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UNIVERSIDADE ESTADUAL DE MONTES CLAROS
CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE-CCBS
DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA GERAL
ECOLOGIA DE LEPIDOCOLAPTES WAGLERI (SPIX, 1824) (AVES: DEN-
DROCOLAPTIDAE) EM UMA FLORESTA TROPICAL SECA, NORTE DE
MINAS GERAIS
JANNYNE MÁRCIA AMORIM SILVA
MONTES CLAROS - MG
MAIO DE 2014
i
JANNYNE MÁRCIA AMORIM SILVA
ECOLOGIA DE LEPIDOCOLAPTES WAGLERI (SPIX, 1824) (AVES: DENDROCO-
LAPTIDAE) EM UMA FLORESTA TROPICAL SECA, NORTE DE MINAS GERAIS
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Gra-
duação Stricto Sensu em Ciências Biológicas da
Universidade Estadual de Montes Claros como
parte das exigências para a obtenção do título de
Mestre em Ciências Biológicas.
MONTES CLAROS - MG
MAIO DE 2014
ii
JANNYNE MÁRCIA AMORIM SILVA
ECOLOGIA DE LEPIDOCOLAPTES WAGLERI (SPIX, 1824) (AVES: DENDROCO-
LAPTIDAE) EM UMA FLORESTA TROPICAL SECA, NORTE DE MINAS GERAIS
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Gra-
duação Stricto Sensu em Ciências Biológicas da
Universidade Estadual de Montes Claros como
parte das exigências para a obtenção do título de
Mestre em Ciências Biológicas.
Comissão Examinadora:
___________________________ __________________________
Prof. Dr. Maurício Lopes de Faria Prof. Dr. Rodrigo Oliveira Pessoa
_________________________________
Prof. Dr. Lemuel Olívio Leite
Orientador
iii
DEDICATÓRIA
À minha querida amiga Dayane Franciele (in memoriam),
dedico.
iv
AGRADECIMENTOS
Agradeço a Deus, meu grande e eterno amigo, por me conceder perseverança e me ori-
entar ao longo de todo o curso de mestrado. Muitos foram os desafios e os aprendizados.
À toda minha família, especificamente meus pais, minha irmã Jéssica, pela paciência
nos momentos de tensão. Às minhas tias Quinzim e Clédma, minhas avós e primas, pelo incen-
tivo e compreensão pelos momentos de ausência. À minha grande amiga Fatinha pelo carinho,
cuidado e conselhos. À Ivânia que se tornou de psicóloga à amiga e contribuiu efetivamente
para meu crescimento pessoal durante todo esse tempo.
Meu muito obrigado ao meu orientador Lemuel, que me acolheu ainda caloura no labo-
ratório e foi me lapidando, agradeço pela paciência e oportunidade. Agradeço aos ensinamentos
das companheiras Raíssa e Camiloca, pelas discussões sobre as análises estatísticas e hipóteses.
A toda a Galera das Aves, em especial a Hugo, Paulinho e Karen, o trio maravilhoso. Nos
divertimos, brigamos, choramos juntos, sorrimos juntos. Vocês foram essenciais! Compartilho
sinceramente os méritos deste trabalho com vocês três. Agradeço ao professor Rodrigo (Nes-
cas), pelos ensinamentos, pelas brincadeiras no campo e pelas aventuras na “Expedição Wa-
gleri”. Agradeço às meninas Paty, Tandara, Stéphanie e Sabrina por toda ajuda em campo e no
laboratório. E não posso me esquecer da amiga Edinéia que dispensava o playback e chamava
o wagleri com a própria voz. Enfim, agradeço a todos os estagiários presentes e ausentes do
Lab Ornito que se dedicaram aos trabalhos de campo e laboratório e ajudaram a produzir grande
parte do conjunto de dados deste estudo.
À Universidade Estadual de Montes Claros e aos professores do PPGCB, em especial
ao professor Henrique Valério, coordenador do Programa, a Ronaldo Reis pela ajuda nas aná-
lises dos dados e elaboração das hipóteses, ao professor Ricardo Solar pelas correções do texto
e por todos os outros que contribuíram para minha formação acadêmica.
v
A todos os meus colegas de mestrado e pelos amigos da biologia: Bárbara, Renatinha
(Jah), Antonielle, Lucas, Letícia Ramos, Sarah Carvalho, Joselândio Santos, Lorenzo, Gui da
equipe Fly e tantos outros.
Compartilho essa conquista também com minhas amigas queridas Helminha e Lays que
mesmo a quilômetros de distância me ouviram, me acolheram, me alegraram nos momentos de
desânimo e contribuíram dia-a-dia, em coisas simples, para que eu concluísse essa fase.
Enfim, sinto-me imensamente grata por todos àqueles que me ajudaram a trilhar esta
longa jornada! E feliz por saber que juntamente com o título de mestre levarei comigo muitos
outros títulos, que ficarão como lembranças e conquistas de um tempo muito bom...
v
Capítulo 1 Comportamento de forrageio e dieta do arapaçu-de-wagler
(Lepidocolaptes wagleri) em uma Floresta Tropical Seca, norte de Mi-
nas Gerais
RESUMO
Ambientes sazonais são conhecidos por apresentar períodos de escassez de recursos e
mudanças ambientais, como a diminuição da cobertura do dossel, ambos associados ao
regime de chuvas. Aves que vivem nesses ambientes devem apresentar mudanças na ati-
vidade de forrageio e na dieta, como forma de atender suas demandas energéticas. O prin-
cipal objetivo deste trabalho foi avaliar se o comportamento de forrageio e a dieta da ave
insetívora e escaladora de tronco Lepidocolaptes wagleri (Passeriformes: Dendrocolapti-
dae) são influenciados pela sazonalidade. O estudo foi conduzido no Parque Estadual da
Mata Seca- MG, onde observações do comportamento foram feitas nas estações seca e
chuvosa e a dieta foi avaliada através de amostras do conteúdo estomacal de indivíduos
capturados com rede de neblina. O comportamento de forrageio da espécie foi descrito a
partir de 29 sessões de observação, em um esforço amostral de 126 horas. Resultados
mostraram que a frequência de manobras de captura de presas e de locais de forrageio
utilizados por L. wagleri não variou entre as estações, o que pode estar associado a alta
especialização comportamental característica dessa espécie. Corroborando outros traba-
lhos, a participação do arapaçu-de-wagler em bandos mistos foi um evento frequente e
independeu do período de amostragem. Das 17 amostras de conteúdo estomacal obtidas,
sendo 13 amostras pertencentes à estação seca e 4 à estação chuvosa, foram possíveis
identificar 11 categorias de itens alimentares. Refutando as predições propostas, não hou-
veram diferenças na riqueza e composição de itens alimentares consumidos entre as esta-
ções. Esse resultado pode ser explicado com base na restrição alimentar imposta pela
vi
dependência aos poleiros verticais. Assim, L. wagleri encontra os mesmos tipos de presas
nos troncos das árvores em ambas as estações. Por outro lado, a abundância de itens en-
contrados na dieta foi estatisticamente maior na estação seca, período em que se aumenta
o consumo de insetos sociais. De um modo geral, nossos resultados sugerem que L. wa-
gleri apresenta limitada plasticidade comportamental em contraposição à dieta relativa-
mente diversificada. O presente estudo foi pioneiro na abordagem de parâmetros do com-
portamento de forrageio e dieta do arapaçu-de-wagler e sugere-se, para trabalhos poste-
riores, a realização da amostragem da dinâmica espaço-temporal de artrópodes de tronco
com o intuito de se fazer correlações diretas entre o comportamento de forrageio e a dieta
da espécie.
Palavras-chave: Ecologia comportamental, disponibilidade de presas, deciduidade foliar,
Matas Secas.
vii
ABSTRACT
Seasonal environments are known to exhibit periods of resource scarcity and environ-
mental changes, such as the decrease of canopy cover, both associated with the rainfall.
In order to supplement their energy demand, birds that live in these environments must
introduce changes in their foraging activity and in their diet. The main purpose of this
study was to evaluate whether the foraging behavior and diet of the insectivorous and
stem climber bird Lepidocolaptes wagleri (Passeriformes: Dendrocolaptidae) are influ-
enced by seasonality. The study was conducted in the Mata Seca- MG State Park, where
observations of the behavior were made in dry and rainy seasons and the diet was assessed
using samples of stomach contents of individuals captured with mist net. The study of the
foraging behavior of the species was done from 29 observation sessions, in a sampling
effort of 126 hours. Were obtained 29 observation sessions, in a sampling effort of 126
hours, from which was describe the foraging behavior of the specie. Results showed that
the maneuvers frequency of prey capture and foraging sites used by L. wagleri did not
vary between the seasons, which can be associated with high behavioral specialization
characteristic of this species. According to other studies, the participation of the Wood-
creeper-wagler in mixed flocks was a frequent event and not dependent of the sampling
period. Among the 17 samples of stomach contents obtained, 13 samples belonging to the
dry season and 4 to the rainy season, there were possible to identify 11 categories of food
items. Refuting the proposed predictions, there were no differences in the richness and
the composition of food items consumed in each season. This result can be explained
based on food restriction imposed by reliance on vertical perches. Another fact to this is
that L. wagleri find the same kinds of prey in the trunks of trees in both seasons. In the
other hand, the abundance of items found in the diet was statistically greater in the dry
season, period in which the consumption of social insects is increased. Overall, the results
viii
suggest that L. wagleri has limited behavioral plasticity in contrast to the relatively di-
verse diet. This study was the first one that looked into the parameters of foraging behav-
ior and diet of the Woodcreeper-wagler and the suggestion, for further work, is to perform
the sampling of spatio-temporal dynamics of stem arthropod in order to make direct cor-
relations between foraging behavior and the diet of the species.
Keywords: Behavioral Ecology, prey availability, leaf deciduousness, Dry Forests.
ix
Capítulo 2 Variação espaço-temporal e conservação do arapaçu-de-wagler
(Lepidocolaptes wagleri) em uma Floresta Tropical Seca, norte de Minas Ge-
rais
RESUMO
As características estruturais da vegetação e a disponibilidade de presas são fatores determinan-
tes no uso dos habitats e na dinâmica populacional das aves. Esse contexto é particularmente
importante em FTSs, pois essas fitofisionomias são formadas por manchas de vegetação em
diferentes níveis de regeneração e são altamente sazonais, apresentando períodos de escassez
de recursos alimentares. Diante disso, os objetivos deste estudo foi avaliar como tais fatores
interferem na abundância da ave insetívora Lepidocolaptes wagleri e apresentar algumas con-
siderações a respeito do estado de conservação dessa espécie. Para tal, as seguintes predições
foram propostas: i) a abundância de L. wagleri será maior nos estágios mais avançados de re-
generação e ii) na estação seca, período de menor disponibilidade de insetos em FTSs, a abun-
dância da espécie aumenta. O estudo foi conduzido em uma FTS do norte de Minas Gerais,
entre outubro/2007 e dezembro/2013 e as coletas ocorreram em períodos que correspondem a
estação seca e chuvosa. Foram dispostas 15 redes de neblina em três áreas amostrais de cada
categoria de estágio de regeneração: inicial, intermediário e tardio. Os dados foram analisados
através de GLMs, que tiveram como variável resposta a abundância de L. wagleri e como vari-
áveis explicativas, a estação e estágio de regeneração. Ao longo do estudo, um total de 48 indi-
víduos adultos foram capturados. A abundância no estágio inicial (n= 2) foi significativamente
menor (p= 0,0365), quando comparado aos estágios intermediário (n=18) e tardio (n=28), os
quais não diferiram entre si. Quanto a sazonalidade, foi verificado que a abundância do arapaçu-
x
de-wagler foi significativamente maior na estação seca (p= 0,0043) que contou com 34 captu-
ras, contra 14 na estação chuvosa. Nossos resultados corroboraram as predições propostas e
com relação à primeira, sugerimos que a vegetação esparsa e arbustiva típica de estágios iniciais
impõe limites à ocorrência da espécie, principalmente no que se refere ao seu comportamento
de forrageio. A maior abundância de indivíduos capturados na estação seca pode estar relacio-
nada ao aumento da atividade de deslocamento desses para a procura de insetos, os quais são
menos abundantes nesse período. A distribuição naturalmente restrita, a destruição crescente
do habitat por atividades antrópicas, além da baixa representatividade em Unidades de Conser-
vação coloca L. wagleri em um contexto de ameaça de extinção. O conhecimento da biologia
reprodutiva, bem como a preservação de áreas em estágio avançado de sucessão em FTSs po-
dem auxiliar, respectivamente, no planejamento de estratégias de conservação e na manutenção
de populações viáveis do arapaçu-de-wagler.
Palavras-chave: sazonalidade climática, sucessão, Dendrocolaptidae, biomassa de artrópodes,
Matas Secas.
xi
ABSTRACT
The vegetation structure characteristics and prey availability are crucial factors in habitat use
and population dynamics of birds. This is a particularly important context in FTSS because
these phytophysiognomies are formed by vegetation spots at different levels of regeneration
and are highly seasonal. In front of that, the aim of this study was to evaluate how these factors
may affect the abundance of insectivorous bird Lepidocolaptes wagleri and present some con-
siderations about the conservation status of this species. To this end, the following predictions
were proposed: i) the abundance of L. wagleri will be higher in more advanced stages of regen-
eration and ii) during the dry season, a reduced availability of insects on FTSS period, the abun-
dance of the species increases. The study was conducted in a FTS in northern Minas Gerais,
between October 2007 and December/2013 and the collections occurred in periods that corre-
sponded to dry and rainy seasons. There were arranged 15 mist nets in three sample areas of
each regeneration category of stage: initial, intermediate and late. The analyses of the collected
data were made using GLMS, which had variable response the abundance of L. wagleri and as
explanatory variables, the season and stage of regeneration. Throughout the study, a total of 48
adults were captured. The abundance in the early stage (n = 2) was significantly lower (p =
0.0365) compared to the intermediate stages (n = 18) and late (n = 28), which did not differ
between them. As for seasonality, it was found that the abundance of Woodcreeper-wagler was
significantly higher in the dry season (p = 0.0043), when featured 34 catches, against 14 in the
rainy season. Our results corroborate the proposed predictions. Concerning the first, we suggest
that the sparse and shrubby vegetation typical of the early stages imposes limits on the occur-
rence of the species, particularly with regard to their foraging behavior. The greater abundance
of individuals captured in the dry season might be related to the increasing displacement activity
of them to search insects, which are less abundant in this period. The naturally restricted distri-
xii
bution, the increasing habitat destruction by human activities, in addition to the low represen-
tation in protected areas puts L. wagleri in a threat of extinction context. The reproductive bi-
ology knowledge, as well as the preservation of areas in advanced stages of succession in FTSs
can help, respectively, in the conservation strategies planning and the maintenance of viable
populations of Woodcreeper-wagler.
Key words: weather seasonality, succession, Dendrocolaptidae, arthropod biomass, Dried
Woods.
xiii
LISTA DE FIGURAS
Capítulo 1: Comportamento de forrageio e dieta do arapaçu-de-wagler (Lepidocolaptes wagleri)
em uma Floresta Tropical Seca, norte de Minas Gerais
Figura 1 Indivíduo adulto de Lepidocolaptes wagleri capturado com rede de neblina no Parque
Estadual da Mata Seca, em uma FTS localizada no norte de Minas Gerais.......................................... 25
Figura 2 Localização e delimitação da área do Parque Estadual da Mata Seca (PEMS) no extremo
norte do estado de Minas Gerais, com destaque para as principais formações vegetais presentes no
PEMS. ................................................................................................................................................... 27
Figura 3 Aspecto da vegetação durante a estação seca (à esquerda) e estação chuvosa (à direita) no
Parque Estadual da Mata Seca. ............................................................................................................. 28
Figura 4 Precipitação média ao longo dos anos de 2000 a 2013 para a cidade de Manga, município
onde se localiza o PEMS. ...................................................................................................................... 29
Figura 5 Métodos de ataque de presas empregadas por indivíduos de L. wagleri: hang-upsidedown (à
esquerda) e hang sideways (à direita). .................................................................................................. 31
Figura 6 Troncos de plantas onde L. wagleri foi visto forrageando: tronco liso (à esquerda) e tron-co
rugoso (à direita). .................................................................................................................................. 32
Figura 7 Indivíduo de L. wagleri recebendo substância emética (à esquerda) e aguardando em caixa
após regurgita-ção. ................................................................................................................................ 33
Figura 8 Proporção de manobras de ataque de presas empre-gadas por L. wagleri nas estações seca e
chuvosa. A frequência de utilização das manobras não foi influ-enciada pela sazonalidade (p>0,05). 37
Figura 9 Proporção de utilização de substratos de forrageio por L. wagleri nas estações seca e chuvosa.
A frequência de utilização dos substratos não foi influenciada pela sazonalidade (p>0,05). ............... 37
Figura 10 Proporção de associação a bandos mistos de aves por L. wagleri em relação ao número de
vezes em que a espécie foi vista forra-geando em cada mês de amostragem: abril (n= 4); junho (n= 4),
setembro (n= 3) e janeiro (n= 1). .......................................................................................................... 39
Figura 11 Análise da riqueza (média ±EP) de espécies que forragearam em bando misto com L.
wagleri em cada período de amostragem. Abril e janeiro: início e fim da estação chuvosa,
respectivamente. Junho e setembro: início e fim da estação seca, respectivamente. ............................ 40
Figura 12 Frequência relativa (abundância de cada táxon/número total de itens consumidos em cada
estação) de cada grupo de invertebrados identificados em amostras do conteúdo estomacal de 17
indivíduos de L. wagleri. ....................................................................................................................... 42
Figura 13 Ocorrência (número de amostras em que cada categoria ocorreu/número de amostras de
cada estação) de cada táxon identificados em amostras do conteúdo estomacal de 17 indivíduos de L.
wagleri. .................................................................................................................................................. 43
Figura 14 Fragmentos de itens de presas encontrados nas amostras de conteúdo estomacal de
indivíduos de L. wagleri, capturados no PEMS, norte de Minas Gerais. A) Aranae (que-lícera). B)
Blattaria. C) Larva D) Curculionidae (cabeça). E) Coleoptera (mandíbula). F) Coleoptera (cabeça com
mandíbula). G) Coleoptera (élitro). H) Formiga (cabeça com mandíbulas). I) Hemiptera (cabeça). J)
Hymenoptera (mandíbula). L) Isoptera (cabeça). M) Ooteca. N) Vertebrado (osso). O-P) Ovo. ......... 44
xiv
Figura 15 Abundância (média ±EP) de itens alimentares consumidos por L. wagleri entre out/2007 e
dez/2013. A identificação dos itens se deu a partir da análise do conteúdo estomacal de 17 indivíduos.
............................................................................................................................................................... 45
Figura 16 Ordenação de 17 amostras da dieta de l. Wagleri através da análise de escalonamento
multidimensional não-métrico (nmds) baseada na composição das categorias de itens alimentares
identificados a partir do conteúdo estomacal da espécie nas estações seca e chuvosa ......................... 46
Capítulo 2 Variação espaço-temporal e conservação do arapaçu-de-wagler (Lepidocolaptes
wagleri) em uma Floresta Tropical Seca, norte de Minas Gerais
Figura 17 Registros de ocorrência de Lepidocolaptes wagleri nos estados de MG, BA e PI e
representatividade da espécie em Unidades de Conservação. ............................................................... 57
Figura 18 Atividades antrópicas em áreas de FTSs, com registro da espécie L. wagleri, localizadas
próximo ao munícipio de Corrente, sudeste do estado do Piauí. A) Agropecuária e B) desmatamento.
Data: julho de 2013. .............................................................................................................................. 58
Figura 19 Áreas em diferentes estágios sucessionais do Parque Estadual da Mata Seca: inicial (A),
interme-diário (B) e tardio (C). ............................................................................................................. 61
Figura 20- Rede de neblina montada durante a estação seca no Parque Estadual da Seca, norte de
Minas Gerais. ........................................................................................................................................ 62
Figura 21 Análise da abundância (média ± EP) de indivíduos de L. wagleri, capturados em áreas de
estágios de regeneração: inicial, intermediário e tardio, no Parque Estadual da Mata Seca, norte de
Minas Gerais. Os indivíduos foram capturados com redes de neblina, durante as estações seca e
chuvosa .................................................................................................................................................. 65
Figura 22 Análise da abundância (média ± EP) de indivíduos de L. wagleri, capturados, durante as
estações seca e chuvosa no Parque Estadual da Mata Seca, norte de Minas Gerais, no período entre
out/2007 a dez/2013. Os indivíduos foram capturados com redes de neblina ...................................... 66
xv
LISTA DE TABELAS
Capítulo 1: Comportamento de forrageio e dieta do arapaçu-de-wagler (Lepidoco-
laptes wagleri) em uma Floresta Tropical Seca, norte de Minas Gerais
Tabela 1 Uso percentual de manobras de ataque de presas por L. wagleri em uma Floresta Tropical
Seca, norte de Minas Gerais. Os valores em parênteses indica o número de vezes que a manobra foi
empregada em cada estação. ................................................................................................................. 38
Tabela 2 Uso percentual de substratos de forrageio por L. wagleri em uma Floresta Tropical Seca,
norte de Minas Gerais. Os valores em parênteses indica o número de vezes que o substrato foi visitado
em cada estação. .................................................................................................................................... 39
Tabela 3 Espécies de aves integrantes de bandos mistos, juntamente com L. wagleri, registradas em
uma Floresta Tropical Seca, no norte de Minas Gerais. A frequência de ocorrência é a razão entre o
número de vezes que cada espécie foi vista em bando misto pelo número total de eventos de
observação em cada estação: chuva (n=12) e seca (n=17). ................................................................... 41
xvi
CONTEÚDO
INTRODUÇÃO GERAL ...................................................................................................................... 17
Capítulo 1 Comportamento de forrageio e dieta do arapaçu-de-wagler (Lepidocolaptes wagleri) em
uma Floresta Tropical Seca, norte de Minas Gerais .............................................................................. 21
1. 1 INTRODUÇÃO ......................................................................................................................... 21
1.2 HIPÓTESE .................................................................................................................................. 26
1.2.1 Predições: ............................................................................................................................. 26
1.3 MATERIAIS E MÉTODOS ....................................................................................................... 27
1.3.1 Área de Estudo ..................................................................................................................... 27
1.3.2 Comportamento de forrageamento ....................................................................................... 29
1.3.3 Dieta ..................................................................................................................................... 32
1.2 ANÁLISES ESTATÍSTICAS ..................................................................................................... 34
1.3 RESULTADOS ........................................................................................................................... 36
1.3.1 Comportamento de forrageio ............................................................................................... 36
1.3.2 Dieta ..................................................................................................................................... 42
1.4 DISCUSSÃO ............................................................................................................................... 47
1.4.1 Comportamento de forrageio ............................................................................................... 47
1.4.2 Dieta ..................................................................................................................................... 51
1.5 CONCLUSÃO ............................................................................................................................ 54
Capítulo 2 Variação espaço-temporal e conservação do arapaçu-de-wagler (Lepidocolaptes wagleri)
em uma Floresta Tropical Seca, norte de Minas Gerais ........................................................................ 55
2.1 INTRODUÇÃO .......................................................................................................................... 55
2.2 HIPÓTESES ................................................................................................................................ 59
2.2.1 Predições: ............................................................................................................................. 59
2.3 MATERIAL E MÉTODOS ........................................................................................................ 60
2.3.1 Área de Estudo ..................................................................................................................... 60
2.3.2 Captura dos espécimes ......................................................................................................... 61
2.4 RESULTADOS ........................................................................................................................... 64
2.5 DISCUSSÃO ............................................................................................................................... 67
2.6 CONSIDERAÇÕES FINAIS ...................................................................................................... 70
2.6. 1 Conservação de Lepidocolaptes wagleri ............................................................................. 70
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS .................................................................................................. 72
17
INTRODUÇÃO GERAL
As Florestas Tropicais Secas (FTSs) são formações vegetais caracterizadas por uma
acentuada sazonalidade climática associada ao regime de chuvas (Murphy e Lugo 1986). Nes-
ses ecossistemas as estações chuvosa e seca são marcadamente distintas, sendo que no período
de déficit hídrico o componente arbóreo perde mais de 90% da cobertura foliar (Sánchez-Azo-
feifa et al. 2005). As FTSs estão distribuídas ao longo das diversas regiões tropicais do planeta
sob a forma de um continuum ou fragmentos florestais isolados, circundados por outros tipos
vegetacionais (Pennington et al. 2000). Essa distribuição natural em ilhas de vegetação tem sido
apontada como o resultado de flutuações climáticas ocorridas durante o Pleistoceno (Penning-
ton et al. 2000; Werneck e Colli 2011). No Brasil, remanescentes dessas florestas estão associ-
adas tanto a regiões de transição entre os biomas Caatinga e Cerrado como a formações flores-
tais semi-decíduas ou perenes da Mata Atlântica e Pampas (Scariot e Sevilha 2005; IBGE
2012).
A ocorrência das FTSs está associada a solos férteis altamente favoráveis para agricul-
tura, o que contribui com o seu histórico de perturbação antrópica (Espírito-Santo et al. 2008).
Geralmente, o uso da terra nessas florestas obedece a um ciclo em que a área é desmatada e
queimada, várias vezes para a prática do cultivo. Com o empobrecimento do solo, as áreas são
transformadas em pastagens e posteriormente, abandonadas (Altieri 1998; Quesada et al. 2009).
Ao longo dos anos, a sucessão promove a regeneração natural dessas áreas, resultando em um
mosaico florestal com manchas em diferentes níveis de regeneração (Madeira et al. 2008). Ou-
tros fatores também contribuem para a elevada taxa de destruição anual das FTSs: presença de
espécies madeireiras de importância comercial, proximidade de adensamentos populacionais e
baixa representatividade em Unidades de Conservação (Janzen 1988; Scariot e Sevilha 2000).
18
Em virtude dos aspectos apresentados acima, as FTSs estão entre os ecossistemas bra-
sileiros mais ameaçados do planeta (Miles et al. 2006; Espírito-Santo et al. 2009; Portillo-Quin-
tero e Sánchez-Azofeifa 2010) e, por isso são consideradas de extrema importância biológica e
prioritárias no que se refere à pesquisa e conservação (Sánchez-Azofeifa et al. 2005). Apesar
disso, as FTSs são ainda negligenciadas em termos de estudos científicos e iniciativas de con-
servação, quando comparadas, por exemplo, às florestas tropicais úmidas (Prado 2000; Quesada
et al. 2009). Por essa razão, existem muitas lacunas no conhecimento a respeito da diversidade
biológica dessas florestas, bem como da influência da sazonalidade nos processos e interações
ecológicas entre as espécies (Scariot e Sevilha 2005).
Com o objetivo de preencher essa lacuna de informações, alguns pesquisadores estu-
daram os efeitos da sazonalidade climática sobre a atividade biológica de grupos de organismos
e sugeriram que eles apresentam diversas estratégias para lidar com as mudanças bruscas no
ambiente (Silva et al. 2011; Gonçalves 2011). Um exemplo disso é a caducifolia, que é uma
resposta fenológica das plantas em função da escassez de água na estação seca (Scariot e Sevi-
lha 2005). A elevada caducifolia das FTSs tem implicações sobre a dinâmica e comportamento
dos organismos associados, pois ela gera mudanças fisionômicas no ambiente e ainda provoca
flutuações nas populações de insetos (Neves 2009), os quais são um importante recurso alimen-
tar para a avifauna (Morse 1971; Mestre 2002).
As aves são notáveis, dentre os vertebrados, pela alta diversidade de formas e estilos
de vida, que as permitem ocupar os mais variados ambientes (Gill 2007). Apesar do Brasil
abrigar uma das avifaunas mais ricas do mundo (CBRO 2014), informações sobre os aspectos
ecológicos e comportamentais da maioria das aves são ainda incipientes (Marini e Garcia 2005;
Silveira e Olmos 2007). Especificamente, poucos estudos focaram no conhecimento sobre as
aves de FTSs (Leite et al. 2008; Souto 2010; Dornelas et al. 2012) e portanto, é importante
19
avaliar como a sazonalidade climática e as mudanças bióticas e abióticas associadas afetam
aspectos da ecologia e comportamento das aves.
Nesse contexto, os arapaçus (Passeriformes: Dendrocolaptidae) assumem destaque,
pois são aves insetívoras dependentes de ambientes intactos, que portanto, apresentam sensibi-
lidade a mudanças ambientais (Anjos et al. 2001; Poletto et al. 2004. Os dendrocolaptídeos
representam uma linhagem altamente especializada dentro da irradiação dos suboscines do
Novo Mundo (Irestedt et al. 2002) e estão largamente distribuídos desde a América do Sul à
Central (Ridgely e Tudor 1994). O estilo de vida escansorial é comum à toda família, mas al-
guns se especializaram no seguimento à formigas de correição (Willis e Oniki 1992).
A espécie estudada neste trabalho é Lepidocolaptes wagleri uma ave de distribuição
restrita a fragmentos de FTSs e matas de galeria (Marantz et al. 2003) e que devido a isso recebe
o status de espécie ameaçada de extinção (Machado et al. 2008). Essa espécie foi separada do
complexo Lepidocolaptes squamatus a partir da avaliação de alguns caracteres morfológicos
(medidas do corpo e plumagem) de indivíduos do gênero Lepidocolaptes (Silva e Straube
1996). Posteriormente, García-Moreno e Silva (1997) revisaram a monofilia do gênero com
base no sequenciamento de dados de DNA mitocondrial e verificaram que as duas espécies
apresentavam a menor divergência genética dentre as demais. No entanto, para essa análise
apenas um indivíduo de cada táxon foi utilizado e assim, o status taxonômico de L. wagleri
ainda é controverso (Arbeláez-Cortés 2012). Dessa forma, o estudo sobre a influência de mu-
danças na estrutura do ambiente e disponibilidade de recursos sobre as características ecológi-
cas e comportamentais dessa espécie pode ajudar a compreender vários aspectos da sua história
de vida.
Diante do exposto acima, o objetivo desse estudo foi avaliar como a sazonalidade cli-
mática de uma FTS afeta alguns aspectos ecológicos e comportamentais da espécie L. wagleri.
20
Para uma melhor abordagem das hipóteses testadas, esse trabalho foi dividido em dois capítu-
los: o primeiro avaliou como o comportamento de forrageio e a dieta de L. wagleri variam em
função da sazonalidade e o segundo capítulo teve como objetivo testar a variação espaço-tem-
poral de L. wagleri na área de estudo e apresentar algumas explanações sobre o estado de con-
servação da espécie.
21
Capítulo 1 Comportamento de forrageio e dieta do arapaçu-de-wagler (Lepi-
docolaptes wagleri) em uma Floresta Tropical Seca, norte de Minas Gerais
1. 1 INTRODUÇÃO
O comportamento de forrageio e a dieta são componentes da história de vida das es-
pécies que englobam uma ampla variedade de adaptações morfo-ecológicas utilizadas para cap-
turar, manipular e consumir o alimento (Krebs e Davies 2008). Durante o forrageio os organis-
mos lidam com escolhas que vão desde o local adequado para o forrageio (Sih 1982) até a
decisão de aceitar ou desprezar a presa encontrada (Houston et al. 1980). De acordo com a
Teoria do Forrageamento Ótimo (TFO), tais escolhas são moldadas pela seleção natural e de-
vem resultar em um padrão de forrageio eficiente, caracterizado pelo ganho máximo de energia
em relação ao mínimo de prejuízos sofridos pelo forrageador (MacArthur e Pianka 1966; Emlen
1968). Similarmente, o Modelo de Dieta Ótima (MDO), sugere que predadores escolhem suas
presas com base no balanço entre o potencial energético e os custos associados ao seu consumo
(Pyke et al. 1977). Dessa forma, acredita-se que o comportamento de forrageio e a dieta das
espécies deve modificar-se em determinadas situações, como por exemplo naquelas em que há
riscos à sobrevivência do predador e escassez de recursos (Sih e Christensen 2001).
Estudos sobre o comportamento de forrageio e dieta têm interessado cada vez mais os
pesquisadores, uma vez que eles geram dados sobre vários aspectos da história de vida das
espécies, como o uso de habitats (Holmes e Robinson 1981; Unno 2002) preferências por re-
cursos alimentares (Rosenberg 1997; Gomes 2001; Manhães 2003). Essas informações podem
ser usadas para fazer inferências sobre os padrões que determinam a distribuição das espécies
22
e consequentemente, a estrutura da comunidade (Chapman e Rosenberg 1991). No entanto, a
maioria desses trabalhos ainda são realizados sob uma abordagem basicamente descritiva (Wil-
lis 1982; Parrini e Pacheco 2007, 2010) e assim, não atendem ao principal objetivo da ecologia
comportamental, que é explicar como as espécies lidam com mudanças ambientais que interfe-
rem nas condições e recursos essenciais à sobrevivência. Por isso, trabalhos com esse propósito
são de grande relevância, pois ajudam a compreender como o uso de estratégias adaptativas de
forrageio e a plasticidade alimentar permitem às populações manterem-se viáveis em ambientes
extremamente heterogêneos (Beerens et al. 2011; Jia et al. 2013).
Nesse sentido, as FTSs representam um interessante cenário para estudos sobre o com-
portamento de forrageio e dieta, pois são ambientes altamente sazonais, onde mudanças na tem-
peratura e precipitação entre as estações provocam flutuações na qualidade e quantidade de
recursos alimentares (Sánchez-Azofeifa et al. 2005). Um recurso efêmero nas FTSs são as fo-
lhas, as quais são perdidas pelas plantas durante a estação seca em razão da baixa disponibili-
dade de água (Murphy e Lugo 1986). Duas consequências da elevada caducifolia nessas flores-
tas são a perda quase total da cobertura do dossel (Robinson e Holmes 1982; Whelan 2001) e a
diminuição na abundância de insetos, que utilizam as folhas como alimento, nidificação e/ou
abrigo (Edwards e Wratten 1981; Neves et al. 2008). Com o início das chuvas, as folhas voltam
a surgir e a abundância de insetos atinge seu pico, favorecida pela elevada temperatura e pluvi-
osidade (Wolda 1988). Desse modo, é esperado que a diminuição da cobertura vegetal e flutu-
ações na abundância de insetos interfira no comportamento de forrageio e na dieta das aves que
utilizam o dossel e cuja dieta é predominantemente insetívora.
A influência da cobertura do dossel na atividade de forrageio das aves está relacionada
ao quanto elas ficam expostas, determinando então o risco de serem predadas (Hutto 1994). E
uma forma de se mensurar a pressão de predação sobre o comportamento de forrageio das aves
é através da frequência com que ela participa de bandos mistos (Thiollay 1999). De acordo com
23
alguns autores, o forrageio em bando aumenta a vigilância anti-predatória e assim diminui o
risco de predação pelos membros do grupo. A principal consequência disso é que os membros
podem otimizar o forrageio através da alocação do tempo gasto na vigilância para a procura por
alimento (Thiollay e Julien 1998). Com base nesses pressupostos, pode-se inferir que o forra-
geio em grupo parece ser uma estratégia evolutivamente vantajosa em ambientes heterogêneos,
e em se tratando das FTSs, supõem-se que a frequência desses eventos deve ser maior na estação
seca, período em que as aves estão em maior situação de “perigo”, devido a diminuição da
cobertura foliar (Pomara et al. 2003).
Mudanças sazonais na disponibilidade de presas afetam a taxa de encontro, a acessi-
bilidade e a captura dessas por seus predadores (Hejl e Verner 1990) e portanto, influenciam o
modo como as aves procuram por alimento e quais tipos de presas ele deve consumir. Baseado
na TFO, quando a disponibilidade de recursos é baixa ou mínima, como ocorre na estação seca
em FTSs, os predadores devem valer-se de métodos de procura que gastam mais energia, pois
as presas estão menos acessíveis (Stephens e Krebs 1986). Portanto, é esperado que aves inse-
tívoras que vivem em ambientes sazonais, utilizem diferentes técnicas de forrageio entre as
estações como forma de atender às suas demandas energéticas (Murakami 2002; Gonçalves
2011).
Alguns estudos demonstraram que a dieta de aves insetívoras variam em função da
sazonalidade climática (Leite et al. 2008; Romanowski e Zmihorski 2008). As implicações da
variação sazonal de insetos na dieta das aves dependem da necessidade fisiológica e da plasti-
cidade alimentar de cada espécie (Recher 1990; Leite et al. 2008), mas em geral, elas podem
ser preditas com base nos pressupostos do MDO (Pyke et al. 1977). A dieta das espécies será
mais ampla durante o período de menor disponibilidade de recursos e mais restrita quando o
recurso for abundante, pois nesse caso, os forrageadores selecionarão tipos de presas que lhes
24
proporcionam um maior valor energético (Schoener 1971). Em condições de escassez de recur-
sos, é também esperado um aumento na quantidade de itens consumidos, pois como a taxa de
encontro com a presa é baixa, consumir várias presas pode ser uma estratégia para compensar
o gasto energético dispendido no tempo de procura (Schoener 1971). Desse modo, espera-se
que em FTSs aves insetívoras consumam uma maior quantidade em número e tipos de presas
durante a estação seca.
O objeto de estudo desse trabalho é a ave insetívora Lepidocolaptes wagleri conhecido
popularmente como arapaçu-de-wagler (Figura 1 a seguir). Essa espécie captura suas presas
principalmente na superfície de troncos e galhos, ou mesmo dentro das frestas das árvores,
quando percorre ascendentemente a superfície vertical das árvores (Sick 1997). Em geral, o
forrageio é feito do estrato médio da vegetação até o dossel, solitariamente ou em associação a
bandos mistos (Maldonado-Coelho e Marini 2003; Machado 1999). Dessa forma, o objetivo
deste estudo foi avaliar os efeitos da sazonalidade sobre o comportamento de forrageio e a dieta
de L. wagleri em uma Floresta Tropical Seca e, simultaneamente, contribuir para o conheci-
mento sobre esses aspectos da história de vida da espécie
25
Figura 1 Indivíduo adulto de Lepidocolaptes wagleri capturado com rede
de neblina no Parque Estadual da Mata Seca, em uma FTS localizada no
norte de Minas Gerais
Foto: Arquivos Laboratório de Ornitologia – Unimontes
26
1.2 HIPÓTESE
Mudanças sazonais afetam o comportamento de forrageio e a dieta de L. wagleri em
uma Floresta Tropical Seca.
1.2.1 Predições:
L. wagleri utiliza com maior frequência manobras menos custosas na estação chuvosa;
L. wagleri utiliza com maior frequência substratos alternativos de forrageio na estação
seca;
L. wagleri aumenta a frequência de participação em bandos mistos na estação seca;
A abundância e riqueza de itens alimentares consumidos será maior na estação seca;
A composição de itens alimentares consumidos difere entre as estações.
27
1.3 MATERIAIS E MÉTODOS
1.3.1 Área de Estudo
Este trabalho foi realizado no Parque Estadual da Mata Seca (PEMS), uma Unidade de
Proteção Integral gerenciado pelo Instituto Estadual de Florestas (IEF) do Estado de Minas
Gerais. O PEMS possui uma área aproximada de 15466,44 ha e está localizado no Vale Médio
do São Francisco, no extremo norte do estado, sob as coordenadas 14°97’02”S- 43°97’02”W e
14°53’08”S- 44°00’05”W (Figura 2).
Figura 2 Localização e delimitação da área do Parque Estadual da Mata Seca (PEMS) no extremo norte do estado
de Minas Gerais, com destaque para as principais formações vegetais presentes no PEMS. Fonte: Imagens do Satélite LandSat
28
A formação vegetal predominante no PEMS são as Florestas Estacionais Decíduas
(IBGE 2012) chamadas nesse estudo de FTSs, as quais são caracterizadas por elevados níveis
de caducifolia na estação seca do ano (Figura 3), que compreende os meses de maio a novem-
bro. A cobertura vegetal volta a surgir na estação chuvosa, que tem início na metade de novem-
bro e estende-se até o final do mês de abril. As características climáticas que definem as FTSs
são temperatura e precipitação média anual ≥ 25º C e 700 e 2000 mm, respectivamente, com
três ou mais meses secos por ano (Figura 4), sendo que nesses a precipitação é ≤ 100 mm (An-
tunes 1994).
Figura 3 Aspecto da vegetação durante a estação seca (à esquerda) e estação chuvosa (à direita) no Parque
Estadual da Mata Seca. Foto: Arquivos Laboratório de Ornitologia-Unimontes
29
Mês
Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez
Pre
cip
itaç
ão (
mm
)
0
50
100
150
200
Figura 4 Precipitação média ao longo dos anos de 2000 a 2013 para a cidade de
Manga, município onde se localiza o PEMS.
Fonte: http//www.dsr.inpe.br
1.3.2 Comportamento de forrageamento
O comportamento de forrageio de L. wagleri foi acompanhado no PEMS durante qua-
tro campanhas nos meses de abril (início da chuva), junho (início da seca) e setembro (final da
seca) de 2013 e janeiro (início da chuva) de 2014 em áreas de FTSs. Cada campanha teve du-
ração de 6 dias e as observações iniciavam por volta das 6:00 horas e terminavam às 12:30
horas. Foram considerados eventos de comportamento de forrageio aqueles em que havia al-
guma forma de exploração do substrato. As áreas foram selecionadas de acordo com o conhe-
cimento prévio da ocorrência da espécie naquele local. Em cada dia amostrou-se o comporta-
mento em áreas diferentes, com o objetivo de minimizar a probabilidade de amostrar os mesmos
indivíduos no mesmo mês de amostragem. O método utilizado para este estudo foi o animal
30
focal que consiste em registrar todas as atividades executadas por um indivíduo (Altmann 1974;
Martin e Bateson 1993). Foi feita a observação de um indivíduo por vez para evitar o potencial
problema de correlacionar a atividade de um indivíduo a outro que está próximo dele (Morrison
et al. 1987). Utilizou-se binóculos e gravador para a observação dos indivíduos.
Os parâmetros comportamentais avaliados, bem como a nomenclatura utilizada foram
baseadas em categorias propostas por Remsen e Robinson (1990). Para a espécie em estudo,
convencionou-se estudar os seguintes parâmetros do comportamento de forrageio:
1. Tipo de manobra de ataque de presas: é o modo como os indivíduos exploram o
substrato. Na literatura, são descritas as seguintes manobras para dendrocolaptídeos
(Remsen e Robinson 1990):
Pendurar de cabeça para baixo (hang-upsidedown): suspender-se de ventre para
cima sobre a parte de baixo de uma superfície diagonal ou horizontal (Figura 5);
Pendurar-lateral (hang sideways): pendurar na lateral de um substrato com o eixo do
corpo paralelo ao chão e a ave orientada para cima (Figura 5);
Investigar (probe): inserir o bico dentro de buracos, frestas, líquens ou musgos para
capturar presas ou capturá-las diretamente no substrato;
Bicar (peck): remover parte externa do substrato utilizando o bico, para expor as
presas;
Escamar (flake): varrer ou esfregar o substrato com movimentos laterais do bico;
Suspender (pry): inserir o bico dentro do substrato e usá-lo para levantar porções
deste, difere de “escamar” pois é a ponta que é utilizada.
31
Figura 5 Métodos de ataque de presas empregadas por indivíduos de L. wagleri: hang-upsidedown (à es-
querda) e hang sideways (à direita).
Foto: Daniel Dias (esquerda) e Ricardo Mendes (direita).
2. Tipo de substrato utilizado: local onde é feita a tentativa e/ou captura das presas:
tronco, galhos, folhas, lianas e ninho de isópteros;
3. Rugosidade do tronco: as plantas onde a espécie foi vista forrageando foi classificada
como: lisa ou rugosa (Figura 6);
4. Altura: estimativa visual da altura (metros) em relação ao solo em que a ave foi vista
forrageando;
5. Vigor da planta: o vigor foi definido como o estado físico da planta, diferenciando-se
em plantas vivas ou mortas;
6. Associação com outras espécies de aves: foram classificados como forrageamento em
bando misto, os eventos em que L. wagleri foi visto forrageando, simultaneamente num
mesmo substrato, com outras espécies de aves.
32
Figura 6 Troncos de plantas onde L. wagleri foi visto forrageando: tronco liso (à esquerda) e tronco
rugoso (à direita). Foto: Arquivos Laboratório de Ornitologia-Unimontes
1.3.3 Dieta
Entre outubro de 2007 e dezembro de 2013 foram feitas 26 expedições ao PEMS, nos
meses de dezembro e abril (início e fim da estação chuvosa) e junho e outubro (início e fim da
estação seca). Em cada campanha, quinze redes foram montadas em nove parcelas para a cap-
tura dos indivíduos e, consequente obtenção do conteúdo estomacal. O método utilizado foi o
de regurgito induzido, que consiste na administração de uma substância emética, o tartarato de
antimônio e potássio (1%) (Poulin e Lefebvre 1995). A solução foi administrada através de uma
sonda fina e flexível de aproximadamente 2 mm, acoplada a uma seringa, que era inserida no
bico da ave até atingir o esôfago. Cada indivíduo recebeu uma quantidade da substância pro-
porcional ao seu peso, sendo 1 ml de emético para cada 100g de peso da ave. Após a adminis-
tração do tártaro emético, as aves foram colocadas em uma caixa fechada, porém arejada, e
forrada com papel toalha, onde permaneceram por 30 minutos, tempo suficiente para a regur-
gitação (Figura 7). Posteriormente, as aves foram soltas e o conteúdo do regurgito foi recolhido
e armazenado em recipientes plásticos contendo álcool 70%. Com o objetivo de que os indiví-
duos tenham tempo para forragear antes e depois desse procedimento, os indivíduos submetidos
33
ao tratamento foram aqueles capturados entre a segunda hora após o amanhecer, esse cuidado
visa diminuir o risco de morte das aves (Mallet-Rodrigues 1997). As amostras obtidas em
campo foram encaminhadas para o Laboratório de Ornitologia da Universidade Estadual de
Montes Claros para triagem com o auxílio de microscópio estereoscópico.
Figura 7 Indivíduo de L. wagleri recebendo substância emética (à esquerda) e aguardando em caixa após regur-
gita-ção. Foto: Arquivos Laboratório de Ornitologia-Unimontes
A quantidade de itens alimentares presentes nas amostras da dieta foram estimados
pela identificação de estruturas pareadas (asas ou mandíbulas) e estruturas únicas, como cabeça
ou escutelo (Manhães et al. 2010). Devido ao elevado grau de fragmentação dos itens, a classi-
ficação restringiu-se, em sua maioria, ao nível de ordem, para tal utilizou-se de literatura espe-
cializada (Ralph et al. 1985). Os itens foram analisados quanto a frequência relativa (número
total de cada táxon em relação ao total de itens consumidos em cada estação) e ocorrência (nú-
mero de amostras em que cada táxon foi observado em relação ao número de amostras de cada
estação).
34
1.2 ANÁLISES ESTATÍSTICAS
Para avaliar a influência da sazonalidade sobre o comportamento de forrageio do ara-
paçu-de-wagler foram construídos modelos lineares generalizados (GLMs), utilizando o pro-
grama estatístico R (R Development Core Team 2013). Com relação às predições de frequência
de uso de manobras e substratos de forrageio, a variável resposta foi cada categoria de manobra
e substrato, e a variável explicativa foi estação. Já para a predição sobre a frequência de parti-
cipação em bandos mistos a variável explicativa foi “mês de amostragem”, isto é, foram utili-
zados dados dos períodos que correspondem ao início e fim de cada estação, separadamente.
Isso foi feito para tentar evitar a influência do estado reprodutivo (o qual acredita-se ocorrer no
final do verão) dos indivíduos no comportamento social (Davis 1946; Alves e Cavalcanti 1996).
Todos os modelos citados acima foram construídos com a distribuição de probabilidades bino-
mial já que usou-se uma relação de proporção. GLMs também foram utilizados para a análise
do número de indivíduos e riqueza de espécies que formavam os bandos mistos nos meses de
amostragem, só que nesse caso a distribuição utilizada foi a de Poisson. Para o estudo da dieta,
os modelos tinham como variável resposta a abundância e riqueza de itens consumidos e a
estação foi a variável explicativa, em ambos os casos. Em todos os modelos, a significância das
variáveis foi testada através da análise de Deviance, teste Qui-quadrado e o nível assumido foi
de 5%. Cada modelo foi criticado através da análise de resíduos com correção da distribuição
de dados, caso essa não fosse adequada.
Com o objetivo de verificar se a composição de itens alimentares consumidos varia
entre as estações, foi feita uma análise de escalonamento multidimensional não-métrico
(NMDS) que consiste, nesse caso, em realizar uma ordenação gráfica das amostras com base
na semelhança da composição dos itens identificados em cada amostra (Legendre e Legendre
1983). Nesta análise, foi utilizado o índice de similaridade de Bray-Curtis, que é o mais indicado
35
para avaliar a composição com dados de abundância (Clarke 1993). Para verificar se houve
diferença entre os agrupamentos formados na NMDS, foi realizado o pós-teste One-way-Ano-
sim e posterior correção com o método de ajuste de Bonferroni. Esse método é usado para
reduzir as chances de rejeitar uma H0 verdadeira (erro tipo I) quando se realiza testes de múlti-
plas comparações utilizando um único conjunto de dados (Bland e Altman 1995). Diferenças
foram consideradas significativas quando p≤ 0,05 (Clarke 1993). Essa análise foi executada no
programa estatístico Past (Hammer et al. 2001).
36
1.3 RESULTADOS
1.3.1 Comportamento de forrageio
Durante o estudo do comportamento do arapaçu-de-wagler, que totalizou 126 horas de
esforço amostral, foram feitas um total de 29 sessões de observação. Cada sessão representa um
evento de observação de um indivíduo em um dado tempo. Na estação chuvosa foram feitas 12
sessões de observação, sendo cinco em abril (início) e sete em janeiro (final). Já na estação seca,
17 sessões foram feitas, sendo sete em junho (início) e dez em setembro (final). A tática de
forrageio mais utilizada em ambas as estações foi a probe (investigar), a qual L. wagleri realiza
ao escalar os troncos das árvores, seguida por peck (bicar) (Tabela 1) que foi empregada pela
espécie principalmente em troncos rugosos, quando batia com a ponta do bico em frestas das
árvores na tentativa de capturar presas que ficavam na superfície ou abaixo do súber. Como
verificado na figura 8, a frequência de utilização das manobras não variou entre as estações
(p>0,05).
L. wagleri utilizou cinco tipos diferentes de substratos para a atividade de forrageio,
sendo as frestas de tronco e ramos os mais frequentes. Lianas e cupinzeiros foram locais ocasi-
onais de procura por presas (Tabela 2). Similarmente, folhas foram um recurso pouco explorado
pela espécie (Figura 9). Também não houve diferenças estatísticas na utilização dos substratos
de forrageio entre as estações seca e chuvosa (p>0,05).
37
Figura 8 Proporção de manobras de ataque de presas em-
pre-gadas por L. wagleri nas estações seca e chuvosa. A
frequência de utilização das manobras não foi influ-enci-
ada pela sazonalidade (p>0,05).
Figura 9 Proporção de utilização de substratos de forrageio
por L. wagleri nas estações seca e chuvosa. A frequência
de utilização dos substratos não foi influenciada pela sazo-
nalidade (p>0,05).
Substratos de forrageio
Tro
nco
Ram
o
Fo
lha
Lia
na
Cu
pin
zeir
o
Pro
po
rção
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
Seca
Chuvosa
Manobras de ataque
Inv
est
igar
Bic
ar
Esc
am
ar
Susp
end
er
Pen
du
rar
late
ral
Pen
du
rar
para
baix
o
Pro
po
rção
0,0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
Seca
Chuvosa
38
Tabela 1 Uso percentual de manobras de ataque de presas por L. wagleri em uma Floresta Tropical Seca, norte
de Minas Gerais. Os valores em parênteses indica o número de vezes que a manobra foi empregada em cada
estação.
Manobras de ataque Estação Seca Estação Chuvosa
Investigar 40,7% (n=42) 44,5% (n=53)
Bicar 24,2% (n=25) 26% (n=31)
Escamar 6,7% (n=7) 3,3% (n=4)
Pendurar para baixo 19,4% (n=20) 16,8% (n=20)
Pendurar lateral 3,8% (n=4) 2,5% (n=3)
Suspender 5,8% (n=6) 5,8% (n=7)
Total 103 119
Durante os eventos de exploração do substrato na estação chuvosa, os indivíduos fo-
ram avistados a uma altura entre 4 e 12 metros (média=8,75; n=8) e entre 1,5 e 12 metros
(média=6,75; n=10) na estação seca. Plantas com troncos rugosos foram os locais mais utiliza-
dos para a atividade de forrageio da espécie. Esses substratos representaram 58,3% (n=7) dos
troncos explorados na estação chuvosa, enquanto que troncos lisos representaram 41,7% (n=5).
Já na estação seca, troncos rugosos representaram 80% (n=12) dos troncos usados para forra-
geio e os lisos foram usados em apenas 20% (n=3) dos eventos observados. Quanto ao vigor da
planta, foi observado que as plantas mortas foram usadas em apenas cinco ocasiões distintas,
porém essas plantas eram exploradas mais minuciosamente pelo arapaçu-de-wagler (observa-
ção pessoal).
39
Tabela 2 Uso percentual de substratos de forrageio por L. wagleri em uma Floresta Tropical Seca, norte de
Minas Gerais. Os valores em parênteses indica o número de vezes que o substrato foi visitado em cada estação.
Manobras de ataque Estação Seca Estação Chuvosa
Tronco 58,4% (n= 31) 44,5% (n= 21)
Ramo 35,8% (n= 19) 26,0% (n= 8)
Folha 1,9% (n= 1) 3,3% (n= 3)
Liana 1,9% (n= 1) 16,8% (n= 1)
Ninho de isópteros 1,9% (n= 1) 2,5% (n= 3)
Total 53 36
As análises também mostraram que a proporção com que L. wagleri participa de ban-
dos mistos não diferiu entre os meses de amostragem (Figura 10).
Mês de amostragem
Abril/13 Junho/13 Setembro/13 Janeiro/14
Pro
po
rção
de
forr
agei
o e
m b
and
o m
isto
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
1,0
1,2
Figura 10 Proporção de associação a bandos mistos de aves por L. wagleri em relação
ao número de vezes em que a espécie foi vista forra-geando em cada mês de amostra-
gem: abril (n= 4); junho (n= 4), setembro (n= 3) e janeiro (n= 1).
40
Por outro lado, observou-se que a riqueza de espécies que compuseram os bandos mis-
tos foi maior no mês de abril, isto é, no final do período chuvoso (p=0,0056) (Figura 11). As
espécies mais comuns nos bandos foram o arapaçu-verde (Sittasomus griseicaipillus Vieillot,
1818) e o pica-pau dourado-escuro (Piculus chrysochloros Vieillot, 1818). Já a abundância de
indivíduos que forrageiam com L. wagleri não foi influenciada pela sazonalidade (p=0,0902).
A Tabela 3 traz a relação das espécies que forragearam em bando misto com L. wagleri durante
o estudo.
Mês de amostragem
Abril Junho Setembro Janeiro
Riq
uez
a de
espéc
ies
0
1
2
3
4
5
Figura 11 Análise da riqueza (média ±EP) de espécies que forragearam em bando misto com L.
wagleri em cada período de amostragem. Abril e janeiro: início e fim da estação chuvosa, res-
pectivamente. Junho e setembro: início e fim da estação seca, respectivamente.
41
Tabela 3 Espécies de aves integrantes de bandos mistos, juntamente com L. wagleri, registradas em uma Floresta Tropical
Seca, no norte de Minas Gerais. A frequência de ocorrência é a razão entre o número de vezes que cada espécie foi vista
em bando misto pelo número total de eventos de observação em cada estação: chuva (n=12) e seca (n=17). A nomenclatura
das espécies seguiu o proposto pelo CBRO (2014).
Espécie Nome popular Nº eventos
Frequência de ocor-
rência (%)
Dendrocolaptidae Seca Chuva
Campyloramphus trochilirostris* arapaçu beija-flor 2 8,3 5,8
Dendrocolaptes platyrostris*
arapaçu-grande 2 11,7 -
Sittasomus griseicapillus arapaçu-verde 9 29,4 33,3
Xiphocolaptes falcirostris arapaçu do nordeste 3 11,7 8,3
Picidae
Piculus crysochloros pica-pau dourado escuro 4 11,7 16,6
Picumnus pygmaeus pica-pau anão pintado 1 5,8 -
Veniliornis passerinus picapauzinho anão 3 11,7 8,3
Tyrannidae
Casiornis fuscus caneleiro-enxofre 1 - 8,3
Myiarchus sp. - 1 - 8,3
Thamnophilidae
Thamnophilus pelzelni choca-do-planalto 1 - 8,3
Polioptilidae
Polioptilia plumbea balança-rabo-de-chapéu
preto
1 5,8 -
Thraupidae
Conirostrum speciosum figuinha-de-rabo-casta-
nho
1 - 8,3
42
1.3.2 Dieta
Ao longo do estudo foram capturados 48 indivíduos do arapaçu-de-wagler e obtidas
17 amostras do conteúdo estomacal, sendo 13 pertencentes a estação seca e apenas 4 à estação
chuvosa. Na seca, foram consumidos um total de 329 itens alimentares, sendo Isoptera (40,4%;
n= 133) e Formicidae (22,5%; n= 74) os mais representativos (Figura 12). Do total de isópteros
encontrados nas amostras da estação seca 78,1% foi consumido por um único indivíduo (n=
104), o que explica a diferença entre a frequência relativa e a ocorrência desse táxon. Na estação
chuvosa detectou-se uma abundância de apenas 24 itens consumidos, sendo Formicidae
(29,16%; n= 7) e Coleoptera (29,16%; n=7) os itens mais abundantes.
Itens alimentares
Ara
nae
Ort
hopte
ra
Bla
ttar
ia
Iso
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ra
Hem
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Cole
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Hym
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ca
Lar
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inse
to
Ver
tebra
dos
Fre
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cia
rela
tiva
0,0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
Seca
Chuvosa
Figura 12 Frequência relativa (abundância de cada táxon/número total de itens consumi-
dos em cada estação) de cada grupo de invertebrados identificados em amostras do con-
teúdo estomacal de 17 indivíduos de L. wagleri.
43
As categorias de itens que tiveram maior porcentagem de ocorrência nas amostras du-
rante a estação seca foram Coleoptera (92,3%; n=12) e Formicidae (84,6%; n=11). Do total de
isópteros que apareceram nas amostras 78,1% foi consumido por um único indivíduo (n=104),
justificando a diferença entre a alta frequência relativa e ocorrência desse táxon nas amostras.
Na estação chuvosa, besouros coleópteros ocorreram em todas as amostras de conteúdo esto-
macal. Insetos das ordens Hemiptera (75,0%; n=3) e Formicidae (75,0%; n=3) tiveram ocor-
rência similar nessa estação. Foi possível observar ainda que alguns itens foram consumidos
exclusivamente na estação seca (Figura 13).
Itens alimentares
Ara
nae
Ort
hopte
ra
Bla
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Isopte
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Hem
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(%)
0
20
40
60
80
100
120
Seca
Chuva
Figura 13 Ocorrência (número de amostras em que cada categoria ocorreu/número
de amostras de cada estação) de cada táxon identificados em amostras do conteúdo
estomacal de 17 indivíduos de L. wagleri.
44
Ao todo, onze categorias de itens alimentares foram identificadas (Figura 14). A abun-
dância de itens consumidos foi significativamente maior na estação seca (Figura 15) (p=0,007).
Figura 14 Fragmentos de itens de presas encontrados nas amostras de conteúdo estomacal
de indivíduos de L. wagleri, capturados no PEMS, norte de Minas Gerais. A) Aranae (que-
lícera). B) Blattaria. C) Larva D) Curculionidae (cabeça). E) Coleoptera (mandíbula). F) Co-
leoptera (cabeça com mandíbula). G) Coleoptera (élitro). H) Formiga (cabeça com mandíbu-
las). I) Hemiptera (cabeça). J) Hymenoptera (mandíbula). L) Isoptera (cabeça). M) Ooteca.
N) Vertebrado (osso). O-P) Ovo. Fotos: Arquivo Laboratório de Ornitologia-Unimontes.
45
Estações
Seca Chuva
Abundân
cia
de
iten
s
0
10
20
30
40
Figura 15 Abundância (média ±EP) de itens alimentares consumidos por L. wagleri
entre out/2007 e dez/2013. A identificação dos itens se deu a partir da análise do con-
teúdo estomacal de 17 indivíduos.
A riqueza de itens consumidos por L. wagleri entre as estações não apresentou dife-
rença estatística (p>0,05). A NMDS mostrou que a composição da dieta de L. wagleri também
não variou entre as estações seca e chuvosa (Figura 16).
46
Figura 16 Ordenação de 17 amostras da dieta de L. wagleri através da
análise de escalonamento multidimensional não-métrico (nmds) baseada
na composição das categorias de itens alimentares identificados a partir
do conteúdo estomacal da espécie nas estações seca e chuvosa
Estação Chuvosa
Estação Seca
47
1.4 DISCUSSÃO
1.4.1 Comportamento de forrageio
A diminuição da cobertura vegetal e a flutuação na qualidade e quantidade de recursos
são apontados como fatores relevantes na dinâmica das relações tróficas nas FTSs (Murphy e
Lugo 1986). Esses efeitos são similarmente esperados para a guilda de aves insetívoras, como
alguns autores têm demonstrado (Adamik et al. 2003; Jedlicka et al. 2006). No entanto, é pro-
vável que nem todas as aves insetívoras respondam da mesma forma às mudanças acarretadas
pela sazonalidade. Isto ocorre porque a plasticidade comportamental e o grau de especialização
alimentar são características que variam entre as espécies (Recher 1990).
Nossos resultados mostraram que o uso de manobras de ataque de presas e de locais
para forrageio por L. wagleri não foi influenciado pela sazonalidade, o que pode estar associado
à limitada plasticidade comportamental dessa espécie. De acordo com Sih et al. (2004) a ma-
nutenção de padrões comportamentais podem ter explicações tanto histórico-evolutivas como
ecológicas. Por exemplo, as características anatômicas, principalmente a estrutura rígida da
cauda e a elevada ossificação dos tendões (Raikow 1994) estão associadas a adaptação dos
arapaçus ao hábito escansorial, o que não os permitem desenvolver grande diversificação de
métodos de forrageamento ou explorar outros substratos, como o solo e o ar (Brooke 1983). Do
ponto de vista ecológico e com base nas premissas da TFO, a especialização à técnicas de pro-
cura de presas em situações ambientais contrastantes, como na transição das estações em FTSs,
pode levar à otimização da atividade de forrageio, já que o tempo gasto na procura e manipula-
ção das presas é reduzido. Isso pode explicar o emprego mais frequente em ambas as estações
das técnicas probe (investigar) e peck (bicar) por L. wagleri, em contraposição ao uso de flake
(escamar) e pry (suspender), pois essas técnicas são caracterizadas pela necessidade de arrancar
o súber das árvores através de sucessivas batidas do bico, o que pode ser energeticamente muito
48
custoso para a ave. Resultados similares com relação ao uso das técnicas probe e peck foram
encontrados por Morrison et al. (1987). Por outro lado, Gonçalves (2011) encontrou diferenças
sazonais no comportamento de forrageio de Thamnophilus pelzelni, uma ave insetívora de sub-
bosque conhecida popularmente como choca-do-planalto. Essa espécie diminui a frequência de
capturas de presas no ar e investe mais na captura de insetos que se abrigam em folhas, durante
a transição das estações chuvosa e seca. Esses resultados reforçam a ideia de que aves escala-
doras de tronco podem responder diferentemente a mudanças na disponibilidade de presas,
quando comparadas a outras aves insetívoras.
Folhas e ninho de isópteros foram substratos de forrageio pouco utilizados pela espé-
cie, mesmo na estação seca, período em que a abundância geral de insetos é menor. Acredita-
se que pelo fato da folha ser um recurso efêmero em FTSs, não é vantajoso para esta ave se
especializar na utilização deste, mesmo na estação chuvosa, período em que há grande diversi-
dade de insetos herbívoros (Janzen e Schoener 1968; Wolda 1992). Folhas verdes e mortas
foram descritas como um importante substrato de forrageio para a espécie congênere Lepidoco-
laptes squamatus em uma área de Mata Atlântica (Parrini e Pacheco 2007). Porém, essas folhas
eram usadas sempre quando a ave estava apoiada sobre bromélias e não diretamente na super-
fície de troncos e galhos, o que poderia facilitar a captura de insetos que vivem tanto na super-
fície quanto nas reentrâncias de folhas enroladas. Poucas visitas a ninhos de cupins foram efe-
tuadas pelo indivíduos, resultado este que não é consistente com a grande quantidade de frag-
mentos de insetos Isoptera encontrados na dieta do arapaçu-de wagler na estação seca. No en-
tanto, acredita-se que a maioria desses itens foram capturados na superfície dos troncos. Quanto
às lianas, vale considerar que elas ainda não tinham sido descritas como substratos de forrageio
para dendrocolaptídeos. A manobra hang side-ways (pendurar-lateral) foi empregada na visita
dessas plantas.
49
Plantas com tronco rugoso foram utilizadas mais frequentemente por L. wagleri que
troncos lisos. De acordo com alguns autores (Soares e Anjos 1999; Parrini e Pacheco 2010) a
rugosidade favorece a fixação da ave no tronco e também pode estar relacionada a uma maior
quantidade de presas, pois oferecem mais microhabitats para insetos e pequenos artrópodes
(Townsend et al. 1989). Com relação ao vigor da planta, foi observado nesse estudo que plantas
mortas foram usadas cinco vezes pelo arapaçu-de-wagler em investidas longas (> 3 minutos).
A partir disso, é possível inferir que a manutenção de troncos mortos na floresta é de grande
importância, não apenas para o forrageio, mas também para a conservação dos dendrocolaptí-
deos, pois como não são capazes de construir suas próprias cavidades nos troncos das árvores
eles aproveitam árvores que estão em avançado estado de decomposição para construção de
ninhos e descanso (Skutch 1996; Cokle et al. 2012). Alternativamente, os arapaçus utilizam as
cavidades construídas por pica-paus (Picidae).
A participação em bandos mistos é uma característica comum a muitos dendrocolap-
tídeos (Parrini e Pacheco 2007, 2010, 2011) que ocorrem nos mais variados ambientes flores-
tais. De acordo com Thiollay (1999) por se movimentarem muito acredita-se que os arapaçus
são muito susceptíveis a predação, por isso formam bandos mistos frequentemente, como uma
estratégia de proteção. No entanto, abordagens evolutivas sobre as razões do forrageio em
bando têm sido discutidas (Sridhar et al. 2009). Nossas predições apontavam para um aumento
de participação em bandos mistos por L. wagleri na estação seca, período em que há perda da
cobertura quase total da cobertura do dossel foliar, no entanto isso não foi corroborado neste
estudo. Uma explicação para isso é o fato de que a cobertura foliar causa o efeito contrário no
que se refere ao risco de predação da espécie. Como mostrado por Whelan e Maina (2005) a
cobertura foliar atua como um fator que aumenta o risco de predação, pois limita a visão da ave
acerca dos predadores e estes, podem também se aproveitar da vegetação como obstáculo para
50
se esconder e então realizar ataques mais efetivos às suas presas. Sendo assim, as aves estariam
mais seguras durante o período em que a cobertura vegetal é menor.
Sabe-se que a formação de bandos mistos, tende a ser um fenômeno que ocorre ao
longo de todo ano em Florestas Tropicais, porém alguns autores já sugeriram que há variação
na frequência, tamanho do bando e composição de espécies que o integram entre as estações
(Develey e Peres 2000; Tubelis 2004). No presente trabalho foi demonstrado que a riqueza de
espécies que forrageiam com L. wagleri foi maior no mês de abril, que corresponde ao final da
estação chuvosa. Nós acreditamos que esse resultado não tem relação com características am-
bientais do período de amostragem e sim com o fato de que o evento responsável por essa
diferença seja uma associação alimentar efêmera de espécies e não um bando misto estável, já
que as espécies participantes apresentam hábitos alimentares e comportamentos de forrageio
muito distintos dos do arapaçu-de-wagler (ver tabela 3).
Esse evento observado no final da estação chuvosa não concorda com o observado ao
longo de todo o estudo, pois foi constatado que os bandos mistos dos quais L. wagleri partici-
pavam apresentavam composição de espécies permanente. Associações assim são chamadas de
estáveis e caracterizam-se por apresentar uma estrutura social onde as espécies principais de-
fendem recursos e territórios comuns (Thiollay 1999). Ainda de acordo com esse autor, mem-
bros de bandos mistos estáveis, em sua maioria, tendem a compartilhar uma mesma síndrome
comportamental, no sentido de empregarem as mesmas técnicas de forrageamento e apresenta-
rem preferências similares quanto aos substratos de forrageio. Com base nisso, pode-se inferir
que os bandos mistos observados nesse estudo são estáveis já que as espécies que mais forra-
gearam com L. wagleri eram outros arapaçus e pica-paus, as quais também são aves escaladoras
de tronco e, predominantemente insetívoras.
51
O tamanho do bando é uma característica importante no estudo das interações sociais
entre as espécies, já que com base na teoria do Tamanho Ótimo de Grupo, o número de indiví-
duos que compõem um grupo deve ser o suficiente para minimizar os efeitos da competição
dentro do grupo, mantendo os benefícios associados a vida social maiores do que os custos
(Sansom et al. 2008). Nesse trabalho, constatou-se que a abundância de indivíduos que partici-
pavam dos bandos não diferiu entre os meses de amostragem. A explicação para isso pode estar
no fato de cada estação apresentar variáveis que atuam contribuindo para que o tamanho do
bando permaneça constante. Na estação seca, é provável que a competição entre os membros
aumente devido à escassez de recursos o que poderia diminuir o sucesso de forrageio para cada
indivíduo (Minderman et al. 2006). Já no período chuvoso, acredita-se que os gastos energéticos
provenientes da atividade reprodutiva, tais como defesa de território e alimentação dos ninhe-
gos, criaria um trade-off para os membros do grupo já que o tempo de vigilância deveria au-
mentar nessa época (Davis 1946). Nesse mesmo sentido, uma vez que a disponibilidade de
recursos alimentares para aves insetívoras é alta nesse período, é possível inferir que os custos
associados a vida em bando seriam maiores do que os benefícios, inviabilizando a participação
de mais membros no grupo nessa época (Develey e Peres 2000).
1.4.2 Dieta
O estudo da dieta de L. wagleri mostrou que as presas mais consumidas na estação
seca foram insetos das ordens Isoptera e Formicidae. Outros trabalhos já haviam relatado a
importância de insetos sociais para aves insetívoras (Manhães et al. 2010; Lopes et al. 2005;
Gonçalves 2011), especialmente em períodos de seca, pois eles são presas relativamente fáceis
de serem manipuladas e podem ser consumidas em grandes quantidades em um curto espaço
de tempo (Eisenmann 1961). Acredita-se que o consumo de isópteros pela espécie se deu a
partir da exploração da superfície vertical das plantas, cupinzeiros e também de troncos mortos.
52
É importante ressaltar que o consumo exacerbado (n=104) de itens de Isoptera por um único
indivíduo de L. wagleri pode ter influenciado os padrões quantitativos da dieta, contribuindo
assim para que a abundância geral de itens consumidos fosse maior na estação seca. Já as for-
migas possivelmente foram capturadas pelo emprego da técnica probe (investigar), uma vez
que esses himenópteros usam os troncos das árvores como substrato para migrar do solo das
florestas para o dossel (Dantas et al. 2011).
Besouros coleópteros foram o taxa de maior ocorrência relativa nas amostras, em am-
bas as estações, isso pode ser explicado com base na ampla diversidade de formas e comporta-
mentos apresentados por esses insetos (Lewinsohn et al. 2005; Araújo 2013), que as permite
ocupar os mais diferentes habitats, desde frestas de troncos (Wood 1982) a folhas curvadas
suspensas na vegetação (Rosenberg 1997). Nesse sentido, é possível inferir que insetos broca-
dores representam um recurso importante por L. wagleri, já que eles se desenvolvem no súber
das plantas onde se alimentam de fungos simbiontes (Wood 1982; Six e Wingfield 2011). Po-
rém, dados sobre a dinâmica de insetos associados ao tronco seriam necessários para funda-
mentar tais suposições. O consumo exclusivo à estação seca dos táxons Blattaria, Orthoptera,
Ooteca e Vertebrado (anfíbio ou lagarto) deve-se provavelmente à diferença de quantidade de
amostras da dieta entre as duas estações.
A ocorrência de fragmentos de insetos Coleoptera em todas as amostras da estação
chuvosa pode estar relacionado ao grande aumento na abundância desse táxon no período chu-
voso (Wolda 1988) e pela presença de folhas verdes (Filip 1995). Insetos da ordem Hemiptera
e Formicidae ocorreram igualmente nas amostras e acredita-se que elas foram capturados na
superfície ou em cavidades de galhos frequentemente visitados por L. wagleri. Em geral, os
resultados desse estudo sugerem que apesar do arapaçu-de-wagler apresentar comportamento
de forrageamento especialista devido a utilização predominante de um único tipo de manobra
53
de ataque de presas a dieta é relativamente diversa, podendo essa espécie ser classificada como
insetívoro generalista Sherry (1990).
Os taxa Coleoptera e Formicidae apresentaram maior abundância e ocorrência relativa
nas amostras de conteúdo estomacal de L. wagleri, o que pode ter contribuído para que a com-
posição de itens consumidos não variasse entre as estações. Com base nisso e nos resultados do
estudo do comportamento da espécie é possível inferir que os troncos são habitats bastante
diversificados que oferecem condições para que muitos animais os utilizem como abrigo, re-
produção, alimentação e transição para o dossel (Proctor et al. 2002). Assim, é esperado que
mesmo em períodos de déficit hídrico a riqueza da fauna de artrópodes seja mantida nesses
substratos e por isso, seus predadores consomem os mesmos tipos de presas. No entanto, é
preciso ressaltar que essas comparações devem ser cuidadosas, pois os itens identificados a
partir de amostras de estômago são classificados ao nível de ordem e família, que são categorias
muito amplas, de modo que diferenças de consumo de presas a nível de espécie podem existir,
já que as respostas das guildas de insetos às mudanças sazonais são espécie-específicas (Recher
1990; Murakami 2002).
54
1.5 CONCLUSÃO
Este trabalho mostrou que Lepidocolaptes wagleri apresenta baixa plasticidade com-
portamental e hábitos alimentares relativamente generalistas, uma vez que onze categorias de
itens alimentares foram amostrados na sua dieta. Nossos resultados, sugerem que a resposta de
aves insetívoras à mudanças na qualidade e quantidade de recursos alimentares dependem das
adaptações morfo-ecológicas e comportamentais de cada espécie. Acreditamos que conclusões
mais precisas a respeito da variação sazonal de recursos sobre o comportamento de forrageio e
dieta de aves escaladoras de tronco poderão ser obtidas a partir do conhecimento da dinâmica
espaço-temporal de insetos associados ao tronco em FTSs.
55
Capítulo 2 Variação espaço-temporal e conservação do arapaçu-de-wagler (Lepi-
docolaptes wagleri) em uma Floresta Tropical Seca, norte de Minas Gerais
2.1 INTRODUÇÃO
Compreender os mecanismos que determinam a variação espaço-temporal das espécies é de
especial interesse na ecologia, pois eles exercem grande importância na estruturação e organização
das comunidades (Karr 1976; Levey 1988). A flutuação na abundância das espécies em diferentes
escalas pode ser resultante de processos da dinâmica populacional (Baumgarten 2007) ou de movi-
mentos dos indivíduos entre os habitats (Blake e Loiselle 1991). Nesse último caso, diferenças na
estrutura do habitat e na disponibilidade de recursos alimentares podem atuar conjuntamente, deter-
minando padrões de variação na distribuição das espécies e, portanto na estruturação das comunida-
des (Karr e Roth 1971). A nível populacional, estudos com essa abordagem são relevantes no sentido
de gerar informações sobre os atributos bióticos e abióticos relacionados ao uso do habitat pelas es-
pécies, o que é crucial, por exemplo, na elaboração de estratégias de conservação.
Em virtude da diversidade de especializações ecológicas e notável mobilidade, a avifauna é
considerada como um grupo modelo para estudos que visam testar como características da estrutura
do ambiente influenciam na abundância e distribuição das espécies (Cintra et al. 2006). O termo es-
trutura do ambiente ou complexidade ambiental está relacionado com as características físicas e bio-
lógicas que limitam ou favorecem a ocorrência das espécies (Cody 1981). Nesse sentido, ambientes
mais complexos oferecem mais microhabitats para forrageio, nidificação, refúgio contra predadores
e por isso, podem abrigar maior diversidade de espécies (MacArthur e MacArthur 1961). Dentre esses
56
componentes, os que provavelmente mais influenciam a sobrevivência e sucesso reprodutivo das aves
são disponibilidade de alimentos e de locais para nidificação e risco de predação (para adultos ou
ninhos) (Brawn 2001; Kristan 2007; William et al. 2007). Uma vez que, os componentes descritos
estão diretamente associados a estrutura da vegetação, acredita-se que a densidade e composição de
espécies de plantas, bem como a estratificação vertical são determinantes no uso de um habitat pelas
aves (Orians 1969; Karr e Roth 1971)
Atividades antrópicas são cada vez mais responsáveis por mudanças nos ambientes florestais,
tais como a redução da densidade de árvores e a diminuição da cobertura do dossel (Hill e Hamer
2004). Para aves que ocorrem em Florestas Tropicais Secas (FTSs), isso é particularmente importante
uma vez que essas fitofisionomias apresentam taxas alarmantes de destruição, devido a conversão de
extensas áreas florestais em pastagens (Espírito-Santo et al. 2009). Consequentemente, as FTSs estão
representadas como mosaicos de vegetação em avançado estágio de sucessão juntamente com vege-
tação secundária, característica de estágios iniciais (Quesada et al. 2009). Além disso, essas florestas
apresentam períodos marcados de extrema escassez de água, o que interfere na disponibilidade de
recursos alimentares para a avifauna (Sánchez e Azofeifa et al. 2005; Leite et al. 2008). Dessa forma,
o estudo da variação espaço-temporal de populações de aves em FTSs pode ajudar a compreender
como mudanças estruturais da vegetação e variação na oferta de recursos afetam a escolha do habitat
pelas aves.
Com base no exposto acima, os arapaçus (Dendrocolaptidae) merecem destaque pois são aves
extremamente sensíveis à fragmentação florestal (Poletto et al. 2004; Anjos et al. 2011), o que está
relacionado ao fato de utilizarem os troncos das árvores para forrageio, nidificação e descanso (Sick
1997). Alguns trabalhos constataram diminuição na abundância de espécies de arapaçus em áreas
florestais antropizadas (Soares e Anjos 1999; Watson et al. 2004) e atribuíram esse efeito às mudanças
na estrutura da floresta, principalmente à redução na densidade de plantas arbóreas (Thiolay 1992;
57
Guilherme e Cintra 2001). Além de dependerem de suportes verticais, os dendrocolaptídeos se ali-
mentam predominantemente de insetos, os quais apresentam diminuição drástica em períodos secos
nos ambientes sazonais (Neves 2009). Diante disso, é esperado que a estrutura do habitat e a dimi-
nuição na disponibilidade de insetos afetem a abundância espaço-temporal dos arapaçus.
A espécie estudada neste trabalho é Lepidocolaptes wagleri, conhecida popularmente como
arapaçu-de-wagler. A distribuição dessa espécie abrange principalmente fragmentos florestais de
FTSs (Figura 16) e por isso, L. wagleri é considerada como ameaçada de extinção por perda e frag-
mentação do habitat (Machado et al. 2008) (Figura 17). Assim, os objetivos desse trabalho foram: i)
verificar se há variação espaço-temporal da população de Lepidocolaptes wagleri em uma FTS e ii)
fazer algumas considerações sobre o estado de conservação da espécie.
Figura 17 Registros de ocorrência de Lepidocolaptes wagleri nos estados de MG, BA e PI e representatividade da
espécie em Unidades de Conservação.
58
Figura 18 Atividades antrópicas em áreas de FTSs, com registro da espécie L. wagleri, localizadas
próximo ao munícipio de Corrente, sudeste do estado do Piauí. A) Agropecuária e B) desmatamento.
Data: julho de 2013. Fonte: Arquivos Laboratório de Ornitologia-Unimontes
A B
59
2.2 HIPÓTESES
A estrutura da vegetação influencia o uso dos habitats por L. wagleri em uma Floresta Tropical
Seca;
A disponibilidade de recursos interfere no deslocamento de L. wagleri entre habitats.
2.2.1 Predições:
A abundância de indivíduos é maior nos estágios mais avançados de regeneração;
A abundância de indivíduos aumenta na estação seca.
60
2.3 MATERIAL E MÉTODOS
2.3.1 Área de Estudo
Este trabalho foi desenvolvido no Parque Estadual da Mata Seca (PEMS), que está localizado no
extremo norte de Minas Gerais, com uma área de 15466,44 hectares (ver fig. 2, cap. 1). O tipo vege-
tacional predominante no PEMS são as Florestas Tropicais Secas (FTSs), que há décadas são impac-
tadas por diversas atividades com fins econômicos, tais como a agropecuária extensiva, exploração
madeireira e produção de carvão (Quesada et al. 2009). Devido a esse histórico, acredita-se que apro-
ximadamente 1.525 ha do PEMS são cobertos por pastagens abandonadas em diferentes níveis de
sucessão, enquanto que as áreas remanescentes configuram-se em um mosaico de grandes manchas
de florestas primárias e secundárias (Pezzini et al. 2014). Com base na estrutura vertical (número de
estratos) e horizontal da floresta (distribuição das plantas por área), três estágios de sucessão podem
ser diferenciados na área do PEMS (Madeira et al. 2009):
Inicial: formado por manchas esparsas de vegetação lenhosa com um único estrato arbóreo,
cujo dossel é muito aberto. A vegetação é dominada por arbustos, ervas e gramíneas;
Intermediário: possui dois estratos de vegetação: o primeiro é formado por plantas decíduas
com altura de 10-12m e algumas árvores emergentes que atingem até 15 m. Já o segundo
estrato é um sub-bosque denso com espécies herbáceas, plantas jovens e grande abundância
de lianas;
Tardio: este estágio também possui dois estratos, mas o primeiro é composto por plantas de-
cíduas mais altas, as quais formam um dossel fechado de 18-20m de altura. O segundo estrato
é um sub-bosque esparso com baixa densidade de árvores e lianas (Figura 2).
61
Informações sobre a dinâmica sazonal de insetos e estrutura florística do PEMS foram obtidas
com base nos trabalhos de Neves et al. (2013) e Ferreira-Nunes et al. (2013), respectivamente.
Figura 19 Áreas em diferentes estágios sucessionais do Parque Estadual da Mata Seca: inicial (A), in-
terme-diário (B) e tardio (C). Foto: Cleandson Ferreira Santos (2009)
2.3.2 Captura dos espécimes
Foram feitas 26 expedições ao campo para a captura de indivíduos de L. wagleri no período
de outubro de 2007 a dezembro de 2013. As campanhas ocorreram nos meses de junho e outubro
(início e fim da estação seca, respectivamente) e dezembro e abril (início e fim da estação chuvosa,
respectivamente). Foram montadas quinze redes de neblina (Figura 4) dispostas em linha contínua,
em três parcelas de cada um dos três estágios sucessionais, totalizando nove áreas amostradas em
cada campanha. As redes eram abertas ao amanhecer e permaneciam assim por seis horas. A checa-
gem era feita a cada 30 minutos, para retirada dos indivíduos capturados.
62
Figura 20- Rede de neblina montada durante a estação seca no Par-
que Estadual da Seca, norte de Minas Gerais.
Fonte: Arquivos Laboratório de Ornitologia- Unimontes
2.3.3 Análises Estatísticas
Para verificar a influência da sucessão e sazonalidade (variáveis explicativas) sobre a abun-
dância de indivíduos de L. wagleri (variável resposta) foram realizados Modelos Lineares Generali-
zados (GLMs). Foi construído um modelo inicial contendo tanto a sucessão quanto a sazonalidade,
bem como a interação entre elas, utilizando a distribuição de dados do tipo Poisson, com correção em
caso de sub ou sobredispersão. Os GLMs foram construídos a partir de um modelo completo, cujas
variáveis foram simplificadas via backward. Este procedimento consiste na retirada das variáveis não
significativas (p> 0.05) uma a uma, até obter o modelo mínimo adequado. A significância (mínimo
63
de 95%) dos modelos foi obtida através da análise de Deviance, teste Chi-quadrado. Análises de
contraste foram ainda utilizadas para verificar quais categorias das variáveis explicativas diferiam
entre si. Todas as análises foram executadas no R-Program (R Development Core Team 2013).
64
2.4 RESULTADOS
Com um esforço amostral de 21060 horas-rede, foram capturados 48 indivíduos adultos de
L. wagleri. A maior abundância foi registrada para o estágio tardio de regeneração (n=28), seguido
pelo estágio intermediário (n=18) e o estágio inicial, onde foram capturados apenas dois indivíduos.
Essa diferença foi significativa (p= 0,0365). Foram feitas análises posteriores com o objetivo de ve-
rificar se a abundância do arapaçu-de-wagler difere apenas entre os estágios intermediário e tardio
em cada estação, mas essas relações não apresentaram diferenças estatísticas (estação seca: p= 0,55;
estação chuvosa: p= 0,61).
65
Estágio de sucessão
Inicial Intermediário Tardio
Abu
nd
ânci
a
0
1
2
3
4
5
Figura 21 Análise da abundância (média ± EP) de indivíduos de L. wagleri,
capturados em áreas de estágios de regeneração: inicial, intermediário e tardio,
no Parque Estadual da Mata Seca, norte de Minas Gerais. Os indivíduos foram
capturados com redes de neblina, durante as estações seca e chuvosa
As análises mostraram ainda que a estação seca foi a que apresentou maior número de
capturas (n= 34), quando comparada a estação chuvosa que contou com apenas 14 registros da
espécie. Essa variação foi significativamente diferente (p= 0,0043), como mostra a figura 4.
Com relação ao mês de coleta, observou-se que o início da estação seca (junho) foi o período
de maior captura da espécie (n=18), seguida pelo fim dessa estação (outubro, n=16). O início e
fim da estação chuvosa (dezembro e abril) contou com cinco e nove capturas, respectivamente.
Não houve influência do mês de coleta sobre a abundância de indivíduos capturados (p>0,05).
66
Estação
Seca Chuvosa
Ab
un
dân
cia
0,0
0,5
1,0
1,5
2,0
2,5
3,0
3,5
Figura 22 Análise da abundância (média ± EP) de indivíduos de L. wagleri,
captu-rados, durante as estações seca e chuvosa no Parque Estadual da Mata
Seca, norte de Minas Gerais, no período entre out/2007 a dez/2013. Os indi-
víduos foram capturados com redes de neblina
67
2.5 DISCUSSÃO
Nossos resultados mostraram que a abundância de L. wagleri foi significativamente
menor em áreas de estágios iniciais de regeneração, quando comparadas aos estágios mais avan-
çados (intermediário e tardio). Esse resultado pode estar relacionado com o fato de estágios
iniciais na área de estudo apresentarem uma vegetação muito esparsa, o que inviabiliza a ocor-
rência da espécie. Essa limitação está associada com o estilo de vida do arapaçu-de-wagler, que
é exclusivamente arborícola (Sick 1997) e à restrita capacidade de voo (Marantz et al 2003). A
espécie se desloca na floresta percorrendo a superfície das árvores, do sub-bosque ao dossel.
Ao procurar outra árvore ela o faz com um voo descendente e curto (observação pessoal). Essa
restrição para desenvolver voos longos é compartilhada por outros arapaçus (Cintra et al. 2006)
e justifica a sensibilidade dessas aves a ambientes fragmentados. Com base nisso, é possível
inferir que o espaçamento entre os troncos é um atributo essencial para o uso de uma área por
L. wagleri. Resultados de Polleto et al. (2004) corroboram essas suposições.
Outras características da vegetação que diferem os estágios inicial do intermediário e
tardio também podem explicar a preferência de L. wagleri por vegetações estruturalmente mais
complexas. No estágio inicial, há predominância de plantas arbustivas (Ferreira-Nunes et al.
2013), as quais foram raramente utilizadas pela espécie durante o estudo do seu comportamento
de forrageio (observação pessoal). Em contrapartida, estágios mais tardios possuem plantas de
maior diâmetro, que podem abrigar um maior número de presas (Townsend et al. 1989) e/ou
servir como local para nidificação (Cockle et al. 2012). A preferência por árvores de maior
diâmetro também foi reportada por Brooke (1983) para o arapaçu-verde (Sittasomus grisei-
capillus). Uma vez que a atividade de forrageio de L. wagleri se concentra no dossel, é provável
que a maior altura do dossel dos estágios intermediário e tardio (Ferreira-Nunes et al. 2013),
também favoreça o uso desses habitats pela espécie.
68
A preferência dos arapaçus por áreas de floresta primária já é documentada na litera-
tura (Blake e Loiselle 1991; Anjos e Boçon 1999). Porém, o grau de dependência a esses am-
bientes varia entre os membros da família. Por exemplo, o arapaçu-do-cerrado (Lepidocolaptes
angustirostris) é uma ave mais tolerante à fragmentação florestal que ocorre largamente em
áreas abertas ao longo do território brasileiro. Por outro lado, o arapaçu-do-nordeste (Xiphoco-
laptes falcirostris franciscanus) pode ser considerada uma espécie ecologicamente mais exi-
gente do que L. wagleri, pois, no mesmo período desse estudo foram feitos apenas doze regis-
tros dessa espécie no PEMS e todos ocorriam nos estágios tardios de sucessão. O arapaçu-do-
nordeste também encontra-se ameaçado de extinção por destruição do habitat, sua ocorrência
está restrita a FTSs do Brasil Central e à zona dos cocais do nordeste (Sigrist 2013).
A abundância de L. wagleri foi maior na estação seca, esse resultado pode estar asso-
ciado ao maior deslocamento da espécie na área, uma vez que as presas estão mais escassas
nesse período (Neves et al. 2013). Resultados similares foram encontrados por outros autores
(Blake e Loiselle 1991; Cintra 2006) para aves insetívoras escaladoras de tronco. Em geral, eles
sugerem que movimentos individuais entre hábitats são motivados por diferenças na disponibi-
lidade de recursos e que a complexidade ambiental exerce relevância no sentido de garantir
oportunidades e microhabitats de forrageio para as espécies em ambientes sazonais. Então, es-
truturas complexas da vegetação atenuam efeitos da sazonalidade, o que garante a estabilidade
de recursos e a permanência das espécies no local em ambas as estações (Karr 1976)
Apesar de aves insetívoras que ocorrem em ambientes sazonais expandirem sua área
de forrageamento nos períodos em que o recurso é menos disponível (Loiselle 1988; Jhonson e
Sherry 2001; Hart et al. 2011), de uma maneira geral, os arapaçus são territorialistas (Sick 1997;
Marantz et al. 2003) o que pode ter contribuído para o baixo registro de L. wagleri principal-
mente no início da estação chuvosa, pois provavelmente a atividade reprodutiva da espécie
ocorre nesse período. Dessa forma, o estabelecimento e defesa de territórios de nidificação e
69
alimentação durante o período reprodutivo faz com que a espécie fique mais restrita a uma área
onde os recursos são abundantes, e, portanto os movimentos entre os habitats são menos fre-
quentes (Murray 1971). Uma explicação alternativa para esse resultado, pode estar ligado ao
fato de que no período chuvoso a cobertura do dossel é maior, então as aves insetívoras de
tronco tendem a forragear em alturas maiores e assim, elas não são capturadas pelas redes de
neblina (Robinson e Holmes 1982; Blake e Loiselle 1991; Murakami 2002). Nós acreditamos
que condições climáticas favoráveis e maior abundância de insetos, principalmente herbívoros,
no dossel (Neves 2009), podem motivar esse comportamento. É conhecido que a variedade de
estratos em uma floresta favorece maior diversidade de espécies, pois acredita-se que o sub-
bosque e dossel são dotados de condições bióticas e abióticas distintas, as quais determinam
diferentes tipos de recursos e condições para as espécies (Jayson e Mathew 2003) e pode assim,
contribuir para a manutenção das populações (Murakami 2002; Whelan e Maina 2005).
Com base nos resultados deste trabalho, concluímos que as características estruturais
da vegetação e a mudança na disponibilidade de insetos em uma FTS são determinantes na
abundância e ocorrência do arapaçu-de-wagler e portanto, contribuem para o entendimento dos
parâmetros ambientais que influenciam a escolha do habitat por essa espécie
.
70
2.6 CONSIDERAÇÕES FINAIS
2.6. 1 Conservação de Lepidocolaptes wagleri
Os arapaçus são aves inconspícuas e desconhecidas para a maioria das pessoas. Con-
tribuem para isso a coloração da plumagem tipicamente marrom-avermelhada, os cantos tími-
dos e, principalmente a dependência a habitats florestais. Esses atributos fazem dos arapaçus
pouco atraentes para a caça, por exemplo, mas o impacto de atividades humanas sobre os am-
bientes florestais, que resultam em destruição e fragmentação de habitats, tem efeitos diretos
sobre a sobrevivência dessas aves (Marantz et al. 2003).
Alguns estudos já demonstraram que a abundância de arapaçus tende a diminuir em
florestas fragmentadas (Soares e Anjos 1999; Poletto et al. 2004;). Isso está relacionado à inca-
pacidade da maioria dos arapaçus de atravessar grandes lacunas na floresta, uma vez que eles
utilizam os troncos das árvores como poleiros. Além disso, os troncos servem como locais para
construção de ninhos e abrigo (Skutch 1996; Willis e Oniki 2001; Rivera et al. 2003; Luz et al.
2007; Cokle et al. 2012). Dessa forma, a persistência dos arapaçus está relacionada a manuten-
ção de florestas contínuas ou à conectividade entre fragmentos florestais, que possam garantir
a sobrevivência dessas aves (Marantz et al. 2003).
Lepidocolaptes wagleri tem destaque nesse contexto, pois sua distribuição está restrita
a Florestas Tropicais Secas (FTSs) e matas de galeria da região sudeste e nordeste do Brasil,
geralmente associadas ao curso do rio São Francisco. Como exposto anteriormente, as FTSs
estão inseridas em um histórico de perturbação antrópica, em que a exploração madeireira e a
pecuária extensiva são apontadas como as atividades que mais dizimam áreas dessas florestas
no Brasil (Espírito-Santo et al. 2008). Além disso, os esforços de pesquisas científicas direcio-
nados às FTSs são ainda incipientes, bem como a representatividade em Unidades de Conser-
vação (Quesada et al. 2009).
71
Diante disso, nós acreditamos que o conhecimento sobre os aspectos ecológicos de L.
wagleri gerado neste trabalho pode auxiliar no planejamento de estratégias de conservação.
Exemplificando, características como limitada plasticidade comportamental e preferência por
estágios mais avançados de sucessão, sugerem que a manutenção de florestas primárias é de
extrema importância para a conservação dessa espécie. Para trabalhos posteriores, salientamos
a importância de estudar os aspectos da biologia reprodutiva de L. wagleri a fim de que se
conheça o impacto da perda de habitat sobre o sucesso reprodutivo dessa espécie.
72
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