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RECIFE, 2016
SHALANA CÁSSIA DO NASCIMENTO
USO DE FERRAMENTAS E AJUSTES COMPORTAMENTAIS POR Sapajus libidinosus
(Spix, 1823) SELVAGENS EM AMBIENTE SEMIÁRIDO.
RECIFE, 2016
SHALANA CÁSSIA DO NASCIMENTO
USO DE FERRAMENTAS E AJUSTES COMPORTAMENTAIS POR Sapajus libidinosus
(Spix, 1823) SELVAGENS EM AMBIENTE SEMIÁRIDO.
Dissertação apresentada ao Programa Pós-
Graduação em Ecologia da Universidade
Federal Rural de Pernambuco, como exigência
para obtenção do título de mestre em Ecologia.
Orientador: Dr. Antonio da Silva Souto
Co-orientador: Drª Nicola Schiel
RECIFE, 2016
Ficha Catalográfica
N244u Nascimento, Shalana Cássia do.
Uso de ferramentas e ajustes comportamentais por
Sapajus libidinosus (Spix, 1823) selvagens em ambiente
semiárido / Shalana Cássia do Nascimento. – Recife, 2016.
84 f. : il.
Orientador: Antonio Souto.
Dissertação (Mestrado em Ecologia) – Universidade
Federal Rural de Pernambuco, Departamento de Biologia,
Recife, 2016.
Inclui referências.
1. Comportamento. 2. Forrageio. 3. Adaptação.
I. Souto, Antonio, orientador. II. Título
CDD 574
USO DE FERRAMENTAS E AJUSTES COMPORTAMENTAIS POR Sapajus libidinosus
(Spix, 1823) SELVAGENS EM AMBIENTE SEMIÁRIDO
SHALANA CÁSSIA DO NASCIMENTO
Dissertação de mestrado apresentada ao Programa de Pós- Graduação em
Ecologia (PPGE) da Universidade Federal Rural de Pernambuco como
parte dos requisitos necessários para obtenção do grau de Mestre em
Ecologia.
Dissertação apresentada e em / /
Orientador:
Prof. Dr. Antonio da Silva Souto – UFPE
Co-orientadora:
Prof.ª Drª Nicola Schiel - UFRPE
Examinadores:
Profª Dra. Bruna Bezerra – UFPE
Prof. Dr. Martin Alejandro Montes – UFRPE
Dr. Hugo Fernandes Ferreira– UFRPE
DEDICATÓRIA
Dedico esta dissertação ao meu marido, e a
todos os macacos que tive a oportunidade de estudar.
EPÍGRAFE
“Se o dinheiro for a sua esperança de
independência, você jamais a terá. A única segurança
verdadeira consiste numa reserva de sabedoria, de
experiência e de competência.” (Henry Ford)
AGRADECIMENTOS
Aos meus orientadores Antonio Souto e Nicola Schiel pela recepção, apoio e amizade.
Agradeço a todos do LETA – Laboratório de Etologia Teórica e Aplicada pela parceria ao longo de
todo o estudo, em especial Marilian Boachá, Danise Alves, Filipa Abreu, Rafaela Souza, Natasha
Bittencourt, Julia Vasconcelos.
À FACEPE (Fundação de Amparo à ciência e tecnologia de Pernambuco) pela concessão da bolsa
para realização do estudo.
Ao meu marido, minha mãe e demais familiares pelo apoio incondicional, compreensão nas faltas
dos eventos de família.
Aos queridos Veremundo e Luzimar Peixoto e toda sua família por me acolherem, auxiliarem e
permitirem a realização da pesquisa. Principalmente por abrirem sua casa e sua vida para uma pessoa
estranha até então e que com o tempo me incluíram parte da família.
À Arleu Vianna pelo auxílio com os mapas estatísticos e por me deixar fissurada no software R e
querer aprender mais sobre estatística.
À Jéssica Caroline por me acompanhar, mesmo que pouco, nessa jornada e por dividir tantas
aventuras.
À Galego (in memorian), Adriano, Marcos e Mael por serem mateiros tão dedicados e companheiros.
Aos macacos por me permitirem realizar essa pesquisa, por me deixarem acompanha-los e entender
um pouco do mundo deles.
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO ........................................................................................................................ 7
2. REFERENCIAL TEÓRICO................................................................................................... 9
2.1 Uso de ferramentas ........................................................................................................................9
2.2 Uso de ferramentas por primatas não humanos ...................................................................... 10
2.3 Sapajus libidinosus e o uso de ferramentas ............................................................................... 11
2.5 Cultura em primatas não humanos ........................................................................................... 15
3. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ................................................................................. 17
4. CAPITULO I .......................................................................................................................... 23
5. USO DE FERRAMENTAS E AJUSTES COMPORTAMENTAIS POR MACACOS-
PREGO (Sapajus libidinosus) SELVAGENS EM AMBIENTE SEMIÁRIDO ..................... 24
Resumo............................................................................................................................................... 24
Introdução ......................................................................................................................................... 25
Metodologia ....................................................................................................................................... 27
Área de estudo ........................................................................................................................................... 27
Coleta de dados ......................................................................................................................................... 27
Caracterização e monitoramento dos sítios de quebra ............................................................................. 29
Acompanhamento sistemático dos animais ............................................................................................... 29
Comportamento do uso de ferramentas ..................................................................................................... 30
Análise dos dados ...................................................................................................................................... 30
Resultados .......................................................................................................................................... 31
Identificação, caracterização e monitoramento dos sítios de quebra e registros dos itens alimentares. . 31
Comportamento do uso de pedras como ferramentas ............................................................................... 35
Discussão ............................................................................................................................................ 36
Agradecimentos ................................................................................................................................. 41
Referências bibliográficas ................................................................................................................ 41
6. CAPÍTULO II ........................................................................................................................ 45
7. OBTENÇÃO DE ÁGUA POR MACACOS-PREGO (Sapajus libidinosus) EM AMBIENTE
SEMIÁRIDO ........................................................................................................................... 46
Resumo............................................................................................................................................... 46
Introdução ......................................................................................................................................... 47
Métodos .............................................................................................................................................. 48
Resultados .......................................................................................................................................... 49
Discussão ............................................................................................................................................ 51
Agradecimentos ................................................................................................................................. 54
Referências ........................................................................................................................................ 54
8. INSTRUCTIONS FOR AUTHORS ..................................................................................... 59
5
Castro, Shalana Cássia do Nascimento (MSc Ecologia) Universidade Federal Rural de Pernambuco.
Fevereiro de 2016. Uso de ferramentas e ajustes comportamentais por macacos-prego (sapajus
libidinosus) selvagens em ambiente semiárido. Antonio Souto (Orientador); Nicola Schiel (Co-
orientadora)
RESUMO
O gênero Sapajus, apesar de sua ampla distribuição, sofre altas pressões por déficit hídrico e intensas
temperaturas. Como forma de adaptações a esses locais algumas espécies do gênero apresentam o
hábito de usar ferramentas (pedras e gravetos) para acessar alimento. A espécie Sapajus libidinosus
até o dado momento apresenta uma gama maior de variabilidade acerca do comportamento. Devido
às dificuldades de habituação desses animais, existem poucas populações estudadas o que dificulta
um melhor entendimento acerca do uso de ferramentas para a espécie como um todo. Diante da
problemática e a fim de entender como uma nova população se comporta em comparação com outras
populações e em comparação consigo própria considerando duas áreas distintas, uma aberta e outra
fechada, nós investigamos uma população de Sapajus libidinosus composta de 35 indivíduos vivendo
em ambiente de caatinga. Os animais apresentaram comportamentos semelhantes a estudos
anteriores bem como adaptações próprias não observadas em outras populações. O grupo ao ter seu
comportamento comparado acerca da área de forrageio apresentou preferência pelo centro da mata e
utilizou um maior número de sítios de quebra em área aberta apesar de ter visitado mais vezes a área
fechada durante nosso estudo. Seis tipos de alimento foram consumidos pelos animais com o auxílio
de ferramentas (Syagrus oleraceae, Manihot epruinosa, Hymenaea sp., Mucuna pruriens,
Pilosocerus pachycladus). Para acessar os alimentos os animais apresentaram 5 diferentes posturas e
pedras martelo de pesos diferentes, modificadas de acordo com o fruto consumido. A variação da
postura foi observada em indivíduos de diferentes idades e também em relação ao número de batidas
até a quebra do alimento, onde as posturas mais utilizadas apresentaram um menor número de
batidas. Foram verificados quatro recursos vegetais para consumo hídrico pelos animais. O grupo
não utilizou ferramentas para acessar a água, porém boa parte dos recursos estava em situação
críptica. A população aqui estudada além de fazer uso de ferramentas regularmente exibe diversas
adaptações que tendem a facilitar a permanência destes em ambientes hostis. O estudo agrega valor à
afirmação de que o uso de ferramentas seja comum para a espécie e que esse comportamento pode
sofrer variações em detrimento do ambiente e demais fatores bióticos e abióticos.
Palavras-chaves: Comportamento; Forrageio; Adaptação.
6
Castro, Shalana Cássia do Nascimento (MSc Ecologia). Federal Rural University of Pernambuco.
February 2016. Tool use and behavioral adjustments by wild capuchin monkeys (sapajus
libidinosus) in semiarid environment. Antonio Souto (Supervisor); Nicola Schiel (Co-supervisor)
ABSTRACT
The Sapajus genre, despite its wide distribution, suffer high pressures by drought and intense
temperatures. As a way of adaptations to these places some species of the genus have the habit of
using tools (stones and sticks) to access food. The species Sapajus libidinosus until the given time
has an increased range of variability of the behavior. Due to the difficulties of habituation of the
animals, there are few populations studied which hampers a better understanding of the use of tools
for the species as a whole. Regarding the problem and in order to understand how a new population
behaves compared to other populations and compared with itself considering two distinct areas, one
open and one closed, we investigated a population of Sapajus libidinosus composed of 35 individuals
living in environment Caatinga. The animals showed behavior similar to previous studies and own
adjustments observed in other populations. The group to be compared behavior on the foraging area
presented preferably at the center and used kills a greater number of sites for breaking open area
despite having played more often the closed area during our study. Six types of food were consumed
by animals with the aid of tools (Syagrus oleracea, Manihot epruinosa, Hymenaea sp., Mucuna,
Pilosocerus pachycladus). To access food animals presented 5 different positions and hammer stones
of different weights, modified according to the fruit consumed. The change of attitude was observed
in individuals of different ages and also in the number of hits to the food breaks down, where the
most frequently used positions had fewer hits. Four plant resources were checked for water
consumption by animals. The group did not use tools to access the water, but most of the funds was
cryptic situation. The population studied here as well as make use of tools regularly displays several
adaptations that tend to facilitate the permanence of these in hostile environments. The study adds
value to the claim that the use of tools is common for the species and that this behavior can be varied
at the expense of the environment and other biotic and abiotic factors.
Key-words: Foraging; Behavior; Adaptation
7
USO DE FERRAMENTAS E AJUSTES COMPORTAMENTAIS POR Sapajus libidinosus (Spix,
1823) SELVAGENS EM AMBIENTE SEMIÁRIDO.
INTRODUÇÃO
Dentre os primatas neotropicais, o gênero Sapajus é caracterizado pela sua ampla distribuição
geográfica, ocupando diferentes ambientes como florestas tropicais, manguezais, cerrado e caatinga,
situados no centro e nordeste brasileiro, sul do Paraguai e norte da Argentina (FRAGASZY et al.,
2004b). No Brasil são relatadas oito espécies de macacos-prego pertencentes a esse gênero (Sapajus
apella, S. nigritus, S. cay, S. macrocephalus, S. robustus, S. xanthosternos, S. flavius e S. libidinosus)
(SILVA JR, 2005) (Fig.1). A espécie S. libidinosus se encontra distribuída nas regiões de cerrado e
caatinga, ambientes que sofrem altas pressões por déficit hídrico e intensas temperaturas (FURLEY e
METCALFE, 2007). Suas áreas de uso podem ser grandes (290 ha) ou relativamente pequenas (80
ha), pois variam de acordo com a distribuição e disponibilidade dos recursos alimentares
(FRAGASZY et al., 2004). Os ambientes ocupados pelos S. libidinosus, apesar de serem distintos e
se conformarem de formas diferentes diante das mudanças climáticas e ambientais, assemelham-se
por serem relativamente abertos (PENNINGTON et al., 2006). Além das mudanças naturais como
sazonalidade, vegetação e clima, o crescimento acelerado da população humana e a consequente
modificação de diversos ambientes, tem se tornado um fator adicional no ajuste desses animais
pressionando-os a ocupar pequenos fragmentos de ecossistemas (MARSH, 2003; MMA, 2003;
SABBATINI et al., 2006; STRIER, 2007), transitando entre áreas antropizadas e preservadas.
Figura 1- Distribuição das espécies do gênero Sapajus no Brasil e América latina
8
A presença e adaptação dos S. libidinosus a locais abertos poderia ser explicada pela sua
flexibilidade comportamental, principalmente em relação ao seu comportamento alimentar
(FRAGASZY et al., 2004a). Esses animais são arborícolas, e demonstram uma preferência pela parte
central do dossel, muitas vezes forrageando no chão ou em locais mais abertos, o que, para alguns
pesquisadores, pode ter propiciado a terrestrialidade e consequentemente o uso de pedras como
ferramentas (MEULMAN et al., 2012).
Sabe-se que esses macacos se sobressaem por exibir de forma bastante difundida o hábito de
utilizar pedras como ferramentas para acessar frutos encapsulados ou de difícil acesso (OTTONI &
IZAR, 2008; MORAES et al., 2014). Geralmente a definição básica utilizada para o uso de
ferramentas e a empregada neste trabalho é a sugerida por Beck (1980) que a define como:
“aplicação de um objeto solto no ambiente para alterar a forma, a posição ou a condição de outro
objeto, de outro organismo ou do próprio usuário”. A essa definição foi acrescido que o uso do
objeto nos termos descritos acima deve ser feito com regularidade e estar disseminado por meio da
aprendizagem, em pelo menos alguns indivíduos do grupo (e.g. MEULMAN et al., 2012).
Devido às dificuldades de localização e habituação desses animais, existem poucas
populações de macacos-prego selvagens que vem sendo estudadas até o momento, sendo duas na
Caatinga (MOURA & LEE, 2004; MORAES et al., 2014) e duas em área de transição entre Cerrado
e Caatinga (OTTONI & IZAR, 2008). Apesar do uso de ferramentas e demais adaptações desses
animais estar bastante disseminado, as poucas populações de vida livre pesquisadas até o momento,
inviabilizam conclusões sobre a flexibilidade comportamental e cognitiva desses primatas,
principalmente para definir se tais comportamentos são realizados de forma generalizada entre as
populações ou se ocorrem apenas em alguns grupos. Tal lacuna dificulta um maior entendimento
referente aos fatores ligados à cognição em primatas não humanos.
Dessa forma, este estudo teve como finalidade avaliar o uso de ferramentas e demais ajustes
comportamentais por uma população de Sapajus libidinosus selvagem, ainda não estudada, vivendo
em ambiente semiárido e heterogêneo, e ainda auxiliar na confirmação do uso de ferramentas ser
comum para espécie, bem como a existência de cultura entre as populações. Especificamente,
objetivou-se (i) comparar os comportamentos de grupos distintos a fim de avaliar o efeito desses
comportamentos em diferentes contextos ambientais e sociais; (ii) caracterizar o uso das pedras
como ferramentas; (iii) analisar a variação quanto o uso de ferramentas entre a população do presente
estudo e estudos anteriores; (iv) identificar demais adaptações comportamentais decorrentes do
ambiente.
9
2. REFERENCIAL TEÓRICO
2.1 Uso de ferramentas
As definições sobre o uso de ferramentas são variadas, podendo ser definida tanto de forma
simples como: “o uso de um objeto como extensão dos membros ou bico, com o objetivo de
modificar o ambiente” (VAN LAWICK-GOODALL et al., 1973), quanto de forma mais complexa
como foi descrito por Beck (1980). Em termos gerais, o uso de ferramentas refere-se ao processo do
pensamento, pelo qual o indivíduo adquire, organiza, armazena e age diante dos estímulos e
informações do ambiente (SHETTLEWORTH, 1998). Para tal estudo, à essa definição foi acrescido
que o uso do objeto deve ser feito com regularidade e estar disseminado, por meio da aprendizagem,
em ao menos alguns indivíduos do grupo (e.g. MEULMAN et al., 2012).
O uso de ferramentas, em suas várias formas, já foi observado nas mais diversas ordens
incluindo invertebrados como aranhas (HENSCHEL, 1995), formigas (PIERCE, 1986) e polvos
(MATHER, 1994); aves como abutres (VAN LAWICK-GOODALL, 1971), tentilhões (TEBBICH &
BSHARY, 2004), gralhas (REID, 1982), psitacídeos (BORSARI & OTTONI, 2005) e mamíferos
como elefantes (CHEVALIER-SKOLNIKOFF & LISKA, 1993; HART & HART, 1994), leões
(BAUER, 2001), ratos (SHUSTER & SHERMAN, 1998), castores (HANSELL & RUXTON, 2008;
THOMSEN, CAMPBELL & ROSELL, 2007), golfinhos e baleias (MCCOWAN et al., 2000) e em
primatas (TOMASELLO & CALL, 1997).
São vários os relatos de uso de ferramentas em sua forma mais simples, como no caso das
araras azuis (Anodorhynchus hyacinthinus) que foram observadas usando pedaços de madeira para
apoiar, na base do bico, os cocos de Attalea dubia e assim abrir o fruto (BORSARI & OTTONI,
2005). Outro relato refere-se aos elefantes africanos (Loxodonta africana) e elefantes asiáticos
(Elephus maximus) que utilizam varetas para aumentar o alcance da tromba e auxiliar o arremesso de
objetos (CHEVALIER-SKOLNIKOFF & LISKA, 1993; HART & HART, 1994). Já outros usos
ocorrem em sua forma mais complexa, como por exemplo, nos corvos da Nova Caledônia (Corvus
moneduloides), que foram observados produzindo “ganchos” e “espátulas” a partir de folhas para
extrair larvas de troncos de árvores (HUNT, 2004).
10
2.2 Uso de ferramentas por primatas não humanos
O uso de ferramentas de forma regular e mais extensivo entre os primatas não humanos é
observado em populações de chimpanzés, Pan troglodytes (WHITEN et al., 1999), orangotangos,
Pongo sp. (VAN SCHAIK et al., 2003), macacos de cauda longa, Macaca fascicularis aurea
(GUMERT et al., 2009), gorilas, Gorilla gorilla (GRUETER et al., 2013) e macacos-prego, Sapajus
libidinosus (OTTONI & IZAR, 2008). No entanto, o uso de ferramentas de forma mais generalizada
e flexível em uma variedade de contextos e descrito em diferentes populações é encontrado somente
em chimpanzés, Pan troglodytes (MCGREW, 2004) e macacos-prego, Sapajus libidinosus
(MANNU & OTTONI, 2009) de vida livre. Em geral, as ferramentas são utilizadas com a finalidade
de auxiliar na alimentação ou na aquisição do alimento (GRUETER et al., 2013), porém também são
registrados uso de ferramentas para auto-cuidado, exploração e comunicação (FRAGASZY et al.,
2004).
Apesar do uso de ferramentas por primatas não humanos ter sido verificado em cativeiro
através de estudos pioneiros realizados de Köller (1925) envolvendo chimpanzés (Pan troglodytes),
sua fabricação e seu uso foram, durante muito tempo, considerados como características unicamente
humanas (OAKLEY, 1949). A aceitação de que o uso de ferramentas não seria uma exclusividade
humana só começou a ser realmente desfeita com os estudos de grupos selvagens de chimpanzés
(Pan troglodytes) por Jane Goodall (GOODALL, 1964; VAN LAWICK-GOODALL, 1971) ao
acompanhar grupos desses animais por várias décadas observando as fabricações e uso de
ferramentas por esses primatas.
Os chimpanzés não utilizam apenas pedras para acessar frutos, mas também pescam cupins e
sondam formigas com varas. As vastas populações estudadas apresentam uso de ferramentas em
contextos particulares, sendo exibida em aspectos diferentes entre as populações (KOOPS et al.,
2012). Kortlandt (1986) comparando duas populações distintas de chimpanzés, uma na Guinea e
outra na Libéria, ambas fazendo uso de pedras ferramentas para acessar frutos encapsulados sugeriu
que o comportamento do uso de ferramentas pode ser adquirido de formas diferentes entre as
populações de primatas e que o ambiente influencia diretamente na absorção do comportamento.
O uso de ferramentas desempenhados por orangotangos (Pongo pygmaeus) de vida livre
parece ser restrito a algumas populações que aparentemente são favorecidas por aspectos ecológicos
que propiciam o uso de ferramentas (VAN SCHAIK et al., 2003). O autor aponta que os
orangotangos do pântano da floresta de Sumatra de Suaq Balimbing variam bastante nas taxas de uso
de ferramenta para extrair mel, formigas ou cupins de buracos de árvores e no grau em que se
11
especializaram neste comportamento e que tais variações seriam resultantes das diferenças de hábitat
e dos efeitos da dominância social.
Os macacos-de-cauda-longa (Macaca fascicularis) utilizam não apenas pedras, mas também
conchas, devido influência ambiental, para soltar e/ou quebrar ostras, gastrópodes, bivalves,
caranguejos, e frutos encapsulados (MALAIVIJITNOND et al., 2007, GUMERT et al., 2009). De
acordo com Gumert et al. (2009), apesar de haverem relatos de que esses animais utilizam pedras
como ferramentas há mais de 120 anos, tal comportamento só foi visto em uma população e também
indica uma adaptação ao ambiente.
Apesar de ser raro, os relatos em vida livre revelam que os gorilas usaram um ramo para
sondar a profundidade de água em uma clareira pantanosa (BREUER et al., 2005). Além disso, os
pesquisadores observaram um outro animal utilizando uma haste como uma estrutura de apoio
durante a preparação dos alimentos e mais tarde usando a haste como uma ponte para atravessar um
pântano. Grueter et al. (2013), observaram um gorila de montanha do sexo feminino usando uma
vara de bambu para ajudar seu filho a superar um obstáculo físico. No caso dos gorilas o uso de
ferramentas parece estar mais associado a superação de obstáculos devido seu porte físico e
flexibilidade com relação a percepção desses animais em consideração ao ambiente (GRUETER et
al., 2013).
O panorama de que, em vida livre, apenas os primatas do Velho Mundo, em destaque os
chimpanzés, obtinham sucesso no uso de ferramentas só começou a mudar a partir de 1995 com o
início dos estudos sobre uso de ferramentas por macacos-prego (Sapajus sp.) semi-livres no Parque
Ecológico do Tietê, sudeste do Brasil (OTTONI, 2009). Desde então populações de S. libidinosus
selvagens tem sido alvo de estudos que abordam o uso de ferramentas por esses primatas (MOURA
& LEE, 2004; MANNU & OTTONI, 2009; FALÓTICO & OTTONI, 2014).
2.3 Sapajus libidinosus e o uso de ferramentas
O uso de ferramentas por macacos-prego foi por muito tempo observado somente em
indivíduos de cativeiro ou em semiliberdade, mas não em grupos livres (OTTONI & IZAR, 2008).
No entanto, estudos nos últimos 10 anos mostram que populações de Sapajus libidinosus de vida
livre nos biomas da Caatinga (MORAES et al., 2104) e Cerrado (OTTONI & IZAR, 2008), em S.
xanthosternos também em área de caatinga (CANALE et al., 2009), tem feito uso regular de
ferramentas. Porém uma maior ocorrência e variabilidade de uso tem sido registrada para S.
libidinosus (OTTONI & IZAR, 2008).
12
Os S. libidinosus são considerados primatas arborícolas que utilizam, preferencialmente,
estratos médios e inferiores das florestas (TERBORGH, 1983). Podem exibir terrestrialidade
facultativa de acordo com as condições ecológicas encontradas no habitat (NAPIER & NAPIER,
1967), como a estrutura da vegetação, a distribuição de recursos alimentares no tempo e espaço e o
risco de predação (ENSTAM & ISBELL, 2004). Utilizando-se desses fatores associados à sua
capacidade cognitiva, são capazes de caminhar sobre duas pernas e transportar objetos em suas mãos
(FRAGASZY et al., 2004; FALÓTICO, 2006).
Um dos primeiros registros de uso de ferramentas por S. libidinosus selvagens foi fortemente
relacionado à escassez alimentar provocada pelas condições extremas em que viviam as populações
(MOURA & LEE, 2004). No estudo, conduzido no Parque Serra da Capivara (PI) os autores
registraram o uso de ferramentas para escavar, quebrar cocos, e sondar, todos com objetivo
alimentar. Foi o primeiro registro para espécie envolvendo o uso das ferramentas para escavar e
assim extrair raízes e tubérculos. Os animais foram observados utilizando pedras para quebrar frutos
encapsulados, abrir cactos, abrir galhos ocos, quebrar raízes e capturar vertebrados em fendas de
rochas. Também se observou a utilização de ramos e galhos para sondar buracos de árvores e fendas
de rochas para capturar insetos, mel ou água.
Dois grupos de S. libidinosus também no Parque da Serra da Capivara (PI), que por vezes se
fundiam, apresentaram diversas formas de uso de ferramentas, reforçando o uso de pedras não
apenas para quebrar frutos encapsulados, mas também para cavar o solo, cortar e quebrar troncos, ou
até mesmo o uso de duas ou mais ferramentas associadas para alcançar o mesmo objetivo, ao qual
chamaram de meta-ferramenta, ou seja, uso de uma ferramenta para obtenção de outra, configurando
assim um amplo repertorio e também um ajuste do comportamento do uso de ferramentas (MANNU
& OTTONI, 2009).
Estudos afirmam haver variação do peso das pedras utilizadas como martelos pelos S.
libidinosus em relação aos frutos consumidos, onde os mesmos modificam a pedra de acordo com o
tamanho do fruto processado (VISALBERGUI et al., 2009; FERREIRA et al., 2010). Os animais
escolhem pedras que apresentem melhor custo-benefício eliminando assim gastos energéticos
desnecessários (MASSARO et al., 2012). Com isso, os frutos menores são quebrados com pedras
mais leves e frutos maiores com pedras mais pesadas evitando uma maior perda energética com a
utilização de pedras mais adequadas (MORAES et al., 2014).
Spagnoletti et al. (2012) afim de avaliar se o uso de ferramentas apresenta variação em
relação à disponibilidade de alimento testou duas hipóteses: hipótese de necessidade (segundo o qual
o uso de ferramentas é mantido pela necessidade alimentar durante escassez de recursos) e da
hipótese de oportunidade (a utilização de ferramentas é mantida devida frequente exposição a
13
condições ambientais apropriadas, tais como recursos alimentares preferidos que requeiram a
utilização de ferramentas). Os pesquisadores compararam dois grupos de S. libidinosus, no Parque
Serra da Capivara (PI), aprovisionando um dos grupos diariamente e aferindo variáveis climáticas e
disponibilidade de frutos, invertebrados e sementes encapsuladas. Ao fim do estudo notou-se que a
hipótese de oportunidade foi fortemente apoiada não havendo diferenças significativas na utilização
da ferramenta entre os grupos aprovisionados ou não.
Concomitantemente Emídio & Ferreira (2012) estudaram dois grupos de S. libidinosus em
ambiente de caatinga na Paraíba analisando os modelos de oportunidade e gargalo energético para
explicar o uso de ferramentas por macacos-prego. O modelo de gargalo energético argumentou que o
uso da ferramenta deriva da necessidade de quebrar frutos encapsulados que são recursos-chave
durante os períodos de escassez de alimentos, enquanto que o modelo de oportunidade argumentou
que o uso de ferramentas por macacos-prego deriva do acesso simultâneo a pedras e frutos
encapsulados. Os autores inferiram o ganho energético com base no número de locais de uso de
ferramentas utilizadas e a massa de frutos encapsulados consumido por mês, e comparados entre as
estações e áreas ocupadas pelos dois grupos. As análises indicaram que as exigências nutricionais
específicas podem desempenhar um papel importante na explicação do consumo contínuo de frutos
encapsulados e uso habitual de pedras para abrir esses frutos, porém nenhuma das hipóteses foi
fortemente apoiada havendo flutuação dos modelos entre as estações seca e chuvosa.
Registros de uso de pedras como ferramentas não apenas para alimentação, foram observados
sendo apresentados por fêmeas de uma população de S. libidinosus na Serra da Capivara, semiárido
brasileiro, em que os indivíduos jogam pedras em direção aos machos para chamar a atenção em sua
fase receptiva sugerindo uma inovação no uso de ferramentas por parte dessa população
(FALÓTICO & OTTONI, 2013).
Recentemente Moraes et al. (2014) estudando uma população no sertão de Pernambuco
descreveram o uso de ferramentas não apenas para obtenção de frutos encapsulados, mas também em
frutos com espinhos, demonstrando uma adaptabilidade nesse comportamento. Verderane (2013) ao
estudar a socioecologia de dois grupos de S. libidinosus na Serra da Capivara encontrou diferenças
significativas com relação ao uso de ferramentas, não apenas entre os dois grupos, mas também entre
os gêneros, considerando o papel das fêmeas dentro do grupo.
Falótico e Ottoni (2014) investigando os animais da Serra da Capivara reportaram o uso de
gravetos como sonda para acessar lagartos em fendas de rochas ou ocos de árvores, ou mel a partir
de ninhos de vespas, e também para cutucar sapos e cobras venenosas. Os autores afirmam que o uso
de gravetos como sondas é o único caso onde os animais modificam a ferramenta retirando folhas e
aparando galhos para diferentes objetivos. Apesar dos gravetos não apresentarem limitações, como
14
peso, 97% dos registros de uso das ferramentas foram feitos por macacos do sexo masculino
indicando que as fêmeas exibem menor oportunidade de aprendizado. Posteriormente Haslam e
Falótico (2015) observaram nesse mesmo grupo uma fêmea utilizando gravetos para palitar os dentes
e gengivas e também inserir no nariz provocando espirros propondo um aperfeiçoamento do uso de
sondas.
2.4 Ambiente de caatinga
Pesquisadores sugerem o ambiente de Caatinga como sendo a maior causa de os macacos-
prego fazerem uso de ferramentas, devido sua fisionomia arbustiva, o clima semiárido e dois outros
importantes fatores que se encontram diretamente correlacionados: a escassez de recursos
alimentares e a terrestrialidade facultativa. (MOURA & LEE, 2004)
A caatinga resulta de numerosas protusões abruptas de rocha de granito, por cadeias de
montanhas (serras), pequenas serras (serrotes) e afloramentos de várzea (lajeiros), gerando um
terreno extremamente acidentado (STREILEIN, 1982a). Ainda de acordo com Streilein (1982a), as
áreas onde a camada da superfície de rocha sedimentar foi mantida intacta e se encontram elevadas
acima da paisagem circundante como planaltos íngremes, são denominadas chapadas. Além disso, tal
bioma caracteriza-se por apresentar tanto terrenos bastante impermeáveis, quanto terrenos
sedimentares contendo uma grande reserva de água (ALVES, 2009).
A Caatinga exibe distribuição disjunta, que vai desde o Nordeste do Brasil até o Vale do Rio
Uruguai (PRADO, 2000), apresentando uma geomorfologia e geologia bastante variada (HERZOG
& KESSLER, 2002). Altamente sazonal, com pluviosidade inferior a 1600 mm / ano, e um período
de pelo menos 5 meses de seca (GENTRY, 1995; MURPHY & LUGO, 1986), apresentando
precipitação altamente irregular (PRADO, 2003; SAMPAIO, 1995). Esta constitui um complexo
mosaico de solos (SAMPAIO, 1995), em geral bastante férteis (MAYLE, 2004; MOONEY et al.,
1995; RATTER, 1992), sob o qual vários tipos de vegetação local coexistem com arbustos
prevalecentes em oposição a vegetações de árvores com dossel contínuo (SAMPAIO, 1995),
formando uma heterogeneidade distinta. A taxa de endemismo segundo Leal et al. (2005) é de cerca
de 3% (aves) e 7% (mamíferos) para 34% (plantas) e 57% (peixes).
Apesar de considerada taxa endêmica a caatinga enfrenta sérios problemas, tais como a alta
densidade populacional humana, a agricultura intensiva, substituição de galeria e florestas secas por
vegetações abertas (Desertificação), extrativismo de minerais, exploração de madeira e pecuária,
sendo esta última a atividade principal (MOREIRA et al., 2006). Todas as interferências antrópicas,
15
no geral, são acompanhadas de desmatamento indiscriminado, fragilizando e trazendo várias
consequências para tal domínio (ALVES, 2009). Contudo, a região conta com apenas 11 áreas de
proteção integral, representando menos do que 1% da região; a menor área protegida de qualquer
grande bioma brasileiro (LEAL et al., 2005).
2.5 Cultura em primatas não humanos
Pesquisas realizadas com diferentes populações de chimpanzés (Pan troglodites) acerca da
variabilidade comportamental em relação ao uso de ferramentas levam a crer na existência de uma
influência cultural entre os indivíduos das populações, devido particularidades encontradas nas
formas e ocorrência de uso dessas ferramentas (WHITEN et al., 1999). Tornando os chimpanzés
bons exemplos de estudos que levam ao entendimento da cultura não humana (MCGREW, 2004).
Acredita-se que o uso de ferramentas pelos macacos-prego ao longo das gerações é
disseminado através do aprendizado social, sendo esta, a melhor explicação para essa transmissão de
comportamento (KRÜTZEN et al., 2005).
Van Schaik juntamente com Deaner & Merrill (1999), e Pradhan (2003), propuseram um
modelo baseado em três fatores principais relacionados a predisposições específicas da espécie tais
como: (1) alta encefalização e destreza manual a qual permita o animal inovar, desenvolvendo
habilidades individuais na ausência de influência social (2) a dependência crítica de alimentos
encapsulados em ambientes escassos, e (3) um grau de tolerância social que permita que os
indivíduos menos experientes possam assistir utilizadores de ferramentas proficientes em atividade,
sendo essa capacidade de aprendizagem socialmente mediada. Segundo Fragaszy et al. (2004) todos
esses fatores apontados por Van Schaik estão presentes nos macacos-prego. A exemplo, em um
experimento realizado com animais semi-livres, Ottoni & Izar (2008) introduziram em um grupo
com animais proficientes, dois machos subadultos que não faziam uso de ferramentas, um desses
machos, depois de assistir episódios de quebra de cocos por alguns meses, começou a apresentar
comportamentos de surrar a pedra sem cocos e furtar as sobras de cocos dos animais experientes.
Mesmo com a desvantagem de ser menos tolerado do que outros indivíduos, este recém-chegado
começou a quebrar cocos corretamente após dois anos, aproximadamente o mesmo tempo que leva
para jovens nascidos em grupos que ocorre a quebra de cocos.
Alguns estudos propõem comparar os comportamentos de grupos distintos a fim de avaliar o
efeito dessas tradições em diferentes contextos ambientais e sociais. Fragaszy & Perry (2003)
afirmam que o método de comparação entre populações detecta as tradições somente através da
exclusão de fatores genéticos e ecológicos, sem levar em conta a característica mais relevante das
16
tradições, o papel da influência social na aquisição do comportamento. No entanto, Van Schaik
(2003) argumenta que os estudos de campo comparativos, onde são avaliadas as transferências
sociais, ainda são essenciais para demonstrar a existência de padrões espaço-temporais na ocorrência
dos comportamentos, podendo mostrar os comportamentos típicos da espécie e aqueles que são raros
e únicos nas populações estudadas.
Ottoni & Izar (2008) afirmam que no caso do gênero Sapajus, a existência da grande variação
comportamental, nesse caso do uso de ferramentas, abre a possibilidade de serem usadas como um
modo para testar a qualidade das relações sociais entre os indivíduos dos grupos ou subgrupos, sem
descartar determinantes ecológicos e genéticos na maioria dos casos.
17
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23
CAPITULO I
“Uso de ferramentas e ajustes comportamentais por macacos-prego (Sapajus libidinosus) selvagens
em ambiente semiárido”
Periódico: Primates
Fator de impacto: 1.337
Autor
Shalana Cássia do Nascimento Castro
24
1 USO DE FERRAMENTAS E AJUSTES COMPORTAMENTAIS POR MACACOS-PREGO
2 (Sapajus libidinosus) SELVAGENS EM AMBIENTE SEMIÁRIDO
3
4 ¹ Departamento de Biologia, Universidade Federal Rural de Pernambuco,
5
6 Corresponding author:
7 Shalana Cássia do Nascimento Castro
8 Rua Dom Manoel de Medeiros
9 52171-900 Recife
10 Pernambuco / Brasil
11 e-mail: [email protected]
12 Fone: +55 081 3320-6332
13 Resumo
14
15 Nós relatamos como um grupo com 35 macacos-prego (Sapajus libidinosus) fazem uso de
16 ferramentas para processar alimentos bem como adaptações comportamentais em ambiente
17 semiárido. Os animais foram monitorados ao longo de oito meses em área desmatada e em área
18 preservada totalizando 280 ha e 960 h de esforço amostral. Câmeras trap foram utilizadas para
19 auxiliar nos registros do uso de ferramentas e ficaram ativas durante todo o período do estudo.
20 Observamos quebra de frutos de Syagrus oleraceae (Arecaceae); sementes de Manihot epruinosa
21 (Euphorbiaceae); frutos de Acrocomia aculeata (Arecaceae); frutos de Hymenaea sp. (Fabaceae);
22 sementes de Mucuna pruriens (Fabaceae); fruto de Pilosocereus pachycladus (Cactaceae). Os
23 animais variaram na escolha do peso dos martelos de acordo com o recurso consumido e
25
1 apresentaram 5 posturas diferentes para acessar os alimentos. Apresentaram, ainda, variação na
2 localização dos sítios de quebra quando comparados entre a área aberta e fechada. Os dados
3 mostraram variabilidade na postura adotada de acordo com a faixa etária do animal bem como na
4 eficiência da quebra do alimento. O estudo, além de colaborar para afirmação de que o uso de
5 ferramentas é comum na espécie, apresentando uma nova população com comportamentos
6 semelhantes às demais populações estudadas, aponta ajustes comportamentais antipredatórios e
7 ações que visam uma menor perda energética.
8
9 Key words: Forrageio, cognição, adaptabilidade.
10
11 Introdução
12
13 Os macacos-prego (Sapajus libidinosus) se sobressaem entre as demais espécies de primatas
14 neotropicais por exibirem o peculiar hábito de utilizarem ferramentas associadas a diferentes
15 contextos (Alimentar, Fragaszy et al., 2004; Mannu & Ottoni, 2009; sexual, Falótico & Ottoni,
16 2013). O comportamento de usar pedras como ferramentas envolve vários custos (tais como, os
17 custos energéticos, os custos de manutenção, de tempo, risco de predação, produção de ruído e risco
18 de dano físico em cada exercício) (Massaro et al., 2012) e pode ser observada com maior frequência
19 entre as populações que habitam regiões semiáridas, caracterizadas por escassez de recursos
20 alimentares (e.g. Moura & Lee, 2004; Ottoni & Izar, 2008; Ferreira et al., 2010; Moraes et al., 2014).
21 Estudos apontam que as propriedades físicas como o peso das pedras usadas como martelos
22 parece ser um fator que influencia a escolha destes em S. libidinosus, ocorrendo a troca da pedra em
23 função das propriedades do fruto a ser processado (Visalberghi et al., 2009b; Ferreira et al., 2010;
24 Moraes et al., 2014). Massaro et al. (2012) em um estudo experimental concluiu que além da massa
26
1 das pedras a distância em que o animal percorre carregando a pedra também influencia no
2 comportamento e dinâmica dos animais.
3 Grande parte dos estudos envolvendo uso de ferramentas por S. libidinosus selvagens são
4 baseados em evidências físicas encontradas nos sítios (Canale et al., 2009; Emídio & Ferreira, 2012)
5 ou envolvem algumas poucas populações diretamente observadas (Waga et al., 2006; Ottoni & Izar,
6 2008; Spagnoletti et al., 2012; Moraes et al., 2014), o que dificulta a compreensão acerca da
7 variabilidade do comportamento e possível presença de cultura nesses animais. Contudo, os estudos
8 envolvendo uso de ferramentas demonstram variações no repertório comportamental em algumas
9 populações de S. libidinosus (Ottoni & Izar, 2008; Mannu & Ottoni, 2009). Mannu & Ottoni (2009)
10 constataram que indivíduos da Serra da Capivara não apenas utilizam pedras para acessar frutos
11 encapsulados, mas também para escavar o solo, cortar e quebrar troncos, ou até mesmo o uso de duas
12 ou mais ferramentas associadas para alcançar o mesmo objetivo. Observaram, também, a utilização
13 de pedras no intuito de deslocar outra pedra fincada ao solo para posterior uso, ao qual chamaram de
14 meta-ferramenta. Falótico & Ottoni (2014) em estudo envolvendo animais da mesma localidade
15 observaram fêmeas fazendo uso de pedras para chamar a atenção de machos durante o período de
16 acasalamento. A ausência de estudos envolvendo populações de outras áreas além da Serra da
17 Capivara dificulta entender melhor se tais comportamentos seriam mais fortemente influídos por
18 fatores hereditários ou por questões culturais.
19 Pesquisas realizadas com diferentes populações de chimpanzés (Pan troglodites) acerca da
20 variabilidade comportamental em relação ao uso de ferramentas levam a crer na existência de uma
21 influência cultural entre os indivíduos das populações, devido particularidades encontradas nas
22 formas e ocorrência de uso dessas ferramentas (Whiten et al., 1999). Whiten (2000) aponta que para
23 espécies de macaco-prego ainda não se pode afirmar a existência de cultura, devido poucas
24 evidências e populações documentadas.
27
1 Aqui, nós investigamos uma nova população de macacos-prego (Sapajus libidinosus)
2 selvagem, vivendo em ambiente semiárido e geograficamente distante de todas as outras populações
3 já estudadas. Nós monitoramos os comportamentos referentes ao uso de ferramentas e fizemos
4 acompanhamentos sistemáticos dos animais, bem como dos possíveis ajustes adotados pela
5 população aqui investigada e suas similaridades com demais populações. Por fim, fizemos a
6 identificação, caracterização e monitoramento dos sítios de quebra e registros dos itens usados para a
7 alimentação dos primatas.
8 Metodologia
9
10 Área de estudo
11
12 A pesquisa foi conduzida no município de Exú (7°26'33.8"S 39°42'47.7"W), região semiárida
13 do Nordeste do Brasil. A área de estudo compreende parte da Chapada do Araripe, APA que ocupa
14 1.063.000 hectares, sendo 36% no estado de Pernambuco. Caracteriza-se por uma grande área de
15 platô com quatro zonas fisiográficas bem definidas (topo de chapada, zona de escarpa, pé de serra e
16 sertão), tornando assim a vegetação bastante heterogênea (Figura 1) (MMA, 1999). A altitude da
17 região pode atingir até 980 m acima do nível do mar. O clima é quente e semiárido, com curta
18 estação chuvosa no verão-outono e a precipitação média anual é de 380 a 760 mm (Köppen et al.,
19 2000). Apesar de ser uma área de proteção ambiental parte do local é marcada por impacto antrópico,
20 provenientes da agricultura e agropecuária, modificando assim a vegetação e solo do local.
21 Coleta de dados
22
23 A coleta de dados foi realizada num total de 8 meses (julho de 2014 a fevereiro de 2015)
24 compreendendo 4 meses de período seco e 4 meses de período chuvoso. Cada ida a campo envolveu
25 de sete a dez dias, tendo as observações sido realizadas das 6:00 às 18:00h, totalizando um esforço
26 amostral direto de 960 h, dos quais 102 h foram de visualização direta dos indivíduos. Com o auxílio
28
1 de uma câmera digital (Nikon P510, zoom óptico de 24-1000mm) acompanhamos um grupo, não
2 totalmente habituado à presença do observador, de macacos-prego (Sapajus libidinosus) composto de
3 35 indivíduos, sendo 4 machos adultos; 2 machos subadultos; 7 fêmeas adultas; 1 fêmea subadulta;
4 12 jovens, 6 infantes e 3 filhotes de sexo indefinido. As características corporais para definir a faixa
5 etária dos animais foi fundamentado por Fragaszy et al., 2004. O estudo foi conduzido em duas
6 áreas: uma parte fechada em estágio de sucessão com vegetação densa preservada, sem atividade
7 humana e uma área aberta com presença de atividade humana, pecuária e presença apenas de
8 exemplares de Syagrus oleraceae, que também é utilizada para alimentação dos bovinos, ambas
9 medindo 140 ha, totalizando 280 ha (fig. 1). Em amostragens piloto foi realizado levantamento da
10 área identificando os locais utilizados pelos animais para alimentação com auxílio de ferramentas
11 (Fragaszy et al., 2004b) ao qual denominamos pontos de alimentação. Cada ponto foi caracterizado
12 por afloramentos rochosos e pés de catolé em seu entorno ou próximo. Considerou-se um mínimo de
13 100m de distância entre as marcações dos pontos. Os locais identificados foram georeferenciados
14 (GPS Garmin 62s).
15
16
17 Figura 2: Explanação da área de estudo dividida pelos diferentes fragmentos, delimitados por cercas de arame farpado, o qual permite
18 livre circulação dos animais entre eles. (Fonte: Google Earth, acesso em 27/01/2016).
29
1 Caracterização e monitoramento dos sítios de quebra
2
3 Os sítios de quebra ativos presentes nos pontos de alimentação foram definidos como cada
4 pedra utilizada como base para apoiar os itens alimentares, seguindo a classificação de Fragaszy et
5 al. (2004b). As bigornas foram considerando a largura e o comprimento de sua superfície. Os
6 martelos foram definidos como as pedras utilizadas pelo animal para quebrar o item alimentar.
7 Foram considerados os martelos que apresentaram vestígios de item alimentar processados pelos
8 animais e/ou possuíam indícios de quebra foram pesados com uma balança digital tipo peixeiro (Wei
9 Heng) com capacidade para 40 kg e precisão de 10 g. As pedras foram marcadas com caneta
10 permanente e seu uso e troca foram acompanhados mensalmente. Depois de caracterizados, os
11 martelos eram recolocados no mesmo local para evitar intervenções nos comportamentos dos
12 animais e não mais contabilizados subsequentemente.
13 Assim, mensalmente todos os pontos de alimentação foram revisados duas vezes, registrando
14 a presença de atividade dos animais. Ao avistar locais com vestígios de alimentação e/ou uso de
15 ferramentas, o mesmo era georeferenciado, as bigornas utilizadas eram medidas e os martelos
16 pesados.
17 Num raio de 20m ao redor das bigornas utilizadas pelos animais e monitoradas mensalmente
18 contabilizava-se a quantidade de árvores cujos frutos haviam sido consumidos com o auxílio de
19 ferramentas, o seu estágio ontogênico e a distância do mesmo em relação ao sítio de quebra, a fim de
20 estimar a disponibilidade de frutos e sua influência na utilização das áreas. A utilização das árvores
21 era mensurada a partir de vestígios deixados pelos animais ou por visualização direta da utilização.
22 Acompanhamento sistemático dos animais
23
24 Além do monitoramento dos pontos de alimentação, os animais foram sistematicamente
25 acompanhados. Ao chegar ao ponto mais alto do local de coleta, cerca 200m de altitude do ponto
30
1 mais baixo, aguardava-se 30 min., a espera dos animais, realizando varredura do local. Ao visualizar
2 ou ouvir vocalizações do grupo nos dirigíamos em busca do mesmo os acompanhando até o
3 recolhimento ou perda do mesmo.
4 Comportamento do uso de ferramentas
5
6 Para obtermos melhor clareza e detalhes de como esses animais fazem o uso de ferramentas
7 optamos por registrar os comportamentos através de armadilhas fotográficas. Para isso foram
8 instaladas quatro câmeras (duas Bushnell Trophy Cam: formato HD, vídeos de 60 segundos de
9 duração, intervalos de 1 segundo entre um registro e outro e duas Moultrie M-990i: formato HD,
10 vídeos de 90 segundos de duração, intervalos de 1 segundo entre um registro e outro) posicionadas
11 em frente aos sítios mais utilizados pelos animais. Ao notar que os animais não mais frequentavam o
12 sítio onde a câmera havia sido posicionada a mesma era transferida para um sítio ativo. As câmeras
13 ficaram ativas 24 h durante todos os meses do estudo, totalizando 243 dias, porém, em dois meses,
14 duas das câmeras descarregaram no 15º dia. Mensalmente as baterias foram recarregadas e seu
15 conteúdo repassado para um computador. Nos vídeos foram observados o gênero e a idade dos
16 indivíduos (Fragaszy et al., 2004), fruto consumido no ato da quebra, postura apresentada (Moraes et
17 al., 2014) e a quantidade de batidas até a quebra do fruto ou desistência do animal em processar o
18 alimento. Os comportamentos foram analisados utilizando o método de observação “ad libitum”
19 (Altmann, 1974).
20 Análise dos dados
21
22 Para verificar se as variáveis respostas assumiam distribuição normal, um teste de
23 Kolmogorov-Smirnov foi realizado e seguiu analises não-paramétricas devido à falta de normalidade
24 das variáveis.
31
1 Com isso, aplicaram-se dois modelos de Kruskal-Wallis (K-W) para avaliar se: i) o peso dos
2 martelos (variável resposta) altera em relação ao fruto consumido (variável explicativa) e ii) a
3 eficiência da quebra do fruto em relação a postura utilizada levando em consideração a quantidade de
4 batidas para acessar o fruto. Em seguida testes post hoc de Dunn foram realizados a fim de se
5 verificar exatamente entre quais pares ocorreu uma diferença significativa.
6 Para se verificar a relação entre a postura adotada e a idade do animal foi usado o teste Qui-
7 quadrado (χ2). Todas as análises foram realizadas utilizando-se o software livre R (R core team,
8 2013). Foi considerado significativo P< 0,05.
9 Resultados
10
11 Identificação, caracterização e monitoramento dos sítios de quebra e registros dos itens alimentares.
12
13 A coleta de dados resultou no monitoramento de 51 pontos de alimentação frequentados pelos
14 animais, compreendendo 16 pontos em área aberta e 35 pontos em área fechada. Os pontos
15 registrados em área aberta não ultrapassaram 400 m de distância em relação ao fragmento mais
16 próximo, apesar de haver recursos alimentares disponíveis em distâncias superiores (Fig. 2). Notou-
17 se que os animais deram preferência aos recursos mais próximos ao fragmento, mas à medida que o
18 fruto se tornava escasso os animais se dirigiam às árvores mais distantes da área aberta e ainda com
19 recursos. Em área fechada, os animais deram preferência a sítios distantes da borda. A frequência de
20 uso em área fechada mostrou-se superior à frequência em área aberta, com exceção dos meses de
21 outubro e fevereiro (Fig. 3).
32
1
2 Figura 2. Mapa ilustrativo da área de estudo e os pontos de alimentação utilizados pelos animais em área aberta
3 (▲) e em área fechada (●).
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13
14
15 Figura 3- Frequência absoluta de uso dos pontos de alimentação em ambiente aberto e fechado durante os meses
16 monitorados.
17
18 Foram identificados, através de recursos fotográficos, 6 itens processados e consumidos pelos
19 animais com o auxílio de ferramentas. Observamos quebra de frutos de catolé (Syagrus oleraceae -
20 Arecaceae); sementes de maniçoba (Manihot epruinosa - Euphorbiaceae); frutos de macaíba
21 (Acrocomia aculeata - Arecaceae); frutos de Jatobá (Hymenaea sp. - Fabaceae); sementes de mucunã
aberto fechado
17
13
11
8 9
6
4 4 4
2
0 1
0 1
1 0
Meses
Nº
de
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ta a
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s
33
1 (Mucuna pruriens - Fabaceae); fruto de facheiro (Pilosocereus pachycladus - Cactaceae) (Fig.4).
2 Destes, tanto a presença de vegetais quanto o consumo pelos animais em área aberta só foram
3 observadas para frutos de Syagrus oleraceae e Hymenaea sp. Em área fechada apenas o consumo e
4 presença de vegetais de Hymenaea sp. próximos aos sítios não foram registrados.
5 A disponibilidade de frutos maduros de Syagrus oleraceae em área aberta mostrou-se
6 superior em relação a área fechada, no entanto em área fechada foi observado maior variabilidade de
7 frutos. Durante o monitoramento dos sítios foram encontrados restos de frutos verdes acessados com
8 auxílio de ferramentas em área fechada apesar de em área aberta haver abundância de frutos
9 maduros, porém, a distâncias superiores a 400 m do fragmento mais próximo.
10
11 Figura 4- Itens alimentares utilizados pelos Sapajus libidinosus com o auxílio de pedras como ferramentas: (A) Syagrus
12 oleraceae; (B) Manihot epruinosa; (C) Acrocomia aculeata; (D) Hymenaea sp.; (E) Mucuna pruriens; (F) Pilosocereus
13 pachycladus (Imagens por: Shalana Castro).
14 A coleta de dados resultou na identificação e monitoramento de 436 sítios de quebra (Tabela I).
15 Destes, 189 encontrava-se em área fechada e 247 em área aberta. Para Syagrus oleraceae, único fruto
34
1 consumido em ambas as áreas, contabilizamos 246 sítios em área aberta e 86 em área fechada. Em
2 área fechada, os sítios se encontravam entre 1 e 11 m de distância do vegetal explorado, enquanto na
3 área aberta a distância máxima foi de 2 m.
4 Em área aberta observou-se várias pedras com características de bigorna e martelo em áreas
5 superiores a 400 m de distância que durante todo o estudo não foram utilizadas pelos animais, como
6 também não continham vestígios vegetais. Em área fechada algumas pedras com características e
7 condições semelhantes foram encontradas em locais que passaram por queimadas e encontra-se em
8 estágio de sucessão ecológica.
Tabela I. Item alimentar, estrutura processada e número total de sítios de quebra registrados de acordo com o item alimentar.
Item alimentar
Estrutura
processada
Sítios em área
aberta
Sítios em área
fechada
Total de sítios
de quebra
Syagrus oleraceae
Fr¹
N= 245
N= 42
N= 268
Manihot epruinosa Se² -------- N= 85 N= 85
Acrocomia aculeata Fr -------- N= 18 N= 18
Hymenaea sp. Fr N= 1 ------- N= 1
Mucuna pruriens Se -------- N= 1 N= 1
Syagrus oleraceae + Pilosocereus pachycladus Fr -------- N= 1 N= 1
Syagrus oleraceae + Manihot epruinosa Fr + Se -------- N= 61 N= 61
Syagrus Oleraceae + Acrocomia aculeata Fr + Fr -------- N= 1 N= 1
Syagrus Oleraceae + Hymenaea sp. Fr + Fr N= 1 -------
N= 1
¹ = Fruto; ² = Semente
9
10 Registrou-se um total de 491 pedras utilizadas como martelos para quebra dos itens
11 alimentares. Foram observadas 243 pedras martelo em área fechada e 248 em área aberta. Os pesos
12 dos martelos variaram de 10 g a 8 kg (média: 305,4 g). Houve uma diferença significativa entre o
13 peso dos martelos e o fruto consumido (K-W = 18.423, df = 4, p = 0.001, N= 491), o teste de Dunn
14 apontou que as pedras utilizadas para quebra de S. oleraceae foram mais pesadas e as mais leves
15 utilizadas para consumo de M. epruinosa (Fig. 5).
35
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12 Figura 5-. Estatística: Kruskal-Wallis, seguido do teste de Dunn. Letras iguais = não significativo; letras
diferentes = significativo (p ≤ 0,05).
13 Os martelos eram transportados apenas quando o que estava sendo utilizado se partia (N=20)
14 ou quando em uma mesma bigorna havia quebra de frutos diferentes (N=62).
15 Comportamento do uso de pedras como ferramentas
16
17 Foram obtidos através das câmeras trap 727 eventos de quebra envolvendo uso de pedras
18 como ferramentas associados ao processamento de alimentos. A análise dos vídeos permitiu
19 identificar 5 diferentes posições adotadas pelos animais (Tabela II).
Tabela II. Descrição das posturas adotadas nos comportamentos de uso de pedras como
ferramentas para o processamento dos itens alimentares
Comportamento Descrição
Postura 1
(N= 04)
Indivíduo sentado posiciona o item alimentar sobre a bigorna, ergue o martelo
com uma das mãos até no máximo 15 cm de altura, passando a bater sobre o
item repetidas vezes. Tal processo envolve apenas o movimento dos braços
(Moraes et al., 2014).
Postura 2
(N= 105)
Indivíduo sentado ou curvado em posição bípede, posiciona o item alimentar
sobre a bigorna, ergue o martelo com ambas as mãos até a altura do ombro,
passando a bater sobre o item alimentar. Tal processo envolve apenas o
movimento dos braços (Fragaszy et al., 2004b).
Postura 3
(N= 515)
Indivíduo curvado em posição bípede posiciona o item alimentar sobre a
bigorna, ergue o martelo com ambas as mãos até a altura do ombro, passando a
bater sobre o item alimentar. Tal processo requer braços e das pernas em
movimento de flexão (Fragaszy et al., 2004b).
36
Postura 4
(N= 76)
Indivíduo curvado em posição bípede posiciona o item alimentar sobre a bigorna, ergue o martelo com ambas as mãos para uma postura ereta até a altura
dos ombros, passando a bater sobre o item alimentar. Tal processo pode levar os
pés a saírem do chão (Fragaszy et al., 2004b).
Postura 5
(N= 27)
Indivíduo ereto em posição bípede posiciona o item alimentar sobre a bigorna,
"ergue rapidamente" o martelo com ambas as mãos para uma postura vertical
até a altura da cabeça, passando a bater sobre o item alimentar. Tal processo
pode levar os pés a saírem do chão.
1
2 Houve uma diferença significativa entre a postura adotada e o número de batidas para acessar
3 o fruto (K-W = 21.415, df = 4, p = 0.000262). O teste de Dunn indicou que a postura 3 necessitou de
4 menos batidas, bem como foi a postura mais adotada pelos animais (N=515) enquanto a postura 1 foi
5 observada em menor exibição (N= 4) (Fig. 6). O teste qui-quadrado indicou diferença significativa
6 entre a idade e a postura adotada (X-squared = 44.603, df = 8, p-value = 0,0001), indicando que os
7 jovens adotaram em maior frequência a postura 4 (N=58) e 5 (N=19) em relação aos adultos (N=18,
8 N=7, respectivamente).
9 10 11
12
13
14
15
Figura 6 - Estatística: Kruskal-Wallis, seguido do teste de Dunn. Letras iguais = não significativo; letras
diferentes = significativo (p ≤ 0,05).
16 Discussão
17
18 A população de macacos-prego da Chapada do Araripe além de fazer uso de ferramentas
19 exibe diversas adaptações que tendem a facilitar a permanência desses animais em ambientes hostis.
20 Nossos resultados reforçam a existência de um possível padrão comportamental para os macacos
37
1 prego, não obstante algumas peculiaridades, certamente impostas pela variação ambiental também
2 existente (Ottoni & Izar, 2008).
3 Identificação, caracterização e monitoramento dos sítios de quebra e registros dos itens
4 alimentares
5 Os macacos-prego em área aberta frequentaram preferencialmente os pontos de alimentação
6 próximos à borda, apesar de observada maior disponibilidade de frutos em áreas mais distantes
7 dando prioridade aos recursos vegetais próximos ao fragmento. Tal escolha poderia ser a
8 consequência de uma possível percepção de risco à predação como também um minimizador de
9 custos, pois ao optarem por pontos próximos ao fragmento os animais percorreram menores
10 distâncias no retorno ao fragmento a qualquer sinal de alerta.
11 Os primatas em geral vêm sendo bastante estudados acerca da capacidade de tomada de
12 decisão sobre áreas de forrageamento e como utilizam as informações de alterações ambientais
13 nessas escolhas, como, por exemplo, o padrão espacial e temporal da disponibilidade de alimentos
14 (Janson, 2007). A abundância de recursos alimentares em área aberta não se mostrou um fator
15 preponderante para escolha dos espaços, tendo os animais optado pela área fechada durante a maior
16 parte do estudo. Esse comportamento, assim como a escolha de vegetais próximos ao fragmento,
17 também pode ser explicado pelas vantagens em permanecer na área fechada, uma vez que os animais
18 estariam menos expostos ao risco de predação e maior deslocamento bípede.
19 Por vezes os animais foram vistos consumindo frutos imaturos em área fechada, enquanto em
20 área aberta os recursos maduros estiveram disponíveis em abundância, demonstrando clara
21 preferência pela área fechada. Atividades antrópicas na região podem ter resultado na perda de
22 hábitat desses animais tornando a área de uso ainda mais restrita, ou ainda com que os animais
23 percorram distâncias maiores em busca de recursos. O extrativismo e a agropecuária em áreas de
24 caatinga são responsáveis por até 80% da modificação da vegetação, transformando a maioria dessas
38
1 áreas em estádios iniciais ou intermediários de sucessão ecológica (Araújo Filho, 1996). O mosaico
2 vegetacional da área de estudo reflete as diferentes atividades antrópicas exercidas na região e isso
3 teria, como consequência, a preferência dos animais pelas áreas menos impactadas. Em algumas
4 áreas da parte fechada do presente estudo pudemos observar possíveis sítios de quebra sem utilização
5 devido a queimadas no local, e apesar de atualmente o espaço desmatado estar em processo de
6 recuperação, os animais evitaram esses locais durante todo o período do estudo, alterando as rotas de
7 deslocamento, o que pode explicar uma maior concentração de pontos de alimentação no centro do
8 fragmento. A prática de queimadas em área de caatinga é bastante comum visando manutenção do
9 solo para replantio de pastagens (Souza et al., 2010). Como consequência o vento pode deslocar as
10 chamas afetando áreas não desmatadas e a prática sucessiva acarreta em diminuição progressiva da
11 rebrota da vegetação (Souza et al., 2015).
12 Uma maior quantidade de sítios de quebra, apesar do menor número de pontos de
13 alimentação, em área aberta pode indicar uma economia energética, onde o animal busca o sítio mais
14 próximo ao recurso alimentar evitando transportar o alimento a longas distâncias se comparado as
15 distâncias entre os sítios de quebra e a fonte do recurso extraído em ambas as áreas. Em área aberta o
16 animal tende a se deslocar em posição bípede, geralmente numa velocidade elevada, muitas vezes
17 com o item alimentar sendo segurado pelos membros posteriores. Em área fechada o animal
18 retornava rapidamente à árvore mais próxima, sem haver longos deslocamentos.
19 Os macacos do nosso estudo, em geral, não transportaram os martelos para diferentes
20 bigornas a menos que o mesmo se partisse. Os martelos permaneciam sobre a bigorna para uso
21 posterior, porém, os animais transportaram um número considerável de frutos. Massaro et al. (2012)
22 em um estudo experimental analisou o transporte realizado pelos animais das pedras martelo até a
23 bigorna, avaliando a massa do martelo relacionada a distância percorrida, a mudança de trajeto
24 relacionada a massa do martelo, e a massa do martelo em relação a massa corpórea do animal. O
25 estudo realizado com uma população do Parque Nacional da Serra da Capivara apontou que os
39
1 animais preferiram pedras mais pesadas para distâncias de 3 m, e pedras mais leves para distância de
2 6m, bem como os caminhos mais curtos. Os macacos da Chapada do Araripe comparados aos da
3 Serra da Capivara demonstraram maior adaptabilidade e menor esforço optando em transportar os
4 frutos aos martelos.
5 Corroborando com estudos anteriores, os animais da Chapada do Araripe escolheram os
6 martelos de acordo com o item alimentar. Os pesos dos martelos utilizados para quebra de M.
7 epruinosa foram inferiores aos martelos utilizados para quebra de S. oleraceae. A mudança dos
8 martelos exibe, além de uma adaptabilidade para menor esforço no ato da quebra, maiores chances
9 de consumir o recurso com mais eficiência (Liu et al., 2011).
10 Estudos apontam o uso de ferramentas por macacos-prego para abrir frutos encapsulados
11 (Ottoni & Izar, 2008), para escavar (Moura & Lee, 2004), para sondar ninhos de artrópodes e répteis,
12 bem como defesa (Falótico & Ottoni, 2014), para atrair machos em época de acasalamento (Falótico
13 & Ottoni, 2013). Não foi observado no presente estudo o uso de ferramentas para escavar, os animais
14 se alimentaram de tubérculos oportunisticamente quando os mesmos estavam em situação aparente.
15 Ao se deslocarem durante o forrageio também reviravam pedras a procura de insetos, mas não
16 usaram ferramentas como auxílio para removê-las, como foi observado por Mannu e Ottoni (2009),
17 as pedras eram removidas apenas com os membros superiores.
18 Algumas populações estudadas consomem itens alimentares espinhosos (cactáceas) com o
19 auxílio de ferramentas (Moraes et al., 2014; Moura & Lee, 2004; Mannu & Ottoni, 2009). No
20 entanto essa prática não foi observada pela população da Chapada do Araripe. Em contrapartida os
21 animais vieram a consumir o fruto do facheiro (P. pachycladus) que não contém espinhos (Habud et
22 al., 2010) com o auxílio de ferramentas. O consumo de cactáceas, em especial com auxílio de
23 ferramentas, pode estar relacionado com a oferta de recursos da área em que se encontram as
24 populações, onde áreas que exibem baixa disponibilidade se tornam mais propícias ao consumo das
40
1 cactáceas pelos macacos. Além do consumo de itens com auxílio de ferramentas também foi
2 observado o consumo de mel, insetos, folhas e brotos, frutos carnosos e pequenos mamíferos o que
3 possivelmente pode ter reduzido a exploração de cactáceas pela população aqui estudada.
4 Comportamento do uso de ferramentas
5 Apesar dos registros das quebras dos itens alimentares terem sido observados para um único
6 fruto (Syagrus oleraceae) as posturas utilizadas pelos animais apresentaram variações. Tal variação
7 ocorreu de acordo com a idade dos indivíduos, ampliando as possíveis causas que possam explicar as
8 posturas utilizadas para quebra de itens encapsulados.
9 Os animais optaram por posturas que exigiram menor número de batidas até a quebra do
10 item. As nossas observações são semelhantes às de Fragaszy et al. (2004), onde ocorre a
11 classificação das posturas levando em consideração o movimento dos membros posteriores. Os
12 animais adultos ao adotarem posturas que necessitem menor esforço demonstram maior grau de
13 controle e taxa de sucesso que os jovens (Fragaszy et al., 2004). O fato das visualizações dos
14 comportamentos de uso de ferramentas terem sido feitas apenas para frutos de Syagrus oleraceae
15 pode explicar o menor número de exibições da postura 1, que em geral é adotada para quebra de
16 Manihot epruinosa (Moraes et al., 2014). Segundo Bernstein (1996) a posição em que o animal se
17 encontra sem flexionar os membros posteriores proporcionam um controle mais preciso do ato. No
18 entanto ações bi manuais associadas a posições onde o animal flexiona os membros posteriores
19 geram maior gasto. No primeiro caso, menos segmentos do membro são coordenados durante o
20 movimento, a trajetória da pedra é mais curta, e as forças geradas pelo indivíduo estão mais
21 próximos da gama normal de forças exercidas nas atividades diárias, conferindo maior controle na
22 ação.
23 O uso de pedras como ferramentas requer elevado gasto energético bem como garantia de
24 retorno, com isso os animais procuram ser seletivos e escolhem cuidadosamente os recursos que
41
1 serão quebrados (Massaro et al., 2012). Contudo, a proteção externa dos itens alimentares impede a
2 avaliação visual e, com isso, a certeza se o mesmo está oco ou não (Terborgh, 1983). Nos episódios
3 obtidos através de câmeras trap, geralmente os animais da Chapada do Araripe antes de quebrar o
4 fruto balançaram o mesmo para se certificarem da presença de tegumento interno como sugerem
5 Visalberghi & Néel (2003), podendo o mesmo ser descartado. Os sentidos são o meio para obter
6 informação, e a atenção dos percebidores tem papel importante na detecção permitindo maior
7 informação no comportamento (Gibson, 1986).
8 Agradecimentos
9
10 Nós agradecemos à FACEPE (IBPG: 1662-2.05/13) pelo apoio financeiro concedido à
11 Shalana Castro. Ao senhor Veremundo Peixoto pela recepção e permissão da pesquisa em sua
12 fazenda. Aos mateiros Galego, Adriano, Marcos e Mael pelo suporte e dedicação durante a pesquisa.
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45
1 CAPÍTULO II
2
3 “Obtenção de água por macacos-prego (Sapajus libidinosus) em ambiente semiárido”
4
5 Periódico: Primates
6
7 Fator de impacto: 1.337
8
9
10
11 Autores
12 Shalana Cássia do Nascimento Castro
13
46
1 OBTENÇÃO DE ÁGUA POR MACACOS-PREGO (Sapajus libidinosus) EM AMBIENTE
2 SEMIÁRIDO
3
4 Shalana Cássia do Nascimento Castro¹
5 ¹ Departamento de Biologia, Universidade Federal Rural de Pernambuco,
6
7 Corresponding author:
8 Shalana Cássia do Nascimento Castro
9 Rua Dom Manoel de Medeiros
10 52171-900 Recife
11 Pernambuco / Brasil
12 e-mail: [email protected]
13 Fone: +55 081 3320-6332
14
15 Resumo
16
17 Nós relatamos de forma inédita como um grupo de macacos-prego (Sapajus libidinosus) exploram
18 potenciais fontes de água para lidar com um ambiente com intensa escassez hídrica na Chapada do
19 Araripe, Nordeste do Brasil. O grupo utilizou fontes vegetais que continham água em seu interior
20 associando o comportamento ao forrageio alimentar. Ao longo de oito meses foram registrados
21 quatro recursos vegetais e como estes foram explorados pelos macacos. Os animais acessaram frutos
22 imaturos de catolé (Syagrus sp.), pseudobulbos de orquídeas (Catasetum sp.), caules de cansanção
23 (Cnidoscolus sp.) e exploraram ocos de árvores. Os dados fornecem informações importantes no que
24 concerne aos métodos de utilização das fontes alternativas de água. As altas temperaturas e a
25 escassez de frutos carnosos podem ter contribuído para que esses animais adotassem estratégias
26 comportamentais para manterem-se hidratados.
47
1 Palavras-chave: Forrageio, adaptabilidade, recursos hídricos
2
3 Introdução
4
5 A notável capacidade do uso de ferramentas por macacos-prego (Sapajus libidinosus)
6 selvagens tem sido cada vez mais relatada para distintas populações (e.g. Moraes et al. 2014;
7 Falótico e Haslam 2015; Ottoni e Izar 2008). A maioria destes estudos focam no uso de ferramentas
8 para o acesso a frutos encapsulados, recurso alimentar rico em proteínas (e.g. Moraes et al. 2014;
9 Ottoni e Izar 2008). Mais recentemente alguns estudos começaram a relatar o uso de ferramentas
10 dentro de outros contextos (contexto sexual: Falótico e Ottoni (2013, 2014) para S. libidinosus;
11 toothpick e nasal probe: Haslam e Falótico (2015) para S. libidinosus; pesca de cupins: Souto et al.
12 (2011) por S. flavius). Contudo, até o momento, apenas pouquíssimos estudos relatam o consumo de
13 água por macacos pregos selvagens (e.g. Moraes et al. 2014: S. libidinosus; Oliveira et al. 2014:
14 Cebus kaapori; Phillips, 1998: Cebus albifrons trinitatis). Isso é particularmente curioso para S.
15 libidinosus considerando que, geralmente, estes animais vivem em ambientes severamente secos
16 como a Caatinga.
17 Ambientes como a Caatinga caracterizam-se por regiões que são marcadas por precipitação
18 irregular, altas temperaturas e baixa disponibilidade de recursos alimentares (Araújo et al. 2007).
19 Estas características impõem à fauna uma maior pressão na adaptabilidade para lidar com tais
20 situações extremas, em especial mamíferos (Streilein 1982; Albuquerque et al. 2012). Diversas
21 espécies de primatas que vivem em ambientes cujas temperaturas são elevadas lidam com esses
22 problemas ao adotarem distintas estratégias comportamentais (e.g. De la Fuente et al. 2014).
23 Especificamente, macacos-prego (Sapajus libidinosus) são conhecidos por apresentarem alto
24 potencial adaptativo e assim manter populações estáveis em ambientes secos (Moura e Lee 2004;
25 Mannu e Ottoni 2009). Uma característica da espécie é o uso de ferramentas para a obtenção de
26 alimentos encapsulados ou de difícil acesso o que, possivelmente, se torna uma das principais fontes
1 de obtenção de líquido (e.g. Moraes et al. 2014). Aparentemente S. libidinosus selvagens da Chapada
2 do Araripe, além de usarem ferramentas para acessar frutos, driblam a necessidade hídrica e
3 consequente desidratação ao adotarem distintas estratégias para diretamente acessarem potenciais
4 fontes de água.
5 Baseados na importância da hidratação, procuramos identificar e descrever aqui, pela
6 primeira vez, a obtenção de água a partir de fontes naturais por S. libidinosus selvagens sem o uso de
7 ferramentas. Para tanto, investigamos um grupo de macacos-prego (Sapajus libidinosus) no
8 semiárido brasileiro, em um ambiente onde fontes de água permanente são muito raras ou
9 virtualmente inexistentes principalmente durante a estação seca.
10
11 Métodos
12
13 O estudo foi conduzido na parte da Chapada do Araripe que compreende o estado de
14 Pernambuco, Nordeste do Brasil (7°26'33.8"S 39°42'47.7"W). A área se caracteriza por um
15 extensivo platô de arenito ao longo da divisa dos estados de Pernambuco e Ceará apresentando alta
16 complexidade estrutural, refletida através da vegetação que sofre mudanças bruscas em sua
17 composição, formando um mosaico de manchas de tamanho variado (Streilein 1982). O clima é
18 quente e semiárido, com curta estação chuvosa no verão-outono, podendo ser favorecido com chuvas
19 orográficas irregulares (Araújo et al. 2007).
20 A coleta de dados ocorreu de julho de 2014 a fevereiro de 2015 com uma população de
21 macacos-prego (Sapajus libidinosus) selvagens composta de 35 indivíduos. Os animais foram
22 acompanhados por S. Castro durante 10 dias por mês, desde o amanhecer até o entardecer,
23 totalizando um esforço amostral de 960 h, destas 102 h foram de observações diretas dos animais.
24 Observações diretas consistiam da visualização dos animais pelo observador sendo anotadas em
25 caderneta de campo e, quando possível, registradas com o auxílio de uma câmera Nikon P510.
26 Observações indiretas consistiam do registro de vestígios dos vegetais consumidos, encontrados em
48
49
1 áreas comumente utilizadas pelos animais (e.g. Moraes et al. 2014). Nestes casos foi dada especial
2 atenção à composição dos vegetais e das partes utilizadas, interpretando assim as ocorrências.
3 Utilizamos o método de observação ad libitum (Altmann 1974; Lehner 1996) para registrar os
4 eventos relacionados à obtenção de água em ambos os registros.
5
6 Resultados
7
8 Nós registramos atividades exploratórias para obtenção de água durante os meses de agosto a
9 dezembro. As técnicas realizadas para a aquisição de água ocorreram durante as atividades de
10 alimentação e forrageio. Registramos e descrevemos, através de observações diretas e indiretas, o
11 uso de quatro distintas fontes de água:
12 Water source 1 (Observação direta: n = 2; período: 20 de setembro, às 8:17 h da manhã e
13 posteriormente às 10:48 h da manhã; estação seca): água encontrada em oco de árvores. Obtenção da
14 água: uma fêmea adulta encontrava-se ancorada ao tronco de uma árvore (pela cauda e apoiada pelos
15 membros posteriores, liberando assim seus membros anteriores em uma postura semelhante à que
16 Hunt (1996) chamou de horizontal tripod ou, de acordo com Fontaine (1990), inverted bipedalism).
17 Assim, a fêmea retirava a água acumulada na porção oca do caule com as mãos. Em um segundo
18 momento, no mesmo dia, a fêmea inseriu a cauda no oco da árvore, para, em seguida, sugar a água
19 retida nos pelos (Fig. 1a). O primeiro evento durou 95 s e o segundo durou 49 s. O comportamento
20 também foi observado por um macho adulto que não repetiu a ação.
21 Water source 2 (Observação direta: n = 10; período: agosto a dezembro; estação: seca e
22 chuvosa): pseudobulbos de orquídeas (Catasetum sp.). Catasetum sp. são epífitas que se encontram
23 fixas nos caules de catolé e dispõem de reserva hídrica nos meses de dormência (Moraes e Almeida
24 2004). Obtenção da água: os indivíduos subiam em pés de catolé (Syagrus sp.) e inspecionavam os
25 pseudobuldos de Catasetum sp. Com ambos os membros anteriores os animais retiravam os
26 pseudobulbos com a mão ou, às vezes, mordiam o vegetal diretamente com a boca sugando o líquido
59
1 contido em seu interior descartando o bagaço (Fig. 1b). Tal método foi realizado tanto por indivíduos
2 jovens quanto adultos de ambos os gêneros, sendo observado também por filhotes.
3 Water source 3 (Observação direta: n = 1; observação indireta: n = 3; período: agosto,
4 setembro e novembro; estação: seca): cachos de catolé (Syagrus sp). Syagrus é uma palmeira
5 pertencente à família Arecacea, seu fruto, enquanto verde, apresenta endosperma líquido que se torna
6 sólido com o processo de amadurecimento dando origem às amêndoas (Drumond 2007). Estes frutos
7 também são consumidos pelos animais com auxílio de ferramentas (Moraes et al. 2014). Obtenção da
8 água: os indivíduos exploravam aparentemente os frutos em estágio propício para o consumo da água
9 presente em seu interior. Na observação direta visualizamos um macho retirando com os membros
10 posteriores e boca, os cachos de catolé. Em seguida ele segurou o fruto de catolé firmemente com um
11 ou dois membros anteriores e, com os dentes, perfurou o fruto e bebeu o endosperma líquido. Nas
12 observações indiretas visualizamos cachos de catolés perfurados com os dentes (Fig. 1c).
13 Water source 4 (Observação indireta: n = 8; período: julho a fevereiro; estação: seca e
14 chuvosa): caules de cansanção Cnidoscolus sp.. Estes são um vegetal da família Euphorbiaceae com
15 presença de tricomas urticantes em quase todas as suas partes vegetativas e florais (Muenscher
16 1958). Obtenção da água: o caule era totalmente desfiado até alcançar o látex contido em seu
17 interior. As folhas eram dispensadas. Não houve presença de pedras martelos nas bigornas indicando
18 que não ocorreu o uso de ferramentas para acessar o vegetal. A ausência de ferramentas e o estado
19 como o vegetal era encontrado indicam que os animais usavam os dentes para desfiar o vegetal. As
20 evidências foram observadas em um único ponto de estudo, mesmo havendo presença do mesmo
21 vegetal em outros locais utilizados para forrageio (Fig. 1d).
51
1
2 Figura 1 - Fêmea consumindo água no oco da árvore com a cauda (a); Jovem consumindo pseudobulbo de orquídea (b);
3 Catolé consumido pelos animais (c); Cansanção consumido pelos animais (d).
4
5 Discussão
6
7 Aqui apresentamos de forma inédita como um grupo de macacos-prego (Sapajus libidinosus)
8 exploram potenciais fontes de água sem o uso de ferramentas para lidar com um ambiente desafiador
9 como a Caatinga. Capuchins monkeys da Costa Rica (Cebus capucinus) costumam mudar de fonte
10 de alimento várias vezes ao dia, porém, durante a estação seca na dry forest desse país esses animais
11 concentram sua área de forrageamento ao redor das poucas spring-fed waterholes, reduzindo assim a
12 área percorrida diariamente durante essa época (Fedigan et al. 1996). A área aqui estudada não
13 possui fontes naturais de água durante o período seco e todas as técnicas registradas foram realizadas
14 durante o forrageio alimentar, sugerindo uma possível otimização tanto dos recursos disponíveis
52
1 quanto da economia energética ao atrelar o consumo hídrico ao alimentar evitando assim percorrer
2 maiores distâncias.
3 A realização do comportamento de beber água em ocos de árvores, ao que tudo indica,
4 depende de altos níveis de pluviosidade local, pois a água só permanece acumulada nas fendas se
5 houver constantes precipitações a qual permita o acúmulo da água, sugerindo que essa conduta seja
6 esporádica em ambientes secos. Miranda et al. (2005) relatam tentativa semelhante realizada por uma
7 fêmea de bugio-ruivo (Alouatta guariba clamitans), porém a mesma se utilizou apenas dos membros
8 anteriores e boca, não obtendo êxito na ação.
9 As técnicas envolvendo vegetação específica/peculiar foram predominantemente
10 apresentadas pelos animais. Ferrari e Hilário (2012) indicaram diferenças entre dois grupos de
11 calitriquídeos de áreas distintas na frequência de visitas a fontes de água, apontando tanto a
12 influência dos vegetais no ambiente quanto o comportamento mais terrestrial de um dos grupos
13 estudados. A vegetação associada ao elevado poder cognitivo/adaptativo desses primatas pode ter
14 sido os principais fatores que influenciaram os comportamentos exploratórios do grupo estudado.
15 Alguns mamíferos conseguem driblar a escassez hídrica com adaptações fisiológicas (e.g. Streilein
16 1982b) e comportamentais (De La Fuente et al. 2014), ou ainda utilizando apenas a umidade presente
17 nos alimentos (Nagy e Gruchacz 1994). Os macacos do presente estudo conseguem identificar
18 presença de água mantida em situações crípticas demonstrando sucesso ainda não observado em
19 outras espécies bem como em outros grupos de macacos-prego. Em ambientes onde o tipo de
20 vegetação se distancia da observada nesse estudo ou que os vegetais aqui apresentados estejam
21 ausentes pode-se dificultar o acesso a fontes alternativas de água, podendo tanto aumentar as
22 atividades exploratórias como diminuir o consumo direto de água caso os vegetais com aporte
23 hídrico estejam indisponíveis no ambiente.
24 Ao se utilizarem desses vegetais, os animais podem atuar modificando a estrutura das
25 comunidades de plantas onde vivem (Chapman et al. 2012). Os catolés e orquídeas consumidos pelos
53
1 macacos não terão como se reestruturar, entendendo que ao mesmo tempo em que desenvolvem
2 novos métodos exploratórios esses animais podem vir a atuar como controladores desses vegetais. A
3 área estudada tem presença elevada tanto de catolés quanto de orquídeas, logo tal atividade, ao que
4 tudo indica, não representa um papel negativo no ambiente, podendo até ter um valor positivo no
5 controle desses vegetais.
6 Cebus capucinus (espécie proximamente aparentada com os Sapajus libidinosus do presente
7 estudo) de Santa Rosa National Park são os únicos primatas daquela região que descem das árvores
8 para beber água, uma vez que bebem água praticamente todos os dias (Fedigan et al. 1996; Fragaszy
9 et al. 2004). Sapajus libidinosus de áreas semelhantes às do presente estudo costumam passar uma
10 grande parte do tempo no chão, em comparação a populações do gênero Sapajus que vivem em
11 florestas úmidas, em atividades relacionadas com o forrageamento e busca por água (Campos e
12 Fedigan 2009). Para acessar os pés de cansanção e os frutos do catolé os animais precisaram adotar
13 comportamentos mais terrestriais, favorecendo assim dois métodos exploratórios. Mesmo sendo
14 considerados primatas arborícolas, os macacos-prego utilizam, preferencialmente, estratos médios e
15 inferiores das florestas (Terborgh 1983), exibindo terrestrialidade facultativa, de acordo com as
16 condições ecológicas encontradas no habitat (Napier e Napier 1967), como a estrutura da vegetação,
17 a distribuição de recursos alimentares no tempo e espaço e o risco de predação (Enstam e Isbell
18 2004).
19 Ao longo de nosso estudo as únicas fontes de água de onde os macacos bebiam eram
20 efêmeras, como troncos ocos com pouca capacidade para acumular água de chuva e caules de
21 cansanção (Cnidoscolus sp.), ou bem distribuída, como o catolé (Syagrus sp.) e as orquídeas
22 (Catasetum sp.). Os dados fornecem informações importantes no que concerne aos métodos de
23 utilização das fontes alternativas de água. As altas temperaturas e a escassez de frutos carnosos
24 podem ter contribuído para que esses animais adotassem estratégias comportamentais para
25 manterem-se hidratados.
54
1 É interessante que se façam pesquisas semelhantes com outras populações e até com outras
2 espécies a fim de elucidar com mais precisão essa lacuna ainda pouco explorada. Não foi possível
3 registrar o home range dos animais, uma vez que os mesmos ainda se encontram em fase de
4 habituação, contanto, estudos subsequentes poderão indicar se há de fato uma alteração no uso da
5 área durante as duas estações levando em conta as fontes alternativas e naturais de água.
6
7 Agradecimentos
8
9 Nós agradecemos à FACEPE (IBPG: 1662-2.05/13) pelo apoio financeiro concedido à Shalana
10 Castro. Ao senhor Veremundo Peixoto pela recepção e permissão da pesquisa em sua fazenda.
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18 672p.
19
20 Mannu, M, & Ottoni, EB (2009). The Enhanced Tool‐Kit of Two Groups of Wild Bearded Capuchin
21 Monkeys in the Caatinga: Tool Making, Associative Use, and Secondary Tools. American Journal of
22 Primatology, 71(3), 242‐251. doi: 10.1002/Ajp.20642.
23
57
1 Miranda, JMD et al. (2005). Formas não usuais para a obtenção de água por Alouatta guariba
2 clamitans em ambiente de Floresta com Araucária no Sul do Brasil. Neotropical Primates 13 (2): 21-
3 23.
4
5 Moraes, BLC, Souto AS & Schiel N (2014). Adaptability in Stone Tool Use by Wild Capuchin
6 Monkeys (Sapajus libidinosus). American Journal of Primatology, 76 (10), 967-977. doi:
7 10.1002/ajp.22286.
8
9 Moraes, CP & Almeida, M (2004). Influência climática sobre a plasticidade fenotípica floral de
10 Catasetum fimbriatum Lindley. Ciência e Agrotecnologia 28: 942-948.
11 Moura, ACA & Lee, P (2004). Capuchin stone tool use in Caatinga dry forest. Science 306: 1909.
12
13 Muenscher, WC (1958). Euphorbiaceae. In: MUENSCHER, W.C. (Ed.) Poisonous plants of the
14 United States. New York: The Macmillan Company. p. 142-152
15
16 Nagy, KA, Gruchacz, MJ (1994) Seasonal water and energy metabolism of the desert-dwelling
17 kangaroo rat (Dipodomys merriami). Physiology Zoology 67:1461–1478.
18
19 Napier, JR; Napier, PA (1967) handbook of living primates. London; Academic Press.
20
21 Ottoni, EB. & Izar, P (2008). Capuchin monkey tool use: Overview and implications. Evolucionary
22 Anthropology 17: 171-178.
23
24 Oliveira SG, Lynch Alfaro JW, Veiga LM (2014) Activity Budget, Diet, and Habitat Use in the
25 Critically Endangered Ka’apor Capuchin Monkey (Cebus kaapori) in Pará State, Brazil: A
58
1 Preliminary Comparison to Other Capuchin Monkeys American Journal of
2 Primatology 10.1002/ajp.22277
3
4 Phillips, KA. (1998). Tool Use in Wild Capuchin Monkeys (Cebus albifrons trinitatis). American
5 Journal of Primatology, 46: 259–261.
6
7 Souto, A, et al., (2011). Critically endangered blonde capuchins fish for termites and use new
8 techniques to accomplish the task. Biology Letters 7(4): 532-535.
9
10 Streilein, KE 1982a. Ecology of small mammals in the semiarid Brazilian Caatinga. I. Climate and
11 faunal composition. Annals of Carnegie Museum, Pittsburgh, 51: 79-107.
12
13 Streilein, KE 1982b. Ecology of small mammals in the semiarid Brazilian Caatinga. II. Water
14 relations. Annals of Carnegie Museum, Pittsburgh, 51: 109-126.
15
16 Terbogh, J (1983) Five new world monkeys. Pincetown. Princetown University Press.
17
59
INSTRUCTIONS FOR AUTHORS
Submit manuscripts in Word. Save your file in .docx format (Word 2007 or higher) or .doc format
(older Word versions).
• Number pages consecutively. Use continuous line numbers starting on the first page. Do not
use footnotes.
• Double-space the text throughout. Leave anempty line between paragraphs and ensure
headings are clear.
• Use tab stops or other commands for indents, not the space bar.
• Use the table function to make tables, not spreadsheets.
• Use the equation editor or MathType for equations. Define all variables used in an equation.
• Use abbreviations sparingly. If you invent new ones, they will be familiar to you, but not to
your reader, who will need to go back and look them up. Define all abbreviations at first mention in
the abstract and in the main text by giving the full term, then the abbreviation in parentheses, and use
them consistently thereafter. Abbreviations that are self-explanatory are more useful to the reader
than those that are not (e.g., “wet season” rather than “period 1”).
• The text should be clear, readable, and concise. Manuscripts should be well presented, with
correct grammar, spelling and punctuation. You should not expect reviewers and editors to make
corrections to the English. Authors who are native English speakers must take responsibility for
checking the submission for errors. Authors whose first language is not English should ask a native
English speaker with experience in writing for scientific journals to verify their use of English prior
to submission and confirm this in the letter to the Editor. If the English is unsatisfactory, we will
return the manuscript for correction without review.
• Always consider your reader. Make sure that the order and flow of your ideas is logical, and
follow the same order throughout, i.e., in the Introduction, Methods, Results, and Discussion.
• Read your manuscript through carefully before submission.
60
• Avoid colloquialisms and jargon.
• Capitalize IUCN threat categories, such as Threatened, Endangered, Critically Endangered.
• Be consistent with the use of tense. In general, use past tense for the Methods (what you did),
the Results (what you found) and Discussion.
• Avoid beginning sentences with “Author (year) found…” This is usually better phrased as
“The finding you wish to highlight (Author, year).”
• Use the active voice throughout, not the passive. In other words, employ I/we in relating what
you did, observed, etc.
• Every sentence should have an explicit subject. Use “I” or “we” as appropriate for the number
of actors.
• Avoid parenthetic instructions to readers. In other words, avoid embedded fragments such as
(see Darwin, 1859 for fuller discussion on the origin of species). The citation (Darwin, 1959) is
sufficient to direct the reader to a fuller source of information on a topic.
• Refer to Figures and Tables using an Arabic number (1, 2, 3, etc.) in the text and include
them in the text, following the paragraph in which you refer to them. Do not write “Results are
presented in Table/Figure 1”; instead summarize the content of the table or figure and cite it
parenthetically, for example: We found a significant difference in body mass between the sexes
(Figure 2)”.
• Insert a space between numbers and the unit of measure (6 m, 14 ml).
• Use no more than three levels of headings. Do not number headings.
Please consult one or more of the following when preparing your manuscript:
1) Papers of similar length and topic in a recent issue of the International Journal of Primatology
2) Planning, Proposing and Presenting Science Effectively (by Jack P. Hailman and Karen
B. Strier, Cambridge University Press, 1997)
61
3) Scientific Style and Format. The Council of Biology Editors Manual for Authors, Editors and
Publishers (Cambridge University Press).
TAXONOMY
• Use strepsirrhine, not prosimian.
• Be consistent in your use of latin and common names. If using common names, give the latin
name for a species the first time you mention the common name, both in the abstract and in the main
text.
• Linnaean nomina and common names of species should use the lexicons in Grubb et al. (IJP
24(6): 1301-1357, 2003) and Brandon-Jones (IJP 25(1); 97-164, 2004) for Old World monkeys and
apes and Colin Grove's Primate Taxonomy (2001, Smithsonian Institution Press) for New World
monkeys, tarsiers and strepsirrhines, unless your subject is a new species. Do not use Linnaean
nomina adjectivally; write "habitats of Pan paniscus," not "Pan paniscushabitats."
• Do not abbreviate taxa except within a paragraph in which you have already written out the
same taxon.
• Avoid nicknames such as chimps for chimpanzees, orangs for orangutans, ringtails for ring-
tailed lemurs.
• The International Union of Geological Sciences have recently moved the Pliocene-
Pleistocene boundary from 1.8 to 2.6 Ma, but there is opposition to that move among many
researchers who work on late Cenozoic (post-Miocene) topics. We do not endorse either the old or
the new definition, but ask authors who use the terms Pleistocene and Pliocene to state in their
Introduction which of the two current options they use, citing the relevant reference. The recognition
of Neogene and Quaternary is at the discretion of the author.
PREPARING A MANUSCRIPT FOR SUBMISSION
To facilitate double-blind review, please ensure that your manuscript does not reveal your identity.
To do this, please submit the following as two separate files:
62
• a Title Page containing the Authors’ details and the Acknowledgements
• the Complete Anonymous Text with no author details
TITLE PAGE and ACKNOWLEDGEMENTS
Submit a full cover page with the title and the authors' names and affiliations followed by a page
with the full acknowledgments.
Cover page
The cover page should include the title; the full names of all authors (first and last) as they wish them
to appear in print; the authors' institutional affiliations; the name, address, telephone number, and e-
mail address of the author responsible for receiving proofs, correspondence, and reprint requests; and
the current address of any author(s) whose institutional affiliation has changed since the work
reported was performed.
Acknowledgments
On a separate page list any acknowledgments, sources of support, grants, disclaimers, etc. All
individuals acknowledged should be aware of the fact and agree to inclusion.
COMPLETE ANONYMOUS TEXT
Remove names and affiliations from the Complete Anonymous Text. In addition:
- remove phrases like “as we have shown before”
- name files with care
- remove the acknowledgements
THE SECTIONS OF THE MANUSCRIPT
Title
Provide a concise and informative title. We do not encourage journalistic or colloquial titles. If you
include a species name in the title, also include the corresponding latin name.Include a short running
title.
Abstract
63
• The abstract should constitute a single paragraph of not more than 250 words that is complete
without reference to the text.
• Do not use acronyms or complex abbreviations. The abstract must summarize the entire
paper, including the general context, your aim, a concise account of the methods, a clear description
of the most important results, and a brief presentation of the conclusions, including broad
conclusions for Primatology, in that order.
• Do not begin the abstract with your aim or study taxon.
• Avoid vague statements such as: "We discuss the implications of our findings". Instead give a
brief summary of that discussion.
• The abstract should not contain unexplained abbreviations or terms. It should not normally
contain citations, but if it does, then these should be included in full, as not all readers are able to
access the full text.
Keywords
Provide 4 to 6 keywords which can be used for indexing purposes. These should not repeat the title.
Introduction
• The Introduction should put your study into context. It should begin broadly, with the general
context of your study, and focus down to the specific question that you address. It is not normally
appropriate to begin with your study species.
• Begin with a brief summary of current understanding of the question that you address.
• Review the literature that reports previous research on the subject, highlighting why the
question is important and what is not yet known. The number of papers published on a topic is not
usually a good way to begin a review.
• Once you have reviewed the general context, introduce your model system (e.g., your study
taxon), and describe why it is a particularly suitable choice to advance our knowledge of the question
in hand. No further general context should appear after this point.
64
• Lead up to a clear statement of your aim and explain your approach to the question and
rationale succinctly. The introduction should normally finish with clear predictions regarding the
outcomes of your study.
• Avoid listing articles but providing no information about their content. Cite reviews where
appropriate, rather than long lists of articles.
• Cite the original author for a hypothesis.Ensure that you cite the literature fairly. It is not
appropriate, for example, to cite only work by your group when other groups also work on the same
topic.
• Avoid self-promotion and unnecessary claims of novelty (e.g., “we provide the first
evidence” or “we are the first to show”. All studies present new findings, so such claims are not
necessary. Instead, explain to the reader how the study contributes new understanding of a question
and explain why the findings are of interest.
• Remember that we build on previous work and review previous work fairly, rather than
highlighting only any limitations.
• Reports in IJP should be self-contained. It is not usually appropriate to refer to larger research
programs if you do not report the results of these studies.
Methods
• The Methods should describe clearly how you carried out your study, including a description
of your study site, details of the study subjects, study design and data collection, laboratory analysis
and statistical analysis, as appropriate.
• Provide details of how you collected all data reported in the Results but do not include
additional data collection for which you do not report findings. Define all terms. Use sub-headings to
organize the content.
• Data collection and laboratory analyses should be described in sufficient detail such that other
researchers could repeat your work. This may involve repeating material from previous publications.
65
Include how you summarized data (means, etc.) and report variability (SEM, SD, etc.), any
transformations used and all statistical tests with reference to the particular. Do not include results in
the methods, with the exception of preliminary results that were used to design your study.
• Statistical analyses are usually described in a sub-section entitled “statistical analysis”.
Describe how you tested your predictions in the same order as you introduced them, to help the
reader. Provide details of all tests conducted.
• Authors using generalized linear models (GLMs), generalized linear mixed models (GLMMs)
and the like should provide a statement in their methods to indicate that they have considered the
assumptions of their models and have tested their datasets to ensure these assumptions are not
violated.
Ethical Note
• Address the ethical considerations of your study in a separate subsection of the Methods
headed Ethical Note. Identify any ethical implications of the experimental design and procedures,
and specify any licenses acquired to carry out the work.
• Describe procedures that were taken to minimize the welfare impact on subjects, including
choice of sample sizes, use of pilot tests and predetermined rules for intervention, where relevant.
Include any steps taken to enhance the welfare of subjects. If the study involved keeping wild
animals in captivity, state for how long the animals were captive and whether, where and how they
were returned to the wild. If you use radio-telemetry, give details of capture methods, and include
how you removed collars at the end of the study.
• Where relevant, include a statement that (1) the research complied with protocols approved
by the appropriate Institutional Animal Care Committee (provide the name of the committee); and
that (2) the research adhered to the legal requirements of the country in which the research was
conducted.
66
• Consult relevant guidelines, including the Code of Best Practices for Field Primatology (Code
of Best Practices for Field Primatology)."Guidelines for the treatment of animals in behavioural
research and teaching" in ANIMAL BEHAVIOUR, 2006, 71, 245–253 253 and the ARRIVE
guidelines for the Reporting of In Vivo Experiments in Animal Research published in PLoS Biology
8 (6): e1000412. doi:10.1371/journal.pbio.1000412.
Results
• The results section should report your findings succinctly in a logical sequence. It should not
contain introductory material, methods or discussion.
• Support your statements with data. Present data in tables or figures where appropriate.
Summarize the findings in words, and refer to the table or figure, but do not repeat values presented
in tables.
• Report summary rather than raw data. Do not use “average”. Instead, specify which type of
“average” you report (mean, median, mode, etc.).
• Present means and standard deviation/standard error in the format X ± SD/SE unit (i.e., mean
body weight = 6.38 ± SD 1.29 kg or mean head-trunk length = 425 ± SE 3.26 mm).
• Present ranges as “range: 15-29”.
• Write sample sizes as “N=731”.
• Write numbers less than 1 as 0.54 not as .54.
• Present all P values, including non-significant outcomes, using an exact probability value
whenever possible. Thresholds are acceptable for highly significant values (e.g., P ‹ 0.001).
• Capitalize the P value (P) and sample size (N). Write degrees of freedom in lower case
(e.g.,df = 4). For example: ANOVA: F = 2.26, df = 1, P = 0.17.
• Results should include the name of the statistical test, followed by a colon, the test statistic
and its value, degrees of freedom or sample size (depending on which is most appropriate for that
test), and the P value, with indication if it is one-or two-tailed (unless you address this issue in the
67
methods). These entries should be separated by commas, e.g. Wilcoxon signed-ranks test: Z=3.82,
P‹0.001, N=20; ANOVA: F=2.26, df=1, P=0.17. There is no need to repeat the name of the test if
you report similar tests in the same paragraph.
• When using generalized linear models (GLMs), generalized linear mixed models (GLMMs),
and the like,ensure that you report the results of the full model.
• Remember that the P value does not measure the magnitude of an effect, so ensure that you
include information concerning biological, as well as statistical, significance of any findings by
presenting summary statistics or a figure.
Illustrating Your Findings
• Use figures to facilitate the readers’ ability to evaluate the data and findings.
• Plot data such that the reader can examine the distribution, for example by using scatterplots
and indicating paired or matched data, particularly where sample sizes are small. Consider
illustrating the differences between matched pairs where appropriate. Boxplots are more informative
than bar charts. Ensure that you describe all aspects of the plot in the legend or notes.
• Figures for studies with small sample sizes should show the full distribution of the data,
rather than summary statistics.
• Report medians when using nonparametric statistical tests. When reporting nonparametric
statistics for paired or matched data report the median difference instead of the median values for
each condition (unlike means, medians are not additive, thus the median difference is not the same as
the difference between the medians for each condition).
• For more on this topic, please see Weissgerber et al2015. Beyond bar and line graphs: time
for a new data presentation paradigm. PLoSBiol 13(4): e1002128.
doi:10.1371/journal.pbio.1002128.
Discussion
68
• The Discussion should summarize and interpret your main findings and place them in the
context of what was already known. It should link back to the question(s), hypotheses and
predictions in the Introduction, examine whether the findings support the hypotheses and compare
your findings with those of previous studies.
• Begin the Discussion with a summary of your findings. There is no need to repeat your aim.
• The Discussion should not repeat the results, but may summarize them. It should not include
further results that are not reported in the Results section. Include discussion of any limitations to
your study.
• It is often useful to address each major finding in a separate paragraph, comparing your
results with previous studies, and giving potential explanations for any differences. As a general rule,
a paragraph that does not refer to your results does not belong in your discussion.
• End with the broader implications of your results for Primatology (not only for your study
taxon).
Acknowledgments
• Acknowledgments should include sources of support, grants, disclaimers, names of those
who contributed but are not authors, etc. The names of funding organizations should be written in
full.
• Remember to acknowledge comments from reviewers and editors in any revision. This
includes comments on previous drafts submitted to other journals.
Citations
• Cite references in the text by name and year in parentheses, e.g.:
Negotiation research spans many disciplines (Thompson 1990).
This effect has been widely studied (Abbott 1991; Barakat et al. 1995; Kelso and Smith 1998;
Medvec et al. 1993).
69
• Avoid beginning sentences with “Author (year) found…”. This is usually better phrased as
“The finding you wish to highlight (Author, year).”
Reference list
The list of references should only include works that are cited in the text and that have been
published or accepted for publication. Personal communications and unpublished works should only
be mentioned in the text. Do not use footnotes or endnotes as a substitute for a reference list.
Reference list entries should be alphabetized by the last names of the first author of each work.
Harris, M., Karper, E., Stacks, G., Hoffman, D., DeNiro, R., Cruz, P., et al. (2001). Writing labs and
the Hollywood connection. Journal of Film Writing, 44, 213–245.
Slifka, M. K., & Whitton, J. L. (2000) Clinical implications of dysregulated cytokine production.
Journal of Molecular Medicine, doi:10.1007/s001090000086
Calfee, R. C., & Valencia, R. R. (1991).APA guide to preparing manuscripts for journal publication.
Washington, DC: American Psychological Association.
O’Neil, J. M., & Egan, J. (1992). Men’s and women’s gender role journeys: Metaphor for healing,
transition, and transformation. In B. R. Wainrib (Ed.), Gender Issues Across the Life Cycle(pp. 107–
123). New York: Springer.
Abou-Allaban, Y., Dell, M. L., Greenberg, W., Lomax, J., Peteet, J., Torres, M., & Cowell, V.
(2006).Religious/spiritual commitments and psychiatric practice. Resource document. American
Psychiatric Association.http://www.psych.org/edu/other_res/lib_archives/archives/200604.pdf.
Accessed 25 June 2007.
Journal names and book titles should be italicized.
For authors using EndNote, Springer provides an output style that supports the formatting of in-text
citations and reference list.
Tables
• Include tables in the main text for review purposes.
70
• Number all tables using Arabic numerals (Table 1, 2, 3). Cite all tables in text in consecutive
numerical order. Supply a table caption (title) for each table above the table, explaining the
components of the table. Include the study taxon, site and dates, where relevant.
• The reader should be able to interpret tables without referring to the text. Define all
abbreviations and terms in the caption, using the same terminology as used in the text. Identify any
previously published material by giving the original source in the form of a reference at the end of
the table caption.
• Do not split tables into separate sections (e.g., Table 1a and Table 1b). Make separate tables
(Table 1, Table 2) or combine data under the same columns or rows.
Figures
• Include figures in the main text for review purposes.
• Number all figures using Arabic numerals (Fig. 1, 2, 3). Cite all figures in the text in
consecutive numerical order. Denote figure parts using lowercase letters (a, b, c, etc.). If your article
includes an appendix containing figures, continue the numbering fromthe last figure in the main text.
Do not number the appendix figures, "A1, A2, A3, etc.".
• Avoid unnecessary gridlines and rectangular frames. Ensure that axes are in black. Label all
axes and include units of measure in the label. Use a sensible number of decimal places in tick labels
and ensure all numbers along an axis have the same number of significant figures (1.0, 1.5, 2.0 not 1,
1.5, 2). Do not repeat % in the axes label and the tick labels.
• Match typeface and type size among figures. On a plot, ensure that the axis labels are similar
in size.
• Ensure that maps include a scale and compass direction. Number figures in online appendices
(Electronic Supplementary Material) separately.
Figure Captions
71
• Each figure should have a concise caption describing accurately what the figure shows.
Include the study taxon, site and dates. Include the captions and the figure in the text file of the
manuscript, not in separate figure files for review purposes.
• The reader should be able to interpret figures without referring to the text. Define all
abbreviations and terms in the caption, using the same terminology as used in the text.
• Figure captions begin with the term Fig. in bold type, followed by the figure number, also in
bold type.
• Do not include punctuation after the number, or at the end of the caption.
• Identify all elements found in the figure in the figure caption; and use boxes, circles, etc., as
coordinate points in graphs.
• Identify previously published material by giving the original source in the form of a reference
citation at the end of the figure caption.
SUBMISSION OF THE FINAL MANUSCRIPT
Once a manuscript is accepted, please submit your final manuscript as:
(1) A text file (doc or docx) including the title page, abstract, keywords, introduction, methods,
results, discussion, acknowledgements, references and figure legends
(2) A text file (doc or docx) including the tables, with their headings
(3) A separate file for each figure. Please see the artwork and illustrations guidelines below.
(4) Any Electronic Supplementary Material. See instructions below.
DATA ACCESSIBILITY
The International Journal of Primatology encouragesauthors to make the data supporting their results
available, asElectronic Supplementary Material or via anappropriate repository.Data-sharing allows
others to check your analyses and build on your work.
If you include data asElectronic Supplementary Material, state thisin the article:
The datasets supporting this article are available asElectronicSupplementary Material.
72
If you use an external repository then list the database, accession number and link to the DOI.
ARTWORK AND ILLUSTRATIONS GUIDELINES
For the best quality final product, we recommend that you submit all of your artwork in an electronic
format. Your art will then be produced to the highest standards. The published work will directly
reflect the quality of the artwork provided.
Electronic Figure Submission
Indicate which graphics program was used to create the artwork.
For vector graphics, the preferred format is EPS; for halftones, please use TIFF format. MS Office
files are also acceptable. Vector graphics containing fonts must have the fonts embedded in the files.
Name your figure files with "Fig" and the figure number, e.g., Fig1.eps.
Line Art
Definition: Black and white graphic with no shading.
Do not use faint lines and/or lettering and check that all lines and lettering within the figures are
legible at final size. All lines should be at least 0.1 mm (0.3 pt) wide. Scanned line drawings and line
drawings in bitmap format should have a minimum resolution of 1200 dpi. Vector graphics
containing fonts must have the fonts embedded in the files.
Halftone Art
Definition: Photographs, drawings, or paintings with fine shading, etc.
If any magnification is used in the photographs, indicate this by using scale bars within the figures
themselves. Halftones should have a minimum resolution of 300 dpi.
Definition: a combination of halftone and line art, e.g., halftones containing line drawing, extensive
lettering, color diagrams, etc.
Combination artwork should have a minimum resolution of 600 dpi.
Color Art
73
Figures will be produced in black & white in the print version and in color in the electronic version
free of charge. The cost for reproducing color in the print version is $1150 per article. If color is
necessary and funding is unavailable, please contact the Editor-in-Chief.
If black and white will be shown in the print version, ensure that the main information will still be
visible. Many colors are not distinguishable from one another when converted to black and white. A
simple way to check this is to make a xerographic copy to see if the necessary distinctions between
the different colors are still apparent.
If the figures will be printed in black and white, do not refer to color in the captions.
Figure Lettering
To add lettering, it is best to use Helvetica or Arial (sans serif fonts).
Keep lettering consistently sized throughout your final-sized artwork, usually about 2–3 mm (8–12
pt). Variance of type size within an illustration should be minimal, e.g., do not use 8-pt type on an
axis and 20-pt type for the axis label. Avoid effects such as shading, outline letters, etc. Do not
include titles or captions within your illustrations.
Figure Placement and Size
When preparing your figures, size figures to fit the column width. For most journals the figures
should be 39 mm, 84 mm, 129 mm, or 174 mm wide and not higher than 234 mm.
Accessibility
To give people of all abilities and disabilities access to the content of your figures, please make sure
that:
All figures have descriptive captions (blind users can then use a text-to-speech software or a text-to-
Braille hardware).
Patterns are used instead of or in addition to colors for conveying information (color-blind users
would then be able to distinguish the visual elements).
Any figure lettering has a contrast ratio of at least 4.5:1.
74
ELECTRONIC SUPPLEMENTARY MATERIAL (ONLINE APPENDICES)
Springer accepts electronic multimedia files (animations, movies, audio, etc.) and other
supplementary files to be published online along with an article or a book chapter. This feature can
add dimension to the article, as some information cannot be printed or is more convenient in
electronic form.
Cite Electronic Supplementary Material parenthetically in the text of the paper.
Provide a brief description of supporting information after the Acknowledgments, in the following
format:
Supporting Information XXX (Appendix S1) and XXX (Appendix S2) are available online.
Submission
Supply all Electronic Supplementary Material in standard file formats.
Include the following informationin each file: article title, journal name, author names, affiliation and
e-mail address of the corresponding author.
To accommodate user downloads, please keep in mind that larger-sized files may require very long
download times and that some users may experience other problems during downloading.
Audio, Video, and Animations
Always use MPEG-1 (.mpg) format.
Text and Presentations
Please submit editable versions of text files [e.g., .docx]. PDF format is acceptable when combining
collection of figures.
Spreadsheets
Spreadsheets should be converted to PDF if no interaction with the data is intended, but can be
submitted as .xls files (MS Excel).
Specialized Formats
75
Specialized format such as .pdb (chemical), .wrl (VRML), .nb (Mathematica notebook), and .tex can
also be supplied.
Collecting Multiple Files
You can collect multiple files in a .zip or .gz file.
The text must make specific mention of all Electronic Supplementary Material as a citation, similar
to thosefor figures and tables.
Refer to the supplementary files as “Online Resource”, e.g., "... as shown in the animation (Online
Resource 3)", “... additional data are given in Online Resource 4”.
Name the files consecutively, e.g. “ESM_3.mpg”, “ESM_4.pdf”.
Captions
Please supply a concise caption describing the content of the file for each supplementary file.
Processing of supplementary files
Electronic supplementary material will be published as received from the author without any
conversion, editing, or reformatting.
Accessibility
In order to give people of all abilities and disabilities access to the content of your supplementary
files, please ensure that:
• The manuscript contains a descriptive caption for each supplementary material
• Video files do not contain anything that flashes more than three times per second (so that
users prone to seizures caused by such effects are not put at risk)
THE REVIEW PROCESS
All manuscripts are subject to review. Initial review is by the Editor-in-Chief and/or one of the
Associate Editors. Manuscripts judged inappropriate at this stage are rejected. Reasons for rejection
are based only on manuscript quality. We do not base decisions on the number of manuscripts
submitted, and we do not have target rejection rates.
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Manuscripts that pass the initial evaluation are sent to expert reviewers for evaluation. Once the
reviews are returned, the editor handling the manuscript evaluates both the reviews and the
manuscript and either requests revisions from the authors, or makes a recommendation of acceptance
or rejection to the Editor-in-Chief, who then issues the final decision.
PUBLICATION ETHICS
The International Journal of Primatology participates in the Committee on Publication Ethics (COPE
http://publicationethics.org/) and acts in accordance with their guidelines relating to the integrity of
the work submitted to, or published in, the journals.
AUTHORSHIP
The International Journal of Primatology recommends the COPE document “How to handle
authorship disputes: a guide for new researchers” as a guide to good authorship practice.
ETHICAL RESPONSIBILITIES OF AUTHORS
This journal is committed to upholding the integrity of the scientific record. As a member of the
Committee on Publication Ethics (COPE) the journal will follow the COPE guidelines on how to
deal with potential acts of misconduct.
Authors should refrain from misrepresenting research results which could damage the trust in the
journal and ultimately the entire scientific endeavor. Maintaining integrity of the research and its
presentation can be achieved by following the rules of good scientific practice, which includes:
• The manuscript has not been submitted to more than one journal for simultaneous
consideration.
• The manuscript has not been published previously (partly or in full), unless the new work
concerns an expansion of previous work (please provide transparency on the re-use of material to
avoid the hint of text-recycling (“self-plagiarism”)).
• A single study is not split up into several parts to increase the quantity of submissions and
submitted to various journals or to one journal over time (e.g., “salami-publishing”).
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• No data have been fabricated or manipulated (including images) to support your conclusions
• No data, text, or theories by others are presented as if they were the authors own
(“plagiarism”). Proper acknowledgements to other works must be given (this includes material that is
closely copied (near verbatim), summarized and/or paraphrased), quotation marks are used for
verbatim copying of material, and permissions are secured for material that is copyrighted.
Important note: the journal may use software to screen for plagiarism.
• Consent to submit has been received from all co-authors and responsible authorities at the
institute/organization where the work has been carried out beforethe work is submitted.
• Authors whose names appear on the submission have contributed sufficiently to the scientific
work and therefore share collective responsibility and accountability for the results.
In addition:
• Changes of authorship or in the order of authors are not accepted after acceptance of a
manuscript.
• Requests to add or delete authors at revision stage or after publication is a serious matter, and
may be considered only after receipt of written approval from all authors and detailed explanation
about the role/deletion of the new/deleted author. The decision on accepting the change rests with the
Editor-in-Chief of the journal.
• Upon request authors should be prepared to send relevant documentation or data in order to
verify the validity of the results. This could be in the form of raw data, samples, records, etc.
If there is a suspicion of misconduct, the journal will carry out an investigation following the COPE
guidelines. If, after investigation, the allegation seems to raise valid concerns, the accused author will
be contacted and given an opportunity to address the issue. If misconduct has been proven, this may
result in the Editor-in-Chief’s implementation of the following measures, including, but not limited
to:
• If the article is still under consideration, it may be rejected and returned to the author.
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• If the article has already been published online, depending on the nature and severity of the
infraction, either an erratum will be placed with the article or in severe cases complete retraction of
the article will occur. The reason must be given in the published erratum or retraction note.
• The author’s institution may be informed.
DISCLOSURE OF POTENTIAL CONFLICT OF INTERESTS
Authors must disclose all relationships or interests that could influence or bias the work. Although an
author may not feel there are conflicts, disclosure of relationships and interests affords a more
transparent process, leading to an accurate and objective assessment of the work. Awareness of real
or perceived conflicts of interests is a perspective to which the readers are entitled and is not meant
to imply that a financial relationship with an organization that sponsored the research or
compensation for consultancy work is inappropriate. Examples of potential conflicts of interests that
are directly or indirectly related to the researchmay include but are not limited to the following:
• Research grants from funding agencies (please give the research funder and the grant
number)
• Honoraria for speaking at symposia
• Financial support for attending symposia
• Financial support for educational programs
• Employment or consultation
• Support from a project sponsor
• Position on advisory board or board of directors or other type of management relationships
• Multiple affiliations
• Financial relationships, for example equity ownership or investment interest
• Intellectual property rights (e.g. patents, copyrights and royalties from such rights)
• Holdings of spouse and/or children that may have financial interest in the work
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In addition, interests that go beyond financial interests and compensation (non-financial interests)
that may be important to readers should be disclosed. These may include but are not limited to
personal relationships or competing interests directly or indirectly tied to this research, or
professional interests or personal beliefs that may influence your research.
The corresponding author collects the conflict of interest disclosure forms from all authors. In author
collaborations where formal agreements for representation allow it, it is sufficient for the
corresponding author to sign the disclosure form on behalf of all authors.
The corresponding author will include a summary statement in the text of the manuscript in a
separate section before the reference list, that reflects what is recorded in the potential conflict of
interest disclosure form(s).
See below examples of disclosures:
Funding: This study was funded by X (grant number X).
Conflict of Interest: Author A has received research grants from Company A.Author B has received
a speaker honorarium from Company X and owns stock in Company Y.Author C is a member of
committee Z.
If no conflict exists, the authors should state:
Conflict of Interest: The authors declare that they have no conflict of interest.
AFTER ACCEPTANCE
On acceptance of your article you will receive a link to the special Author Query Application at
Springer’s web page where you can sign the Copyright Transfer Statement online and indicate
whether you wish to order Springer Open Choice, offprints, or printing of figures in color.
Once the Author Query Application has been completed, your article will be processed and you will
receive proofs.
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The purpose of the proof is to check for typesetting or conversion errors and the completeness and
accuracy of the text, tables and figures. Substantial changes in content, e.g., new results, corrected
values, title and authorship, are not allowed without the approval of the Editor.
After online publication, further changes can only be made in the form of an Erratum, which will be
hyperlinked to the article.
In addition to the normal publication process (whereby an article is submitted to the journal and
access to that article is granted to customers who have purchased a subscription), Springer provides
an alternative publishing option: Springer Open Choice. A Springer Open Choice article receives all
the benefits of a regular subscription-based article, but in addition is made available publicly through
Springer’s online platform SpringerLink.
http://www.springer.com/open+access/open+choice?SGWID=0-40359-0-0-0
Copyright transfer
Authors will be asked to transfer copyright of the article to the Publisher (or grant the Publisher
exclusive publication and dissemination rights). This will ensure the widest possible protection and
dissemination of information under copyright laws.
Open Choice articles do not require transfer of copyright as the copyright remains with the author. In
opting for open access, the author(s) agree to publish the article under the Creative Commons
Attribution License.
Offprints
Offprints can be ordered by the corresponding author.
Color illustrations
Online publication of color illustrations is free of charge. For color in the print version, authors will
be expected to make a contribution towards the extra costs.
