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i
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS - CB
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
O IMPACTO DA REMOÇÃO DE PEIXES SOBRE A DINÂMICA E
ESTRUTURA DOS GRUPOS FUNCIONAIS FITOPLANCTÔNICOS EM UM
LAGO RASO TROPICAL DURANTE UMA SECA SEVERA
Mariana Rodrigues Amaral da Costa
Natal – RN
2014
ii
MARIANA RODRIGUES AMARAL DA COSTA
O IMPACTO DA REMOÇÃO DE PEIXES SOBRE A DINÂMICA E
ESTRUTURA DOS GRUPOS FUNCIONAIS FITOPLANCTÔNICOS EM UM
LAGO RASO TROPICAL DURANTE UMA SECA SEVERA
Dissertação apresentada ao
Programa de Pós-graduação em
Ecologia da Universidade Federal
do Rio Grande do Norte, como
requisito parcial à obtenção do título
de Mestre em Ecologia.
Orientadora: Profa. Dra. Vanessa Becker
NATAL- RN
2014
iii
MARIANA RODRIGUES AMARAL DA COSTA
O IMPACTO DA REMOÇÃO DE PEIXES SOBRE A DINÂMICA E
ESTRUTURA DOS GRUPOS FUNCIONAIS FITOPLANCTÔNICOS EM UM
LAGO RASO TROPICAL DURANTE UMA SECA SEVERA
Dissertação apresentada ao
Programa de Pós-graduação em
Ecologia da Universidade Federal
do Rio Grande do Norte, como
requisito parcial à obtenção do título
de Mestre em Ecologia.
BANCA EXAMINADORA
________________________________________________
Profa. Dra. Vera Lucia de M. Huszar
Universidade Federal do Rio de Janeiro - UFRJ
_________________________________________________
Prof. Dr. José Luiz de Attayde
Universidade Federal do Rio Grande do Norte – UFRN
________________________________________________
Profa. Dra. Vanessa Becker - Orientadora
Universidade Federal do Rio Grande do Norte – UFRN
NATAL- RN
2014
iv
Aos meus pais, Solange e Moab,
Apoiadores incondicionais da minha educação,
Sempre batalhando para eu ir além,
Obrigada por me incentivarem.
Amos vocês.
v
“Um dia alguém atinou que depois da fartura das chuvas minguavam as águas,
Os rebanhos fanavam as carnes e as plantações murchavam o verde e em amarelo caiam
mortas as folhas. Daí, a precisão de guardar as águas. Em um lugar qualquer um
córrego se estreitava entre duas ombreiras. E quando tapado, o rio se espraiou em lago,
guardando as águas daquele dia para o amanhã de outros dias.”
Oswaldo Lamartine de Faria, escritor sertanista (1919 -2007)
vi
Agradecimentos
Meus agradecimentos ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia, à
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, e às seguintes instituições que
possibilitaram o sucesso da pesquisa: CNPq (Conselho Nacional de Desenvolvimento
Científico e Tecnológico) e ICMBio (Instituto Chico Mendes de Conservação da
Biodiversidade) pelo financiamento do projeto, à CAPES (Coordenação de
Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior), pela concessão da bolsa de mestrado.
A minha querida orientadora, Dra. Vanessa Becker, não apenas uma super
orientadora, uma mãe, uma amiga, psicóloga, e até mesmo como já a chamaram, “uma
leoa”, que defende e acredita na capacidade da cria. Obrigada pela atenção, pelos
cuidados, pelos ensinamentos acadêmicos e pessoais, pelas oportunidades oferecidas,
pela paciência e até mesmo pelas “broncas”, que me ajudaram a crescer pessoalmente e
profissionalmente.
Ao José Luiz de Attayde, Coca, muito obrigada pela confiança. Você é um
exemplo de pesquisador e ser humano: generoso, simples, inteligente e competente. Se
um dia eu conseguir alcançar 1/3 da sua essência, serei uma pessoa mais feliz.
A professora Odete Rocha da UFSCAR, um doce de pessoa, pelo seu carinho,
cuidado e disponibilidade em ajudar a todos. Obrigado pelas contribuições no meu
trabalho.
A professora Vera Huszar, do Museu Nacional, agradeço a atenção e
hospitalidade de quando estive no Rio de Janeiro. Sua visão da ciência me ajudou a
colocar a cereja do bolo no meu trabalho.
Ao Leonardo Rosa, por gentilmente confeccionar o mapa de localização da área
de estudo.
Aos amigos de laboratório do LARHISA (Laboratório de Recursos Hídricos e
Saneamento Ambiental): Conceição, Thársia, Ângela, Gustavo, Larissa, Dani, Kátia,
Érika, Jurandir, Neuciano, Iagê, Laíssa, Anderson e Luciana. Com vocês o dia-a-dia é
sempre mais divertido.
vii
Aos amigos do LEA (Laboratório de Ecologia Aquática), DOL (Departamento
de Oceonografia e Limnologia) e LAMAq, em especial a equipe do Projeto ESEC
Seridó: Fabiana Araújo, Maria Marcolina, Gabi Moura, Pablo Rubim, Danyhelton
Dantas, Wanessa Sousa, Bárbara Bezerra e Leonardo Teixeira. Obrigada não apenas
pela ajuda no campo, no laboratório, na estatística, no planejamento, na parte
intelectual, nas farras e etc., mas também pela AMIZADE, vocês já possuem um lugar
especial no meu coração. Foi amor à primeira vista!
A Viviane Medeiros, minha “pupila” atrevida, pela ajuda na preparação do
material de coleta, no campo, no laboratório, no microscópio e na lavagem de vidraria
(hahaha). Obrigada pela companhia.
A minha turma da pós, trade-off, Fabíola, Anna, Luiz, Rato, Cíntia, Guido,
Alina, Talita, João, Bernardo, Hada, Amarylis e todos aqui já citados anteriormente.
Com vocês tudo parecia mais simples, divertido e animado. Vocês são demais.
As minhas amigas desde a infância, Juliana, Lara, Katyúrcia e Lidiane, e aos
meus amigos desde a adolescência, Felipe Costela, Gabriel, Naiyan, Fernanda e Hellen,
gostaria de compartilhar com vocês mais esse momento importante da minha vida.
A COEDUC e aos meus amigos Coeducais, onde estudei durante minha infância
e adolescência, vocês ajudaram a formar a pessoa que sou hoje. Levo vocês sempre
comigo.
A minha família da biologia, em especial Franzinha, Tanágara, Layse, Daniel,
Marilia, Jaci, Lara, Raquel, Ariana, George e Jamilly, por todas as aventuras vividas.
Sei que fiz amigos para a vida inteira.
Agradeço aos meus pais, Moab Amaral e Solange Rodrigues, por toda a grande
batalha e dedicação em criar eu e meu irmão, sempre tentando prover o melhor e
acreditando na nossa educação. Qualquer sucesso nosso é o sucesso de vocês.
A toda minha família, em especial a minha vó Rosa Rodrigues, que além de ser
vó é minha madrinha, portanto, é minha mãe 2 vezes. Ao meu avô João Batista, em
memória, estimulador da minha criatividade desde minha infância, sou feliz de poder ter
convivido com você. A minha tia Lilian Rodrigues, exemplo de competência, dedicação
e tranquilidade, a primeira doutora da família. A minha tia Simone e tio Jr. pelo carinho.
viii
Ao meu irmão José Rodolfo, que pode não saber, mas me incentiva a buscar ser sempre
uma pessoa melhor.
A Francisca, que me criou como a filha que ela não pôde criar. Foi o meu
primeiro abraço quando eu soube que passei no vestibular, estava comigo na minha na
minha formatura, quando passei no mestrado e agora em mais essa conquista. Sou muito
grata a todo o seu amor, carinho e dedicação a mim e minha família.
Por fim, uma pessoa muito especial na minha vida e fundamental nessa
conquista, meu “namorido”, Gentil. Obrigada pelo carinho, companheirismo, amor,
dedicação e tudo o mais. Por ter me incentivado a fazer a prova do mestrado, ter me
presenteado com bibliografia para estudar, me abastecido com balinhas de goma
açucaradas e café nos momentos difíceis, ter me ajudado muitas vezes a reduzir a
prolixidade do meu texto, ter assistido todas as minhas apresentações, treinos e sempre,
sempre me apoiado com bom humor e sensatez. Eu te amo todos os dias mais do que
ontem.
Eu, por Gentil Santos.
ix
SUMÁRIO
página
Lista de figuras .................................................................................................................x
Lista de Tabelas ..............................................................................................................xii
Resumo...........................................................................................................................xiii
Abstract............................................................................................................................xv
1. Introdução...................................................................................................................1
1.1 Eutrofização e restauração de lagos rasos ......................................................1
1.2 Dinâmica e estrutura de grupos funcionais fitoplanctônicos em ecossistemas
rasos ......................................................................................................................3
1.3 Regime hidrológico de regiões semiáridas e sua importância para dinâmica
do fitoplâncton ......................................................................................................5
2. Justificativa do trabalho .............................................................................................6
3. Hipótese geral ............................................................................................................7
3.3 Hipóteses específicas............................................................................................7
4. Objetivo geral.............................................................................................................7
5. Área de estudo............................................................................................................7
5.1 Lago artificial da ESEC...................................................................................9
5.2 Lago artificial Pocinhos.................................................................................10
Anexo I ...............................................................................................................11
6. Capítulo 1 : O impacto da remoção de peixes sobre a dinâmica e a estrutura dos
grupos funcionais fitoplanctônicos em um lago raso tropical no semiárido
brasileiro. ............................................................................................................12
7. Capítulo 2: Water level reduction caused by severe drought may either increase
or decrease phytoplankton biomass and cyanobacteria dominance in shallow
lakes……………………………………………………………………………33
8. Considerações finais............................................................................................50
9. Referências..........................................................................................................52
x
Lista de figuras
______________________________________________________________________
Fig. 1- Localização geográfica do município de Serra Negra do Norte, com destaque
para os lagos artificiais da ESEC-Seridó e Pocinhos, na fazenda Solidão. A área em
verde é a Estação Ecológica do Seridó. (Fonte: Leonardo Rosa)......................................8
Fig. 2 Lago da ESEC durante o período chuvoso (Fonte: Mariana Costa).......................9
Fig. 3- Lago da ESEC durante período seco (Fonte: Mariana Costa)...............................9
Fig. 4 Área de criação de gado no entorno do lago artificial da Estação Ecológica do
Seridó (ESEC) (Fonte: Mariana Costa)...........................................................................10
Fig. 5 – Lago Pocinhos durante estação chuvosa (Fonte: Mariana Costa).....................10
Fig. 6- Lago Pocinhos durante estação seca (Fonte: Mariana Costa)..............................10
Anexo I - Mapas batimétricos dos lagos artificiais (a) ESEC e (b) Pocinhos, mostrando
as medições de profundidade dos lagos...........................................................................11
Fig. 7- Localização geográfica do município de Serra Negra do Norte, com destaque
para os lagos artificiais da ESEC-Seridó e Pocinhos, na fazenda Solidão. A área em
cinza demarcada é a Estação Ecológica do Seridó (Fonte: Leonardo Rosa)...................16
Fig. 8 – Precipitação total dos anos de 2012 e 2013 para a cidade de Serra Negra do
Norte/RN. As barras escuras indicam a precipitação acumulada (mm), a linha clara
indica a média histórica de chuvas para a região e a caixa pontilhada indica o período
estudado (Fonte: EMPARN))..........................................................................................19
Fig. 9. Dinâmica temporal das propriedades físicas da água: Zona eufótica (A),
Turbidez (B), sólidos em suspensão inorgânicos (C) e orgânicos (D) durante o
experimento de biomanipulação dos peixes. A linha tracejada indica a separação dos
períodos pré-manipulação e pós-manipulação. O valor de P calculado através da análise
de intervenção randomizada............................................................................................20
Fig. 10. Dinâmica temporal das propriedades químicas da água: Fósforo Total (A),
Nitrogênio Inorgânico dissolvido (B), Nitrogênio Total (C) para o experimento de
biomanipulação dos peixes. A linha tracejada indica a separação dos períodos pré-
manipulação e pós-manipulação. O valor de p calculado através da análise de
intervenção randomizada.................................................................................................21
Fig. 22. Biomassa e composição dos grupos funcionais fitoplanctônicos durante o
período de estudo: Biomassa total (A) e biomassa relativa (B) durante o experimento de
biomanipulação dos peixes. A linha tracejada indica a separação dos períodos pré-
xi
manipulação e pós-manipulação. O valor de P calculado através da análise de
intervenção randomizada.................................................................................................22
Fig. 23- Dinâmica temporal da comunidade fitoplanctônica. Clorofila-a (A), biomassa
total (B), riqueza de espécies (C) e diversidade de espécies (D) durante o experimento
de biomanipulação dos peixes.. A linha tracejada indica a separação dos períodos pré-
manipulação e pós-manipulação. O valor de p calculado através da análise de
intervenção randomizada.................................................................................................23
Fig. 24. Análise de Componentes Principais (ACP) dos grupos funcionais
fitoplanctônicos no lago artificial da ESEC durante o experimento de biomanipulação,
dos peixes. Grupos funcionais: (SN, L0, J, F, Y, W1, W2, C).........................................24
Fig. 25- Modelo esquematizado mostrando as principais variáveis ambientais e as
mudanças nos grupos funcionais fitoplanctônicos mais representativos em biomassa
relativa, antes e depois da aplicação da técnica de biomanipulação no lago artificial da
ESEC......................................................................................................................................................27
Fig. 26. Location of Serra Negra do Norte city and the artificial lakes (ESEC and
Pocinhos). The gray region marked is the Seridó Ecological Station.............................36
Fig. 27. Monthly precipitation in Serra Negra do Norte (dark bars) and historical
average (gray line), the dark line indicates the study period…………………………...38
Fig. 28. Vertical profile of water temperature (ºC) and dissolved oxygen (mg L-1
) for
ESEC lake………………………………………………………………………………38
Fig. 29. Vertical profile of water temperature (ºC) and dissolved oxygen (mg L-1
) for
Pocinhos lake…………………………………………………………………………...39
Fig.30. Temporal variation of maximum depth (Zmax) (dark bars), euphotic zone (Zeu)
(gray bars) and the ratio Zeu/Zmax, (line) for ESEC and Pocinhos lake………………39
Fig.31.Composition and biomass of phytoplankton functional groups for ESEC and
Pocinhos………………………………………………………………………………...42
Fig. 32. Redundancy analysis (RDA) scores applied to biological and environmental
variables in ESEC lake. Sample units = months of the year. S1, SN, Y, W1, W2 are the
functional groups Zeu= Euphotic zone, Turb= Turbidity., ISS= Inorganic Suspended
Solids, OSS= Organic suspended solids and DIN= Dissolved Inorganic Nitrogen. …..43
Fig. 33 Redundancy analysis (RDA) scores applied to biological and environmental
variables in Pocinhos lake. Sample units = months of the year. S1, SN, C, F are the
functional groups Zeu= Euphotic zone, Turb= Turbidity, .OSS= Organic Suspended
Solids, DIN= Dissolved Inorganic Nitrogen…………………………………………...44
xii
Lista de Tabela
Table 1 – Means and ranges of environmental variables in ESEC and Pocinhos lake
during drought………………………………………………………………………….40
Table 2 – Phytoplankton species with their taxonomic and functional groups………...41
xiii
Resumo
A eutrofização artificial é uma das grandes ameaças à qualidade ambiental de
ecossistemas aquáticos em todo o mundo. As expectativas dos cenários climáticos
futuros para regiões áridas e semiáridas são períodos de secas mais intensas e
frequentes, aumentando ainda mais o risco de eutrofização e de florações de
cianobactérias. Muitas técnicas de restauração de lagos eutrofizados foram propostas
para reduzir as cargas de nutrientes e melhorar a qualidade da água. Uma técnica
bastante utilizada é a biomanipulação por remoção de peixes que vêm se mostrando
eficiente em lagos eutróficos de regiões temperadas. Trabalhamos a hipótese de que a
remoção de peixes bentívoros bioturbadores reduz a biomassa total do fitoplâncton e
altera a composição dos grupos funcionais fitoplanctônicos, refletindo na melhora da
qualidade da água. Assim, este estudo teve como objetivo avaliar o impacto da
biomanipulação na dinâmica e estrutura dos grupos funcionais fitoplanctônicos e na
qualidade da água. Aplicamos a técnica da biomanipulação no lago artificial ESEC,
região semiárida do nordeste brasileiro e analisamos as variáveis físicas e químicas da
água e a dinâmica dos grupos funcionais fitoplanctônicos, mensalmente durante o
período de novembro de 2012 a agosto de 2013. Com a remoção dos peixes
bioturbadores, observamos um aumento significativo na zona eufótica, na riqueza de
espécies fitoplanctônicas e o recrutamento de grupos funcionais fitoplanctônicos de
algas verdes (grupos F e J) indicadoras de boa qualidade ambiental. Porém, não
observamos diferenças significativas na concentração de fósforo total e na biomassa e
diversidade fitoplanctônica. O efeito da seca severa na região durante o estudo foi
evidente, proporcionando uma redução drástica no nível de água que influenciou na
disponibilidade de recursos e afetou a comunidade fitoplanctônica antes da
biomanipulação. Para avaliar o efeito de uma seca severa sobre a dinâmica dos grupos
funcionais fitoplanctônicos e testar se períodos de seca são favoráveis à dominância de
cianobactérias, estudamos dois lagos artificiais vizinhos (ESEC e Pocinhos) no
semiárido tropical durante maio de 2012 a fevereiro de 2013. Observamos uma
diferenciação temporal das variáveis abióticas e do fitoplâncton causada pela seca
severa. Ambos os lagos apresentaram redução de 2 metros do nível da água e aumento
nos valores de condutividade, turbidez, nas concentrações de nutrientes e redução da
transparência da água, durante o período da seca severa. Porém, a comunidade
fitoplanctônica respondeu diferente às condições ambientais dependendo da
xiv
profundidade de cada lago. O mais profundo (Pocinhos) aumentou a biomassa total do
fitoplâncton e apresentou dominância do grupo funcional de cianobactérias
heterocitadas formadoras de floração (grupo SN) e o lago menos profundo (ESEC)
reduziu a biomassa total e apresentou dominância de grupos funcionais de algas
flageladas com metabolismo mixotrófico (grupos W1 e W2). Sumarizando, o
conhecimento sobre os efeitos da biomanipulação por remoção de peixes bentívoros
bioturbadores em um lago raso no semiárido tropical ainda é incipiente e o estudo
possui limitações devido ao evento de seca prolongada durante o período de estudo.
Sendo assim, é necessário um monitoramento em longo prazo para investigar os reais
efeitos da biomanipulação no funcionamento do ecossistema. Além disso, períodos de
seca podem ter efeitos antagônicos (aumento ou redução) na biomassa total, bem como
na composição dos grupos funcionais fitoplanctônicos, que nem sempre levará à
dominância de cianobactérias.
Palavras-chave: Biomanipulação, Eutrofização, Lagos Rasos Artificiais, Redução do
nível de água, Cianobactérias, Euglenóides.
xv
Abstract
The artificial eutrophication is one of the biggest threat for the quality of aquatic
ecosystems in the whole world. The expectations for the future climatic scenarios in arid
and semi-arid regions are intense and frequent droughts enhancing the risk of
eutrophication and cyanobacterial blooms. Restoration techniques of eutrophic lakes
were proposed to reduce nutrient loading and improve the water quality. A successful
technique used in temperate regions is the biomanipulation by benthivorous fish
removal. Our hypothesis is that the benthivorous fish removal reduces phytoplankton
total biomass and change the composition of phytoplankton functional groups,
improving water quality. The aim of the study was evaluate the impact of
biomanipulation on phytoplankton functional groups and in the water quality. We
applied the technique of biomanipulation in the artificial lake ESEC, in a semi-arid
region of Brazil and analyzed the physical and chemical variables and the dynamic of
phytoplankton functional groups monthly during November 2012 to August 2013. With
the removal of benthivorous fish we observed a significant increase of the euphotic
depth, phytoplankton richness and the recruitment of green algae (groups F and J),
indicators of good water quality. However, we did not observe significant differences
on total phosphorous concentration and on phytoplankton biomass and diversity. The
drought effect in the region during the study was evident, promoting a drastic reduction
on water level which influenced the availability of resource and affected phytoplankton
community before the biomanipulation. To evaluate the effect of severe drought on the
dynamic of phytoplankton functional groups and test if the drought periods are
favorable to dominance of cyanobacterial groups, we studied two artificial neighbors
lakes (ESEC and Pocinhos) in a semi-arid tropical region during May 2012 to February
2013. We observed a temporal differentiation of biotic and abiotic variables caused by
drought. Both lakes presented reduction of 2 meters of water level and increase on
conductivity, turbidity, nutrients concentration and a reduction on water transparency,
during the severe drought. The deeper lake (Pocinhos) increased phytoplankton total
biomass and presented cyanobacterial functional group dominance (group SN) and the
shallower lake (ESEC) reduced phytoplankton total biomass and presented dominance
of mixotrophic and flagellate functional groups (groups W1 e W2). Summarizing, the
knowledge of the effects of benthivorous fish removal in semi-arid tropical lakes still
unknown and this study had limitations caused by the impact of drought. Thus, it is
xvi
necessary a long term monitoring to investigate the real effects of biomanipulation on
the functioning of the studied ecosystems. Otherwise, periods of drought could have
opposite effects (increase or reduction) on total biomass and composition of
phytoplankton functional groups. Drought not always leads to dominance of
cyanobacterial groups.
Key-words: Biomanipulation, Eutrophication, Artificial shallow lakes, Water level
reduction, Cyanobacteria, Euglenoids.
1
1. Introdução
1.1 Eutrofização e restauração de lagos rasos
A eutrofização é caracterizada como um processo natural de enriquecimento dos
ecossistemas aquáticos por acréscimo nas concentrações de nutrientes, resultando em
mudanças significativas na estrutura e função dos ecossistemas (Dodds et. al., 2009). Os
principais nutrientes envolvidos nesse processo são o nitrogênio e o fósforo, pois suas
taxas de disponibilidade na água podem favorecer ou limitar o crescimento dos
produtores primários (Pearl, 2009). Os potencias efeitos da eutrofização são redução da
transparência da água, depleção de oxigênio, redução da diversidade de espécies e
aumento da biomassa de fitoplâncton, principalmente das espécies potencialmente
tóxicas e não palatáveis (Smith & Schindler, 2009). Esses aspectos levam à degradação
da qualidade ambiental dos ecossistemas aquáticos, diminuindo seu valor econômico e
social.
Lagos e reservatórios rasos possuem comportamentos semelhantes em relação
aos processos ecológicos básicos internos (Straškraba & Tundisi, 1999). Esses sistemas
estão constantemente expostos à ação dos ventos, sendo isso suficiente para misturar
com frequência as camadas d’água, tendendo a manter o corpo aquático não
estratificado na maior parte do tempo (Padisák & Reynolds, 2003). Outra consequência
da escassa profundidade é o sedimento estar próximo à superfície da água, o que
aumenta a importância da reciclagem de nutrientes e torna esses sistemas rasos capazes
de suportar uma alta produção primária (Padisák & Reynolds, 2003, Søndergaard et al.,
2003).
O crescimento populacional humano e o aumento dos impactos das atividades
antrópicas, como a urbanização e agricultura intensa, proporcionam uma grande entrada
de nutrientes para os ecossistemas aquáticos (Smith & Schindler 2009). Lagos e
reservatórios rasos estão confinados tipicamente em áreas planas e sofrem bastante
influência do uso e ocupação da bacia hidrográfica, e por essa razão tornam-se bastante
vulneráveis à eutrofização (Istvánovics & Somlyódy, 1999).
Atualmente, a eutrofização é considerada uma das principais ameaças à
qualidade ambiental dos corpos aquáticos no mundo inteiro, e grandes esforços vêm
sendo realizados com o intuito de combater suas causas e efeitos. Para isso, várias
técnicas de restauração de ecossistemas eutróficos foram propostas, baseadas
principalmente em manipulação química (Jeppensen et al., 2005, Jeppensen et al., 2007,
2
Oosterhout & Lürling, 2011, Lürling & Faassen, 2012) e manipulação biológica
(Jeppensen et. al., 2007, Beklioglu et. al., 2008, Søndergaard et al., 2008, Heerdt et al.,
2007), além da redução da entrada de nutrientes para os corpos aquáticos.
A manipulação da estrutura trófica dos ecossistemas aquáticos, denominada
biomanipulação, é comumente usada com sucesso em regiões temperadas (Jeppesen et
al., 2007, Søndergaard et al., 2007, Søndergaard et al., 2008). A técnica foi proposta
primeiramente por Shapiro et al., (1975), e pode ser definida como uma reestruturação
das comunidades biológicas a fim de alcançar uma resposta favorável do ambiente. As
principais respostas esperadas com a biomanipulação são a redução da biomassa
fitoplanctônica, o aumento da transparência da água e uma maior biodiversidade
aquática (Perrow et. al., 1997, Jeppensen et al., 2007). A abordagem da biomanipulação
está baseada na teoria da cadeia trófica e é regulada pelos controles ascendentes e
descendentes. Alguns exemplos de métodos de biomanipulação são o estoque de
piscívoros (Berg, Søndergaard & Jeppesen, 1997), remoção seletiva de peixes
planctívoros e bentívoros (Søndergaard et al., 2008) e introdução ou remoção de
vegetação aquática (Agostinho et al., 2003).
A comunidade de peixes bentívoros é considerada um fator chave que pode
influenciar negativamente no estado de boa qualidade ambiental da água, pois pode
atuar na regulação da cascata trófica por duas vias: i) Controle descendente (top-down),
reduzindo a densidade do zooplâncton e invertebrados aquáticos, atenuando a pressão
de herbivoria e favorecendo o crescimento do fitoplâncton. (Scheffer et. al., 1998); ii)
Controle ascendente (bottom-up), atuando na ressuspensão do sedimento e
translocamento de nutrientes do sedimento para a coluna d’água, favorecendo o
crescimento do fitoplâncton (Okun et. al., 2008). Ambas as situações podem favorecer
o risco de eutrofização.
A biomanipulação é uma estratégia de restauração de lagos eutróficos utilizada
para causar uma perturbação extrema no ecossistema com intuito de mudar de um
estado túrbido para um estado claro (Scheffer, et al.,1993). Uma técnica de
biomanipulação comumente usada é a remoção seletiva de peixes planctívoros e/ou
bentívoros, modificando a cadeia trófica (Prokopkin et. al., 2006, Søndergaard et. al.,
2008, Pedusaar et. al., 2010). Os impactos e mecanismos envolvidos na biomanipulação
da estrutura trófica em escala ecossistêmica são bastante conhecidos em regiões
temperadas (Jeppesen et. al., 2005, Søndergaard et. al., 2007, Jyväsjärvi et. al., 2013).
Entretanto, nos trópicos não há muito conhecimento sobre se essa técnica pode ser
3
considerada eficiente (Jeppesen et. al., 2007, Starlling, et. al., 2002), além de ser difícil
prever e mensurar seus efeitos devido às diferenças na estrutura trófica dos ambientes
tropicais em relação aos temperados. Dessa forma, a biomanipulação de lagos tropicais
pode não ter os mesmos efeitos positivos que nos ambientes temperados (Moss et. al.,
2004, Jeppesen et. al., 2007). Vários fatores podem explicar essa imprevisibilidade, tais
como a maior riqueza de espécies (Lazzaro, 1997); maior estoque de peixes onívoros;
menor tamanho corporal do zooplâncton (Branco et. al., 1997, Garcia et. al., 2002) e
ocorrência de florações fitoplanctônicas mais duradoras devido à adaptação desses
organismos ao clima quente (Soares et. al., 2009).
1.2 Dinâmica e estrutura de grupos funcionais fitoplanctônicos em
ecossistemas rasos
A flutuação da composição e biomassa do fitoplâncton depende da escala de
tempo, frequência e duração do evento. O seu conhecimento pode ser um indicador
eficiente das alterações naturais ou antrópicas nos ecossistemas aquáticos (Reynolds,
1990). Além disso, o fitoplâncton possui curto tempo de geração, o que auxilia na
compreensão de fatores importantes como, por exemplo, sucessão ecológica e
diversidade de espécies, tornando a comunidade fitoplanctônica um bom descritor da
qualidade ambiental da água e dos ecossistemas em geral (Moura et. al., 2007).
A dinâmica do fitoplâncton em sistemas rasos é afetada pelo movimento da
água, o que influencia na disponibilidade dos principais recursos- luz e nutrientes
(Reynolds, 1999). A ação do vento e da comunidade de peixes pode ressuspender o
sedimento e afetar a comunidade fitoplanctônica de duas maneiras distintas:
Aumentando a turbidez e a dispersão da luz, inibindo o crescimento da biomassa algal
(Wahl et. al., 2011) ou acelerando o mecanismo de retorno dos recursos, principalmente
fósforo, para a coluna d’água, favorecendo o crescimento da biomassa algal (Okun et.
al., 2007, Scheffer, 1997). Essa interação entre sedimento e coluna d’água pode fazer
com que se manifestem efeitos dependentes da profundidade, transparência da água e
tamanho das partículas em suspensão (Reynolds, 2006).
Os mecanismos de seleção das espécies de fitoplâncton em lagos e reservatórios
são variáveis, isto é, dependem das condições ambientais e da habilidade das espécies
em sobreviver efetivamente sob tais condições. A competitividade das espécies
depende: i) da habilidade para as células crescerem mais rápido do que outras espécies;
4
ii) do tamanho do inóculo inicial; iii) dos processos de dispersão; iv) da flutuação na
coluna d’água; e v) das defesas contra herbivoria (Reynolds, 1999). As diferentes
condições ambientais regidas por fatores físicos (temperatura, regime de luz e mistura),
químicos (nutrientes e oxigênio dissolvido) e biológicos (herbivoria) possibilitaram ao
fitoplâncton instituir estratégias de vida diretamente relacionadas com a eficiência de
alocação de recursos (Reynolds, 2006). A investigação desses fatores é importante para
a compreensão da ecologia do fitoplâncton, incluindo processos como seleção de habitat
e substituição de espécies.
Para compreender melhor como o sistema é organizado e para distinguir
diferenças no fluxo de energia e na estrutura das comunidades, os ecólogos vêm
trabalhando com os papéis funcionais e com as adaptações estruturais das espécies
(Reynolds et. al., 2002). Para isso, foram propostas algumas abordagens a fim de
agrupar o fitoplâncton em grupos funcionais, com o intuito de melhor predizer a
composição da comunidade fitoplanctônica em relação às condições ambientais
(Reynolds et al., 2002, Salmaso & Padisák, 2007, Mieleitner et al., 2008, Kruk et al.,
2010). Duas abordagens atuais e comumente utilizadas são a abordagem dos Grupos
Funcionais de Reynolds e os Grupos Funcionais Baseados na Morfologia (GFBM).
A abordagem dos Grupos Funcionais Baseados na Morfologia (GFBM),
proposta por Kruk et al., 2010, agrupa as espécies fitoplanctônicas fundamentando-se
exclusivamente na morfologia dos organismos, utilizando traços morfológicos
facilmente mensuráveis. Portanto, é considerada simples e possui apenas 7 grupos
funcionais. Estudos mostram que a abordagem GFBM é uma boa ferramenta para
relacionar os grupos funcionais às condições ambientais (Kruk et al., 2011, Kruk &
Segura, 2012) e predizer o estado trófico de lagos (Pacheco et al., 2010).
Reynolds (1997) propôs uma classificação das espécies de fitoplâncton baseada
nas suas unidades básicas funcionais. A abordagem funcional agrupa as espécies,
geralmente em grupos polifiléticos, considerando traços morfológicos, fisiológicos e
ecológicos similares, que lhes permitem tolerar condições ambientais também similares
(Reynolds et. al., 2002). Essas condições atuam como filtros ambientais de forma a
selecionar grupos de espécies que compartilham características adaptativas semelhantes
(Reynolds, 1998). Essa abordagem nos permite classificar as espécies em grupos
diretamente relacionados com as funções do ecossistema (Brasil & Huszar, 2011).
Atualmente, a abordagem classifica as espécies em 40 grupos funcionais, identificados
por códigos alfanuméricos, de acordo com Reynolds et al., (2002) e atualizado por
5
Padisák et al., (2009). Estudos utilizando a abordagem dos grupos funcionais do
fitoplâncton têm fornecido informações importantes em várias regiões do mundo:
regiões temperadas (Huszar et. al., 2003), mediterrâneas (Becker et. al., 2010, Naselli-
Flores & Barone, 2012), subtropicais (Crossetti et al., 2012, Kruk et. al., 2002) e
tropicais (Fonseca e Bicudo, 2007, Dantas et. al., 2010 Barbosa, et al., 2011) e mostram
que essa abordagem nos permite uma melhor compreensão das relações e mecanismos
ecológicos em resposta às condições ambientais do que apenas a descrição dos grupos
taxonômicos.
1.3 Regime hidrológico de regiões semiáridas e sua importância para a
dinâmica do fitoplâncton
O clima semiárido está distribuído em todos os continentes do mundo e é
caracterizado por um regime de chuvas escassas e irregulares, concentradas em poucos
meses do ano e com grande variabilidade interanual. A precipitação anual é inferior à
evapotranspiração potencial, levando a um déficit hídrico durante a maior parte do ano,
o que influencia diretamente na disponibilidade de água da região. Para suprir a
demanda de água, foram construídos reservatórios no mundo inteiro, com diversos
propósitos, mas principalmente para abastecimento público, irrigação e agricultura
intensiva (Istvánovics & Somlyódy, 1999). Em regiões áridas e semiáridas,
reservatórios moderadamente profundos podem se tornar rasos devido à deficiência na
precipitação, à intermitência dos rios e tributários e à alta demanda por água,
comportando-se, assim, como lagos rasos durante a maior parte do ano (Naselli-Flores,
1999).
Condições hidrológicas, como eventos de precipitação e flutuação do nível de
água, são fatores ambientais importantes para o funcionamento de ecossistemas
aquáticos que influenciam na dinâmica do fitoplâncton e nos ciclos biogeoquímicos
(Beklioglu at al., 2007, Zohary et. al., 2010). A disponibilidade de nutrientes e o estado
trófico de regiões áridas e semiáridas são controlados pela quantidade e periodicidade
de chuvas (Beklioglu et. al., 2008). Durante períodos de seca, os processos internos dos
lagos possuem papel mais importante do que o aporte externo, pois nutrientes podem
ser concentrados na coluna d’água e aumentar a importância da ressuspensão do fósforo
estocado no sedimento (Beklioglu et. al., 2007). Os efeitos da seca em ecossistemas
aquáticos e na dinâmica fitoplanctônica são numerosos e complexos. A seca pode levar
6
à redução do nível de água e, consequentemente, aumentar a reciclagem de nutrientes,
turbidez, salinidade e condutividade (Bouvy et al., 2003), além de afetar a composição e
biomassa da comunidade fitoplanctônica (Beaver et. al., 2013, Rojo et. al., 2012).
Estudos sobre a dinâmica do fitoplâncton em regiões semiáridas sugerem que florações
duradoras de cianobactérias durante a maior parte do ano devem-se aos efeitos da seca
nos corpos aquáticos (Bouvy et. al., 1999, Naselli-Flores et. al., 2007, Dantas et. al.,
2012).
O cenário futuro, em relação à natureza, prevê a intensificação de eventos
climáticos extremos (e.g secas prolongadas e intensas inundações), (IPCC, 2007). As
expectativas para o semiárido direcionam as atenções para períodos de secas mais
severas, com intensas florações de cianobactérias (Marengo et al., 2010, Roland et al.,
2012). O conhecimento sobre a estrutura e dinâmica das comunidades fitoplanctônicas
durante eventos de seca extrema são pouco compreendidos; portanto, são necessários
estudos para entender os padrões e estratégias das espécies de fitoplâncton durante esses
eventos, de forma a promover conhecimentos essenciais para poder mitigar as ameaças
à qualidade ambiental de ecossistemas aquáticos, como a eutrofização.
2. Justificativa do trabalho
A restauração de ecossistemas aquáticos eutróficos por remoção seletiva de
peixes planctívoros e/ou bentívoros é bastante conhecida nas regiões temperadas, porém
pouco se conhece sobre seus impactos e eficiência nos trópicos. O caráter inovador do
trabalho surge da lacuna de experimentos com biomanipulação realizados em um lago
inteiro (escala real) na região tropical semiárida, bem como de verificar os efeitos na
estrutura dos grupos funcionais do fitoplâncton. O estudo se justifica por contribuir para
um melhor entendimento da estrutura e funcionamento de sistemas rasos, baseado na
dinâmica do fitoplâncton e das variáveis limnológicas. Contribui, portanto, com
aspectos teóricos modernos sobre ecologia do fitoplâncton para o semiárido brasileiro e
mundial.
Além de testar a eficiência da biomanipulação em um lago no semiárido tropical,
nosso trabalho também mostra como as condições climáticas extremas podem
influenciar no funcionamento e estrutura de um sistema raso eutrófico. Embora existam
conhecimentos sedimentados sobre o processo de eutrofização e métodos de restauração
para combatê-la, pouco se conhece a respeito da interação das alterações climáticas e a
7
eutrofização, especificamente em eventos de seca severa, e como esse fato poderia
interferir no processo de recuperação de um ecossistema aquático.
3. Hipótese Geral
A biomanipulação, por remoção seletiva de peixes bentívoros bioturbadores, altera a
dinâmica e a estrutura dos grupos funcionais fitoplanctônicos, reduzindo a biomassa
algal e melhorando a qualidade da água.
3.3 Hipóteses específicas
Os grupos funcionais tolerantes a ambientes eutrofizados são substituídos por
grupos tolerantes a ambientes com alta transparência da água e baixas
concentrações de nutrientes, após a remoção dos peixes bentívoros.
A biomanipulação, por remoção seletiva de peixes bentívoros bioturbadores,
aumenta a diversidade de espécies fitoplanctônicas;
Períodos de seca favorecem a eutrofização e florações de grupos funcionais de
cianobactérias formadoras de florações.
4. Objetivo Geral
Avaliar o impacto da remoção de peixes bentívoros bioturbadores (Prochilodus
brevis e Oreochromis niloticus) sobre a dinâmica e estrutura dos grupos funcionais
fitoplanctônicos em um lago raso artificial da região semiárida tropical, durante um
evento de seca severa.
5. Área de Estudo
Para avaliar o impacto da biomanipulação na estrutura dos grupos funcionais
fitoplanctônicos, foi estudado o lago artificial ESEC, localizado no município de Serra
Negra do Norte, região semiárida do nordeste brasileiro, estado do Rio Grande do Norte
(Figura 1). E para avaliar o efeito de uma seca severa sobre a dinâmica dos grupos
funcionais fitoplanctônicos, além do lago artificial da ESEC também foi estudado o
lago Pocinhos, localizado na mesma região. Ambos pertencem à bacia hidrográfica
Piranhas-Açu, que possui cerca de 44.600 km2
e são delimitados pelos rios Espinharas e
8
Sabugi. O clima da região é tropical semiárido, descrito pela classificação de Kottek
(2006) como sendo do BS’h’(tipo estepe), caracterizado por deficiência e irregularidade
de chuvas e por apresentar altas temperaturas variando entre máxima de 33º C e a
mínima de 22º C. A precipitação média anual é de 733,7 mm, concentrada nos meses de
janeiro a maio, com um déficit hídrico anual de 1.697 mm. (Empresa de Pesquisa
Agropecuária do RN, 1993-2013).
Fig. 1- Localização geográfica do município de Serra Negra do Norte, com destaque para os lagos
artificiais da ESEC-Seridó e Pocinhos, na fazenda Solidão. A área em verde é a Estação Ecológica do
Seridó. (Fonte: Leonardo Rosa)
A rede hidrográfica da região estudada é constituída, em sua maioria, por rios
intermitentes ou temporários que se mantêm secos na maior parte do ano e nascem em
áreas do terreno cristalino. Durante os períodos de chuva, os principais rios que
abastecem os lagos artificiais estudados são os rios da Serra, do Logradouro, da
Umburana e Bento Correa (Plano de Manejo da Estação Ecológica do Seridó, 2004).
9
5.1 Lago artificial da ESEC
O experimento de biomanipulação foi conduzido no lago artificial da Estação
Ecológica do Seridó (ESEC-Seridó) (6º34’49,3” S; 37º15´20” W). Ele está situado
dentro de uma Unidade de Conservação, pertencente à categoria de Estação Ecológica
(ESEC); é considerado pequeno e raso, com profundidade média de 2,0 m e máxima
entre 1,5m a 4,5m durante o período de estudo (Anexo 1). Devido à irregularidade de
chuvas, os corpos aquáticos dessa região sofrem bastante com a flutuação do nível de
água entre as estações chuvosas e secas (Figuras 2 e 3).
A área de entorno do lago artificial apresenta vegetação ciliar com espécies
arbustivas características da região e áreas com influência humana, como a própria sede
da ESEC e uma fazenda privada com criação de gado, as quais contribuem para o
aumento de material alóctone para dentro do corpo aquático (Fig. 4).
Fig. 2 Lago da ESEC durante o período chuvoso
Fig. 3- Lago da ESEC durante período seco
10
Fig. 4 Área de criação de gado no entorno do lago artificial da Estação Ecológica do Seridó (ESEC)
5.2 Lago Artificial Pocinhos
O lago artificial Pocinhos (6º34’42,49’’S; 37º19’47,5” W) está situado na
Fazenda Solidão, uma fazenda privada próxima à ESEC do Seridó. O lago também é
pequeno e raso, tem profundidade média de 3 m e profundidade máxima entre 2,0m a
6,0 m durante o período de estudo (Anexo 1). Pocinhos persiste em anos muito secos,
apesar da redução drástica do nível da água no lago artificial (Figuras 5 e 6). A área de
entorno apresenta vegetação ciliar com espécies herbáceas e gramíneas, assim como
alguns arbustos.
Fig. 5 – Lago Pocinhos durante estação chuvosa
Fig. 6- Lago Pocinhos durante estação seca
11
ANEXO 1
Mapas batimétricos dos lagos artificiais (a) ESEC e (b) Pocinhos, mostrando as medições de
profundidade dos lagos.
a b
12
O impacto da remoção de peixes sobre a dinâmica e a estrutura dos grupos
funcionais fitoplanctônicos em um lago raso tropical no semiárido brasileiro
Costa, M.R.A, Attayde, J.L. & Becker, V.
Resumo
1. A eutrofização é considerada uma das maiores ameaças à qualidade ambiental dos
ecossistemas aquáticos na atualidade. Muitos esforços vêm sendo realizados para
combater os efeitos da eutrofização e restaurar os ecossistemas aquáticos.
2. A biomanipulação por remoção de peixes é uma técnica eficiente de restauração de
lagos eutróficos de regiões temperadas. Não há muito conhecimento sobre a
eficiência dessa técnica, porquanto há diferenças na estrutura trófica entre as duas
regiões.
3. Hipotetizamos que a remoção de peixes reduz a biomassa total do fitoplâncton e
altera a composição de grupos funcionais, reflexo da melhora da qualidade da água.
Nosso objetivo foi avaliar o impacto da biomanipulação através da retirada de peixes
bentívoros bioturbadores na estrutura dos grupos funcionais fitoplanctônicos e na
qualidade da água de um lago raso artificial na região semiárida tropical.
4. Aplicamos a técnica da biomanipulação no lago artificial ESEC, região semiárida do
nordeste brasileiro, e analisamos as variáveis físicas e químicas da água e a dinâmica
dos grupos funcionais fitoplanctônicos mensalmente durante o período de novembro
de 2012 a agosto de 2013.
5. Com a remoção dos peixes bioturbadores, observamos um aumento significativo na
zona eufótica, na riqueza de espécies fitoplanctônicas e o recrutamento de grupos
funcionais fitoplanctônicos de algas verdes (grupos F e J), indicadoras de boa
qualidade ambiental. Porém não observamos diferenças significativas na
concentração de fósforo total, na biomassa e diversidade fitoplanctônica devido à
biomanipulação.
6. Os efeitos da biomanipulação de peixes em um lago raso no semiárido tropical ainda
são incipientes e possuem limitações devido ao evento de seca prolongada durante o
período de estudo, sendo necessário um monitoramento em longo prazo para
investigar os reais efeitos da biomanipulação no funcionamento do ecossistema.
Palavras-chave: eutrofização, biomanipulação, ecossistemas rasos, lago artificial,
análise de intervenção randomizada.
13
Introdução
A eutrofização é caracterizada como um processo natural de enriquecimento dos
ecossistemas aquáticos por acréscimo nas concentrações de nutrientes, resultando em
mudanças significativas na estrutura e função dos ecossistemas (Dodds et. al., 2009). Os
principais nutrientes envolvidos nesse processo são o nitrogênio e o fósforo, pois suas
taxas de disponibilidade na água podem favorecer ou limitar o crescimento dos
produtores primários e a formação de biomassa (Pearl, 2009). Os potencias efeitos da
eutrofização são redução da transparência da água, depleção de oxigênio, redução da
diversidade de espécies, aumento da biomassa de fitoplâncton, principalmente das
espécies potencialmente tóxicas e não palatáveis para o zooplâncton (Smith &
Schindler, 2009). Esses aspectos levam à degradação da qualidade ambiental dos
ecossistemas aquáticos, diminuindo seu valor econômico e social. À medida que a
concentração de nutrientes aumenta nos ecossistemas aquáticos, há, frequentemente,
uma mudança na comunidade fitoplanctônica, favorecendo a dominância por
cianobactérias formadoras de florações (O’Neil et. al., 2012).
O crescimento populacional humano e o aumento dos impactos das atividades
antrópicas, como a urbanização e a agricultura, vêm acelerando o processo de
eutrofização por todo o mundo, surgindo uma crescente preocupação em relação às
consequências e formas de mitigação do problema (Jeppesen et. al., 2007, Smith &
Schindler, 2009, Naselli-Flores, 2011). Assim, foram propostas várias técnicas de
restauração de lagos eutróficos, baseadas em manipulação química ou biológica, para
melhorar a qualidade ambiental dos ecossistemas.
A manipulação da estrutura trófica dos ecossistemas aquáticos, denominada
biomanipulação, foi proposta primeiramente por Shapiro et al. (1975), e pode ser
definida como uma reestruturação das comunidades biológicas a fim de alcançar uma
resposta favorável do ambiente. Essa técnica tem como base a regulação da cascata
trófica (controles ascendente e descendente). As principais respostas esperadas com a
biomanipulação são a redução da biomassa fitoplanctônica, o aumento da transparência
da água e uma maior biodiversidade aquática (Perrow et. al., 1997, Jeppensen et al.,
2007). A comunidade de peixes é considerada fator chave, a qual influencia no
estabelecimento de um melhor estado de qualidade ambiental, pois pode atuar na
regulação da cascata trófica por duas vias: i) Controle descendente (top-down),
reduzindo as abundâncias do zooplâncton e invertebrados aquáticos, atenuando a
14
pressão de herbivoria e favorecendo o crescimento do fitoplâncton. (Scheffer et. al.,
1998, Olin, et al., 2006); ii) Controle ascendente (bottom-up), atuando na ressuspensão
do sedimento, liberando nutrientes para a coluna d’água e favorecendo o crescimento
do fitoplâncton (Okun et. al., 2007, Jeppesen, et al., 2007). Os impactos e mecanismos
envolvidos na biomanipulação da estrutura trófica em escala ecossistêmica são bastante
conhecidos em regiões temperadas (Jeppesen et. al., 2005, Søndergaard et. al., 2007,
Jyväsjärvi et. al., 2013). Entretanto, nos trópicos não há muito conhecimento sobre se
essa técnica pode ser considerada eficiente, tendo em vista as diferenças na estrutura
trófica entre ambientes temperados e tropicais (Meerhoff, et al., 2007, Jeppesen et. al.,
2007, Starlling, et. al., 2002). As consequências dos métodos de biomanipulação em
lagos tropicais são difíceis de prever e podem não ter os mesmos efeitos positivos sobre
a qualidade da água que nos ambientes temperados (Moss et. al., 2004). Vários fatores
podem explicar essa imprevisibilidade nos trópicos, tais como: a maior riqueza de
espécies (Lazzaro, 1997); maior estoque de peixes onívoros; menor tamanho corporal
do zooplâncton (Branco et. al., 1997, Garcia et. al., 2002) e ocorrência de florações de
fitoplâncton, principalmente de cianobactérias, mais duradoras, devido à adaptação
desses organismos ao clima quente (Soares et. al., 2012).
A consequente degradação da qualidade de água requer o aperfeiçoamento de
seu gerenciamento e recuperação, e para isso é necessário o conhecimento consistente
sobre estrutura das comunidades dos organismos aquáticos e dos fatores que controlam
sua dinâmica espacial e temporal (Costa et. al., 2009). Variações na composição e
biomassa do fitoplâncton podem ser indicadores sensíveis de alterações naturais ou
antrópicas nos ecossistemas aquáticos (Padisák, 1992).
O conhecimento das flutuações na composição e biomassa fitoplanctônica pode
ser um indicador eficiente das alterações naturais ou antrópicas nos ecossistemas
aquáticos, que depende muito da escala de tempo, frequência e duração do evento
(Reynolds, 1990). Além disso, o fitoplâncton possui curto tempo de geração, o que
auxilia na compreensão de processos importantes como, por exemplo, sucessão
ecológica e diversidade de espécies, tornando a comunidade fitoplanctônica um bom
descritor da qualidade ambiental e dos ecossistemas aquáticos em geral (Moura et. al.,
2007).
As diferentes condições ambientais regidas por fatores físicos (temperatura,
regime de luz e mistura), químicos (nutrientes e oxigênio dissolvido) e biológicos
(herbivoria) possibilitaram ao fitoplâncton instituir estratégias de vida diretamente
15
relacionadas com a eficiência de alocação de recursos (Reynolds, 2006). A investigação
desses fatores é importante para a compreensão da ecologia do fitoplâncton, incluindo
processos como seleção de habitat e substituição de espécies. Para entender melhor
como o sistema é organizado e para distinguir diferenças no fluxo de energia e na
estrutura das comunidades, os ecólogos vêm trabalhando com os papéis funcionais e
com as adaptações estruturais das espécies (Reynolds et. al., 2002). Para isso, foram
propostas algumas abordagens a fim de agrupar o fitoplâncton em grupos funcionais
com o intuito de melhor predizer a composição da comunidade fitoplanctônica em
relação às condições ambientais (Reynolds et al., 2002, Salmaso & Padisák, 2007,
Mieleitner et al., 2008, Kruk et al., 2010). Duas abordagens atuais e comumente
utilizadas são a abordagem dos Grupos Funcionais de Reynolds e os Grupos Funcionais
Baseados na Morfologia (GFBM).
A abordagem dos Grupos Funcionais Baseados na Morfologia (GFBM),
proposto por Kruk et al., 2010, agrupa as espécies fitoplanctônicas fundamentando-se
exclusivamente na morfologia dos organismos e utilizando traços morfológicos
facilmente mensuráveis. Portanto, é considerada simples e possui apenas 7 grupos
funcionais. Estudos mostram que a abordagem GFBM é uma boa ferramenta para
relacionar os grupos funcionais às condições ambientais (Kruk et al., 2011, Kruk &
Segura, 2012) e predizer o estado trófico de lagos (Pacheco et al., 2010).
Reynolds, 1997, propôs uma classificação das espécies de fitoplâncton baseada
nas suas unidades básicas funcionais. A abordagem funcional agrupa as espécies,
geralmente em grupos polifiléticos, considerando traços morfológicos, fisiológicos e
ecológicos similares, que lhe permite tolerar condições ambientais também similares
(Reynolds et. al., 2002). Devemos considerar essas condições ambientais atuando como
filtros ambientais, de forma a selecionar grupos de espécies que compartilham
características adaptativas semelhantes (Reynolds, 1988). Há um crescente interesse em
agrupar as espécies em grupos funcionais, visto que essa abordagem nos permite uma
melhor compreensão das relações e mecanismos ecológicos em resposta às condições
ambientais (Becker et. al., 2009, Dantas et. al., 2010, Fonseca, et. al., 2011, Brasil &
Huszar, 2011, Crossetti et. al., 2013).
Diante do exposto, o objetivo do trabalho foi avaliar o impacto da remoção de
peixes bentívoros bioturbadores sobre a dinâmica e estrutura dos grupos funcionais
fitoplanctônicos em um lago raso artificial no semiárido tropical. Para isso, testamos a
hipótese de que a biomanipulação melhora a qualidade da água, refletindo na redução da
16
biomassa fitoplanctônica e mudança na composição de grupos funcionais, resultando
em uma substituição de grupos funcionais tolerantes a ambientes eutrofizados para
grupos que habitam ambientes com alta transparência da água.
Material e Métodos
Realizamos o experimento de biomanipulação no lago artificial da Estação
Ecológica do Seridó (ESEC-Seridó) (6º34’49,3”S; 37º15´20”W), localizado no
município de Serra Negra do Norte, região semiárida do nordeste brasileiro, Estado do
Rio Grande do Norte, inserido na bacia hidrográfica Piranhas-Assu. A precipitação
média anual para a região é de 733,7 mm, concentrada nos meses de janeiro a maio,
com um déficit hídrico anual de 1.697 mm (Empresa de Pesquisa Agropecuária do RN,
1993-2013). O lago artificial é considerado raso, com profundidade média de 2,0 m e
máxima entre 1,5m a 4,5, e profundidade máxima variando entre 1,5m a 4,0m durante o
período de estudo. O lago artificial encontra-se parcialmente localizado dentro de uma
unidade de conservação, porém possui atividades agropecuárias em seu entorno,
provenientes de uma fazenda particular vizinha.
Fig. 1- Localização geográfica do município de Serra Negra do Norte, com destaque para os lagos
artificiais da ESEC-Seridó. A área em cinza demarcada é a Estação Ecológica do Seridó (Fonte: Leonardo
Rosa).
17
Amostragem e Análise de Amostras
Monitoramos o lago artificial mensalmente, durante os meses de novembro de
2012 a agosto de 2013. Coletamos amostras de água em oito pontos ao longo do lago
com auxílio de tubo coletor de PVC com 2 m de altura, as amostras foram integradas
reduzindo a um ponto. Em cada ponto foi realizado um perfil vertical de temperatura
(ºC) e oxigênio dissolvido (mg/L), em intervalos a cada 0,5 metro de profundidade.
Mensuramos os valores de turbidez e condutividade, utilizando equipamentos
específicos: turbidímetro (AP2000) e condutivímetro (Tec-4MP), respectivamente.
Medimos a transparência da água pela profundidade de extinção do disco de Secchi e
calculamos a zona eufótica (Zeu) como sendo 2,7 vezes o valor da transparência (Cole,
1994). Utilizamos a razão zona eufótica e profundidade máxima (Zeu/Zmax) para inferir
disponibilidade de luz na coluna d’água (Jensen et. al., 1994).
Imediatamente após a coleta, filtramos as amostras de água, utilizando filtros de
fibra de vidro (VWR) 1,2 μm para as análises de fósforo solúvel reativo (FRS),
nitrogênio inorgânico dissolvido (NID), clorofila-a e sólidos em suspensão.
Determinamos o FRS através da reação com reagente composto de molibdato, ácido
sulfúrico, ácido ascórbico e antimônio trivalente (Murphy & Rilley, 1962) e
determinamos o NID (NO2, NO3, NH4) através do analisador de carbono/TN TOC-V
(Shimatzu). Utilizamos as amostras não filtradas para análise de fósforo total (PT)
determinado pela oxidação, utilizando persulfato (Valderrama, 1981) e nitrogênio total
(NT) através do analisador de carbono/TN TOC-V (Shimatzu).
Determinamos as concentrações de sólidos suspensos totais, inorgânicos e
orgânicos, de acordo com a técnica de secagem a 103 - 550ºC. Para determinar as
concentrações de sólidos inorgânicos em suspensão, os filtros foram incinerados em
mufla a 550°C e determinamos os sólidos orgânicos suspensos (SSO) pela diferença dos
sólidos suspensos totais (SST) e sólidos inorgânicos suspensos (SSI) (APHA, 1998).
Determinamos as concentrações de clorofila-a espectrofotometricamente (ʎ 665 e 750)
após a extração dos pigmentos com etanol 95% (Jespersen & Christoffersen 1988).
Identificamos as populações fitoplanctônicas sempre que possível em nível de
espécie, examinamos em microscópio óptico, através da análise de características
morfológicas e morfométricas. Para análise quantitativa, estimamos a abundância
fitoplanctônica (ind.mL-1
) segundo Utermöhl (1958) em microscópio invertido Leica, a
400X. Enumeramos os indivíduos (células, colônias, cenóbios, filamentos) em campos
18
aleatórios (Uhelinger, 1964). Calculamos o biovolume (mm3L
-1) a partir de modelos
geométricos aproximados (Hillebrand et. al., 1999), assumindo a unidade de peso fresco
expressa em massa (mg.L-1
), conforme Wetzel & Likens (2000). Definimos as espécies
abundantes como aquelas que contribuem com mais de 5% da biomassa total e os
grupos funcionais fitoplanctônicos estabelecidos a partir das bases propostas por
Reynolds et. al. (2002) e Padisák et. al. (2009). Estimamos a diversidade de espécies
(H´) pelo índice de Shannon-Weaver (Shannon & Wiener, 1963), baseado na biomassa
e expressa em bits por miligrama.
Remoção dos peixes
Aplicamos a técnica de biomanipulação por remoção seletiva dos peixes no mês
de março de 2013, utilizando redes de espera, abrangendo uma área total de 603,6m2No
mesmo mês e ano foi realizado um grande arrasto, abrangendo toda a área do lago. A
biomassa total de peixes removida foi de 5796 kg. A captura foi dominada pela espécie
nativa com hábito bentívoro Prochilodus brevis, vulgarmente conhecida como
Curimatã, correspondendo a 87% da biomassa total removida, seguido pelas espécies:
ilápia do Nilo, Oreochromis niloticus (8%), Piau, Leporinus piau (4%) e a Traíra,
Hoplias malabaricus (1%).
Análise estatística
Para comparar e identificar diferenças significativas não ao acaso (p <0,05) entre
os períodos pré-manipulação e pós-manipulação, utilizamos a análise de intervenção
randomizada (RIA), realizando 10.000 randomizações (Carpenter, 1989). O período
pré-manipulação compreendeu os meses de novembro de 2012 a fevereiro de 2013 e o
período pós-manipulação compreendeu os meses de março a agosto de 2013.
Utilizamos o programa R version 2.13.1 (2011) para realizar a análise de intervenção
randomizada.
Realizamos a Análise de Componentes Principais (ACP) utilizando os dados
(transformados em log10 (x+1)) de biomassa dos grupos funcionais fitoplanctônicos para
verificar as relações entre as variáveis limnológicas e os pontos amostrais e identificar
diferenças temporais e espaciais durante o período estudado. Para tal, utilizamos o
programa PC-ORD® v.6 (McCune & Mefford, 2011).
19
Resultados
Cenário Meteorológico
Os anos de 2012 e 2013 foram marcados por uma seca prolongada na região
semiárida do estado do Rio Grande do Norte (Fig.2). A precipitação total acumulada
durante o estudo foi de 259 mm e 301 mm, respectivamente para os anos de 2012 e
2013, valores abaixo da média histórica para a região, que é em torno de 659 mm.
Fig. 2 – Precipitação total dos anos de 2012 e 2013 para a cidade de Serra Negra do Norte/RN. As barras
escuras indicam a precipitação acumulada (mm), a linha clara indica a média histórica de chuvas para a
região e a caixa pontilhada indica o período estudado. (Fonte: EMPARN)
Cenário Limnológico
Observamos diferenças entre os períodos pré e pós-manipulação para as
variáveis físicas do lago artificial: zona eufótica, sólidos suspensos inorgânicos (SSI) e
sólidos suspensos orgânicos (SSO) (Fig.3 A, C e D). Não houve diferença nos valores
de turbidez entre os períodos (Fig. 3B). A análise de intervenção randomizada (RIA)
mostrou diferença significativa para a zona eufótica (Zeu) (P <0,014), apresentando
aumento considerável no período pós-manipulação, chegando a alcançar uma coluna
d’água quatro vezes mais iluminada do que no período pré-manipulação (Fig. 3A). Os
valores de sólidos em suspensão orgânicos e inorgânicos apresentaram redução
significativa no período pós-manipulação, P <0,014 e <0,002, respectivamente (Fig. 3C
e D).
20
Fig. 3. Dinâmica temporal das propriedades físicas da água: Zona eufótica (A), Turbidez (B), sólidos em
suspensão inorgânicos (C) e orgânicos (D) durante o experimento de biomanipulação dos peixes. A linha
tracejada indica a separação dos períodos pré-manipulação e pós-manipulação. O valor de P calculado
através da análise de intervenção randomizada.
Em relação à dinâmica temporal dos nutrientes, o período pós-manipulação não
apresentou diferenças significativas para o fósforo total (PT) (P >0,264), apesar de uma
leve tendência à redução, concentrada nos meses entre maio a julho 2013, mas em
agosto já existiu um aumento nos valores de PT (Fig. 4A). Houve redução significativa
na concentração do nitrogênio inorgânico dissolvido (NID) (P <0,041) no período pós-
manipulação (Fig. 4B) e aumento significativo na concentração do nitrogênio total (NT)
(P <0,043) (Fig.4C).
21
Fig. 4. Dinâmica temporal das propriedades químicas da água: Fósforo Total (A), Nitrogênio Inorgânico
dissolvido (B), Nitrogênio Total (C) durante o experimento de biomanipulação dos peixes. A linha
tracejada indica a separação dos períodos pré-manipulação e pós-manipulação. O valor de p calculado
através da análise de intervenção randomizada.
22
Dinâmica do fitoplâncton
Em relação à composição dos grupos funcionais fitoplanctônicos, o lago
artificial ESEC apresentou 8 (oito) grupos funcionais descritores da comunidade (SN,
L0, J, F, Y, W1, W2, C), distribuídos em 29 espécies durante todo o período do estudo.
A maior contribuição foi dos grupos de algas flageladas com características
mixotróficas W1 e W2, nos períodos pré-manipulação (87%) e pós-manipulação (69%).
Entretanto, no período pós-manipulação, aumentou a contribuição dos grupos de algas
verdes (F e J) de 1% no período pré-manipulação para 17% no período pós-
manipulação. A dinâmica temporal da biomassa e composição dos grupos funcionais
fitoplanctônicos estão representadas na figura 5 e mostra a dominância de W1 e W2
durante todo o período estudado e o recrutamento das algas verdes coloniais F e J.
Fig. 5 – Gráfico de biomassa e composição dos grupos funcionais fitoplanctônicos durante o período de
estudo: Biomassa total (A) e biomassa relativa (B) durante o experimento de biomanipulação dos peixes.
A linha tracejada indica a separação dos períodos pré-manipulação e pós-manipulação. O valor de P
calculado através da análise de intervenção randomizada.
23
A análise de intervenção randomizada não mostrou diferenças significativas nas
concentrações de clorofila-a e na biomassa total fitoplanctônica entre os períodos pré e
pós-manipulação (Fig. 6A e B). Os valores médios de clorofila e biomassa total
permaneceram baixos em todo o período de estudo. A riqueza de espécies do
fitoplâncton aumentou significativamente no período pós-manipulação (P < 0,023) (Fig.
6C) e a diversidade de espécies fitoplanctônicas mostrou diferença marginalmente
significativa entre os períodos (P < 0,061) (Fig. 6D).
Fig. 6- Dinâmica temporal da comunidade fitoplanctônica. Clorofila-a (A), biomassa total (B), riqueza de
espécies (C) e diversidade de espécies (D) durante o experimento de biomanipulação dos peixes. A linha
tracejada indica a separação dos períodos pré-manipulação e pós-manipulação. O valor de P calculado
através da análise de intervenção randomizada.
A análise de componentes principais (ACP), utilizando 8 grupos funcionais
fitoplanctônicos, explicou 86,8% da variabilidade dos dados nos primeiros dois eixos
(eixo 1 71,8%; eixo 2 15,0%). Os grupos funcionais mais importantes na ordenação do
eixo 1 foram: SN (0,44), J (0,58), F (0,62), C (0,46), Y (-0,54) e W1 (-0,83). Em relação
ao eixo 2, o grupo funcional mais importantes em sua ordenação foi apenas L0 (0,65) .
Os resultados do eixo 1 da ACP dos grupos funcionais apresentou uma tendência
24
temporal separando os períodos pré e pós-manipulação. O período pré-manipulação
apresentou maior relação com os grupos funcionais de flageladas W1 e Y e o período
pós-manipulação apresentou correlação com os grupos funcionais SN, J, F e C (Fig. 7).
O eixo 1 apresentou a tendência temporal dos grupos funcionais fitoplanctônicos devido
à remoção dos peixes bioturbadores no lago da ESEC.
Fig. 7 - Análise de Componentes Principais (ACP) dos grupos funcionais fitoplanctônicos no lago
artificial da ESEC durante o experimento de biomanipulação, dos peixes. Grupos funcionais: (SN, L0, J,
F, Y, W1, W2, C).
Discussão
Este estudo teve como objetivo avaliar o efeito da remoção de peixes bentívoros
bioturbadores sobre a qualidade da água e sobre a biomassa e composição dos grupos
funcionais fitoplanctônicos em um lago artificial no semiárido tropical durante um
período de seca. Nossos resultados mostram uma tendência à melhoria na qualidade da
água através do aumento significativo de sua transparência e o recrutamento de grupos
25
de algas verdes coloniais que são sensíveis à pouco luz e alta concentração de
nutrientes.
A região do semiárido brasileiro é caracterizada por possuir um regime de
chuvas escassas e irregulares, concentradas em poucos meses do ano e com grande
variabilidade interanual, levando a um déficit hídrico na região, o que torna esses
ambientes susceptíveis a longos períodos de estiagem (Silva, 2007). O ano de 2012, na
região semiárida do Rio Grande do Norte, foi marcado por um prolongamento mais
acentuado do período seco, com valores de chuvas acumulados abaixo da média
histórica para a região. Tal cenário agravou as condições do lago artificial estudado,
explicando os altos valores nas concentrações de nutrientes, na condutividade e
turbidez, principalmente no início do estudo (novembro de 2012 a fevereiro de 2013).
Essas condições afetaram a composição e biomassa fitoplanctônica.
A principal espécie de peixe removida do lago foi a Prochilodus brevis
(Curimatã), é uma espécie nativa do nordeste brasileiro que habita preferencialmente o
fundo dos ecossistemas aquáticos. A espécie se alimenta do plâncton quando jovem e ao
atingir a idade adulta apresenta hábito alimentar iliófago, ingerindo matéria orgânica,
restos de animais e vegetais (Dourado, 1981). A atividade de peixes bentívoros é
conhecida por ressuspender o sedimento e translocar nutrientes e material em
particulado do fundo para a coluna d’água (Schindler et al., 1996; Vanni, 1996),
afetando os processos biogeoquímicos e as interações tróficas do ecossistema (Persson
& Svensson, 2006). A remoção de aproximadamente cinco toneladas de Curimatã levou
a uma redução da ressuspensão do sedimento pela atividade dos peixes bentívoros
bioturbadores, refletindo na redução significativa do material em suspensão (orgânicos e
inorgânicos) e consequente aumento na transparência da água, alcançando o máximo de
72% da coluna d’água iluminada no mês de julho de 2013.
Parte do fósforo contido nos ecossistemas aquáticos está estocado no sedimento;
os peixes com hábitos bentívoros podem atuar, portanto, como lançadores de fósforo
para a coluna d’água por ressuspensão do sedimento (Scheffer, 1998). Entretanto, a
remoção dos peixes bentívoros bioturbadores não foi suficiente para reduzir
significativamente a concentração de fósforo total do lago artificial da ESEC. Há uma
tendência à redução das concentrações de fósforo, porém essa redução parece não se
manter ao longo do tempo. Duas possíveis explicações para esse fato é que a remoção
dos peixes não foi suficiente para reduzir o fósforo total significativamente ou outros
mecanismos de retroalimentação de fósforo no sistema podem estar atuando, como, por
26
exemplo, a ação dos ventos e a entrada de fósforo alóctone proveniente dos ambientes
terrestres (Søndergaard et al., 2002). Estudos conduzidos em mais de 70 lagos na
Dinamarca e Holanda mostraram que os efeitos mais fortes nos níveis de fósforo e
nitrogênio total são obtidos após quatro a seis anos da remoção dos peixes, por
conseguinte há a necessidade de se investigar a estabilização desses nutrientes em longo
prazo (Søndergaard et al., 2002).
A dinâmica dos grupos funcionais fitoplanctônicos em ecossistemas rasos é
afetada pelo movimento da água, o que influencia na disponibilidade dos principais
recursos para o fitoplâncton – luz e nutrientes (Reynolds, 1999). No lago artificial da
ESEC, a disponibilidade de luz mostrou ser o principal fator direcionador dos grupos
funcionais fitoplanctônicos. A pouca disponibilidade de luz, devido aos altos valores de
material em suspensão no lago antes da biomanipulação, explicou a baixa biomassa
fitoplanctônica e a dominância de grupos funcionais de algas flageladas e com
metabolismo mixotrófico (grupos W1 e W2). A redução do material particulado em
suspensão (orgânico e inorgânico), devido à remoção dos peixes, levou a um aumento
considerável na transparência da água, representada pela zona eufótica, com isso houve
uma mudança na composição e biomassa relativa dos grupos funcionais, com o
recrutamento dos grupos funcionais de algas verdes coloniais indicadoras de boa
qualidade ambiental (F e J) (Fig. 8).
Os grupos funcionais W1 e W2, no nosso estudo foram representados
principalmente pelas espécies de euglenóides, Euglena spp. e Trachelomonas spp.,
respectivamente, encontradas habitando principalmente o fundo de lagos mesotróficos
e com alto material orgânico (Reynolds et al., 2002). Assim como os grupos W1 e W2,
os representantes do grupo Y também são flagelados com características mixotróficas,
estes são tolerantes à baixa disponibilidade de luz (Reynolds et al., 2002). O grupo F
possui representantes de grandes algas verdes coloniais sem motilidade, apresenta alta
amplitude de luz, com maior funcionamento das células em águas claras e são tolerantes
à mistura (Reynolds et al., 2002). As algas do grupo J também são representadas por
algas verdes sem motilidade, sendo de pequenas colônias e principalmente de
Chlorococcales como, por exemplo, espécies do gênero Coelastrum, sendo sensíveis a
condições de baixa luz (Reynolds et al., 2002). Portanto, a abordagem dos grupos
funcionais fitoplanctônicos explicou bem a variabilidade do fitoplâncton sobre
diferentes condições ambientais do sistema no nosso estudo (Fig. 8).
27
Fig. 8- Modelo esquematizado mostrando as principais variáveis ambientais e as mudanças nos grupos
funcionais fitoplanctônicos mais representativos em biomassa relativa, antes e depois da aplicação da
técnica de biomanipulação no lago artificial da ESEC.
Apesar de não encontrarmos diferenças significativas na biomassa total
fitoplanctônica, representada pelos valores de clorofila-a e biovolume, e na diversidade
de espécies fitoplanctônicas, podemos observar um moderado sinal positivo da
biomanipulação no aumento de riqueza de espécies fitoplanctônicas e no recrutamento
de grupos funcionais de algas verdes coloniais (F e J) após a remoção dos peixes
bentívoros bioturbadores. Entretanto, os resultados sobre o impacto da remoção desses
peixes em um lago raso no semiárido tropical na dinâmica dos grupos funcionais
fitoplanctônicos e na qualidade da água ainda são incipientes e possuem limitações
devido ao evento de seca prolongada durante o período de estudo, sendo necessário um
monitoramento em longo prazo para investigar os reais efeitos da biomanipulação no
funcionamento do ecossistema.
28
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33
ARTIGO 2
Water level reduction caused by severe drought may
either increase or decrease phytoplankton biomass and
cyanobacteria dominance in shallow lakes
34
Water level reduction caused by severe drought may either increase or decrease
phytoplankton biomass and cyanobacteria dominance in shallow lakes
Costa, M.R.A, Attayde, J.L & Becker, V.
Abstract
Drought leads to water level reduction which is an important driving factor of
phytoplankton dynamics through influences on availability of resources.
Our study aims to evaluate the effects of a severe drought on the dynamics of
phytoplankton biomass and composition as functional groups. We hypothesized
that drought periods are favorable to cyanobacteria bloom forming assemblages.
Water samples were collected between May 2012 and February 2013 in two
shallow man-made lakes (ESEC and Pocinhos) in a tropical semiarid region of
Brazil.
In both lakes, the severe drought was related to the reduction of the water level
and light availability, increase of turbidity, conductivity and nutrients (C, N, P).
However, phytoplankton dynamics in the severe period showed a different
behavior depending on the depth of the man-made lakes: the shallower
decreased the biomass with dominance of flagellates groups (W1, W2, Y) and
the deeper increased biomass with dominance of cyanobacteria group (SN).
To sum up, our study revealed that the effect of severe drought in tropical
systems in semiarid shallow lakes lead to a reduction of the water level,
increasing nutrients, but increasing or decreasing the inorganic turbidity,
depending on the depth of the shallow lakes. These effects reflected in distinct
behaviors of phytoplankton biomass and composition, as collapse and increase.
Contradicting expectations, our data showed that drought period not always is
favorable to cyanobacterial blooms.
Keywords: Water Level Reduction, Inorganic Turbidity, Shallow Lakes,
Cyanobacteria, Cylindrospermopsis raciborskii, Euglenoids.
35
Introduction
Drought is recognized as an ecological perturbation in ecosystems. There
appears to exist two types of droughts depending on the type and periodicity of the
disturbance (Lake, 2003): the predictable, marked by seasonality (Naselli-Flores &
Barone, 1998; Rojo, 2012) and the unpredictable droughts marked by prolonged decline
in precipitation and unexpected changes in ecosystems properties (Bouvy et al., 2003;
Garcia-Jurado et. al., 2012). Climate change may lead to prolonged periods of drought
which, especially in arid and semiarid regions, induce water level fluctuation (WLF)
that can act as driving factor of phytoplankton community (Zohary et al., 2010,
O’Farrel et al., 2011). Lakes in semi-arid regions are mostly shallow and nutrient
availability in lakes is controled by periodic rainfalls (Beklioglu et. al., 2008). In
shallow lakes the WLF affect the volume to sediment surface ratio more than in deep
lakes hence the water level reduction increase nutrients concentrations enhancing the
risk on cyanobacterial blooms (Beklioglu et al., 2007, Naselli-Flores et. al., 2007).
Phytoplankton species have life strategies to survive in different environmental
conditions (Reynolds, 1998). Physical (e.g. light availability, mixing regime), chemical
(e.g. nutrients) and biological factors (e.g. herbivory) are recognized to be the main
drivers of phytoplankton functional groups (Reynolds, 2006). The investigation of these
factors is important to understand phytoplankton ecology, including relevant process in
species replacement and habitat selection. Using morphological, physiological and
ecological traits, Reynolds et al. (2002) proposed a functional classification of
freshwater phytoplankton. This approach supplies important information about the
dynamics of the species and habitat selection, being widely employed around the world
(Becker et al., 2010, Crossetti et al., 2013, Huszar et al., 2003, Kruk et al., 2002).
Studies carry out on phytoplankton dynamic in semi-arid regions (e.g Bouvy et.
al., 1999, Naselli-Flores et. al., 2007, Dantas et. al., 2012) have shown cyanobacterial
blooms during most of the year as a consequences of drought. Brazilian semi-arid is
naturally stressed by low precipitation and negative water balance and the expectations
about the climatic change scenario for this region is the intensification of extreme
events (e.g prolonged droughts) (Marengo, 2010). The effects of severe droughts on
phytoplankton structure and dynamics still unclear and more studies are needed to
understand the patters and strategies of phytoplankton during extreme events, giving
knowledge to mitigate threats to ecological water quality, as eutrophication.
36
Considering that climatic regime has important effects on the ecosystems,
especially in shallow semi-arid lakes, our study aims to evaluate the effects of droughts
on the dynamics of phytoplankton biomass and composition as functional groups. We
will access the patterns and strategies in phytoplankton replacement related to the
consequences of prolonged droughts in two systems in Brazilian semi-arid region. In
light of these conditions, we hypothesized that severe periods of drought are favorable
to cyanobacterial bloom-forming functional groups.
2. Materials and methods
2.1 Study site
The man-made lakes ESEC (6º34’49,3” S; 37º15´20” W) and Pocinhos (S
(6º34’42,49’’S; 37º19’47,5” W) are located in Brazilian Northeast (Fig. 1). They are
neighbor shallow lakes on the same watershed with maximum depth of 4.0 and 6.0 m,
respectively. The regional climate is tropical semi-arid (BS’h’ according to Kottek et.
al., 2006 classification), characterized by irregularity of rainfalls, high
evapotranspiration rates and negative water balance. The mean annual precipitation is
733 mm and the rainy season is concentrated only in five months, generally from
January to May. The precipitation data was provided by EMPARN (Local Agriculture
Company).
Fig.1. Location of Serra Negra do
Norte city and the artificial lakes
(ESEC and Pocinhos). The gray
region marked is the Seridó
Ecological Station
37
2.2 Sampling and analysis
We sampled out monthly from May 2012 to February 2013, at eight sampling
sites, being four in the littoral zone and four in the limnetic zone, and integrated from
the whole water column for each lake. We integrated the samples from limnetic and
littoral zone for nutrients, chlorophyll and phytoplankton community. We measured the
depth profile of water temperature and dissolved oxygen at each half meter using a
portable oxygen meter (Instrutherm MO-900). We fixed the phytoplankton samples
with acetic solution of lugol.
We measured the values of conductivity, turbidity and pH by specific portable
equipments (conductivity, turbidity and pH meter). We calculated the euphotic zone
(Zeu) as 2.7 times the Secchi depth (Cole, 1994) and the ratio euphotic zone/maximum
depth ( Zeu/Zmax) was used as a proxy of light availability (Jensen et. al., 1994).
We analyzed the dissolved inorganic nitrogen (DIN) (NO2, NO3, NH4) and total
nitrogen (TN) using a carbon analyzer TOC-V Shimadzu with a TN analyzer attached,
total phosphorus (TP) and soluble reactive phosphorus (SRP) by spectrophotometric
method (Valderrama, 1981) and (Murphy & Riley,1962) respectively. We filtered the
water through glass fiber filter (VWR) for chlorophyll-a and inorganic and organic
suspended solids (ISS, OSS). We extracted chlorophyll-a with ethanol 95% and
measured by spectophotometry (Jespersen & Cristoffersoen, 1988) inorganic suspended
solids (ISS) were ignited to constant weight at 550ºC and organic suspended solids were
ignited to constant weight at 100ºC (APHA, 1998).
We identified the phytoplankton populations whenever possible at species level
and counted using an inverted microscope (Utermöhl, 1958). We calculated the algal
biovolume (mm3L
-1) using formulae for geometric shapes (Hillebrand et. al., 1999) and
expressed the fresh-weight unit in mass (mg.L-1
) (Wetzel and Likens, 2000). We
defined as descriptor species those whose contribution was >5% of total algal biomass
and classified them into functional groups using the criteria of Reynolds et al. (2002)
and Padisák et. al., (2009).
We plotted the temperature and dissolved oxygen depth-lines using SURFER®
v.8, using data interpolation Kriging method. We performed a redundancy analysis
(RDA) to evaluate the relationship between phytoplankton functional groups and
environmental factors and tested its significance with Monte Carlo testing (999
permutations) using PC-ORD® v.6 (McCune & Mefford, 2011). For the ordination
38
analysis, we transformed the abiotic and biological data by (log10 (x+1)). In the RDA
analyzes we included turbidity, Zeu, NID, SRP and ISS.
3. Results
3.1. Limnological Scenario
The semiarid region of Brazilian northeast was marked by a prolonged drought
during the year 2012. Total precipitation in the study period was 299 mm while the
historical average for the same period is 825 mm (Fig. 2).
Fig.2. Monthly precipitation in Serra Negra do Norte (dark bars) and historical average (gray line), the
dark line indicates the study period.
Temperature and dissolved oxygen vertical profiles allowed us to identify a
homogenous condition in ESEC lake during all the studied period (Fig. 3). The vertical
profile for Pocinhos also showed thermal homogeneity but oxygen stratification during
all studied period (Fig. 4).
Fig. 3. Vertical profile of water temperature (ºC) and dissolved oxygen (mg L-1
) for ESEC lake
39
Fig. 4. Vertical profile of water temperature (ºC) and dissolved oxygen (mg L-1
) for Pocinhos lake.
Due to the lack of precipitation, the water column decreased two meters in both
systems, ranging about 4 to 2 m in ESEC lake and from 6 to 4 meters in Pocinhos lake.
The availability of light in the water column decreased through time for both systems.
In January and February 2013 Zeu/Zmax was lower than 10% for ESEC and 20% for
Pocinhos (Fig.5).
Fig.5. Temporal variation of maximum depth (Zmax) (dark bars), euphotic zone (Zeu) (gray bars) and the
ratio Zeu/Zmax, (line) for ESEC and Pocinhos lake.
Physical and chemical conditions were distinguished in two periods that we
called drought 1 (from May 2012 to October 2012) and drought 2 (from November
2012 to February 2013) mainly driven by the prolonged drought (Table 1). The mean
values of turbidity and conductivity were higher in drought 2 for both systems and the
nitrogen dynamics followed the same pattern. Dissolved inorganic nitrogen (DIN) and
total nitrogen (TN) reached the highest values in drought 2. Although the nutrients were
high over all the period, the chlorophyll-a in ESEC abruptly decreased from a mean
40
value 64.20 to 31.0 μg.L-1
, the opposite happened in Pocinhos, increasing from 34.4 to
75.7 μg.L-1
(Table 1).
Table 1 – Means and ranges of environmental variables in ESEC and Pocinhos lake during drought.
ESEC POCINHOS
Drought 1 Drought 2 p-value Drought 1 Drought 2 p-value
Mean Mean Mean Mean
TºC of water 26.6 27.8 0,012 26.9 28.0 0,185
pH 7.3 7.4 0,376 7.66 8.0 0,024
Turb (NTU) 18 85 0,008 5.2 26.5 0,000
ISS (mg.L-1
) 5.5 20.2 0,039 5.29 1.74 0,029
OSS(mg.L-1
) 13.5 12.6 0,080 13.31 12.61 0,001
Cond (µScm-1) 220 289 0,003 193.5 268.8 0,001
DO (mg.L) 5.9 4.3 0,069 6.7 6.05 0,038
TN (μg.L-1
) 2433 3501 0,327 2018 3331 0,189
DIN (μg.L-1
) 1500 2125 0,007 1405 2106 0,170
TP (μg.L-1
) 98.37 103.9 0,847 50.8 55.4 0,803
SRP (μg.L-1
) 6.9 16.6 0,004 4.6 5.1 0,746
Chlα (μg.L-1
) 64.20 31.0 0,006 34.3 75.7 0,013
TºC = temperature, DO= dissolved oxygen, Cond= conductivity, TN=total nitrogen, DIN= dissolved
inorganic nitrogen, TP= Total phosphorous, SRP=Soluble reactive phosphorous, Chla= chlorophyll-a, ISS=
Inorganic Suspended Solids and OSS= Organic Suspended Solids. P-value is the results for t test.
3.2 Phytoplankton composition and dynamics
Phytoplankton biomass and composition and the process of groups replacement
were analyzed using the functional groups. Twenty-nine (29) species of algal were
identified in ESEC lake members of seven major taxonomic categories and 14
functional groups. The nine descriptor species (>5% of the total biomass) were
members of five functional groups (SN, S1, W1, W2, Y) in ESEC (Table 2). In Pocinhos
lake was identified 33 species of algal belonging to seven major taxonomic groups and
15 functional groups. There were four descriptor species members of four functional
groups (C, SN, S1, F) (Table 2).
The total biomass behavior was distinguished for the two lakes, while the total
biomass abruptly decreased in ESEC lake during drought 2, it gradually increased in
Pocinhos in the same period (Fig. 6). There was also an opposite pattern of a
phytoplankton functional groups replacement in the lakes. The dominant group in ESEC
shifted from SN to a co-dominance of W1, W2 and Y while the dominant and co-
41
dominant groups in Pocinhos changed from S1, C and F to a state dominated by the
group SN.
Table 2 – Phytoplankton species with their taxonomic and functional groups
Functional
Group
ESEC
Functional
Group
POCINHOS
Phytoplankton Species Taxonomic Group Phytoplankton Species Taxonomic
Group
C Cyclotella striata Bacillariophyceae
C Cyclotella striata* Bacillariophyceae
F Kirchneriella contorta Chlorophyceae
D Nitzschia sp.
Bacillariophyceae
J Tetraedron minimum
Scenedesmus smitii,
Crucigenia quadrata
Chlorophyceae
F Botryococcus braunii, *
Kirchneriella contorta
Chlorophyceae
K Cyanodictyon imperfectum Cyanobacteria J Coelastrum microporum
Coelastrum sp.
Scenedesmus sp.
Chlorophyceae
L0 Merismopedia punctata
Merismopedia tenuissima
Cyanobacteria K Cyanodictyon imperfectum
Aphanocapsa sp.
1. Synechocystis sp.
Cyanobacteria
P Closterium sp.
Staurastrum sp.
Penales sp.
Zygnematophyceae
Dinophyceae
L0 Merismopedia punctata
Merismopedia tenuissima
Cyanobacteria
S1 Planktolyngbya limnetica *
Planktolyngbya contorta
Cyanobacteria P Closterium sp.
Staurastrum sp.
Penales sp.
Chlorophyceae
Dinophyceae
SN Cylindrospermopsis
raciborskii*
Cyanobacteria S1 Planktolyngbya limnetica*
Planktolyngbya contorta
Cyanobacteria
W1 Euglena sp. *
Euglenophyceae SN Cylindrospermopsis
raciborskii*
Cyanobacteria
W2 Trachelomonas spp.*
Trachelomonas volvocina *
Strombomonas sp.
Euglenophyceae
TC Gloeocapsa sp .
Chlorophyceae
X1 Monoraphidium contortum Chlorophyceae W1 Euglena sp. Euglenophyceae
X2 Cryptomonas pyrenoidifera
Chroomonas cf. acuta
Rhodomonas minuta
Cryptophyceae W2 Trachelomonas volvocina Euglenophyceae
Y Cryptomonas obovata *
Cryptomonas spp. *
Cryptomonas marsonii *
Gymnodinium sp. *
Cryptophyceae
Dinophyceae
X1 Monoraphidium contortum Chlorophyceae
X2 Cryptomonas pyrenoidifera
Chroomonas acuta
Cryptophyceae
Y Cryptomonas sp.
Cryptomonas marsonii
Gymnodinium sp.
Cryptophyceae
Dinophyceae
* descriptor species (>5% of total biomass)
42
Fig.6. Composition and biomass of phytoplankton functional groups for ESEC and Pocinhos.
The RDA ordination results for ESEC lake using five functional groups (SN, S1,
W1, W2, Y) and five environmental variables (Zeu, Turbidity, ISS, OSS and DIN) are
shown in Figure 7. The first two axis explained 81.7% of species-environmental
variables relation (axis 1= 72.8.0%, axis 2= 9.0%), and the Monte Carlo testing
indicated that the relationship were significant (P<0.003). The RDA showed a temporal
differentiation with two distinguished periods (Drought 1 and 2). Drought 1 it is related
to the cyanobacteria bloom-forming functional groups (groups SN and S1) and with
higher light availability (0,61) and organic suspended solids (0,71). Drought 2 was
related with the functional groups W1, W2 and Y, all groups with mixotrophic traits, and
with higher turbidity (-0,88), inorganic suspended solids (-0,67) and nitrogen (DIN)
(0,71).
43
Fig. 7 Redundancy analysis (RDA) scores applied to biological and environmental variables in ESEC
lake. Sample units = months of the year. S1, SN, Y, W1, W2 are the functional groups Zeu= Euphotic zone,
Turb= Turbidity., ISS= Inorganic Suspended Solids, OSS= Organic suspended solids and DIN=
Dissolved Inorganic Nitrogen.
The RDA ordination results for Pocinhos lake using four functional groups (C,
SN, S1 and F) and four environmental variables (Zeu, Turbidity, DIN and OSS) are
shown in Figure 8. The first two axis explained 62,1% of species-environmental
variables relationship ( axis 1=55.1, axis 2= 6.9), the Monte Carlo test indicated that the
relationship were significant (p<0.003). The RDA from Pocinhos showed the same
pattern of temporal differentiation. Drought 1 was mostly related to the functional group
C, represented by Cyclotella striata, with higher light availability, Zeu (-0,90). Drought
2 was related to the groups SN, S1 and F, and also related to higher nitrogen (0,53),
turbidity (0.93) and with OSS (0,92).
Drought effect
44
Fig. 8 Redundancy analysis (RDA) scores applied to biological and environmental variables in Pocinhos
lake. Sample units = months of the year. S1, SN, C, F are the functional groups Zeu= Euphotic zone, Turb=
Turbidity, .OSS= Organic Suspended Solids, DIN= Dissolved Inorganic Nitrogen.
4. Discussion
In this paper we aimed to evaluate the effects of an unusual drought on the
dynamics of phytoplankton biomass and composition with increase of cyanobacteria
and we found different behavior depending on depth of the man-made lakes: the
shallower decreased the biomass with dominance of flagellates and the deeper increased
biomass with dominance of cyanobacteria.
Drought periods leads to a deterioration of the water physical and chemical
conditions, increasing turbidity and nutrient concentrations, reducing water transparency
and enhancing the risk of cyanobacterial blooms (Bouvy et. al., 2003, Roland et. al.,
2012). In our study the water level (WL) reduction was the main factor acting upon the
dynamics of the phytoplankton biomass and composition in both studied systems. It
showed strong implications on the resource availability decreasing light and increasing
nutrients in both systems. The effect of WL reduction was more drastic in ESEC lake
where the inorganic suspended solids (ISS) increased 5-fold than in Pocinhos lake
where ISS decreased 3-fold. The turbidity in lakes could be caused by different mineral
substances, including clays of distinct mineralogies from eroding soils,
resuspended bottom sediments, glacial flours, and calcite precipitates (Cuker, Gama
Drought effect
45
& Burkholder, 1990). The differences in organic and inorganic turbidity between ESEC
and Pocinhos are probably due the differences on kind of soils. ESEC is characterized
by a chromic luvisol soil, a mineral soil with presence of clay, and Pocinhos is
characterized by a litholic neossolo, comprising organic matter with loam texture
(EMBRAPA, 1971). Some studies show inorganic turbidity to favor flagellated algae
(Cuker, 1987) and organic turbidity related to cyanobacterial algae (Hart, 1987, Allende
et al., 2009). Studies showed that sediment-ressuspension by benthivorous fish can
increase phytoplankton biomass through nutrient translocation (Rozeen et. al., 2007) or
inhibit it through the decrease of the availability of light increasing inorganic turbidity
(Wahl et. al., 2011). Therefore, the role of ISS (inorganic turbidity) was crucial to
distinguish the two periods of the two lakes.
The increase of the inorganic turbidity during the severe drought caused a shift
in phytoplankton composition in ESEC lake from cyanobacteria groups (SN, S1) to
functional groups of flagellate (W1, W2, Y). The flagellate groups have been found in
the water layer near the bottom in different shallow lakes (Reynolds et. al., 2002;
Ibãnez, 1998). When the WL decreased it affected the volume to sediment surface ratio
in the lake explaining the appearance of the groups W1 and W2. Also, the potentially
high organic matter was an important factor for the bottom-dweller groups once they are
adapted to mixotrophic conditions (Reynolds et al., 2002). The low light availability
was favorable for Y groups, represented by small cryptomonads (Reynold et al., 2002).
On the other hand, the higher turbidity in Pocinhos was effect of the higher algal
biomass. The phytoplankton composition pattern found in Pocinhos lake was opposite
of ESEC. The replacement of phytoplankton functional groups in Pocinhos was from C
and F groups to a dominance of SN and S1 functional groups. The group F, represented
by colonial green algae, is able to grow in systems with high light availability and is
sensitive to nutrient enrichment and the appearance of C group, from diatoms of small
size, was explained by their efficient light-harvesting in the whole water column
(Reynolds et al. 2002). The nutrient enrichment and light reduction were the main
driving factors for the changes in phytoplankton biomass and composition, shifting
from C and F to the cyanobacteria bloom-forming groups, SN and S1, which are tolerant
to low light.
In light of all mentioned above, our study highlights that the concept of
phytoplankton functional groups can be useful to a better understand of phytoplankton
dynamics, providing information on algal strategies and theirs and sensitivities.
46
The semi-arid region in Brazil experienced a severe drought during 2012,
known as the worst drought in the last 30 years (Brazilian National Water Agency) and
our results showed an unusual behavior of phytoplankton community contradicting the
expectations about the climatic change scenario- increase of eutrophication in warmer
climates, like semiarid regions, leads to cyanobacterial blooms (Marengo et al., 2010;
Roland et al., 2012). In summary, our study revealed that the effect of severe drought in
nearby systems in semiarid region lead to a reduction of the water level, increasing
nutrients, but increasing or decreasing the inorganic turbidity, depending on the depth of
the shallow lakes, and not always favoring cyanobacterial blooms.
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50
8. Considerações finais
Nossos resultados indicam que o evento de seca severa altera os fatores físicos e
químicos de qualidade da água e a estrutura da comunidade fitoplanctônica, refletindo
numa mudança na biomassa e composição dos grupos funcionais fitoplanctônicos. Esse
evento de seca afetou os resultados do experimento de biomanipulação através da
remoção seletiva de espécies de peixes bentívoros bioturbadores. Entretanto,
conseguimos observar uma tendência à melhoria na qualidade da água através do
aumento significativo da transparência da água e o recrutamento de grupos de algas
verdes coloniais após a biomanipulação.
A flutuação do nível de água é frequentemente associada a mudanças no clima e
direciona alterações nos processos e padrões ecológicos dos ecossistemas aquáticos
(Wantzen et al., 2008). Estudos mostram a influência do clima na flutuação do nível
d’água e como isso afeta profundamente a estrutura biológica e as funções dos corpos
aquáticos, especialmente na comunidade fitoplanctônica (Naselli-Flores & Barone,
2005; O’Farrell et al., 2011). Lagos rasos sofrem bastante influência da flutuação do
nível d’água. O principal fator direcionador da comunidade fitoplanctônica nos lagos
estudados foi a redução do nível da água causada pela seca severa, refletindo numa
mudança nos principais recursos para o fitoplâncton – luz e nutrientes.
Observamos resultados distintos entre os lagos estudados, onde o lago Pocinhos,
o mais profundo, aumentou a biomassa fitoplanctônica e dominância do grupo funcional
de cianobactérias fixadoras de nitrogênio formadoras de florações (SN) com a redução
do nível da água. Porém, os efeitos da seca estudados para o lago da ESEC foram
contrastantes com a literatura e com as expectativas climáticas futuras, não
corroborando a nossa hipótese de que os efeitos da seca favorecem cianobactérias
formadoras de floração. A redução do nível da água, causada pela seca, influenciou a
estabilidade do sistema, atingindo um nível crítico de turbidez inorgânica, isso resultou
na redução da biomassa total fitoplanctônica e na mudança da composição de grupos
funcionais para o lago da ESEC. Portanto, a dominância de cianobactérias nem sempre
é favorecida pelo efeito da seca e depende da profundidade dos lagos.
Concluímos que o impacto da remoção dos peixes bentívoros bioturbadores em
um lago raso no semiárido tropical sob a dinâmica dos grupos funcionais
fitoplanctônicos e qualidade da água ainda são incipientes e possuem limitações devido
ao evento de seca prolongada durante o período de estudo, sendo necessário um
51
monitoramento em longo prazo para investigar os reais efeitos da biomanipulação no
funcionamento do ecossistema. Além disso, eventos extremos de seca causam redução
do nível de água e pode ter efeitos imprevisíveis sob a comunidade fitoplanctônica.
Embora existam conhecimentos sedimentados sobre o processo de eutrofização e
métodos de restauração para combatê-la, pouco se conhece a respeito da interação das
alterações climáticas e a eutrofização, especificamente em eventos de seca severa, e
como este fato pode interferir no processo de restauração de um ecossistema aquático.
Dessa forma, se dá a necessidade de se estudar o efeito de eventos climáticos extremos e
sua importância para o funcionamento dos ecossistemas aquáticos.
52
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