruturas especializadas para um maior sucesso na atração de
fêmeas para reprodução.
Serrapinnus heterodon exibe estratégia reprodutiva oportunística (sensu Winemiller,
1989), com indivíduos de porte reduzido e maturação precoce, com plasticidade reprodutiva.
Indivíduos reprodutivos foram registrados ao longo dos anos, com picos reprodutivos
coincidentes com o período de chuvas. Os valores das fecundidades e o menor diâmetro dos
ovócitos exibidos configuram um investimento reprodutivo quantitativo pela espécie, com a
liberação dos gametas em desovas parceladas, assegurando a manutenção da população. O
investimento de fêmeas e machos em atributos morfólógicos e fisiológicos é confirmado
através da expressão significativa dos caracteres sexuais secundários relacionados à
54
reprodução. Tais características podem ser associadas a elaborados processos de corte
desenvolvidos pela espécie. As contribuições ecológicas de espécies de rápido turn-over em
ambientes instáveis se mostram importantes por serem indivíduos próximos da base da cadeia
trófica que têm papel fundamental na colonização de novos ambientes.
Agradecimentos
À Universidade Federal de Sergipe e ao Programa de Pós-graduação em Ecologia e
Conservação (PPEC) pela estrutura e suporte durante o trabalho executado. Fapitec (Proc.
019.203.00909/2009-8), CNPq (Proc. 483103/2010-1), MCT/CNPq/PPBio (Proc.
558317/2009-0) e UFG/FUNAPE/MCTI (Edital 001/2012) pelo financiamento do projeto. À
Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa
concedida (CSV). Ao ICMBio pela autorização de coleta científica (SISBIO 20104-1). Aos
integrantes do Laboratório de Icitiologia pelo auxílio nas coletas e em laboratório. A Daniel
Assis, Marlene Almeida Pereira e Renata Bartolette pelas sugestões para melhoria do
manuscrito.
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![XXXV SIMPÓSIO BRASILEIRO DE TELECOMUNICAÇÕES ......imagens digitais foram empregados na codificação de S-EMG em [10-16]. Nesses estudos, o sinal de S-EMG é segmentado em janelas](https://img.document.onl/doc/110x75/611e46eeb114f23f82073d6e/xxxv-simpsio-brasileiro-de-telecomunicaes-imagens-digitais-foram-empregados.jpg)
